Traducido del inglés al español - www.onlinedoctranslator.

com

Gen vegetal 29 (2022) 100351

Listas de contenidos disponibles enCienciaDirecta

Gen vegetal

revista Página de inicio:www.elsevier.com/locate/plantgene

Regulación epigenética de las respuestas al estrés por calor y frío en plantas de cultivo

neha vermaa, Shiv Kumar Girib, Gulab Singhb, Ritu GilC,*, Anil Kumard,*
aDepartamento de Botánica, Universidad Baba Mastnath, Rohtak-124001, Haryana, India
bDepartamento de Biotecnología, Universidad Maharaja Agrasen, Solan-174103, Himachal Pradesh, India
CCentro de Biotecnología, Universidad Maharshi Dayanand, Rohtak-124001, Haryana, India

dCentro de Biotecnología Médica, Universidad Maharshi Dayanand, Rohtak-124001, Haryana, India

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO RESUMEN

Palabras clave: Los insultos ambientales son compañeros inevitables de las plantas durante su ciclo de vida, lo que impacta
Metilación significativamente en el crecimiento y desarrollo y también plantea serias penalizaciones en el rendimiento. En la era
Modificaciones de histonas
de las condiciones climáticas que cambian con frecuencia, el estrés por calor y frío impone graves amenazas a las
Remodelación de cromatina
plantas. Para hacer frente a tales situaciones, las plantas han desarrollado mecanismos genéticos y
estrés por frío
epigenéticamente regulados que incluyen la metilación del ADN y las modificaciones de las histonas junto con la
Estrés por calor
regulación positiva de los genes que responden al estrés. Los reguladores de la cromatina también han mantenido
el ritmo de las redes de dichos genes en entornos estresados. Además, la comprensión genética y bioquímica de las
respuestas de las plantas al estrés por calor y frío ha revelado la importancia y la participación de los reguladores de
la cromatina y las modificaciones de las histonas en la memoria del estrés de las plantas.

1. Introducción fisiología al inducir la pérdida de fluidez de la membrana, la apoptosis no regulada, la

Las plantas, al ser organismos sésiles, no pueden moverse y, por lo
tanto, enfrentan varios desafíos en forma de estrés abiótico.verbigracia
calor, sequía, salinidad, frío, radiación ultravioleta (UV) y/o toxicidad por
metales pesados. En los últimos años, diversos estudios científicos han
revelado el impacto negativo de las variaciones extremas de temperatura
(estrés por frío y calor) en la salud de las plantas. Se ha encontrado que
todas estas formas de estrés afectan el crecimiento, desarrollo y
productividad de las plantas de cultivo. Aunque, las plantas han desarrollado
sus propios mecanismos sofisticados como la fotosíntesis, la respiración y el
metabolismo del agua para combatir el efecto del estrés por calor. Sin
embargo, debido al calentamiento global, la temperatura de la tierra se ha
elevado a una situación alarmante y, por lo tanto, también ha cambiado las
condiciones ambientales. Por lo tanto, la comunidad científica está tratando
de dilucidar los mecanismos epigenéticamente controlados por los cuales
las plantas neutralizan la amenaza del estrés por calor extremo.Sanghera et
al., 2011). Las condiciones de temperatura extremadamente baja, como el
enfriamiento y la congelación, afectan negativamente a la planta.
clorosis, el marchitamiento y los daños asociados a la fotosíntesis (Wang et al., 2016).
Para hacer frente a variaciones de temperatura tan extremas, es necesario adoptar
cambios sustanciales a nivel molecular. En los últimos años, las regulaciones epigenéticas
han demostrado ser uno de los controles eficientes y efectivos para la supervivencia de
las plantas frente a diversos estreses abióticos. Los mecanismos epigenéticos implican
alteraciones en la arquitectura de la cromatina de los genes estresados por diversas
modificaciones químicas durante los eventos transcripcionales y postranscripcionales.
Kim et al., 2015; Lamke y Baurle, 2017). Las observaciones epigenéticas'verbigracia.La
metilación del ADN, las modificaciones de histonas y la interferencia de ARN mediada por
ARN no codificante (ncRNA) (ARNi) desempeñan un papel importante en la supervivencia
de las plantas contra el estrés abiótico. Además, los mecanismos epigenéticos pueden
generar una memoria de estrés que podría transferirse a la próxima generación de
plantas expuestas al estrés.Friedrich et al., 2019). Por lo tanto, la decodificación de los
mecanismos epigenéticos podría ser importante para la mejora de cultivos tolerantes al
estrés. En los últimos años, se ha llevado a cabo una amplia investigación para identificar
objetivos moleculares que puedan manipularse genéticamente para generar líneas
tolerantes que puedan soportar variaciones extremas de temperatura. En esto

Abreviaturas:miARN,micro ARN;ARNnc,ARN no codificante;ARNlnc,ARN largo no codificante;tasiARN,siRNA de acción trans;TE,elemento transponible; PTM,

Modificación post-traduccional;SOMBRERO,histona acetiltransferasa;HDAC,histona desacetilasa;HMT,Histona metiltransferasa;HDM,Histona desmetilasa;RdDM,
Metilación del ADN dirigida por ARN;FRC,Factores de remodelación de la cromatina;atp,Trifosfato de adenosina;ARN pol,ARN polimerasa;HSP, Proteínas de
choque térmico;FBC,Factores de unión de repetición C;PKL,PEPINILLO;poder,VESTIDO PODEROSO;ATRÁS,Argonauta;FLC,Lugar de floración C;GCN5,Control
general no desreprimible 5;JMJ,JUMONJI;HSF,Factor de choque térmico;SWI/SNF,SWItch/Sacarosa No Fermentable;DCL,Dicer como.
* Autores de correspondencia.
Correos electrónicos:ritu_gill@hotmail.com (R. Gill),anil.cmbt@mdurohtak.ac.in (A. Kumar).

https://doi.org/10.1016/j.plgene.2022.100351
Recibido el 29 de julio de 2021; Recibido en forma revisada el 25 de noviembre de 2021; Aceptado el 7 de enero de 2022 Disponible
en línea el 17 de enero de 2022
2352-4073/© 2022 Publicado por Elsevier BV
N. Verma et al.
revisión, hemos resumido las respuestas de varios mecanismos reguladores
epigenéticos a las variaciones extremas de temperatura, como el calor y el frío en
las plantas de cultivo.
2. Mecanismos epigenéticos de regulación del estrés por calor y frío
Los mecanismos controlados epigenéticamente, como la metilación del ADN, las
modificaciones mediadas por histonas y ARN no codificante (ncRNA), y la remodelación
de la cromatina, juegan un papel vital en la supervivencia de las plantas frente a
condiciones ambientales adversas.Figura 1). Además, estos mecanismos epigenéticos
podrían generar una memoria de estrés que es transferible a las próximas generaciones.
2.1. metilación del ADN
Es una de las modificaciones covalentes, donde se agrega un grupo metilo al
anillo de citosina en el sitio CpG de la molécula de ADN. La función principal de la
metilación del ADN es regular la arquitectura de la cromatina, la estabilidad del
ADN y la expresión de varios genes sin modificar la secuencia del ADN. En el
genoma de la planta, se distribuye principalmente en regiones heterocromáticas y
eucromáticas; sin embargo, enArabidopsisy el arroz podría distribuirse en
promotores de genes, regiones intergénicas, elementos transponibles (TE) e
incluso en la región del cuerpo del gen. Se requiere la metilación del ADN en el
sitio del promotor para la expresión génica reprimida, mientras que se cree que la
región del cuerpo del gen está asociada con la activación de la expresión génica.
Además, la metilación de TE juega un papel vital en el mantenimiento de la
integridad del genoma (Zhang et al., 2006;Zilberman et al., 2007;Li et al., 2012). La
presidencia de la interacción entre los eventos de metilación y desmetilación está
controlada por metiltransferasas y desmetilasas; respectivamente.
señales moleculares
Estrés
Detección
ADN dirigido por ARN
regulación de metila
Estrés Abio-c
Figura 1.Resumen gráfico que muestra el mecanismo regulador de la epigenética del estrés abiótico en las plantas.
2
Gen vegetal 29 (2022) 100351
2.2. Regulación epigenética mediada por modificaciones de histonas
Las proteínas histonas ayudan en la organización del ADN dentro de la célula y
se logra plegando el ADN alrededor de un octámero de histonas compuesto por
las histonas H2A, H2B, H3 y H4. Esta organización es esencial para muchos
procesos celulares como la replicación, transcripción, reparación y recombinación
del ADN. La histona puede sufrir modificaciones postraduccionales (PTM), donde
un grupo químico se modifica en la cola de la histona que sobresale,
generalmente en los residuos de serina, treonina, lisina y arginina. Los PTM
pueden alterar la dinámica y la arquitectura de la cromatina y, por lo tanto,
podrían afectar la expresión de varios genes que responden al estrés al reclutar
modificadores de histonas. Las modificaciones de histonas, como la acetilación/
desacetilación de histonas y la metilación/desmetilación, son formas ampliamente
aceptadas de los PTM que ayudan en la respuesta de las plantas a diversos
estreses abióticos.
La acetilación implica la transferencia de un grupo acetilo a un grupo ε-amino
de residuos de lisina de la cola de histona por histona acetiltransferasas (HAT). La
acetilación da como resultado una configuración de cromatina "abierta" y ayuda
en la activación transcripcional. EnArabidopsis, se han identificado 15 HAT
pertenecientes a las familias CBP, GNAT/MYST y TF-II250. En las plantas, la
interacción de los HAT con los factores de transcripción (TF) activa los genes
relacionados con el estrés al encontrarse con el estrés abiótico (Pandey et al., 2002
). La desacetilación de las histonas la llevan a cabo las histonas desacetilasas
(HDAC) y da como resultado una configuración de cromatina “cerrada”, que es un
requisito para el silenciamiento de la expresión génica. Enarabidopsis,Se han
identificado alrededor de dieciocho HDAC que pertenecen a la superfamilia/familia
RPD3/HDA1, HD2 y SIR2 (Hollender y Liu, 2008;Alinsug et al., 2009). Enarabidopsis,
la histona desacetilasa 19 (HDA19) funciona como un represor global, mientras
que la HDA6 lleva a cabo un silenciamiento génico esenciala través deMetilación
del ADN dirigida por ARN (RdDM) (Aufsatz et al., 2007) y también ayudó en el
mantenimiento de transposones (Lippman et al., 2003).
Regulación del epigen-c basada en
histonas
Citosina metila-on
regulación génica basada
La proteína histona y no histona
vuelve a chroma-n
N. Verma et al.
La metilación de histonas se lleva a cabo mediante histonas
metiltransferasas (HMT). Este último reconoce las marcas de metilación
escritas en los residuos de lisina y arginina. El rasgo característico de los
HMT es la presencia de los dominios SET: Su(var), E(z) y Trithorax. En
Arabidopsisy arroz, se han identificado 31 y 25 genes, respectivamente, para
codificar proteínas que contienen el dominio SET (Ng et al., 2007;Lu et al.,
2008). EnArabidopsis, la metilación del residuo de lisina generalmente
ocurre en Lys4, Lys9, Lys27 y Lys36 de la histona H3. La acetilación de
histonas generalmente se asocia con el silenciamiento de la transcripción
génica, mientras que la metilación conduce a la activación transcripcional. El
evento de desmetilación lo llevan a cabo las histonas desmetilasas (HDM)
que actúan como borradores y eliminan las marcas de metilación. En
arabidopsis,Las proteínas Jumonji (JMJ) actúan como una histona
desmetilasa y llevan a cabo la desmetilación de H3K27. Se han identificado
alrededor de 21 JMJ que pertenecen a cinco subfamilias; el dominio JMJC, el
grupo JMJD6, Kdm4/Jhdm3, Kdm5/Jarid1 y Kdm3/Jhdm2 (Liu et al., 2010). Se
cree que las proteínas Jumanji juegan un papel importante en el desarrollo
floral y el control del tiempo de floración. La desmetilasa específica de lisina
(LSD1) representa otra familia de HDM que elimina los grupos mono y
dimetilo de los residuos de lisina (K) (Klose y Zhang, 2007). Enarabidopsis,Se
han caracterizado cuatro homólogos de LSD1 (FLD, LDL1, 2 y LDL3) que
juegan un papel esencial en el control de la floración (Jiang et al., 2007).
2.3. Remodelación de cromatina dependiente de trifosfato de adenosina (ATP)
Las señales de estrés también modifican la estructura de la
cromatina que permite la accesibilidad del ADN a varios factores de
remodelación de la cromatina (CRF). Este último puede eliminar las
histonas o modificarlas después de la traducción para regular la
expresión génica.Eberharter y Becker, 2002). Los CRF modifican la
arquitectura de la cromatina al desestabilizar el nucleosoma (histona
octámero) en el proceso derivado de la energía dependiente del
trifosfato de adenosina (ATP). Cuatro subfamilias; Se han identificado
factores de remodelación dependientes de ATP que actúan como
actores clave en la regulación epigenética de varios estreses abióticos .
Además del dominio catalítico ATPasa, el rasgo característico de cada
subfamilia es la presencia de un dominio bromo o cromo, u homeo
vegetal (PHD).
La subfamilia SWI/SNF pertenece a la superfamilia de translocasas y
helicasas. Consta de 8 a 14 subunidades y contiene el dominio helicasa-
SANT, el bromodominio C-terminal y un dominio de ATPasas poscatalíticas (
Clapier y Cairns, 2009). La desintegración de las interacciones histonas del
ADN y el deslizamiento del nucleosoma son las principales funciones del
complejo SWI/SNF. Se han identificado cuatro tipos de SNF2-ATPasas,
brahma (BRM), SPLAYED (SYD), CHR12 y CHR23 enArabidopsis.El BRM y SYD
regulan el crecimiento vegetativo y el desarrollo reproductivo (Kwon y
Wagner, 2007). Se cree que el complejo INO80/SWR1 juega un papel
importante en el intercambio de H2A.Z con el H2A canónico (Papamichos-
Chronakis et al., 2011). Las familias ISWI y CHD de CRF ayudan en el
espaciado de los nucleosomas después de la replicación (Corona y Tamkun,
2004).
2.4. ARN no codificantes
Se cree que los ARN no codificantes (ncRNA) desempeñan un papel esencial en
el crecimiento, el desarrollo y las respuestas de las plantas a diversos estreses
abióticos. Según el tamaño, los ncRNA se han clasificado como pequeños (20–200
nucleótidos) y largos (>200 nucleótidos) ARN no codificantes. En las plantas, cuatro
tipos de ncRNA pequeños, a saber; Se han notificado pequeños ARN de
interferencia que actúan en trans (ta-siRNA), micro-ARN (miARN),
heterocromáticos (hc-ARN) y pequeños siARN antisentido natural (na-tsiARN). Los
miARN de plantas (20–24 nt) se transcriben a partir deMIRgenes por la ARN
polimerasa II (ARN pol II). Se ha informado que estos participan en la regulación
de la expresión génica.a través demetilación del ADN (Khraiwesh et al., 2010). En
Arabidopsis, un grupo de proteínas designadas como argonaute1 (AGO1) y dicer-
like (DCL) silenciamiento génico postranscripcional directo (PTGS) por
3
Gen vegetal 29 (2022) 100351
unión a los miARN nacientes. Al igual que los miRNA, los ta-siRNA (21 nucleótidos)
se transcriben a partir detasgenes por ARN pol II. El silenciamiento transcripcional
del gen (PTGS) por ta-siRNA requiere la acción combinada de DCL4 específico de la
planta, ARN polimerasa IV (ARN polIV) y ARN polimerasa -2 dependiente de ARN
(RDR2) (Yoshikawa et al., 2005). EnArabidopsis y otras especies de plantas, los
hcRNA (24 nucleótidos) participan en el silenciamiento génicoa través dela vía de
metilación del ADN dirigida por ARN (RdDM) (Henderson y Jacobsen, 2007). RdDM
está dirigido por la acción combinada de Dicer-like 3 específico de la planta (DCL3),
la ARN polimerasa IV (PolIV) y la ARN polimerasa-2 dependiente de ARN (RDR2).
Los ARN largos no codificantes (lncRNA) regulan la expresión génica en todas las
especiesa través de mecanismos generalizados. Los lncRNA tienen múltiples
exones y su transcripción la lleva a cabo la ARN polimerasa II (RNAPII). Varios tipos
de lncRNA juegan un papel vital en la regulación de la expresión génica de los
rasgos de las plantas. Recientemente, estudios in silico han revelado que lncRNA
puede funcionar como precursor de miRNA o como señuelo, también conocido
como mimetismo de destino endógeno (eTM) para varios factores de transcripción
sensibles al estrés. Por lo tanto, el lncRNA juega un papel importante en la
adaptación a diversos estreses abióticos (Varshney et al., 2019;Baruah et al., 2021).
Bajo exposición al frío, lncRNA como COOLAIR regula las metilaciones de histonas
(H3K36me3 y H3K27me3) y la desmetilación (H3K4me2) enArabidopsisen el lugar
de floración C (FLC) (Swiezewski et al., 2009;Csorba et al., 2014). De manera similar,
COLDAIR lncRNA interactúa con el complejo represivo polycomb 2 (PRC2) y facilita
la metilación (H3K27me3) de FLC (Heo y Sung, 2011;Castaings et al., 2014).
3. Regulación epigenética durante el estrés por calor
El aumento global de la temperatura se ha convertido en una gran amenaza ya que afecta el
crecimiento y la productividad de las plantas, especialmente los cultivos. Cada vez que una planta
se encuentra con estrés por calor, los diversos procesos fisiológicos, como la fotosíntesis y la
eficiencia de germinación de las semillas, se interrumpen y, en última instancia, disminuyen la
productividad de los cultivos. Para neutralizar el efecto del estrés por calor, las plantas modifican
epigenéticamente la estructura de la cromatinaa través demodificaciones covalentes como la
metilación del ADN y modificaciones de histonas, o por reclutamiento de remodeladores de
cromatina (tabla 1).
3.1. Metilación y desmetilación del ADN
Las respuestas epigenéticas al calor fueron monitoreadas enArabidopsis
mutantes deficientes en varias vías reguladoras epigenéticas. losnrpd2yhda6 los
mutantes eran sensibles al estrés por calor. Se sugirió que las respuestas
transcripcionales al estrés por calor dependen parcialmente de la vía de metilación
del ADN dependiente del ARN (RdDM) (Figura 2;Popova et al., 2013). Se monitoreó
la respuesta de dos líneas de algodón (84,021 y H05) a temperatura normal y
extrema. Deficiencia de S-adenosil-L-homocisteína hidrolasa 1 e inhibición de
metiltransferasas debido al estrés por calor; indujo la hipometilación en H05;
mientras que la expresión elevada de genes de histonas en 84.021 líneas dio como
resultado la estabilidad del ADN (Min et al., 2014). El tamaño de la semilla en el
arroz está controlado por la expresión de laendospermo independiente de la
fertilización 1(OsFIE1) gen. Se observó que la metilación del ADN y la histona
(H3K9me2) reduce la expresión de (OsFIE1) en respuesta al estrés por calor y, por
lo tanto, afecta el tamaño de la semilla (Folsom et al., 2014). Se investigaron las
diferencias en los patrones de metilación en respuesta al estrés por calor en
genotipos de plántulas de colza sensibles y tolerantes al calor. El genotipo sensible
era propenso a la metilación; sin embargo, se observaron muchos más eventos de
desmetilación del ADN en el genotipo tolerante (Gao et al., 2014).
Se evaluó la variabilidad genética en loci individuales en respuesta al
calor y su asociación con la cromometilasa 2 (CMT2) ena. thaliana. loscmt2
mutantes fueron más tolerantes a las variaciones de temperatura que el tipo
salvaje (Shen et al., 2014). En un estudio,Naidenov et al. (2015)investigó el
patrón de expresión de las ADN metiltransferasas (MET1, CMT3, yDRM2)
genes durante el estrés por choque térmico. También examinaron el efecto
de las altas temperaturas en los genes que codifican proteínas (En3g50770y
En5g43260). Observaron un aumento deEn3g50770expresión en
N. Verma et al. Gen vegetal 29 (2022) 100351

tabla 1 pelos radiculares unicelulares y multicelulares en soja (Glicinamax L.) y sugirió que
Regulación epigenética del estrés calórico en plantas. ante el estrés por calor, los contextos CHH se vuelven más propensos a la
Especies Genes asociados / marcas epigenéticas Referencias hipometilación (Figura 2;Hossain et al., 2017). El papel de la metilación del ADN en
epigenético la esterilidad del polen en el algodón (Gossypium hirsutum)se investigó en
reguladores respuesta a condiciones normales de temperatura y estrés por calor. El aumento
Oriza sativa PRC2 metilación del ADN Folsom et al., del patrón de metilación se observó durante el estrés por calor y se cree que es
2014 responsable de la esterilidad del polen. Además, se sugirió que la metilación
Arabidopsis CMT2 Metilación del ADN Shen et al., puede causar alteraciones en el metabolismo del azúcar y también eleva el nivel
thaliana 2014
de especies reactivas de oxígeno.Ma et al., 2018). El estrés por calor extenso
a. thaliana DRM2, NRPD1 y Metilación del ADN Naidenov et al.,
NRPE1 2015 podría afectar la fisiología, la morfología, la expresión génica y el nivel de
Brassica napus CMT2/CMT3 Metilación del ADN Li et al., 2016 metilación del ADN de la semilla. Las regiones diferencialmente metiladas (DMR)
Glicinamáximo DRM2/CMT2 Metilación del ADN Hossain et al., se observaron en las secuencias de genes y promotores de semillas germinadas
2017
durante el estrés por calor extremo (Malabarba et al., 2021). La modificación en la
gosipio DRM2/CMT2 Metilación del ADN Ma et al., 2018
hirsuto dinámica de metilación del ADN en respuesta al estrés por calor se investigó ena.
a. thaliana DREB1A y CBF3 Metilación del ADN Korotko et al., thaliana. El análisis se realizó bajo períodos de estrés por calor, control y
2021 recuperación después de la eliminación del estrés aplicado. La disminución en los
Setaria itálica SisHSP Metilación del ADN Singh et al., niveles de metilación del ADN se observó en el período de recuperación en
(mijo cola de zorra) 2016
comparación con la condición de estrés por calor (Korotko et al., 2021). Bajo estrés
a. thaliana ATX1 y SDG25 Metilación del ADN Canción et al.,
2020a, 2020b por calor, se exploró el papel de la histona H1 y la metilación del ADN en la
B. napus Metilación del ADN Gao et al., 2014 represión de TE. Las plantas deficientes en H1 mostraron más tolerancia al estrés
a. thaliana NRPD2 y HDA6 RdDM Popova et al., por calor; cuando, fueron tratados con zebularina (inhibidor de la ADN
siARN 2013
metiltransferasa) (Figura 2;Liu et al., 2021).
a. thaliana HSFA2 Histona Lämke et al.,
metilación 2016
gosipio. ESTABLECER dominio Histona Huang et al., 3.2. Modificaciones de histonas
raimondii metilación 2016
a. thaliana ODS 8/26 Histona Pajoro et al.,
La interacción entre las histonas desacetilasas (HDAC1 y HDAC2) y la proteína
metilación 2017
1 del factor de choque térmico (HSF1) en respuesta al estrés por calor se explicó
a. thaliana JMJ Histona Yamaguchi
metilación et al., 2021 porFritah et al. (2009). Sugirieron el papel de HSF1 en la acetilación de la cromatina
a. thaliana ASF1 Histona Weng et al., y la desacetilación de la histona (Fig. 3;Fritah et al., 2009). EnA. thaliana,genes de
acetilación 2014 función anti-silenciamiento 1 (ASF1) tales comoEnASF1AyEnASF1Bjuegan un papel
a. thaliana GCN5 Histona Hu et al., 2015
importante en la activación de la transcripción de genes en respuesta al choque
acetilación
a. thaliana HSFA2 yREF6 Histona Liu et al., 2019 térmico. La expresión de varias proteínas termoinducibles de choque térmico (
desmetilación HSP17.6A y 6B, HSP101, HSP32,y HSP70) y factor de choque térmico (HSFA2) los
a. thaliana HDA19, GCN5, H2B SUMOilación Miller et al., genes se alteraron drásticamente en los genotipos mutantes en comparación con
y UB6 2013 el tipo salvaje. Además, se sugirió que la activación de la transcripción dehsfyHsp
a. thaliana ROE1 (ARP6) cromatina trato y
genes es facilitado por EnASF1A/B víaEstimulación de H3K56ac y eliminación de
remodelación Henikoff, 2010
a. thaliana HD2C y BRM cromatina Buszewicz nucleosomas (Fig. 3; Weng et al., 2014). Enarabidopsis,La proteína 5 no reprimida
remodelación et al., 2016 de control general (GCN5) actúa como histona acetiltransferasa y participa
a. thaliana FGT1, BRM, cromatina Brzezinka et al., activamente en la activación transcripcional de genes sensibles al choque térmico.
CDH11/17 remodelación 2016
La pérdida de función de GSN5 interfiere con las respuestas al estrés por calor y
Brassica rapassp. sujetador-miR398 mediado por ncRNA Yu et al., 2012
chinensis. regulación da como resultado genotipos de termotolerancia deficientes. Bajo estrés por
a. thaliana tasiARN mediado por ncRNA Li et al., 2014 choque térmico, se ha observado la expresión regulada a la baja de varios
HSFA1 regulación reguladores transcripcionales como HSF, MBF1c y UVH6 en mutantes de GCN5 en
Brassica juncea lncRNA mediado por ncRNA Bhatia et al.,
comparación con el tipo salvaje. Se observó que ante el estrés por calor, GCN5
miARN regulación 2019
facilita la activación de estos reguladoresa través deAcetilación H3K9 y H3K14 (Fig.
populus lncRNA y mediado por ncRNA Xu et al., 2020
qiongdaoensis miARN regulación 3; Hu et al., 2015).Liu et al. (2015)discutió el papel de las respuestas variables de
exposición al calor en la complejidad de diversos mecanismos epigenéticos (Liu et
Abreviaturas: Citosina -5 metiltransferasas (CMT); Dominios reorganizados
al., 2015).Huang et al. (2016)caracterizó los 52 SET: (Su (var), E (z) y Trithorax)
metiltransferasa 2 (DRM2); metilación del ADN dependiente de ARN (RdDM);
genes que contienen dominios en el genoma de
Control general no reprimible 5 (GCN5); subunidades IV y V de ARN polimerasas
dirigidas por ADN (NRPD y NRPE); CONJUNTO: dominio (Su(var), E(z) y Trithorax);
histona desacetilasas (HDA); proteína del factor de choque térmico (HSFA); función G. raimondiiy sugirió que el estrés generado por altas temperaturas podría
anti-silenciamiento 1 (ASF1); Proteínas de choque térmico (HSP); proteínas Jumoji afectar la expresión de los genes SET mediante la regulación epigenética (
(JMJ); histona H3K4 metiltransferasas (SDG25); Pariente de floración temprana 6 Fig. 3; Huang et al., 2016). la respuesta deSiHSPfamilias de genes (SisHSP27,
(REF6); factor similar al tritórax de Arabidopsis (ATX1); OLVIDADOR1 (FGT1); ARN SiHSP60,SiHSP70, SiHSP90,ySiHSP100) a varios estreses abióticos en
no codificante (ncRNA); complejo SWItching/Sacarosa no fermentable (SWF/SNF); cultivares de mijo Foxtail y se exploró la expresión elevada deSisHSP-27se
Brahma (BRM); Locus de floración C (FLC); ARN largo no codificante (lncRNA); observó el gen en el cultivar tolerante tras el choque térmico. Además, se
siARN (tasiARN) y microARN (miARN) que actúan en trans.
sugirió que la expresión reducida deSiHSPgenes en cultivares susceptibles
podría deberse a niveles más altos de metilación (Singh et al., 2016).Lämke
respuesta a la temperatura elevada y sugirió su correlación con la reducción et al. (2016)investigó el papel de las respuestas al estrés por calor en la
de la metilación del ADN (Figura 2;Naidenov et al., 2015). El estudio se llevó a relación entre la memoria del estrés de las plantas y las regulaciones
cabo enBrassica napusCV. Topas microsporas para determinar el patrón de epigenéticas. Ellos sugirieron que bajo estrés por calor, el factor de
metilación del ADN en respuesta a corto plazo (32◦C durante 6 h) tratamiento transcripción HSFA2 se une al sitio promotor deAPX2yHSP18,2ggenes y
de choque térmico. Se observó hipometilación del ADN en los contextos CHG facilita la metilación de la histona H3K4me2/3. La acumulación de metilación
y CG (Figura 2;Li et al., 2016). El estrés por calor a corto plazo (40◦C durante 3 genera una memoria transcripcional que eleva la expresión de los genes de
h) puede inducir hipometilación en contextos CG, CHH y CHG. El patrón de memoria estresados por calor durante la exposición recurrente al calor.Fig.
metilación de citosina en los tres contextos se comparó en 3;Lämke et al., 2016). El efecto de las temperaturas variables en

4
N. Verma et al.
CALOR
CALOR
C
A B
NRPD2
RDR2
DCL3
HDA6
AGO4
siARN
En3g50770 RdDM
Hipometilación
(CHH. CGH, contexto CH)
ADN
METILACIÓN
Respuesta al estrés por calor
el patrón de empalme de los genes se examinó enA. thaliana.Se concluyó que los
genes empalmados están enriquecidos con metilación de histonas (H3K36me3) y
la deposición reducida de H3K36me3 podría ser responsable de la variabilidad en
los patrones de empalme inducidos por la temperatura (Pajoro et al., 2017). El
papel de la histona desacetilasa 19 (HDA19) en respuesta a diversos tipos de
estrés abiótico fue explorado porUeda et al. (2018). Observaron una mayor
tolerancia en elhda19mutante a la sequía, la salinidad y el estrés por calor en
comparación con el tipo salvaje. Además, sugirieron que HDA19 podría usarse
como un objetivo prometedor para varias manipulaciones para mejorar la
protección contra diversos estreses abióticos (Ueda et al., 2018). Las proteínas que
contienen el dominio SET son esenciales para el desarrollo de las plantas y
desempeñan un papel importante en la minimización de las diversas respuestas al
estrés al modificar el estado de metilación de las histonas. Se cree que tanto el
factor similar al tritórax de Arabidopsis (ATX1) como las histonas H3K4
metiltransferasas (SDG25) desempeñan un papel vital en la tolerancia al estrés por
calor en Arabidopsis.Se sugirió que SDG25 y ATX1 mantienen la expresión de
genes de respuesta al estrés durante la recuperación del estrés p Además, eri
se ods
concluyó que SDG25 ay mutaciones ATX1 mipelea
cr
descanse el nivel de metilación de histonas (H3K4me3) y aumentar la
nivel de DN una c metilación de ytosina (Fig. 3;Canción et al., 2020a, 2020b). En
uno de los estudios,Shekhawat et al. (2020)destacó la importancia de las bacterias
endófitas (Enterobacter sp.SA187) en respuesta al estrés por calor enA. thaliana.
Sugirieron que la aclimatación podría inducir el cebado de los genes de memoria
del estrés por calor. Sin embargo, también puede inducir cebado constitutivo
modificando transitoriamente los niveles de metilación de histonas (H3K4me3) en
loci de genes de memoria estresados por el calor.Shekhawat et al., 2020). Un
complejo multiproteico, como Spt-Ada-Gcn5 acetiltransferasa
(SAGA) ha demostrado la capacidad de modificar las histonas del nucleosomaa través de
diversos mecanismos epigenéticos (Vlachonasios et al., 2021). El efecto de
Se investigó el estrés por calor en la disrupción nucleolar en líneas de maíz
sensibles al calor (ZD958) y tolerantes al calor (ZDH). significativo no cha nges
se observaron en la organización del nucléolo de ZD958 en comparación con
ZDH. Además, ZD958 mostró una mayor acetilación (H3K9ac y H4K5ac) de
45S rDNA en comparación con la línea tolerante al calor (Yue et al., 2021).
Las desmetilasas como las proteínas JMJ son vitales para la aclimatación.
Gen vegetal 29 (2022) 100351
Figura 2.Regulación controlada por metilación/
desmetilación del ADN del estrés por calor.
(A) La reducción de la metilación del ADN por
parte de las ADN metiltransferasas (MET1,
D CMT3 y DRM2) contribuye a mejorar la
expresión delAt3g50770gen en respuesta al
estrés por calor (Naidenov et al., 2015).
H1-Deficiente (B) Corto plazo (32–40◦C durante 3–6 h) el
Planta tratamiento de choque térmico induce la
hipometilación del ADN en los contextos CG,
CHH y CHG (Li et al., 2016;Hossain et al., 2017
).
(C) Respuestas epigenéticas al estrés por calor en
Arabidopsismutantes deficientes en varias vías
reguladoras epigenéticas se basan parcialmente
en la vía de metilación del ADN dependiente de
ARN (RdDM). Las subunidades 2 (NRPD2, NRPE1)
de las ARN polimerasas IV y V dirigidas por ADN,
la ARN polimerasa 2 dependiente de ARN (RDR2),
- 5mC la 3 tipo dicer (DCL3) y la argonauta 4 (AGO4)
interactúana través dela vía RdDM e inducir
termotolerancia enArabidopsis(Popova et al.,
2013). (D) Las plantas deficientes en H1 tratadas
con zebularina (inhibidor de la ADN
metiltransferasa) suprimen la respuesta de la
planta al estrés por calor, lo que sugiere el papel
tanto de H1 como de la metilación del ADN (Liu et
al., 2021).
del estrés por calor enA. thaliana.Estas proteínas están implicadas en la trimetilación
(H3K27me3) de la histona H3 de variosHSPgenes Además, se observó que las variaciones
de temperatura también afectan la memoria del estrés por calor enjmjmutantes en
comparación con el tipo salvaje (Fig. 3;Yamaguchi et al., 2021).
3.3. Regulación del estrés por calor mediada por la remodelación de la cromatina
Tras la exposición al calor, varios factores de remodelación de la cromatina (CRF) en
las plantas median la remodelación de la cromatina impulsada por la energía ATP y
juegan un papel vital en la detección de temperatura. Enarabidopsis,la sequía y el estrés
por calor elevan la expresión de laCHR12(remodelación de la cromatina) y se cree que
está involucrado en la detención del crecimiento del tallo primario y los botones florales (
Mlynarova et al., 2007). La proteína 6 relacionada con la actina (ARP6) actúa como un
componente estructural importante del complejo SWR1 enarabidopsis, y media el
intercambio canónico de histonas H2A insertando su variante,es decirH2A.Z en
nucleosomas. Se cree que este evento está relacionado con las respuestas relacionadas
con el estrés por calor (Figura 4;Trato y Henikoff, 2010;Kumar y Wigge, 2010). En
Arabidopsis, una variedad de modificadores de cromatina (HDA19, GCN5, H2B y UB6)
participan en SUMOylation bajo el estrés por calor re
respuesta El h comer exposición a los 37◦C durante 30 min aumentó la us de
SUEstadística de MOilación GCN5, mientras que H2B mostró el patrón de contraste 0,
iller et al., 201 2013). La unión de la proteína FORGETTER1 (FGT1)
(METRO
al sitio promotor de varios genes sensibles al calor (HSA32y HSP18.2/22.0)en
Arabidopsises facilitado por el remodelador de cromatina (SWI/SNF (BRM) e
ISWI (CHR11/17) (Figura 4;Brzezinka et al., 2016). Enarabidopsis,la
interacción de HD2C (histona desacetilasa) con el complejo de remodelación
BRM-SWI/SNF regula a la baja los genes activados por calor enhd2cmutantes
controlando el nivel de tH4K16ac. El estudio mostró que HD2C controla
epigenéticamente las respuestas termosensoriales enArabidopsis(Figura 4;
Buszewicz et al., 2016). Bajo estrés por calor, la actividad de HSFA2 es
deprimida por la desmetilasa H3K27me3, y da como resultado
termomemoria transgeneracional (Liu et al., 2019).
5
N. Verma et al. Gen vegetal 29 (2022) 100351

Fig. 3.Regulación controlada por modificación de

histonas del estrés por calor.

HEA (A) Los genes del dominio (SET: Su (var), E(z) y

Trithorax) afectan el estado de metilación de las
T histonas en el genoma deG. raimondii. La
mi F GRAMO
regulación epigenética de los genes SET confiere
A C D
B tolerancia al estrés inducido por el calor (Huang
et al., 2016).
JMJ
ESTABLECER
HDAC1 EnASF1A1,B1 ODS25
DOMINIO GCN5 (b) enarabidopsis,La proteína 5 no reprimida de
HDAC2 ATX2
control general (GCN5) actúa como histona
acetiltransferasa y participa activamente en la
H3K9ac
activación transcripcional de genes sensibles al
H3K14ac
choque térmico. Bajo estrés por choque térmico,

H3K4me3
se ha observado la expresión regulada a la baja
HSFA1
de varios reguladores transcripcionales como
HSF HSF, MBF1c y UVH6 enGCN5 mutantes en
MBF1C comparación con el tipo salvaje. El GCN5 facilita
UVH6 H3K4me2/3 la activación de dichos reguladoresa través de
HSP18.2
Acetilación de H3K9 y H3K14 por estrés térmico (
HSFA2 APX2
Hu et al., 2015).
(C) La interacción entre las histonas desacetilasas
(HDAC1 y HDAC2) y la proteína del factor de
choque térmico 1 (HSF1) en respuesta al estrés
HSP (HSP17.6,
por calor demuestra el papel de HSF1 en la
HSP21, HSP22, Calor
HSP 32,70,101 acetilación de la cromatina y la desacetilación de
Memoria
la histona (Fritah et al., 2009).
(D) El factor de transcripción de la proteína 2 del
HS Genes
factor de choque térmico (HSFA2) se une al sitio
promotor deAPX2yHSP18.2genes y facilita la
metilación de la histona en H3K4me2/ 3. La
acumulación de metilación crea una memoria
transcripcional que eleva la expresión de los
genes de memoria del estrés por calor durante la
exposición recurrente al calor (Lämke et al., 2016
Tolerancia al estrés por calor ).
(E) enA. thaliana,función anti-silenciamiento 1
(ASF1) genes comoEnASF1AyEnASF1B regula
la expresión de proteínas de choque térmico
inducibles por calor (HSP17.6A y 6B, HSP101,
HSP32 Y HSP70) y factor de choque térmico 2
(HSFA2) genes. fue una sugerencia
sugirió que la activación transcripcional deHSFyHSPlos genes son facilitados por AtASF1A/Ba través deEstimulación de H3K56ac y eliminación de nucleosomas (Weng et al., 2014). (F) Las
desmetilasas como las proteínas jumonji (JMJ) son necesarias para la aclimatación del estrés por calor ena. thalianadurante el choque de calor. Se cree que estos están involucrados en la
trimetilación de la histona H3 (H3K27me3) de varias HSP (HSP17.6, 21 y 22) genes (Yamaguchi et al., 2021).
(G) El factor similar al tritórax de Arabidopsis (ATX1) y las histonas H3K4 metiltransferasas (SDG25) juegan un papel vital en la tolerancia al estrés por calor enArabidopsis.Además,
disminuyen el nivel de metilación de histonas (H3K4me3) y aumentan el nivel de metilación de citosina del ADN (Canción et al., 2020a, 2020b).

3.4. Regulación de estrés mediada por ARN no acog

estruendo s en la neutralización de los efectos de las duras condiciones de estrés (Hivrale
La respuesta de los miARN al estrés por calor se monitorizó enB. rapassp.
chinensis. Se demostró que los miRNAs bra-miR398, a y b inducen
respuestas de calor en su gen diana (BracCSD1); mientras que bra-
miR156 h yn-regular
g dow la expresión de laBracSPL2gen (Tabla 1;Yu e
et al., 201 3). el rico cultivares, Vandana (sensible al calor) y N22
(tolerantes al calor) fueron sometidos a un tratamiento de choque térmico (36◦
C-42◦C) de duración variable (24 h-5 días). Ambos genotipos mostraron una mayor
et al., 2016). Los diversos tipos de miARN (mR162, miR166, miR168, miR529,
miR1425, miR1862 y miR1876) se expresaron en cultivares de arroz
tolerantes al calor (Nagina 22) y sensibles al calor (Vandana), cuando se
expusieron a la duración variable de tratamientos térmicos (Mangrauthia et
al., 2017). La expresión diferencial de ARN largos no codificantes (lncRN
Como
) enBrassica juncease asoció con el calor y la sequía; además,
estrés. Fuse reveló que la expresión de lncRNA en diversos estreses
responder se abióticos depende de la vía antioxidante. atia et al., 2019). El

expresión de microARN, factores de transcripción de choque térmico (HSF) y maneras (bh perfil de expresión de ncRNAs en hojas de col no china fue

proteínas de choque térmico (HSP) en respuesta al estrés por calor.Sailaja et al., entra estudiado porWang et al. (2019a,
gramo

2014). La expresión de natural largo non-c Oding antisentido e ARN en
Arabidopsisdepende de la actividad de HSFA1a/HSFA1b y desempeña un papel
papel importante en el desarrollo vegetativo (Wunderlich et al., 2014). En
arabidopsis,la expresión de TAS1 Target1 inducida por calor (HTT1) y HTT2
bajo condiciones de estrés está regulada por siRNA de acción trans pre-
pequeños ARN de interferencia derivados del cursor 1. La activación de ta-SiRNA es
desencadenada por HsfA1a y se cree que juega un papel importante en la mejora
regulación de ambos genes HTT sobre el estrés por calor y ayuda en la termotolerancia
(Tabla 1;Li et al., 2014). La expresión alterada de miARN se observó en plantas de pasto
varilla expuestas a estrés por calor y sequía. Se sugirió que la regulación de la expresión
de miARN podría actuar como un factor clave
2019b). Observaron la expresión diferencial de microRNAs y lncRNAs bajo estrés
por calor y revelaron el papel de varias fitohormonas en la termotolerancia (Wang
et al., 2019a, 2019b). Exposición de pepino (Cucumis sativusL.) las plantas
sometidas a estrés por temperatura extrema pueden inducir la expresión
diferencial de ARN no codificantes (miARN, lncARN y circARN). Además, se sugirió
que los ncRNA, especialmente los lncRNA, podrían desempeñar un papel
regulador en las plantas de pepino sometidas a estrés por calor.Él et al., 2020). El
tratamiento térmico variable puede inducir la regulación basada en el
silenciamiento del ARN en DCL (HvDCL), ATRÁS (HvGO), y RDR (HvRDR) genes en el
genoma de la cebada. Se sugirió que el silenciamiento de ARN ofrece una mejor
adaptabilidad ambiental en la cebada (Hamar

6
N. Verma et al. Gen vegetal 29 (2022) 100351

Calor
C
A B HDA19

SWI/SNF
BRM/
CDH11/17
GCN5
FGT1 APD6
HD2C

SWI/SNF

H2A.Z H2A
H4K16ac

X
HSA32,
HSP18.2, HSP22
H2A.Z
Genes sensibles al calor

H2A

Respuesta al calor

Figura 4.Regulación del estrés por calor mediada por la remodelación de la cromatina.
(A) enarabidopsis,la interacción de la histona desacetilasa (HD2C) con el complejo de remodelación BRM-SWI/SNF provoca la regulación a la baja de los genes activados por calor enhd2c
mutantes al regular el nivel de H4K16ac y ayudar en las respuestas termosensoriales (Buszewicz et al., 2016).
(B) La unión de la proteína FORGETTER1 (FGT1) al sitio promotor de varios genes sensibles al calor (HSA32yHSP18.2/22.0)enArabidopsises facilitado por el remodelador de
cromatina (SWI/SNF (BRM) e ISWI (CHR11/17) (Brzezinka et al., 2016).
(C) Proteína relacionada con actina 6(ARP6) actúa como un componente estructural importante del complejo SWR1 enarabidopsis,y media el reemplazo de la histona canónica H2A
insertando su variante,es decirH2A.Z en nucleosomas. Se cree que este evento está relacionado con las respuestas relacionadas con el calor (Trato y Henikoff, 2010;Kumar y Wigge, 2010
).

et al., 2020). las plántulas dePopulus qiongdaoensisfueron expuestos a
estrés por calor a 40◦Se exploraron las redes reguladoras basadas en C y
ncRNA. El análisis reveló que los lncRNA y los mRNA podrían ofrecer
respuestas al estrés por calor enP. qiongdaoensis(Tabla 1;Xu et al., 2020). Se
llevó a cabo un análisis comparativo de la col china en respuesta al estrés
por calor. Se propuso que la expresión diferencial de lncRNAs depende del
estrés por calor (Canción et al., 2021). Se analizó el efecto de las variaciones
de temperatura en las plántulas de arroz cebadas y no cebadas. La
expresión diferencial de miRNAs (osa-miR5077, osa-miR5149, osa-
miR156b-3p, osa-miR167e-3p, osa-miR168a-5p y osa-miR1846d-5p) se
observó en plantas cebadas y no cebadas (Kushawaha et al., 2021).
4. Respuestas de modificación epigenética durante el estrés por frío
El estrés por frío es una de las principales amenazas abióticas que afectan el crecimiento y la
productividad de los cultivos. Las formas primarias de estrés por fríoverbigraciael enfriamiento y
la congelación son letales para diversas actividades fisiológicas de las plantas. Para evitar tales
condiciones adversas, algunas plantas pueden desarrollar tolerancia por aclimatación. Sin
embargo, muchos cultivos importantes todavía carecen este
s fenómeno-
nditilas modificaciones
no. Para hacer frente a tales problemas, ks (metilación del ADN,
Arkansas
epigenéticas de las histonas y la remodelación de la cromatina ng factores) pueden remodelar
la estructura de la cromatina para controlar la expresión de algunos genes estresados
por frío (Tabla 2).
4.1. Metilación y desmetilación del ADN
Se observó desmetilación en todo el genoma en los tejidos de la raíz de las
plántulas de maíz que fueron expuestas al estrés por frío. La proyección reveló
la transcripción y desmetilación de ZmMI1 en respuesta al estrés por frío.
Allí, también se observaron regiones alternativas de hipo e hipermetilación.
servido (Ste Ward et al., 2002). Patrones de metilación del ADN en respuesta
al estrés por frío se examinaron en la etapa de plántula en dos genotipos de
arroz (IR64 y LTH). Un aumento excepcional en la metilación del ADN fue
observado en la raíz del genotipo LTH (Pan et al., 2011). El estrés por frío puede
afectar el patrón y el nivel de metilación y desmetilación del ADN en las plántulas
de maíz. Además, demuestra el papel activo de las modificaciones epigenéticas en
la tolerancia al frío (Shan et al., 2013). Las respuestas epigenéticas al estrés por
frío fueron monitoreadas enC. bungeanaexponiendo la planta a condiciones de
congelamiento y enfriamiento. Se sugirió que ambos tratamientos indujeron
patrones variables de metilación del ADN tras más de 12 h de exposición al frío (
Canción et al., 2015). El descenso de la temperatura puede influir en el desarrollo
floral en Rose (Rosa híbrida) y depende del estambre petaloide. Se observó que la
expresión del gen homólogo de la rosa(RhAG)ena. thalianaestimula el número de
pétalos a baja temperatura. Además, se observó que las bajas temperaturas
también inducen hipermetilación en los loci CHH (Figura 5;Ma et al., 2015a, 2015b).
La sobreexpresión del locus COLD1 enrosal japonésel arroz ayuda
significativamente en la tolerancia al frío, mientras que las líneas de arroz
deficientes en COLD1 fueron sensibles al frío. Codifica un regulador de
señalización de proteína G (RGS) que interactúa con la subunidad α de la proteína
G y activa el Ca2+
canal en respuesta a la baja temperatura. Además, significa la importancia
del locus COLD1 en la adaptabilidad de la planta a la temperatura.
variaciones (Figura 5;Ma et al., 2015a, 2015b). El tratamiento de frío diferencial
ment puede afectar el patrón de metilación de citosina en las manzanas durante
varias etapas de crecimiento de la fruta. La expresión diferencial de ADN e histona
metiltransferasas se pudo observar durante la latencia y el cuajado de frutos.
(Kumar et al., 2016). Al encontrarse con una temperatura baja, la sobreexpresión
de la metilación 4 del ADN dirigida por ARN (RDM4) mejora la expresión de los
factores de unión a la repetición c (CBF2 y CBF3)que interactúa
con genes relacionados con el frío (COR) y reducir la lesión de la membrana asociada al
estrés por frío (Figura 5;Chan et al., 2016). Exposición al frío a corto plazo de
H. brasilie nsiscultura vars puede inducir la expresión de la metilación del ADN
(HbMET1) , y columna relacionada con d (HbICE1yHbCBF2) genes. Es más,
se sugirió que la tolerancia al frío enH. brasiliensisse rige por
modificaciones epigenéticas (Tang et al., 2018). El estrés por frío induce
cambios transcriptómicos y de metilación en tolerantes al frío (P427)

7
N. Verma et al. Gen vegetal 29 (2022) 100351

Tabla 2 estrés por frío, el RdDM4 no canónico suprime la expresión de la alantoinasa

Regulación epigenética del estrés por frío en plantas. (ALN)gen al metilar la región promotora y, por lo tanto, regula
Especies Genes asociados / marcas epigenéticas Referencias negativamente la latencia de la semilla (Figura 5;Iwasaki et al., 2019).
reguladores epigenéticos El efecto de varios estreses abióticos en la expresión deACD6, GSTF14, yACO3

Brassica rapa brammdh1 metilación del ADN Liu et al., 2017 Se analizó los genes, y se sugirió que la sequía, la sal y el estrés por frío pueden
hevea HbICE1 y HbMET metilación del ADN Tang et al., 2018 inducir la desmetilación en la región promotora y también podrían activar la
brasiliensis transcripción (Yang et al., 2020). La adaptabilidad de las plantas al estrés por frío
Oriza sativa Os03g0610900 metilación del ADN Guo et al., 2019 depende de factores de transcripción clave (TF) como DREB1/CBF. Este último
Arabidopsis RdDM4 metilación del ADN Iwasaki et al., 2019
interactúa con el Inductor de CBF-Expression 1 (ICE1) y le confiere la tolerancia al
thaliana
a. thaliana DREB1 y CBF metilación del ADN Kidokoro et al., estrés por frío (Kidokoro et al., 2020). El cebado en frío en el trigo sarraceno
2020 Tartario fue controlado por respuestas epigenéticas. Se sugirió que la metilación
a. thaliana CBF2 RdDM Chan et al., 2016 del ADN podría contribuir a la regulación del estrés por frío y, en última instancia,
CBF3
afectar el proceso de cebado.Canción et al., 2020a, 2020b). La importancia de las
a. thaliana ACD6yGSTF14 ADN Yang et al., 2020
desmetilación modificaciones epigenéticas en la tolerancia a diversos estreses abióticos fue
a. thaliana ATX1 Histona Miura et al., 2020 revisada porAkhter et al. (2021). Se sugirió que las marcas epigenéticas como la
metilación metilación del ADN ayudan en la mejora de los cultivos al neutralizar el efecto del
a. thaliana HOS15y CBF Histona Parque et al., 2018
estrés inducido por el frío, la sequía, la sal y el calor.Akhter et al., 2021).
acetilación
a. thaliana PWR-HOS15-HD2C Histona Lim et al., 2020
acetilación
musa MYB4 y HDA2 Histona Canción et al., 2019 4.2. Modificaciones de histonas
puntiagudo acetilación
a. thaliana GCN5 y ADA2b Histona Pavangadkar et al.,
Alta expresión de genes osmóticamente sensibles (HOS15) codifica la proteína
acetilación 2010
O sativa OsDREB1b Histona Roy et al., 2014 de repetición WD40 que controla la represión de los genes asociados al estrés
acetilación abiótico enArabidopsis víaDesacetilación de Histona H4. Se observó un nivel
a. thaliana HDA6 Histona A et al., 2011 elevado de acetilación en mutantes en comparación con las plantas de tipo salvaje
desacetilación
que les ofrecieron hipersensibilidad al estrés por frío (Zhu et al., 2008). Una
a. thaliana HDAC y Histona Hu et al., 2011
disminución gradual en la metilación de histonas en genes sensibles al frío (
ZmDREB1 desacetilación
a. thaliana SWI/SNF cromatina Kwon y Wagner, COR15AyATGOLS3) se observó enarabidopsis,cuando se exponen al estrés por
remodelación 2007 frío. Se observó que la eliminación de H3K27me3 puede ocurrir mediante
a. thaliana PKL cromatina Yang et al., 2019 mecanismos de ocupación de histonas dependientes e independientes. Además,
remodelación
se reveló que la activación transcripcional deCOR15AyATGOLS3enArabidopsisestá
a. thaliana SWI/SNF cromatina Gratkowska-Zmuda
remodelación et al., 2020 controlado por H3K27me3 que podría servir como un marcador de memoria (
a. thaliana AGO1 cromatina Liu et al., 2018a, Kwon et al., 2009). En arabidopsis,durante la aclimatación al frío, los factores de
remodelación 2018b transcripción CBF ayudan en la activación deCORgenes al interactuar con su
a. thaliana GCN5 y ADA2b cromatina Mao et al., 2006
promotor. El aumento constitutivo de la acetilación de H3 y la disminución de la
remodelación
ocupación del nucleosoma fueron consistentes conCORexpresión de genes
a. thaliana TAS1-tasiARN mediado por ncRNA Kume et al., 2010
regulación durante la aclimatación al frío (Pavangadkar et al., 2010). La histona desacetilasa
O sativa miR319 mediado por ncRNA Yang et al., 2013; (HDA6) juega un papel vital durante el estrés por frío enArabidopsis.La exposición
regulación Wang et al., 2014 prolongada al frío aumenta la expresión de laHDA6gene. Se reveló que debido al
a. thaliana lncRNA (COOLAIR, mediado por ncRNA Heo y Sung,
aumento de la fuga de electrolitos en los tratados en fríohda6mutantes, estos
AIRE FRIO) regulación 2011;Csorba et al.,
2014 podrían tolerar las condiciones de congelación de una mejor manera que las
a. thaliana lncRNA(SVALKA) mediado por ncRNA Kindgren et al., plantas de tipo salvaje (Figura 6;A et al., 2011).Hu et al. (2011)informó que la
regulación 2018 exposición al frío aumenta la expresión de HDAC que causan la desacetilación de
Vitis vinifera lncRNA mediado por ncRNA Wang et al., 2019a,
histonas, H3 y H4. Además, sugirieron que las HDAC regulan la expresión de los
L. miARN regulación 2019b
genes de respuesta al frío (ZmDREB1yZmCOR413) víamodificaciones de histonas y
Trigo lncRNA mediado por ncRNA Lu et al., 2020
Tae-miR398 regulación remodelación de la cromatina (Figura 6;Hu et al., 2011). En un estudio más,Hu et
CDS1 al. (2012)demostraron que la activación transcripcional inducida por el frío de
secuencias repetidas en tándem se asocia con una metilación reducida del ADN y
Abreviaturas: metilación del ADN dependiente de ARN (RdDM); Bra mMDH: Malato
deshidrogenasa mitocondrial de Brassica) Control general no desreprimible 5 la histona H3 (H3K9me2). Por lo tanto, sugirieron que la regulación epigenética
(GCN5); Argonauta (AGO); histona desacetilasas (HDA); factor similar al tritórax de juega un papel importante en el silenciamiento de los genes relacionados con el
Arabidopsis (ATX1), metilación de ADN dirigida por ARN-4 (RDM4); factores de estrés por frío.Hu et al., 2012). losOsDREB1b, un ortólogo de arroz de DREB1, se
unión de repetición C (CBF); Alta expresión de genes de respuesta osmótica vuelve transcripcionalmente activo ante el estrés por frío y su sobreexpresión
(HOS15); muerte celular acelerada 6 (ACD6); glutatión S-transferasa F14 (GSTF14); conduce a una mayor tolerancia al estrés por congelación. Se observó que el
Unión a elementos sensibles a la deshidratación (DREB); proteína POWDRESS aumento de la hiperacetilación de las histonas H3 (H3K9, H3K14ac y H3K27ac) y la
(PWR); proteína PICKLE (PKL); ARN no codificante (ncRNA); histona desacetilasa 19 ocupación de RNA Pol II en la región promotora juegan un papel vital durante el
(HDA19); complejo SWItching/Sacarosa no fermentable (SWF/SNF); Brahma (BRM);
estrés por frío. sin embargo, elOsDREB1b la expresión y la acetilación de la histona
Locus de floración C (FLC); Superóxido dismutasa [Cu–Zn] 1(CDS1); ARN largo no
H3 disminuyeron significativamente al regresar de condiciones normales de estrés
codificante (lncRNA); siARN (tasiARN) y microARN (miARN) que actúan en trans.
por frío (Roy et al., 2014). Kim et al. (2015)revisó el papel de la memoria
epigenética del estrés de las plantas y su importancia en respuesta a diversos
estreses ambientales como el calor, la sequía, la salinidad y el frío (Kim et al., 2015
plántulas de arroz. El estrés por frío estimula la desmetilación en la región
). EnArabidopsis plantas transgénicas, la expresión elevada de histona desacetilasa
promotora delOs03g0610900gen y eleva su expresión. Además, sugirió que
2D (HD2D) da como resultado un aumento gradual y lento en los niveles de
los patrones de metilación alterados podrían estar asociados con una
malondialdehído (MDA) y podría ser responsable de la tolerancia al frío.Figura 6;
actividad enzimática antioxidante elevada y la acumulación de ácido
Han et al., 2016). Los genes que contienen el dominio SET en Foxtail Millet (Setaria
abscísico. Se concluyó que la vía ICE-CBF-COR es esencial para la tolerancia al
itálica) fueron
frío en los cultivares de arroz (P427) (Figura 5;Guo et al., 2019). Durante

8
N. Verma et al. Gen vegetal 29 (2022) 100351

Figura 5.Regulación del estrés por frío controlada por la

metilación/desmetilación del ADN.
Frío (A) La expresión deRhAGgen estimula el número de
mi pétalos en rosa (Rosa híbrida) tras la exposición a baja
A C D temperatura. Más tarde induce hipermetilación en los
B
loci CHH (Ma et al., 2015a, 2015b).
CTM2 OS03g0610900 FRÍO 1
(B) Durante el estrés por frío, la metilación del ADN dirigida
NC-RdDM por ARN no canónico (NC-RdDM4) suprime la expresión de
RDM4
RGS alantoinasa(ALN)gen por metilación en la región promotora
Demetila-on y regula negativamente la latencia de la semilla (Iwasaki et
Ca++
Metila-on afluencia
al., 2019). (C) A baja temperatura, la sobreexpresión de la
metilación-4 del ADN dirigida por ARN (RDM4) aumenta la
expresión de los factores de unión a la repetición C (CBF2 y
HIELO1 - 5mC
RhAG CBF3) que interactúan con los factores relacionados con el
ALN frío (COR) genes y reducir la lesión de la membrana
asociada con el estrés por frío (Chan et al., 2016).
CHH
METILACIÓN
CBF (D) El estrés por frío induce la desmetilación en la
(CBF2, CBF3) región promotora deOs03g0610900gen en el cultivar
de arroz (P427) y confiere la resistencia al fríoa través
Dormencia de semillas
de Vía ICE-CBF-COR (Guo et al., 2019).
Flor
Desarrollo (E) La sobreexpresión del locus COLD1 enrosal japonés El
genes COR arroz codifica un regulador de señalización de proteína G
(RGS) que interactúa con la subunidad α de la proteína G y
activa el Ca2+canal en respuesta a baja temperatura (Ma et
al., 2015a, 2015b). (Para la interpretación de las referencias
Respuesta al estrés por frío al color en la leyenda de esta figura, se remite al lector a la
versión web de este artículo).

Figura 6.Regulación controlada por modificación de

histonas del estrés por frío.
Frío (A) En la fruta de banano, el factor de
GRAMO

F transcripción MYB (MaMYB4) reprime la

A B C D mi transcripción de una histona desacetilasa (ω-3
MaFAD) y, por lo tanto, aumenta los niveles de
acetilación de las histonas H3 y H4 en los
MaMyD4 HDA6 HD2C
poder HD2D HDAC
promotores de ω-3 MaFAD bajo estrés por frío (
Canción et al., 2019).
(B) El gen de la histona desacetilasa (HDA6)
H3ac
juega un papel vital durante el estrés por frío
H4ac
H3K9, H3K14ac

en Arabidopsis.La exposición prolongada al

H3K27ac

Doctor

Dedo frío aumenta la expresión de laHDA6gene. Se

HOS15 HAD19 cree que la tolerancia al frío está relacionada
ⴍ-3MaFAD con una mayor fuga de electrolitos en los
ATX hda6mutantes (A et al., 2011). (C) El dedo del
H3ac

homeodominio vegetal (PHD) de Arabidopsis

SIZ1 juega un papel importante en el
ZmDREB1 reconocimiento del código de histonas.
ZmCOR413 Interactúa con ATX y facilita la metilación de
histonas y conduce a la supresión de la
COR función y la transcripción de ATX.Miura et al.,
2020). (D) Interacción de alta expresión de
genes osmóticamente sensibles (HOS15) con
histona desacetilasa 2C (HD2C) aumenta los
niveles de acetilación de la histona H3 y
regula la transcripción de genes sensibles al
frío (COR15AyCOR47) (Parque et al., 2018).
tolerante al frío ce

(E) La proteína Powerdress (PWR) interactúa con

la histona desacetilasa 9 (HAD9) a través de
HOS15 y regula la expresión de genes
relacionados con el frío (COR) elevando el nivel de
acetilación de H3 bajo estrés por frío (Lim
et al., 2020).
(F) Bajo estrés por frío, la sobreexpresión de histona desacetilasa 2D (HD2D) causa un aumento gradual en el contenido de malondialdehído (MDA) en estrésArabidopsis plantas
transgénicas (Han et al., 2016).
(G) Tras el estrés por frío, las HDAC regulan la expresión de los genes de respuesta al frío (ZmD REB1yZmCO R413) víamodificaciones de histonas (Hu et al., 2011).

9
N. Verma et al.
expresión transcripcionalmente activa y regulada al alza deSiSETse observaron
genes, cuando se expuso al estrés por frío (Yadav et al., 2016).Parque et al. (2018)
observó que la interacción entre HOS15 y la histona desacetilasa 2C (HD2C)
desempeña un papel importante en la tolerancia al frío al regular la transcripción
de genes sensibles al fríoes decir,COR15AyCOR47.Los niveles elevados de
acetilación de la histona H3 y la interacción entre HOS15 y los factores de
transcripción CBF favorecen la transcripción de laCOR genes bajo estrés por frío (
Figura 6;Parque et al., 2018). En la fruta de banano, MaMYB4 reprime la
transcripción de una histona desacetilasa (ω-3 MaFADs) y, por lo tanto, ante el
estrés por frío, aumenta los niveles de acetilación de histonas, H3 y H4 en el
promotor ω-3 MaFADs (Figura 6;Canción et al., 2019). En un estudio de revisión,
Ding et al. (2019)resumió el progreso reciente en las respuestas de las plantas al
estrés por frío y explicó los hechos no explorados relacionados con varios
mecanismos moleculares subyacentes de la tolerancia de las plantas al estrés por
frío.Lim et al. (2020)investigó el papel de la proteína POWERDRESS (PWR) en la
tolerancia al frío y sugirió que PWR interactúa con HAD9 a través de HOS15 y
promueve la acetilación de H3. Los genes relacionados con el frío mostraron una
expresión baja y niveles elevados de acetilación de la histona H3 bajo la respuesta
de congelación en plantas con pérdida de función PWR (poder) en comparación
con las plantas de tipo salvaje tratadas con frío (Figura 6;Lim et al., 2020). Los
mapas de sitios hipersensibles a la ADNasa I (DHS) se prepararon a partir de
cromatina de tubérculo almacenada en frío (4◦C) así como normal (22◦C)
condiciones. Numerosos DHS mostraron expresión diferencial de genes activos en
respuesta a la variación de temperatura. Se sugirió que los genes activos en los
tubérculos de almacenamiento en frío estaban asociados con marcas de
metilación (H3K4me3-H3K27me3) en la región del cuerpo del gen (Zeng et al.,
2019). La importancia del dedo del homeodominio vegetal (PHD) de ArabidopsisSe
exploró SIZ1 en respuesta al estrés por frío. Se observó que el dedo PHD juega un
papel importante en el reconocimiento del código de histonas. Interactúa con ATX
y facilita la metilación de la histona (H3K4me3) y conduce a la supresión de la
función y la transcripción de ATX (Figura 6;Miura et al., 2020).
FRÍO
A respuesta a las fitohormonas (ácido jasmónico) y al estrés por frío (Liu
B D
C (B) Proteína PICKLE (PKL) enArabidopsisfuncionan como
HOS15
AGO4
PKL
? más los factores de transcripción de CBF en el sitio promotor deCOR
FBC
SWI/SNF
jasmónico
CORgenes
vía ácida
Tolerancia al frío
10
Gen vegetal 29 (2022) 100351
4.3. Regulación del estrés por frío mediada por la remodelación de la cromatina
El frío es considerado como uno de los estreses abióticos importantes. Ayuda
en el crecimiento vegetativo y el desarrollo de las plantas al regular la expresión
de varios genes que responden al frío. Bajo estrés por frío, alrededor del 3 al 20%
de los genes muestran cambios en sus respuestas transcripcionales. En
arabidopsis, la unión de argonauta 1 (AGO1) a la cromatina del gen sensible al
estrés y su interacción con siRNA y complejos de remodelación de cromatina como
SWI/SNF mejoran la respuesta a las fitohormonas (ácido jasmónico) y al estrés por
frío (Figura 7;Liu et al., 2018a, 2018b). Al encontrarse con el estrés por frío, GCN5
interactúa con el activador transcripcional de HAT, como ADA2b, y estimula la
actividad de acetiltransferasa de GCN5 que da como resultado niveles mejorados
de acetilación de histonas (Mao et al., 2006). PICKLE (PKL) proteína enArabidopsis
funciona como un remodelador de la cromatina y juega un papel esencial en la
reducción del estrés por frío. Interactúa con CBF3 y activa la transcripción de
genes sensibles al frío. (D29A, COR15A, yCOR15B)(Figura 7;Yang et al., 2019).
Las condiciones de temperatura variable afectan profundamente el
crecimiento de las plantas. Bajo estrés por frío, el complejo remodelador de
cromatina (CRC) SWI/SNF que contiene SWI3C se une a MYB15, CBF1I e ICE1
e influye en la expresión de variosCORgenes (Figura 7;Gratkowska-Zmuda et
al., 2020). La interacción entre las proteínas PWR y HOS15 es esencial para la
regulación transcripcional deCORgenes Se ha demostrado que la interacción
de PWR y HOS15 da como resultado un complejo HOS15/PWR que remodela
la cromatina y recluta aún más los factores de transcripción de CBF en el
sitio promotor deCORgenes y ayudas en la tolerancia al frío (Lim et al., 2021).
4.4. Regulación del estrés por frío mediada por ARN no codificante
Durante el estrés por frío, el siARN que actúa en trans (ta-siARN) se expresa en
Arabidopsis.La expresión de objetivos ta-siRNA (En4g29760y En5g18040) fue
regulado al alza endcl4–2y de tipo salvaje a las 4◦C. Sin embargo, a los 22◦C,
expresión deEn4g29760cayó rápidamente en tipo salvaje (Tabla 2;
Figura 7.Regulación del estrés por frío mediada por la remodelación de la
cromatina.
(A) enarabidopsis,La interacción de argonaute1 (AGO1) con sRNA y
complejo de remodelación de cromatina como SWI/SNF mejora la
et al., 2018a, 2018b).
remodeladores de la cromatina y juegan un papel esencial en las
plantas ante el estrés por frío. Interactúa con CBF3 y activa la
transcripción de genes de respuesta al frío (D29A, COR15A,yCOR15B) (
Yang et al., 2019).
(C) La interacción depodery HOS15 da como resultado la
SWI3C remodelación de la cromatina complejo HOS15/PWR que recluta aún
genes y mejora la tolerancia al frío (Lim et al., 2021).
(D) Bajo estrés por frío, el complejo de remodelación de
cromatina (CRC) SWI/SNF que contiene SWI3C se une a MYB15,
CBF e ICE1 e influye en la expresión de variosCORgenes (
Gratkowska-Zmuda et al., 2020).
N. Verma et al.
Kume et al., 2010). La sobreexpresión deOsa-MIR319 aybgenes en Oriza sativaha
mostrado un efecto profundo en el ancho de la hoja.Además, la regulación a la
baja de miR319-dirigidaOsPCF5yOsPCF8 genes induce tolerancia al frío en
plántulas de arroz transgénico (Tabla 2;Yang et al., 2013;Wang et al., 2014).
Durante el enfriamiento, los ta-siRNA ayudan en la aclimatación de la yuca
mediante la regulación de la vía de transducción de señales de auxina y
contribuyen a la tolerancia al frío (Xia et al., 2014). La asociación entre ncRNA y el
papel del locus C de floración (FLC) en la regulación de la cromatina se investigó en
Arabidopsis.Se sugirió que el estrés por frío podría inducir transcripciones
antisentido de FLC que pueden controlar epigenéticamente el silenciamiento de
FLC. Además, se reveló que la exposición prolongada al frío puede inducir la
expresión de lncRNA de COOLAIR asociada al locus de FLC (Swiezewski et al., 2009;
Csorba et al., 2014) (Tabla 2). El invierno puede mediar el silenciamiento basado en
ARN enArabidopsisinduciendo la expresión de ARN antisentido (ARNas) como
COOLAIR en loci FLC (Castaings et al., 2014). La expresión de miR394 puede
regular la adaptación de la planta al estrés por frío. Se observaron niveles
elevados de transcripción de factores de unión a repeticiones C (CBF) en
35S:MIR394aplantas mutantes en comparación con las de tipo salvaje. Además, se
reveló que la expresión de miR394 desencadena los cambios fisiológicos (fuga de
electrolitos y acumulación de prolina) que también ayudan en la tolerancia al frío (
Canción et al., 2016). Los ncRNA se perfilaron en condiciones variables de estrés
por frío. El análisis de las vías de KEGG reveló que el estrés por frío podría afectar
la fotosíntesis y el metabolismo del glutatión, el almidón y la sacarosa.Liu et al.,
2018a, 2018b). Una mutación en lncRNA como SVALKA interfiere con la expresión
delCBFgenes y puede afectar la tolerancia a la congelación bajo estrés por frío (
Tabla 2;Kindgren et al., 2018). Tolerancia al frío enVitis vinífera L. (vid) se cree que
está regulado por la expresión diferencial de lncRNA. Este último se dirige a los
diversos genes de respuesta al frío.a través defactores de transcripción CBF4 y
WRKY y confiere tolerancia al frío (Wang et al., 2019a, 2019b). En trigo, la
regulación de la expresión de miR398a través deel bucle regulador ayuda en la
tolerancia al estrés por frío. Se observó que la expresión del precursor Tae-miR398
disminuye con la disminución de la temperatura, mientras que la expresión de
CDS1(objetivo del gen TaemiR398) mostró un patrón de contraste (Tabla 2;Lu et
al., 2020).
5. Conclusiones y perspectivas
Las condiciones ambientales en constante cambio han expuesto a las plantas
a un riesgo indebido de estrés abiótico y han afectado enormemente su
crecimiento y desarrollo. Por lo tanto, se ha vuelto crucial para las entidades
sésiles como las plantas manipular su fisiología de crecimiento en consecuencia
para una mejor supervivencia contra diversos estreses abióticos. Sin embargo,
tales manipulaciones requieren la reestructuración de varias vías metabólicas y de
señalización que podrían lograrse alterando la compacidad de la cromatina a nivel
transcripcional. Tales alteraciones son facilitadas por los diversos modificadores
de la cromatina o reguladores epigenéticos. En las últimas décadas, varias marcas
epigenéticas como la metilación del ADN, modificaciones de histonas, ARN, y las
regulaciones mediadas por ATP se han estudiado ampliamente y se cree que
modifican el estado de accesibilidad o inaccesibilidad de la cromatina de los genes
sensibles al estrés. Además, con el advenimiento de las tecnologías de perfilado
de cromatina y secuenciación avanzada, la investigación en epigenética ha pasado
a otro nivel. Hoy en día, la comunidad científica se centra principalmente en las
plantas de cultivo para afrontar los retos de la seguridad alimentaria. Varios
estudios que involucran marcas epigenéticas han mostrado algunos atisbos de
esperanza en este sentido. Sin embargo, para lograr el objetivo, una mejor
comprensión de cómo se produce la reprogramación de la cromatina a nivel
transcripcional requiere más atención. Más estudios serían útiles para descifrar el
código epigenético que regula los diversos cambios moleculares y fisiológicos en
las plantas en respuesta a diversos estreses abióticos. Además, en los últimos
años, la atención se ha desviado hacia la comprensión de los mecanismos que
ayudan en la transmisión de la memoria epigenética. Podría ser más importante
para los fitomejoradores de cultivos si se pudiera explicar cómo se expresan los
genes de memoria de estrés y cómo estos ayudan en la tolerancia al estrés y el
crecimiento y desarrollo de las plantas.
11
Gen vegetal 29 (2022) 100351
Contribuciones de autor
ConceptualizaciónAK y RG, Preparación/redacción del borrador original:
Neha Verma,Software:Shiv Kumar Giri; Gulab Singh.Todos los autores
aceptan los términos y condiciones de la ética editorial.
Fondos
No se requirió apoyo financiero para este trabajo.
Declaración de interés en competencia
No hay conflicto de interes.
Referencias
Akhter, Z., Bi, Z., AlI, K., Sun, C., Fiaz, S., Haider, FU, BaI, J., 2021. En respuesta a
estrés abiótico, la metilación del ADN confiere cambios epigenéticos en las plantas.
Plantas 10, 1096.https://doi.org/10.3390/plants10061096.
Alinsug, MV, Yu, CW, Wu, K., 2009. Análisis filogenético, localización subcelular,
y patrones de expresión de histona desacetilasas de la familia RPD3/HDA1 en plantas. BMC
Plant Biol. 9, 37.https://doi.org/10.1186/1471-2229-9-37.
Aufsatz, W., Stoiber, T., Rakic, B., Naumann, K., 2007. Arabidopsis histona desacetilasa 6:
un enlace verde al silenciamiento de ARN. Oncogén 26, 5477–5488.https://doi.org/10.1038/
sj.onc.1210615.
Baruah, PM, Kashyap, P., Krishnatreya, DB, Bordoloi, KS, Gill, SS, Agarwala, N.,
2021. Identificación y análisis funcional de lncRNAs sensibles a la sequía en la planta del té.
Gen vegetal 27, 100311.https://doi.org/10.1016/j.plgene.2021.100311. Bhatia, G., Singh, A.,
Verma, D., Sharma, S., Singh, K., 2019. Investigación de todo el genoma
de las funciones reguladoras de los lncRNA en respuesta al estrés por calor y sequía en
Brassica juncea(mostaza india). Reinar. Exp. Bot. 171, 103922https://doi.org/10.1016/j.
envexpbot.2019.103922.
Brzezinka, K., Altmann, S., Czesnick, H., Nicolas, P., Gorka, M., Benke, E., Kabelitz, T.,
Jähne, F., Graf, A., Kappel, C., Bäurle, I., 2016. Arabidopsis FORGETTER1 media la memoria de la
cromatina inducida por el estrés a través de la remodelación del nucleosoma. elife 5, e17061. https://
doi.org/10.7554/eLife.17061.001.
Buszewicz, D., Archacki, R., Palusiński, A., Kotliński, M., Fogtman, A., Iwanicka-
Nowicka, R., Koblowska, MK, 2016. La histona desacetilasa HD2C y un complejo remodelador de
cromatina SWI/SNF interactúan y ambos participan en la mediación de la respuesta al estrés por
calor en Arabidopsis. Entorno de células vegetales. 39, 2108–2122.https://doi.org/ 10.1111/pce.12756.
Castaings, L., Bergonzi, S., Albani, MC, Kemi, U., Savolainen, O., Coupland, G., 2014.
Conservación evolutiva de ARN antisentido inducidos por frío de FLOWERING LOCUS C en
parientes perennes de Arabidopsis thaliana. Nat. común 5, 1–9.https://doi.org/ 10.1038/
ncomms5457.
Chan, Z., Wang, Y., Cao, M., Gong, Y., Mu, Z., Wang, H., Hu, Y., Deng, X., He, XJ, Zhu, J.
K., 2016. RDM 4 modula la resistencia al estrés por frío en Arabidopsis parcialmente a través
de la vía mediada por CBF. Fitol nuevo. 209, 1527–1539.https://doi.org/10.1111/nph.13727.
Clapier, CR, Cairns, BR, 2009. La biología de los complejos de remodelación de cromatina.
año Rev. Bioquímica. 78, 273–304.https://doi.org/10.1146/annurev.
bioquímica.77.062706.153223.
Corona, DF, Tamkun, JW, 2004. Funciones múltiples de ISWI en la transcripción, cromosoma
Organización y replicación del ADN. bioquimica Biografía. Acta 1677, 113–119.https://
doi.org/10.1016/j.bbaexp.2003.09.018.
Csorba, T., Questa, JI, Sun, Q., Dean, C., 2014. Antisense COOLAIR media el
cambio coordinado de estados de cromatina en FLC durante la vernalización. proc. nacional
Academia ciencia Estados Unidos 111, 16160–16165.https://doi.org/10.1073/pnas.1419030111. Deal,
RB, Henikoff, S., 2010. Un termostato de cromatina. Naturaleza 463, 887–888.https://
doi.org/10.1038/463887a.
Ding, Y., Shi, Y., Yang, S., 2019. Avances y desafíos para descubrir la tolerancia al frío
mecanismos reguladores en las plantas. Fitol nuevo. 222, 1690–1704.https://doi.org/
10.1111/nph.15696.
Eberharter, A., Becker, PB, 2002. Acetilación de histonas: un cambio entre represivo y
cromatina permisiva. Segundo en la serie de revisión sobre la dinámica de la cromatina. EMBO Rep.
3, 224–229.https://doi.org/10.1093/embo-informes/kvf053.
Folsom, JJ, Begcy, K., Hao, X., Wang, D., Walia, H., 2014. Independiente de la fertilización del arroz
endosperm1 regula el tamaño de la semilla bajo estrés por calor al controlar el desarrollo
temprano del endospermo. Fisiol vegetal. 165, 238–248.https://doi.org/10.1104/ pp.113.232413.
Friedrich, T., Faivre, L., Bäurle, I., Schubert, D., 2019. Mecanismos basados en cromatina de
Memoria de temperatura en las plantas. Entorno de células vegetales. 42, 762–770.https://doi.org/
10.1111/pce.13373.
Fritah, S., Col, E., Boyault, C., Govin, J., Sadoul, K., Chiocca, S., Vourc'h, C., 2009. Heat-
el factor de choque 1 controla la acetilación de todo el genoma en células sometidas a choque
térmico. mol. Biol. Celda 20, 4976–4984.https://doi.org/10.1091/mbc.e09-04-0295.
Gao, G., Li, J., Li, H., Li, F., Xu, K., Yan, G., Chen, B., Qiao, J., Wu, X., 2014. Comparación
de las variaciones inducidas por el estrés por calor en la metilación del ADN entre plántulas de colza
tolerantes al calor y sensibles al calor. Raza. ciencia 64, 125–133.https://doi.org/10.1270/jsbbs.64.125.
N. Verma et al.
Gratkowska-Zmuda, DM, Kubala, S., Sarnowska, E., Cwiek, P., Oksinska, P., Steciuk, J.,
Rolicka, AT, Zaborowska, M., Bucior, E., Maassen, A., Franzen, R., 2020. El complejo de
remodelación de la cromatina dependiente de swi/snfatp en arabidopsis responde a los
cambios ambientales de manera dependiente de la temperatura. En t. J. Mol. ciencia 21, 762.
https://doi.org/10.3390/ijms21030762.
Guo, H., Wu, T., Li, S., He, Q., Yang, Z., Zhang, W., Gan, Y., Sun, P., Xiang, G., Zhang, H.,
Deng, H., 2019. Los patrones de metilación y las respuestas transcripcionales al estrés por
frío en la etapa de plántula en el arroz. En t. J. Mol. ciencia 20, 5089.https://doi.org/ 10.3390/
ijms20205089.
Hamar, É., Szaker, HM, Kis, A., Dalmadi, Á., Miloro, F., Szittya, G., Taller, J., Gyula, P.,
Csorba, T., Havelda, Z., 2020. Identificación de todo el genoma de genes relacionados con el
silenciamiento del ARN y su análisis de expresión en respuesta al estrés por calor en la cebada
(Hordeumvulgare l.). Biomoléculas 10, 929.https://doi.org/10.3390/ biom10060929.
Han, Z., Yu, H., Zhao, Z., Hunter, D., Luo, X., Duan, J., Tian, L., 2016. En el gen HD2D
juega un papel en el crecimiento, desarrollo y respuesta de las plantas a los estreses abióticos
en Arabidopsis thaliana. Frente. ciencia de las plantas 7, 310.https://doi.org/10.3389/
fpls.2016.00310.
He, X., Guo, S., Wang, Y., Wang, L., Shu, S., Sun, J., 2020. Identificación sistemática y
análisis de lncRNAs, circRNAs y miRNAs sensibles al estrés por calor con coexpresión
asociada y redes de ceRNA en pepino (Cucumissativus L.). Fisiol. Planta. 168, 736–
754.https://doi.org/10.1111/ppl.12997.
Henderson, IR, Jacobsen, SE, 2007. Herencia epigenética en plantas. naturaleza 447,
418–424.https://doi.org/10.1038/nature05917.
Heo, JB, Sung, S., 2011. Silenciamiento epigenético mediado por vernalización por un largo intrónico
ARN no codificante. ciencia 331, 76–79.https://doi.org/10.1126/science.1197349.
Hivrale, V., Zheng, Y., Puli, COR, Jagadeeswaran, G., Gowdu, K., Kakani, VG,
Barakat, A., Sunkar, R., 2016. Caracterización de microARN sensibles a la sequía y al
calor en pasto varilla. ciencia de las plantas 242, 214–223.https://doi.org/10.1016/j.
plantasci.2015.07.018.
Hollender, C., Liu, Z., 2008. Genes de histona desacetilasa en el desarrollo de Arabidopsis.
J.Integr. Biol. vegetal 50, 875–885.https://doi.org/10.1111/j.1744-
7909.2008.00704.x.
Hossain, MS, Kawakatsu, T., Kim, KD, Zhang, N., Nguyen, CT, Khan, SM, 2017.
Patrones divergentes de metilación del ADN de citosina en pelos de raíz de soja
unicelulares. Fitol nuevo. 214, 808–819.https://doi.org/10.1111/nph.14421.
Hu, Y., Zhang, L., Zhao, L., Li, J., He, S., Zhou, K., Li, L., 2011. Tricostatina A selectivamente
suprime la transcripción inducida por frío del gen ZmDREB1 en el maíz. PLoS One 6,
e22132.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0022132.
Hu, Y., Zhang, LU, He, S., Huang, MIN, Tan, J., Zhao, LIN, Li, L., 2012. Estrés por frío
elimina selectivamente las repeticiones en tándem en la heterocromatina asociadas con la
acumulación de H3K9ac. Entorno de células vegetales. 35, 2130–2142.https://doi.org/ 10.1111/
j.1365-3040.2012.02541.x.
Hu, Z., Song, N., Zheng, M., Liu, X., Liu, Z., Xing, J., 2015. Histona acetiltransferasa
GCN5 es esencial para la activación de genes sensibles al estrés por calor y la
termotolerancia en Arabidopsis. Planta J. 84, 1178–1191.https://doi.org/10.1111/tpj.13076.
Huang, Y., Mo, Y., Chen, P., 2016. Identificación de proteínas que contienen el dominio SET en
Gossypiumraimondii y su respuesta al estrés por altas temperaturas. ciencia Rep. 6,
32729.https://doi.org/10.1038/srep32729.
Iwasaki, M., Hyvärinen, L., Piskurewicz, U., Lopez-Molina, L., 2019. ARN no canónico-
la metilación dirigida del ADN participa en el control materno y ambiental de la latencia de
las semillas. Elife 8, e37434.https://doi.org/10.7554/eLife.37434.001. Jiang, D., Yang, W.,
He, Y., Amasino, RM, 2007. Arabidopsis parientes del ser humano
La demetilasa1 específica de lisina reprime la expresión de FWA y FLOWERING LOCUS C y,
por lo tanto, promueve la transición floral. Célula vegetal 19, 2975–2987.https://doi.org/
10.1105/tpc.107.052373.
Khraiwesh, B., Arif, MA, Seumel, GI, Ossowski, S., Weigel, D., Reski, R., Frank, W.,
2010. Control transcripcional de la expresión génica por microARN. Celda 140, 111–122.
https://doi.org/10.1016/j.cell.2009.12.023.
Kidokoro, S., Kim, JS, Ishikawa, T., Suzuki, T., Shinozaki, K., Yamaguchi-Shinozaki, K.,
2020. DREB1A/CBF3 es reprimido por la metilación del ADN inducida por transgén en el
mutante Arabidopsis ice1-1. Célula vegetal 32, 1035–1048.https://doi.org/10.1105/
tpc.19.00532.
Kim, JM, Sasaki, T., Ueda, M., Sako, K., Seki, M., 2015. Cambios de cromatina en respuesta
estrés por sequía, salinidad, calor y frío en las plantas. Frente. ciencia de las plantas 6, 114.https://
doi.org/10.3389/fpls.2015.00114.
Kindgren, P., Ard, R., Ivanov, M., Marquardt, S., 2018. Lectura transcripcional de
el ARN largo no codificante SVALKA gobierna la aclimatación al frío de las plantas. Nat.
común 9, 4561.https://doi.org/10.1038/s41467-018-07010-6.
Klose, RJ, Zhang, Y., 2007. Regulación de la metilación de histonas por desmetiliminación
y desmetilación. Nat. Rev Mol. Célula. Biol. 8, 307–318.https://doi.org/10.1038/
nrm2143.
Korotko, U., Chwiałkowska, K., Sańko-Sawczenko, I., Kwasniewski, M., 2021. ADN
desmetilación en respuesta al estrés por calor enArabidopsis thaliana. En t. J. Mol. ciencia
22, 1555.https://doi.org/10.3390/ijms22041555.
Kumar, SV, Wigge, Pensilvania, 2010. H2A. Los nucleosomas que contienen Z median la
respuesta termosensorial en Arabidopsis. Célula. 140 (1), 136–147.https://doi.org/
10.1016/j.cell.2009.11.006.
Kumar, G., Rattan, Reino Unido, Singh, AK, 2016. Cambios en la metilación del ADN mediados por enfriamiento
durante la latencia y su liberación revelan la importancia de la regulación epigenética
durante la latencia invernal en manzano (Malus x domestica Borkh.). PLoS One 11,
e0149934.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0149934.
Kume, K., Tsutsumi, KI, Saitoh, Y., 2010. Los objetivos de siRNA que actúan en trans de TAS1 son
regulado diferencialmente a baja temperatura, y el siRNA que actúa en trans de TAS1
media la expresión de At1g51670 controlada por temperatura. Biosci. Biotecnología.
Biochmi. 74, 1435–1440.https://doi.org/10.1271/bbb.100111.
12
Gen vegetal 29 (2022) 100351
Kushawaha, AK, Khan, A., Sopory, SK, Sanan-Mishra, N., 2021. Cebado por alto
el estrés por temperatura induce módulos de choque térmico regulados por microARN, lo que indica
su participación en la respuesta de termocebado en el arroz. Vida. 11, 291.https://doi.org/ 10.3390/
life11040291.
Kwon, CS, Wagner, D., 2007. Desenrollando la cromatina para el desarrollo y el crecimiento: algunos
genes a la vez. Tendencias Genet. 23, 403–412.https://doi.org/10.1016/j.
tig.2007.05.010.
Kwon, CS, Lee, D., Choi, G., Chung, WI, 2009. Dependiente de la ocupación de histonas y-
eliminación independiente de trimetilación H3K27 en genes sensibles al frío en
Arabidopsis. Planta J. 60, 112–121.https://doi.org/10.1111/j.1365-
313X.2009.03938.x.
Lamke, J., Baurle, I., 2017. Mecanismos epigenéticos y basados en cromatina en
Adaptación al estrés ambiental y memoria del estrés en las plantas. Genoma Biol. 18, 124.
https://doi.org/10.1186/s13059-017-1263-6.
Lämke, J., Brzezinka, K., Altmann, S., 2016. Un factor de choque térmico de golpe y fuga gobierna
metilación sostenida de histonas y memoria de estrés transcripcional. EMBO J. 35, 162–
175.https://doi.org/10.15252/embj.201592593.
Li, X., Zhu, J., Hu, F., Ge, S., Ye, M., Xiang, H., Zhang, G., Zheng, X., Zhang, H., Zhang, S.,
2012. Mapas de resolución de base única de metilomas de arroz silvestre y cultivado y funciones
reguladoras de la metilación del ADN en la expresión de genes de plantas. BMC Genomics 2012 (13),
300.https://doi.org/10.1186/1471-2164-13-300.
Li, S., Liu, J., Liu, Z., Li, X., Wu, F., He, Y., 2014. TAS1 TARGET1 inducido por calor media
termotolerancia a través de las vías dirigidas por el factor de transcripción A1a del estrés por calor
en Arabidopsis. Célula vegetal 26, 1764–1780.https://doi.org/10.1105/tpc.114.124883. Li, J., Huang,
Q., Sun, M., Zhang, T., Li, H., Chen, B., 2016. Metilación global del ADN
variaciones después de un tratamiento de choque térmico a corto plazo en microsporas
cultivadas de Brassica napus cv. topas. ciencia Rep. 6, 38401.https://doi.org/10.1038/
srep38401. Lim, CJ, Park, J., Shen, M., Park, HJ, Cheong, MS, Park, KS, Baek, D., Bae, MJ,
Ali, A., Jan, M., 2020. El complejo modificador de histonas PWR/HOS15/HD2C regula
epigenéticamente la tolerancia al frío. Fisiol vegetal. 184, 1097–1111.https://doi. org/
10.1104/pp.20.00439.
Lim, CJ, Ali, A., Park, J., Shen, M., Park, KS, Baek, D., Yun, DJ, 2021. HOS15-PWR
El complejo de remodelación de cromatina regula positivamente el estrés por frío en Arabidopsis.
Señal de planta. Comportamiento 16, 1893978.https://doi.org/10.1080/15592324.2021.1893978.
Lippman, Z., May, B., Yordan, C., Singer, T., Martienssen, R., Becker, P., 2003. Distinto
Los mecanismos determinan la herencia del transposón y la metilación a través de pequeños ARN de
interferencia y modificación de histonas. PLoS Biol. 1, e67https://doi.org/10.1371/journal.
pbio.0000067.
Liu, C., Lu, F., Cui, X., Cao, X., 2010. Metilación de histonas en plantas superiores. año Rvdo.
Biol. vegetal 61, 395–420.https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.043008.091939.
Liu, J., Feng, L., Gu, X., Deng, X., Qiu, Q., Li, Q., Zhang, Y., Wang, M., Deng, Y., Wang, E.,
He, Y., 2019. Un bucle regulador H3K27me3 desmetilasa-HSFA2 orquesta la
termomemoria transgeneracional en Arabidopsis. Cell Res 39, 379–390.https://doi.
org/10.1038/s41422-019-0145-8.
Liu, J., Feng, L., Li, J., He, Z., 2015. Control genético y epigenético del calor de las plantas
respuestas Frente. ciencia de las plantas 267https://doi.org/10.3389/fpls.2015.00267
. Liu, T., Li, Y., Duan, W., Huang, F., Hou, X., 2017. La aclimatación al frío altera el ADN
patrones de metilación y confiere tolerancia al calor y aumenta la tasa de crecimiento en
Brassica rapa. Exp. J. Bot. 68, 1213–1224.https://doi.org/10.1093/jxb/erw496. Liu, W.,
Cheng, C., Lin, Y., XuHan, X., Lai, Z., 2018a. Identificación de todo el genoma y
caracterización de mRNAs y lncRNAs involucrados en el estrés por frío en el banano silvestre
(Musa itinerantes). PLoS One 13, e0200002.https://doi.org/10.1371/journal.
teléfono.0200002.
Liu, C., Xin, Y., Xu, L., Cai, Z., Xue, Y., Liu, Y., Xie, D., Liu, Y., Qi, Y., 2018b. Arabidopsis
ARGONAUTE 1 se une a la cromatina para promover la transcripción de genes en
respuesta a hormonas y estrés. desarrollo Celda 44, 348–361.https://doi.org/10.1016/j.
devcel.2017.12.002.
Liu, S., De Jonge, J., Trejo-Arellano, MS, Santos-González, J., Köhler, C., Hennig, L.,
2021. Papel de H1 y la metilación del ADN en la regulación selectiva de elementos
transponibles durante el estrés por calor. Fitol nuevo. 229 (4), 2238–2250.https://
doi.org/10.1111/nph.17018.
Lu, S., Sun, YH, Chiang, VL, 2008. MicroARN sensibles al estrés en Populus. planta j.
55, 131–151.https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2008.03497.x.
Lu, Q., Guo, F., Xu, Q., Cang, J., 2020. LncRNA mejora la resistencia al frío del trigo de invierno
interactuando con miR398. Función Biol. vegetal 4, 544–557.https://doi.org/10.1071/
FP19267.
Ma, N., Chen, W., Fan, T., Tian, Y., Zhang, S., Zeng, D., Li, Y., 2015a. Baja temperatura-
La hipermetilación del ADN inducida atenúa la expresión de RhAG, un homólogo
AGAMOUS, y aumenta el número de pétalos en rosa (Rosa híbrida). BMC Planta Bio. 15,
1–13.https://doi.org/10.1186/s12870-015-0623-1.
Ma, Y., Dai, X., Xu, Y., Luo, W., Zheng, X., Zeng, D., 2015b. COLD1 confiere enfriamiento
Tolerancia en arroz. Celda 160, 1209–1221.https://doi.org/10.1016/j.cell.2015.01.046. Ma, Y.,
Min, L., Wang, M., Wang, C., Zhao, Y., Li, Y., 2018. Genoma interrumpido
la metilación en respuesta a la temperatura alta tiene efectos distintos sobre el aborto de
microsporas y la indehiscencia de las anteras. Célula vegetal 30, 1387–1403.https://doi.org/
10.1105/tpc.18.00074.
Malabarba, J., Windels, D., Xu, W., Verdier, J., 2021. Regulación del ADN (de)
la metilación tiene un impacto positivo en la germinación de semillas durante el desarrollo de
semillas bajo estrés por calor. Genes 12, 457.https://doi.org/10.3390/genes12030457.
Mangrauthia, SK, Bhogireddy, S., Agarwal, S., Prasanth, VV, Voleti, SR,
Neelamraju, S., Subrahmanyam, D., 2017. Cambios en todo el genoma en la expresión de
microARN durante el estrés por calor corto y prolongado y la recuperación en cultivares de
arroz contrastantes. Exp. J. Bot. 68, 2399–2412.https://doi.org/10.1093/jxb/erx111. Mao, Y.,
Pavangadkar, KA, Thomashow, MF, Triezenberg, SJ, 2006. Física y
interacciones funcionales de las proteínas coactivadoras transcripcionales ADA2 de Arabidopsis
con la acetiltransferasa GCN5 y con el factor de transcripción inducido por frío
N. Verma et al.
CBF1. bioquimica Biografía. Acta 1759, 69–79.https://doi.org/10.1016/j.
bbaexp.2006.02.006.
Miller, MJ, Barrett-Wilt, GA, Hua, Z., Vierstra, RD, 2010. Los análisis proteómicos identifican
una diversa gama de procesos nucleares afectados por la conjugación de pequeños modificadores
de tipo ubiquitina en Arabidopsis. proc. nacional Academia ciencia 107 (38), 16512–16517.https://
doi.org/10.1073/pnas.1004181107.
Miller, MJ, Scalf, M., Rytz, TC, Hubler, SL, Smith, LM, Vierstra, RD, 2013.
La proteómica cuantitativa revela factores que regulan la biología del ARN como dianas dinámicas de
la SUMOilación inducida por estrés en Arabidopsis. mol. Célula. Proteómica 12 (2), 449–463.https://
doi.org/10.1074/mcp.M112.025056.
Min, L., Li, Y., Hu, Q., Zhu, L., Gao, W., Wu, Y., Ding, Y., Liu, S., Yang, X., Zhang, X.,
2014. Las vías de señalización de azúcar y auxina responden al estrés por alta temperatura durante el
desarrollo de las anteras, según lo revelado por el análisis de perfiles de transcripción en algodón.
Fisiol vegetal. 164, 1293–1308.https://doi.org/10.1104/pp.113.232314.
Miura, K., Renhu, N., Suzaki, T., 2020. El dedo PHD de Arabidopsis SIZ1 reconoce
histona trimetilada H3K4 que media la función SIZ1 y la respuesta al estrés abiótico.
común Biol. 3, 23.https://doi.org/10.1038/s42003-019-0746-2. Mlynarova, L., Nap, JP,
Bisseling, T., 2007. El gen remodelador de la cromatina SWI/SNF
AtCHR12 media la detención del crecimiento temporal en Arabidopsis thaliana al
percibir estrés ambiental. Planta J. 51, 874–885.https://doi.org/10.1111/j.1365-
313X.2007.03185.x.
Naydenov, M., Baev, V., Apostolova, E., Gospodinova, N., Sablok, G., Gozmanova, M.,
2015. Efecto de alta temperatura en genes involucrados en la metilación del ADN y
afectados por la metilación del ADN en Arabidopsis. Fisiol vegetal. Bioquímica 87, 102–108.
https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2014.12.022.
Ng, DW, Wang, T., Chandrasekharan, MB, Aramayo, R., Kertbundit, S., Hall, TC,
2007. Proteínas que contienen dominios SET de plantas: estructura, función y regulación.
bioquimica Biografía. Acta 1769, 316–329.https://doi.org/10.1016/j. bbaexp.2007.04.003.
Pajoro, A., Severing, E., Angenent, GC, Immink, RGH, 2017. Histona H3 lisina 36
la metilación afecta el empalme y la floración alternativos inducidos por la temperatura en
las plantas. Genoma Biol. 18, 102.https://doi.org/10.1186/s13059-017-1235-x. Pan, Y., Wang,
W., Zhao, X., Zhu, L., Fu, B., Li, Z., 2011. Alteraciones de la metilación del ADN de
arroz en respuesta al estrés por frío. Plant Omics J. 4, 364–369.https://www.pomics.com/
fu_4_7_2011_364_369.pdf.
Pandey, R., Muller, A., Napoli, CA, Selinger, DA, Pikaard, CS, Richards, EJ,
Bender, J., Mount, DW, Jorgensen, RA, 2002. Análisis de las familias de histona
acetiltransferasa e histona desacetilasa deArabidopsis thalianasugiere la diversificación
funcional de la modificación de la cromatina entre los eucariotas multicelulares. Ácidos
Nucleicos Res. 30, 5036–5055.https://doi.org/10.1093/nar/gkf660. Papamichos-Chronakis,
M., Watanabe, S., Rando, OJ, Peterson, CL, 2011. Global
regulación de H2A. La localización de Z por la enzima remodeladora de cromatina INO80 es
esencial para la integridad del genoma. Celda 144, 200–213.https://doi.org/10.1016/j.
celular.2010.12.021.
Park, J., Lim, CJ, Shen, M., Park, HJ, Cha, JY, Iniesto, E., Yun, DJ, 2018. Epigenética
cambia de cromatina represiva a permisiva en respuesta al estrés por frío. proc. Nat Acad.
ciencia EE. UU. 115, E5400–E5409.https://doi.org/10.1073/pnas.1721241115. Pavangadkar,
K., Thomashow, MF, Triezenberg, SJ, 2010. Dinámica y funciones de las histonas
de histona acetiltransferasas durante la regulación génica inducida por frío en Arabidopsis.
Planta Mol. Biol. 74, 183–200.https://doi.org/10.1007/s11103-010-9665-9. Popova, OV, Dinh,
HQ, Aufsatz, W., Jonak, C., 2013. Se requiere la vía RdDM
para la tolerancia al calor basal en Arabidopsis. mol. Planta 6, 396–410.https://doi.org/
10.1093/mp/sst023.
Roy, D., Paul, A., Roy, A., Ghosh, R., Ganguly, P., Chaudhuri, S., 2014. Diferencial
la acetilación de la histona H3 en la región reguladora del promotor OsDREB1b facilita la
remodelación de la cromatina y la activación de la transcripción durante el estrés por frío. PLoS One
9, e100343.https://doi.org/10.1371/journal.pone.0100343.
Sailaja, B., Voleti, SR, Oleti, D., Subrahmanyam, N., Sarla, V., Vishnuprasanth, VP,
2014. Predicción y análisis de expresión de miRNAs asociados con estrés por calor en
Oryza sativa. ciencia del arroz 21, 3–12.https://doi.org/10.1007/s11105-014-0728-y.
Sanghera, GS, Wani, SH, Hussain, W., Singh, NB, 2011. Ingeniería de estrés por frío
Tolerancia en plantas de cultivo. actual genoma 12, 30–43.https://doi.org/10.2174/
138920211794520178.
Shan, X., Wang, X., Yang, G., Wu, Y., Su, S., Li, S., Liu, H., Yuan, Y., 2013. Análisis de la
Metilación del ADN del maíz (Zea mays L.) en respuesta al estrés por frío basado en
polimorfismos amplificados sensibles a la metilación. J. Plant Biol. 56, 32–38.https://
doi.org/10.1007/s12374-012-0251-3.
Shekhawat, K., Sheikh, A., Mariappan, K., Jalal, R., Hirt, H., 2020. Enterobacter sp.
SA187 media la termotolerancia de la planta mediante la modificación de la cromatina de los
genes del estrés por calor. bioRxiv.https://doi.org/10.1101/2020.01.16.908756.
Shen, X., De Jonge, J., Forsberg, SK, Pettersson, ME, Sheng, Z., Hennig, L., 2014.
La variación natural de CMT2 está asociada con cambios de metilación en todo el genoma y la
estacionalidad de la temperatura. PLoS Genet. 10, e1004842https://doi.org/10.1371/
journal.pgen.1004842.
Singh, RK, Jaishankar, J., Muthamilarasan, M., Shweta, S., Dangi, A., Prasad, M., 2016.
El análisis de todo el genoma de las proteínas de choque térmico en el modelo C 4, el mijo cola de
zorra identifica candidatos potenciales para la mejora de cultivos bajo estrés abiótico. ciencia Rep. 6,
1–14. https://doi.org/10.1038/srep32641.
Song, Y., Liu, L., Feng, Y., Wei, Y., Yue, X., He, W., Zhang, H., An, L., 2015. Chilling-and
alteraciones inducidas por congelación en la metilación de citosina y su asociación con la
tolerancia al frío de una planta subnival alpina,Chorispora bungeana. PLoS One 10,
e0135485. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0135485.
Song, JB, Gao, S., Wang, Y., Li, BW, Zhang, YL, Yang, ZM, 2016. miR394 y su
El gen objetivo LCR está involucrado en la respuesta al estrés por frío en Arabidopsis. Gen vegetal 5,
56–64.https://doi.org/10.1016/j.plgene.2015.12.001.
13
Gen vegetal 29 (2022) 100351
Song, C., Yang, Y., Yang, T., Ba, L., Zhang, H., Han, Y., Xiao, Y., Shan, W., Kuang, J.,
Chen, J., 2019. MaMYB4 recluta histona desacetilasa MaHDA2 y modula la expresión de los genes de
desaturasa de ácidos grasos omega-3 durante la respuesta al estrés por frío en la fruta del banano.
Fisiol de células vegetales. 60, 2410–2422.https://doi.org/10.1093/pcp/ pcz142.
Song, Y., Jia, Z., Hou, Y., Ma, X., Li, L., Jin, X., An, L., 2020a. Funciones de la metilación del ADN
en cebado en frío en alforfón tartario. Frente. ciencia de las plantas 11, 2022.https://
doi.org/ 10.3389/fpls.2020.608540.
Song, ZT, Zhang, LL, Han, JJ, Zhou, M., Liu, JX, 2020b. Histona H3K4
Las metiltransferasas SDG25 y ATX1 mantienen la expresión génica del estrés por calor durante la
recuperación en Arabidopsis. Planta J. 105, 1326–1338.https://doi.org/10.1111/tpj.15114.
Song, X., Hu, J., Wu, T., Yang, Q., Feng, X., Lin, H., Feng, S., Cui, C., Yu, Y., Zhou, R.,
Gong, K., 2021. Análisis comparativo de ARN largos no codificantes en angiospermas y
caracterización de ARN largos no codificantes en respuesta al estrés por calor en col china.
Horticultura. Res. 8, 1–21.https://doi.org/10.1038/s41438-021-00484-4. Steward, N., Ito, M.,
Yamaguchi, Y., Koizumi, N., Sano, H., 2002. ADN periódico
metilación en nucleosomas de maíz y desmetilación por estrés ambiental. J. Biol.
química 277, 37741–37746.https://doi.org/10.1074/jbc.M204050200.
Swiezewski, S., Liu, F., Magusin, A., Dean, C., 2009. Silenciamiento inducido por frío por
transcripciones antisentido de un objetivo de Arabidopsis Polycomb. Naturaleza 462, 799–802.
https://doi.org/10.1038/nature08618.
Tang, X., Wang, Q., Yuan, H., Huang, X., 2018. La desmetilación del ADN inducida por enfriamiento es
asociado con la tolerancia al frío de Hevea Brasiliensis. BMC Plant Biol. 18, 1–16.
https://doi.org/10.1186/s12870-018-1276-7.
To, TK, Nakaminami, K., Kim, JM, Morosawa, T., Ishida, J., Tanaka, M., Yokoyama, S.,
Shinozaki, K., Seki, M., 2011. Se requiere Arabidopsis HDA6 para la tolerancia a la
congelación. Bioquímica Biografía. Res. común 406, 414–419.https://doi.org/10.1016/j.
bbrc.2011.02.058.
Ueda, M., Matsui, A., Nakamura, T., Abe, T., Sunaoshi, Y., Shimada, H., Seki, M., 2018.
Versatilidad de la deficiencia de HDA19 para aumentar la tolerancia de Arabidopsis a diferentes
estreses ambientales. Señal de planta. Comportamiento 13, e1475808https://doi.org/
10.1080/15592324.2018.1475808.
Varshney, D., Rawal, HC, Dubey, H., Bandyopadhyay, T., Bera, B., Kumar, PM,
Singh, NK, Mondal, TK, 2019. Los ARN largos no codificantes específicos de tejido están involucrados
en la formación del aroma del té negro. industria Cultivos Prod. 133, 79–89.https://doi.org/ 10.1016/
j.indcrop.2019.03.020.
Vlachonasios, K., Poulios, S., Mougiou, N., 2021. La histona acetiltransferasa GCN5 y
los coactivadores asociados ADA2: de la evolución del complejo SAGA a los roles
biológicos en las plantas. Plantas 10, 308.https://doi.org/10.3390/plants10020308.
Wang, ST, Sun, XL, Hoshino, Y., Yu, Y., Jia, B., Sun, ZW, Sun, MZ, Duan, XB,
Zhu, YM, 2014. MicroRNA319 regula positivamente la tolerancia al frío al dirigirse a
OsPCF6 y OsTCP21 en arroz (Oriza satival.). PLoS One 9, e91357.https://doi.org/
10.1371/journal.pone.0091357.
Wang, H., Wang, H., Shao, H., Tang, X., 2016. Avances recientes en la utilización de la transcripción
factores para mejorar la tolerancia al estrés abiótico de las plantas mediante tecnología transgénica. Frente.
ciencia de las plantas 7, 67.https://doi.org/10.3389/fpls.2016.00067.
Wang, P., Dai, L., Ai, J., Wang, Y., Ren, F., 2019a. Identificación y funcional
predicción de ARN no codificante largo relacionado con el frío (lncRNA) en vid. ciencia Rep.
9, 1–15.https://doi.org/10.1038/s41598-019-43269-5.
Wang, A., Hu, J., Gao, C., Chen, G., Wang, B., Lin, C., Song, L., Ding, Y., Zhou, G., 2019b.
El análisis de todo el genoma de los ARN largos no codificantes revela las funciones
reguladoras en la tolerancia al calor de la col china (Brassica rapa ssp. chinensis). ciencia
Rep. 9, 1–14. https://doi.org/10.1038/s41598-019-41428-2.
Weng, M., Yang, Y., Feng, H., Pan, Z., Shen, WH, Zhu, Y., Dong, A., 2014. Histona
chaperona ASF1 está involucrada en la activación de la transcripción de genes en respuesta al estrés
por calor enArabidopsis thaliana. Entorno de células vegetales. 37, 2128–2138.https://doi.org/
10.1111/ pce.12299.
Wunderlich, M., Groß-Hardt, R., Schöffl, F., 2014. El factor de choque térmico HSFB2a está involucrado
en el desarrollo del gametofito de Arabidopsis thaliana y su expresión está controlada por
un ARN antisentido largo no codificante inducible por calor. Planta Mol. Biol. 85, 541–550.
https://doi.org/10.1007/s11103-014-0202-0.
Xia, J., Zeng, C., Chen, Z., Zhang, K., Chen, X., Zhou, Y., Song, S., Lu, C., Yang, R.,
Yang, Z., Zhou, J., 2014. ARN pequeños no codificantes endógenos y sus funciones en la
respuesta al frío y la aclimatación al estrés en la yuca. BMC Genomics 15, 1–19. https://
doi.org/10.1186/1471-2164-15-634.
Xu, J., Zheng, Y., Pu, S., Zhang, X., Li, Z., Chen, J., 2020. Secuenciación de tercera generación
encontró LncRNA asociado con la respuesta de la proteína de choque térmico al estrés por calor en
plántulas de Populus qiongdaoensis. BMC Genomics 21, 1–14.https://doi.org/10.1186/
s12864-020-06979-z.
Yadav, CB, Muthamilarasan, M., Dangi, A., Shweta, S., Prasad, M., 2016.
El análisis exhaustivo de la familia de genes del dominio SET en el mijo cola de zorra identifica el
papel putativo de SiSET14 en la tolerancia al estrés abiótico. ciencia Rep. 6, 1–13.https://doi. org/
10.1038/srep32621.
Yamaguchi, N., Matsubara, S., Yoshimizu, K., Seki, M., Hamada, K., Kamitani, M., Ito, T.,
2021. Las desmetilasas H3K27me3 alteran HSP22 y HSP17. Expresión de 6C en respuesta al
calor recurrente en Arabidopsis. Nat. común 12, 1–16.https://doi.org/10.1038/
s41467-021-23766-w.
Yang, C., Li, D., Mao, D., Liu, XUE, Ji, C., Li, X., Zhao, X., Cheng, Z., Chen, C., Zhu, L.,
2013. La sobreexpresión de micro RNA 319 afecta la morfogénesis de la hoja y conduce a una mayor
tolerancia al frío en el arroz (Oriza satival.). Entorno de células vegetales. 36, 2207–2218. https://
doi.org/10.1111/pce.12130.
Yang, R., Hong, Y., Ren, Z., Tang, K., Zhang, H., Zhu, JK, Zhao, C., 2019. Un papel para
PICKLE en la regulación de la tolerancia al estrés por frío y sal en el frente de Arabidopsis. ciencia de
las plantas 10, 900.https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00900.
N. Verma et al.
Yang, L., Lang, C., Wu, Y., Meng, D., Yang, T., Jin, T., Zhou, X., 2020. Mediación de la
Vía del ácido salicílico por ROS1 en respuesta a estreses abióticos.https://doi.org/
10.21203/rs.3.rs-34136/v2.
Yoshikawa, M., Peragine, A., Park, MY, Poethig, RS, 2005. Un camino para el
biogénesis de siRNAs que actúan en trans en Arabidopsis. Genes Dev. 19, 2164–2175.
https://doi.org/10.1101/gad.1352605.
Yu, X., Wang, H., Lu, YZ, Ruiter, MD, Cariaso, M., Prins, M., 2012. Identificación de
microARN conservados y novedosos que responden al estrés por calor en Brassica rapa.
Exp. J. Bot. 63, 1025–1038.https://doi.org/10.1093/jxb/err337.
Yu, X., Yang, J., Li, X., Liu, X., Sun, C., Wu, F., He, Y., 2013. Análisis global de cis-natural
transcritos antisentido y sus nat-siRNA sensibles al calor enBrassica rapa. BMC
Plant Biol. 13, 1–13.https://doi.org/10.1186/1471-2229-13-208.
Yue, M., Gautam, M., Chen, Z., Hou, J., Zheng, X., Hou, H., Li, L., 2021. Histona
la acetilación de 45S rDNA se correlaciona con la organización nucleolar interrumpida durante la
respuesta al estrés por calor enzea maysL. Physiol. Plantarum.https://doi.org/10.1111/ppl.13438.
14
Gen vegetal 29 (2022) 100351
Zeng, Z., Zhang, W., Marand, AP, Zhu, B., Buell, CR, Jiang, J., 2019. Estrés por frío
induce una mayor accesibilidad a la cromatina y modificaciones de histonas bivalentes
H3K4me3 y H3K27me3 de genes activos en papa. Genoma Biol. 20, 1–17.https://doi.org/
10.1186/s13059-019-1731-2.
Zhang, X., Yazaki, J., Sundaresan, A., Cokus, S., Chan, SW, Chen, H., Henderson, IR,
Shinn, P., Pellegrini, M., Jacobsen, SE, 2006. Mapeo de alta resolución de todo el
genoma y análisis funcional de la metilación del ADN en Arabidopsis. Celda 126, 1189–
1201.https://doi.org/10.1016/j.cell.2006.08.003.
Zhu, J., Jeong, JC, Zhu, Y., Sokolchik, I., Miyazaki, S., Zhu, JK, Hasegawa, PM,
Bohnert, HJ, Shi, H., Yun, DJ, Bressan, RA, 2008. Participación de Arabidopsis HOS15 en la
desacetilación de histonas y tolerancia al frío. proc. nacional Academia ciencia EE. UU. 105,
4945–4950.https://doi.org/10.1073/pnas.0801029105.
Zilberman, D., Gehring, M., Tran, RK, Ballinger, T., Henikoff, S., 2007. Todo el genoma
El análisis de la metilación del ADN de Arabidopsis thaliana descubre una
interdependencia entre la metilación y la transcripción. Nat. Gineta. 39, 61–69.https://
doi.org/10.1038/ng1929.