Edición Bilingüe

Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 2, pp. 260-487, ABRIL-JUNIO-2023

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 2, pp. 260-487, ABRIL-JUNIO-2023

 REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS Volumen 14 Numero 2, Abril-Junio
2023. Es una publicación trimestral de acceso abierto, revisada por pares y arbitrada, editada
por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).
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de México, www.inifap.gob.mx.
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Editor responsable: Arturo García Fraustro Reservas de Derechos al Uso Exclusivo número
04-2022-033116571100-102. ISSN: 2448-6698, otorgados por el Instituto Nacional del
Derecho de Autor (INDAUTOR).
Responsable de la última actualización de este número: Arturo García Fraustro, Campo
Experimental Mocochá, Km. 25 Antigua Carretera Mérida–Motul, Mocochá, Yuc. C.P. 97454.
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en marzo de 2022.
2° Concurso de Dibujo Infantil INIFAP 2022
Futuros Investigadores
Autor: Jesús Itzae Ávalos Franco
Edad: 6 años, Baja California Sur DIRECTORIO
Título: Trabajo de campo
FUNDADOR
John A. Pino
EDITOR EN JEFE EDITORES ADJUNTOS
Arturo García Fraustro Oscar L. Rodríguez Rivera
Alfonso Arias Medina
EDITORES POR DISCIPLINA

Dra. Yolanda Beatriz Moguel Ordóñez, INIFAP, México
Dr. Ramón Molina Barrios, Instituto Tecnológico de Sonora,
Dr. Alfonso Juventino Chay Canul, Universidad Autónoma de
Tabasco, México
Dra. Maria Cristina Schneider, Universidad de Georgetown,
Estados Unidos
Dr. Feliciano Milian Suazo, Universidad Autónoma de
Querétaro, México
Dr. Javier F. Enríquez Quiroz, INIFAP, México
Dra. Martha Hortencia Martín Rivera, Universidad de Sonora
URN, México
Dr. Fernando Arturo Ibarra Flores, Universidad de Sonora
URN, México
Dr. James A. Pfister, USDA, Estados Unidos
Dr. Eduardo Daniel Bolaños Aguilar, INIFAP, México
Dr. Sergio Iván Román-Ponce, INIFAP, México
Dr. Jesús Fernández Martín, INIA, España
Dr. Maurcio A. Elzo, Universidad de Florida
Dr. Sergio D. Rodríguez Camarillo, INIFAP, México
Dra. Nydia Edith Reyes Rodríguez, Universidad Autónoma del
Estado de Hidalgo, México
Dra. Maria Salud Rubio Lozano, Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia, UNAM, México
Dra. Elizabeth Loza-Rubio, INIFAP, México
Dr. Juan Carlos Saiz Calahorra, Instituto Nacional de
Investigaciones Agrícolas, España
Dr. José Armando Partida de la Peña, INIFAP, México
Dr. José Luis Romano Muñoz, INIFAP, México
Dr. Jorge Alberto López García, INIFAP, México
Dr. Alejandro Plascencia Jorquera, Universidad Autónoma de
Baja California, México
Dr. Juan Ku Vera, Universidad Autónoma de Yucatán, México
Dr. Ricardo Basurto Gutiérrez, INIFAP, México
Dr. Luis Corona Gochi, Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, UNAM, México
Dr. Juan Manuel Pinos Rodríguez, Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia, Universidad Veracruzana, México
Dr. Carlos López Coello, Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia, UNAM, México
Dr. Arturo Francisco Castellanos Ruelas, Facultad de
Química. UADY
Dra. Guillermina Ávila Ramírez, UNAM, México
Dr. Emmanuel Camuus, CIRAD, Francia.
Dr. Héctor Jiménez Severiano, INIFAP., México
Dr. Juan Hebert Hernández Medrano, UNAM, México
Dr. Adrian Guzmán Sánchez, Universidad Autónoma
Metropolitana-Xochimilco, México
Dr. Eugenio Villagómez Amezcua Manjarrez, INIFAP, CENID
Salud Animal e Inocuidad, México
Dr. José Juan Hernández Ledezma, Consultor privado
Dr. Fernando Cervantes Escoto, Universidad Autónoma
Chapingo, México
Dr. Adolfo Guadalupe Álvarez Macías, Universidad Autónoma
Metropolitana Xochimilco, México
Dr. Alfredo Cesín Vargas, UNAM, México
Dra. Marisela Leal Hernández, INIFAP, México
Dr. Efrén Ramírez Bribiesca, Colegio de Postgraduados,
México
Dra. Itzel Amaro Estrada, INIFAP, México

TIPOGRAFÍA Y FORMATO: Oscar L. Rodríguez Rivera

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Tecnológicas de CONACyT; en EBSCO Host y la Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
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I
 REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias es un órgano
de difusión científica y técnica de acceso abierto, revisada
por pares y arbitrada. Su objetivo es dar a conocer los
resultados de las investigaciones realizadas por cualquier
institución científica, relacionadas particularmente con las
distintas disciplinas de la Medicina Veterinaria y la
Zootecnia. Además de trabajos de las disciplinas indicadas
en su Comité Editorial, se aceptan también para su
evaluación y posible publicación, trabajos de otras
disciplinas, siempre y cuando estén relacionados con la
investigación pecuaria.
Se publican en la revista tres categorías de trabajos:
Artículos Científicos, Notas de Investigación y Revisiones
Bibliográficas (consultar las Notas al autor); la
responsabilidad de cada trabajo recae exclusivamente en
los autores, los cuales, por la naturaleza misma de los
experimentos pueden verse obligados a referirse en
algunos casos a los nombres comerciales de ciertos
productos, ello sin embargo, no implica preferencia por los
productos citados o ignorancia respecto a los omitidos, ni
tampoco significa en modo alguno respaldo publicitario
hacia los productos mencionados.
Todas las contribuciones serán cuidadosamente evaluadas
por árbitros, considerando su calidad y relevancia
académica. Queda entendido que el someter un
manuscrito implica que la investigación descrita es única
e inédita. La publicación de Rev. Mex. Cienc. Pecu. es
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products, which however, does not denote preference for
those products in particular or of a lack of knowledge of
any other which are not mentioned, nor does it signify in
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relevance and quality. Submission of an article is
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II
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se autoriza la reproducción total o parcial del contenido de
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 REVISTA MEXICANA DE CIENCIAS PECUARIAS

REV. MEX. CIENC. PECU. VOL. 14 No. 2 ABRIL-JUNIO-2023

CONTENIDO
Contents

ARTÍCULOS
Articles
Pág.

Producción de anticuerpos séricos en respuesta a la vacunación contra los virus de

la rinotraqueitis infecciosa bovina y la diarrea viral bovina con una vacuna comercial
Production of serum antibodies in response to vaccination against infectious bovine rhinotracheitis
and bovine viral diarrhea viruses with a commercial vaccine
Jorge Víctor Rosete Fernández, Guadalupe Asunción Socci Escatell, Abraham Fragoso Islas, Sara
Olazarán Jenkins, Ángel Ríos Utrera........................................................................................260

Characterization of fetal bovine serum obtained from the meat industry for cell culture
Caracterización del suero bovino fetal proveniente de la industria cárnica mexicana en el cultivo
celular
Francisco Javier Preciado-Gutiérrez, David Masuoka-Ito, José Luis Barrera-Bernal, Bryan Ivan Martín
del Campo-Téllez, Vicente Esparza-Villalpando, Ricardo Ernesto Ramírez-Orozco ...………….........277

Ixodicide action of natural products from native Mexican plants

Acción ixodicida de productos naturales de plantas nativas mexicanas
Javier Sosa-Rueda, Fabiola Villarauz, Vanihamin Domínguez-Meléndez, Ida Soto-Rodríguez,
Fernando C. López-Fentanes, David I. Martínez-Herrera, Álvaro Peniche-Cardeña, Francisco
Cen-Pacheco ..............…………………………………………...............................................................292

Efecto de Xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar) sobre la concentración de metano

y las variables ruminales durante una fermentación in vitro de rastrojo de maíz
Effect of Xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar) on methane concentration and ruminal variables
during in vitro fermentation of corn stover
José Jesús Espino-García, Isaac Almaraz-Buendía, J. Jesús Germán Peralta-Ortiz, Abigail Reyes-
Munguía, Iridiam Hernández-Soto, Lucio González-Montiel, Rafael Germán Campos-Montiel …….309

Factores que afectan la tasa de preñez mediante transferencias de embriones por

fertilización in vitro en novillas multirraciales en condiciones de trópico colombiano
Factors affecting the rate of pregnancy by embryo transfers (ET) by in vitro fertilization in
multibreed heifers under Colombian tropical conditions
Heli Fernando Valencia Ocampo, Nancy Rodríguez Colorado, Tatiana Mantilla ...........................326

III
Estructura y variabilidad genética del bisonte americano (Bison bison) en México
Genetic structure and variability in American bison (Bison bison) in Mexico
Joel Domínguez-Viveros, Guadalupe Nelson Aguilar-Palma, Rafael Villa-Angulo, Nancy Hernández-
Rodríguez, José Manuel Pérez-Cantú, Flora Moir, Pedro Calderón-Domínguez .…………………………339

Composición química del rastrojo de tres cultivares de maíz esterilizados y colonizados

por micelio de Ganoderma lucidum
Stover chemical composition in three corn cultivars after sterilization or colonization with
Ganoderma lucidum mycelia
Liz Sarahy Pérez-Martell, Juan de Dios Guerrero-Rodríguez, Daniel Claudio Martínez-Carrera, Javier
Francisco Enríquez-Quiroz, Efraín Pérez-Ramírez, Benito Ramírez-Valverde ...............................349

Nutrient concentrations, in vitro digestibility and rumen fermentation of agro-industrial

residues of Cannabis sativa L. as a potential forage source for ruminants
Concentraciones de nutrientes, digestibilidad in vitro y fermentación ruminal de residuos
agroindustriales de Cannabis sativa L. como fuente potencial de forraje para rumiantes
Elia Esther Araiza-Rosales, Esperanza Herrera-Torres, Francisco Óscar Carrete-Carreón, Rafael
Jiménez-Ocampo, Daniel Gómez-Sánchez, Gerardo Antonio Pámanes-Carrasco………………………..366

REVISIONES DE LITERATURA
Reviews

Importancia de Haematobia irritans en la ganadería bovina de México: Situación actual

y perspectivas. Revisión
Importance of Haematobia irritans in cattle in Mexico: Current situation and perspectives. Review
Roger Iván Rodríguez Vivas, Carlos Cruz Vázquez, Consuelo Almazán, Juan José Zárate Ramos..384

NOTAS DE INVESTIGACIÓN
Technical notes

Curvas de crecimiento en bovinos Limousin de raza pura y cruzados

Growth curves in purebred and crossbred Limousin cattle
Joel Domínguez-Viveros, Antonio Reyes-Cerón, Carlos Enrique Aguirre-Calderón, Ricardo Martínez-
Rocha, Carlos Luna-Palomera, Nelson Aguilar-Palma ……….......................................................412

Relationship between body measurement traits, udder measurement traits and milk
yield of Saanen goats in Capricorn district of South Africa
Relación entre rasgos de mediciones corporales, rasgos de mediciones de la ubre y producción de
leche de cabras Saanen en el distrito de Capricorn de Sudáfrica
Thlarihani Cynthia Makamu, Molabe Kagisho Madikadike, Kwena Mokoena,
Thobela Louis Tyasi …………………………………………………………………………………………………………..423

IV
Análisis genético del bovino Criollo Mixteco de Oaxaca
Genetic analysis of Oaxacan Mixteco Creole cattle
Miguel Ángel Domínguez Martínez, Víctor Hernández Núñez, Araceli Mariscal Méndez, Amparo
Martínez Martínez, Gisela Fuentes-Mascorro ……......................................................................434

Influence of the cut intervals on hay quality of Panicum maximum cv. BRS Tamani in
brazilian Cerrado
Influencia de los intervalos de corte en la calidad del heno de Panicum maximum cv. BRS Tamani
en el Cerrado brasileño
Eva Nara Oliveira Gomes, Alexandre Menezes Dias, Luciana Junges, Luís Carlos Vinhas Ítavo,
Gelson dos Santos Difante, Juliana Oliveira Batistoti .....................................................………...450

Evaluación de la seroconversión de cerdas con el uso de un inóculo a diferentes dosis y

vehículos contra la diarrea epidémica porcina
Evaluation of sow seroconversion with the use of inoculum at different doses and vehicles against
porcine epidemic diarrhea
Nancy Paulina García Cano Rubí, Francisco Ernesto Martínez-Castañeda, Elein Hernández Trujillo,
Rosa Elena Sarmiento Silva, Rolando Beltrán Figueroa, Montserrat Elemi García-Hernández, María
Elena Trujillo-Ortega .............................................................................................................466

Efecto de la fuente de selenio en el comportamiento productivo, contenido de selenio

en suero y músculo, y nivel sérico de albúmina, α-, β- y ∂-globulinas en ovinos Pelibuey
Effect of selenium source on productive behavior, serum and muscle selenium content, and serum
level of albumin, α-, β- and ∂-globulins in Pelibuey sheep
Lino Rigoberto Cárdenas-Ramírez, Carlos Sánchez del Real, Agustín Ruíz-Flores, Gabriela Pérez-
Hernández, Reyes López-Ordaz, Claudio Vite-Cristóbal, Rufino López-Ordaz ..............................476

V

NOTAS AL AUTOR
La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias se edita
completa en dos idiomas (español e inglés) y publica tres
categorías de trabajos: Artículos científicos, Notas de
investigación y Revisiones bibliográficas.
Los autores interesados en publicar en esta revista
deberán ajustarse a los lineamientos que más adelante se
indican, los cuales en términos generales, están de
acuerdo con los elaborados por el Comité Internacional de
Editores de Revistas Médicas (CIERM) Bol Oficina Sanit
Panam 1989;107:422-437.
1. Sólo se aceptarán trabajos inéditos. No se admitirán
si están basados en pruebas de rutina, ni datos
experimentales sin estudio estadístico cuando éste
sea indispensable. Tampoco se aceptarán trabajos
que previamente hayan sido publicados condensados
o in extenso en Memorias o Simposio de Reuniones o
Congresos (a excepción de Resúmenes).
2. Todos los trabajos estarán sujetos a revisión de un
Comité Científico Editorial, conformado por Pares de
la Disciplina en cuestión, quienes desconocerán el
nombre e Institución de los autores proponentes. El
Editor notificará al autor la fecha de recepción de su
trabajo.
3. El manuscrito deberá someterse a través del portal de
la Revista en la dirección electrónica:
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, consultando
el “Instructivo para envío de artículos en la página de
la Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Para su
elaboración se utilizará el procesador de Microsoft
Word, con letra Times New Roman a 12 puntos, a
doble espacio. Asimismo se deberán llenar los
formatos de postulación, carta de originalidad y no
duplicidad y disponibles en el propio sitio oficial de la
revista.
4. Por ser una revista con arbitraje, y para facilitar el
trabajo de los revisores, todos los renglones de cada
página deben estar numerados; asimismo cada
página debe estar numerada, inclusive cuadros,
ilustraciones y gráficas.
5. Los artículos tendrán una extensión máxima de 20
cuartillas a doble espacio, sin incluir páginas de Título,
y cuadros o figuras (los cuales no deberán exceder de
ocho y ser incluidos en el texto). Las Notas de
investigación tendrán una extensión máxima de 15
cuartillas y 6 cuadros o figuras. Las Revisiones
bibliográficas una extensión máxima de 30 cuartillas y
5 cuadros.
VI
Actualización: marzo, 2020
6. Los manuscritos de las tres categorías de trabajos que
se publican en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. deberán
contener los componentes que a continuación se
indican, empezando cada uno de ellos en página
aparte.
Página del título
Resumen en español
Resumen en inglés
Texto
Agradecimientos y conflicto de interés
Literatura citada
7. Página del Título. Solamente debe contener el título
del trabajo, que debe ser conciso pero informativo; así
como el título traducido al idioma inglés. En el
manuscrito no es necesaria información como
nombres de autores, departamentos, instituciones,
direcciones de correspondencia, etc., ya que estos
datos tendrán que ser registrados durante el proceso
de captura de la solicitud en la plataforma del OJS
(http://ciencias pecuarias.inifap.gob.mx).
8. Resumen en español. En la segunda página se debe
incluir un resumen que no pase de 250 palabras. En
él se indicarán los propósitos del estudio o
investigación; los procedimientos básicos y la
metodología empleada; los resultados más
importantes encontrados, y de ser posible, su
significación estadística y las conclusiones principales.
A continuación del resumen, en punto y aparte,
agregue debidamente rotuladas, de 3 a 8 palabras o
frases cortas clave que ayuden a los indizadores a
clasificar el trabajo, las cuales se publicarán junto con
el resumen.
9. Resumen en inglés. Anotar el título del trabajo en
inglés y a continuación redactar el “abstract” con las
mismas instrucciones que se señalaron para el
resumen en español. Al final en punto y aparte, se
deberán escribir las correspondientes palabras clave
(“key words”).
10. Texto. Las tres categorías de trabajos que se publican
en la Rev. Mex. Cienc. Pecu. consisten en lo
siguiente:
a) Artículos científicos. Deben ser informes de trabajos
originales derivados de resultados parciales o finales
de investigaciones. El texto del Artículo científico se
divide en secciones que llevan estos
encabezamientos:
 Introducción
Materiales y Métodos
Resultados
Discusión
Conclusiones e implicaciones
Literatura citada
En los artículos largos puede ser necesario agregar
subtítulos dentro de estas divisiones a fin de hacer
más claro el contenido, sobre todo en las secciones de
Resultados y de Discusión, las cuales también pueden
presentarse como una sola sección.
b) Notas de investigación. Consisten en
modificaciones a técnicas, informes de casos clínicos
de interés especial, preliminares de trabajos o
investigaciones limitadas, descripción de nuevas
variedades de pastos; así como resultados de
investigación que a juicio de los editores deban así ser
publicados. El texto contendrá la misma información
del método experimental señalado en el inciso a),
pero su redacción será corrida del principio al final del
trabajo; esto no quiere decir que sólo se supriman los
subtítulos, sino que se redacte en forma continua y
coherente.
c) Revisiones bibliográficas. Consisten en el
tratamiento y exposición de un tema o tópico de
relevante actualidad e importancia; su finalidad es la
de resumir, analizar y discutir, así como poner a
disposición del lector información ya publicada sobre
un tema específico. El texto se divide en:
Introducción, y las secciones que correspondan al
desarrollo del tema en cuestión.
11. Agradecimientos y conflicto de interés. Siempre
que corresponda, se deben especificar las
colaboraciones que necesitan ser reconocidas, tales
como a) la ayuda técnica recibida; b) el
agradecimiento por el apoyo financiero y material,
especificando la índole del mismo; c) las relaciones
financieras que pudieran suscitar un conflicto de
intereses. Las personas que colaboraron pueden ser
citadas por su nombre, añadiendo su función o tipo de
colaboración; por ejemplo: “asesor científico”,
“revisión crítica de la propuesta para el estudio”,
“recolección de datos”, etc. Siempre que corresponda,
los autores deberán mencionar si existe algún
conflicto de interés.
12. Literatura citada. Numere las referencias
consecutivamente en el orden en que se mencionan
por primera vez en el texto. Las referencias en el
texto, en los cuadros y en las ilustraciones se deben
identificar mediante números arábigos entre
paréntesis, sin señalar el año de la referencia. Evite
hasta donde sea posible, el tener que mencionar en el
texto el nombre de los autores de las referencias.
Procure abstenerse de utilizar los resúmenes como
referencias; las “observaciones inéditas” y las
“comunicaciones personales” no deben usarse como
VII
referencias, aunque pueden insertarse en el texto
(entre paréntesis).
Reglas básicas para la Literatura citada
Nombre de los autores, con mayúsculas sólo las
iniciales, empezando por el apellido paterno, luego
iniciales del materno y nombre(s). En caso de
apellidos compuestos se debe poner un guión entre
ambos, ejemplo: Elías-Calles E. Entre las iniciales de
un autor no se debe poner ningún signo de
puntuación, ni separación; después de cada autor sólo
se debe poner una coma, incluso después del
penúltimo; después del último autor se debe poner un
punto.
El título del trabajo se debe escribir completo (en su
idioma original) luego el título abreviado de la revista
donde se publicó, sin ningún signo de puntuación;
inmediatamente después el año de la publicación,
luego el número del volumen, seguido del número
(entre paréntesis) de la revista y finalmente el número
de páginas (esto en caso de artículo ordinario de
revista).
Puede incluir en la lista de referencias, los artículos
aceptados aunque todavía no se publiquen; indique la
revista y agregue “en prensa” (entre corchetes).
En el caso de libros de un solo autor (o más de uno,
pero todos responsables del contenido total del libro),
después del o los nombres, se debe indicar el título
del libro, el número de la edición, el país, la casa
editorial y el año.
Cuando se trate del capítulo de un libro de varios
autores, se debe poner el nombre del autor del
capítulo, luego el título del capítulo, después el
nombre de los editores y el título del libro, seguido del
país, la casa editorial, año y las páginas que abarca el
capítulo.
En el caso de tesis, se debe indicar el nombre del
autor, el título del trabajo, luego entre corchetes el
grado (licenciatura, maestría, doctorado), luego el
nombre de la ciudad, estado y en su caso país,
seguidamente el nombre de la Universidad (no el de
la escuela), y finalmente el año.
Emplee el estilo de los ejemplos que aparecen a
continuación, los cuales están parcialmente basados
en el formato que la Biblioteca Nacional de Medicina
de los Estados Unidos usa en el Index Medicus.
Revistas
Artículo ordinario, con volumen y número. (Incluya el
nombre de todos los autores cuando sean seis o
menos; si son siete o más, anote sólo el nombre de
los seis primeros y agregue “et al.”).
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa
o proteína de escape ruminal en el comportamiento
de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx
1998;36(1):35-48.
Sólo número sin indicar volumen.
II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
Rec 1988;(122):6-10.
III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status ofthe use
of artificial insemination in developing countries.
World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
No se indica el autor.
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J
1994;84:15.
Suplemento de revista.
V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett
SE. Body composition at puberty in beef heifers as
influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
Sci 1998;71(Suppl 1):205.
Organización, como autor.
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
Clinical exercise stress testing. Safety and performance
guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-284.
En proceso de publicación.
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
herbicide treated area by cattle. J Range Manage [in
press] 2000.
Libros y otras monografías
Autor total.
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of
statistics: A biometrical approach. 2nd ed. New
York, USA: McGraw-Hill Book Co.; 1980.
Autor de capítulo.
IX) Roberts SJ. Equine abortion. In: Faulkner LLC editor.
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Illinois, USA: Thomas Books; 1968:158-179.
Memorias de reuniones.
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de cerdos. En: Zúñiga GJL, Cruz BJA editores.
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forestales y agropecuarias del estado de Veracruz.
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XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE.
Concentración de insulina plasmática en cerdas
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inducción de estro lactacional [resumen]. Reunión
nacional de investigación pecuaria. Querétaro, Qro.
1998:13.
XII) Cunningham EP. Genetic diversity in domestic
animals: strategies for conservation and
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genetic improvement of farm animals. USDA.
1996:13.
Tesis.
XIII) Alvarez MJA. Inmunidad humoral en la anaplasmosis
y babesiosis bovinas en becerros mantenidos en una
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Universidad Nacional Autónoma de México; 1989.
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University of California; 1965.
Organización como autor.
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XVI) SAGAR. Secretaría de Agricultura, Ganadería y
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la aprobación de médicos veterinarios zootecnistas
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sacrificio de animales. México. 1996.
XVII) AOAC. Oficial methods of analysis. 15th ed.
Arlington, VA, USA: Association of Official Analytical
Chemists. 1990.
XVIII) SAS. SAS/STAT User’s Guide (Release 6.03). Cary
NC, USA: SAS Inst. Inc. 1988.
XIX) SAS. SAS User´s Guide: Statistics (version 5 ed.).
Cary NC, USA: SAS Inst. Inc. 1985.
Publicaciones electrónicas
XX) Jun Y, Ellis M. Effect of group size and feeder type
on growth performance and feeding patterns in
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level on milk production, body weight change, feed h hora (s)
conversion and postpartum oestrus of crossbred i.m. intramuscular (mente)
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2002;27(2-3):331-338. http://www.sciencedirect. J joule (s)
com/science/journal/03016226. Accessed Sep 12, kg kilogramo (s)
2003.
km kilómetro (s)
13. Cuadros, Gráficas e Ilustraciones. Es preferible L litro (s)
que sean pocos, concisos, contando con los datos log logaritmo decimal
necesarios para que sean autosuficientes, que se Mcal megacaloría (s)
entiendan por sí mismos sin necesidad de leer el texto. MJ megajoule (s)
Para las notas al pie se deberán utilizar los símbolos
m metro (s)
convencionales.
msnm metros sobre el nivel del mar
14 Versión final. Es el documento en el cual los autores µg microgramo (s)
ya integraron las correcciones y modificaciones µl microlitro (s)
indicadas por el Comité Revisor. Los trabajos deberán
µm micrómetro (s)(micra(s))
ser elaborados con Microsoft Word. Las fotografías e
imágenes deberán estar en formato jpg (o mg miligramo (s)
compatible) con al menos 300 dpi de resolución. ml mililitro (s)
Tanto las fotografías, imágenes, gráficas, cuadros o mm milímetro (s)
tablas deberán incluirse en el mismo archivo del texto. min minuto (s)
Los cuadros no deberán contener ninguna línea ng nanogramo (s)Pprobabilidad (estadística)
vertical, y las horizontales solamente las que delimitan p página
los encabezados de columna, y la línea al final del PC proteína cruda
cuadro.
PCR reacción en cadena de la polimerasa
15. Una vez recibida la versión final, ésta se mandará para pp páginas
su traducción al idioma inglés o español, según ppm partes por millón
corresponda. Si los autores lo consideran conveniente % por ciento (con número)
podrán enviar su manuscrito final en ambos idiomas.
rpm revoluciones por minuto
16. Tesis. Se publicarán como Artículo o Nota de seg segundo (s)
Investigación, siempre y cuando se ajusten a las t tonelada (s)
normas de esta revista. TND total de nutrientes digestibles
17. Los trabajos no aceptados para su publicación se UA unidad animal
regresarán al autor, con un anexo en el que se UI unidades internacionales
explicarán los motivos por los que se rechaza o las vs versus
modificaciones que deberán hacerse para ser xg gravedades
reevaluados.
Cualquier otra abreviatura se pondrá entre paréntesis
18. Abreviaturas de uso frecuente: inmediatamente después de la(s) palabra(s)
cal caloría (s) completa(s).
cm centímetro (s) 19. Los nombres científicos y otras locuciones latinas se
°C grado centígrado (s) deben escribir en cursivas.
DL50 dosis letal 50%
g gramo (s)

IX

INSTRUCTIONS FOR AUTHORS
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias is a scientific
journal published in a bilingual format (Spanish and
English) which carries three types of papers: Research
Articles, Technical Notes, and Reviews. Authors interested
in publishing in this journal, should follow the below-
mentioned directives which are based on those set down
by the International Committee of Medical Journal Editors
(ICMJE) Bol Oficina Sanit Panam 1989;107:422-437.
1. Only original unpublished works will be accepted.
Manuscripts based on routine tests, will not be
accepted. All experimental data must be subjected to
statistical analysis. Papers previously published
condensed or in extenso in a Congress or any other
type of Meeting will not be accepted (except for
Abstracts).
2. All contributions will be peer reviewed by a scientific
editorial committee, composed of experts who ignore
the name of the authors. The Editor will notify the
author the date of manuscript receipt.
3. Papers will be submitted in the Web site
http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx, according the
“Guide for submit articles in the Web site of the
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias”. Manuscripts
should be prepared, typed in a 12 points font at
double space (including the abstract and tables), At
the time of submission a signed agreement co-author
letter should enclosed as complementary file; co-
authors at different institutions can mail this form
independently. The corresponding author should be
indicated together with his address (a post office box
will not be accepted), telephone and Email.
4. To facilitate peer review all pages should be numbered
consecutively, including tables, illustrations and
graphics, and the lines of each page should be
numbered as well.
5. Research articles will not exceed 20 double spaced
pages, without including Title page and Tables and
Figures (8 maximum and be included in the text).
Technical notes will have a maximum extension of 15
pages and 6 Tables and Figures. Reviews should not
exceed 30 pages and 5 Tables and Figures.
6. Manuscripts of all three type of articles published in
Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias should
contain the following sections, and each one should
begin on a separate page.
X
Updated: March, 2020
Title page
Abstract
Text
Acknowledgments and conflict of interest
Literature cited
7. Title page. It should only contain the title of the
work, which should be concise but informative; as well
as the title translated into English language. In the
manuscript is not necessary information as names of
authors, departments, institutions and
correspondence addresses, etc.; as these data will
have to be registered during the capture of the
application process on the OJS platform
(http://cienciaspecuarias.inifap.gob.mx).
8. Abstract. On the second page a summary of no more
than 250 words should be included. This abstract
should start with a clear statement of the objectives
and must include basic procedures and methodology.
The more significant results and their statistical value
and the main conclusions should be elaborated briefly.
At the end of the abstract, and on a separate line, a
list of up to 10 key words or short phrases that best
describe the nature of the research should be stated.
9. Text. The three categories of articles which are
published in Revista Mexicana de Ciencias
Pecuarias are the following:
a) Research Articles. They should originate in primary
works and may show partial or final results of
research. The text of the article must include the
following parts:
Introduction
Materials and Methods
Results
Discussion
Conclusions and implications
Literature cited
In lengthy articles, it may be necessary to add other
sections to make the content clearer. Results and
Discussion can be shown as a single section if
considered appropriate.
b) Technical Notes. They should be brief and be
evidence for technical changes, reports of clinical
cases of special interest, complete description of a
limited investigation, or research results which
 should be published as a note in the opinion
of the editors. The text will contain the same
information presented in the sections of the
research article but without section titles.
c) Reviews. The purpose of these papers is to
summarize, analyze and discuss an outstanding topic.
The text of these articles should include the following
sections: Introduction, and as many sections as
needed that relate to the description of the topic in
question.
10. Acknowledgements. Whenever appropriate,
collaborations that need recognition should be
specified: a) Acknowledgement of technical support;
b) Financial and material support, specifying its
nature; and c) Financial relationships that could be the
source of a conflict of interest.
People which collaborated in the article may be
named, adding their function or contribution; for
example: “scientific advisor”, “critical review”, “data
collection”, etc.
11. Literature cited. All references should be quoted in
their original language. They should be numbered
consecutively in the order in which they are first
mentioned in the text. Text, tables and figure
references should be identified by means of Arabic
numbers. Avoid, whenever possible, mentioning in the
text the name of the authors. Abstain from using
abstracts as references. Also, “unpublished
observations” and “personal communications” should
not be used as references, although they can be
inserted in the text (inside brackets).
Key rules for references
a. The names of the authors should be quoted
beginning with the last name spelt with initial capitals,
followed by the initials of the first and middle name(s).
In the presence of compound last names, add a dash
between both, i.e. Elias-Calles E. Do not use any
punctuation sign, nor separation between the initials
of an author; separate each author with a comma,
even after the last but one.
b. The title of the paper should be written in full,
followed by the abbreviated title of the journal without
any punctuation sign; then the year of the publication,
after that the number of the volume, followed by the
number (in brackets) of the journal and finally the
number of pages (this in the event of ordinary article).
c. Accepted articles, even if still not published, can
be included in the list of references, as long as the
journal is specified and followed by “in press” (in
brackets).
d. In the case of a single author’s book (or more
than one, but all responsible for the book’s contents),
the title of the book should be indicated after the
XI
names(s), the number of the edition, the country, the
printing house and the year.
e. When a reference is made of a chapter of book
written by several authors; the name of the author(s)
of the chapter should be quoted, followed by the title
of the chapter, the editors and the title of the book,
the country, the printing house, the year, and the
initial and final pages.
f. In the case of a thesis, references should be
made of the author’s name, the title of the research,
the degree obtained, followed by the name of the City,
State, and Country, the University (not the school),
and finally the year.
Examples
The style of the following examples, which are partly
based on the format the National Library of Medicine
of the United States employs in its Index Medicus,
should be taken as a model.
Journals
Standard journal article (List the first six authors
followed by et al.)
I) Basurto GR, Garza FJD. Efecto de la inclusión de grasa
o proteína de escape ruminal en el comportamiento
de toretes Brahman en engorda. Téc Pecu Méx
1998;36(1):35-48.
Issue with no volume
II) Stephano HA, Gay GM, Ramírez TC. Encephalomielitis,
reproductive failure and corneal opacity (blue eye) in
pigs associated with a paramyxovirus infection. Vet
Rec 1988;(122):6-10.
III) Chupin D, Schuh H. Survey of present status of the
use of artificial insemination in developing countries.
World Anim Rev 1993;(74-75):26-35.
No author given
IV) Cancer in South Africa [editorial]. S Afr Med J
1994;84:15.
Journal supplement
V) Hall JB, Staigmiller RB, Short RE, Bellows RA, Bartlett
SE. Body composition at puberty in beef heifers as
influenced by nutrition and breed [abstract]. J Anim
Sci 1998;71(Suppl 1):205.
 Organization, as author
VI) The Cardiac Society of Australia and New Zealand.
Clinical exercise stress testing. Safety and
performance guidelines. Med J Aust 1996;(164):282-
284.
In press
VII) Scifres CJ, Kothmann MM. Differential grazing use of
herbicide-treated area by cattle. J Range Manage [in
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Books and other monographs
Author(s)
VIII) Steel RGD, Torrie JH. Principles and procedures of
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XI) Olea PR, Cuarón IJA, Ruiz LFJ, Villagómez AE.
Concentración de insulina plasmática en cerdas
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Organization as author
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5725.pdf. Consultado 30 Jul, 2003.
XXII) Sanh MV, Wiktorsson H, Ly LV. Effect of feeding
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conversion and postpartum oestrus of crossbred
lactating cows in tropical conditions. Livest Prod Sci
2002;27(2-3):331-338.
http://www.sciencedirect.com/science/journal/030
16226. Accesed Sep 12, 2003.
12. Tables, Graphics and Illustrations. It is preferable
that they should be few, brief and having the
necessary data so they could be understood without
reading the text. Explanatory material should be
placed in footnotes, using conventional symbols.
13. Final version. This is the document in which the
authors have already integrated the corrections and
modifications indicated by the Review Committee. The
works will have to be elaborated with Microsoft Word.
Photographs and images must be in jpg (or
compatible) format with at least 300 dpi resolution.
Photographs, images, graphs, charts or tables must
be included in the same text file. The boxes should
not contain any vertical lines, and the horizontal ones
only those that delimit the column headings, and the
line at the end of the box.
14. Once accepted, the final version will be translated into MJ mega joule (s)
Spanish or English, although authors should feel free m meter (s)
to send the final version in both languages. No µl micro liter (s)
charges will be made for style or translation services. µm micro meter (s)
15. Thesis will be published as a Research Article or as a mg milligram (s)
Technical Note, according to these guidelines. ml milliliter (s)
mm millimeter (s)
16. Manuscripts not accepted for publication will be min minute (s)
returned to the author together with a note explaining ng nanogram (s)
the cause for rejection, or suggesting changes which
P probability (statistic)
should be made for re-assessment.
p page
CP crude protein
PCR polymerase chain reaction
17. List of abbreviations:
pp pages
cal calorie (s) ppm parts per million
cm centimeter (s) % percent (with number)
°C degree Celsius rpm revolutions per minute
DL50 lethal dose 50% sec second (s)
g gram (s) t metric ton (s)
ha hectare (s) TDN total digestible nutrients
h hour (s) AU animal unit
i.m. intramuscular (..ly) IU international units
i.v. intravenous (..ly) vs versus
J joule (s) xg gravidity
kg kilogram (s)
The full term for which an abbreviation stands should
km kilometer (s) precede its first use in the text.
L liter (s)
log decimal logarithm 18. Scientific names and other Latin terms should be
written in italics.
Mcal mega calorie (s)

XIII
 La Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias

Expresa sus más sinceras condolencias por el sentido fallecimiento del

Dr. Raymundo Martínez Peña

Nació el 20 de septiembre de 1939 en Nogales, Veracruz; se desempeñó

como Editor en Jefe de la Revista Técnica Pecuaria en México durante el
periodo de 1971 a 1985.

Falleció el 20 de marzo de 2023.

Descanse en paz.

XIV
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.5657

Artículo

Producción de anticuerpos séricos en respuesta a la vacunación contra los

virus de la rinotraqueitis infecciosa bovina y la diarrea viral bovina con
una vacuna comercial

Jorge Víctor Rosete Fernández a

Guadalupe Asunción Socci Escatell b

Abraham Fragoso Islas a

Sara Olazarán Jenkins a

Ángel Ríos Utrera c*

a
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Sitio
Experimental Las Margaritas. Km. 9.5 carretera Hueytamalco-Tenampulco, Hueytamalco,
Puebla, México.
b
INIFAP. CENID Salud Animal e Inocuidad. Ciudad de México, México
c
Universidad Veracruzana. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Veracruz,
Veracruz, México.

*Autor de correspondencia: ariosu@hotmail.com

Resumen:

El objetivo fue determinar la prevalencia de anticuerpos séricos (PAS) en respuesta a la

vacunación contra los virus de la rinotraqueitis infecciosa bovina (RIB) y diarrea viral
bovina (DVB) en vacas lecheras en condiciones subtropicales. Se utilizó una vacuna
polivalente comercial con virus inactivado de la DVB y virus activos modificados de la
RIB, parainfluenza 3 y síndrome respiratorio bovino. Se formaron dos grupos: grupo
experimental vacunado (GEV) y no vacunado (GEN), que fueron homogéneos en PAS
contra RIB y DVB antes de la vacunación. El GEV se inmunizó el día 0 y el día 30 después

260
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):260-276

de la primera vacunación (vacuna de refuerzo). Para detectar anticuerpos, se obtuvieron

muestras de suero 30 días después de la primera y segunda vacunación. Los anticuerpos
séricos contra RIB y DVB se determinaron mediante la prueba de ELISA. La PAS
promedio contra RIB y DVB antes de la vacunación fue 16 (18 % en el GEV vs 14 % en el
GEN; P>0.05) y 8 % (10 % en el GEV vs 6 % en el GEN; P>0.05), respectivamente. La
primera y segunda vacunación contra RIB indujeron la formación de anticuerpos 30 días
después de su aplicación; con la primera vacunación, la PAS en las vacas vacunadas fue 36
unidades porcentuales mayor (P<0.05) que en las no vacunadas (58 vs 22 %) y con la
vacuna de refuerzo, la PAS en las vacas vacunadas fue 66 unidades porcentuales mayor
(P<0.05) que en las no vacunadas (94 vs 28 %). La vacuna comercial no indujo la
producción de anticuerpos contra DVB con ninguna de las dos inmunizaciones.

Palabras clave: Rinotraqueitis infecciosa bovina, Diarrea viral bovina, Vacuna polivalente,
Virus activo modificado, Virus inactivado, Anticuerpos séricos, Vacas lecheras.

Recibido: 06/04/2020

Aceptado: 29/06/2020

Introducción

La rinotraqueitis infecciosa bovina (RIB), también conocida como vulvovaginitis pustular

infecciosa, es una enfermedad que afecta a bovinos domésticos y rumiantes salvajes, y es
causada por el Herpesvirus bovino Tipo 1 (BHV-1), miembro del género Varicellovirus de
la familia Herpesviridae. Este virus produce infecciones respiratorias (virus subtipo 1.1),
genitales (virus subtipo 1.2) y neurológicas (virus subtipo 1.3); sin embargo, a pesar de que
se han distinguido varios subtipos, solo hay un tipo antigénico importante en la
reproducción de los bovinos, el BHV-1(1). La importancia de detectar el tipo BHV-1 en los
hatos bovinos, radica en que causa disminución en la productividad de las vacas, debido a
fallas reproductivas, y afecciones respiratorias en becerros jóvenes(2). La RIB puede pasar
desapercibida cuando los animales no manifiestan signos clínicos, pero el virus permanece
latente, alojado en órganos blanco, de tal manera que, si la infección se adquiere vía genital,
éste se replica en la mucosa vaginal o prepucial y se establece en los nodos sacros. El estrés
por el parto, el transporte o el manejo, inducen la reactivación de la infección y los
animales, aún sin signos de la enfermedad, eliminan el virus al ambiente, actuando como
portadores aparentemente sanos, los cuales constituyen el principal factor de riesgo de la
enfermedad(1).

261
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):260-276

En México, la RIB se ha identificado en hatos lecheros del altiplano(3) y se ha documentado

su relación con problemas reproductivos(4-7). En ganaderías del trópico húmedo se ha
identificado la presencia de la RIB y se ha estudiado su prevalencia e incidencia(8,9), pero no
se ha reportado si la producción de anticuerpos en respuesta a la vacunación es apropiada,
por lo que es conveniente realizar este tipo de estudios en bovinos del trópico y subtrópico,
para controlar la transmisión de la enfermedad.

Adicionalmente, la diarrea viral bovina (DVB) también se ha identificado como una

enfermedad que afecta la reproducción en las vacas, las cuales manifiestan baja fertilidad,
repetición de estros, reabsorción embrionaria y abortos(6,10). Después del nacimiento,
neumonía, conjuntivitis y úlceras en nariz y boca son frecuentes en las crías(6,11,12), por lo
que la vacunación se ha utilizado para controlar la DVB en hatos ganaderos(13), pero se
debe tener certeza de la efectividad de la vacuna mediante la medición de anticuerpos
generados en el hato, debido a que el tipo de vacuna recomendado ha sido el de virus
inactivado, por no causar aborto en vacas o vaquillas gestantes y no generar infección
vacunal en los animales(14). En ganaderías del trópico húmedo se ha identificado la
presencia de la DVB, estudiándose la prevalencia e incidencia de esta enfermedad(9,15); sin
embargo, no se ha determinado la producción de anticuerpos en respuesta a la vacunación,
para asegurar la protección inmunológica y establecer un mecanismo de control.

El objetivo fue determinar la prevalencia de anticuerpos séricos en respuesta a la

vacunación subcutánea contra los virus de la rinotraqueitis infecciosa bovina (RIB) y la
diarrea viral bovina (DVB) en vacas lecheras en condiciones subtropicales de México.

Material y métodos

Localización del estudio

El estudio se realizó en un hato lechero del Campo Experimental Las Margaritas,

perteneciente al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
(INIFAP), ubicado en la región oriente del estado de Puebla a 20° 00' 07.86'' N y 97° 18'
19.08'' O, a 545 msnm, con temperatura media anual de 21°C y precipitación pluvial anual
de 2,500 mm.

Grupos experimentales

Se utilizaron 100 hembras bovinas de las razas Suizo Americano y Holstein en pastoreo
rotacional de zacate Estrella de África (Cynodon plectostachyus), que nunca se habían
vacunado contra RIB y DVB. Las hembras se dividieron en dos grupos experimentales con
50 individuos cada uno. A un grupo se le aplicó una vacuna comercial; el otro grupo

262
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):260-276

consistió de hembras testigo no vacunadas. La conformación de los dos grupos

experimentales fue similar, de tal forma que el grupo vacunado tuvo 33 vacas en lactancia
(7 gestantes y 26 vacías), 10 vacas secas gestantes y 7 vaquillas, mientras que el grupo no
vacunado estuvo formado de 34 vacas en lactancia (7 gestantes y 27 vacías), 9 vacas secas
gestantes y 7 vaquillas. Además, para homogenizar los dos grupos en cuanto a prevalencia
de anticuerpos séricos, se les realizó un primer diagnóstico serológico de anticuerpos contra
los virus de la RIB y la DVB, antes de la vacunación. Se cuidó que la condición corporal
(1=emaciada; 5=obesa) no descendiera de 2.5 unidades.

Protocolo de vacunación

El grupo experimental vacunado se inmunizó por primera vez el día 0; posteriormente se

inmunizó el día 30 con una vacuna de refuerzo, aplicando por vía subcutánea 2 ml de una
vacuna polivalente comercial en cada inmunización. Sin embargo, el protocolo de
vacunación recomendado por el laboratorio consiste en dos aplicaciones subcutáneas de 2
ml cada una con un intervalo de 21 días. La vacuna utilizada en las dos inmunizaciones fue
del mismo lote. Ésta consistió de dos fracciones independientes; una preparación liofilizada
de cepas activas modificadas químicamente de los virus de la RIB, parainfluenza 3 y
síndrome respiratorio sincitial bovino, y una preparación líquida (diluyente) de virus
inactivado de DVB tipos 1 y 2 (cepas citopáticas y no citopáticas). Los antígenos virales se
propagaron en una línea celular establecida por el laboratorio. Además, la vacuna contenía
una combinación de adyuvantes, no descritos por el fabricante, incluido el Amphigen como
mejorador de la respuesta inmune. Desde su adquisición, la vacuna se conservó a 4 °C hasta
el momento de su aplicación. Durante la vacunación, ésta se mantuvo a la sombra en una
hielera con abundantes refrigerantes (5 a 7 °C), de acuerdo con las especificaciones del
fabricante. Durante el desarrollo del experimento, ningún animal mostró signos clínicos
atribuibles a las enfermedades relacionadas con la vacuna o cualquier otra enfermedad.

Muestreo sanguíneo y obtención de suero post-vacunación

Treinta (30) días después de cada inmunización, se tomaron muestras de sangre a los dos
grupos experimentales, para determinar la producción de anticuerpos en respuesta a la
primera vacunación y a la vacuna de refuerzo. Las muestras de sangre se recolectaron en
tubos al vacío de 6 ml que contenían gel separador de coágulo. Las muestras se
centrifugaron a 4,000 rpm durante 10 min, para la obtención de suero sanguíneo. Los
sueros recolectados se depositaron en viales de polipropileno de 6 ml y posteriormente se
congelaron a -20 °C hasta el análisis de laboratorio.

263
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):260-276

Análisis de laboratorio

El diagnóstico serológico para la detección de anticuerpos contra los virus de la RIB y de la

DVB se realizó con los kits CIVTEST BOVIS IBR y CIVTEST BOVIS BVD/BD P80
(Laboratorios Hipra, S.A., México), basados en la prueba de ELISA, cuya sensibilidad y
especificidad es 96.3 y 99.5 %, respectivamente. En ambos diagnósticos serológicos, la
lectura se realizó a una densidad óptica de 450 nanómetros, en un espectrofotómetro
ELx800, marca BioTek (BioTek Instruments, Inc., EUA).

Variables de respuesta y análisis estadísticos

Para cada enfermedad, se analizaron tres variables de respuesta: 1) prevalencia de

anticuerpos séricos antes de la vacunación (día 0); 2) prevalencia de anticuerpos séricos 30
días después de la primera vacunación (día 30), que se consideró como la producción de
anticuerpos en respuesta a la primera vacunación; y 3) prevalencia de anticuerpos séricos
30 días después de la segunda vacunación (día 60), que se consideró como la producción de
anticuerpos en respuesta a la vacuna de refuerzo. Las variables de respuesta se trataron
como variables binarias, por lo que la prevalencia de anticuerpos se registró como 1 cuando
una hembra tuvo anticuerpos séricos en el día 0 antes de la vacunación, 30 días después de
la primera vacunación o 30 días después de la vacuna de refuerzo; en caso contrario, la
prevalencia de anticuerpos séricos se registró como 0. La información se analizó con el
procedimiento GENMOD (PROC GENMOD) del programa SAS, ajustando un modelo de
regresión logística que incluyó el efecto fijo de la vacunación o tratamiento (grupo
experimental vacunado, grupo experimental no vacunado), en una distribución binomial y
aplicando una función liga logit. El criterio de convergencia fue 10-8 en los seis análisis
estadísticos. En análisis preliminares se determinó que el estatus de la hembra (en lactancia,
seca, vaquilla) no afectó ninguna de las variables de respuesta analizadas (P>0.05), por lo
que no se incluyó en el modelo definitivo.

Resultados

La significancia estadística del efecto del tratamiento, por variable de respuesta y

enfermedad se muestra en el Cuadro 1. Antes de la vacunación, la prevalencia de
anticuerpos séricos contra el virus de la RIB, así como contra el virus de la DVB, fue
similar (P>0.05) en los grupos experimentales vacunado y no vacunado, por lo que los dos
grupos fueron homogéneos en anticuerpos contra los virus de la RIB y la DVB antes de la
vacunación. El tratamiento afectó (P<0.001) la producción de anticuerpos contra el virus de
la RIB a la primera y segunda vacunación (vacuna de refuerzo); sin embargo, contrario a lo
esperado, no afectó (P>0.05) la formación de anticuerpos contra el virus de la DVB a
ninguna de las dos inmunizaciones.

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Cuadro 1: Significancia estadística del efecto del tratamiento, por variable de respuesta y
enfermedad
Variable de respuesta (prevalencia de anticuerpos)
Antes de la A la primera A la vacuna de
Enfermedad
vacunación vacunación refuerzo
RIB 0.5850 0.0002 <0.0001

DVB 0.4588 0.1769 0.1042

RIB= rinotraqueitis infecciosa bovina; DVB= diarrea viral bovina.

En el Cuadro 2 se presentan las prevalencias de anticuerpos séricos contra el virus de la

RIB y sus errores estándar e intervalos de confianza al 95 %, antes de la vacunación, por
grupo experimental. Las prevalencias fueron 18 y 14 % para los grupos experimentales
vacunado y no vacunado, respectivamente; la prevalencia promedio de los dos grupos fue
16 %.

Cuadro 2: Prevalencias (%) de anticuerpos séricos contra el virus de la rinotraqueitis

infecciosa bovina y sus errores estándar e intervalos de confianza al 95 %, antes de la
vacunación, por grupo experimental
Grupo Número de Animales Prevalencia de Intervalo de
experimental animales positivos anticuerpos confianza
Vacunado 50 9 18.0 ± 5.4 a 9.1 - 31.9
No vacunado 50 7 14.0 ± 4.9 a 6.3 - 27.4
Total 100 16 16.0 ± 5.5 9.7 - 25.0
a
Prevalencias con la misma literal no son diferentes (P>0.05).

Las prevalencias de anticuerpos séricos contra el virus de la DVB y sus errores estándar e
intervalos de confianza al 95 %, antes de la vacunación, por grupo experimental, se
muestran en el Cuadro 3. Las prevalencias para los grupos experimentales vacunado y no
vacunado fueron 10 y 6 %, respectivamente; la prevalencia promedio de los dos grupos fue
8 %.

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Cuadro 3: Prevalencias (%) de anticuerpos séricos contra el virus de la diarrea viral bovina
y sus errores estándar e intervalos de confianza al 95%, antes de la vacunación, por grupo
experimental
Grupo Número de Animales Prevalencia de Intervalo de
experimental animales positivos anticuerpos confianza
Vacunado 50 5 10.0 ± 4.2 a 4.2 - 21.9
a
No vacunado 50 3 6.0 ± 3.4 1.9 - 17.0
Total 100 8 8.0 ± 3.8 3.0 - 19.4
a
Prevalencias con la misma literal no son diferentes (P>0.05).

En el Cuadro 4 se presentan las prevalencias de anticuerpos séricos contra el virus de la

RIB a la primera y segunda vacunación. La primera y segunda vacunación contra el virus
de la RIB indujeron la producción de anticuerpos 30 días después de su aplicación; con la
primera vacunación, la prevalencia de anticuerpos séricos en las vacas vacunadas fue 36
unidades porcentuales mayor (P<0.05) que en las vacas no vacunadas (58 vs 22 %); con la
vacuna de refuerzo, la prevalencia de anticuerpos séricos en las vacas vacunadas fue 66
unidades porcentuales mayor (P<0.05) que en las vacas no vacunadas (94 vs 28 %).

Cuadro 4: Prevalencias (%) de anticuerpos séricos contra el virus de la rinotraqueitis

infecciosa bovina y sus errores estándar e intervalos de confianza al 95%, por grupo
experimental
Primera inmunización Inmunización de refuerzo
Grupo No. de
Positivos Prevalencia IC Positivos Prevalencia IC
experimental animales
44.1 83.0
- -
Vacunado 50 29 58.0 ± 7.0 a 70.8 47 94.0 ± 3.4 ª 98.1
12.6 17.3
- -
No vacunado 50 11 22.0 ± 5.9 b 35.5 14 28.0 ± 6.4 b 41.9
IC= intervalo de confianza.
ab
Prevalencias con distinta literal son diferentes (P<0.05).

Las prevalencias de anticuerpos séricos contra el virus de la DVB a la primera y segunda

vacunación se muestran en el Cuadro 5. La producción de anticuerpos en las hembras
vacunadas no fue satisfactoria con ninguna de las dos inmunizaciones; con la vacuna inicial
las prevalencias de anticuerpos séricos para los grupos experimentales vacunado y no
vacunado fueron 14 y 6 %, respectivamente; con la vacuna de refuerzo fueron 16 y 6 %,
respectivamente.

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Cuadro 5: Prevalencias (%) de anticuerpos séricos contra el virus de la diarrea viral bovina
y sus errores estándar e intervalos de confianza al 95%, por grupo experimental
Primera inmunización Inmunización de refuerzo
Grupo No.
Positivos Prevalencia IC Positivos Prevalencia IC
experimental animales
6.8 8.2
- -
a
Vacunado 50 7 14.0 ± 4.9 26.6 8 16.0 ± 5.2 ª 28.9
1.9 1.9
- -
a a
No vacunado 50 3 6.0 ± 3.4 17.0 3 6.0 ± 3.4 17.0
a
Prevalencias con la misma literal no son diferentes (P>0.05).

Discusión

Rinotraqueitis infecciosa bovina

En el presente estudio, la prevalencia promedio de anticuerpos séricos contra el virus de la

RIB fue 16.0 %, la cual es de consideración para un hato sin antecedentes de vacunación;
por lo tanto, los animales deberían ser incluidos en un programa de vacunación para
protegerlos de la enfermedad y evitar problemas reproductivos. La prevalencia de
anticuerpos séricos contra el virus de la RIB observada en este estudio resultó ser menor
que las observadas en bovinos en pastoreo en el estado de Veracruz, con valores de 58.6(16)
y 76.3 %(17); sin embargo, es superior a la observada (5.3 %) en ganado Cebú, Suizo Pardo
y Holstein en Tizimín, Yucatán(18). Estas prevalencias identificadas en bovinos mantenidos
en clima tropical, al igual que las observadas en el altiplano mexicano, particularmente la
del estado de Hidalgo, que fue de 35.2 %(19), ponen de manifiesto la circulación del virus en
el hato con el riesgo de que los animales se enfermen y la necesidad de su control en
México. En una revisión de literatura que resumió información de estudios mexicanos
publicados de 1975 a 2016, se estimó una prevalencia de anticuerpos contra el virus de la
RIB de 56.4 %(20).

Fuera de México, en hatos lecheros de Toca-Boyacá y Caquetá, Colombia, se encontraron

prevalencias de 35.7(21) y 90.0 %(22), respectivamente; en Valle de Cauca, en bovinos de
carne, se encontró una prevalencia de 69.8 %(23). En Perú y Chile se han encontrado
prevalencias con valores de 29.0(24), 67.6(25), 36.0(26) y 76.0 %(27). Debido a su detección en
estos y muchos otros países, el virus de la RIB (HVB-1) es considerado como uno de los
agentes patógenos de mayor distribución en el mundo(28). Sin embargo, a pesar de que
existen múltiples productos biológicos para la inmunización de los animales(29), se piensa
que es uno de los mayores generadores de pérdidas económicas en la producción pecuaria,

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tanto de carne, como de leche. Los bovinos asintomáticos constituyen el reservorio más
importante, porque pueden excretar el virus de forma intermitente y transmitirlo a bovinos
sanos(30).

Con la primera vacunación, la prevalencia de anticuerpos en las vacas vacunadas (58 %)

fue mayor (P<0.05) que la prevalencia de anticuerpos observada en las no vacunadas
(22 %). Esto permite interpretar que hubo producción de anticuerpos en respuesta a la
primera vacunación contra el virus de la RIB, pero relativamente leve. Sin embargo, con la
vacuna de refuerzo, la prevalencia de anticuerpos en las vacas vacunadas aumentó
considerablemente hasta llegar a 94 %, prevalencia que fue mucho mayor (P<0.05) que la
encontrada en las vacas no vacunadas (28 %), por lo que el incremento sustancial de
anticuerpos refuerza la interpretación de una producción de anticuerpos favorable con la
segunda inmunización; por lo tanto, se puede inferir que el virus activo modificado de la
vacuna comercial sí produjo protección inmunológica contra el virus de la RIB. Con este
protocolo de vacunación (vacuna inicial + vacuna de refuerzo), se considera que es factible
proteger a los bovinos contra el virus de la RIB, en particular hembras, que son las que por
efecto de la enfermedad padecen infecciones en el tracto genital, como vulvovaginitis
pustular infecciosa, metritis(8), mastitis, abortos, repetición de servicios, infección fetal y
anestro(31,32).

La magnitud de la producción de anticuerpos observada en el presente estudio no se logró

en un estudio donde se utilizó, en dosis única, una vacuna intranasal de virus atenuados de
RIB y PI3 (TSV-2), la cual resultó poco inmunogénica, pues solo 33.3 % de los animales
produjeron anticuerpos 28 días después de la vacunación(33); es probable que con la vía
intranasal se requiera una segunda inmunización, o más, para lograr una mejor respuesta
inmunológica. En otra investigación donde se utilizó vacuna con virus activo modificado, el
porcentaje de abortos en hembras vacunadas fue 5 % y en no vacunadas 73 %(34), por lo que
se puede inferir que la vacuna previno sustancialmente el aborto. Algo similar sucedió en el
presente estudio, pues no se observó ningún aborto; sin embargo, en la investigación
citada(34) no se determinó si el bajo porcentaje de abortos (5 %) se debió al efecto de la
vacunación, por lo que se pudo deber a otros factores. En consecuencia, parece mejor
utilizar vacuna de virus activo modificado para proteger contra el virus de la RIB, en
especial a hembras en edad reproductiva, ya que al replicarse el virus dentro de las células
del hospedador, aumenta la inmunidad protectora(35).

En Argentina se hizo un estudio donde se utilizaron dos tipos de vacunas intradérmicas

elaboradas con BHV-1 inactivado que contenía la secuencia de la versión secretada de la
glicoproteína D, una elaborada con adyuvante y la otra no, las cuales se aplicaron con un
refuerzo a los 20 y 33 días, asumiendo que ambas incrementaban la respuesta inmune
humoral; sin embargo, solo la que tuvo adyuvante mejoró la respuesta inmune celular(36).

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Diarrea viral bovina

La prevalencia promedio de anticuerpos séricos contra el virus de la DVB obtenida en el

presente estudio (8 %) resultó ser menor que las reportadas (69.0 y 60.3 %) por otros
autores(37,38) para bovinos en pastoreo en el estado de Veracruz. En estudios realizados en
México con vacas lecheras en los estados de Hidalgo y Aguascalientes, se encontraron
prevalencias de 32.8(7) y 48.6 %(19). En una revisión de literatura que resumió información
de estudios mexicanos publicados de 1975 a 2016, se estimó una prevalencia de anticuerpos
contra el virus de la DVB de 59.3 %(39).

Contrario a lo esperado, en el presente estudio fue evidente que las hembras vacunadas no
produjeron anticuerpos de manera satisfactoria contra el virus inactivado de la DVB, ya que
se esperaba como respuesta humoral una prevalencia de anticuerpos séricos no menor a
94 %, como en la inmunización contra el virus de la RIB, por lo que con la vacuna
comercial evaluada no es posible asegurar la protección inmunológica en bovinos, en
particular en vacas, que son las que por efecto de la enfermedad padecen infecciones que
afectan la reproducción(6,10), y vaquillas de reemplazo, que pueden infectarse desde el
nacimiento, padeciendo neumonía, conjuntivitis y úlceras en nariz y boca(6,11,12), incluso
pueden llegar a morir debido a la infección, la cual muy frecuentemente no es detectada ni
diagnosticada. Por lo tanto, aunque en los últimos años las vacunas con virus inactivado se
han mejorado al agregar adyuvantes potentes, la escasa producción de anticuerpos en este
estudio en respuesta a la vacunación con virus inactivado obliga a probar otras opciones de
control, pues se ha sugerido que una buena estrategia para superar la débil producción de
anticuerpos en respuesta a la vacunación con virus inactivado, es la alternancia de
inmunizaciones repetidas con vacunas de virus inactivado y vacunas de virus activo
modificado, o viceversa(40), como se demostró en un experimento donde se utilizó un
protocolo de vacunación para vaquillas, que consistió en inmunizar inicialmente con virus
inactivado, cuatro semanas después con virus activo modificado, y posteriormente se
revacunó anualmente con virus inactivado, mejorándose la respuesta inmune
considerablemente(41).

Por otro lado, se ha reportado que la vacunación contra DVB como única medida de control
no es suficiente para prevenir la circulación del virus de campo en hatos bovinos(42,43,44),
pues se debe incluir como acción importante la eliminación de animales persistentemente
infectados (PI) y usar estrategias de vacunación eficaces para la reducción de este tipo de
animales, y así controlar la DVB con mayor eficiencia(45) después de un programa de
detección de animales PI desde el nacimiento(46), ya que estos animales son
inmunotolerantes a los virus no citopatogénicos homólogos(47). Por lo tanto, el no haber
observado una producción de anticuerpos adecuada en los animales vacunados se pudo
deber a que el hato experimental utilizado presentaba una proporción importante de

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animales PI, los cuales no desarrollan anticuerpos, ya que el sistema inmune no considera al
virus como un agente ajeno al organismo(47). Otra razón podría ser que la vacuna de virus
inactivado indujo una producción de anticuerpos de corta duración, ya que ésta no
promueve una memoria inmunológica en comparación con las vacunas de virus activo(48);
en consecuencia, es muy probable que los anticuerpos inducidos por la vacuna de virus
inactivado de DVB se hayan encontrado en niveles indetectables en el momento en que se
realizó la prueba de ELISA, considerando que en un estudio en el que se inmunizó con dos
vacunas de virus inactivado a dos grupos de animales, se obtuvo una prevalencia de
anticuerpos séricos de 0 y 12.5 %, después de utilizar un kit de ELISA para detectar
anticuerpos contra la proteína p80 del virus (como en el presente estudio); por el contrario,
cuando se utilizó un kit de ELISA para anticuerpos contra el virus completo, se detectaron
anticuerpos en el 80 y 100 % de los animales(49). Sin embargo, los autores del estudio(49)
comentaron que existe discrepancia en los resultados obtenidos, ya que hay estudios
previos en los que sí se logró la detección de anticuerpos con dicho kit de ELISA,
argumentando que la proteína p80 se expresa mayormente durante la replicación viral, pero
la replicación no sucede si se aplica vacuna de virus inactivado. Por lo tanto, si la prueba de
ELISA detecta adecuadamente anticuerpos específicos contra la proteína p80 del virus de la
DVB, y sabiendo que la mayor proporción de anticuerpos presentes en el suero son de clase
IgG, los cuales son los que aumentan de forma significativa después de una infección
natural o vacunación, sin importar si se trata de una vacuna de virus activo o inactivo, se
considera que la prueba de ELISA utilizada en el presente estudio fue eficaz en la detección
de anticuerpos contra el virus de la DVB inducidos por la vacuna con virus inactivado.

Adicionalmente, se ha mencionado que la seguridad y eficacia de las vacunas inactivadas

pueden ser atribuibles a varios factores, entre los que se encuentran el tipo de cepa, la
técnica de inactivación, el título viral y el adyuvante utilizado(50), por lo que quizás alguno
de estos factores también pudo haber influido en la producción de anticuerpos observada.
Finalmente, en este trabajo se esperaba que con la inmunización se indujera la formación de
anticuerpos en los animales para establecer una “inmunidad de hato”, que evitara que el
virus circulara en los animales y, así, prevenir la presentación de signos clínicos de las
enfermedades, ya que se conocía la proporción de animales infectados antes de aplicar los
tratamientos.

Conclusiones e implicaciones

La vacuna polivalente comercial indujo la producción de niveles satisfactorios de

anticuerpos contra el virus de la RIB; sin embargo, fue necesario aplicar una segunda
inmunización de refuerzo para aumentar el porcentaje de animales con anticuerpos séricos
(más del 90 %). Por el contrario, dicha vacuna no indujo una producción de anticuerpos
séricos adecuada contra el virus de la DVB, por lo que es de suma importancia averiguar si

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dentro del hato estudiado existen animales PI. Es posible que, al aplicar la vacuna con virus
inactivado, con refuerzos de virus activo modificado, o viceversa, se mejore la producción
de anticuerpos en respuesta a la vacunación contra el virus de la DVB.

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276
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.6277

Artículo

Caracterización del suero bovino fetal proveniente de la industria cárnica

mexicana en el cultivo celular

Francisco Javier Preciado-Gutiérrez a

David Masuoka-Ito b

José Luis Barrera-Bernal b

Bryan Ivan Martín del Campo-Téllez b

Vicente Esparza-Villalpando b

Ricardo Ernesto Ramírez-Orozco c*

a
Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias de la Salud. Maestría en
Investigación Biomédica. Aguascalientes, México.
b
Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias de la Salud. Unidad Médico-
Didáctica, Departmento de Estomatología. Aguascalientes, México.
c
Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias de la Salud. Drepartamento de
Nurición. Aguascalientes, México.

* Autor de correspondencia: dcmrero@gmail.com

Resumen:

El suero bovino fetal (FBS por sus siglas en inglés) es el suplemento más utilizado para el
cultivo celular, ya que su compleja composición aporta los nutrientes necesarios para el
crecimiento de la mayoría de las células. Es un subproducto de la industria cárnica, y su
disponibilidad y producción dependen principalmente de dos factores externos
incontrolables: las condiciones climáticas y los cambios en el consumo de carne vacuna. Se
hizo una caracterización de un FBS que se obtuvo de la industria cárnica para su uso en el
cultivo celular. Se realizaron pruebas de proteínas totales, osmolaridad, presencia o
ausencia de agentes biológicos patógenos, pH, concentración de ADN, contaminantes

277
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

biológicos, resultados negativos y viabilidad celular, siguiendo los estrictos lineamientos de

calidad de la International Serum Industry Association (ISIA). Se compararon el FBS y el
plasma derivados de la sangre de la industria cárnica con un FBS comercial. Se observaron
diferencias entre los FBS en cuanto a las concentraciones de ADN y de proteína total, pero
no para la osmolaridad y el pH. A pesar de las diferencias, la prueba de viabilidad no arrojó
complicación para el crecimiento celular con cualquier de los sueros y el plasma. El suero
obtenido de la industria cárnica podría mantener cultivos celulares y permitir la
proliferación celular de manera indistinta del suero comercial. Además, si no se dispone de
FBS, el plasma puede funcionar como sustituto para el mantenimiento de los cultivos
celulares.

Palabras clave: Suero bovino fetal, Suplemento, Producción, Estéril, International Serum
Industry Association.

Recibido: 07/07/2022

Aceptado: 10/10/2022

Introducción

El cultivo celular comenzó a principios del siglo XX como un método para estudiar el
comportamiento de las células animales, aislado de las variaciones sistémicas que pueden
ocurrir in vivo. Se puede definir el cultivo celular como la adquisición de células animales y
su propagación in vitro(1). La preservación de la mayor parte de las propiedades
fisiológicas, bioquímicas y genéticas de células de órganos específicos en un ambiente
artificial requiere de técnicas de congelación, descongelación, siembra y tripsinización que
permitan su mantenimiento, supervivencia y multiplicación(2,3).

Se utilizan los cultivos celulares en la investigación básica y aplicada, y se pueden

clasificar en tres tipos: monocapa, suspensión y tridimensional(4,5). Para evitar su
contaminación, es común que se trabajen los cultivos celulares en un ambiente
completamente estéril(6). Se deben mantener las mismas condiciones estériles con todos los
reactivos que intervienen con el medio de cultivo (por ejemplo, el suero fetal bovino,
antimicóticos, entre otros)(7,8).

El suero fetal bovino (FBS por sus siglas en inglés) es el principal suplemento usado en los
medios de cultivo, ya que aporta más de mil componentes nutricionales para las células.
Estos incluyen aminoácidos, proteínas, vitaminas (particularmente vitaminas liposolubles
como las A, D, E y K), carbohidratos, lípidos, hormonas, factores de crecimiento, minerales

278
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

y oligoelementos(9). Los tampones de suero inactivan las enzimas proteolíticas del medio de
cultivo, aumentan la viscosidad promedio y mantienen las condiciones adecuadas sobre la
superficie de crecimiento en el recipiente de cultivo(10,11).

El uso del FBS para la investigación, diagnóstico y manufactura farmacéutica ha hecho que
su producción sea un negocio internacional que representa un impacto económico
significativo (por. ej.: en el año 2022 una unidad de 500 ml FBS marca SIGMA® cuesta
17,724.63 pesos mexicanos). La creciente demanda global crea oportunidades para la
producción del FBS para mercados tantos nacionales como internacionales(12). México
cuenta con 35 millones de cabezas de ganado, de las cuales aproximadamente 13 millones
se crían en pastoreo libre, resaltando la posibilidad de que hasta una de cada ocho vacas
procesadas en los mataderos llegue preñada(13-15). Considerando la potencial materia prima
disponible, la producción de FBS en México es una opción factible(16,17). Esto es importante
para los usuarios en México, ya que se puede disminuir el suministro en el país por el cierre
de fronteras o problemas de regulación sanitaria que impidan la importación de reactivos
potencialmente contaminados. El objetivo del presente estudio fue caracterizar un FBS
producido de suero proveniente de la industria cárnica en México, compararlo con un suero
comercial de acuerdo con las pruebas solicitadas por la International Serum Industry
Association (ISIA) y evaluar su aptitud de uso en el cultivo celular.

Material y métodos

Este estudio consistió en la obtención de FBS para cultivo celular, su caracterización y su

comparación in vitro con los parámetros de un FBS comercial. La caracterización incluyó
la microfiltración, el pH, la osmolaridad, la concentración de proteína total, la
presencia/ausencia de Mycoplasma sp., la proliferación celular y la concentración de ADN.
Se usó un FBS comercial como control (F2442, suero bovino fetal, cultivo de células de
insectos y mamíferos probado, 17L436 de SIGMA®). Se respetaron en todo momento los
lineamientos del reglamento de ética para el uso de animales en la docencia e investigación
de la Universidad Autónoma de Aguascalientes (CEADI-UAA) y la Norma Oficial
Mexicana NOM-024-ZOO-1995, “Especificaciones y características zoosanitarias para el
transporte de animales, sus productos y subproductos, productos químicos, farmacéuticos,
biológicos y alimenticios para uso en animales o consumo por estos”.

Recolección de sangre fetal bovino y separación del suero

Se recibió un lote de suero de una empresa cárnica (Frigorífico y Empacadora de

Aguascalientes S.A. de C.V. - FREASA) lo cual se recolectó por personal capacitado. Se
trasladó al laboratorio en condiciones de congelación (-20 °C) para su posterior
procesamiento. La sangre se obtuvo mediante la técnica de punción cardíaca(18). Se

279
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

recolectó en tubos Falcon® estériles de 30 ml y una bolsa de contención de sangre de 500

ml con anticoagulante (bolsa ACD BLORECEP de 500 ml con 2.20 g de citrato trisódico,
0.80 g de ácido cítrico, 2.45 g de dextrosa y H2O libre de pirógenos). Se centrifugó la
sangre a 3,000 rpm durante 5 min(19,20), se extrajo el suero y se colocó en tubos Falcon® de
30 ml. Se tomaron alícuotas del suero en tubos y se almacenaron a -20 °C hasta su uso. Al
realizar el proceso de la separación de hemocomponentes se obtuvieron dos muestras: el
suero (centrifugación de muestra de sangre sin anticoagulante) y el plasma (centrifugación
de muestra de sangre con anticoagulante). La diferencia entre las muestras es la
presencia/ausencia de las proteínas responsables de los procesos de coagulación(21,22). Con
base en las muestras recolectadas, se definieron tres grupos experimentales: el grupo
control, FBS comercial (C-FBS); un grupo experimental del suero obtenido de la industria
cárnica (E-FBS); y uno del plasma obtenido de la industria cárnica (E-Plasma).

Filtración del FBS para la eliminación de los componentes celulares

Se eliminaron los componentes celulares del suero por medio de la microfiltración con el
uso de filtros de jeringas de 0.2 µm. Se aplicó el mismo proceso de filtración a todos los
grupos [C-FBS (F1), E-FBS (F1), and E-Plasma (F1)], y se guardaron las muestras
procesadas en nuevos tubos de 2 ml.

Evaluación de la esterilidad por medio de pruebas microbiológicas

Se utilizó caldo de soya (BD Bioxon®, Becton Dickinson de México) en el ensayo de

esterilidad, siguiendo las instrucciones del fabricante. Se prepararon seis tubos con caldo de
soya a los que se añadieron 200 µl de C-FBS, E-FBS o E-Plasma sin filtrar, además de un
tubo de control positivo (saliva humana). Se colocaron los tubos en una estufa
bacteriológica a 37 °C durante 24 h.

Presencia/ausencia de Mycoplasma sp.

Se realizó una prueba de la presencia/ausencia de Mycoplasma sp. sobre medio de

crecimiento selectivo con Mycoplasma sp. agar (MO660-500G de SIGMA). Se prepararon
100 ml del medio para 15 cajas de Petri pequeñas. Según las instrucciones del fabricante, se
sembraron siete cajas con hisopos estériles, y luego se sembró un control positivo (un
raspado de la epidermis facial) y las muestras. Una vez preparadas las cajas, se colocaron
en una estufa bacteriológica a 37 °C durante 24 h.

280
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

Evaluación del pH

Se cuantificó el pH por medio de tiras reactivas (Hydrion® 9400, Plastic pH Indicator

Strips, pH rango 5.0-9.0) y basado en una escala colorimétrica. Se evaluaron los mismos
grupos descritos anteriormente; los grupos de FBS se evaluaron con la dilución del medio
de cultivo.

Preparación de las muestras de dilución para la medición de la

concentración de proteína total y la concentración de ADN

Para llevar a cabo la medición de la concentración de proteína total y la concentración de

ADN, se diluyeron las muestras hasta una concentración final de 1,030 µg/ml; esto es un
factor de dilución (FD) de 32, es decir, se diluyó 32 veces la concentración del FBS. Se
calculó el FD con la formula siguiente: FD= CI / CF, donde: FD= factor de dilución; CI=
concentración inicial; CF= concentración final.

Concentración total de proteína

Se hizo la medición de las proteínas totales basado en el método colorimétrico de Pierce y

usando un kit comercial de proteínas (PierceTM BCA Protein Assay Kit, ref. 23227,
Thermoscientific®). Siguiendo el protocolo propuesto por el fabricante, se prepararon el
reactivo de trabajo, las muestras y la curva de calibración. Brevemente, se pipetearon 25 µl
de cada estándar o desconocido por réplica (tres réplicas) en cada pocillo de la placa. Se
agregaron 200 µl del reactivo de trabajo y se incubó a 37 °C por 2 h. Las lecturas se
realizaron a 620 nm, en un lector de placas de 96 pozos (Multiskan FC, SN 357-914771,
Thermoscientific®).

Concentración de ADN

La cuantificación de la concentración de ADN se hizo con un equipo Nanodrop siguiendo

el método de extracción Fenol-Cloroformo, el cual se divide en tres pasos:
1. Lisis celular. La muestra se centrifugó durante 5 min a 270 xg, y se descartó el
sobrenadante. El sedimento se resuspendió en 100 µl de PBS. La muestra se incubó a -80
°C durante 30 min, se transfirió a un sonicador y se aplicó a 20 kilohertzio en dos tiempos
de 10 s para romper las células. Después de la lisis, se centrifugaron las muestras a 10,000
xg durante 20 min, y se trasladó el sobrenadante a un nuevo tubo Eppendorf® estéril para
continuar con la segunda fase.
2. Separación de fases. Al sobrenadante se añadieron 250 µl de fenol-cloroformo y se pasó
por un proceso de vórtice continuo. Se centrifugó esta mezcla a 10,000 xg durante 5 min
hasta observar una separación de dos fases. La fase superior se usó en el siguiente paso.

281
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

3. Purificación del ADN. Se añadieron 200 µl de cloroformo a las muestras y se

centrifugaron a 10,000 xg durante 10 min. Se transfirió el sobrenadante a un tubo nuevo. A
los sobrenadantes se añadió 1/10 de volumen de acetato de sodio 3 M y dos volúmenes de
etanol al 100 %. Se dejaron precipitar durante la noche a -80 °C. Una vez finalizadas, se
centrifugaron las muestras a 10,000 xg durante 30 min a 4 °C, y se extrajo el sobrenadante.
Al resto del contenido del tubo se añadieron 100 µl de etanol al 70% y se centrifugó
durante 10 min a 10,000 xg. Para limpiar el material genético se repitieron los pasos de la
adición de etanol al 70 % y el centrifugado de 2 a 3 veces. Se eliminó la mayor cantidad de
sobrenadante posible y se dejó evaporar el etanol restante. Se resuspendió el material
genético en 100 µl de agua de grado Milli-Q y se realizaron lecturas de ácido nucleico en
un espectrofotómetro (Nanodrop 2000, Thermoscientific).

Osmolaridad

La osmolaridad se midió con un osmómetro (Modelo 5004 Automatic Osmometer,

Precision Systems). Después de calibrar el equipo y seleccionar el rango, se midió 100 µl
de muestra en un tubo Eppendorf®.

Proliferación celular

Se medió la proliferación celular utilizando un medio de cultivo DMEM bajo en glucosa

con L-glutamina y piruvato de sodio (Biowest®). Se añadió a este medio una solución
antibiótica/antifúngica (A5955, Sigma®) así como FBS comercial (el suero de control;
F2442, Sigma®). Se prepararon tres tipos de medios: suero comercial (C-FBS), suero de la
industria cárnica (E-FBS), y plasma de la industria cárnica (E-Plasma).

La prueba de viabilidad celular se llevó a cabo con un kit comercial (MTT Assay Kit,
Abcam®) y placas de 96 pocillos. Se utilizó la línea hFOB 1.19 ATCC de osteoblastos con
una siembra inicial de 1,000 células. Los osteoblastos son un tipo de célula sin
requerimientos específicos para el crecimiento y proliferación, aunque para los fines del
presente estudio se aplicaron las condiciones estándar para el cultivo celular: 37 °C,
atmósfera de 5 % CO2, 95 % aire(9). Se realizaron mediciones a los 3, 7, 14 y 21 días para
cuantificar el crecimiento celular. Se leyeron las placas en un lector de placas de 96 pocillos
(Multiskan FC, SN 357-914771, Thermoscientific®) a 620 nm.

Análisis estadísticos

Se calcularon las medias, medianas y la desviación estándar de los resultados. La

distribución de normalidad de los datos se evaluó con una gráfica Q-Q, y la homogeneidad
de la varianza con la prueba de Levene. Si los datos cumplieron con el supuesto estadístico,

282
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

se aplicó una prueba ANOVA de dos colas o de una vía. Para evaluar la cinética de
proliferación celular se utilizó una prueba de razón de verosimilitud (RV) para comparar las
curvas cinéticas. Se llevaron a cabo los análisis estadísticos con el programa estadístico R
versión 4.0.3, considerando un nivel de confianza del 95%.

Resultados

Se verificó la condición del suero por medio de una caracterización general del E-FBS. Se
tomó la muestra de un feto, desde luego algunos de los parámetros pueden estar fuera de los
límites establecidos para un organismo adulto (Cuadro 1).

Cuadro 1: Características del E-FBS de la industria cárnica

Características Valor Valor de referencia
Color Ámbar Ámbar
Glucosa, mg. dl 37 80-120 mg. dl
Creatinina, mg. dl 2.73 1.2-1.9 mg. dl
Ácido úrico, mg. dl 2.0 1.21-3.47 mg. dl
Fósforo, mg. dl 10.5 2.5-5.0 mg. dl
Calcio, mg. dl 16 12.0-14.0 mg. dl
Bilirrubina, mg. dl 0.8 0.2-0.5 mg. dl
ALT, U/L 8 11-40 U/L
ALP, U/L 280 86-285 U/L
Proteínas totales, g. dl 3.81 6.0-8.0 g. dl
Albumina, g. dl 2.63 2.5-3.5 g. dl
Hierro en suero, Ug. dl 169 37-170 Ug. dl
Amilasa en suero, U/L 49 30-110 U/L
Globulina, g. dl 1.18 2.5-4.5 g. dl
Índice aterogénico 3.6 0-5
Este resumen de las características del FBS de la industria cárnica se llevó a cabo por una empresa externo y
funciona como apoyo para los resultados obtenidos. ALT= alanina-aminotransferasa; ALP= fosfatasa
alcalina.

Evaluación de la esterilidad por pruebas microbiológicas

Se hicieron dos pruebas microbiológicas para confirmar la esterilidad de las muestras, una
en el momento de la colecta de las muestras y otra después de un mes de almacenamiento a
- 20 °C. En la primera, no se observó crecimiento microbiológico en las muestras después
de una incubación a 37 °C por 24 h (Figure 1A). Tampoco a un mes las muestras
evidenciaron crecimiento, aunque, como es de esperar, la muestra de saliva mostró la
turbidez característica del crecimiento microbiológico. Ninguna de los sueros o el plasma

283
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

mostraron la presencia de Mycoplasma sp. en el agar (Figuras 1B, C y D). Este coincide
con las pruebas microbiológicas, pero la muestra de la piel si mostró el crecimiento de este
microorganismo (Figura 1E).

Figura 1: Pruebas microbiológicas

No se detectó el crecimiento microbiológico en las muestras (A), y el Mycoplasma sp. estuvo ausente en las
muestras (B, C y D), pero presente en la muestra de piel (E).

Concentración de ADN

Hubo diferencias en la concentración de ADN entre los grupos y entre las muestras filtradas
y no filtradas (P<0.05, Cuadro 2). De las muestras no filtradas, no hubo diferencia entre la
E-Plasma and el C-FBS, pero si hubo entre el E-Plasma y el E-FBS y entre el E-FBS y el
C-FBS.

Concentración de proteína total

En este parámetro se observaron diferencias entre los C-FBS y E-FBS y entre el E-Plasma
y el C-FBS, todos filtrados (P<0.05). No hubo diferencias entre el E-Plasma y el E-FBS no
filtrados, pero si hubo diferencias entre los no filtrados del E-Plasma y el C-FBS y entre los
E-FBS y C-FBS (Cuadro 2).

pH

Antes de la filtración, el C-FBS y el E-FBS tuvieron un pH de 7.0, pero la muestra de E-

Plasma tuvo un pH de 6.0. Después de la filtración, los tres tuvieron un valor de pH de 7.0.

284
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):277-291

Osmolaridad

La osmolaridad no difirió entre grupos experimentales ni antes ni después de la filtración

(P>0.05, Cuadro 2).

Cuadro 2: Resumen de los datos estadísticos

ANOV Tukey
Grupos
Variable Medio ± DE A valor 1 vs 1 Cohen d valor
Exp.
de P de P
C-FBS 9.46 ± 0.358
C-FBS vs 1.3400 0.21777
E-FBS 2.88 ± 0.303 E-FBS
E-Plasma 9.60 ± 0.860
Concentració E- FBS vs 3.0400 0.00434
n ADN C-FBS (F1) 6.16 ± 0.167 <0.0000 E-Plasma
(ng/µl) 1
E-FBS (F1) 7.50 ± 2.04
E-Plasma vs -1.7000 0.10154
E-Plasma 4.46 ± 0.288 C-FBS
(F1)
C-FBS 0.744 ± C-FBS vs -0.06688 0.00172
0.0322 E-FBS
E-FBS 0.677 ± <0.001 E-FBS vs -0.00390 0.96217
0.0238 E-Plasma
Concentració E-Plasma 0.674 ± E-Plasma vs -0.07078 0.00108
n de proteína 0.00494 C-FBS
total
(g/dl) C-FBS (F1) 0.666 ± C-FBS (F1) vs -0.06418 0.00414
0.0324 E-FBS (F1)
E-FBS (F1) 0.602 ± E-FBS (F1) vs 0.06956 0.00244
0.0278 E-Plasma (F1)
E-Plasma 0.671 ± <0.001 E-Plasma (F1) vs 0.00538 0.93867
(F1) 0.00729 C-FBS (F1)

C-FBS 253 ± 14.7

C-FBS vs N/A N/A
E-FBS 242 ± 6.88 E-FBS
E-Plasma 252 ± 9.92
E-FBS vs N/A N/A
Osmolaridad C-FBS (F1) 245 ± 2.07 0.48 E-Plasma
(mOsm/kg
H2O) E-FBS (F1) 246 ± 3.91
E-Plasma vs N/A N/A
E-Plasma 257 ± 26.5 C-FBS
(F1)
C-FBS 0.131 ±
0.00829 C-FBS vs N/A N/A
E-FBS

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E-FBS 0.124 ±
0.00593 0.08 E-FBS vs N/A N/A
Viabilidad E-Plasma
celular E-Plasma 0.121 ±
(%) 0.00439 E-Plasma vs N/A N/A
C-FBS
Todas las comparaciones se hicieron por medio de métodos independientes. Los ANOVAs de una y dos vías
se aplicaron de manera independiente a cada variable según las relaciones entre los factores: filtrado, no
filtrado y grupo experimental. Las comparaciones de 1 vs 1 se hicieron aplicando una prueba post hoc de
Tukey. C-FBS= control-FBS; E-FBS= experimental-FBS; E-Plasma= experimental-plasma; DE= desviación
estándar. Nivel de significancia: P<0.05.

Viabilidad celular

Se evaluó el crecimiento celular entre los grupos experimentales por medio de la viabilidad
celular a través del tiempo (Figura 2). Se hizo la comparación usando una prueba de la
razón de verisimilitud con un valor de RV= 0.031124 y un P= 0.999. No se observaron
diferencias entre los grupos.

Figura 2: Curva de la viabilidad celular

La viabilidad celular fue positiva durante los 21 días del ensayo y el porcentaje de viabilidad a los 3, 7 y 14
días no difirió entre los tres grupos.

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Discusión

Los resultados confirman que el FBS proveniente de la industria cárnica en México es

viable en el cultivo celular y comparable con el FBS comercial. Investigaciones previas han
comprobado que las materias primas provenientes de la ganadería mexicana son aptas para
la obtención y producción del FBS ya que el ganado en México se encuentra libre de las
principales enfermedades cuarentenarias desde el 2016 hasta la fecha(17,23).

Para obtener el FBS, la sangre que se utiliza se debe obtener de fetos. Para evitar riesgos de
contaminación la sangre se obtiene por punción cardíaca y debe ser tomada por personal
altamente capacitado(18). La principal razón para obtener la sangre a partir de esa etapa
gestacional es que el feto está protegido por la “barrera placentaria”, una protección natural
que defiende al organismo en desarrollo de cualquier infección(24). Otro aspecto que hace
que el suero de feto sea la mejor opción para el cultivo celular es que desde el momento de
la fecundación y hasta que el óvulo se implanta en el útero, la mayoría de los procesos de
señalización son de inflamación. Esto significa, que siempre hay células del sistema inmune
presentes en todo momento, incrementando las defensas contra los contaminantes. Por este
motivo, para el cultivo celular el suero proveniente de fetos es, en efecto, la mejor opción
(25)
.

Una de las limitaciones del presente estudio fue que, en las pruebas elegidas para esta etapa
inicial de caracterización sérica, basados en la Guía del Certificado de Análisis (CoA)(26),
no se incluyeron las pruebas de virus (virus citopático, hemadsorbente y la diarrea viral
bovina) y de IgG y GGT porque el objetivo principal eran las pruebas de rendimiento.

La prueba de osmolaridad mide la concentración de nutrientes solutos en un reactivo. Es de

vital importancia mantener los niveles de osmolaridad dentro de los estándares, ya que esto
permite que las células en cultivo crezcan rápidamente y se evita las malformaciones
morfológicas por falta de nutrientes. Por ello es pertinente disponer de un suero con una
concentración de FBS dentro del rango de 260-340 mOsm/Kg H2O) puesto que una
suplementación baja o nula de FBS no permitirá a las células desarrollarse adecuadamente.
Este se ha confirmado en un estudio para verificar la vida útil de células de pollo cultivadas
en diferentes concentraciones de FBS (5, 10, 20 y 30 %)(27), y otro para evaluar el efecto de
la concentración de FBS (5, 10, 20 y 30) sobre la eficiencia de la reprogramación celular
para la generación de células madre pluripotentes(28).

La prueba de viabilidad celular mostró que a los 21 días de crecimiento los tres grupos
experimentales mantienen el mismo porcentaje de viabilidad. Esto sugiere que el plasma
podría usarse para complementar los medios de cultivo de la misma manera que el FBS. Sin
embargo, la presencia de fibrinógeno en el plasma puede disminuir la eficacia de ello en el

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cultivo celular. El fibrinógeno es un zimógeno, un precursor enzimático inactivo que

participa principalmente en la cascada de la coagulación. Su función principal es la
formación de fibrina para la creación del coágulo que cubre una lesión. Además, se conoce
como una proenzima que no requiere de un activador proteico, sino que se puede activar
simplemente con un cambio bioquímico en el ambiente(29,30). El fibrinógeno también está
involucrado en procesos como la distribución, la adhesión y la señalización plaquetaria, la
proliferación de fibroblastos y células endoteliales, la cicatrización y la respuesta
inflamatoria. Es una proenzima con amplio campo de acción ya que es capaz de unirse a
proteínas como la fibronectina (facilitando su incorporación a la matriz extracelular), y a
factores de crecimiento para fibroblastos (FDF-2, β-FGF) y endotelio vascular (VEDF), que
estimulan la angiogénesis, y a la interleucina-1β, que interviene en la inflamación(24,25).
Desde luego, frente al plasma, el suero sigue siendo la mejor opción para complementar los
medios de cultivo.

Aunque se encontraron diferencias entre los sueros y el plasma en algunas de las pruebas de
caracterización, no se observó ninguna en la prueba de viabilidad. Ninguno de estos datos
tiene un efecto significativo sobre el uso del suero obtenido de la industria cárnica (E-FBS)
para complementar el medio de cultivo y desde luego podría utilizarse para tal fin. El
presente estudio es una caracterización inicial y la intención es llevar a cabo las pruebas de
caracterización faltantes, por ejemplo, la medición de endotoxinas, hemoglobina, hormonas
y vitaminas. Además, es necesario evaluar el desempeño del E-FBS en diferentes líneas
celulares.

Conclusiones e implicaciones

Comparado con el suero comercial, el suero obtenido de la industria cárnica no presentó

diferencias en cuanto al mantenimiento y la proliferación celular. El plasma no es un
complemento comúnmente utilizado para cultivos celulares, pero, si el FBS no está
disponible, el plasma evaluado aquí se puede usar como sustituto para mantener ciertos
cultivos celulares. Esta primera etapa de caracterización del suero bovino fetal producido
por la industria cárnica en México sugiere que se puede utilizar para complementar cultivos
celulares, aunque faltarán las pruebas estándar para confirmar tal suposición.

Agradecimientos

La investigación recibió apoyo del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología

(CONACYT). Se agradece el acceso a las instalaciones del Laboratorio de Investigación y
Desarrollo en la Diagnosis Molecular y de Biomateriales de la Universidad Autónoma de
Aguascalientes.

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Conflicto de interés

Lo autores declaran que no tiene ningún conflicto de interés.

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291
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Artículo

Acción ixodicida de productos naturales de plantas nativas mexicanas

Javier Sosa-Rueda a

Fabiola Villarauz b

Vanihamin Domínguez-Meléndez c

Ida Soto-Rodríguez b

Fernando C. López-Fentanes b

David I. Martínez-Herrera a

Álvaro Peniche-Cardeña a

Francisco Cen-Pacheco b*

a
Universidad Veracruzana. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Miguel Ángel de
Quevedo s/n, 91710, Veracruz, Veracruz, México.
b
Universidad Veracruzana. Facultad de Bioanálisis. Iturbide s/n, 91700, Veracruz, Veracruz,
México.
c
Universidad Veracruzana. Centro de Estudios y Servicios en Salud, Veracruz, México.

*
Autor de correspondencia: fcen@uv.mx

Resumen:

Se determinó el efecto acaricida de 18 plantas mexicanas contra Rhipicephalus microplus.

Los resultados del ensayo larvicida revelaron que 5 extractos metanólicos produjeron una
actividad alta (86-100 % de mortalidad), 3 extractos mostraron una actividad relativamente
alta (71-85 % de mortalidad), 2 extractos mostraron una actividad moderada (56-70 % de
mortalidad), 2 extractos presentaron baja actividad (31-55 % mortalidad) y 6 extractos
mostraron actividad acaricida no significativa (0-30 % mortalidad). Los extractos que

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inducían >56 % de mortalidad se analizaron posteriormente contra garrapatas ingurgitadas

de R. microplus mediante una prueba de inmersión de adultos a una concentración de 5.0%
p/v. En términos generales, los resultados en larvas y garrapatas adultas indicaron que los
extractos metanólicos de Annona globiflora, Annona scleroderma, Litchi chinensis y
Azadirachta indica mostraron las mayores actividades. El extracto crudo de A. indica fue
sometido a una purificación cromatográfica, lo que llevó al aislamiento de 3-O-butil-(-)-
epigalocatequina (1), 3-O-butil-(-)-epicatequina (2), (-)-epigalocatequina (3), (+)-
galocatequina (4), (-)-epicatequina (5), β-sitosterol (6), estigmasterol (7), glucósido de
estigmasterol (8), trilinoleína (9), azadiractina A (10) y el éster de ácido octadecanoico-
tetrahidrofurano-3,4-diílico (11). Las estructuras químicas de los compuestos aislados fueron
identificadas mediante la interpretación de los datos espectroscópicos de RMN y HRESI-
MS. Los compuestos aislados se ensayaron frente a garrapatas ingurgitadas de R. microplus
a una concentración de 6 mM. Sobre la base de los resultados obtenidos, se concluyó que el
3-O-butil-(-)-epigalocatequina (1), el 3-O-butil-(-)-epicatequina (2), la azadiractina A (10) y
el ácido octadecanoico-tetrahidrofurano-3,4-diil éster (11) muestran la mayor eficacia.

Palabras clave: Plantas mexicanas, Cribado acaricida, Azadirachta indica, Metabolitos

ixodicidas.

Recibido: 24/05/2022

Aceptado: 29/11/2022

Introducción

Rhipicephalus (Boophilus) microplus (R. microplus), se distribuye en latitudes tropicales y

subtropicales a nivel mundial y es responsable de severas pérdidas económicas en la
ganadería en países de América, África, Asia y Australia(1). En México, R. microplus se
encuentra ampliamente distribuida, infestando varias especies hospederas(2). Este
ectoparásito produce menor aumento de peso y reducción de la producción de leche, anemia,
daños en la piel e incluso mortalidad en el ganado. También es un importante vector de
patógenos como Babesia bovis, B. bigemina y Anaplasma marginale(3). Actualmente, el
control de las garrapatas consiste principalmente en el uso de acaricidas, animales resistentes
a las garrapatas, vacunas antigarrapatas y control biológico(4). Entre ellos, los acaricidas son
el método de control más común, ya que ofrecen una supresión rápida y rentable de las
poblaciones de garrapatas. Sin embargo, el uso indiscriminado de sustancias químicas
(piretroides sintéticos, organofosforados, lactonas macrocíclicas y amidinas) para el control
de plagas de garrapatas ha promovido la multirresistencia en este ectoparásito(5-7). Además,
la acumulación de plaguicidas en los tejidos animales provoca la exposición humana a través

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del consumo de productos animales derivados(8). Por tanto, es necesario el desarrollo de

nuevas sustancias con mecanismos de acción novedosos y menos tóxicos que los utilizados
actualmente. En este sentido, los productos naturales emergen como una alternativa eco-
biológica para el control de garrapatas por su bajo costo y toxicidad(9-12).

La química de los productos naturales ha sido una de las fuentes de inspiración para el
desarrollo de nuevos fármacos durante muchas décadas, ya sea directamente como fármacos
o como estructuras líderes que fueron optimizadas aún más por los químicos y médicos(13,14).
Dentro de la amplia gama de fuentes naturales, la medicina tradicional a base de hierbas ha
sido una de las más prolíficas productoras de metabolitos bioactivos. De hecho, los estudios
fitoquímicos de las plantas medicinales han llevado al desarrollo de más del 50 % de los
principios activos farmacéuticos que se comercializan actualmente(15-17). Azadirachta indica
A. Juss., comúnmente conocida como el árbol “neem” en América Latina, es una planta
curativa con una amplia gama de actividades farmacológicas y propiedades beneficiosas para
la salud(18-20). Del árbol del neem se han aislado una variedad de metabolitos con alta
diversidad estructural, algunos de los cuales han mostrado importantes bioactividades, como
efectos antioxidantes, citotóxicos, bactericidas o larvicidas(21-24). Este estudio evaluó la
actividad acaricida de 18 extractos de plantas mexicanas, contra larvas y garrapatas
ingurgitadas de R. microplus. Además, un estudio fitoquímico de la corteza de A. indica,
recolectada en la primavera de 2018 en el estado de Veracruz (México), permitió aislar 11
metabolitos naturales del árbol del neem. Sus estructuras se determinaron con base a estudios
espectroscópicos detallados. Los compuestos aislados se evaluaron frente a garrapatas
hembra ingurgitadas.

Material y métodos

Material vegetal

Dieciocho especies de plantas se recolectaron en la primavera de 2018 en la región de

Sotavento del Estado de Veracruz, México. Taxónomos del Instituto de Investigaciones
Biológicas (CIB) de la Universidad Veracruzana identificaron las plantas (Cuadro 1).
Después de la recolección, el material vegetal se secó a temperatura ambiente durante dos
semanas y luego se trituró.

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Cuadro 1: Especies de plantas estudiadas

Plantas Parte usada Voucher Coordenadas geográficas
Annona globiflora Semillas 10750UV 19º 42’ 42.6’’ N, 96º 28’ 7.2’’ W
Annona scleroderma Semillas 23839UV 19º 9’ 39.4’’ N, 96º 13’ 5.7’’ W
Litchi chinensis Semillas 23764UV 19º 10’ 26.8’’ N, 96º, 13’ 27.3’’ O
Inga jinicuil Semillas 11859UV 19º 29’ 15.8’’ N, 96º 5’ 26.5’’ O
Ensete ventricosum Semillas 11244UV 18º 17’ 15.1’’ N, 95º 18’ 51.3’’ O
Azadirachta indica Corteza 23765UV 19º 10’ 26.4’’ N, 96º 13’ 22.8’’ O
Salvia hispanica Semillas 11164UV 18º 38’ 3’’ N, 97º 0’ 45’’ O
Sterculia apetala Semillas 11165UV 18º 17’ 15.1’’ N, 95º 18’ 51.3’’ O
Citrus sinensis Cascara 10500UV 18º 39’ 39’’ N, 96º 56’ 18’’ O
Citrus paradisi Cascara 23762UV 19º, 10’, 26.6’’ N, 96º 13’ 27.3’’ O
Citrus latifolia Cascara 23766UV 19º, 10’ 30.5’’ N, 96º 13’ 28.8’’ O
Citrus medica Cascara 23768UV 19º 33’ 50.4’’ N, 96º 56’ 27.6’’ O
Mimosa pudica Planta 12879UV 18º 3’ 50.5’’ N, 94º 22’ 13.4’’ O
entera
Heliotropium Planta 21157UV 18º 34’ N, 95º 4’ O
indicum entera
Momordica charantia Planta 12161UV 19º 52’ 47’’ N, 96º 67’ 86’’ O
entera
Tagetes erecta Planta 20090UV 19º 43’ 50.3’’ N, 96º 43’ 40.7’’ O
entera
Tridax procumbens Planta 21537UV 19º 18’ 29’’ N, 96º 22’ 14’’ O
L. entera
Randia aculeata Raíces 20326UV 19.3º 41’ 10.1’’ N, 96.3º 8’ 36.9’’ O

Extracción de las plantas

El material vegetal se extrajo cuatro veces por maceración frío durante 3 h a temperatura
ambiente usando 1 L de metanol para 300 g de material vegetal, cada vez. Posteriormente, el
disolvente se eliminó al vacío en un evaporador rotatorio (Buchi Rotavapor R-3, Suiza).

Proceso de aislamiento de los compuestos

El extracto metanólico de A. indica (117 g, 2.8 % peso seco) se fraccionó por extracción
líquido-líquido siguiendo el método de Kupchan. Brevemente, el extracto se disolvió en una
mezcla de metanol/agua (MeOH/H2O; 1 L, 1:1) y se separó sucesivamente con hexano (Hex;

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3 × 1 L), diclorometano (DCM; 3 × 1 L) y acetato de etilo (AcOEt; 3 × 1 L) (Sigma-Aldrich,

St. Louis Mo., EE. UU.) para obtener cuatro fracciones de polaridad creciente(25-27). La
fracción de diclorometano (21.0 g) se sometió a una cromatografía en columna de gel de
sílice 60 (5 cm de diámetro interno y 35 cm de longitud) (Merck, Darmstadt, Alemania) con
Hex:AcOEt (6:4), y, posteriormente, en una columna Lobar LiChroprep-Si60 de media
presión (Merck, Darmstadt, Alemania) con Hex:Acetona (7:3) como eluyente. Las fracciones
recogidas entre 6-11 min y 108-175 min se agruparon (3B y 3F, 44 y 58 mg,
respectivamente). La purificación final se realizó en HPLC con una columna de µ-Porasil
(Waters, Wexford, Irlanda), usando Hex/DCM/Acetona (5:2:3) como eluyente para obtener
β-sitosterol (6) (32.9 mg) estigmasterol (7) (39.7 mg), glucósido de estigmasterol (8) (9.9
mg) y azadiractina A (10) (28.4 mg) de la fracción 3F. Por otra parte, para la fracción 3B, se
utilizó Hex/AcOEt (9:1) para producir trilinoleína (9) (9.3 mg) y el éster de ácido
octadecanoico-tetrahidrofurano-3,4-diílico (11) (21.7 mg). La fracción de acetato de etilo
(56.4 g) se cromatografió utilizando una columna Sephadex LH-20 (5 x 35 cm; eluyente:
MeOH) (Merck, Darmstadt, Alemania). La segunda fracción (4B 120 mg) se purificó en
HPLC con una columna µ-BondapakTM C-18 (1.9 × 15 cm) (Waters, Wexford, Irlanda)
usando MeOH/H2O (2:3) para producir 3-O-butil-(-)-epigalocatequina (1) (23.3 mg) y 3-O-
butil-(-)-epicatequina (2) (24.7 mg). La fracción 4D (2.0 g) se procesó mediante
cromatografía de media presión, utilizando Lobar LiChroprep-RP18 (eluyente: MeOH/H2O
(7:3)). Finalmente, se realizó HPLC en una columna µ-BondapakTM C-18 utilizando
MeOH/H2O (2:3) para obtener tres compuestos puros (-)-epigalocatequina (3) (34.8 mg), (+)-
galocatequina (4) ( 27.9 mg) y (-)-epicatequina (5) (25.7 mg) (Figuras 1 y 2).

Figura 1: Procedimiento de aislamiento seguido para los compuestos 1-11

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Figura 2: Metabolitos 1-11 de Azadirachta indica. En rosa: la introducción de un grupo O-

butil éter, en C-2, en los flavonoides 1 y 2 mostraron las mejores actividades acaricidas

Procedimientos químicos experimentales generales

La espectroscopia de RMN se realizó en instrumentos Bruker AVANCE de 600 MHz usando

CDCl3 y CD3OD a 298 K. Los datos de RMN se adquirieron usando secuencias de pulso
estándar. Los datos de RMN se procesaron utilizando el software MestReNova (v 11.01,
Santiago de Compostela, España). Las separaciones por HPLC se llevaron a cabo con el
sistema HPLC Breeze 2 (Waters, Wexford, Irlanda) equipado con un detector UV. Todos los

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disolventes utilizados fueron de grado HPLC. El HPLC se controló por cromatografía de

capa delgada (CCD), realizada en AL Si gel Merck 60 F254 (Kenilworth, NJ, EE. UU.). Las
placas de CCD se visualizaron mediante luz ultravioleta (365 nm) y solución de ácido
fosfomolíbdico al 10% en peso en etanol.

Recolección de garrapatas

Se recolectaron 1,000 hembras ingurgitadas de R. microplus de seis bovinos naturalmente

infestados en una finca ubicada en el municipio de Puente Nacional, Veracruz, México
(19°19’N, 96°28’O). Estos bovinos no habían sido tratados con acaricidas durante 45 días
antes de la recolección de garrapatas. Se utilizaron 700 hembras ingurgitadas en la prueba de
inmersión de adultos, y 300 se colocaron en cajas de Petri y se incubaron a 28 °C y 80 % de
humedad relativa durante dos semanas para proporcionar condiciones óptimas para la
oviposición. Luego, los huevos fueron mezclados y transferidos a 20 viales de vidrio de 10
ml cerrados con una torunda de algodón por aproximadamente 30 días, a 28 °C y 80 % de
humedad relativa(28).

Preparación de las soluciones de control

Para el testigo positivo se utilizó el compuesto comercial Taktic® (12.5%; Intervet, México)
para preparar una dosis discriminatoria de amitraz al 0.0002%. Para el testigo negativo se
preparó una solución acuosa con etanol al 1.0% y Triton X-100 al 0.02%(29). En ambos
casos, el volumen final utilizado fue de 750 μl.

Concentración de las muestras analizadas

Los extractos metanólicos de las 18 plantas se ensayaron a una concentración de 5.0% p/v
(37.5 mg en 750 μl para el ensayo de larvas y 250 mg en 5 ml para el ensayo de adultas).
Para la purificación bioguiada de A. indica se utilizaron diferentes concentraciones ≤5.0%
p/v, dependiendo del grado de pureza de la fracción a ensayar. Por otro lado, los compuestos
1-11 se ensayaron a una concentración de 6 mM. El volumen final utilizado en la prueba de
inmersión de larvas fue de 750 μl, mientras que en la prueba de inmersión de adultos fue de
5 ml(24).

Prueba de inmersión de larvas

Aproximadamente 100 larvas de R. microplus se sumergieron con pinceles durante 10 min

en 750 μl de cada dilución a ensayar. Luego, se colocaron en sobres de papel filtro y se
mantuvieron a 28 °C y 80 % de humedad relativa durante 24 h. El grupo testigo se trató con
una solución acuosa de etanol al 1.0% y de Triton X-100 al 0.02%. A las 24 h se registraron

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las larvas vivas y muertas y se calcularon los porcentajes de mortalidad(30). Para cada ensayo
se utilizó un experimento con tres réplicas.

Prueba de inmersión para adultas

Diez (10) garrapatas hembra ingurgitadas con pesos homogéneos (aproximadamente 200 ±
20 mg cada una) se sumergieron durante 10 min en 5 ml de volumen final de cada solución
a ensayar y luego se secaron en papel filtro Whatman nº 1. Las garrapatas se colocaron en
cajas Petri y se mantuvieron a 28 °C y 80 % de humedad relativa durante 24 h. Después de
una semana, se registró el número de hembras ingurgitadas vivas o muertas y se calcularon
los porcentajes de mortalidad. Se utilizó un experimento con tres repeticiones para cada
prueba, así como para el testigo negativo (1,0% de etanol y 0,02% de solución de Triton X-
100)(30,31).

Determinación de la actividad acaricida

La mortalidad larvaria se corrigió utilizando la fórmula de Abbott según lo recomendado por

la FAO(32). Así, la mortalidad corregida (MC) se calculó de la siguiente manera: MC = [(%
de mortalidad de la prueba − % de mortalidad del control)/100 − % de mortalidad del control]
× 100, si la mortalidad del control era superior al 7 %, se anulaba la prueba de bioensayo y
se repetía.

En este estudio, la actividad acaricida de los extractos se clasificó de la siguiente manera:

Alta: (86-100 % de mortalidad); relativamente alta: (71-85 % de mortalidad); moderada: (56-
70 % mortalidad); baja: (31-55% de mortalidad); y no significativa: (0-30%
mortalidad)(33-35).

Resultados

Para explorar el potencial acaricida de 18 plantas mexicanas, inicialmente, se evaluó la

actividad larvicida de sus extractos metanólicos a una concentración de corte de 5.0% p/v.
Los resultados revelaron que 5 extractos produjeron alta actividad (86-100 % de mortalidad),
3 extractos exhibieron actividad relativamente alta (71-85 % de mortalidad), 2 extractos
mostraron actividad moderada (56-70 % de mortalidad), 2 extractos presentaron baja
actividad (31-55 % de mortalidad) y 6 extractos mostraron actividad acaricida no
significativa (0-30 % de mortalidad). Los extractos que inducían >56 % de mortalidad se
analizaron posteriormente contra garrapatas ingurgitadas de R. microplus mediante una
prueba de inmersión de adultos a una concentración de 5.0% p/v. Estos resultados mostraron
que Annona globiflora, Annona scleroderma, Litchi chinensis y Azadirachta indica tienen
las mejores actividades tanto en larvas como en garrapatas adultas (Cuadro 2). Se realizó una

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purificación biodirigida para identificar los principios activos responsables de la actividad

acaricida en el extracto metanólico de A. indica. Inicialmente, los resultados del ensayo
larvicida de las fracciones de Kupchan, Hex, DCM, EtOAc y MeOH/H2O, mostraron que la
actividad se encontraba predominantemente en las fracciones de DCM y AcOEt. De este
modo, se les realizó un estudio cromatográfico para identificar los compuestos activos. De la
fracción de diclorometano se encontraron seis metabolitos: β-sitosterol (6), estigmasterol (7),
glucósido de estigmasterol (8), trilinoleína (9), azadiractina A (10) y el éster diílico del ácido
octadecanoico-tetrahidrofurano-3,4. (11). Además, 3-O-butil-(-)-epigalocatequina (1), 3-O-
butil-(-)-epicatequina (2), (-)-epigalocatequina (3), (+)-galocatequina (4) , (-)-epicatequina
(5) se aislaron de la fracción de acetato de etilo (Figura 2).

Cuadro 2: Efecto acaricida de los extractos de plantas mexicanas a una concentración de

corte de 5.0% p/v
Mortalidad de larvas Mortalidad de adultas
Planta Clave
(%) (%)
Annona globiflora AGS 100 100
Annona scleroderma ASS 100 100
Litchi chinensis LCS 91.6 ± 2.2 66.7 ± 5.8
Inga jinicuil IJS 89.3 ± 4.8 26.7 ± 15.3
Ensete ventricosum EVS 41.5 ± 13.7 NP
Azadirachta indica AIC 84.9 ± 4.3 53.3 ± 11.5
Salvia hispanica SHS 32.7 ± 12.4 NP
Sterculia apetala SAS 1.4 ± 2.5 NP
Citrus sinensis CSR 74.3 ± 7.9 10 ± 10
Citrus paradisi CPR 84.4 ± 7.1 3.3 ± 5.8
Citrus latifolia CLR 89.3 ± 4.2 16.7 ± 11.5
Citrus medica CMR 56.7 ± 9.2 6.7 ± 5.8
Mimosa pudica MPW 58.5 ± 9.1 0
Heliotropium indicum HIW 0 NP
Momordica charantia MCW 3.5 ± 6.1 NP
Tagetes erecta TEW 0.3 ± 0.4 NP
Tridax procumbens L. TPW 0 NP
Randia aculeata RAR 1.1 ± 1.0 NP
Amitraz1 - 63.2 ± 5.5 56.7 ± 5.8
± Desviación estándar. 1Probada a la concentración de 0.0002%. NP= no probado.

Con respecto al ensayo acaricida de los compuestos aislados sobre garrapatas hembra
ingurgitadas, los resultados indicaron que los flavonoides 3-O-butil-(-)-epigalocatequina (1)

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y 3-O-butil-(-)-epicatequina (2) causaron mortalidad (36.7 y 43.3 %, respectivamente),

mientras que los otros flavonoides evaluados, 3-5, no mostraron actividad a la concentración
de 6 mM. De igual forma, los compuestos azadiractina A (10) (66.7 %) y el éster de ácido
octadecanoico-tetrahidrofurano-3,4-diílico (11) (46.7%) muestran buena eficacia (Cuadro 3).
Finalmente, se observó que los compuestos 3-7 no inducían actividad adulticida. Los
compuestos 8 y 9 no pudieron probarse debido a la falta de material de muestra.

Cuadro 3: Actividad acaricida de los compuestos 1-11

Compuesto Mortalidad de adultas Compuesto Mortalidad de adultas

(%) (%)
1 36.7 ± 5.8 7 0
2 43.3 ± 5.8 8 NP
3 0 9 NP
4 0 10 66.7 ± 5.8
5 0 11 46.7 ± 5.8
6 0 Amitraz1 56.7 ± 5.8
± Desviación estándar. Los compuestos se ensayaron a una concentración de 6 mM.
1
Probado a la concentración de 0.0002%. NP= no probada.

Discusión

Identificar el rango confiable del ensayo es esencial para las conclusiones de la presente
investigación, especialmente cuando la resistencia de las garrapatas no depende solo de
factores intrínsecos como su genética y fisiología, sino también de los factores bióticos y
abióticos en el momento de la recolección. Es por ello por lo que se realizó el análisis de
error estándar (EE) (material suplementario), en el cual se observó una variación ≤2.8 % en
los cinco extractos que generan una alta mortalidad (86-100 %). Sin embargo, el EE se vuelve
inversamente proporcional respecto a la mortalidad, es decir, a menor actividad aumenta el
error estándar. El análisis del EE sugiere que la variación en evaluaciones futuras de los
extractos de las 18 plantas examinadas será inferior al 5 % a una concentración con
mortalidad alta (Figura 3).

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Figura 3: Error estándar de la actividad larvicida de los extractos metanólicos más activos

En términos generales, los resultados combinados de actividad adulticida y larvicida

indicaron que los extractos metanólicos de Annona globiflora, Annona scleroderma, Litchi
chinensis y Azadirachta indica tienen la mejor efectividad. El género Annona se ha
convertido en un prolífico productor de interesantes compuestos con gran actividad
biológica(36,37). Las actividades acaricidas de los extractos de A. globiflora y A. scleroderma
posiblemente estén relacionadas con la presencia de acetogeninas, los principales
constituyentes químicos de la familia Annonaceae, que se ha encontrado que tienen una
potente actividad plaguicida contra una variedad de artrópodos(38). Estos resultados
concuerdan con la actividad larvicida reportada para extractos etanólicos de semillas de A.
squamosa contra R. microplus(39). En el caso de las semillas de L. chinensis, estudios previos
han demostrado que esta planta presenta importantes actividades antimicrobianas,
antioxidantes y anticancerígenas(40), aunque este es el primer reporte de su actividad
acaricida. Se ha identificado una gran cantidad de compuestos con una diversidad estructural
y farmacológica significativa de A. indica. Sin embargo, la actividad acaricida del árbol del
neem ha sido atribuida a la presencia de azadiractina A (10), aunque existen algunos reportes
que contradicen lo anterior(41,42). De la corteza del tallo de Azadirachta indica se aislaron
once compuestos mayoritarios, entre los que se encuentra la azadirachtina A (10). El ensayo
acaricida por inmersión de adultos de estos compuestos reveló que, además de la azadiractina
A (10), algunos otros compuestos mostraron un efecto acaricida, como 3-O-butil-(-)-
epigalocatequina (1), 3-O-butil-(-)-epicatequina (2) y éster de ácido octadecanoico-
tetrahidrofurano-3,4-diílico (11).

En relación con los flavonoides 1-5, los resultados indicaron que solo los flavonoides 3-O-
butil-(-)-epigalocatequina (1) y 3-O-butil-(-)-epicatequina (2) causaron mortalidad (36.7 y
43.3 %, respectivamente) a una concentración de 6 mM. Con base a estos resultados, parece

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claro que el fragmento de éter butílico es esencial para la actividad de 1 y 2. Dichos

fragmentos de éter butílico conducen a un aumento en las propiedades de liposolubilidad de
estos metabolitos con respecto a los compuestos 3-5, estructuralmente relacionados. En
efecto, la lipofilia es una de las propiedades físicas más importantes en el descubrimiento de
fármacos, ya que interviene en la farmacodinámica, farmacocinética y toxicidad de muchos
compuestos(43). Por ejemplo, Echeverría et al(44) y Cen-Pacheco et al(24) reportaron que la
actividad bactericida y acaricida de los flavonoides está asociada con un rango estrecho de
valores de lipofilicidad (LogP entre 1.5 y 3.0).

Conclusiones e implicaciones

La evaluación de 18 plantas mexicanas contra larvas y garrapatas adultas de R. microplus

indicó que los extractos metanólicos de A. globiflora, A. scleroderma, L. chinensis y A. indica
o sus mezclas tienen gran potencial para ser utilizados como alternativa en el control de R.
microplus. En general, las actividades plaguicidas de A. indica están asociadas con la
azadiractina A (10), que es el compuesto insecticida más conocido de esta planta. Sin
embargo, aquí se reportaron tres nuevos compuestos adulticidas del árbol neem identificados
como 3-O-butil-(-)-epigalocatequina (1), 3-O-butil-(-)-epicatequina (2) y ácido
octadecanoico-tetrahidrofurano-3,4-diil éster (11); lo anterior indica que la corteza de A.
indica es una gran fuente de compuestos acaricidas con gran diversidad estructural. El uso
de estos compuestos puede representar una nueva estrategia para el control de las zoonosis
por R. microplus. Desde el punto de vista químico, también es importante destacar que 1 y 2
tienen un grupo butil éter que, además de ser poco común en la naturaleza, aumenta la
liposolubilidad y su actividad acaricida.

Agradecimientos

Este trabajo fue apoyado por el Gobierno del estado de Veracruz de Ignacio de la Llave y por
el Consejo Veracruzano de Investigación Científica y Desarrollo Tecnológico ‒
[COVEICyDET, número de concesión 14 1953/2021]. J.S.R. agradece a la fundación
CONACyT por una beca (1075240). Al Dr. Fernando Nicolalde-Morejón por la
identificación de las plantas.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

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9296. https://doi.org/10.1016/S0035-9203(00)90454-1.

43. Kadela-Tomanek M, Jastrzębska M, Chrobak E, Bębenek E, Boryczka S.

Chromatographic and computational screening of lipophilicity and pharmacokinetics of
newly synthesized betulin-1,4-quinone hybrids. Processes 2021;9(2):376.
https://doi.org/10.3390/pr9020376.

44. Echeverría J, Opazo J, Mendoza L, Urzúa A, Wilkens, M. Structure-activity and

lipophilicity relationships of selected antibacterial natural flavones and flavanones of
chilean flora. Molecules 2017;2(4):608. https://doi.org/10.3390/molecules22040608.

308
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.6093

Artículo

Efecto de Xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar) sobre la concentración

de metano y las variables ruminales durante una fermentación in vitro de
rastrojo de maíz

José Jesús Espino-García a

Isaac Almaraz-Buendía a

J. Jesús Germán Peralta-Ortiz a

Abigail Reyes-Munguía b

Iridiam Hernández-Soto a

Lucio González-Montiel c

Rafael Germán Campos-Montiel a*

a
Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (UAEH). Instituto de Ciencias
Agropecuarias. Avenida Universidad Km. 1 s/n Exhacienda Aquetzalpa, 43600. Tulancingo
de Bravo, Hidalgo, México.
b
Universidad Autónoma de San Luis Potosí (UASLP). Facultad de Estudios Profesionales
Zona Huasteca. San Luis Potosí, México.
c
Universidad de la Cañada (UNCA). Oaxaca, México.

*Autor de correspondencia: rcampos@uaeh.edu.mx

Resumen:

Se determinó el efecto de la adición de xoconostle en la fermentación ruminal in vitro de

rastrojo de maíz con objeto de reducir la emisión de metano. Estudios previos han demostrado
que el xoconostle contiene compuestos bioactivos con actividad antimicrobiana potencial
que mejoran la fermentación ruminal. Se adicionaron el 0.0%, 2.0%, 4.0% y 6.0% de

309
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):309-325

xoconostle. Se determinó la composición química de los sustratos, compuestos fenólicos,

capacidad antioxidante, desaparición in vitro de la materia seca (DIVMS), la producción de
ácidos grasos volátiles (AGV) y las variables de cinética de producción de gas. El volumen
de metano se midió utilizando la técnica de captura de bióxido de carbono en solución de
hidróxido de sodio. Con la adición del xoconostle se incrementó significativamente (P<0.05)
el contenido de proteína, extracto etéreo, fenoles totales y actividad antioxidante. La DIVMS
también se incrementó con la adición del xoconostle. Respecto a la producción de ácido
propiónico, ésta se incrementó significativamente (P<0.05) con el 6.0 % de xoconostle. Los
parámetros cinéticos obtenidos mediante el mejor ajuste de los datos experimentales
mostraron una mayor tasa de digestión y menor producción de metano con la adición del 4.0
y 6.0 % de xoconostle. El uso de xoconostle como aditivo en dietas para rumiantes disminuye
la producción de metano in vitro por lo que puede ser una alternativa para mitigar el
incremento del efecto invernadero y beneficiar el cultivo de un fruto comercialmente no muy
apreciado.

Palabras clave: Xoconostle, Rastrojo de maíz, Fermentación ruminal, Cambio climático,

Metano entérico.

Recibido: 21/11/2021

Aceptado: 21/12/2022

Introducción

De acuerdo con la ONU, en investigaciones realizadas entre 2009-2019 por la Comisión

Económica para América Latina y el Caribe (CEPAL), los países de América Latina son muy
vulnerable a los efectos del cambio climático, por lo que urge adoptar medidas a corto plazo
para disminuir su repercusión en los ecosistemas(1). El equilibrio natural de los gases efecto
invernadero (GEI), que se encuentran en mayor proporción, bióxido de carbono (CO2) y
metano (CH4), ha experimentado un desbalance en las últimas décadas debido a diversas
actividades antropogénicas dando como resultado una acumulación en la atmósfera, el CO2
aumentó de 315 ppm en el año 1960 a 410 ppm en 2019(2); el CH4 de 1,770 ppb en 2000 a
1,860 ppb en 2019(3). La proporción de CH4 acumulado por año es menor que la de CO2, pero
su potencial de calentamiento global es 25 veces superior(4). De las fuentes antropogénicas
de CH4 el sector agropecuario es de los que más contribuye, la emisión de CH4 entérico como
resultado del proceso digestivo de los rumiantes, es de aproximadamente 115 millones de
toneladas anuales y corresponde al 20 % de las emisiones mundiales(5). De las estrategias
utilizadas para mitigar las emisiones de CH4 entérico, la incorporación de aditivos en la
alimentación animal al parecer es la más promisoria por su practicidad y economía.

310
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):309-325

Varios compuestos fenólicos contenidos en algunos vegetales tienen actividad

antimicrobiana potencial, pudiendo mejorar la fermentación ruminal y disminuir la emisión
de CH4(6). Dentro de los vegetales endémicos de México que tienen esta característica algunas
especies del género Opuntia que producen frutos ácidos, conocidos como xoconostles, son
una fuente importante de compuestos fenólicos, con actividad antimicrobiana potencial(7,8,9).
A pesar del extenso número de investigaciones respecto a la reducción de GEI causados por
metanogénesis en rumiantes, estudios utilizando cactáceas como forraje son pocos, y puede
considerarse que no existe a la fecha estudios que relacionen la disminución de CH4 ruminal
con metabolitos secundarios de xoconostle. Es importante que los productores pecuarios
tengan acceso a tecnologías que les permita reducir las emisiones de CH4 de una manera que
garantice la seguridad y bienestar animal, y que por otra parte sea económicamente viable.
Por lo anterior, el objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto del xoconostle en la
fermentación in vitro de rastrojo de maíz (Zea mays).

Material y métodos

Área de estudio

El estudio se realizó en los laboratorios Multidisciplinario, Nutrición Animal y Análisis

Especiales, del Instituto de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma del Estado
de Hidalgo (UAEH), en Tulancingo de Bravo, Hidalgo, México.

Obtención y preparación de las muestras

Frutos de xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar cv. Rosa) en estado de madurez comercial
cosechados en el estado de Hidalgo, México (Figura 1), se cortaron en rodajas y se
deshidrataron durante 72 h en estufa con flujo de aire (Felisa 242 A, México) a 60°C.
Posteriormente se molió (Pulverizador Weg, México) y pasó a través de una malla de 2 mm
de diámetro. El rastrojo de maíz se obtuvo del Rancho Universitario de la Universidad
Autónoma del Estado de Hidalgo y se deshidrató y pulverizó de la misma manera al
xoconostle.

311
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):309-325

Figura 1: Frutos de xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar cv. Rosa)

El líquido ruminal se obtuvo de dos ovinos (Hampshire, 54 kg peso vivo ± 2.4) vía cánula en
rumen. Todos los procedimientos quirúrgicos se llevaron a cabo con base en el protocolo del
Comité Institucional de Ética para el Cuidado y uso de Animales de Laboratorio de la UAEH
y en apego a los lineamientos de la Ley de protección y trato digno para los animales del
gobierno del estado de Hidalgo, México(10). Los ovinos recibieron antiparasitario comercial
(Ivermectina, Bayer. 200 mcg/ kg peso vivo), vitaminas ADE (Vigantol ADE fuerte 2 ml) y
se alimentaron ad libitum con rastrojo de maíz y premezcla mineral (Multi-Brick Triple,
Malta-Cleyton) durante 15 días previos a la toma del líquido ruminal.

Caracterización fisicoquímica

La caracterización fisicoquímica de los sustratos (rastrojo de maíz y xoconostle) y de los

tratamientos establecidos: 100 % maíz-0% xoconostle (0%Xoco); 98 % maíz-2% xoconostle
(2%Xoco); 96 % maíz-4% xoconostle (4%Xoco) y 94 % maíz-6% xoconostle (6%Xoco) se
llevó a cabo mediante análisis proximal, determinando: contenido de humedad; contenido de
minerales (Mi); extracto etéreo (EE); proteína cruda (PC); fibra cruda (FC)(11). La proporción
de fibra detergente neutro (FDN) y fibra detergente ácido (FDA) se determinó de acuerdo
con lo descrito por Van Soest(12), las digestiones se llevaron a cabo utilizando bolsas filtro
(Ankon F57 USA). En ambos casos se usó una bolsa sin sustrato como blanco para efectuar
los cálculos.

Determinación de fenoles totales

El contenido de fenoles totales se determinó utilizando el método de Folin–Ciocalteu(13), la

curva de calibración se construyó a partir de una solución estándar de ácido gálico (1 g/L
H2O) y se obtuvieron diluciones 0-20 ppm. A 250 µl de cada dilución se agregaron 5 ml de
Folin-Ciocalteu 1/10 en recipiente estanco a la luz y se dejó reposar por 8 min.
Posteriormente se agregaron 4 ml de Na2CO3 7.5 % y se mantuvo 2 h en oscuridad. Se leyó
la absorbancia a 765 nm (A765) (Spectronic-Genesys 5, USA) utilizando agua destilada como

312
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):309-325

blanco. Aproximadamente 150 mg de muestra, rastrojo de maíz o xoconostle, se colocaron

en viales de 2 ml adicionando 1.5 ml de metanol y 100 µl de NaF 2 mM con objeto de inhibir
la polifenol-oxidasa (PPO). Se colocaron en recipiente estanco a la luz y se agitaron a
temperatura ambiente durante 30 min. Se centrifugaron a 10,510 xg (Hermle Z36 HK,
Alemania) por 20 min a 4 °C. Alícuotas de 250 µl de sobrenadante se trataron de la misma
manera que las diluciones para construir la curva de calibración, se leyó absorbancia a 765
nm (A765) y se realizaron los cálculos correspondientes.

Determinación de la capacidad antioxidante

Método ABTS (2,2'-azino-bis (3-etilbenzotiazolina-6-ácido sulfónico))

El radical ABTS•+ se obtuvo después de la reacción de 10 ml de solución ABTS (7 mM) con

10 ml de solución de persulfato potásico (2.45 mM). La reacción se llevó a cabo a temperatura
ambiente y en la oscuridad con agitación constante durante 16 h(14). Una vez formado el
radical ABTS•+ se diluyó con etanol (20 %) hasta ajustar la absorbancia 0.7(±0.1) a 754 nm
(A754) utilizando etanol (20 %) como blanco. Como antioxidante de referencia se utilizó
diluciones de ácido ascórbico 0-100 ppm y ácido gálico 0-10 ppm para obtener las curvas de
calibración. Aproximadamente 1 g de muestra se suspendió en 9 ml de etanol (50 %) en tubos
de centrífuga estancos a la luz y se agitaron a temperatura ambiente durante 30 min. Se
centrifugó a 10,510 xg a 4 °C por 20 min; 200 µl de sobrenadante, dilución de ácido ascórbico
o gálico se adicionaron con 2 ml de ABTS•+ estandarizado, se dejó reposar 6 min y se
determinó A754 utilizando etanol (20 %) como blanco. Las curvas de calibración se utilizaron
para convertir las absorbancias obtenidas en las muestras, a equivalentes de ácido ascórbico
(EAA) o equivalentes de ácido gálico (EAG) respectivamente.

Método DPPH (2,2-difenil-1-picrilhidrazilo)

Se usó el método desarrollado por Brand-Williams(15) con algunas modificaciones al descrito

por Kim(16) donde la absorbancia del radical DPPH• 200 µM en metanol (80 %) agitado
durante 2 h en recipiente estanco a la luz y ajustada su absorbancia a 515 nm (A515) a 0.7±0.1
con metanol (80 %) fue medida después de la reacción con un antioxidante de referencia.
Como antioxidante de referencia se utilizó diluciones de ácido ascórbico 0-50 ppm y ácido
gálico 0-5 ppm para obtener las curvas de calibración. Aproximadamente 1 g de muestra se
suspendió en 9 ml de etanol (50 %) en tubos de centrífuga estancos a la luz y se agitaron a
temperatura ambiente durante 30 min. Se centrifugó a 10,510 xg a 4 °C por 20 min; 0.5 ml
de sobrenadante o de dilución de ácido ascórbico se adicionaron con 2.5 ml de DPPH•
estandarizado, se dejó reposar 1 h y se determinó A515 utilizando metanol (80) como blanco.

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pH y degradación in vitro de la materia seca (DIVMS)

El pH fue medido (HANNA, HI2211, Rumania) al terminar el tiempo de incubación y el

contenido de cada frasco fue transferido a tubos de polisulfona de 50 ml, los cuales se
centrifugaron (HERMLE, Z326K, Alemania) a 15,130 xg durante 15 min. El sobrenadante
se retiró por decantación y el material sólido se secó a 65 °C por 48 h. La DIVMS se calculó
como la diferencia entre el peso de la materia seca inicial y el peso de la materia seca residual
y se expresó como g/100 g MS.

Determinación de ácidos grasos volátiles (AGV)

Al final de la fermentación, 1.6 ml de la fracción líquida de los frascos de fermentación se

colocaron en viales de 2.5 ml que contenían 0.4 ml de HPO3 25% p/v, se almacenaron a 5°C.
Posteriormente se centrifugaron a 15,130 xg 15 min. La concentración, milimoles/litro (mM
L-1) de AGV se determinó en un cromatógrafo de gases Claurus 500, Perkin Elmer, USA,
provisto con automuestreador, columna capilar (ELITE-FFAP, Perkin Elmer, USA) de 15 m,
y detector de ionización de flama (FID). El gas acarreador fue N2 a 60 psi, se usó H2 y aire
extra seco para generar la flama. Las temperaturas del horno, inyector y columna fueron 120,
250 y 250 °C, respectivamente. El tiempo de retención fue de 1.22, 1.55 y 2.02 min para
acético, propiónico y butírico, respectivamente. Previamente fue construida una curva de
calibración con soluciones estándar de ácido acético, propiónico y butírico(17).

Fermentación y producción de gas

En frascos de vidrio con capacidad de 125 ml se depositaron 0.5 g de sustrato correspondiente

a cada tratamiento rastrojo de maíz-xoconostle. El líquido ruminal se filtró a través de ocho
capas de gasa y se almacenó a 39 °C en condiciones anaerobias hasta su uso. A cada frasco
y bajo flujo continuo de CO2, se agregaron 40 ml de medio de cultivo y 4 ml de líquido
ruminal. Por litro de solución el medio de cultivo contiene: 1 g NH4HCO3; 8.74 g NaHCO3;
1.43 g Na2HPO4; 1.55 g KH2PO4; 0.15 g MgSO4.7H2O; 0.017 g CaCl2.2H2O; 0.013 g
MnCl.4H2O; 0.0013 g CoCl.6H2O; 0.01 g FeCl3; 1.29 ml de solución rezasurina 0.1 % como
indicador y 37 ml de solución reductora conteniendo 0.21 g Na2SO4 y 1.5 ml de solución
0.1N NaOH. Los frascos se cerraron herméticamente (Engargoladora manual, Wheaton,
USA) mediante un tapón siliconado y una cápsula vial con centro desprendible. Recipientes
similares con solamente inóculo ruminal se incluyeron como blancos. Los frascos se
incubaron en baño maría a 39 °C. El volumen de gas producido (ml) dentro de cada frasco a
1, 2, 3, 4, 5, 6, 7, 8, 10, 12, 14, 16, 18, 22, 26, 30, 42, 54, 66, 78, 92 h de incubación, se
registró mediante el desplazamiento de volumen de agua realizando una punción a través del
tapón de silicón usando una aguja hipodérmica acoplada a una columna de vidrio graduada

314
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):309-325

conteniendo agua. Después de cada medición se liberó el gas igualando la presión interna y
externa de los frascos(18).

La velocidad a que tiene lugar la producción de gas depende de las características de la

microbiota ruminal presente(19); asi como del tipo de sustrato, pH, potencial Redox(20) dando
como resultado diferentes perfiles cinéticos. La descripción matématica de estos perfiles
permite comparar características de los sustratos o del ambiente de fermentación. El ajuste
de los datos experimentales al modelo Logístico mediante el software Sigma Plot 12©
permitió obtener la Ecuación 1; donde y (ml g-1 MS) denota la cantidad de gas acumulado
producido por gramo de materia seca (MS) al tiempo t (h) durante la incubación. A (ml g-
1
MS) representa la máxima producción de gas a tiempo infinito. to (h) es el tiempo de
incubación en el que se ha producido la mitad de A y b es una constante adimensional que
determina el perfil característico y por lo tanto el punto de inflexión de la curva(21).
𝐴
𝑦= 𝑡0 𝑏
Ec. (1)
1+( 𝑡 )

El punto de inflexión indicador de la fase de retardo (L) o Ecuación 2 resultante de dy/dt es:
1⁄
𝑏−1 𝑏
𝐿 = 𝑡0 [ ] Ec. (2)
𝑏+1
Considerando la desaparición de sustrato (P) como una cinética de primer orden, la tasa de
digestión del sustrato (S) (Ecuación 3) para valores de b>1 aumenta hasta alcanzar un
máximo (Smax) cuando el tamaño de la población microbiana ya no limita la fermentación del
alimento. El tiempo en el que se alcanza Smax está dado por la resolución de dS/dt=0
(Ecuación 4)(21).
1 𝑑𝑃 𝑏𝑡 𝑏−1
𝑆= = Ec. (3) 𝑡𝑆𝑚𝑎𝑥 = 𝑡𝑜(𝑏 − 1)1/𝑏 Ec. (4)
𝑃 𝑑𝑡 𝑡𝑜𝑏 +𝑡 𝑏

Determinación de metano

El volumen de CH4 se midió mediante la técnica descrita por Torres-Salado(22) con las
siguientes modificaciones: el frasco biodigestor se acopló mediante una manguera Taygon®
(2.38 mm Ø interno y 30 cm de longitud) con agujas hipodérmicas (20 G x 32 mm) en los
extremos a un vial invertido y totalmente lleno con NaOH 2 N. El gas originado por la
fermentación del sustrato fluye a través del NaOH 2N, donde el CO2 reacciona y forma
carbonato de sodio. El gas residual es insoluble en la solución y corresponde a CH4, donde
la cantidad se cuantifica según los ml de NAOH 2N desplazados a través de otra aguja
hipodérmica colocada en el tapón siliconado como válvula de salida y medidos con una
probeta.

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Análisis estadístico

Se utilizó un diseño completamente al azar, el modelo estadístico utilizado fue:

Yij = µ + t i + εij
Donde:
Yij Variable respuesta de la ij-esima unidad experimental;
µ Efecto de la media general;
ti Efecto del i-esimo tratamiento;
εij Efecto del error experimental asociado a la i-esima unidad experimental.

Cada tratamiento tuvo cinco repeticiones independientes siendo la unidad experimental un

frasco con 500 mg de sustrato. El análisis de datos se hizo mediante ANOVA y la
comparación de medias con la prueba de Tukey ajustada a un nivel de significancia α=0.05.

Resultados y discusión

Caracterización fisicoquímica y capacidad antioxidante de los sustratos

utilizados

La concentración de humedad, PC, EE y cenizas en el Xoconostle (Cuadro 1) es similar a lo

reportado por Sánchez-González(23), donde la variación en estos nutrientes depende de la
madurez y de las condiciones de cultivo. Información acerca de la proporción de FDN, FDA
es de escasa a nula debido a que este fruto se utiliza principalmente en la alimentación
humana, donde la relevancia se debe a sus propiedades benéficas y antioxidantes como lo
reportaron Morales y Espinoza-Muñoz(24,25). No obstante, al ser un fruto del nopal, la
concentración de FDN es similar a la tuna (52 % vs 40.74 %) con base en lo reportado en el
NRC(26). El contenido de compuestos fenólicos y actividad antioxidante en el rastrojo de
maíz utilizado en este estudio (Cuadro 1) es próximo a lo reportado por Vázquez-Olivo(27)
para rastrojo de maíz con valores de 219 EAG/100 g muestra. Respecto al xoconostle, el
contenido de fenoles totales es consistente con lo reportado por otras investigaciones(28,29).

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Cuadro 1: Caracterización fisicoquímica y capacidad antioxidante de los sustratos utilizados

Rastrojo de maíz (%BS) Xoconostle (%BS)
Materia seca 92.97 ± 0.003 87.27 ± 0.002
Minerales 7.45 ± 0.001 13.13 ± 0.002
Proteína cruda 3.46 ± 0.004 4.82 ± 0.004
Extracto etéreo 0.78 ± 0.020 4.07 ± 0.008
Extracto libre nitrógeno 88.31 ± 0.002 77.98 ± 0.001
Fibra detergente neutro 68.05 ± 0.008 40.74 ± 0.024
Fibra detergente ácido 36.99 ± 0.016 30.34 ± 0.067
Fenoles totales 246.93 ± 0.206 mg EAG 100 g-1 740.59 ± 0.461 mg EAG 100 g-1
4.94 ± 0.013 mg EAG 100 g-1 21.42 ± 0.028 mg EAG 100 g-1
DPPH
Actividad 22.77 ± 0.037 mg EAA 100 g-1 66.80 ± 0.076 mg EAA 100 g-1
antioxidante 10.87 ± 0.050 mg EAG 100 g-1 19.73 ± 0.260 mg EAG 100 g-1
ABTS
99.74 ± 0.048 mg EAA 100 g-1 191.43 ± 0.273 mg EAA 100 g-1
Valores promedio ±DS de tres repeticiones. EAG (equivalentes ácido gálico) EAA (equivalentes ácido
ascórbico).

La caracterización fisicoquímica de los tratamientos se muestra en el Cuadro 2, donde se

observa que el contenido de MS disminuye al aumentar el contenido de xoconostle, esto se
debe a que la humedad contenida en el fruto es mayor a la del rastrojo de maíz, por el
contrario, la concentración de Mi y PC aumenta proporcionalmente en los tratamientos dado
que al sustituir rastrojo por xoconostle, este último contiene mayor porcentaje de estos
componentes como se muestra en el Cuadro 1. Respecto al EE al aumentar la cantidad
sustituida de rastrojo por xoconostle, la proporción de esta fracción en los tratamientos
aumenta de manera sustancial, pues la magnitud del extracto determinado en el xoconostle
es 4.21 veces mayor que en la del rastrojo de maíz. Algunas variedades de xoconostle como
Opuntia matudae Scheinvar cv. Rosa contiene ácidos grasos saturados como el palmítico y
mirístico; y poliinsaturados como oléico y linoléico(24). No obstante el incremento de EE
(Cuadro 2), la concentración de lípidos en los tratamientos de este estudio se considera no
influye en la metanogénesis ya que su efecto se ha observado a partir de 50 g kg-1 de materia
seca en la dieta(30). El ELN incluye los carbohidratos asimilables y la fibra cruda, este
parámetro disminuye al aumentar la cantidad sustituida de rastrojo de maíz por xoconostle
ya que éste último a pesar de contener mayor cantidad de carbohidratos simples que el
rastrojo de maíz, tiene una menor proporción de carbohidratos estructurales, 18 % menos de
FDA. Esta disminución en la FDA da como resultado una mejor digestibilidad del alimento,
ya que el suministro de carbohidratos no estructurales, hasta cierto límite, reduce la fase de
retardo y mejora el contenido energético de la dieta siendo determinante en la producción de
proteína bacteriana ruminal. El aumento en el porcentaje de xoconostle como sustituto
incrementó también el contenido de FT y la actividad antioxidante. La presencia de
compuestos fenólicos pudiese tener un efecto sobre algunos microorganismos del rumen; se
ha demostrado que estos metabolitos secundarios de las plantas tienen un efecto inhibitorio,
Diaz-Solares y otros, evaluaron el contenido de fenoles y flavonoides asi como la capacidad

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antimicrobiana de extractos de hojas de Morus alba encontrando presencia abundante con

actividad frente a S. aureus, E. coli, P. aeruginosa, K. pneumoniae y S. β hemolitico
sugiriendo su uso en alimentación animal(31). Hayek e Ibrahim(7), reportan efecto inhibitorio
de extractos acuosos de xoconostle sobre E.coli. Se ha demostrado que los compuestos
fenólicos contenidos en algunos vegetales mejoran la fermentación ruminal y disminuyen la
producción de metano(32,33,34).

Cuadro 2: Caracterización fisicoquímica de los tratamientos

0% Xoco 2% Xoco 4% Xoco 6% Xoco
(%BS)
Materia seca 92.97 ± 0.003a 92.85 ± 0.000b 92.74 ± 0.005c 92.62 ± 0.003d
Minerales 7.45 ± 0.001ª 7.57 ± 0.000b 7.68 ± 0.005c 7.80 ± 0.003d
Proteína cruda 3.46 ± 0.004ª 3.49 ± 0.000b 3.52 ± 0.001c 3.54 ± 0.000d
Extracto etéreo 0.78 ± 0.020ª 0.85 ± 0.000b 0.91 ± 0.003c 0.98 ± 0.002d
Extracto libre nitrógeno 88.31 ± 0.002ª 88.09 ± 0.001b 87.89 ± 0.010c 87.67 ± 0.006d
Fibra detergente neutro 68.05 ± 0.008ª 67.48 ± 0.003b 66.94 ± 0.028c 66.37 ± 0.016d
Fibra detergente ácido 36.99 ± 0.016ª 36.85 ± 0.000b 36.72 ± 0.006c 36.58 ± 0.004d
Fenoles totales, mg EAG 100 g-1 246.93±0.206ª 257.30±0.051b 266.97±0.505c 277.34±0.287d
EAG 4.94 ± 0.013ª 5.29 ± 0.002b 5.61 ± 0.017c 5.96 ± 0.010d
DPPH
Actividad EAA 22.77 ± 0.037ª 23.73 ± 0.005b 24.56 ± 0.045c 25.48 ± 0.026d
antioxidante EAG 10.87 ± 0.05ª 11.06 ± 0.001b 11.23 ± 0.009c 11.42 ± 0.005d
ABTS
EAA 99.74 ± 0.048ª 101.67±0.010b 103.460.094c 105.39 0.053d
Valores promedio ± DE de cinco repeticiones. EAG (equivalentes de ácido gálico); EAA (equivalentes de
ácido ascórbico).
abcd
Valores en la misma línea con diferente superíndice son diferentes (P<0.05).

pH y DIVMS

Los valores de pH del líquido ruminal de los tratamientos al final de la fermentación no

mostraron diferencia significativa (P>0.5) (Cuadro 3). La utilización de una solución tampón
a base de bicarbonato y fosfatos en el medio de cultivo probablemente mantuvo el pH con
valores por encima de 6.0 durante el tiempo de fermentación favoreciendo la digestibilidad
de la MS. Valores de pH por debajo de 6.0 inhiben el desarrollo de las bacterias celulólíticas
(i.e. dietas con alto contenido de concentrados) y dan lugar a mayores tiempos en la fase de
retardo (L) y a una disminución en la DIVMS(35,36). Uno de los parámetros de calidad de los
forrajes es la DIVMS, ya que indica la eficiencia con que pueden ser metabolizados por los
rumiantes. En este estudio, el tratamiento 6% Xoco tuvo una mayor DIVMS que el control
(P<0.05). El tratamiento 4% Xoco no presentó diferencia estádistica respecto al testigo pero
si una tendencia a incrementar, entre ambos tratamientos no hubo diferencia significativa
(P>0.05), este incremento en la DIVMS debido posiblemente a la adición de carbohidratos
no estructurales del xoconostle ocasionó una mejor fermentación dando como resultado una
menor fase de retardo y una mayor tasa de digestión (Cuadro 3). La digestibilidad in vitro de

318
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):309-325

la FDN (DIVFDN) no mostró diferencia entre los tratamientos (P>0.05) lo que podría indicar
que los compuestos bioactivos del xoconostle no tienen actividad sobre las bacterias
celulolíticas y que la degradación de los carbohidratos estructurales no se ve afectada.
Respecto al nitrógeno total no se tuvo diferencia significativa entre los tratamientos (P>0.05)
pero, la concentración al final del experimento se incrementó probablemente como resultado
de la acción bacteriana sobre las proteínas solubilizando el nitrógeno.

Cuadro 3: Variables de respuesta después de 92 h de fermentación

0% Xoco 2% Xoco 4% Xoco 6% Xoco
pH 6.43 ± 0.059 6.43 ± 0.019 6.44 ± 0.019 6.43 ± 0.019
b a bc
DIVMS, % 73.97 ± 4.73ª 72.76 ± 3.07 78.99 ± 4.70 80.44 ± 4.71c
DIVFDN, % 89.31 ± 1.94 88.67 ± 1.27 88.61 ± 2.55 89.69 ± 2.48
Nitrógeno Inicial 0.0338 ± 0.003 0.0338±0.002 0.0338±0.001 0.0339±0.002
-1
Total, mg dl Final 0.036 ± 0.002 0.04 ± 0.003 0.04 ± 0.003 0.04 ± 0.002
Valores promedio ±DE de cinco repeticiones.
abc
Valores en la misma línea con diferente superíndice son significativamente diferentes (P<0.05).

Producción de ácidos grasos volátiles (AGV)

La concentración de AGV (mM L-1) en el líquido ruminal como resultado de la fermentación

se muestran en el Cuadro 4 donde se observa que el tratamiento 6% Xoco tiene diferencia en
la cantidad de ácido propiónico generado (P<0.05) que sugiere que el xoconostle tiene un
efecto en la microbiota ruminal direccionando la fermentación ruminal hacia una
disminución de H+ disponible, necesario para la producción de CH4(33), otra posibilidad es
que el metabolismo de compuestos fenólicos contenidos en el xoconostle incremente la
síntesis de ácido propiónico lo que también disminuye la producción de metano pero sin tener
un efecto directo sobre los micoorganismos ruminales (Ku Vera, et al)(37).

Cuadro 4: Concentración y proporción de AGV originados por la fermentación in vitro de

rastrojo de maiz y xoconostle
0% Xoco 2% Xoco 4% Xoco 6% Xoco
-1
Acético, mM L 35.6 ± 2.43 35.8 ± 0.862 33.1 ± 0.100 33.8 ± 02.34
-1 a a a
Propiónico, mM L 14.8 ± 0.898 14.5 ± 0.412 13.8 ± 0.350 16.85 ± 0.845b
Butírico, mM L-1 5.2 ± 0.340 5.1 ± 0.186 4.9 ±0.165 5.4 ± 0.793
-1
Total, mM L 55.6 55.4 51.8 56.05
Acético, % 64.0 64.6 63.9 60.3
Propiónico, % 26.6 26.2 26.6 30.1
Butírico, % 9.4 9.2 9.5 9.6
Acético/Propiónico 2.40 2.46 2.40 2.00
Valores promedio ±DE de tres repeticiones.
ab
Valores en la misma línea con diferente superíndice son significativamente diferentes (P<0.05).

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Producción de gas

Los perfiles de producción de gas total acumulado y de gas metano (Figura 2a y 2b) muestran
que los tratamientos tienen un comportamiento sigmoidal durante las 92 h de incubación
siguiendo el comportamiento logístico(38), el modelo matemático utilizado(21) permitió
efectuar un buen ajuste de los datos (R2 >0.99). Respecto al volumen acumulado de gas total,
el tratamiento 2% Xoco fue diferente (P<0.05) observándose una mayor producción de gas
respecto de los tratamientos 4 y 6% Xoco (Cuadro 5), probablemente al aumentar la cantidad
de compuestos fenólicos contenidos en el xoconostle se tiene una consecuencia en la
actividad de la microbiota ruminal, resultados similares fueron determinados en estudios
previos(39). La incorporación de compuestos fenólicos como los taninos en una fermentación
ruminal tienen efecto sobre la microbiota ya que pueden unirse a la pared celular de los
microorganismos causando cambios morfológicos o secreción de enzimas extracelulares o
pueden unirse a enzimas provocando cambios en su metabolismo(40). Los perfiles de
producción de CH4 (Figura 2b) muestran que el volumen producido tiende a disminuir en
respuesta a la incorporación de xoconostle, siendo el tratamiento 6% Xoco donde el efecto
es más evidente. Existen diversos estudios que abordan la reducción de metano entérico a
partir de la incorporación de compuestos fenólicos, como por ejemplo el de Tiemann(41), que
evaluó el efecto de dos leguminosas ricas en taninos condensados sobre las emisiones de
metano en corderos logrando una reducción de hasta 24 % pero reduciendo la digestibilidad
de la materia seca. En este estudio, se logró una reducción del 8.5 % en el tratamiento 6%
Xoco sin tener este efecto negativo.

Figura 2: Volumen de gas total (a) y metano (b) durante 92 h de fermentación in vitro

300 180

160
250
140
Volumen gas (mL g-1 MS)

Volumen gas (mL g-1 MS)

200
120

0% Xoco
150 100
2% Xoco
4% Xoco
80
6% Xoco
100 0% Xoco
60 2% Xoco
4% Xoco
50
a 40

20
6% Xoco

0
0 b
0 20 40 60 80 100
0 20 40 60 80 100
tiempo (h)
tiempo (h)

Los parámetros cinéticos resultantes del ajuste al modelo Logístico se muestran en el Cuadro
3 y mediante la Ecuación 4, determinan tsmax para los tratamientos del estudio siendo de 5.3,
2.8, 0.9 y 1.1 h para 0% Xoco, 2% Xoco, 4% Xoco y 6% Xoco respectivamente (Figura 3).

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Una reducción en el tiempo para alcanzar la tasa máxima de digestión del sustrato representa
una mejor digestibilidad y por lo tanto menor producción de metano.

Cuadro 5: Parámetros cinéticos obtenidos del ajuste al modelo Logístico

0% Xoco 2% Xoco 4% Xoco 6% Xoco
-1 a b a
Agas total, ml g MS 334.88 395.48 356.84 351.26a
ACH4, ml g MS-1 193.60a 188.70a 177.2a 184.3a
b (-) 1.1978a 1.0031b 0.9474b 0.9325b
To, h 21.142a 33.902b 20.598a 19.97a
Smax, h-1 0.026a 0.037b 0.049c 0.052d
tSmax, h 5.32a 2.84b 0.90c 1.10bc
L, h 2.76a 1.41b 0.44b 0.54b
R2 0.9938 0.9942 0.9945 0.9947
Agas total (gas total CO2 + CH4); ACH4 (metano producido); S (tasa de digestión); tSmax (tiempo para alcanzar
Smax); L (fase de retardo).
abcd
Valores en la misma línea con diferente superíndice son significativamente diferentes (P<0.05).

Figura 3: Cambio en la tasa de digestión (S) durante las 92 h de fermentación

0.06

0.05

0% Xoco
0.04 2% Xoco
4% Xoco
6% Xoco
0.03
S (h-1)

0.02

0.01

0.00

0 20 40 60 80 100

tiempo (h)

Conclusiones e implicaciones

La adición de xoconostle en una fermentación in vitro de rastrojo de maíz aumentó la tasa de

digestión y redujo la fase de retardo lo que se traduce en una mejora de la digestibilidad del
sustrato. Los compuestos bioactivos del xoconostle incrementan en un 13.1 % la producción
de ácido propiónico cuando se adiciona el 6% de xoconostle y reducen en un 8.5 % la
producción de metano con la adición de 4% de xoconostle.

321
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325
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.6031

Artículo

Factores que afectan la tasa de preñez mediante transferencias de

embriones por fertilización in vitro en novillas multirraciales en
condiciones de trópico colombiano

Heli Fernando Valencia Ocampo a*

Nancy Rodríguez Colorado a

Tatiana Mantilla a

a
Universidad Francisco de Paula Santander Ocaña. Sede El Algodonal Km 1 Vía Acolsure;
Facultad de Ciencias Agrarias y del Ambiente. Ocaña, Colombia.

*Autor de correspondencia: hfvalenciao@ufpso.edu.co

Resumen:

La transferencia de embriones (TE) es considerada actualmente como una herramienta

biotecnológica con gran importancia para multiplicar y obtener individuos con
potencialidades productivas y alto mérito genético. El objetivo de este estudio fue determinar
la influencia de factores como ITH, tamaño del CL, estado de desarrollo del embrión y peso
sobre la tasa de preñez mediante transferencia de embriones por fertilización in vitro en
novillas multirraciales. Se seleccionaron 840 novillas como receptoras, con edades promedio
de 3 años, un peso de 346.5 ± 33.4 kg de peso vivo, a las cuales se les aplicó un protocolo de
sincronización para TE, previo registro del estadio del embrión, seguimiento ecográfico y se
realizó el monitoreo de variables medioambientales. La información se analizó mediante un
modelo de regresión logística para determinar la correlación entre las variables
independientes sobre la variable dicotómica de respuesta tasa de preñez. Se determinó la
influencia del tamaño del cuerpo lúteo (CL) dado las diferencias significativas (P<0.05) en
los tamaños de CL1 y CL2. También, se encontró diferencias (P<0.05) con los estadios de
BL y BX. En contraste, no se encontró diferencias estadísticas (P>0.05) en las demás
variables. El presente estudio evidenció el impacto del tamaño del CL y el desarrollo del
embrión en el éxito de la técnica de TE.

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Palabras clave: Transferencia de embriones, Índice temperatura humedad (ITH),

Fertilización in vitro, Cuerpo lúteo (CL).

Recibido: 26/07/2021

Aceptado: 19/01/2022

Introducción

La transferencia de embriones (TE), es considerada actualmente como una herramienta

biotecnológica con gran importancia para multiplicar y obtener individuos con
potencialidades productivas y alto mérito genético, que sean capaces de mejorar el
rendimiento en los sistemas de producción bovina(1). Diversos estudios evidencian el impacto
de los factores que influyen en la efectividad de la técnica, los factores intrínsecos los cuales
son propios del animal y están directamente relacionados a la fisiología del mismo, así
también, factores relacionados con el embrión (tamaño del cuerpo lúteo (CL), estadio del
desarrollo del embrión, toros usados para la fertilización, entre otros); y los factores
extrínsecos que se relacionan al medio que rodea a los animales y que afecta de alguna
manera la fisiología del animal (ambiente, nutrición, manejo, entre otros)(2).

Las condiciones climáticas en niveles fuera del estado de reposo del animal, enmarcan la
productividad del individuo desestabilizando las condiciones de confort y sometiéndolo a
alteraciones de funcionamiento fisiológico que lo lleva a un medio de estrés calórico (EC)(3).
A lo largo de los años muchas investigaciones han establecido que el índice de temperatura
y humedad (ITH), puede especificar en función de la combinación de las variables
temperatura y humedad relativa, el grado de EC que sufren los animales(4). El valor del ITH
varía entre autores, pero se encuentra similitud al concretar que los valores > 72 presenta un
EC en los animales. En este sentido, se consideran diferentes umbrales para caracterizar el
estado de confort animal, según el valor del ITH, se caracteriza el EC como: confort (<68),
malestar leve (68 - 72), malestar (72 - 75), alerta (75 - 79), peligro (79 - 84) y emergencia (>
84)(5). No obstante, la mejora en la técnica y los resultados de las tasas de preñez siguen
siendo tema de investigación teniendo en cuenta la cantidad de factores que influyen en el
éxito de la biotecnología(6).

El objetivo de este estudio fue determinar la influencia de factores como ITH, tamaño del
CL, estado de desarrollo del embrión y peso sobre la tasa de preñez mediante transferencia
de embriones por fertilización in vitro en novillas multirraciales.

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Material y métodos

El estudio se realizó en Colombia, en el municipio de Puerto Boyacá ubicado

geográficamente a 5°58´34´´ N y 74°35´15´´ O, perteneciente al departamento de Boyacá.
Se hizo un experimento observacional con el fin de medir las variables ITH, tamaño del CL,
estado de desarrollo del embrión y peso, así mismo se estimó como pueden afectar la tasa de
preñez obtenida mediante TE por fertilización in vitro. Se seleccionaron novillas
multirraciales (n= 840) receptoras con una edad promedio de 3 años, con un peso promedio
de 346.5 kg; se realizó el manejo sanitario previo a los trabajos reproductivos,
vitaminización, vermifugación, vacunación contra enfermedades reproductivas,
antibioterapia y baño para parásitos externos. En el mismo sentido, se hizo un pesaje de
control cada mes observando así la ganancia de pesos de los animales. La alimentación se
implementó mediante pastoreo extensivo predominando las especies de guineas
(Megathyrsus maximum), braquiaria dulce (Brachiaria humidicola), braquipará (Brachiaria
mutica), agua a voluntad y sal mineralizada al 8 % de fósforo, de esta manera se brindó un
manejo homogéneo para todos los animales. Las variables como la raza no fueron evaluadas,
dada las condiciones de alta variabilidad en el componente racial de las hembras receptoras.

Los trabajos reproductivos se iniciaron en el mes de marzo en continuas actividades hasta el

mes de diciembre del año 2020; previo a iniciar los trabajos las receptoras fueron examinadas
por vía rectal y ecográfica, seleccionando animales que no tuvieran problemas anatómicos
de útero, cuello uterino y ovarios que limitaran la respuesta a la transferencia. El protocolo
de sincronización para las receptoras que se implementó fue de combinación de progesterona
con benzoato de estradiol de la siguiente manera: el día 0 un dispositivo intravaginal bovino
de liberación de progesterona (0.6 g de progesterona P4) más benzoato de estradiol (2 mg).
El dispositivo fue retirado el día 8 y se aplicaron 300 UI de eCG (gonadotropina corionica
equina), 150 µg de D-cloprostenol (análogo sintético de la prostaglandina F2α) y 1 mg de
cipionato de estradiol(7).

La transferencia de embriones se realizó el día 17 del inicio del protocolo de sincronización,

para esto se realizó primero mediante ultrasonografía transrectal la palpación con el fin de
detectar la presencia de un cuerpo lúteo en el ovario. Posteriormente, para la ejecución de la
técnica de transferencia, se aplicó 3.5 a 4 ml de lidocaína (anestesia epidural) a la receptora,
se limpió la zona vulvar y luego el embrión fue colocado en el punto más distal del cuerno
uterino ipsilateral al ovario que presenta el cuerpo lúteo(8). Los embriones utilizados fueron
por fertilización in vitro obtenidos y empacados por profesionales del laboratorio
BIOEMBRIO FIV S.A.S. de alrededor de 7 días, los cuales determinaban el estadio del
embrión al empacarlo. Los embriones usados en este estudio fueron de la raza Girolando (F1
y 3/8 Gyr X 5/8 Holstein). La técnica fue aplicada por un solo veterinario con experiencia
evitando variabilidad en el procedimiento. La detección de la gestación se realizó el día 28

328
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después de proceso de transferencia, por lo cual se utilizó un ecógrafo Chison eco2-vet con
un transductor lineal L7V-A 6.5MHz, donde se determinó si había presencia de la vesícula
gestacional en el útero mediante la ecografía para el diagnóstico positivo.

Datos meteorológicos

Los datos medioambientales se obtuvieron del Instituto de Hidrología, Meteorología y

Estudios Ambientales (IDEAM), mediante una estación meteorológica cerca al área de
estudio. El valor del índice fue calculado con los datos de temperatura y humedad relativa
proporcionados por dicha estación. El índice de temperatura-humedad relativa (ITH) se
calculó mediante la ecuación 1 reportada por Habeeb(5):

ITH = (1.8*Ta+32) − [(0.55−0.0055* HR) × (1.8* Ta −26)]

Donde: HR= Humedad relativa del aire (%) y Ta= Temperatura del aire (ºC).

Análisis de los datos

Los datos fueron analizados usando el programa estadístico Epi Info versión 7(9), se utilizó
un análisis de regresión logística para revelar el modelo de la relación entre variables
independientes (tamaño del CL, estadio del embrión, ITH y precipitación) sobre la variable
dicotómica de respuesta (tasa de preñez) que se obtuvo usando la transferencia de embriones;
este modelo estadístico recurre a la razón de probabilidades, o “Odds ratios” (OR). Medidas
estandarizadas que permiten comparar el nivel de influencia o fortaleza de las variables
independientes sobre la variable dependiente, para el nivel de significancia de las pruebas se
aceptaron P<0.05. El GLM se describe como Y= 𝛽0 + α + e. Donde Y es la variable respuesta
1= preñada y 0= no preñada, 𝛽0 es el intercepto, 𝛼 es el efecto de las variables categóricas en
estudio y 𝑒 es el error estadístico. Así mismo, la variable continua de peso se analizó mediante
estadística descriptiva y un análisis de varianza ANOVA observando el grado de
significancia que presentaba dicha variable al asociarlo con la variable de respuesta.

Resultados

Se realizaron un total de 2,259 sincronizaciones y se obtuvo una respuesta general a los

protocolos de sincronización tiempo fijo del 75.6 %, lo que permitió realizar un total de 1,710
transferencias con embriones por fertilización in vitro, donde se logró una tasa de preñez
general del 29 %.

329
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):326-338

Efecto del tamaño del CL sobre la tasa de preñez

La clasificación del CL de acuerdo con el tamaño permitió obtener tres categorías CL1: <15
mm, CL2: 15-25 mm; CL3: >25 mm de diámetro(10). El Cuadro 1 muestra que al asociar la
tasa de preñez obtenida con el tamaño del cuerpo lúteo se encuentran diferencias
significativas (P<0.05) para los tamaños de CL1 y CL2. Después de la transferencia se
obtuvo que la probabilidad de preñez (razón de probabilidades, OR) es de 0.46 para el CL1;
0.62 para CL2 y 0.67 para CL3. Esto evidenció que existe 0.21 y 0.16 veces más de obtener
una preñez con un CL3 y CL2 respectivamente, comparado con el CL1; de esta manera se
tiene mejores probabilidades de aumentar las tasas de preñez cuando se transfieren embriones
con mayores tamaños de CL 3 y 2 comparados con el CL1.

Cuadro 1: Asociación de tasa de preñez con el tamaño del CL

Preñez Razón de Intervalo de
Variable P-valor
(%) probabilidades confianza 95 %
Tamaño CL1 25 0.4629 0.2636 0.8128 0.0073

Tamaño CL2 31 0.6264 0.4051 0.9688 0.0355

Tamaño CL3 32 0.6709 0.4342 1.0367 0.0722

Constante * * * 0.1255
Los valores subrayados presentan diferencias significativas (P<0.05).

Efecto del estadio del embrión sobre la tasa de preñez

Estadio del embrión se refiere al tiempo y desarrollo del embrión teniendo en cuenta las
pautas de clasificación establecidas por la Sociedad internacional de transferencia de
embriones (IETS)(11); identificado con las letras BI: blastocito inicial alrededor de 5 días de
desarrollo, BL: blastocito con 6 días de desarrollo, BX: blastocisto expandido con 7 días de
desarrollo y BN: blastocisto en eclosión se encuentra rompiendo la zona pelúcida.

Los análisis realizados para conocer el efecto del estadio del embrión sobre la preñez
evidencian diferencias significativas (Cuadro 2) con los estadios de BL y BX con valores P
de 0.0136 y 0.0000 respectivamente. Se observa también que las probabilidades OR de
obtener una preñez transfiriendo embriones con estadios de desarrollo de BX y BL es de 0.9
y 0.5 veces más respectivamente comparado con BI. Esto puede inferir que, a mayor
desarrollo en embriones con la zona pelúcida intacta, refleja una mayor actividad y viabilidad
de estos generando mejores tasas de preñez que al transferir embriones tardíos
comprometiendo la fertilidad.

330
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):326-338

Cuadro 2: Asociación de tasa de preñez con el efecto del estadio del embrión
Razón de Intervalo de confianza
Variable P-valor
probabilidades 95 %
Estadio embrión BI 0.8290 0.5569 1.2342 0.3557
Estadio embrión BL 1.4129 1.0737 1.8594 0.0136
Estadio embrión BN 0.3060 0.0385 2.4337 0.2630
Estadio embrión BX 1.7750 1.3727 2.2952 0.0000
Constante * * * 0.0000
BI= blastocito inicial alrededor de 5 días de desarrollo; BL= blastocito con 6 días de desarrollo; BX=
blastocisto expandido con 7 días de desarrollo; BN= blastocisto en eclosión.
Los valores subrayados presentan diferencias significativas (P<0.05).

Efecto del ITH sobre la tasa de preñez

Respecto a la asociación del ITH con tasas de preñez no se encontraron diferencias

significativa en el porcentaje de preñez con respecto a los diferentes valores de ITH en el
momento de la transferencia (P>0.05) (Cuadro 3), aunque se determinó que en la zona donde
se realizó el estudio los animales se encontraban en un rango de 78 a 83 según el índice
enmarcado en zona de peligro según la clasificación de Armstrong, dado a la influencia de
un ambiente altamente estresante donde condiciones genéticas y de adaptación pueden tener
influencia en la respuesta obtenida.

Cuadro 3: Asociación de tasa de preñez con el Índice Temperatura Humedad (ITH)

Razón de Intervalo de
Variable P-valor
probabilidades confianza 95 %
ITH 78 día transferencia 1.0818 0.000 >1.0E12 1.0000
ITH 79 día transferencia 0.7575 0.000 >1.0E12 1.0000
ITH 80 día transferencia 1.0840 0.000 >1.0E12 1.0000
ITH 81 día transferencia 0.9087 0.000 >1.0E12 1.0000
ITH 82 día transferencia 0.9567 0.000 >1.0E12 1.0000
ITH 83 día transferencia 0.5751 0.000 >1.0E12 1.0000
Constante * * * 1.0000

331
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):326-338

Efecto de la precipitación sobre la tasa de preñez

Según el régimen de lluvias presentado en la época de estudio y reflejados en los datos de la

estación meteorológica, se cataloga como una época de transición del tiempo seco con la
primera temporada de lluvias del año el mes de marzo, obteniendo un valor de 184 mm al
mes; también se puede inferir que los meses de mayor precipitación fueron abril y septiembre
con valores de 380 y 578 mm respectivamente. Así mismo los meses con época seca fueron
octubre, noviembre y diciembre con valores de 1, 71 y 0 mm respectivamente, del año 2020.
El Cuadro 4 muestra los análisis de asociación de la tasa de preñez con la precipitación
optando por generar 4 categorías que enmarca los meses según el régimen de lluvias 1: lluvias
0 a 100 mm, 2: 101 a 200 mm, 3: 201 a 300 mm, y 4: > 301 mm. Teniendo en cuenta los
análisis realizados no se encontraron diferencias significativas (P>0.05) entre la variable
precipitación con la variable respuesta, pero dada las razones de probabilidad OR al ser el
valor >1 los meses categorizados con mayor precipitación 3 y 4 tienen mayores
probabilidades de mejorar las tasas de preñez comparado con la categoría 1 y 2 siendo los
meses menos lluviosos.

Cuadro 4: Asociación de tasa de preñez con la precipitación

Intervalo de
Variable Razón de probabilidades P-valor
confianza 95 %

Precipitación 1 0.8368 0.0000 >1.0E12 1.0000

Precipitación 2 0.9175 0.0000 >1.0E12 1.0000

Precipitación 3 1.1640 0.0000 >1.0E12 1.0000

Precipitación 4 1.0937 0.0000 >1.0E12 1.0000

Constante * * * 1.0000

Efecto del peso de la hembra receptora sobre la tasa de preñez

El peso promedio de las hembras receptoras al momento de la transferencia presentó una

media de 344 ± 107 kg para los animales que no presentaron preñez y 337 ± 42 kg para los
animales que obtuvieron una preñez; el análisis de varianza no evidenció diferencias
estadísticas (P>0.05) que asocien el peso con la preñez obtenida (Cuadro 5).

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Cuadro 5: Análisis de varianza del peso asociado a la tasa de preñez

Variación Suma de cuadrados df Media cuadrática F estadístico

Entre 14888.97033 1 14888.97033 1.79175

Dentro 12215293.50793 1470 8309.72347

Total 12230182.47826 1471

P-valor = 0.18071.

Discusión

Los resultados del presente estudio determinaron que el tamaño del CL tiene un efecto en las
tasas de gestación después de la transferencia de embriones, se observó que la tasa de preñez
era mayor a medida que el tamaño de CL era mayor. Las tasas de gestaciones fueron mayores
en las receptoras con CL2 y 3 (31 y 32 % respectivamente) en comparación con las receptoras
con CL1 (25 %). Resultados similares presentaron Alkan et al(10) al evidenciar en su estudio
que el diámetro de CL tuvo efectos significativos en la tasa de preñez durante la transferencia
de embriones en vaquillas de carne. Del mismo modo, Baruselli et al(7) determinaron que el
efecto del tamaño de CL sobre la concentración de progesterona y la tasa de concepción en
receptores de embriones está establecido, dado que los CL más grandes secretan más P4 y
esto puede tener un efecto positivo en el reconocimiento de la preñez y, en consecuencia, en
las tasas de efectividad en los programas de TE. En contraste, otros investigadores(12) no
encontraron ningún efecto significativo para los rasgos físicos de tamaño y calidad del CL
de las receptoras sobre la tasa de concepción, volumen de CL (P= 0.20), lado de CL (P=
0.14) . Del mismo modo, Vieira et al(13) observaron en su trabajo que no había diferencias
significativas en el efecto que producía el tamaño del CL sobre el porcentaje de preñez
obtenido.

En este estudio se encontraron diferencias significativas para la variable de estadío de

desarrollo embrionario obteniendo mejores resultados al transferir embriones en blastocisto
y blastocisto expandido. Esto puede ser explicado, ya que al transferir un embrión cuyo
desarrollo ha sido más rápido, podría expresar más rápidamente los factores de
reconocimiento de preñez, comparado con uno del mismo tiempo y de menor tamaño. Esto
puede estar soportado por un trabajo(13), en el cual observaron que el grado de desarrollo del
embrión tuvieron un impacto importante en los resultados de preñez en las receptoras. En
contrastes varios autores(14) no identificaron diferencias significativas en las tasas de preñez
según el estado de desarrollo embrionario BI, BL y BX. Bényei et al(15) reportaron que el
análisis estadístico no reveló diferencias significativas en la preñez obtenidas teniendo en
cuenta la etapa en el desarrollo embrionario.

333
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):326-338

El análisis estadístico del presente estudio no encontró diferencias significativas en el efecto

del ITH sobre la tasa de preñez. En contraste Silva et al(16) observaron que a partir de un ITH
de mayor a 72 las vacas Holstein comienzan a disminuir la producción de leche influenciadas
por las variables climáticas. Otros estudios(17) concluyen que los efectos de la baja tasa de
preñez están influenciados por las prolongadas cargas de calor a la que se encuentra
expuestos los animales en su medio productivo que al ITH el día del servicio; en su estudio
realizado en Queensland, Australia con animales Holstein lactantes se estableció ITH 72
como el umbral para desencadenar efectos reproductivos negativos, obteniendo tasas de
concepción reducidas por la prolongada exposición a estrés calórico 5 y 1 semana antes y
después del servicio. Así mismo Schüller et al(18) en su estudio con vacas lactantes
encontraron que la tasa de concepción se reduce a medida que los animales se encuentren en
un estrés calórico al momento del servicio como su prolongada exposición a esta condiciones.
También determinaron que 1 hora de exposición con un ITH de 73 fue suficiente para que la
tasa de concepción bajara un 5 %.

En este experimento concluyó que la constante exposición a estrés calórico con ITH 73 actúa
con efectos negativos en la reproducción 42 y 31 días antes y después respectivamente del
día del servicio disminuyendo las tasas de preñez ocasionado por el estrés calórico. Cordeiro
et al(19) en su estudio demostraron que el estrés por calor afecta negativamente las tasas de
concepción de vacas cruzadas (Bos taurus × Bos indicus) transferidas al norte de Brasil,
donde tuvieron una disminución en las tasas de concepción cuando ITH alcanzó 75.7; en
contraste, el mes que obtuvo la tasa de concepción más alta presentó el clima más favorable
durante el experimento (ITH 73.1). Se ha mencionado(20) que los niveles altos de THI tienen
un efecto negativo sobre la reanudación de la actividad ovárica y el comportamiento
reproductivo en vacas Bos indicus mantenidas en pastoreo, especialmente si se produce un
THI alto durante el último trimestre de gestación.

La variabilidad de la precipitación en los sistemas de producción animal en zonas tropicales

puede tener efectos negativos sobre el crecimiento y la calidad del forraje; representando una
condición económica importante al alterar el rendimiento productivo y reproductivo del
animal debido a la baja disponibilidad de nutrientes(21). En este estudio no se encontró un
efecto significativo en la tasa de preñez por transferencia de embriones asociado al régimen
de lluvias presentado en el tiempo del experimento. En este sentido, Mulliniks et al(22) obtuvo
resultados similares al concluir que el régimen de precipitación de la época seca y época
lluviosa no influyo significativamente (P>0.46) en la actividad y desempeño reproductivo de
los animales en estudio; indicando también que dada la variabilidad en la precipitación anual
los animales que poseen una calificación de la condición corporal de 4 a 4.5 (calificando de
1 al 9), pueden tener un desempeño reproductivo similar a hembras con mejor puntuación en
condición corporal. Anudado a esto, en el estudio realizado por Fernandes et al(23) no
encontró diferencias significativas (P>0.05) obteniendo tasa de gestación similar entre las
épocas de lluvias y secas con valores de 42.3 vs 45.8 %, respectivamente (P>0.05). En

334
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):326-338

contraste, Scasta et al(24) determinaron un impacto positivo que tiene la precipitación en el

rendimiento forrajero, lo cual, indicaría que las condiciones frías y húmedas ofrecen un
mayor plano de nutrición para el pastoreo; así los diversos niveles de precipitación
experimentados pueden ser determinantes durante los momentos clave de la gestación.

El análisis estadístico del estudio mostró que no hubo diferencia significativa (P>0.05) en la
variable del peso de la hembra receptora con respecto a la tasa de preñez. Datos similares se
obtuvieron(23) al determinar que no hubo diferencia (P>0.05) en el peso corporal (346.5 ±
33.4 kg) de las receptoras con respecto a la tasa de gestación. También determinaron que la
variación individual en el potencial para alcanzar ganancia de peso diaria (GDP) por encima
de 250 g/día, fue el principal factor que afectó la tasa de preñez a medida en que aumenta la
GDP hasta 350 g/día, por lo cual, obtuvo este rango en su experimento como un umbral
óptimo para mejorar resultados en los promedios de las gestaciones logradas. Además,
concluyeron que las tasas de preñez en receptoras de embriones criadas en pastoreo en climas
tropicales podrían mejorarse mediante la selección de hembras de acuerdo con su potencial
de ganancia de peso corporal. Contrario a esto, Shorten et al(25) encontraron en su estudio
diferencia significativa (P<0.01) al observar mejores tasas de preñez con mayor peso
corporal antes del apareamiento (364 ± 77 kg) en hembras de la raza Angus.

Conclusiones e implicaciones

El estudio realizado evidencia un efecto significativo del tamaño del CL sobre la tasa de
preñez, observando mayores probabilidades de una gestación cuando se transfiere el embrión
en el cuerno ipsilateral a un CL3 y 2, presentando mayor probabilidad de no quedar gestante
al transferirse el embrión en una receptora que presente un CL1 < 15 mm de diámetro.
Anudado a esto, se presenta una mayor probabilidad de obtener una preñez transfiriendo
embriones en un estado de desarrollo de blastocisto expandido BX y blastocisto BL
comparado con desarrollos de blastocisto inicial BI y en eclosión BN. Las variables como el
ITH, peso del animal y precipitación no presentaron diferencias estadísticas que demuestren
la influencia marcada de la asociación de estas variables con la tasa de preñez obtenida. Se
recomienda seguir realizando más investigación que permita obtener más información sobre
los efectos de los factores como el componente racial de las receptoras y los embriones que
influyen en la efectividad de la técnica de transferencia de embriones.

Agradecimientos

Al equipo técnico y científico del proyecto Identificación y análisis de los factores genéticos,
nutricionales y sanitarios que afectan los índices de gestación a partir de embriones in vitro
en bovinos en el departamento de Norte de Santander con numero de Convenio 00120,
Gobernación Norte de Santander y a la Universidad Francisco de Paula Santander Ocaña.

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Del mismo modo, a todos los productores que abrieron las puertas a la investigación en sus
sistemas productivos y permitieron la toma de oportuna de muestras e información para el
desarrollo de la investigación.

Literatura citada:
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commercial herd in the southeast region of the United States. Theriogenology
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Artículo

Estructura y variabilidad genética del bisonte americano (Bison bison) en

México

Joel Domínguez-Viveros a

Guadalupe Nelson Aguilar-Palma a*

Rafael Villa-Angulo b

Nancy Hernández-Rodríguez c

José Manuel Pérez-Cantú c

Flora Moir d

Pedro Calderón-Domínguez d

a
Universidad Autónoma de Chihuahua. Facultad de Zootecnia y Ecología. Periférico
Francisco R. Almada Km. 1, CP 31453. Chihuahua, Chihuahua, México.
b
Universidad Autónoma de Baja California. Instituto de Ingeniería. Baja California, México.
c
Fondo Cuenca Los Ojos, Rancho El Uno. Chihuahua, México.
d
Fondo Mexicano para Conservación de la Naturaleza. Chihuahua, México.

*Autor de correspondencia: naguilar@uach.mx

Resumen:

Los objetivos fueron analizar la estructura y variabilidad genética del bisonte americano con
marcadores genéticos de tipo SNP. Se muestrearon 174 bisontes y se analizaron 42,366 SNP
distribuidos en los 29 cromosomas. Se estimó la heterocigosis esperada (He) y observada
(Ho), contenido de información polimórfica (CIP), índice de fijación (FIS), índice de
Shannon (IS), desequilibrio de ligamiento y relación de parentesco (Rij; %), así como el
tamaño efectivo de población (Ne). Se realizó un análisis de estructura genética para inferir

339
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):339-348

cuántas líneas o genomas (k) definen la población. Se identificó y seleccionó un panel con
2,135 SNP polimórficos, con un promedio de 74 SNP por cromosoma. En el proceso de
exclusión, 84.5 % fueron monomórficos, 8.5 % con porcentaje de usables menor a 90 %,
6.3 % con frecuencia del alelo menor inferior a 0.01 y 0.70 % por desequilibrio Hardy-
Weinberg (P<0.05). Las estimaciones de IS, Ho, He, FIS y CIP fueron de 0.30, 0.187, 0.182,
-0.029 y 0.152, respectivamente. Se generaron 15,051 estimaciones de Rij, el valor promedio
de éstas fue 7.6 %, y el 45.1 % de ellas fue igual a cero. El Ne fue de 12.5, señalando un
posible incremento de consanguinidad por generación de 4 %. Se identificaron tres líneas
genéticas, con proporciones de 0.730, 0.157 y 0.113; dado el origen de la población, se
asocian a selección natural o deriva genética. La variabilidad genética, así como los niveles
de la Rij, se deben de considerar en esquemas de conservación.

Palabras clave: Heterocigosis, Recursos genéticos, Tamaño efectivo de población,

Consanguinidad, Conservación, SNP.

Recibido: 29/05/2022

Aceptado: 05/10/2022

Introducción

El género Bison (bisonte) es originario de Asia y la región central de Europa. Su llegada al

continente americano fue a partir de las migraciones del bisonte estepario (Bison priscus) y
del bisonte gigante (Bison latifrons). El actual bisonte americano (BA; Bison bison) es una
población producto de los procesos de adaptación, evolución y selección natural; además, es
una población alopátrica, definida por las líneas bisonte de las llanuras (Bison bison) y
bisonte de las montañas (Bison athabascae). Datos históricos y arqueológicos muestran el
desarrollo del BA en las praderas de Norteamérica, con estimaciones de hasta 60 millones de
individuos; no obstante, la cacería para la alimentación y el comercio de pieles, fueron las
principales causas de la gran disminución de esta población, colocándola en riesgo de
extinción(1,2,3,4).

En México, los informes históricos mencionan la presencia del BA en los estados de

Chihuahua, Coahuila, Durango y Sonora; la manada de Janos-Hidalgo, fue una manada
transfronteriza que se movía entre Chihuahua y Nuevo México(5,6). En el rancho El Uno,
ubicado en la reserva de la biosfera de Janos (Chihuahua, México), se generó una manada de
conservación con 23 individuos procedentes del parque nacional Wind Cave de Estados
Unidos(7). El BA, como recurso genético, forma parte de la biodiversidad con sus
componentes de tiempo y espacio, así como los valores de uso y opción. Los componentes

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):339-348

de tiempo y espacio se determinan por la evolución y cambios de los niveles de riqueza,

abundancia relativa y dominancia de la especie. El valor de uso se establece por los beneficios
que aporta el recurso genético, el valor de opción está definido por el papel o aporte del
recurso genético en la estabilidad del ecosistema(8,9).

La biodiversidad de las poblaciones es la propiedad de adaptación e integración a los

ecosistemas, como resultado de las fuerzas evolutivas y de la genética de las poblaciones;
caso particular, los posibles efectos de selección natural, deriva y migración genética. La
diversidad genética, como componente de la biodiversidad, comprende las diferencias en el
material genético heredable. La variabilidad genética, es una medida de la diferenciación de
los genotipos, en función del tamaño de la población y los criterios que definen la herencia
del material genético. La estructura genética de una población está determinada por su
historia evolutiva, expresa la cantidad de diversidad genética que alberga y cómo se reparte
dentro de la población. No obstante, la pérdida de diversidad genética es el principal
problema de las poblaciones en riesgo, concepto que se debe considerar en el diseño de
esquemas de conservación(10,11). Los objetivos del presente estudio fueron analizar la
estructura y variabilidad genética, con base en marcadores genéticos de tipo SNP
(Polimorfismo de Nucleótido Simple), de la manada de BA del rancho El Uno.

Material y métodos

La manada de bisontes del rancho El Uno se desenvuelve en un entorno agreste y nula

proximidad con el humano, aislada y protegida de interacciones con poblaciones bovinas u
otras especies que pudieran alterar su desarrollo, con instalaciones y personal especializado;
cada año se realiza el conteo e identificación de la manada. Se muestrearon 174 bisontes
(80 % del total), 102 hembras y 72 machos nacidos a partir de 2012; la obtención de ADN
fue a partir de sangre depositada en tarjetas especializadas en el laboratorio GeneSeek de la
empresa Neogen. Se analizaron los genotipos de 42,366 SNP distribuidos en los 29
cromosomas y definidos en el chip GGP Bovine 50K. En la fase de edición, se descartaron
los loci con porcentaje de usables menor a 90 % (PSUM), monomórficos, con frecuencia del
alelo menor (FAM) inferior a 0.01 y en desequilibrio Hardy-Weinberg (HW; P<0.05).

Posterior al proceso de edición, con el panel de SNP seleccionados como polimórficos se

estimó de forma general, y por cromosoma, la heterocigosis esperada (He) y observada (Ho),
el contenido de información polimórfica (CIP), el índice de fijación (FIS), el índice de
Shannon (IS) y el desequilibrio de ligamiento (DL), como indicadores de variabilidad
genética(12,13). El DL se evaluó con base en la correlación (r2) entre frecuencias de haplotipos
a través de loci(14); la r2 fluctúa de cero a uno; valores cercanos a cero indican ausencia de
DL y segregación independiente, conforme se acerca a 1, indica asociación no aleatoria entre
loci. Adicionalmente, se estimó la relación de parentesco (Rij; %) a través de todos los

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individuos, así como el tamaño efectivo de población (Ne) con base en la r2 promedio
ajustada aplicando el método de Waples(14). Las estimaciones de r2 se realizaron con el
programa FSTAT(15); para He, Ho, CIP y FIS se utilizó el programa GenAlex(16); LDNE(17)
se utilizó para el análisis de Ne y ML-Relate(18) en la estimaciones de Rij.

Para determinar la estructura genética se utilizó el programa para análisis genéticos

Structure(19), el cual utiliza un agrupamiento bayesiano para inferir cuantas líneas o genomas
(k) conforman la población a partir del análisis de genotipos utilizando marcadores genéticos.
El procedimiento supone que los individuos son de ascendencia pura (k= 1) vs ascendencia
de dos o más líneas (k ≠ 1), asignando proporcionalmente un genoma a cada línea. El
agrupamiento bayesiano para inferir k se deriva de la distribución de probabilidad a posteriori
generada por el método de Monte Carlo basado en Cadenas de Markov. Se evaluaron cinco
posibles líneas, donde los individuos fueron asignados probabilísticamente. El número de
líneas (k) que proporciona el mejor ajuste se deriva a partir de la verosimilitud logarítmica
de cada paso en el muestreo y el valor máximo u óptimo se obtuvo con el planteamiento de
Evanno et al(20) y el programa Structure Harvester(21).

Resultados y discusión

Como resultado del proceso de edición, se identificó y seleccionó un panel con 2,135 SNP
polimórficos (5.04 % de rendimiento, con respecto al total de SNP evaluados), con un
promedio de 74 SNP por cromosoma. En el proceso de edición se descartaron 40,231 SNP,
distribuidos de la siguiente forma: 84.5 % fueron monomórficos, 8.5 % por PSUM, 6.3 %
por FAM y 0.70 % por HW. Para el panel de SNP polimórficos, las estimaciones de IS, Ho,
He, FIS y CIP fueron de 0.30, 0.187, 0.182, -0.029 y 0.152, respectivamente. Los valores de
He, Ho y CIP determinan la viabilidad de un marcador genético en estudios de variabilidad
genética; el número de SNP por cromosoma, así como los estimadores de variabilidad
genética, se describen en el Cuadro 1. Estimaciones del IS cercanas a cero se pueden asociar
con homogeneidad en la población, lo cual reduce la incertidumbre para predecir la
probabilidad de asignación de un individuo a la población que pertenece. El FIS, a través de
los cromosomas, presentó valores de -0.002 a -0.062; éste mide los niveles de heterocigosis
y homocigosis, cuyos valores van de -1 a 1; presenta valores positivos cuando hay un déficit
de heterocigotos y valores negativos cuando hay un exceso de heterocigotos, los valores
cercanos a cero indican una estabilidad en la relación de homocigosis y heterocigosis. La Rij
oscila de 0 a 100 %, en 174 individuos se generaron 15,051 estimaciones con un valor
promedio de 7.61 %. Las estimaciones de la Rij se describen en los siguientes cinco estratos:
el 45.1 % de las estimaciones fue igual a cero; el 14.5 % presentaron valores de 0.01 a 4.9;
el 27.3 % de 5.0 a 19.9; el 11.8 % de 20.0 a 49.9; y el 1.3 % fue igual o mayor a 50.0. La
consanguinidad (F) de un individuo es la mitad de la Rij de los padres, con las estimaciones

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de la Rij es posible la selección de subpoblaciones para esquemas de reproducción y

conservación, con el planteamiento de mantener los niveles de F.

Cuadro 1: Número de SNP polimórficos y estimadores de variabilidad genética por

cromosoma
Cr ni nf CIP Ho He FIS IS r2
1 2587 88 0.155 0.194 0.186 -0.034 0.304 0.022
2 2199 52 0.153 0.193 0.186 -0.029 0.302 0.019
3 2072 56 0.211 0.263 0.260 -0.011 0.403 0.023
4 1933 170 0.117 0.140 0.136 -0.035 0.241 0.222
5 2173 160 0.105 0.126 0.122 -0.025 0.215 0.205
6 2056 70 0.193 0.240 0.234 -0.025 0.372 0.020
7 1858 232 0.195 0.240 0.226 -0.062 0.376 0.324
8 1832 47 0.186 0.228 0.225 -0.024 0.359 0.021
9 1818 57 0.230 0.298 0.289 -0.032 0.437 0.026
10 1736 205 0.089 0.107 0.103 -0.028 0.189 0.288
11 1766 52 0.143 0.174 0.170 -0.019 0.282 0.019
12 1418 49 0.218 0.281 0.270 -0.034 0.415 0.031
13 1544 65 0.151 0.192 0.187 -0.020 0.295 0.127
14 1483 61 0.156 0.190 0.189 -0.013 0.307 0.105
15 1395 59 0.176 0.221 0.212 -0.034 0.342 0.022
16 1302 40 0.194 0.247 0.235 -0.044 0.372 0.024
17 1233 41 0.195 0.246 0.239 -0.021 0.375 0.026
18 1219 33 0.210 0.267 0.255 -0.039 0.399 0.028
19 1218 65 0.124 0.147 0.146 -0.016 0.251 0.210
20 1335 50 0.192 0.238 0.232 -0.031 0.370 0.026
21 1183 33 0.185 0.235 0.228 -0.032 0.358 0.024
22 1017 23 0.197 0.242 0.239 -0.017 0.379 0.029
23 943 35 0.223 0.274 0.275 -0.010 0.425 0.074
24 1081 56 0.162 0.197 0.198 -0.002 0.317 0.113
25 749 115 0.083 0.099 0.094 -0.031 0.179 0.504
26 879 145 0.096 0.108 0.107 -0.015 0.204 0.256
27 724 26 0.248 0.313 0.308 -0.024 0.466 0.036
28 785 21 0.209 0.265 0.263 -0.015 0.401 0.022
29 828 29 0.200 0.254 0.247 -0.025 0.383 0.026
Cr= cromosoma, ni= número de loci evaluados, nf= número de loci polimórficos, CIP= contenido de
información polimórfica, Ho= heterocigosis observada, He= heterocigosis esperada. FIS= índice de fijación,
IS= índice de Shannon, r2= correlación promedio entre frecuencias de haplotipos a través de loci.

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El Ne fue de 12.5 y la r2 promedio general fue de 0.099, en el Cuadro 1 se presenta la r2

promedio por cromosoma. El análisis de estructura genética mostró que la población de
estudio está conformada por tres líneas, con proporciones de 0.730, 0.157 y 0.113; en la
Figura 1 se presenta la estructura y composición de la población analizada a través de las
cinco líneas evaluadas. Con base en el Ne, el posible cambio o incremento en los niveles de
consanguinidad, por generación, pueden ser del orden del 4.0% (ΔF = 1/(2*Ne)). En
poblaciones pequeñas bajo esquemas de conservación el incremento de los niveles de F es
un indicador de pérdida de variabilidad genética; sus efectos, a partir de la depresión
consanguínea, trasciende en rasgos de viabilidad, supervivencia, reproducción, resistencia a
enfermedades, estrés ambiental, entre otros(22,23). Para el desarrollo de poblaciones en
esquemas de conservación, es recomendable un Ne igual o mayor a 50(10), con el objetivo de
mantener el incremento de la consanguinidad igual o menor a 1 % por generación. Tokarska
et al(24) en una población de bisonte europeo obtuvieron estimaciones de Ne de 7.0 a 28.4 a
través de cinco generaciones, observando que el aumento de la población no trascendió en el
incremento del Ne; además, señalan que el Ne puede estar influenciado por el tamaño de la
población fundadora y que bajos niveles de Ne se pueden asociar a deriva genética, con
mayor pérdida de diversidad. El potencial evolutivo de una población depende de la
variabilidad genética y del Ne; si el Ne es pequeño, la deriva genética tiene trascendencia,
con posible impacto en el potencial evolutivo de la población(25).

En estudios afines, utilizando el chip Bovine SNP50K, Pertoldi et al(26) y Pertoldi et al(27) en
tres poblaciones de bisontes (una de Europa y dos de América) obtuvieron porcentajes de
SNP polimórficos de 1.8, 2.6 y 2.9, con estimaciones de He de 0.135, 0.197 y 0.199. En otro
trabajo(28) identificaron 2.8 % de SNP polimórficos; Eugeniu et al(29) reportaron un
rendimiento del 9.35 % en SNP polimórficos, con estimaciones de Ho y He de 0.306 y 0.250,
respectivamente. En bisonte europeo(30) identificaron 1,536 SNP polimórficos, distribuidos
por cromosoma en el intervalo de 8 a 136 SNP y un valor promedio de 51.2.

La actual población de BA de los Estados Unidos de América se derivó de un proceso de

cuello de botella con trascendencia en su variabilidad y estructura genética(31,32). El presente
trabajo muestra tres líneas genéticas que definen la población de estudio; dado su origen, se
puede atribuir que la línea de mayor proporción corresponde al bisonte de las llanuras; en las
líneas complementarias, se puede señalar una posible contribución del bisonte de las
montañas y una tercera línea generada por la separación y desarrollo de la población de
estudio. La posible diferenciación de la población de estudio puede estar en función de la
interacción genotipo–ambiente, así como su adaptación y contribución al ecosistema. El
aislamiento genético entre subpoblaciones afecta algunos procesos demográficos y
evolutivos; el reducido flujo de genes puede conducir a la acumulación de diferencias
genéticas entre las subpoblaciones, debido a las normas de la genética de poblaciones(33).

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Figura 1: Análisis de la estructura de la población de bisonte americano en México, a

través de cinco líneas (k= 1, 2, 3, 4, 5)

Cada línea vertical representa a un individuo y el segmento de color representa la proporción de cada grupo.

Conjuntamente, las diferencias a través de poblaciones se pueden derivar de la diversidad

genética contenida en los ancestros fundadores y su aportación relativa, así como del Ne y su
evolución a través del tiempo(32). La subestructura genética no siempre coincide con las
diferencias morfológicas o geográficas obvias entre las subpoblaciones. Con información de
marcadores genéticos se requieren estudios complementarios para contrastar la población de
estudio con otras poblaciones, identificar las posibles fuentes u origen del material genético,
o en su caso, definir la posible diferenciación. Halbert y Derr(32), en once poblaciones de
bisontes, identificaron la diferenciación genética a través de ocho clústeres; En otro trabajo(33)
detectaron dos subpoblaciones genéticamente distintas en el hato del parque nacional

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Yellowstone. Cronin et al(34), analizando la estructura de 12 hatos, encontraron tres líneas o

subestructuras genéticas, con una constitución promedio de 0.412, 0.303 y 0.285.

Conclusiones e implicaciones

Se identificaron tres líneas genéticas; donde, dos líneas se pueden asociar a las poblaciones
de origen y una tercera por el proceso de separación y los efectos de selección natural o deriva
genética. La variabilidad genética, así como los niveles de parentesco, se deben de considerar
en el diseño de esquemas de reproducción y conservación.

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 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.6003

Artículo

Composición química del rastrojo de tres cultivares de maíz esterilizados

y colonizados por micelio de Ganoderma lucidum

Liz Sarahy Pérez-Martell a

Juan de Dios Guerrero-Rodríguez a*

Daniel Claudio Martínez-Carrera a

Javier Francisco Enríquez-Quiroz b

Efraín Pérez-Ramírez a

Benito Ramírez-Valverde a

a
Colegio de Postgraduados-Campus Puebla. Boulevard Forjadores de Puebla No. 205,
Santiago Momoxpan, 72760, San Pedro Cholula, Puebla, México.
b
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo
Experimental La Posta, Km. 22.5 Carretera Federal Veracruz-Córdoba. 94277, Medellín,
Veracruz, México.

*Autor de correspondencia: rjuan@colpos.mx

Resumen:

Se evaluó la calidad nutritiva del rastrojo de dos cultivares criollos de maíz y un híbrido,
colonizados por micelio de Ganoderma lucidum. El diseño experimental fue completamente
al azar con arreglo factorial 3x4 con un tratamiento adicional y cuatro repeticiones. Cada
cultivar tuvo rastrojo colonizado por el hongo hasta los 15 días, rastrojo en su estado natural
(sin tratar), a tiempo cero después de la esterilización, a 15 días después de la esterilización
y el micelio puro (adicional). Se determinó digestibilidad in vitro (DIVMS), fibra detergente
neutro (FDN) y ácido (FDA), lignina y proteína cruda (PC). Los cultivares difirieron
(P<0.0001) en digestibilidad, el criollo A presentó valores mayores. Los rastrojos
colonizados tuvieron menor (P<0.05) digestibilidad; los rastrojos sin tratar tuvieron valores

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):349-365

medios y los esterilizados fueron los más digestibles. La concentración de FDN, FDA,
lignina, y PC difirió (P<0.0001) en los cultivares y las condiciones del rastrojo (P<0.0001).
El criollo A tuvo menos FDN que los otros cultivares. Los rastrojos en su forma natural
tuvieron menos FDN que los esterilizados y los colonizados. En la FDA los rastrojos en su
forma natural tuvieron concentración baja, los esterilizados una concentración media y los
colonizados la concentración mayor, situación que fue similar para lignina. En PC los
cultivares fueron diferentes (P<0.0001), siendo los rastrojos colonizados los que tuvieron
valores mayores (P<0.05). En conclusión, la colonización del rastrojo por el micelio de
Ganoderma lucidum no aumentó la digestibilidad a los 15 días de colonización, lo que mejoró
ligeramente fue la concentración de proteína cruda.

Palabras clave: Digestibilidad, Hongo pudrición blanca, Maíces criollos, Maíces híbridos.

Recibido: 07/06/2021

Aceptado: 07/11/2022

Introducción

El rastrojo de maíz es un ingrediente común de la dieta de los rumiantes en las zonas áridas
y tropicales, principalmente cuando escasea el forraje verde durante las temporadas secas o
frías que restringen el crecimiento de las plantas. Su aprovechamiento por el rumiante es
limitado porque tiene concentraciones bajas de nutrientes y baja digestibilidad(1). Varios
métodos de mejora de digestibilidad se han utilizado, y uno que tiene potencial es el uso de
hongos comestibles o funcionales los cuales pueden transformar la estructura celular de los
tejidos vegetales(2).

Los hongos de la “pudrición blanca” se han manejado como alternativa para mejorar la
calidad nutricional de los rastrojos(2). Entre ellos están las especies del género Pleurotus, que
tienen la capacidad de degradar la lignina mediante su sistema multienzimático que actúa
sobre moléculas complejas de difícil degradación para los rumiantes(3,4,5). Algunas especies
como Ceriporiopsis subvermispora, Lentinula edodes, Pleurotus eryngii o Pleurotus
ostreatus, elevan el contenido de proteína cruda de los sustratos, pero provocaron una pérdida
de nutrientes(6). Cepas de las especies Pleurotus florida, P. ostreatus, P. pulmonarius y P.
sajor caju, se han utilizado en el tratamiento del rastrojo de maíz(7), en donde P. sajour caju
incrementó mayormente la proteína cruda, la energía metabolizable y ocasionó una reducción
en la concentración de la lignina.

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):349-365

Entre otros hongos de la pudrición blanca que tienen la propiedad de degradar lignina está
Ganoderma lucidum, del cual se ha observado que comienza a degradar este compuesto entre
tres a cinco meses después de la inoculación(8). No obstante, este hongo produce varios
polisacáridos como la manosa, xilosa, arabinosa, galactosa, glucosa y ramnosa(9,10,11,12),
además de quitina(13), que pueden incrementar el contenido de fibras. Adicionalmente, el
proceso de esterilización del rastrojo con autoclave llega a ser negativo, pues se solubilizan
compuestos nitrogenados del rastrojo de maíz(6). Por tanto, la cepa de hongo que se utilice es
de gran importancia porque debe contar con una fuente de carbohidratos y tiempo para
colonizarlo y con ello asegurar mejora de la calidad del rastrojo, además de que el consumo
de este debe de ser seguro a largo plazo para los animales(14). No obstante, se desconoce el
efecto que puede tener G. lucidum sobre el rastrojo de maíz en tiempos de colonización
cortos, por lo que el objetivo de la presente investigación fue conocer la composición química
de los rastrojos de maíz provenientes de dos cultivares criollos y un híbrido, en su estado
natural, esterilizados y sujetos a diferentes tiempos de secado e inoculados con G. lucidum.

Material y métodos

Cultivares usados

Dos cultivares de maíz criollo (a las que se les denominó A y C) y el cultivar híbrido Aspros
1503® (al que se le asignó la letra B), todos de grano blanco, fueron sembrados en
condiciones de temporal, en el municipio de Cuautinchán, estado de Puebla. Los cultivares
se establecieron bajo un diseño en bloques al azar, con cuatro repeticiones, en una superficie
de 200 x 50 m. El origen de los criollos fue de la selección de semilla de la cosecha del ciclo
anterior que realizan dos productores en la misma cabecera municipal, reconocidos por
conservar y mejorar el maíz de acuerdo a su conocimiento tradicional. El híbrido fue
adquirido con un distribuidor de semillas Aspros en el mismo municipio, también de
producción del año anterior.

Acondicionamiento del rastrojo

Al momento de la cosecha de grano que ocurrió a los 170 días después de la siembra (dds),
cinco plantas de cada cultivar fueron tomadas de cada repetición. Las muestras se picaron en
un molino con criba de dos centímetros. Este material constituyó la base para los tratamientos
evaluados: rastrojo sin alteración, rastrojo esterilizado y secado inmediatamente, rastrojo
esterilizado y mantenido húmedo durante 15 días, rastrojo esterilizado e inoculado con G.
lucidum.

En cada una de las cuatro repeticiones establecidas por cultivar se obtuvieron en promedio
300 g de materia seca (MS) de rastrojo, cantidad que se dividió en cuatro partes. Una de estas

351
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):349-365

partes conformó el tratamiento sin alteración alguna y las otras tres partes se sometieron a
esterilización con autoclave All American® a 121.5 °C durante 25 min. Una parte del rastrojo
esterilizado se sometió a un secado inmediato a 60 °C hasta alcanzar peso constante en una
estufa de aire forzado Marca Thermo Scientific® Model 3478, para evaluar el efecto de
lixiviación de nutrientes. La segunda parte de rastrojo esterilizado se guardó en cajas Petri
(20 g MS por caja) por 15 días, para evaluar el efecto del tiempo que duró humedecido el
rastrojo, en el cual pueden existir reacciones de hidrólisis que modifiquen la calidad nutritiva.
De la tercera parte del rastrojo esterilizado se obtuvieron 20 g MS que se colocó en caja Petri
en donde se inoculó con G. lucidum.

Preparación de la cepa del hongo e inoculación del rastrojo

La cepa de G. lucidum CP-145, se obtuvo del Centro de Biotecnología de Hongos

Comestibles, Funcionales y Medicinales del Colegio de Postgraduados, Campus Puebla. Esta
cepa estuvo cultivada en cajas de Petri en medio de cultivo Papa-Dextrosa-Agar (PDA)
durante ocho días, tiempo suficiente de crecimiento para la obtención del micelio.
Posteriormente, el rastrojo se inoculó con cinco fragmentos circulares de cinco milímetros
de diámetro con micelio. El rastrojo inoculado se supervisó cada tres días hasta el día 15, que
fue el tiempo en que se alcanzó el máximo de colonización micelial y es un tiempo medio en
el cual algunos autores(15) han encontrado mayor actividad enzimática fúngica.

Procesamiento de los rastrojos evaluados

Todas las muestras se secaron estufa de aire forzado a 60 °C hasta alcanzar peso constante.
Posteriormente, cada repetición de cada condición fue molida en un molino ciclónico FOSS
TECATOR® con malla de 1 mm. Las muestras molidas se guardaron en bolsas plásticas con
cierre para su conservación y posterior análisis en laboratorio para determinar la calidad
nutritiva.

Dado que la presencia del hongo en el rastrojo puede modificar los contenidos de compuestos
que determinan la calidad nutritiva, micelio de G. lucidum se obtuvo para conocer sus
características mediante las variables de composición química que se le realizaron al rastrojo.
Para esto, se utilizó medio Potato Dextrose Broth (DifcoTM) a razón de 24 g L-1, se esterilizó
el medio en autoclave All American® a 121.5 °C 15 lb plg-2 por 25 min. El medio se inoculó
depositando cinco círculos de 5 mm de diámetro de la colonia de G. lucidum de ocho días de
edad previamente desarrollada en medio PDA. Después se incubó en agitación orbital
Thermo Scientific® a 120 rpm, 27 ºC por 20 días. Posteriormente se cosechó el micelio,
recuperándolo mediante un sistema de filtración con papel filtro Whatman #1 colocado en
un embudo Buchner en matraz Kitazato conectado a bomba de vacío. Se obtuvo la biomasa
y se secó a 60 °C en un horno de secado Felisa® en charolas de aluminio por 48 horas. Se

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molió en mortero de cerámica y se guardó en bolsa plástica con cierre para su posterior
análisis de calidad nutritiva.

Variables evaluadas

Se determinó la fibra insoluble en detergente neutro(16) (FDN), la fibra insoluble en

detergente ácido(16) (FDA), la lignina(16), la digestibilidad enzimática in vitro(17,18) y la
proteína cruda (PC)(19).

Diseño experimental y análisis estadísticos

Para evaluar el comportamiento de los rastrojos de los cultivares de maíz, de los que se
tuvieron tres niveles, y el acondicionamiento del rastrojo de los mismos con cuatro niveles
se empleó un diseño experimental completamente al azar con arreglo factorial más un
tratamiento adicional que fue el hongo puro)(20). Se verificaron los supuestos normalidad de
datos y realizó el análisis de varianza respectivo. Para detectar las diferencias entre medias
se utilizó la prueba de Tukey aceptando una α=0.05. El análisis de datos se realizó con el
programa estadístico SAS versión 9.0(21).

Resultados

La digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS) del rastrojo de los cultivares fue
diferente (P<0.0001) y fue modificada mayormente por la condición a la que estuvieron
sometidos los rastrojos (P<0.0001); así mismo, en dos de los cultivares se observó
interacción (P<0.0001) con la condición a la que estuvieron sujetas (Figura 1).

Figura 1: Digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS) de rastrojos de tres cultivares

de maíz sin colonizar y colonizado con Ganoderma lucidum

La barra es la diferencia honestamente significativa para la comparación entre medias.

abc
Cifras con las mismas letras, son iguales (P≤0.05).

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Los rastrojos sin tratar tuvieron valores intermedios de DIVMS (63.7 %) comparados con los
rastrojos esterilizados y colonizados que tuvieron en promedio 70.4 % y 58.7 %,
respectivamente. La variedad A fue más digestible (P<0.05) que el cultivar B Aspros 1503®
y la variedad C en 7.5 y 7.1 unidades porcentuales. Los tratamientos de rastrojo que se
esterilizaron y secaron inmediatamente y los esterilizados y mantenidos humedecidos por 15
días tuvieron mayor (P<0.05) digestibilidad promedio que los rastrojos sin tratar en 6.7
unidades porcentuales. En este grupo de tratamientos, la variedad A tuvo mayor (P<0.05)
digestibilidad (73 %) que el cultivar B (69.3 %) y la variedad C (68.9 %).

El rastrojo colonizado tuvo valores menores (P<0.05) de digestibilidad que los rastrojos sin
tratar y esterilizados, alcanzando valores de 62.0, 57.1 y 57.0 % para la variedad A, B
Aspros® y variedad C, respectivamente. En este tratamiento colonizado, el criollo A mostró
mayor (P<0.05) digestibilidad que los otros dos cultivares. El hongo en su estado puro tuvo
la digestibilidad más baja (14.7 %) (Figura 1).

La concentración de FDN fue diferente entre cultivares (P<0.0001) y fue modificada

mayormente por la condición a que estuvieron sometidos los rastrojos (P<0.0001) (Figura
2), existiendo un efecto de interacción (P<0.0001), la cual fue visible en la variedad C. En el
rastrojo sin esterilizar, los cultivares fueron diferentes (P<0.05). La variedad A tuvo menor
cantidad (P<0.05) de FDN respecto al cultivar B Aspros® y la variedad C, quienes tuvieron
9 y 5 unidades porcentuales más, respectivamente y resultando más alto (P<0.05) en
concentración el cultivar B Aspros 1503®. Se presentó un aumento de la concentración de
FDN al someter los rastrojos a la esterilización y a la colonización con el hongo respecto a
los rastrojos en su forma natural (P<0.05), efecto más notable en los cultivares criollos.

Figura 2: Concentración de fibra detergente neutro (FDN) del rastrojo de tres cultivares de
maíz sin colonizar y colonizado con Ganoderma lucidum

La barra es la diferencia honestamente significativa para la comparación entre medias.

abc
Cifras con las mismas letras, son iguales (P≤0.05).

354
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Los rastrojos colonizados con G. lucidum, mantuvieron concentraciones altas de FDN

(P<0.05) en comparación a los demás tratamientos. Para estos tratamientos, el criollo A
presentó la menor concentración (68.6 %) que los cultivares B Aspros® y criollo C que fueron
iguales (P>0.05) entre ellos. Al comparar, la colonización con G. lucidum con los respectivos
rastrojos en su forma natural, la concentración de FDN fue mayor (P<0.05) en 8.6, 3.2 y 8.1
unidades porcentuales para los cultivares criollo A, B Aspros® y criollo C, respectivamente.
En el cultivar B Aspros® el rastrojo colonizado fue similar en concentración de FDN a los
demás rastrojos que fueron esterilizados; el criollo C y el rastrojo colonizado fue igual en
concentración de FDN a su respectivo tratamiento de esterilizado, pero fue diferente al
rastrojo humedecido por 15 días en la caja Petri (P<0.05); mientras que para el criollo A el
tratamiento de rastrojo colonizado fue igual en concentración de FDN al rastrojo esterilizado
y mantenido húmedo por 15 días y diferente al rastrojo esterilizado y secado (Figura 2).
Ganoderma lucidum en su estado puro mostró ser muy (P<0.05) fibroso, al encontrase
valores de FDN que alcanzaron 88.2 % (Figura 2).

La concentración de FDA en los cultivares fue diferente (P<0.0001), con un efecto mayor
(P<0.0001) del acondicionamiento a la que se sujetó el rastrojo (Figura 3), además de un
efecto de interacción (P<0.0001). Los rastrojos sin esterilizar tuvieron concentraciones de
FDA similares y fueron las más bajas (29.0 a 29.9 %) comparadas a los otros tratamientos.
El rastrojo esterilizado y secado el mismo día tuvo mayor concentración (P<0.05) de FDA
que el rastrojo sin esterilizar con diferencias de 5.1, 2.8 y 5.7 unidades porcentuales para los
cultivares criollo A, B Aspros 1503® y criollo C, respectivamente. Entre los cultivares, sólo
se encontró diferencia entre el rastrojo esterilizado del criollo C y el B Aspros® con tres
unidades porcentuales.

El rastrojo esterilizado y mantenido húmedo por 15 días tuvo también mayor concentración
(P<0.05) de FDA, en comparación al rastrojo sin tratar en proporciones de 2.9, 2.2 y 4.4
unidades porcentuales en los cultivares criollo A, B Aspros 1503® y criollo C,
respectivamente. Al comparar este tratamiento de rastrojo con el esterilizado sólo se detectó
diferencia (P<0.05) en el criollo A de 2.2 unidades porcentuales, los otros dos cultivares
fueron iguales. Así mismo, entre cultivares para este tratamiento sólo existió diferencia entre
los dos criollos, donde el C tuvo 2.4 unidades porcentuales más que el A (Figura 3).

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Figura 3: Concentración de fibra detergente ácido (FDA) del rastrojo de tres cultivares de
maíz sin colonizar y colonizado con Ganoderma lucidum

La barra es la diferencia honestamente significativa para la comparación entre medias.

abc
Cifras con las mismas letras, son iguales (P≤0.05).

El rastrojo colonizado con G. lucidum tuvo mayor concentración (P<0.05) de FDA

comparado con el rastrojo sin tratar en el orden de 7.0, 8.5 y 9.6 para los cultivares criollo A,
B Aspros® y criollo C, respectivamente. Al comparar este tratamiento con el rastrojo
esterilizado las diferencias fueron de 1.9, 5.7 y 3.9 unidades porcentuales para los cultivares
criollo A, B Aspros® y criollo C, respectivamente. Las diferencias en concentración de FDA
para el rastrojo colonizado y el rastrojo esterilizado y mantenido húmedo por 15 días fueron
de 4.1, 6.3 y 5.2 unidades porcentuales para los cultivares criollo A, B Aspros® y criollo C,
respectivamente. Entre cultivares dentro de este tratamiento sólo se encontró diferencia
(P<0.05) en la concentración de FDA para el criollo C con el Criollo A por 3.5 unidades
porcentuales. El hongo G. lucidum en su estado puro tuvo la concentración mayor (P<0.05)
de FDA respecto a los demás tratamientos alcanzando un valor de 68 % (Figura 3).

La concentración de lignina en los cultivares fue diferente (P<0.0001), con un efecto

considerable (P<0.0001) del acondicionamiento al que estuvieron sometidos los rastrojos y
una interacción, aunque ligera, pero significativa (P<0.0001) como se muestra en la Figura
4. Los rastrojos de los cultivares de maíz en su estado natural mostraron los valores más bajos
(P<0.05) de lignina (2.1-2.5 %); el criollo C fue diferente (P<0.05) del B Aspros® por 0.4
unidades porcentuales (Figura 3).

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Figura 4: Concentración de lignina en tres cultivares de maíz sin colonizar y colonizado

con Ganoderma lucidum

La barra es la diferencia honestamente significativa para la comparación entre medias.

abc
Cifras con las mismas letras, son iguales (P≤0.05).

El rastrojo esterilizado tuvo mayor (p<0.05) concentración de lignina que el sin tratar en el
orden de 1.0, 1.4 y 0.7 unidades porcentuales para los cultivares criollo A, B Aspros 1503®
y criollo C, respectivamente; dentro de cultivares para este tratamiento no hubo diferencias
(Figura 4).

Para el tratamiento de esterilizado y mantenido el rastrojo humedecido por 15 días, la

concentración de lignina fue mayor para el tratamiento sin esterilizar en el orden de 0.9, 1.5
para los cultivares criollo A y B Aspros®, excepto en el criollo C donde se encontró mayor
concentración de lignina para el tratamiento esterilizado por 0.4 unidades porcentuales. El
criollo C resultó con menor concentración de lignina en el tratamiento de esterilizado y
humedecido por 15 días a los cultivares criollo A y B Aspros® por 0.5 y 0.8 unidades
porcentuales (Figura 4).

La concentración de lignina para el rastrojo colonizado con G. lucidum de los tres cultivares
fue mayor (P<0.05) que para los otros tratamientos. Las diferencias contra el rastrojo sin
tratar fueron del orden de 1.9, 2.5 y 1.6 unidades porcentuales para los cultivares criollo A,
B Aspros® y criollo C, respectivamente. Con relación a los tratamientos esterilizados sin
inoculación, el rastrojo colonizado tuvo mayor concentración de lignina alrededor de una
unidad porcentual para los cultivares criollo A y B Aspros®, mientras que para los mismos
tratamientos del rastrojo del criollo C la diferencia fue de 0.9 y 1.3 unidades porcentuales
más para el colonizado. Dentro de este tratamiento con G. lucidum, el Criollo C tuvo menor

357
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):349-365

concentración de lignina que el B Aspros® por 0.5 unidades porcentuales. El hongo en su

estado puro alcanzó la concentración de lignina más alta con 6.4 % (Figura 4).

Los cultivares fueron diferentes (P<0.0001) en PC; se tuvo un efecto mayor (P<0.0001) sobre
esta variable debido acondicionamiento, así como, un efecto de interacción (P<0.0001) como
se muestra en la Figura 5. En el rastrojo sin esterilizar se encontraron las menores (P<0.05)
concentraciones de PC, específicamente para los cultivares criollo A y B Aspros® con 1.1 y
2.0 %, respectivamente. El criollo C fue superior (P<0.05) a los dos cultivares referidos,
alcanzando 3 % de PC. Con la excepción del cultivar criollo C, los rastrojos sometidos a
esterilización tuvieron mayores (P<0.05) concentraciones de PC que sus respectivos rastrojos
sin tratar. Así mismo, los rastrojos colonizados con G. lucidum mostraron mayor (P<0.05)
concentración de PC que los rastrojos sin inocular y esterilizados alcanzando valores de 7.2,
4.2 y 3.8 % para el criollo A, B Aspros® y criollo C, respectivamente. Ganoderma lucidum
en su estado puro tuvo la concentración mayor (P<0.05) respecto a todos los demás
tratamientos alcanzando un valor de 9.4 % (Figura 5).

Figura 5: Proteína cruda (PC) del rastrojo de tres cultivares de maíz sin colonizar y
colonizado con Ganoderma lucidum

La barra es la diferencia honestamente significativa para la comparación entre medias.

abc
Cifras con las mismas letras, son iguales (P≤0.05).

Discusión

Los rastrojos esterilizados, a diferencia del que no fue tratado de esta manera, tuvieron
pérdida de sustancias solubles en agua. En varios estudios se han registrado pérdidas de
carbohidratos, proteínas solubles, ácidos orgánicos e inorgánicos y minerales cuando se
esteriliza con vapor a altas presiones(5,6). Esta situación explica el porqué de la presencia de

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menor concentración de fibras en los rastrojos sin esterilizar, pues al no tener pérdidas de
nutrientes por la lixiviación que ocurre, su contenido de substancias solubles (principalmente
en lo que resta del contenido celular) en términos de peso, fue mayor. Se da, por tanto, un
efecto de dilución en la determinación de concentración del FDN en los rastrojos que fueron
esterilizados en la autoclave.

A nivel de cultivar, se observa que estos son diferentes en la cantidad de paredes celulares y
contenido celular. El criollo A presentó menor cantidad de pared celular (ya sea por paredes
más delgadas o diferente composición química) que los otros dos cultivares, donde el híbrido
se mostró más fibroso, distinción posiblemente genética relacionada con la arquitectura de la
planta la cual contrastó con los criollos por ser de hojas erectas. La característica de hojas
erectas es genética y se ha incluido en los híbridos para aumentar densidades, captar más
radiación solar y por tanto aumentar rendimiento(22,23). Dicha característica implica un
aumento en la nervadura de la hoja con cambio en el patrón de venación y esclerénquima(24)
que puede resultar en mayor concentración de fibras. Diferencias en la concentración de
fibras de la pared celular entre cultivares, entre ellos varios híbridos, han sido encontrados
por varios autores, lo que constata una diversidad(15,25) entre cultivares.

Los rastrojos colonizados con G. lucidum resultaron ser más fibrosos que los rastrojos sin
esterilizar como lo demostró su contenido de FDN. Así mismo, el hongo resultó ser muy
fibroso como lo constató su resultado. Varios estudios reportan que en G. lucidum se
sintetizan compuestos fibrosos en el micelio en concentraciones elevadas de varios
polisacáridos como la manosa, xilosa, arabinosa, galactosa, glucosa y ramnosa(9-12) además
de quitina(13). Por tanto, en el rastrojo colonizado se tuvo a los compuestos insolubles en el
detergente neutro del hongo y las fibras del rastrojo, dando como resultado un incremento
del FDN. Se esperaba que se hubiera tenido cierta degradación de la pared celular por el
hongo, pero es posible que el tiempo que se tuvo de colonización y desarrollo micelial no
haya sido el suficiente para que se diera un efecto significativo en la solubilización de lignina.
Se ha observado que G. lucidum, en una mezcla de maple, castaño y mora con otros
ingredientes, comienza a degradar lignina de tres a cinco meses después de la inoculación(8)
y en este estudio con rastrojo de maíz sólo se tuvieron 15 días bajo colonización, por lo que
se infiere que el tiempo pudo no ser suficiente para detectarse un efecto en los componentes
de la pared celular. Aparentemente, el hongo se alimentó primeramente del contenido celular
del rastrojo y por eso es que no se vio efecto significativo a la baja en la concentración de
FDN. En rastrojos de diversos híbridos de maíz inoculados con los hongos como
Sporotrichum pulverulentum, Bjerkandera adusta y Trametes trogii(15), se presentan
mayores concentraciones de las enzimas β-glucosidasa y exoglucanasa en periodos de
incubación de 15 días. Ello indica que hay preferencia por las partes que contienen azúcares
reductores, entre ellos los que se encuentran más fácilmente disponibles en el contenido
celular. Varios hongos, entre ellos los de pudrición café (Serpula lacrymans, Coniophora
puteana y Gloeophyllum trabeum, entre otros) consumen grandes cantidades de azúcares

359
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fermentables(26), los cuales se encuentran fácilmente disponibles en el contenido celular. Lo

mismo ocurre con algunos otros hongos de la pudrición blanca que consumen azúcares no-
estructurales en mayor proporción en el inicio de la colonización(27).

La comparación de los resultados aquí obtenidos con G. lucidum, con los de otras
investigaciones, resulta un tanto difícil. Esto se debe a que los substratos utilizados estuvieron
compuestos de 80 % de rastrojo de maíz mezclado con otros ingredientes derivados de
granos(28). Así mismo, no se mencionan los tiempos de crecimiento del hongo; pero han
encontrado disminuciones en FDN de cinco unidades porcentuales en el substrato inoculado
(59.76 %) respecto al testigo sin inocular (64.94 %)(28), lo cual contrasta con los aquí
encontrados.

La FDN fue la principal diferencia entre cultivares, puesto que en FDA y lignina (Figura 3 y
4) estos tuvieron concentraciones similares. Por tanto, las diferencias primarias entre los
cultivares se debió a la concentración de las hemicelulosas y demás sustancias solubles en el
detergente neutro. La tendencia de aumento en la cantidad de fibra en los rastrojos tratados
(esterilizados) se mantuvo, así también fue para los rastrojos que tuvieron la presencia del
hongo, los cuales, al tener mayor cantidad de material insoluble en FDA y en lignina,
mostraron los valores más altos.

Los valores de FDA, en el criollo A fueron menores al rastrojo secado después de la

esterilización. Esto implica que ocurrió un cierto efecto de hidrólisis sobre la pared celular,
lo que contribuyó a que se manifestara la interacción presentada. En el rastrojo del criollo C
se tuvo mayor concentración de lignina, y no mostró cambios significativos cuando se
esterilizó y se secó a los 15 días, aspecto que contribuyó a la manifestación del efecto de
interacción. Este comportamiento sugiere que existen diferencias en la composición de la
pared celular entre cultivares.

Los rastrojos colonizados con Ganoderma lucidum mostraron las mayores concentraciones
de FDA y lignina. Aun cuando algunos hongos comestibles tienen la capacidad de degradar
por medio de enzimas y otros compuestos, la lignina de los forrajes(2), se observó que, en el
rastrojo de maíz colonizado con G. lucidum, tal efecto no ocurrió en la extensión que se
esperaba. Esto puede ser atribuible a que este hongo contiene quitina(13) y trazas de lignina(9-
12)
por lo que, los rastrojos colonizados con este hongo mostraron mayor concentración en
estas dos variables, dándose así un efecto de aumento. Una respuesta opuesta se ha
encontrado en rastrojo de maíz con contenidos de lignina de 14.9 % inoculado con G.
lucidum(29). Este hongo redujo seis unidades porcentuales la concentración de lignina, aunque
no se especifican los tiempos de crecimiento del hongo ni la forma de preparación del
rastrojo.

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):349-365

Los rastrojos esterilizados y secados el mismo día, así como los esterilizados y guardados 15
días en cajas Petri, fueron los más digestibles en comparación a los rastrojos sin esterilizar y
a los colonizados con G. lucidum. Se observa que, aunque estos tratamientos tuvieron mayor
concentración de las tres fibras, la presión, la temperatura y posiblemente el vapor presentado
en la esterilización, tuvieron un efecto en el aumento de la digestibilidad. Se ha observado
que el rastrojo de maíz tratado con vapor presurizado mejora la digestibilidad por reducciones
de la polimerización, ruptura de los enlaces entre la hemicelulosa, celulosa y lignina,
hidrolización de hemicelulosa, incremento de la porosidad y cambios en la estructura
cristalina de la celulosa(30).

Hubo también un efecto mayor de hidrólisis en el criollo C cuando se mantuvo al rastrojo

humedecido por los 15 días comparado al que se secó inmediatamente después de esterilizar,
aspecto que se contribuyó a la manifestación de la interacción. Esto posiblemente sucedió
por diferencias en la composición de los compuestos de la hemicelulosa que se sintetizan.
Los sustratos al ser esterilizados a temperaturas mayores a los 100 °C, con tiempos de
duración del tratamiento térmico por más de 45 minutos y mantenidos húmedos, pierden
estructura y función de sus macromoléculas por efecto de desnaturalización e hidrólisis(31,32).
Las temperaturas mayores de 85 °C rompen parcialmente puentes de hidrógeno del complejo
lignina-celulosa solubilizando los azúcares simples(33), por lo que puede ser la explicación
del aumento de la digestibilidad en estos tratamientos.

En su estado natural, el rastrojo del híbrido Aspros 1503® y del criollo C fueron menos
digestibles que el criollo A, por lo que queda de manifiesto que existen diferencias en
digestibilidad entre cultivares(15). Asimismo, los valores más bajos de digestibilidad se
observaron en los tratamientos colonizados con G. lucidum, situación en la que influyó la
presencia de los componentes del micelio del hongo como quitina, lignina y polisacáridos
estructurales(9-12), el cual resulta ser poco digerible.

El contenido de PC en el rastrojo de maíz de los diferentes cultivares se vio favorecido al ser

colonizado con G. lucidum. Del micelio de este hongo se han aislado varias proteínas, como
la LZ-8 la cual contiene 110 residuos de aminoácidos(34). Además, se han encontrado un
complejo polisacárido-proteína que contiene una cantidad diversa de aminoácidos
esenciales(35). Este contenido de aminoácidos posiblemente permitió elevar el contenido
proteico del rastrojo. En algunas otras especies de hongos, específicamente en cepas de
Ceriporiopsis subvermispora, Lentinula edodes, Pleurotus eryngii o Pleurotus ostreatus, se
ha encontrado que elevan el contenido aproximadamente 30 % de proteína cruda de los
sustratos(6), efecto manifestado mayormente para el Criollo A.

Respecto a los rastrojos esterilizados secados al momento después de la esterilización y los

mantenidos húmedos en caja Petri por 15 días, estos tuvieron mayor concentración de PC
respecto a los rastrojos sin esterilizar. Esto probablemente ocurrió debido a un efecto de

361
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hidrólisis en los compuestos de las paredes celulares, dado que en los sustratos esterilizados
a temperaturas arriba de 100 °C y con humedad, las macromoléculas pierden estructura y
función(31,32). El rastrojo criollo C esterilizado y mantenido húmedo a cero días fue la
excepción, el cual por alguna razón disminuyó su contenido de proteína cruda, posiblemente
más soluble, lo que contribuyó a su pérdida, contribuyendo al efecto de interacción
encontrada. Al respecto se requerirán de más estudios al respecto para determinar las causas.

Conclusiones e implicaciones

Los rastrojos en su estado natural fueron diferentes en la concentración de FDN y proteína

cruda, mientras que en FDA y lignina fueron similares. Por su parte, la DIVMS fue diferente,
siendo el Criollo A el más digestible. La esterilización con vapor incrementó en los rastrojos
la concentración de FDN y FDA. Este efecto también se notó en la concentración de lignina,
con excepción del criollo C que tuvo mayor interacción negativa. La esterilización afectó
diferentemente la concentración de proteína cruda en los genotipos de maíz, aumentando en
uno, permaneciendo iguales en otros y disminuyendo en uno más. Así mismo, la
esterilización con vapor indujo valores mayores de digestibilidad, indicando un efecto fuerte
de la alta temperatura y presión, principalmente. La colonización con el hongo G. lucidum
durante 15 días no mejoró la digestibilidad in vitro, pues la afectó negativamente al
incrementar las concentraciones de fibras, manifestándose en valores menores de
digestibilidad. El único parámetro que se mejoró en los rastrojos colonizados con G. lucidum
fue la concentración de proteína cruda, mostrando mayor concentración que sus respectivos
rastrojos sin inocular y esterilizados, alcanzando valores de 7.2, 4.2 y 3.8 unidades
porcentuales para el criollo A, B Aspros® y criollo C, respectivamente. Los resultados aquí
obtenidos evidencian que se requieren mayores tiempos de crecimiento de G. lucidum en el
sustrato de rastrojo de maíz para detectar cambios en la pared celular, principalmente por
solubilización de lignina y otros elementos que se encuentran en esta estructura para que esto
se manifieste en mejoras de la digestibilidad.

Agradecimientos

La primera autora agradece la beca otorgada por el Consejo Nacional de Ciencia y

Tecnología para realizar estudios doctorales.

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Artículo

Concentraciones de nutrientes, digestibilidad in vitro y fermentación

ruminal de residuos agroindustriales de Cannabis sativa L. como fuente
potencial de forraje para rumiantes

Elia Esther Araiza-Rosales a

Esperanza Herrera-Torres b

Francisco Óscar Carrete-Carreón c

Rafael Jiménez-Ocampod

Daniel Gómez-Sánchez e

Gerardo Antonio Pámanes-Carrasco f*

a
Universidad Juárez del Estado de Durango. CONACYT. Facultad de Medicina Veterinaria
y Zootecnia. Carretera Durango-Mezquital km 11.5, Durango, Dgo. México.
b
Tecnológico Nacional de México, Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana. México.
c
Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
d
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. México.
e
Instituto de Investigación del Aprovechamiento de la Cannabis sativa. México.
f
Universidad Juárez del Estado de Durango. CONACYT. Instituto de Silvicultura e Industria
de la Madera. México.

* Autor de correspondencia: gerardo.pamanes@gmail.com

Resumen:

Este estudio tuvo como objetivo determinar la concentración de PC, EE, CNS, fibras, CFT,
TC, CBD, THC, digestibilidad in vitro de materia seca y parámetros de fermentación ruminal

366
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de residuos agroindustriales de Cannabis sativa L. de dos procesos extractivos de

cannabinoides, como fuente potencial de forraje en la alimentación de rumiantes. La flor de
Cannabis sativa se expuso al proceso de extracción por prensado en frío (CPF) y extracción
alcohólica (CEA); los residuos vegetativos obtenidos después de las extracciones se
compararon con la flor cruda como testigo (FCC) utilizando un diseño completamente al azar
y la prueba de Tukey para la comparación de medias. Los procesos extractivos disminuyeron
el EE, CFT y cannabinoides (CBD y THC). En contraste, las fibras, CNS y digestibilidad,
aumentaron después de los procesos extractivos en CPF y CEA. Del mismo modo, la
degradabilidad in vitro aumentó después de ambos procesos extractivos por encima del
120 %, así como el período de latencia. Además, los protozoos aumentaron con CPF, pero
no se observaron cambios en CEA. Asimismo, no se observaron cambios en las bacterias
celulolíticas en CPF y CEA. Sin embargo, las bacterias totales se redujeron después de ambas
extracciones. Además, el N-amoníaco en las fermentaciones ruminales disminuyó con CPF
y CEA, mientras que los ácidos grasos volátiles totales aumentaron. Además, la producción
de gas aumentó por encima del 75 % en CPF y CEA; sin embargo, no se observaron cambios
en el período de latencia. Además, la producción de metano y CO2 aumentó por encima del
80 y 60 %, respectivamente, para CPF y CEA; estos aumentos se asocian positivamente con
mejoras en las fermentaciones ruminales. En conclusión, el residuo agroindustrial de
Cannabis sativa L. obtenido después de los procesos extractivos analizados puede surgir
como una fuente potencial de forraje en la alimentación de rumiantes.

Palabras clave: Cáñamo, Metano, Degradabilidad, Fermentación Ruminal, Cinética de

producción de gas.

Recibido: 06/04/2022

Aceptado: 04/11/2022

Introducción

La aceptación general y la perspectiva regulatoria con respecto a los cultivos de Cannabis

spp. han cambiado en los últimos años. Esta planta ya no se trata sólo como una fuente de
agentes psicotrópicos; los compuestos biológicos se han centrado en enfoques terapéuticos
con éxito(1). De hecho, el cannabidiol (CBD) y el tetrahidrocannabinol (THC) son los
principales compuestos bioactivos contenidos en la planta; estos compuestos se sintetizan
principalmente en la flor y las hojas(2). Debido a esto último, la industria farmacéutica ha
estado tratando de actualizar y purificar los compuestos extractivos de Cannabis spp. para su

367
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

uso en medicamentos y drogas(1,3). De hecho, algunos cultivos de Cannabis sp. se han

utilizado como proveedores de cáñamo para la industria textil(4), para la producción de
biocombustibles(5) y como componente en la industria automotriz(6). Además, algunos
ganaderos utilizan semillas como aditivos en la alimentación animal(7). Sin embargo, los
métodos extractivos de compuestos bioactivos de la planta generan residuos agrícolas que
pueden contener concentraciones mínimas de cannabinoides pero contenidos considerables
de fibra, celulosa y hemicelulosa; estos contenidos pueden surgir como una importante fuente
de forraje en la alimentación animal, principalmente rumiantes. La información a nivel
mundial sobre la producción y plantaciones de Cannabis sp. es limitada debido a las
características legales. Sin embargo, informes del USDJ afirmaron que la producción de
cáñamo alcanzó las 10,000 ton en México en 2006; a pesar de que las plantaciones de más
de 31,000 ha fueron erradicadas(8). En consecuencia, una creciente producción de Cannabis
sp. para la extracción de cannabinoides con fines médicos puede representar una expansión
sustancial de residuos agrícolas que potencialmente pueden utilizarse como fuente de forraje
en la alimentación de rumiantes(9). Sin embargo, la información publicada sobre el valor
nutricional de los subproductos del cáñamo en la nutrición animal es limitada. Además, este
estudio tuvo como objetivo determinar la concentración de proteína cruda (PC), extracto
etéreo (EE), carbohidratos no estructurales (CNS), fibras, compuestos fenólicos totales
(CFT), taninos condensados (TC), cannabidiol (CBD), delta-9-tetrahidrocannabinol (THC),
digestibilidad in vitro de materia seca y parámetros de fermentación ruminal de residuos
agroindustriales de Cannabis sativa L. de dos procesos extractivos de cannabinoides como
fuente potencial de forraje en la alimentación de rumiantes.

Material y métodos

Área de estudio

Este estudio se llevó a cabo en la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la

Universidad Juárez del Estado de Durango, ubicada en Durango, México.

Ingredientes y material vegetativo

Todo el material vegetativo fue donado por el IIAC (Instituto de Investigación y

Aprovechamiento del Cannabis) ubicado en Durango, México. La flor de Cannabis sativa L.
se procesó mediante dos métodos de extracción, los cuales se realizaron por el IIAC.

368
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

Brevemente, muestras de la flor de Cannabis sativa L. se prensaron en frío para la obtención

de aceite; el proceso no superó los 35 ºC y no se utilizaron disolventes. Los residuos
obtenidos después del prensado en frío se nombraron CPF debido a la torta de flor de
Cannabis sativa L. prensada en frío obtenida. Por otro lado, otras muestras de la flor de
Cannabis sativa L. se expusieron a una extracción alcohólica, que se llevó a cabo a
temperatura ambiente durante 5 h. Posteriormente, el subproducto o residuo se obtuvo
filtrando el disolvente; este tratamiento se denominó CEA (extracción alcohólica de torta de
flor de Cannabis sativa L.). Así, utilizando flor cruda de Cannabis sativa L. (FCC) como
testigo, se comparó con residuos agroindustriales obtenidos después de los procesos
extractivos. Posteriormente, las muestras de residuos agroindustriales de Cannabis sativa L.
se secaron en un horno de aire forzado (Felisa, Modelo FE-294AD) a 55 ºC durante 48 h y
se molieron en un molino (Thomas Wiley Miller Lab, Modelo 4) a un tamaño de partícula de
1 mm. En consecuencia, las muestras se almacenaron para su posterior análisis.

Composición química

Las muestras se analizaron para materia seca (MS), extracto etéreo (EE), proteína cruda (PC)
y cenizas de acuerdo con procedimientos estandarizados(10). La celulosa, la hemicelulosa, la
fibra detergente neutro (FDN), la fibra detergente ácido (FDA) y la lignina detergente ácido
(LDA) se evaluaron de acuerdo con lo propuesto por Van Soest et al(11). Los carbohidratos
no estructurales (CNS) se estimaron con la siguiente ecuación:

CNS= 100 – (PC+EE+FDN+C); donde CNS= carbohidratos no estructurales (% MS); PC=

proteína cruda (% MS); EE= extracto etéreo (% MS); FDN= fibra detergente neutro (% MS);
C= cenizas (% MS).

La digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS) se estimó utilizando el equipo

DAISYII® (ANKOM Technology Corp., Macedon, NY) y de acuerdo con los procedimientos
del fabricante(12). La energía metabolizable se calculó de acuerdo con la siguiente
ecuación(13):

EM= [2.20 + 0.136(PG24) + 0.0057(PC) + 0.0029(EE)2]/4.184; donde EM= energía

metabolizable (MCal/kg); PG24= producción de gas in vitro a las 24 h (ml/g); PC= proteína
cruda (g/kg); EE= extracto etéreo (g/kg).

369
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

Metabolitos secundarios

Las muestras secas para cada tratamiento se expusieron a extracción alcohólica (0.5 g
disueltos en 45 ml de solución etanol al 70 %-agua) durante la noche. Posteriormente, las
muestras se filtraron y se evaporaron al vacío (a 40 ºC) hasta la eliminación total de la
solución de etanol y se dejaron secar durante la noche. Los rendimientos de las extracciones
concentradas se calcularon en base a la materia seca. Las muestras secas se almacenaron para
análisis adicionales de metabolitos secundarios.

Análisis de taninos condensados (TC)

Brevemente, las muestras para cada tratamiento se diluyeron (0.5 g disueltos en 45 ml de

solución de etanol al 70 %-agua) y se dejaron extraer durante la noche. Posteriormente,
alícuotas de 50 μl se mezclaron con una solución al 4 % de vainillina-metanol y HCl
concentrado según Heimler et al(14). La absorbancia se midió a 500 nm utilizando catequina
como patrón. El rendimiento de TC se estimó con la concentración final en solución y el
rendimiento en materia seca.

Análisis de compuestos fenólicos totales (CFT)

Brevemente, las muestras para cada tratamiento se diluyeron (0.5 g disueltos en 45 ml de

solución de etanol al 70 %-agua) y se dejaron extraer durante la noche. Los compuestos
fenólicos totales se estimaron mediante el método de Folin-Cioucalteau adaptado por
Dewanto et al(15) utilizando ácido gálico como patrón y midiendo la absorbancia a 760 nm
para cada muestra diluida. El rendimiento de CFT se estimó con la concentración final en
solución y el rendimiento en materia seca.

Análisis de cannabinoides

Para la detección de cannabinoides (específicamente CBD y THC) se utilizó el método de

cromatografía en capa fina (CFF), según los procedimientos propuestos por Novak et al(16).
Este ensayo se realizó en las instalaciones del IIAC.

370
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

Degradabilidad in vitro de la materia seca (DIVMS)

Para este análisis, se colocó 1 g (MS) de muestra de cada tratamiento experimental en bolsas
de nylon (F57, ANKOM Technology, Corp., Macedon, NY) en módulos de vidrio equipados
con transductores electrónicos para la medición de presión de acuerdo con los procedimientos
del fabricante (ANKOM, EUA) y se incubó por triplicado con soluciones tampón (CaCl2
13.2 % p/v; MnCl2 10 % p/v; CoCl2 1 % p/v; FeCl3 8 % p/v; NaHCO3 39 % p/v) e inóculo
ruminal en una proporción 2:1, de acuerdo con Theodorou et al(17). El inóculo ruminal se
obtuvo de dos novillos Angus fistulados alimentados con una dieta a base de heno de alfalfa
antes de la alimentación de la mañana; el licor ruminal se extrajo del rumen e inmediatamente
se colocó en un recipiente térmico precalentado a 39 ºC y luego se transportó al laboratorio
para su posterior análisis. Las bolsas de nylon se incubaron individualmente para cada tiempo
de fermentación (0, 3, 6, 12, 24, 36, 48, 72 y 96 h). Las bolsas se retiraron de los módulos y
se lavaron hasta obtener agua cristalina. Se colocaron en el horno a 55 ºC durante 48 h. Se
registraron cambios en la materia seca y los datos de digestibilidad se ajustaron a la función
de Gompertz para la estimación de los parámetros cinéticos según Murillo et al(18).
−(𝑘 𝑡)
𝐷𝑒𝑔 = 𝐴𝑑 𝑒 −𝐿𝑑 𝑒 𝑑
Donde: Deg= degradabilidad de la materia seca (% MS); Ad= degradabilidad máxima (%
MS); kd= tasa constante de degradabilidad (h-1); Ld= tiempo de latencia antes de que
comience la degradabilidad (h).

Producción de gas in vitro y parámetros de fermentación ruminal

Para la producción de gas in vitro, se colocó 1 g de muestra de cada tratamiento previamente

secado en módulos de vidrio equipados con transductor de presión (ANKOM, USA) con 120
ml de una mezcla de soluciones tampón (CaCl2 13.2 % p/v; MnCl2 10 % p/v; CoCl2 1 % p/v;
FeCl3 8 % p/v; NaHCO3 39 % p/v) e inóculo ruminal en 2:1 y se incubó a 39 ºC durante 24
h por triplicado de acuerdo con Theodorou et al(17); el inóculo ruminal se obtuvo de dos
novillos Angus fistulados alimentados con una dieta a base de heno de alfalfa antes de la
alimentación de la mañana; el inóculo ruminal se extrajo del rumen e inmediatamente se
colocó en un recipiente térmico precalentado a 39 ºC y luego se transportó al laboratorio para
su posterior análisis. Así, los cambios en el volumen de gas se registraron a las 0, 3, 6, 12,
24, 36, 48, 72 y 96 h y los datos se ajustaron a la función de Gompertz para la estimación de
parámetros cinéticos de acuerdo con Murillo et al(18).
−(𝑘𝑔 𝑡)
𝑃𝐺 = 𝐴𝑔 𝑒 −𝐿𝑔 𝑒
Donde: PG= producción de gas (ml); Ag= producción máxima de gas (ml); kg= tasa constante
de producción de gas (h-1); Lg= tiempo de latencia antes de que comience la producción de
gas (h). Por su parte, dos alícuotas de 10 ml de fermentación ruminal in vitro se destinaron a

371
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

la determinación de parámetros ruminales in vitro después de 24 h de tiempo de

fermentación, se procesaron con ácido metafosfórico (25 % p/v) y ácido sulfúrico (50 % v/v)
para ácidos grasos volátiles (AGV) y nitrógeno-amoníaco (N-NH3), respectivamente, y de
acuerdo con Galyean(19).

Asimismo, el mismo número de tratamientos experimentales se incubaron en módulos de

vidrio (ANKOM, USA) hasta 24 h de tiempo de fermentación(17). Una vez transcurrido el
tiempo, se abrió la válvula de liberación de presión de los módulos y se midió el gas liberado
para las composiciones de metano y CO2 de acuerdo con los procedimientos propuestos por
Herrera Torres et al(20) utilizando el analizador de gases portátil GEM5000 (Landtec, EUA).

Determinación de bacterias ruminales y protozoos

Este ensayo se determinó pesando 1 g de muestra de cada tratamiento previamente secado y

se colocó en módulos de vidrio equipados con transductor de presión (ANKOM, USA) con
120 ml de una mezcla de soluciones tampón e inóculo ruminal en una proporción 2:1, y se
incubaron a 39 ºC durante 24 h por triplicado(17); el inóculo ruminal se obtuvo de dos novillos
Angus alimentados con una dieta a base de heno de alfalfa. Posteriormente, las
concentraciones de bacterias totales y celulolíticas se determinaron según Dehority(21), los
protozoos se analizaron según Ogimoto e Imai(22), mientras que los hongos se determinaron
según Joblin(23) para cada tratamiento. Brevemente, los medios de cultivo se prepararon en
placas de Petri estériles con agar nutritivo (BD, Bioxon, EUA) para las determinaciones de
bacterias totales y agar nutritivo (BD, Bioxon, EUA) más carboximetilcelulosa (SIGMA,
EUA), como fuente de celulosa para las determinaciones de bacterias celulolíticas. El inóculo
se obtuvo a partir de fermentaciones ruminales in vitro de los tratamientos y se realizaron
diluciones hasta alcanzar 10-6. Después, las diluciones con inóculo se colocaron en placas de
Petri previamente etiquetadas y se incubaron bajo atmósfera de CO2 a 39 ºC. Las placas de
bacterias totales se incubaron durante 48 h, mientras que las placas de bacterias celulolíticas
se incubaron durante 72 h. Una vez transcurrido el tiempo de incubación, se abrieron las
placas de Petri y se midieron los microorganismos mediante la técnica del número más
probable(24). Para la determinación fúngica, el medio de cultivo se preparó con agar PDA
(3 %) y se colocó en placas en condiciones estériles. Posteriormente, 10 ml de inóculo
ruminal in vitro se mezclaron con solución de peptona (proporción 1:9) y se prepararon
diluciones con 1 ml de solución inoculada hasta alcanzar 10-5 y se colocaron en placas
previamente etiquetadas. Inmediatamente, una muestra de cada dilución se enjuaga con CO2
y se incuba bajo atmósfera de CO2 a 39 ºC durante 120 h para su identificación. Para la
determinación de protozoos, el inóculo ruminal in vitro se filtró a través de cuatro capas de
tela de queso y el filtrado obtenido se colocó en un embudo de separación durante 15 min

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aproximadamente, hasta que los protozoos se precipitaron (un anillo blanquecino apareció
en el fondo del embudo). Posteriormente, 1 ml de la muestra obtenida con protozoos se
mezcló con 4 ml de inóculo ruminal (previamente incubado a 39 ºC y enjuagado en
condiciones de CO2) en tubos de cultivo de 18 x 150 mm y se colocó una vez más en la
incubadora; este último paso se repitió cinco veces por cada dilución hasta alcanzar 10-5. En
consecuencia, el número de protozoos se determinó mediante cuantificación directa en la
cámara de Neubauer utilizando un microscopio de contraste (Collegiate 400) y una
amplificación de 400x.

Diseño estadístico

Los datos obtenidos para todos los residuos agroindustriales se analizaron a través de un
diseño completamente al azar utilizando el procedimiento GLM en SAS(25). La comparación
de medias se evaluó con la prueba de rango múltiple de Tukey declarando significancias en
P<0.05.

Resultados y discusión

La composición química y la digestibilidad de la materia seca para los tratamientos se

muestran en el Cuadro 1. El método utilizado para la extracción de cannabinoides afectó
principalmente los contenidos de cenizas, EE y fibras (FDN y FDA). De hecho, los
cannabinoides se separan de la flor en una fase orgánica, que se elimina dentro de la fracción
EE(3). Como consecuencia, hay una reducción del 95 % y 40 % en EE para los tratamientos
de CEA y CPF después de la extracción, respectivamente (P<0.05). En cambio, el contenido
de cenizas aumentó 17 y 8 % en CEA y CPF, respectivamente, en comparación con el control
(FCC) (P<0.05). Estos aumentos se asocian positivamente con una redistribución de los
componentes químicos después del proceso extractivo; los valores restantes de FDN, FDA y
CNS representan fracciones más altas en la composición química, mientras que reducen la
fracción de EE una vez que se extrajo. Por otro lado, el contenido de fibra en CPF sigue
siendo similar al control. La extracción por prensado en frío eliminó más fracciones de fibra
en comparación con la técnica de extracción alcohólica. La prensa en frío es uno de los
métodos más utilizados para la extracción de aceite; este método requiere menos energía que
otros y se considera un proceso ecológico(26). Sin embargo, la fuerza mecánica aplicada en el
proceso puede eliminar mayores fracciones de fibra que cualquier otro proceso. Además,
otros autores(27) presentaron contenidos similares de fibra en su estudio. Asimismo, el
contenido de PC fue similar entre los tratamientos (P>0.05). Sin embargo, se asume que una

373
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pequeña fracción de proteína soluble se elimina en el proceso de extracción; la proteína

restante puede ser menor en cantidad, pero similar en proporción después de la redistribución
de nutrientes después de la extracción. Del mismo modo, se observó este comportamiento en
colza en procesos de extracción por prensado en frío(28). Adicionalmente, otra
investigación(27) reportó concentraciones similares de proteína en la torta de semilla de
cáñamo después de la extracción por prensado en frío. En cambio, los CNS aumentaron en
CEA y CPF (P<0.05); estos aumentos están vinculados con un efecto de dilución debido a
una reducción en las fracciones de fibra como se explicó anteriormente. De hecho, Jarrell(29)
introdujo este término relacionado con los estudios de nutrición vegetal a principios de los
años 80. Además, los procesos extractivos redujeron el CFT y TC (P<0.05). Los metabolitos
secundarios como compuestos fenólicos y taninos condensados se extraen en soluciones
alcohólicas(14). Los metabolitos secundarios juegan un papel muy importante en la mitigación
del metano en rumiantes. Así, se observaron diferentes mecanismos de acción directa o
indirectamente en la fermentación de rumiantes o microorganismos de rumiantes
dependiendo de las concentraciones de ciertos metabolitos (saponinas, taninos condensados,
compuestos fenólicos, etc.)(30). De ahí la importancia en la evaluación de las concentraciones
de CFT y TC. Las fracciones de fibra (FDN y FDA) aumentaron después del proceso de
extracción alcohólica (P<0.05). Estos cambios están conectados positivamente a una mayor
extracción de grasa cruda en EE. Por lo tanto, cuanto más EE se extrae en CEA, mayores son
las composiciones de fibra. Adicionalmente, la DIVMS aumentó alrededor de 142 y 97 % en
CEA y CPF, respectivamente, en comparación con el control (FCC) (P<0.05). Además, los
cannabinoides también fueron afectados por los procesos extractivos (P<0.05). Tanto el CBD
como el THC disminuyeron sustancialmente sus concentraciones. De esta manera, las
concentraciones de CBD se redujeron un 73 y un 28 % en CEA y CPF, respectivamente. Del
mismo modo, las concentraciones de THC disminuyeron 99 y 88 % en CEA y CPF,
respectivamente. La extracción alcohólica es más eficiente en la extracción de cannabinoides
en comparación con una extracción por prensado en frío. Aparentemente, una extracción
polar puede ser más efectiva y menos costosa cuando se compara con un proceso extractivo
que utiliza fuerza mecánica, que puede eliminar otros nutrientes sin interés(26). La
información publicada sobre el consumo inofensivo de CBD y THC en animales es muy
limitada. Sin embargo, Kleinhenz(31) ofreció cáñamo industrial a terneros como recurso
alimenticio. Estos autores administraron 1142 y 120 mg de CBD y THC a terneros que
pesaban aproximadamente 215 kg de peso vivo, respectivamente; no se observaron cambios
en el comportamiento, la ingesta de alimentación o la química del suero sanguíneo (glucosa,
BUN, creatinina y proteína total) en los animales. Además, no se detectó THC en el plasma
sanguíneo; el CBD fue totalmente metabolizado y no se detectó después de 48 h. Asimismo,
Cornette(32) administró 5 mg de CBD/kg de peso vivo y tampoco observó cambios en el
comportamiento. Por lo tanto, según este último, el CEA presentado en este estudio, puede
ofrecerse de forma inofensiva hasta 2 kg por animal por día (animales que pesan
aproximadamente 215 kg de peso vivo) y no se esperarían efectos sobre ninguno de los
parámetros químicos o el comportamiento. No obstante, no se dispone de información sobre

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

la seguridad de la carne y el consumo de cáñamo en rumiantes. De acuerdo con los resultados

proporcionados en el presente estudio, concentraciones más bajas de cannabinoides (CBD y
THC) y concentraciones más altas de CNS condujeron a una mayor DIVMS y EM. De hecho,
otro estudio(16) reportó actividad antimicrobiana de los cannabinoides, lo que puede afectar
directamente la digestibilidad. En consecuencia, la DIVMS aumentó aproximadamente dos
veces en comparación con el control (FCC). Además, estos cambios no pudieron atribuirse a
variaciones en el CFT y los TC, ya que sus concentraciones son similares entre los
tratamientos de CEA y CPF; los cambios en la DIVMS en CEA y CPF no pudieron
correlacionarse con las concentraciones de CFT y TC en ambos tratamientos.

Cuadro 1: Composición química y digestibilidad in vitro de residuos agroindustriales de

Cannabis sativa L.

Variable FCC CEA CPF P EEM

%, MS
b
Ceniza 11.5±0.25 13.5±0.25a 12.5±0.04ab 0.001 1.33
PC 21.2±0.25a 20.9±0.29a 20.2±0.0.28a 0.10 0.12
EE 12.3±0.06a 0.5±0.04b 7.5±0.0b <0.001 0.08
FDN 27.9±0.39b 32.2±0.33a 28.0±0.86b 0.003 0.58
FDA 16.5±0.02b 18.9±0.69a 15.5±0.19b 0.015 1.47
LDA 2.2±0.15b 2.5±0.08a 2.3±0.006ab 0.002 0.07
HEM 11.5±0.31b 13.3±2.23a 12.4±0.28a <0.001 1.06
CEL 14.4±0.14a 16.4±0.36a 13.1±0.11a 0.009 1.24
CNS 26.5± 0.16b 32.7± 0.82a 31.1± 1.0a <0.001 0.77
mg/g, MS
CFT 15.7±0.10a 14.8±0.08b 15.4±0.05b <0.001 0.06
TC 6.7±0.09a 4.6±0.16c 5.4±0.05b <0.001 0.09
DIVMS, % 23.9±1.11c 57.9±1.58a 47.2±2.74b <0.001 1.58
EM, Mcal 1.4 ± 0.04c 1.9±0.07a 1.6 ±0.06b <0.001 0.05
CBD, g/kg 1.8± 0.01a 0.5± 0.003c 1.3± 0.006b <0.001 0.03
THC, g/kg 10.9± 0.07a 0.08± 0.0001c 1.4± 0.007b <0.001 0.001
FCC= flor cruda de Cannabis sativa L.; CEA= residuos de flor de Cannabis sativa L. extraídos con alcohol.;
CPF= residuos de flor de Cannabis sativa L. prensados en frío; EEM= error estándar de la diferencia entre
medias; PC= proteína cruda; EE= extracto etéreo; FDN= fibra detergente neutro; FDA= fibra detergente
ácido; LDA= lignina detergente ácido; HEM= hemicelulosa; CEL= celulosa; CNS= carbohidratos no
estructurales; CFT= compuestos fenólicos totales; TC= taninos condensados; DIVMS= digestibilidad in vitro
de la materia seca; EM= energía metabolizable; CBD= cannabinol; THC= tetrahidrocannabinol.
abc
Medias con letras diferentes en la misma fila indican diferencias estadísticas (P<0.05).

La degradabilidad ruminal in vitro para los tratamientos se presenta en el Cuadro 2. Los

procesos extractivos afectaron la degradabilidad; CEA y CPF aumentaron la degradabilidad

375
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máxima (parámetro Ad) por encima del 120 % en ambos tratamientos en comparación con el
control (P<0.05). Del mismo modo, los procesos extractivos aumentaron la tasa específica
de degradabilidad (parámetro kd) alrededor del 120 % para ambos tratamientos, mientras que
el período de latencia (parámetro Ld) aumentó un 140 % para ambos tratamientos (P<0.05).
Los aumentos en los parámetros cinéticos pueden estar asociados positivamente con una
reducción en el contenido de cannabinoides y cambios en los CNS; estos efectos se
observaron anteriormente en la DIVMS. Valores más altos en Ad, kd y Ld se presentan en el
tratamiento con valores más bajos de cannabinoides (CEA). De acuerdo con esto,
Semwogerere et al(33) informaron que la digestibilidad de la torta de semilla de cáñamo es
menor que la digestibilidad de la harina de canola y la harina de soja. De hecho, se afirmó
que la torta de cáñamo aumentó el tiempo de retención ruminal que es comparable con el
tiempo de fermentación en ensayos in vitro(27); este efecto se observó en este estudio. En
realidad, CEA y CPF presentaron valores más altos en la tasa específica de degradabilidad
(parámetro kd), lo que llevó a alcanzar el valor asintótico (Ad) en un tiempo más corto; la
FCC necesitaría más tiempo para alcanzar Ad, lo que es consistente con estudios previos(27).
En cambio, se necesita más tiempo para que los microorganismos comiencen la degradación
del sustrato como se observa en los valores de tiempo de latencia (parámetro Ld) para CEA
y CPF. Lo último puede estar asociado con cambios en las poblaciones de microorganismos
(protozoos y bacterias), lo que se discutirá más adelante.

Cuadro 2: Parámetros de degradabilidad ruminal in vitro de residuos agroindustriales de

Cannabis sativa L. después de dos métodos extractivos
Parámetro FCC CEA CPF P EEM
c a b
Ad, % 24.1±0.29 57.6±0.01 54.6±0.81 <0.001 0.502
b a a
Ld, h 1.9±0.01 4.7±0.04 4.6±0.16 0.004 0.096
b a a
kd, %/h 0.14±0.005 0.31±0.005 0.32±0.000 <0.001 0.002
FCC= Flor cruda de Cannabis sativa L.; CEA= residuos de flor de Cannabis sativa L. extraídos con alcohol;
CPF= residuos de flor de Cannabis sativa L. prensados en frío; EEM= error estándar de la diferencia entre
medias; Ad: degradabilidad máxima; kd= tasa específica de degradabilidad; Ld= período de latencia antes de
que comience la degradación; (fase de retraso).
abc
Medias con letras diferentes en la misma fila indican diferencias estadísticas (P<0.05).

La población de microorganismos después de la fermentación ruminal de diferentes residuos

se muestra en el Cuadro 3. Los protozoos aumentaron después del proceso extractivo en CPF
en comparación con el control (P<0.05); no se observaron cambios en CEA (P>0.05). Por el
contrario, no se observaron rastros de hongos en el control (FCC); sin embargo, los hongos
aumentaron después del proceso extractivo (P<0.05). En cambio, las bacterias totales se
redujeron después del proceso extractivo en ambos tratamientos (P<0.05). Sin embargo, no
se registraron cambios en las bacterias celulolíticas (P>0.05). Novak et al(16) afirmaron que
los extractos de cáñamo exhibieron actividad antimicrobiana en la mayoría de los hábitats
bacterianos de humanos y animales, pero estos cambios no se observaron en hongos; por el

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):366-383

contrario, los extractos de cáñamo mostraron actividad antifúngica en ensayos in vitro

reportados anteriormente(34). Además, las reducciones en las bacterias totales se asocian con
un aumento en las poblaciones de protozoos. Esto está de acuerdo con otros autores(35), que
afirman que la depredación de bacterias es causada principalmente por la actividad de los
protozoos.

Cuadro 3: Poblaciones de microorganismos en fermentación ruminal in vitro de residuos

agroindustriales de Cannabis sativa L. después de dos métodos extractivos
Microorganismos FCC CEA CPF P EEM
Protozoos, ml-1 x104 7.3±0.07b 15.8±0.30ab 26.6±0.37a 0.007 0.22
-1
Bacterias celulolíticas, ml
142.1±2.88a 127.6±14.77a 115.6±7.21a 0.232 7.84
x105
Bacterias totales, ml-1 x105 187.2±20.20a 100.6±6.74b 115.2±6.92b 0.006 10.57
Hongos, UFC ND 7.2±0.57a 6.3±1.15a 0.001 0.60
FCC= flor cruda de Cannabis sativa L.; CEA= residuos de flor de Cannabis sativa L. extraídos con alcohol;
CPF= residuos de flor de Cannabis sativa L. prensados en frío; UFC: unidades formadoras de colonias; ND=
no detectado; EEM= error estándar de la diferencia entre medias.
abc
Medias con letras diferentes en la misma fila indican diferencias estadísticas (P<0.05).

Los parámetros de fermentación ruminal y la cinética de producción de gas se muestran en

el Cuadro 4. No se observaron cambios en el pH (P>0.05). Sin embargo, los procesos
extractivos en CEA y CPF afectaron las concentraciones de N-amoníaco y AGVT (P<0.05).
Una reducción en el N-amoníaco se asocia positivamente con una defaunación de bacterias
ruminales debido a la presencia de protozoos. De hecho, Wang et al(36) reportaron una
reducción en las poblaciones de protozoos al usar aceite de semilla de cáñamo en
fermentaciones ruminales. Por lo tanto, se espera que la FCC promueva una reducción de
protozoos y un aumento en las poblaciones de bacterias; lo último fomenta un aumento del
N-amoníaco. Además, se esperaría una reducción de la desaminación de proteínas como
consecuencia de un aumento de bacterias, lo que daría lugar a una reducción del N-
amoníaco(37). Estas afirmaciones fueron observadas en este estudio. Los protozoos
aumentaron con ambos tratamientos y se observa una reducción de bacterias totales (P<0.05).
Además, los protozoos juegan un papel importante en la síntesis de algunos ácidos grasos
volátiles. De hecho, se ha afirmado(38) que la capacidad de los protozoos para digerir ácidos
grasos podría desviar más carbono hacia la síntesis de ácidos grasos volátiles; estos cambios
se observaron en el presente estudio en CEA y CPF con las mayores poblaciones de
protozoos. En cuanto a la cinética de producción de gas, Ag aumentó por encima de 87 y
77 % en CEA y CPF, respectivamente (P<0.05). Estos cambios sugieren una mejor
utilización de nutrientes de los microorganismos que condujo a un mayor proceso de
fermentación y una mayor producción de gas; por lo tanto, se espera una mayor tasa de
producción de gas. Sin embargo, no se observaron cambios en el período de latencia (Lg) y

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la tasa específica de producción de gas (kg) (P>0.05), pero se observan tendencias similares
a las de degradabilidad.

Por otro lado, la producción de metano aumentó 81 y 97 % en CEA y CPF, respectivamente

(P>0.05). Del mismo modo, el CO2 aumentó alrededor del 60 % en ambos tratamientos en
comparación con el control (P<0.05). Aparentemente, la reducción de cannabinoides y el
aumento de CNS llevaron a un aumento del proceso de fermentación, lo que aumentó la
producción de metano. Mientras que, la proporción de CH4:CO2 aumentó 18 % en CPF en
comparación con el control (P<0.05). Esta relación indica el volumen de metano producido
dividido en el volumen de CO2 presente en el proceso; valores más altos de esta variable
sugieren que se está sintetizando más metano a través de la vía de reducción de CO2(18). Por
lo tanto, estos cambios en la proporción de CH4:CO2 pueden sugerir que se está sintetizando
más metano a través de la vía CO2 y que los aumentos en la producción de metano no solo
están asociados a una mejora en la fermentación ruminal y una extensión de la producción
total de gas. De hecho, la presencia de cannabinoides puede resultar como inhibidores en la
metanogénesis a través de la vía de reducción de CO2, ya que valores más bajos de la
proporción de CH4:CO2 se presentan con valores más altos de cannabinoides. Cuanto más
altos son los cannabinoides, más bajos son los protozoos; la síntesis de metano y el número
de protozoos están positivamente asociados(39). Por lo tanto, si hay una reducción en los
protozoos, también se esperaría una reducción en el metano. Un aumento en los protozoos
puede afectar a las bacterias, incluidos los metanógenos. En cuanto a este último, se
reportó(33) que el aceite de semilla de cáñamo es más eficiente en la inhibición de
metanógenos ya que tiene más terpenos, polifenoles y lignina. Del mismo modo, Embaby et
al(40) encontraron una reducción del 10 % en la producción de metano cuando utilizaron
aceite de semilla de cáñamo y se comparó con el aceite de maíz. Sin embargo, Patra et al(41)
afirmaron que las reducciones en la producción de metano se asocian a la presencia de ácidos
grasos poliinsaturados (AGPI) que a la presencia de cannabinoides; estos ácidos grasos no se
evaluaron en este estudio. Según los hallazgos de este estudio, la flor cruda en FCC inhibe
no solo la degradabilidad, sino también la síntesis de metano y las poblaciones de protozoos.
Sin embargo, estas afecciones están altamente asociadas con la utilización de nutrientes de
microorganismos, lo que puede conducir a un mejor proceso de fermentación ruminal como
se expuso previamente en este estudio.

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Cuadro 4: Parámetros de fermentación ruminal y cinética de producción de gas de residuos

agroindustriales de Cannabis sativa L. después de dos métodos extractivos
Variable FCC CEA CPF P EEM
pH 6.8±0.11a 6.9±0.10 a 6.8±0.12a 0.251 0.13
N-NH3, mg/dl 15.2±0.08 a
10.9±0.11 c
13.8±0.11 b <0.001 0.29
b a a
AGVT, mM 0.11±0.007 0.16±0.003 0.16±0.008 <0.001 0.05
b a a
Ag, ml/g MS 41.82±8.89 78.46±5.13 74.27±2.08 <0.009 4.93
Lg, h 2.6±0.64 a
3.6±0.35 a
3.24±0.37 a
0.384 0.15
kg, %/h 0.09±0.05 a
0.22±0.01 a
0.24±0.02 a
0.063 0.02
CH4, ml/g MS 3.7±0.15 b
6.7±0.29 a
7.3±0.20 a <0.001 0.22
CO2, ml/g MS 32.5±2.470 b
52.8±0.89 a
52.3±1.52 a <0.001 1.75
Proporción
0.11±0.004b 0.12±0.003ab 0.13±0.005a 0.023 0.004
CH4/CO2
FCC= Flor cruda de Cannabis sativa L.; CEA= residuos de flor de Cannabis sativa L. extraídos con alcohol;
CPF= residuos de flor de Cannabis sativa L. prensados en frío; EEM= error estándar de la diferencia entre
medias; N-NH3: N-amoníaco; AGVT= ácidos grasos volátiles totales; Ag: producción máxima de gas; kg=
tasa específica de producción de gas; Lg= período de latencia antes de que comience la producción de gas
(fase de retraso).
abc
Medias con letras diferentes en la misma fila indican diferencias estadísticas (P<0.05).

Conclusiones e implicaciones

Ambos residuos obtenidos después de los dos procesos extractivos ofrecen propiedades
nutricionales aceptables en la alimentación animal. Los residuos obtenidos después de la
extracción alcohólica ofrecieron una mejor utilización de nutrientes de los microorganismos
presentes en la fermentación ruminal, lo que condujo a un aumento de la DIVMS y los
parámetros de fermentación. Por lo tanto, el residuo agroindustrial de Cannabis sativa L.
obtenido después de los procesos extractivos puede surgir como una fuente potencial de
forraje en la alimentación de rumiantes. Sin embargo, se recomiendan ampliamente más
ensayos in vitro e in vivo que utilicen estos residuos agroindustriales como parte de una
ración, teniendo en cuenta los posibles efectos secundarios de los cannabinoides en la salud
animal y la seguridad alimentaria.

Agradecimientos

Al Consejo Estatal de Ciencia y Tecnología de Durango por su apoyo a través de la beca

#2020-123. Los autores desean agradecer también al Instituto de Investigación y

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Aprovechamiento del Cannabis por la disponibilidad de material vegetativo y las

instalaciones utilizadas en algunos análisis.

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39. Guyader J, Eugéne M, Noziére P, Morgavi DP, Doreau M, Martin C. Influence of rumen
protozoa on methane emission in ruminants: a meta-analysis approach. Animal
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41. Patra A, Park T, Kim M, Yu Z. Rumen methanogens and mitigation of methane emission
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383
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.5881

Revisión

Importancia de Haematobia irritans en la ganadería bovina de México:

Situación actual y perspectivas. Revisión

Roger Iván Rodríguez Vivas a*

Carlos Cruz Vázquez b

Consuelo Almazán c

Juan José Zárate Ramos d

a
Universidad Autónoma de Yucatán. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Carretera Mérida-Xmatkuil Km 15.5, Mérida, Yucatán, México.
b
Tecnológico Nacional de México. Instituto Tecnológico El Llano, Aguascalientes, México.
c
Laboratorio de Inmunología y Vacunas; Facultad de Ciencias Naturales, Universidad
Autónoma de Querétaro, Querétaro, México.
d
Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia,
Campus de Ciencias Agropecuarias. General Escobedo, Nuevo León, México.

Autor de correspondencia: rvivas@correo.uady.mx

Resumen:

La mosca de los cuernos Haematobia irritans es un ectoparásito hematófago cosmopolita de

gran importancia en la ganadería. En México, H. irritans se distribuye por todo el país y se
encuentra durante todo el año. La fluctuación de la población de H. irritans está relacionada
con las condiciones climáticas. A pesar de su amplia distribución, los efectos sobre la salud
animal y su impacto negativo en la producción de carne y leche, existen pocos datos sobre
su infestación y su epidemiología es limitada. Este trabajo es una revisión sobre la situación
actual de H. irritans en bovinos en México, su impacto económico, métodos de control,
perspectivas y oportunidades de investigación.

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

Palabras clave: Haematobia irritans, Mosca del cuerno, Epizootiología, Control.

Recibido: 25/11/2020

Aceptado: 15/09/2022

Introducción

La mosca del cuerno, Haematobia irritans (Linneaus, 1758), es un díptero de la familia

Muscidae de importancia económica en la ganadería bovina debido a sus hábitos
hematófagos(1). Su importancia radica en pérdidas directas debido al consumo de sangre, a
los daños a la piel y la intranquilidad constante que provoca al alimentarse, lo que ocasiona
la reducción de la ganancia diaria de peso y la producción de leche(2). El impacto en la
producción está relacionado con el nivel de infestación y depende de algunas características
intrínsecas de los animales y de las condiciones ambientales de la región ecológica donde se
desarrollan(3). En México, H. irritans se distribuye en todo el país y se ha reportado su
presencia durante todo el año(2).

El control de las infestaciones por H. irritans se realiza principalmente mediante el uso de

insecticidas de diferentes familias químicas tales como piretroides, organofosforados,
fenilpirazolonas, reguladores del crecimiento e inhibidores del crecimiento de los insectos,
entre otros; sin embargo, su uso frecuente e irracional han provocado la selección de
poblaciones resistentes a los insecticidas, principalmente a los piretroides y
organofosforados(2).

Alternativamente, el control de esta mosca se puede realizar de forma sustentable mediante

manejo cultural del estiércol así como la aplicación de diferentes medidas de control
biológico, que incluye, entre otros, la liberación de enemigos naturales, agentes
entomopatógenos y el uso de sustancias de origen botánico con capacidad de repeler o matar
a estos insectos; el control inmunológico, mediante la vacunación, con el fin de evitar la
alimentación o disminución del consumo de sangre, es una alternativa que se ha ensayado de
manera preliminar, sin embargo, a la fecha, no existen vacunas contra la infestación por esta
mosca(4). El control integrado de plagas es el método más apropiado para reducir las
poblaciones de moscas en el ganado y para ello se requiere un uso combinado y racional de
los métodos existentes(2).

En este trabajo se presenta una revisión sobre la situación actual del parasitismo por H.
irritans en la ganadería bovina, el impacto económico y las medidas de control disponibles,
así como las perspectivas y oportunidades de investigación en México.

385
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

Efectos directos e indirectos que ocasiona H. irritans a los bovinos

Daños directos a los animales. Las hembras y machos de H. irritans se alimentan de 20 a

38 veces al día, consumiendo pequeñas porciones de sangre, en promedio cada mosca ingiere
10 µl al día(5). Su acción hematófaga produce daños en la piel, lo que ocasiona una reducción
en su calidad(3). Los defectos en la piel incluyen puntos negros y orificios, donde la mayor
parte del daño parece ser el resultado de respuestas inflamatorias dérmicas (Figura 1). En el
sitio de alimentación se produce infiltración eosinofílica, foliculitis eosinofílica y
furuncolosis con alopecia(6).

Figura 1: Afectación severa de la piel con alopecia e hiperqueratosis en un bovino hembra

sin tratamiento contra ectoparásitos durante la época de mayor intensidad de Haematobia
irritans en la región norte del Golfo de México

Imagen C. Almazán

Enfermedades que transmiten. H. irritans es hospedero intermediario de Stephanofilaria

stilesi, nematodo que causa lesiones cutáneas en el ganado y que ha sido reportado en el
ganado del oeste y suroeste de los Estados Unidos de América (EUA) y Canadá; puede
transmitir mecánicamente varias especies de bacterias del género Staphylococcus, que causan
mastitis en las vacas lecheras(7). Adicionalmente, están involucradas en la transmisión
mecánica de otros patógenos tales como Trypanosoma vivax y T. evansi, Francisella
tularensis, Corynebacterium pseudotuberculosis, Parabronema skrjabini y Anaplasma
marginale(8-10).

Impacto económico

Las pérdidas económicas debidas a la infestación por H. irritans en ganado productor de

carne se han estimado en Brasil(11) en pérdidas promedio anuales de 3.25 kg/vaca y en
Argentina de 0.028 kg/vaca/día (305 días de lactancia, 8.54 kg por vaca)(12). En los EUA,

386
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

encontraron que las novillas que recibieron tratamiento insecticida contra la mosca del cuerno
tuvieron 14 % más de ganancia de peso en comparación de las que no lo recibieron(13). El
control de moscas resulta también favorable en las vacas al ganar 14.4 kg más de pesos que
las vacas que no reciben control(14).

Las pérdidas en la producción de leche causada por H. irritans en explotaciones lecheras en

EUA se estimaron en 27 kg de leche/vaca/año(15). Se calcula que durante el año 2016 en EUA
se perdieron 1,750 millones de dólares por la acción directa de H. irritans sobre los animales;
además de considerar un gasto adicional de 60 millones de dólares anuales por concepto del
uso de insecticidas para su control(16). En México, de acuerdo a la población de ganado
bovino en riesgo potencial, se estima que las pérdidas atribuidas a H. irritans ascienden a
$231.66 millones de dólares al año(1). Sin embargo, no se han evaluado las pérdidas asociadas
a las tasas de preñez y medidas de control, así como los patógenos que pueden transmitir.

Ciclo biológico de H. irritans

Se sugiere que H. irritans incluye a dos subespecies, morfológicamente similares, H. irritans

irritans y H. irritans exigua (mosca del búfalo), la primera distribuida en Europa y América,
y la segunda en Asia y Australia(17). En esta revisión se denominará H. irritans, a la mosca
del cuerno que se encuentra en América.

H. irritans abunda en climas tropicales y subtropicales con rangos de temperatura de 20 a

30 0C y humedad relativa de 65 a 90 %(17). En México también se distribuye en climas
templados(18).

La mosca adulta de H. irritans mide de 3 a 4 mm de largo y es de color gris con rayas obscuras
en el tórax, posee un par de ojos compuestos de coloración rojizo oscuro; en este díptero
existe dimorfismo sexual, las hembras poseen los ojos más separados y pequeños que los
machos, además en estos últimos el abdomen está ligeramente replegado. H. irritans se posa
sobre el animal, con dirección hacia el suelo(17).

El rango de hospederos para H. irritans es muy amplio y la mosca permanece durante largos
periodos de tiempos alimentándose sobre la superficie de los hospederos. El hospedero
principal es el bovino, pero también parasita a ovinos, equinos, caninos, búfalos de agua,
bisontes y humanos(19). Se ha observado que el color de los animales influye en las
preferencias de las moscas, los animales de color negro atraen mayor número de moscas(2).
Los toros son más atractivos que los novillos o las vacas. H. irritans, permanecen la mayor
parte de su vida sobre el animal e incluso realizan la cópula sobre éste. Las hembras sólo
abandonan a su hospedero para depositar sus huevos en el estiércol fresco. La atracción fecal
es corta y comienza a desaparecer luego de 10 min post-defecación. La permanencia de las

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

moscas en la materia fecal también es corta y varía entre uno y 10 min(2). Durante las primeras
horas del día se localiza en los hombros y dorso mientras que por la tarde las moscas se
concentran en la línea media del abdomen y los costados, regresando al área de los hombros
y dorso al anochecer(2). El promedio de vida de las moscas adultas es de seis a ocho semanas
y esta longevidad está en relación inversa con las bajas temperaturas, que influyen en el
desarrollo del ovario, el apareamiento, el desarrollo de las larvas y la emergencia del
adulto(17). Posterior a la emergencia, los adultos requieren tres días para completar la
maduración de los órganos reproductivos. El apareamiento ocurre de tres a cinco días después
de la emergencia y la oviposición ocurre de tres a ocho días(20).

En el continente americano se ha observado que la temperatura es el principal factor climático

que se asocia al ciclo de vida y está relacionado con la estacionalidad de las infestaciones por
este díptero, que también se relaciona con la presentación de la diapausa facultativa de forma
total o parcial. En regiones tropicales y de clima templado se ha observado menos cantidad
de moscas en invierno, pero no una diapausa total, mientras que en regiones de clima
templado-frío este fenómeno se presenta invariablemente en invierno(18). Se han observado
poblaciones de la mosca durante todo el año en el trópico húmedo de México(21). La relación
humedad/temperatura es crucial sobre la reproducción de las moscas(18).

La oviposición de H. irritans ocurre durante los primeros 2 min después de la evacuación de

heces, y puede ocurrir durante el día y la noche. Una hembra puede ovipositar hasta 400
huevos, depositados en grupos de 20-25(22). Los huevos son ovales, cilíndricos, ligeramente
curvados con un surco medial longitudinal y de color amarillo o blanco recién puestos para
luego oscurecerse. Miden 1.0 a 0.5 mm de largo y 0.34 a 0.39 mm de ancho(17). Para que
ocurra la eclosión se requieren 24 -26 ºC de temperatura y una humedad relativa cercana al
100 %. La eclosión ocurre después de 20 a 48 h de incubación(20).

Las larvas de H. irritans son de color blanco amarillento y miden 7 mm de largo, poseen un
par de espiráculos posteriores que en términos generales tienen forma de “D”(20). Las larvas
pasan por tres estadios denominados L1, L2 y L3. El desarrollo de L1 a L3 requiere de cuatro
a ocho días y la pupación entre seis y ocho días. Las larvas L2 y L3 poseen espiráculos
anteriores mientras que la L1 carece de ellos. Por su parte, el par de espiráculos posteriores
permiten diferenciar entre la L2 y L3, ya que en las L2 en sus espiráculos presentan dos
aberturas y en las L3 los espiráculos presentan tres. Las larvas se alimentan de las bacterias
presentes en las heces(23).

El desarrollo de la pupa requiere de seis a ocho días(23). El estado de pupa está rodeado por
el exoesqueleto de la L3, que se oscurece y endurece, formando una cápsula llamada
pupario(23). El desarrollo de la pupa requiere condiciones de humedad y temperatura similares
a las del desarrollo de las larvas. Después de siete u ocho días, los adultos emergen y buscan
inmediatamente un hospedero para alimentarse(20). La diapausa ocurre a temperaturas por

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

debajo de los 23 °C y las pupas pueden sobrevivir períodos prolongados de exposición a

temperaturas tan bajas como -5 °C(22). En condiciones óptimas, el ciclo de vida se completa
en 10 a 20 días(3).

Distribución geográfica y dinámica poblacional. En 1984, se notificó por primera vez la

presencia de H. irritans en el estado de Veracruz. En la actualidad, se reconoce su presencia
en todo el territorio nacional, y está asociada principalmente al ganado mantenido en
condiciones de pastoreo, ya que esta condición facilita su ciclo de vida y mantenimiento en
el ambiente(2,24).

La dinámica poblacional de H. irritans está relacionada con las condiciones climáticas

regionales, y las moscas se observan durante todo el año en climas tropicales. En cada región
la abundancia poblacional durante el año es diferente, pero siempre tiende a mostrar
estacionalidad. En general, se pueden observar dos picos de población entre finales de
primavera y principios de otoño. Además del clima regional, la abundancia también puede
responder a otros factores ambientales y de manejo que pueden causar fluctuaciones
poblacionales durante un año e incluso entre diferentes años(25). En sitios por arriba de los
1,800 msnm las poblaciones no se desarrollan de forma importante. En México, la dinámica
poblacional de H. irritans muestra en lo general, un comportamiento bimodal, con amplias
fluctuaciones a lo largo del año; se observa estacionalidad de la infestación asociada a la
temperatura y humedad relativa. El índice de infestación es variable pero más importante en
regiones tropicales que en templadas y con mayor altitud sobre el nivel del mar(26,27,28).

El mayor índice de infestación se puede presentar a partir de la segunda mitad de la primavera

y hasta el inicio del otoño, pudiendo observarse en ciertas zonas, hasta tres picos
poblacionales. El índice de infestación en el verano puede llegar a ser mayor de 4,000 moscas
por animal, en tanto que en otros periodos puede variar entre 200 y 450 moscas. La aplicación
de insecticidas y la resistencia a los mismos, pueden intervenir en la estimación en un hato;
asimismo, este índice puede guardar relación con el manejo del pastoreo y de las excretas(28).
En áreas ganaderas de clima templado, la dinámica poblacional de H. irritans es bimodal, y
se considera estacional, su presencia aumenta desde el final de primavera hasta inicio del
otoño, y el verano es la época con más altos índices de infestación. En estas áreas se puede
presentar diapausa facultativa en el invierno lo que lleva a hacer casi imperceptible su
presencia(26,27).

Se pueden producir varias generaciones de H. irritans en un año. En climas fríos se han

estimado de 7 a 9 generaciones al año, mientras que en climas cálidos el número de
generaciones puede oscilar entre 8 y 14(22). en una región semiárida de Brasil, se han
reportado treinta generaciones por año(20). En México no existe información sobre el número
de generaciones producidas por H. irritans por año. Esta información es fundamental para
comprender el comportamiento del parásito y elaborar estrategias de control.

389
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

Resistencia del hospedador. Las razas de ganado Bos indicus son menos susceptibles a la
infestación por ectoparásitos que las razas B. taurus(29). Asimismo, existen diferencias
significativas en la densidad de H. irritans entre diferentes razas B. taurus: por ejemplo, la
raza Chianina es más resistente que las razas Angus, Hereford y Charolais(30). En Brasil, se
encontró que los bovinos de la cruza Guzerat x Holstein presentan mayor infestación en
comparación con la raza Guzerat pura(31). En un estudio realizado en el sur de México, se
comparó el ganado B. taurus con B. indicus para asociar a la raza de bovino con el factor de
resistencia a la infestación y se obtuvo que los animales de la raza Brahman fueron
parasitados por igual o menor número de moscas que los animales de razas B. taurus(2). La
infestación por H. irritans en los animales de un hato no es homogénea y más del 50 % de la
población de moscas parasitan al 15-30 % de los animales lo que sugiere que algunos bovinos
son más susceptibles a la infestación(32). Los factores de susceptibilidad entre y dentro de
razas de bovinos a infestaciones por H. irritans incluyen el color (los animales de color
obscuro son más susceptibles), tamaño (animales de talla grande son más parasitados),
densidad del pelo y producción de sebo (animales con menor densidad pelo y producción de
sebo, son más parasitados), hormonas (la testosterona favorece la infestación). Además, la
resistencia natural está influenciada por la respuesta inmune y el sistema de coagulación
individual influencian el parasitismo(33).

Métodos para estimar infestación el número de moscas y umbral económico (UE). Para
el establecimiento del UE en las infestaciones de H. irritans es fundamental determinar la
cantidad de moscas presentes en los animales que causaran un daño económico. Se entiende
como daño económico a la cantidad de perjuicio que justifica el costo del control artificial, y
como UE a la densidad de población del parásito que se usa para tomar la decisión de iniciar
una acción de control que impida una pérdida mayor al costo de la intervención(2). La
determinación del número de moscas sobre los animales se realiza mediante el método visual
directo (VD) o método indirecto digital (VID) a través de fotografía o video. En la mayoría
de los casos se realiza a una distancia de 1 a 4 m de los animales. Eso dependerá de la
docilidad de los mismos(34-36), e incluso se han descrito distancias de 5 a 10 m usando
binoculares(37). Los horarios para los conteos recomendados son las horas más frescas del
día, que permitan la observación con iluminación natural, además debe considerarse que en
horarios más cálidos del día una alta proporción de estas moscas se desplaza hacia las partes
bajas del abdomen de los animales, lo que dificulta el conteo, y éste debe realizarse siempre
a la misma hora. En la mayoría de los trabajos publicados los recuentos se realizan en horarios
comprendidos entre las 06:00 a las 12:00 h(16,38,39). En otros estudios, las cuantas se han
realizado de 15:30 y las 19:00 h(36).

La determinación VD o VID del número de moscas por animal requiere realizarse por
personal capacitado y debe realizarse de un lado del animal y posteriormente multiplicar por
dos para obtener el total de moscas por animal, o bien realizarse en ambos lados por dos
observadores de manera simultánea(34-36). Debe considerarse que cuando la densidad de

390
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

moscas es muy alta se corre el riesgo de subestimar el número de moscas; en este sentido
cuando la cantidad de moscas en las regiones escapular, inter escapular y costal son ≤25 se
cuentan individualmente y cuando son ≥25 pueden contarse por grupos de 5(40).

Las regiones con mayor número de H. irritans son la región escapular, inter escapular y
costal(40) (Figura 2). También pueden considerarse la espalda, flancos, las patas y ambos
lados de la cabeza(35). La determinación de la infestación puede realizarse en animales
confinados, semiconfinados o libres(16,34,36).

Figura 2: Infestación por Haematobia irritans en las regiones dorsal del cuello y escapular
en un bovino macho de piel obscura

Imagen Dra. Ma. Lorena Torres-Rodríguez

El uso de fotografías y videos en el método VID(35,36) y videos(41), tiene las ventajas de que
las imágenes captadas quedan registradas de manera permanente, las moscas visibles se
cuentan con alta precisión, las imágenes son menos propensas a errores de estimación y no
se requiere gran cantidad de mano de obra(36). Sin embargo, la ventaja del método VD es que
es más rápido y eficiente, suficiente para medir los cambios en la densidad de población de
H. irritans(39).

Para la determinación del número de moscas a ser consideradas como UE se han realizado
varios estudios en diferentes partes del mundo(16,42). De esta manera se observó que 200
moscas causan la pérdida de 520 ml de leche por día y 28 g de peso vivo por animal al día(43).
Asimismo, se ha observado que los terneros y el ganado lechero no pueden soportar grandes
cantidades de moscas sin sufrir daños, de aquí que más de 50 moscas en vacas lecheras se
consideran de importancia económica. Particularmente se considera que el UE para vacas
Holstein es de 80-100 moscas por animal(44). Las vacas de carne pueden tolerar más de 200
moscas por animal, mientras que los toros pueden tolerar mayor cantidad de moscas(45). En

391
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

términos generales, el UE para las infestaciones por H. irritans en bovinos es de ≥200 moscas
por animal(16,42). En México, la estimación del UE se realiza generalmente mediante la
observación visual y se han encontrado picos máximos en promedio de 300 y 120 moscas
/animal en el sureste y centro del país respectivamente, ocurriendo estas infestaciones en la
época de máxima precipitación pluvial(2).

Control químico y métodos de aplicación

Control químico

El tratamiento químico es el principal método de control de H. irritans. Las familias de

insecticidas que se usan para el control de H. irritans en el ganado bovino son:

Organofosforados (OFs). Los insecticidas OFs son derivados del ácido fosfórico e
interfieren con la función nerviosa a nivel sináptico inactivando la acetilcolinesterasa (AChE)
que reacciona con los residuos de serina localizados en el sitio de catálisis de la AChE y al
no hidrolizar a la acetilcolina, ésta se acumula de forma excesiva, generando incremento del
estímulo y parálisis del insecto(46). Este mecanismo hace que los OFs sean también altamente
tóxicos para los animales y el humano. Los OFs actúan contra ectoparásitos de animales tales
como moscas, pulgas, piojos, ácaros y garrapatas y fueron los primeros en utilizarse en el
control de H. irritans. Los compuestos OFs más utilizados son el diazinón y el ethión, que se
utilizan generalmente en el control de poblaciones de H. irritans resistentes a los
piretroides(33). Los aretes con diazinón al 21.4 % tuvieron una reducción del 87 % de H.
irritans en bovinos en pastoreo de Tuxpan, Veracruz, hasta por 90 días(47).

Piretroides (Ps). Los Ps son derivados de las piretrinas, insecticidas naturales que se
encuentran en las flores de plantas Chrysanthemum cinerariaefolium. Las piretrinas se
clasifican en piretrinas TI y TII. Las piretrinas TI carecen del grupo α-ciano que se localiza
en la posición del alcohol fenil-benzilo de las piretrinas TII. Las piretrinas naturales son
sensibles a la luz solar, no así en los Ps sintéticos(48). Los sitios blanco de los Ps son los
canales de sodio y cloro donde actúan inhibiendo la transmisión del impulso nervioso de los
insectos, causando cambios en la permeabilidad de membrana(33). Los Ps TI cambian la
conformación de los canales de sodio de las membranas neuronales, en respuesta al estímulo,
mientras que los TII afectan los canales de cloro, incluyendo los dependientes del ácido
gamma amino butírico (GABA) con una despolarización de las membranas y supresión del
potencial de acción(48). Debido a que los insectos tienen un mayor número de canales de sodio
sensible, a sus estructuras y temperatura corporal, los Ps son altamente tóxicos para ellos,
mientras que en los mamíferos la toxicidad es relativamente baja(48).

392
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

Fenilpirazolonas. Son componentes químicos del tipo fenil pirazola, y su principal

representante para el control de moscas es el fipronil. Estos plaguicidas actúan sobre los
receptores del GABA provocando el bloqueo de los canales del cloro. Asimismo, bloquean
dos tipos de activadores glutamato de los canales del cloro que se encuentran solamente en
invertebrados. Posteriormente se produce una parálisis y finalmente la muerte de los
artrópodos. La formulación por derrame dorsal a base de fipronil al 1% tiene una eficacia
>80 % para el control de H. irritans hasta 21 días después del tratamiento(49).

Lactonas macrocíclicas (LM). Las LM se dividen en tres familias, a) las avermectinas,

productos de la fermentación de Streptomyces avermitilis, ejemplo: ivermectina, doramectina
y eprinomectina, b) las milbemicinas, derivadas de la fermentacion S. cyanogriseus, ejemplo:
moxidectina y c) espinocinas derivado de Saccharopolyspora, ejemplo spinosad(50). Las LM
interactúan de forma irreversible con el GABA y los receptores glutamato del canal de cloro
incrementando la conductividad de membrana, ocasionando parálisis de insectos y ácaros(51).
Dado que las LM son efectivas contra endo y ectoparásitos se conocen como endectocidas.
La composición química de las avermectinas y milbemicinas no se altera a su paso por el
tracto digestivo y son excretadas de manera intacta, por lo que afectan el desarrollo de las
larvas en el estiércol de animales tratados. Sin embargo, su principal desventaja es su
eliminación a través de la leche(33). En bovinos en pastoreo de Tuxpan, Veracruz, la
ivermectina inyectable tuvo una eficacia en la reducción de moscas superior al 90 % hasta
por 90 días(47).

Reguladores del crecimiento (RC). Los RC de insectos son substancias que actúan
acelerando o inhibiendo los procesos fisiológicos esenciales del desarrollo normal de los
insectos o de su progenie. Los RC no necesariamente son tóxicos, más bien causan
anormalidades que comprometen la sobrevivencia de los insectos(2). Un ejemplo son las
hormonas juveniles (HJ), análogas de la ecdisona, que son específicas de los insectos. En
cada fase evolutiva, la cantidad de HJ se reduce y de esa manera el insecto se desarrolla hasta
adulto. Cuando la HJ está presente de manera constante se previene la maduración del
insecto(52). El metropeno y la ciromazina se incluyen en este grupo no tóxico para los
mamíferos y por lo tanto se aplican como bolo o suplemento alimenticio.

Inhibidores del crecimiento (IC). Los IC de los insectos bloquean la polimerización de N-

acetilglucosamina, evitando así la síntesis de quitina, componente esencial del exoesqueleto,
de esta manera previenen la emergencia de H. irritans(53). En este grupo se incluyen las
benzoil-fenil ureas como el diflubenzuron, el lufenuron y el triflumuron, de los cuales el
diflubenzuron es el más utilizado contra H. irritans. Estos productos actúan contra huevos y
larvas, no contra las fases adultas, por lo tanto, su administración es por vía oral, ya sea en
forma de bolo o como suplemento en sales minerales y suplementos, aunque existen las
formulaciones en aspersión o en polvo. En EUA y Brasil, el diflubenzuron ha mostrado una
reducción del 90 al 99 % de H. irritans en 20 a 33 días del tratamiento(53). En México, se usa

393
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):384-411

el diflubenzuron oral en bovinos (1 g/animal/día) con buenos resultados para el control de H.

irritans.

Derivados del pirrol. Los pirroles halogenados son compuestos orgánicos aromáticos
producidos por Streptomices, conocidos también como proinsecticidas, ya que son activados
por oxigenasas como el citocromo p450 a metabolitos más tóxicos una vez dentro del insecto.
El blanco del pirrol es la mitocondria, afectando la fosforilación oxidativa, rompiendo el
gradiente de protones e impidiendo la producción de ATP(54). A este grupo pertenece el
clorfenapir, primer insecticida utilizado al 30 % en aretes para el control de H. irritans, que
fue ampliamente utilizado como alternativa para el tratamiento de H. irritans resistentes a los
piretroides(33).

Repelentes. Algunos extractos y aceites esenciales de plantas han mostrado actividad

repelente contra insectos y representan una alternativa para disminuir el uso de insecticidas
convencionales en unidades de producción preocupadas por producir productos orgánicos, o
contar con alternativas de control diferentes para mitigar la resistencia a insecticidas. Se trata
de compuestos nitrogenados o alcaloides, fenólicos, inhibidores de proteínas y aceites
esenciales(55). Una limitante de estos extractos o aceites esenciales es que tienen corto tiempo
de repelencia, por ejemplo, los aceites esenciales del zacate de limón (Cymbopogon citratus),
geranio (Geranium odoratissimum) y menta (Menta piperita) al 5 % en aceite de girasol
mostraron repelencia contra H. irritans de 8 a 24 h(56).

Atrayentes. Los atrayentes son substancias volátiles y pueden ser detectados a largas
distancias por otros insectos por llevar señales de alarma o reproductivos. Se trata de
feromonas o mensajeros químicos que se encuentran en la cera cuticular de las hembras de
H. irritans. La cera cuticular está compuesta de cadenas de 21 a 29 carbonos y son
estimulantes de la cópula para el macho(2). Las feromonas sintéticas al aplicarse en trampas
tratadas con insecticidas han sido usadas para atraer insectos, pero hasta el momento en H.
irritans las trampas funcionan como un método de control físico y no químico(57).

Métodos de aplicación

Existen varios métodos de aplicación de insecticidas para controlar H. irritans. El método de

elección depende de factores como el tipo de explotación, el sistema de producción
(intensivo, extensivo, mixto), fin zootécnico del ganado (carne y leche, o doble propósito),
manejo de excretas, infraestructura, instalaciones y el personal técnico a cargo de la
aplicación de insecticidas(2). Los métodos más comunes de aplicación de insecticidas se
describen a continuación(3,58,59).

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Aretes impregnados con insecticida: Se trata de aretes de plástico con uno o más insecticidas
insertados en la matriz del arete, que a medida que este se mueve, el insecticida se libera en
pequeñas cantidades, y se distribuye a través del pelo del animal. Los aretes existentes
contienen Ps, OF, LM y mezclas de Ps y OF. Todos los animales de un hato deben utilizar
los aretes y éstos deben retirarse si no se observa efectividad.

Polvos: Se trata de sacos o bolsas con el insecticida que se libera a través de filtros cuando el
ganado está en contacto con la bolsa. Para este tipo de control se requiere que las bolsas sean
suspendidas cerca de las tomas de agua y debe asegurarse que el polvo caiga sobre los
animales. Los polvos también se utilizan en el tratamiento de las excretas.

Derrame dorsal: Los insecticidas de derrame dorsal (pour-on), se aplican a lo largo de la

línea de la espalda de los animales, a dosis basada en el peso del animal. Este es uno de los
métodos más usados en México en el ganado bovino.

Aspersión: Los tratamientos por aspersión son efectivos en el control de las moscas, pero es
importante cubrir por completo a los animales. La aspersión incrementa el manejo y estrés
de los animales, lo que representa una desventaja en su utilización; sin embargo, es un método
a considerar cuando la cantidad de animales no es muy grande. La aspersión es uno de los
métodos más usado en México.

Larvicidas orales: Los larvicidas orales se aplican en el alimento o en bloques minerales o

en suplementos alimenticios. Estos insecticidas pasan del tubo digestivo a las heces donde
previenen que el desarrollo de las larvas a la fase adulta; sin embargo, si la cantidad de
producto adecuada no es ingerida, las moscas pueden mantenerse por encima del UE. Una
solución a ello son los bolos de liberación lenta, los cuales se alojan en el retículo y el
producto se libera de manera continua. Por la vía oral se aplican las LMs, los RC y los IC.
Inyectables o sistémicos: Aunque la gran mayoría de insecticidas se emplea por vía tópica,
la inyección intramuscular es un método de aplicación de las LM como la ivermectina, muy
usual en ganado de carne para el control de garrapatas, moscas y nematodos
gastrointestinales.

VetGun®: Es una forma de administración novedosa, en la que se utiliza una pistola diseñada
para disparar una cápsula de gelatina (VetCap®), que contiene una dosis de insecticida. Esta
cápsula es muy frágil y se rompe por el impacto generado con el contacto con la piel,
liberando el insecticida que comienza a migrar a través del pelo y piel del animal. Mediante
este sistema se pueden aplicar cápsulas de 5 a 10 m de distancia de los animales. Sin embargo,
es posible que el insecticida no cubra los dos lados del animal adecuadamente. Este método
de control no está disponible en México de forma comercial, pero es un novedoso método
que podría usarse en el futuro cercano.

395
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Bioinsecticidas. Los bioinsecticidas son extractos, o aceites esenciales obtenidos de plantas

que pueden ser utilizados en el control de H. irritans. Existe evidencia de que ciertos
extractos de plantas como del neem (Azadirachta indica) que contiene azadiractina cuando
se administra oralmente a los bovinos a dosis de ≥0.03 mg por kg de peso vivo por día y el
molido de semilla del neem administrado como suplemento de ≥10 mg de semilla por kg de
peso vivo, inhibe el desarrollo de H. irritans en las heces(60). Otro compuesto botánico que
ha demostrado buena eficacia contra H. irritans es el p-anisaldeido, extraído de varias plantas
tales como Pimpinella anisum y Cuminum cyminum(61), así como los aceites esenciales de
Carapa guianensis(62), Eucalyptus polybractea(63) y Pelargonium spp.(56).

En un estudio realizado en vacas lecheras infestadas naturalmente con H. irritans en México,

se encontró una reducción de 9.5 a 68.0 % de infestación después de asperjar el extracto de
hoja de Larrea tridentata al 20%(64). En México se requiere identificar moléculas bioactivas
presentes extractos de plantas nativas de las diferentes regiones del país, así como las
formulaciones de vehículos y vías de administración en bovinos. En México se requiere
identificar moléculas bioactivas presentes extractos de plantas nativas de las diferentes
regiones del país, así como las formulaciones de vehículos y vías de administración en
bovinos.

Resistencia de H. irritans a los insecticidas

La resistencia es una respuesta genético-evolutiva de poblaciones de insectos expuestas al

estrés continúo debido a la frecuente exposición a los insecticidas. En el campo se sospecha
de resistencia cuando un producto que antes era útil para el control, ya no demuestra el mismo
efecto, siempre y cuando se asegure que el insecticida se está usando bajo óptimas
condiciones de aplicación(42). Debido a que el ciclo biológico de H. irritans es de pocos días,
los tratamientos se realizan a intervalos cortos, lo que provoca que la frecuencia de individuos
resistentes se incremente de manera progresiva y el insecticida eventualmente pierda su
efectividad biológica(20).

En H. irritans existen varios mecanismos de resistencia que se manifiestan como cambios en

el comportamiento del insecto para evadir la exposición al insecticida, la detoxificación por
sobreexpresión de la enzima citocromo p450 y la insensibilidad en el sitio de acción debida
a mutaciones en el canal de sodio(42). La resistencia de H. irritans a los Ps está asociada a la
resistencia al derribe debido a una mutación en el canal de sodio, la cual previene o reduce
la interacción con el canal de sodio, estas mutaciones se conocen como kdr o super kdr(65).
La resistencia a los OFs se debe a mutaciones puntuales que producen cambios en la
estructura, conformación y sitio de acción de la acetilcolina. Estos cambios se han encontrado
en el sitio activo de la AChE de mosquitos y mosca doméstica resistentes a los OFs y se sabe
que producen una disminución de la sensibilidad de la AChE(33).

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El diagnóstico de resistencia a insecticidas más utilizado es el bioensayo donde las moscas

recién capturadas son expuestas a papeles filtro impregnados con insecticida a concentración
letal (CL) 0, 50 y 99, usando acetona como diluyente. El ensayo se realiza en tres réplicas y
después de 1 hora se obtiene el porcentaje de mortalidad por cada concentración y se compara
con el testigo, impregnado sólo con acetona(66).

En la detección molecular de resistencia a Ps se amplifica un fragmento del gen que codifica

para el canal de sodio de un solo individuo y mediante el análisis de las secuencias obtenidas
se determina si las mutaciones son del tipo kdr o super-kdr. En el caso de los OFs, una
mutación puntual donde una glicina es substituida por una alanina en la posición 262 de la
secuencia de aminoácidos de la AChE es determinada por PCR y puede ser usada para la
detección de moscas resistentes en el campo(67).

La resistencia de H. irritans a los insecticidas se documentó desde los años 60s del siglo
pasado en EUA y en los 80s a los Ps en poblaciones de H. irritans controladas mediante
aretes con Ps en Florida, EUA. En México, el primer estudio sobre resistencia de H. irritans
se realizó en el Golfo de México(68), encontrando una alta resistencia al fenvalerato y en
menor proporción a los OFs. En Tamaulipas, México, se realizó un estudio para conocer la
susceptibilidad a la cipermetrina y al diazinón y para detectar la presencia de genes kdr y
super-kdr. Sólo en un rancho se encontró el gen super-kdr, mientras que la frecuencia de kdr
fue del 43 al 78 % de las poblaciones de H. irritans estudiadas(66). En otro estudio en
Tamaulipas, México, mediante ensayos con papel filtro se determinó que la resistencia a los
Ps estaba distribuida en todo el estado y sólo en el sur se encontraron poblaciones resistentes
tanto a Ps como al diazinón(69). Posteriormente en el norte de Veracruz y el centro de Nuevo
León, se obtuvieron resultados similares, una alta resistencia a los Ps y leve al diazinón(70).
En Tierra Caliente, Guerrero, se encontró resistencia tanto a los OFs como a los Ps en H.
irritans en el 100 % de 30 ranchos analizados(71). Actualmente no se conoce en México la
distribución de la resistencia de H. irritans a las principales familias de insecticidas, por lo
que es necesario hacer un estudio nacional del monitoreo de resistencia en distintas regiones
del país.

Control alternativo

Control físico. Para el control físico se usan las trampas para moscas adultas, que tienen la
finalidad de atraer a las moscas en los vuelos que realizan en búsqueda del ganado. Se han
diseñado trampas en forma de cilindro o de copas invertidas, recubiertas con material
adherible, bolas negras y brillantes con luz violeta, o bien impregnadas de otros atrayentes
como feromonas(72). Otro diseño es la trampa de paso, que consiste en un túnel oscuro por el
que transitan los animales, lo que provoca que las moscas se separen del ganado y vuelen
hacia las zonas con luz, congregándose en el techo del túnel donde mueren en 2 a 12 h. Las

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trampas túneles con un sistema eléctrico de aspiración para las moscas representan una
alternativa de control atractiva, con el inconveniente de la instalación y costo de la
electricidad(34). En México el uso de trampas es limitado y representa un área de oportunidad
para su desarrollo y evaluación. Con el control físico de H. irritans se reduce el uso de
insecticidas y con ello limita la selección de poblaciones resistentes a los insecticidas.

Control biológico. El uso de enemigos naturales para el control de las poblaciones de H.

irritans ha sido ampliamente explorado tanto en ensayos in vitro como en infestaciones
controladas y naturales(73-76). Dentro de los enemigos naturales se incluye a los parasitoides
Pteromalidos que parasitan de pupas de moscas como los incluidos en los géneros
Muscidifurax spp. y Spalangia spp.; las bacterias entomopatógenas como Bacillus
thuringiensis, los nematodos entomopatógenos como los géneros Steinernema spp. y
Heterorhabditis spp., los hongos entomopatógenos de los géneros Beauveria spp.,
Metarhizium spp. e Isaria spp. Asimismo, los escarabajos estercoleros de la familia
Scarabaeidae juegan un papel importante en el biocontrol de H. irritans al degradar las heces
y al incorporar las heces al suelo, lo que no permiten el desarrollo de la fase larvaria de la
mosca(50). Estos agentes de biocontrol tienen un riesgo mínimo hacia los invertebrados que
no son blanco específico, así como para aves y mamíferos, además de que con su uso se
disminuye el uso de insecticidas y como consecuencia la resistencia a ellos(77,78).

Los parasitoides existen en el mercado mexicano e internacional, disponibles para utilizarse

en las unidades de producción pecuaria, ya que atacan a cualquier mosca. Se distribuyen en
bolsas de tela o recipientes de plástico que contienen pupas de mosca doméstica parasitadas
por uno o dos géneros de microavispas (Muscidifurax y/o Spalangia). Los recipientes se
reparten en potreros y corrales 48 horas antes de la emergencia de los parasitoides adultos,
que se establecen fácilmente en lugares con un uso moderado de productos químicos. En
México se han reportado diversas especies, siendo los más frecuentes Spalangia endius, S.
nigroaenea y Muscidifurax raptor(73).

Las bacterias entomopatógenas como Bacillus thuringiensis han demostrado ser una
herramienta útil para el control de estadios larvarios de H. irritans, al aplicarse directamente
al estiércol; sin embargo, las experiencias sobre su uso en el campo son limitadas. Los
nematodos entomopatógenos (Steinernema spp. y Heterorhabditis spp.), se presentan como
una alternativa de biocontrol que requiere de mayor investigación para alcanzar su uso en el
campo(74,76).

En México, se han evaluado in vitro diversos aislados de B. bassiana (Bb), M. anisopliae

(Ma) e Isaria fumosorosea para el biocontrol de H. irritans(75). Un estudio desarrollado en
condiciones de infestación controlada en el trópico seco, usando diferentes formulados
asperjados en el ganado, se demostró que cinco cepas de M. anisopliae controlaron del 94 a
100 % de la infestación entre los días 12 y 13 post-tratamiento, mientras que tres cepas de I.

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fumosorosea disminuyeron la generación de fases inmaduras de 90 a 98 % en el día 13 post-

tratamiento(79).

Se evaluó un formulado acuoso de la cepa mexicana Ma134 de M. anisopliae en ganado

infestado naturalmente con H. irritans en ganado lechero mantenido en clima semiárido,
alcanzando una efectividad en el control de la infestación de 68% en cuatro semanas de
tratamiento(80). De manera similar, se evaluó la cepa Ma135, contra infestaciones naturales
de Stomoxys calcitrans y H. irritans, en ganado lechero mantenido en un sistema de pastoreo
y confinamiento en corral. Los resultados indicaron una eficacia a las seis semanas de 69 y
58 % para S. calcitrans y H. irritans, respectivamente(81). La principal desventaja de la
aplicación de hongos entomopatógenos es que los conidios se desactivan con los rayos
ultravioleta, por lo que su uso práctico requiere de formulaciones que les protejan de la luz
solar y que las aplicaciones se realicen antes de la salida del sol, para mantener su efectividad.

Los escarabajos estercoleros de la familia Scarabaeidae, al degradan materia orgánica en las

heces, compiten con H. irritans por espacio y materia orgánica. Durante su proceso de
apareamiento, los escarabajos entierran el estiércol en el suelo, evitando de esta manera que
las moscas se reproduzcan. En condiciones de laboratorio el escarabajo Aphodius lividus es
capaz de reducir la emergencia de H. irritans de 98 a 100 %(82). En otro estudio realizado en
Norteamérica se encontró que un número mayor a 40 adultos de Digitonthophagus gazella
en el excremento de bovinos redujo la emergencia de H. irritans de 38 a 56 %(83).

Las LM, principalmente ivermectina y doramectina afectan la sobrevivencia de las

poblaciones de escarabajos estercoleros(59,84). La moxidectina al 10% en bovinos reduce la
capacidad reproductiva del escarabajo Onthophagus landolti(85). Por lo anterior, se
recomienda utilizar tratamientos selectivos que generan una menor excreción de LM, y como
consecuencia una menor afectación a las poblaciones de escarabajos estercoleros.

Control inmunológico. La necesidad de métodos de control más amigables con el medio

ambiente y la salud pública, ha propiciado la investigación sobre la respuesta inmune del
ganado a los antígenos de H. irritans como un camino hacia las vacunas contra la mosca de
los cuernos, similar al enfoque utilizado con garrapatas. Se ha demostrado que un nivel de
infestación de 200 moscas por animal produce una débil respuesta de anticuerpos a los
antígenos de la saliva de las moscas, que aumenta cuando se retiran las moscas de los
animales. Esto sugiere un efecto modulador de los antígenos en las glándulas salivales de H.
irritans(86). En otro estudio se encontró una correlación entre la reducción de huevos y los
niveles de anticuerpos contra H. irritans alimentadas con sangre de bovinos inmunizados con
antígenos de intestino de moscas; sin embargo, la mortalidad de moscas alimentadas de
animales inmunizados no fue significativa(87).

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Aun cuando la vacunación de bovinos con proteínas recombinantes como la trombostasina,

una proteína inhibidora de la coagulación, que fue identificada en las glándulas salivales de
H. irritan(88) y la hematobina, una proteína inmunomoduladora de la saliva, demostraron una
disminución en el consumo de sangre, retraso en el desarrollo de huevos y disminución del
número de moscas adultas. La vacunación experimental con hematobina recombinante
aumentó la respuesta de IgG anti-hematobina en el ganado y redujo el número de moscas en
un 30 % en comparación con los controles(4). Hasta el momento, se han evaluado muy pocas
proteínas recombinantes y aún no existe una vacuna recombinante contra H. irritans.

Los estudios de genómica funcional y la proteómica brindan la oportunidad de descubrir

nuevos antígenos candidatos vacunales que posteriormente puedan ser expresados y
producidos en proteínas recombinantes para ser usadas solas o combinadas en ensayos de
vacunación y reto contra infestaciones por H. irritans en bovinos. En México, se identificaron
candidatos para el desarrollo de vacunas contra H. irritans, mediante silenciamiento de genes
usando la interferencia de ARN (iARN) en una geneteca de ADNc construida de tejidos
abdominales de H. irritans parcialmente alimentadas. La iARN del grupo funcional de
inhibidor de proteasas mostró una alta mortalidad de H. irritans y una reducción en la
oviposición posterior a la iARN de vitelogenina, ferritina y ATPasa. También se obtuvo una
alta mortalidad de moscas adultas, así como reducción de la oviposición posterior a la iARN
de los componentes del proteosoma, respuesta inmune y 5’-NUC. Sin embargo, estos
candidatos no han sido evaluados en ensayos de inmunización contra H. irritans e
infestación(89).

Se ha realizado poca investigación sobre la identificación de candidatos para el desarrollo de

vacunas contra H. irritans y, hasta el momento, los resultados son preliminares. Por lo tanto,
el control inmunológico de la mosca de los cuernos no es una alternativa a corto plazo. La
reciente secuenciación, ensamblaje y anotación del genoma de H. irritans(90) será útil para la
identificación de nuevos antígenos candidatos para el desarrollo de vacunas.

Control cultural, táctico, estratégico y selectivo

El control cultural es el uso de buenas prácticas de manejo como son la remoción y

disposición adecuada de las excretas frescas de los corrales y establos, lo que interrumpe el
ciclo biológico de las moscas y previene el desarrollo de nuevas poblaciones(42).

El control táctico es la acción inmediata, provocada por la ocurrencia de niveles de

infestación considerados dañinos. Para poder lograr esto se debe hacer un monitoreo cada 8-
10 días de la población de moscas y se realiza el tratamiento cuando el nivel de infestación
sobrepase el umbral económico(2).

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El control selectivo consiste en el tratamiento de aquellos animales que presenten mayores

infestaciones por moscas dentro del hato. Barros et al.(91) realizaron varios ensayos con
diferentes insecticidas al 25% y 50% del hato, encontrando una reducción de moscas en todo
el hato y disminución del costo del tratamiento; sin embargo, los animales tuvieron que ser
tratados con mayor frecuencia cuando la infestación de moscas persistió.

El control estratégico se basa en el conocimiento de la epidemiología de la infestación de H.

irritans en una región para limitar las épocas de mayor infestación y daño económico tratando
de evitar los picos poblacionales. Estos tratamientos pueden ser implementados una vez
superado el nivel pre-establecido de infestación de poblaciones de moscas evaluadas
semanalmente(2).

Control integrado

El control integrado de parásitos (CIP) consiste en la asociación del medio ambiente y la

dinámica de población de las especies de parásitos, utilizando una combinación de técnicas
y métodos sustentables que sean compatibles y que mantengan niveles bajos de las
poblaciones de parásitos que causan pérdidas económicas. El CIP generalmente se asocia a
una drástica disminución de la frecuencia de tratamientos y por consiguiente una disminución
en la presión de selección genética y de parásitos resistentes(1).

El uso de diferentes estrategias específicas para el control de H. irritans ha sido explorada a

nivel mundial; sin embargo, la integración de las estrategias no ha sido estudiada, como ha
ocurrido con otros parásitos como garrapatas(92). El reto principal que existe a nivel mundial
y en especial en México es el uso eficiente de un programa integrado de moscas hematófagas,
mediante la implementación de diferentes estrategias de control químico y no químico.

Conclusiones

Con base en la información presentada y discutida sobre la situación y perspectivas de estudio

de H. irritans en la ganadería bovina de México se concluye que:

La mosca de los cuernos H. irritans es un ectoparásito obligado del ganado bovino, que se
distribuye por todo México durante el año, con picos en verano o época de lluvias. Este
parásito es responsable de importantes pérdidas económicas en los sistemas ganaderos,
destacando la necesidad de estudiar su dinámica poblacional en diferentes regiones del país,
para establecer estrategias de control efectivas y evitar picos poblacionales.

El tratamiento químico es el principal método de control de las infestaciones de H. irritans.

Los insecticidas disponibles para el control de estas moscas son los OFs, Ps, LM, RC, IC,

401
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pirroles, así como productos repelentes y atrayentes que se usan mediante diversos métodos
y vías de aplicación. El uso frecuente de insecticidas favorece la selección genética de
poblaciones resistentes de H. irritans. En México, poblaciones de H. irritans resistentes OFs
y Ps han sido reportados en Tamaulipas, Veracruz, Nuevo León, Guerrero y sureste de
México de resistencia a los tratamientos químicos.

El control biológico mediante el uso de B. bassiana, M. anisopliae e I. fumosorosea ha

demostrado ser una alterativa para el control de H. irritans en la ganadería bovina mexicana.
Los escarabajos estercoleros regulan las poblaciones de H. irritans al impedir que las fases
inmaduras de las moscas continúen su ciclo; sin embargo, el uso frecuente de LM para el
control de endo y ectoparásitos afecta su desarrollo. Se requiere aplicar un uso racional de
las LM en la ganadería bovina y de esta manera preservar estos reguladores naturales de las
poblaciones de H. irritans.

Se requiere realizar estudios para la identificación y desarrollo de nuevos bioinsecticidas para

el control de H. irritans en el ganado bovino.

El uso de diferentes estrategias de control integrado de H. irritans ha sido poco explorada a

nivel mundial y en México.

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Nota de investigación

Curvas de crecimiento en bovinos Limousin de raza pura y cruzados

Joel Domínguez-Viveros a

Antonio Reyes-Cerón b

Carlos Enrique Aguirre-Calderón c*

Ricardo Martínez-Rocha d

Carlos Luna-Palomera e

Nelson Aguilar-Palma a

a
Universidad Autónoma de Chihuahua. Facultad de Zootecnia y Ecología. Chihuahua,
México.
b
Asociación Mexicana de Criadores de Ganado Limousin. Zacatecas, México.
c
Instituto Tecnológico de México. Instituto Tecnológico de El Salto. El Salto, Durango,
México.
d
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán.
Ciudad de México, México.
e
Universidad Juárez Autónoma de Tabasco. División Académica de Ciencias
Agropecuarias. Tabasco, México.

*Autor de correspondencia: carlos.ac@salto.tecnm.mx

Resumen:

El objetivo fue el ajuste de un modelo no lineal (MNL) para evaluar la curva de crecimiento
en bovinos Limousin, en pureza de raza (PRZ) y cinco grados de cruzamiento (GPZ; 1/2, 3/4,
7/8, 15/16, 31/32 de Limousin). Se analizó el peso vivo, el intervalo de peso al nacer a 500
días de edad. Se evaluaron cuatro MNL: Brody, Bertalanffy, Gompertz y logístico. Se

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estimaron parámetros de crecimiento: peso adulto (PAD); tasa de crecimiento (TAC); edad
(EPI; meses) y peso (PPI; kg) al punto de inflexión; edad (meses; E50M) para alcanzar 50%
de madurez y madurez a 15 meses (GM15). Con el MNL seleccionado en PRZ se caracterizó
la curva de crecimiento en GPZ. El modelo de mejor ajuste fue Bertalanffy. El PAD para
machos PRZ fue 566.1, para GPZ estuvo en el intervalo de 446.9 a 527.4; para hembras, en
GPZ estuvo en el intervalo de 374.5 a 419.9, en PRZ fue 443.0. Los MNL presentaron
correlaciones por debajo de -0.75 entre PAD y TAC. En vaquillas de PRZ, EPI se estimó a
3.7 con 131.2 para PPI; en GPZ, EPI y PPI estuvieron en los intervalos de 2.9 a 3.7 y 110.9
a 124.4, respectivamente. E50M para hembras, en PRZ fue a 10.6 y para GPZ en el intervalo
de 8.9 a 10.5. GM15 para hembras, en GPZ el promedio fue 90.5 % en PRZ fue de 87.9 %.
Los machos en PRZ alcanzan E50M a partir de 13 meses.

Palabras clave: Modelos no lineales, Parámetros de crecimiento, Bos Taurus, Cruzamiento,

Heterosis.

Recibido: 10/07/2022

Aceptado: 07/11/2022

La raza Limousin, originaria de Francia, como raza pura o en esquemas de cruzamiento(1,2)

presenta cualidades productivas, reproductivas y de adaptación que han permitido su
distribución en gran cantidad de países y de sistemas de producción(3,4,5); además, se ha
utilizado en el desarrollo de razas sintéticas(6). A México llegó por importaciones de Canadá
y Estados Unidos que datan de la década de 1970; la Asociación Mexicana de Criadores de
Ganado Limousin (AMCGL) se constituyó en 1989(7,8). Actualmente se distribuye en 17
estados como raza pura especialmente; aunque también es utilizada en esquemas de
cruzamiento abierto y como base para la conformación de razas sintéticas, tales como
Limousan (5/8 Limousin y 3/8 Angus)(9) y Brahmousin (5/8 Limousin y 3/8 Brahman)(10).

La AMCGL coordina el registro genealógico de pureza de raza y grados de pureza, así como
los registros productivos que definen los criterios y objetivos de selección de la raza(7). Los
datos productivos asociados al crecimiento incluyen el peso vivo al nacer, a 120, 210 y 365
días de edad, con mediciones en el intervalo de más o menos 45 días a la edad especificada.
Las mediciones de peso vivo generan una distribución de observaciones a través de la vida
del animal, que en su conjunto se pueden utilizar para caracterizar y evaluar la curva de
crecimiento. Los modelos no lineales (MNL) caracterizan y analizan la curva de crecimiento
animal con base en la interpretación biológica y aplicaciones de los coeficientes de regresión,
así como parámetros de crecimiento derivados de los coeficientes de regresión(11,12,13). Los
coeficientes de regresión y parámetros de crecimiento son de trascendencia en la toma de

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decisiones para los programas de manejo, nutrición, reproducción y mejora

genética(14,15,16,17). Con base en lo anterior, el objetivo del presente estudio fue la selección y
ajuste de un MNL para describir y evaluar la curva de crecimiento en bovinos Limousin de
México.

La base de datos estuvo conformada por mediciones de peso vivo, en el intervalo de peso al
nacer a 500 días de edad en bovinos Limousin (PRZ; pureza de raza). Para definir la curva
de crecimiento se evaluaron cuatro MNL: Brody (BRO), von Bertalanffy (BER), Gompertz
(GOM), y logístico (LOG); todos conformados por tres coeficientes (β1, β2 y β3) de
regresión(12,13,18). En las ecuaciones de los MNL (Cuadro 1), yi representa el peso vivo (kg)
medido al tiempo t; β1, es el valor asintótico cuando t tiende a infinito, interpretado como el
parámetro de peso adulto (PAD); β2, es un parámetro de ajuste cuando y ≠ 0 y t ≠ 0; y β3, es
la tasa de crecimiento (TAC), expresando la ganancia de peso como proporción del peso
total. Los modelos BER, GOM y LOG se caracterizan por describir el crecimiento con base
en una curva sigmoide, para los cuales se calculó la edad (EPI; meses) y el peso (PPI; kg) al
punto de inflexión. El modelo BRO presenta una curva de crecimiento con TAC constante
sin punto de inflexión. Con los coeficientes de regresión se estimaron la edad para alcanzar
el 50 % de madurez (E50M), la madurez obtenida a los 15 meses (GM15) de edad(19,20), así
como la correlación (rac) entre TAC y PAD.

Cuadro 1: Modelos no lineales evaluados en bovinos Limousin de raza pura y cruzados

Modelo Ecuación
Logístico yi = β1 / (1 + β2*(exp(-β3*t))) + ei
Bertalanffy yi = β1*((1 - β2*(exp(-β3*t)))**3) + ei
Gompertz yi = β1*(exp(-β2*(exp(-β3*t)))) + ei
Brody yi = β1*(1 - β2*(exp(-β3*t))) + ei
yi= peso vivo en kg, medido al tiempo t; β1= valor asintótico; β2= constante de integración; β3= pendiente de
la curva o tasa de crecimiento.

Los análisis se realizaron para cada sexo, con el método de Gauss-Newton del procedimiento
NLIN del programa para análisis estadístico SAS(21). La selección del modelo con mejor
ajuste se realizó en función de(18,19): criterio de información Akaike [AIC= n*ln(sce/n) + 2k];
criterio de información Bayesiano [BIC= n*ln(sce/n) + k*ln(n)]; coeficiente de
𝑠𝑐𝑒
determinación [R2= (1 – (sce/sct))]; y, error estándar general o del modelo (EEG= √ .
𝑛−𝑝−1

Donde: n = número total de datos; sce= suma de cuadrados del error; sct = suma de cuadrados
total; k= número de parámetros en el modelo; ln = logaritmo natural. Para AIC y BIC, el
modelo con el menor valor se consideró como de mejor ajuste.

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La AMCGL administró un registro genealógico con diferentes grados de pureza (GPZ) con
el objetivo de incrementar la población de bovinos Limousin a través de cruzamiento
absorbente, con base en vacas cruzadas y sementales de PRZ. Con el modelo seleccionado
como de mejor ajuste en la población de PRZ se caracterizó la curva de crecimiento en
poblaciones definidas por cinco GPZ o generaciones: primera (PG) con ½ de Limousin;
segunda (SG) con ¾ de Limousin; tercera (TG) con 7/8 de Limousin; cuarta (CG) con 15/16
de Limousin; y, quinta (QG) con 31/32 de Limousin. En el Cuadro 2 se describe la base de
datos analizada en PRZ y GPZ.

Cuadro 2: Base de datos de peso vivo, analizada a través de grupos genéticos y de sexo,
con mediciones en el intervalo del nacimiento hasta 500 días de edad
Sexo / Grupo PG SG TG CG QG Pureza
Machos 1963 1489 1607 3428 6224 31784
Hembras 2220 2296 2449 4784 7382 35695
Grupos genéticos: PG, 1/2 Limousin; SG, 3/4 Limousin; TG, 7/8 Limousin; CG, 15/16 Limousin; QG, 31/32
Limousin. Pureza de raza (> 63/64 Limousin).

En la selección de modelos, dentro de sexo con AIC y a través de sexo con BIC, el modelo
de mejor ajuste fue BER seguido de BRO y GOM; en todos los modelos el R2 fue superior
al 95 % (Cuadro 3). En el Cuadro 4 se presentan los resultados para los coeficientes de
regresión y parámetros de crecimiento producto de los MNL evaluados. La estimación del
PAD fue mayor para PRZ vs GPZ, en contraste, la TAC fue superior en los resultados de
GPZ. El esquema de mejora genética del ganado Limousin en México incluye el peso al
destete ajustado a 205 días(7), con posible trascendencia en las curvas de crecimiento, dado
que el punto de inflexión está ubicado en el periodo predestete. El modelo de BRO fue el
segundo en la clasificación de modelos; sin embargo, presentó resultados atípicos para PAD,
E50M y GM15. Todos los modelos presentaron rac debajo de -0.75 (Cuadro 4), lo cual señala
que altos PAD no derivan de altas TAC. En la Figura 1 para machos y Figura 2 para hembras,
se describe el crecimiento con base en el modelo BER para todos los genotipos evaluados.

Cuadro 3: Estadísticos utilizados para la selección del modelo no lineal de mejor ajuste
Estadísticos Brody Gompertz Logístico Bertalanffy
Machos
R2 96.7 96.7 96.6 96.7
EEG 40.3 40.3 40.9 40.3
AIC 236935.8 237022.3 237856.6 236896.4
BIC 236960.9 237047.5 237881.7 236921.2

415
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):412-422

Hembras
R2 96.8 96.8 96.7 96.8
EEG 35.6 35.7 36.1 35.6
AIC 255208.7 255253.0 256169.4 255127.7
BIC 255234.2 255278.4 256194.9 255153.1
AIC= criterio de información Akaike; BIC= criterio de información Bayesiano; R2= coeficiente de
determinación; EEG= error estándar general o del modelo.

Cuadro 4: Coeficientes de regresión y parámetros de crecimiento derivados de los modelos

no lineales evaluados en bovinos Limousin de raza pura y cruzados
ítem β1 β2 β3 rac EPI PPI E50M GM15
Machos de raza pura con todos los modelos no lineales evaluados
Brody 1645.9 0.9778 0.000618 -0.99 -- -- 36.2 26.0
Gompertz 491.0 2.5475 0.00583 -0.92 5.3 180.6 7.4 83.1
Logístico 408.2 8.8538 0.0117 -0.76 6.2 204.1 6.2 98.5
Bertalanffy 566.1 0.5949 0.00400 -0.96 4.8 167.7 13.0 81.2
Hembras de raza pura con todos los modelos no lineales evaluados
Brody 715.1 0.9508 0.00151 -0.99 -- -- 14.2 51.8
Gompertz 402.9 2.396 0.00656 -0.90 4.4 148.2 6.3 88.2
Logístico 352.3 8.0113 0.0124 -0.71 5.6 176.1 5.6 99.1
Bertalanffy 443.0 0.5666 0.00477 -0.95 3.7 131.2 10.6 87.9
Machos en grado de pureza con el modelo Bertalanffy
PG 527.4 0.5896 0.00394 -0.97 4.8 156.3 13.1 80.7
SG 522.4 0.5858 0.00418 -0.96 4.5 154.8 12.3 83.0
TG 514.5 0.5876 0.00410 -0.96 4.6 152.4 12.6 82.3
CG 446.9 0.5705 0.00481 -0.95 3.7 132.4 10.5 88.1
QG 467.1 0.5724 0.00469 -0.96 3.8 138.4 10.8 87.3
Hembras en grados de pureza con el modelo Bertalanffy
PG 391.4 0.5563 0.00511 -0.94 3.3 115.9 9.7 90.0
SG 374.5 0.5446 0.00563 -0.94 2.9 110.9 8.7 92.6
TG 419.9 0.5619 0.00476 -0.95 3.7 124.4 10.5 87.9
CG 399.2 0.5572 0.00509 -0.95 3.4 118.3 9.8 89.9
QG 379.9 0.5471 0.00551 -0.94 3.0 112.5 8.9 92.1
Grados de pureza: PG, 1/2 Limousin; SG, 3/4 Limousin; TG, 7/8 Limousin; CG, 15/16 Limousin; QG, 31/32
Limousin. Coeficientes de regresión: β1, β2 y β3. Donde: β1, es el valor asintótico, interpretado como el
parámetro de peso adulto; β2, es un parámetro de ajuste; β3, es la tasa de crecimiento, expresando la ganancia
de peso como proporción del peso total. Edad (EPI; meses) y el peso (PPI; kg) al punto de inflexión. E50M,
edad para alcanzar el 50 % de madurez. GM15, grado de madurez (%) a 15 meses de edad. rac, correlación
entre β1 y β3.

416
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):412-422

Figura 1: Curvas de crecimiento para machos Limousin. Pureza, animales de raza pura;
PG, 1/2 de Limousin; SG, 3/4 de Limousin; TG, 7/8 de Limousin; CG, 15/16 de Limousin;
QG, 31/32 de Limousin
450

400

350

300

250
Peso, kg

200

150

100

50
Pureza PG SG TG CG QG
0
1 51 101 151 201 251 301 351 401 451 501
Edad, días

Figura 2: Curvas de crecimiento para hembras Limousin. Pureza, animales de raza pura;
PG, 1/2 de Limousin; SG, 3/4 de Limousin; TG, 7/8 de Limousin; CG, 15/16 de Limousin;
QG, 31/32 de Limousin
450

400

350

300

250
Peso, kg

200

150

100

50
Pureza PG SG TG CG QG
0
1 51 101 151 201 251 301 351 401 451 501
Edad, días

En bovinos Limousin de raza pura, Igarzabal et al(3) en tres sistemas de producción reportaron
como modelo de mejor ajuste GOM. En esquemas de cruzamiento de Limousin con Angus,
Hereford y MARC III, Zimmermann et al(17) utilizaron el modelo de BRO para caracterizar
la curva de crecimiento y evaluar el peso vivo a la madurez. En bovinos Limousin x Friesian,
representaron el crecimiento con base en el modelo GOM(22). En la raza Madrasin, producto
del cruzamiento de Limousin con Madura, el crecimiento presentó una curva tipo sigmoide,
caracterizada con el modelo LOG(23). Curvas de crecimiento evaluadas con el modelo BER,
fueron reportadas en bovinos Holstein(24), Pirenaica y Blonda(3).

417
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):412-422

En México, diversos estudios han discutido contrastes en el tipo de curva de crecimiento a

través de razas. Para curvas de crecimiento sin punto de inflexión, Domínguez-Viveros et
al(25) en cinco razas de cebú en ganadería tropical, reportaron que los MNL de mejor ajuste
fueron Brody, Meloum III y Mitscherlich; caso particular del modelo BRO, fue seleccionado
con mejor ajuste en vacas Romosinuano(20), en bovinos Tropicarne(19) y Salers(26). Para curvas
de crecimiento tipo sigmoide, Contreras et al.(27) en vacas Jersey, Holstein y cruzas Jersey
con Holstein los MNL seleccionados fueron GOM, LOG y BER, respectivamente; el modelo
BER se ha reportado en bovinos Hereford(26).

La incorporación de vaquillas de reemplazo a la fase reproductiva es de trascendencia para

el progreso genético y rentabilidad del hato. Este procedimiento transcurre en tres etapas(28):
inicia maduración de la hipófisis detonada a cierta edad y peso; seguida con el desarrollo de
los ovarios y crecimiento corporal; maduración del útero como consecuencia del desarrollo
pituitario y su influencia hormonal sobre el crecimiento corporal y actividad ovárica, permite
a la vaquilla el empadre y desarrollar la gestación. En diversos estudios se ha analizado la
influencia de los parámetros de crecimiento sobre variables reproductivas(20,24,29); de esta
forma, el punto de inflexión se ha asociado(13,30,31) con el inicio de la fase reproductiva. La
edad al primer parto es un indicador del tiempo que tarda un animal en alcanzar su madurez
sexual y reproducirse por primera vez, el empadre alrededor de los 15 meses, con edad al
primer parto en torno a los 24 meses, tiene efectos positivos en la longevidad y productividad
de la vaca(32,33). Con base en el modelo BER, se observan diferencias en las hembras de GPS
vs PRZ para los componentes de la curva de crecimiento (Cuadro 4), las cuales se pueden
atribuir a las diferencias genéticas a través de razas y los efectos de heterosis, producto del
esquema de cruzamiento. En vaquillas de PRZ, la EPI se estimó a 3.7 meses con 131.2 kg
para PPI; en GPZ, la EPI y el PPI estuvieron en los intervalos de 2.9 a 3.7 meses y 110.9 a
124.4 kg, con valores promedio de 3.3 y 116.4, respectivamente. Para E50M en hembras, en
PRZ se estimó a 10.6 meses y para GPZ estuvo en el intervalo de 8.9 a 10.5 meses, con un
valor promedio de 9.5. Para GM15 en hembras, en GPZ el valor promedio fue de 90.5 % y
la estimación en PRZ fue de 87.9 %. En contraste, para hembras de otras poblaciones y con
base en el modelo BER: Contreras et al(27) para Holstein, Jersey y cruzas estimaron EPI
(meses) y PPI (kg) en los intervalos de 7.4 a 9.8 y 115.0 a 151.7, respectivamente;
Domínguez-Viveros et al(25) en cinco razas de cebú, reportaron estimaciones de EPI y PPI en
los intervalos de 3.9 a 11.7 y 107.2 a 230.9, respectivamente; en Romosinuano(20),
Tropicarne(19) y Siboney(29) los resultados de EPI – PPI fueron de 15.5 – 132.5, 7.7 – 180.5 y
5.9 – 152.4, respectivamente.

Con respecto a los machos, la selección de sementales se realiza en PRZ y se incorporan a la

reproducción a partir del año de edad; no obstante, reducir la edad de incorporación a la
reproducción reduce el intervalo generacional y trasciende en el progreso genético(34). La
curva de crecimiento puede incidir en el desarrollo de la fase reproductiva; en razas Bos
taurus, los eventos fisiológicos asociados a la reproducción inician a los seis u ocho meses;

418
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):412-422

la madurez y capacidad reproductiva se precisan por la calidad del semen, con variaciones
por efectos del peso vivo, tasa de crecimiento, circunferencias escrotal, entre otros
factores(35). Los resultados señalan que los machos en PRZ alcanzan el 50 % de madurez a
partir de los 13 meses, con valores superiores al 80 % a partir de los 15 meses (Cuadro 4).
En contraste(26), en bovinos Hereford y Salers se reportaron grados de madurez de 68.2 % y
76.6 %, al año, respectivamente. Por otro lado, los indicadores de la curva de crecimiento
están asociados a la rentabilidad en la producción; la TAC tiene efecto en la edad y peso al
sacrificio; grado de madurez trascendencia en la eficiencia y composición de la canal(16,22).
Diferencias y derivaciones de la curva de crecimiento con relación a la producción, para
machos de raza pura y diversos cruzamientos, han sido valoradas por diversos autores(15,36,37).

El modelo de mejor ajuste fue von Bertalanffy, el cual describió una curva de crecimiento
tipo sigmoide, con diferencias en los parámetros de crecimiento a través de los genotipos
evaluados. Las estimaciones del punto de inflexión están en el contexto del crecimiento
predestete.

Agradecimientos

Se agradece a la Asociación Mexicana de Criadores de Ganado Limousin por facilitar la base

de datos analizada.

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422
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Nota de investigación

Relación entre rasgos de mediciones corporales, rasgos de mediciones de

la ubre y producción de leche de cabras Saanen en el distrito de
Capricorn de Sudáfrica

Thlarihani Cynthia Makamua

Molabe Kagisho Madikadikea

Kwena Mokoena

Thobela Louis Tyasi a*

a
University of Limpopo. Department of Agricultural Economics and Animal Production.,
Limpopo Province, South Africa.

*Autor de correspondencia: louis.tyasi@ul.ac.za

La asociación entre las mediciones corporales y las mediciones de la ubre se puede utilizar
para mejorar la producción de leche. El objetivo del estudio fue investigar la correlación entre
los rasgos de mediciones de la ubre y la producción de leche. El estudio se realizó en el
pueblo de Sikline en Mankweng, distrito de Capricorn de la provincia de Limpopo, Sudáfrica,
donde se utilizó un total de 30 cabras Saanen lactantes. Se utilizó la técnica de correlación de
Pearson para el análisis de los datos. Los resultados mostraron una correlación significativa
(P<0.05) entre la distancia entre pezones y la producción de leche (r= 0.45) y una correlación
negativa altamente significativa (P˂0.01) entre el diámetro del pezón y la producción de
leche (r= -0.57). El peso corporal y la producción de leche (r= 0.54) tuvieron una correlación
positiva altamente significativa (P˂0.01). El hallazgo del presente estudio implica que el peso
corporal y la distancia entre pezones se puede utilizar para mejorar la producción de leche en
las cabras Saanen. El hallazgo del estudio podría usarse para predecir la producción de leche
de las cabras Saanen. Sin embargo, es necesario realizar más estudios sobre la relación de las
mediciones corporales y de la ubre y la producción de leche utilizando un tamaño de muestra
más grande.

Palabras clave: Correlación, Peso corporal, Diámetro del pezón, Circunferencia de la ubre,
Producción de leche.

423
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):423-433

Recibido: 08/04/2022

Aceptado: 04/11/2022

Las cabras Saanen pueden adaptarse a diferentes condiciones climáticas, y se caracterizan

por ser cabras de tamaño mediano a grande con una alta producción de leche(1). Las
mediciones corporales y de la ubre de un animal son importantes para los productores, ya
que pueden utilizarse para la alimentación, la administración de medicamentos, la selección
para reproducción y el manejo en la granja(2). Kouri et al(3) informaron que el peso corporal
y las mediciones de la ubre juegan un papel significativo en la producción de leche. Las
cabras Saanen son dóciles, con una alta producción de leche de aproximadamente 2.2
kg/día(4). Existe una falta de conocimiento en los productores comunales sobre qué rasgos se
pueden utilizar para mejorar la producción de leche(5).

Se ha investigado la relación entre las mediciones corporales y de la ubre de diferentes

animales; Arcos-Alvarez et al(6) reportaron que existe correlación entre las mediciones de la
ubre, el volumen de la ubre y la producción diaria de leche de ovejas Pelibuey. Adewumi et
al(7) destacaron que en un sistema tradicional de cría de ganado pequeño, los resultados
revelaron que la producción parcial de leche podría determinarse en función del tamaño de
la ubre y la longitud del pezón en cabras y ovejas criadas de manera extensiva y la
circunferencia del corazón de los cabritos podría usarse para indicar la producción de leche
de la cabra. Por lo tanto, la producción de leche se puede predecir a partir de rasgos de
mediciones corporales y rasgos de mediciones de la ubre. Sin embargo, hasta donde se sabe,
la información sobre el uso de rasgos de mediciones corporales y rasgos de mediciones de la
ubre para mejorar la producción de leche de cabras Saanen en Sudáfrica es limitada y no
concluyente. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue determinar la correlación entre los
rasgos de mediciones corporales, los rasgos de mediciones de la ubre y la producción de
leche de las cabras Saanen. Los resultados de este estudio ayudarán a los agricultores
comunales a identificar los rasgos de mediciones corporales y los rasgos de mediciones de la
ubre que se pueden utilizar para mejorar la producción de leche de cabras Saanen.

El estudio se realizó en el pueblo de Sikline en Mankweng, situado a 23°53′24" latitud sur y

29°45′25" longitud este, distrito de Capricorn de la provincia de Limpopo, Sudáfrica. La
temperatura ambiente alrededor del área de estudio oscila entre 16 y 27 ℃ en verano,
mientras que en invierno oscila entre 8 y 22 ℃. El área recibe una precipitación media anual
de 450 mm(8). Se utilizó un total de 30 cabras Saanen lactantes criadas bajo un sistema de
explotación extensivo, entre las edades de 3 a 5 años.

424
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):423-433

Los animales se mantuvieron bajo un sistema de explotación extensivo. Según el cual, se

liberaron en el veld (pradera) para pastar por la mañana y se llevaron de nuevo a su kraal
(corral) por la noche. Se proporcionó agua limpia ad-libitum.

En este estudio se utilizó un diseño transversal para medir los rasgos de mediciones
corporales y los rasgos de mediciones de la ubre. Los registros de ordeño durante dos
semanas que se realizaron 7 días después del parto se recopilaron por el productor.

Las mediciones corporales se registraron utilizando una cinta métrica calibrada en

centímetros, mientras que el peso corporal se tomó usando una báscula de pesaje una vez por
la mañana antes del pastoreo. Los rasgos de mediciones corporales se tomaron según lo
descrito por Pesmen y Yardimci(9). Brevemente, altura a la cruz (AC) se midió como la
distancia desde la superficie de una plataforma a la cruz, longitud del cuerpo (LC) se midió
como la distancia desde la articulación occipital hasta la primera vértebra caudal,
circunferencia del corazón (CC) se midió detrás de la escápula, altura del esternón (AE) se
midió como la distancia entre el suelo y la superficie ventral del esternón, y altura a la grupa
(AG) se midió como la distancia entre el suelo y el borde dorsal de la cintura pélvica.

Utilizando una cinta métrica (cm) se midieron los siguientes rasgos externos de mediciones
de la ubre: longitud de la ubre antes del ordeño y después del ordeño (LUA & LUD); ancho
de la ubre antes del ordeño y después del ordeño (AUA & AUD); circunferencia de la ubre
antes del ordeño y después del ordeño (CUA & CUD); distancia entre pezones antes del
ordeño y después del ordeño (DEPA & DEPD); diámetro del pezón antes del ordeño y
después del ordeño (DPA & DPD); longitud del pezón antes del ordeño y después del ordeño
(LPA & LPD)(10). El ordeño de las cabras se realizó dos veces al día durante dos semanas,
por la mañana y por la tarde. Las mediciones de la ubre se tomaron antes y después del
ordeño.

Para el análisis de los datos se utilizó el software Statistical Package for Social Sciences (IBM
SPSS, 2020) versión 27.0. Se calcularon estadísticos descriptivos que incluyeron media,
desviación estándar, error estándar y coeficiente de variación. La correlación de Pearson se
utilizó para determinar la relación entre los rasgos medidos. Se utilizó una probabilidad del
5 % para la significancia y del 1 % para la alta significancia entre los rasgos.

Los estadísticos descriptivos de los rasgos de mediciones corporales, los rasgos de

mediciones de la ubre y la producción de leche de cabras Saanen se muestran en el Cuadro
1. Se encontró que el valor medio de PLE fue de 47.69 L, el valor medio más alto fue
mostrado por CC y LC, mientras que DPD tuvo el valor medio más bajo. El coeficiente de
variación más alto fue registrado por LPA, mientras que AC registró el valor más bajo. Los
resultados destacan que las cabras Saanen tuvieron un promedio de 74.27 kg de PC; los

425
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):423-433

resultados son superiores a los obtenidos por Adewumi et al(7), donde el peso corporal
promedio fue de 19.20 y 23.09 kg para cabras y ovejas respectivamente.

Cuadro 1: Estadísticos descriptivos de los rasgos medidos (cm)

Rasgos Media DE EE CV
LC 76.13 7.92 1.45 10.40
AG 75.37 5.43 0.99 7.20
AC 74.80 4.37 0.80 5.84
AE 49.03 3.85 0.70 7.84
CC 86.47 7.97 1.46 9.22
PC, kg 74.27 15.30 2.79 20.60
LUA 24.40 1.89 0.34 7.73
LUD 20.07 3.53 0.64 19.60
AUA 26.60 1.96 0.36 7.36
AUD 20.77 2.96 0.54 14.23
CUA 57.43 4.01 0.73 6.97
CUD 37.17 5.40 0.99 14.52
DEPA 11.27 2.07 0.38 18.34
DEPD 9.43 1.41 0.26 14.91
DPA 3.77 1.45 0.27 38.62
DPD 3.17 1.20 0.22 37.74
LPA 5.27 2.55 0.46 48.33
LPD 4.20 1.58 0.29 37.72
PLE, L 47.69 11.21 2.80 23.50
Longitud del cuerpo (LC), altura a la grupa (AG), altura a la cruz (AC), altura al esternón (AE),
circunferencia del corazón (CC), longitud de la ubre antes del ordeño (LUA), longitud de la ubre después del
ordeño (LUD), ancho de la ubre antes del ordeño (AUA), ancho de la ubre después del ordeño (AUD),
circunferencia de la ubre antes del ordeño (CUA), circunferencia de la ubre después del ordeño (CUD),
distancia entre pezones antes del ordeño (DEPA), distancia entre pezones después del ordeño (DEPD),
diámetro del pezón antes del ordeño (DPA), diámetro del pezón después del ordeño (DPD), longitud del
pezón antes del ordeño (LPA), longitud del pezón después del ordeño (LPD), producción de leche (PLE).

La correlación fenotípica entre los rasgos de mediciones corporales y los rasgos de

mediciones de la ubre se presenta en el Cuadro 2. Las mediciones corporales mostraron una
relación significativa con las mediciones de la ubre en cabras Saanen. El coeficiente de
correlación significativa más alto entre las mediciones corporales y las mediciones de la ubre
se registró entre LC y AUD, CC y AUA, AC y LUA en (P<0.01). Se destacó el coeficiente
de correlación más bajo entre LC y DEPA, AC y CUA, AE y LUD, PC y LUD en (P<0.05).
Hubo una correlación negativa significativa entre AG y LPA (P<0.05). Los hallazgos de este
estudio sugieren que la longitud del cuerpo se puede utilizar para mejorar la distancia entre
los pezones y el ancho de la ubre, mientras que la altura a la grupa se puede utilizar para
mejorar el ancho de la ubre, la distancia entre los pezones y la longitud del pezón. Los

426
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):423-433

hallazgos son similares al estudio realizado por otros(7), quienes afirmaron que hubo una
correlación significativa entre los rasgos de mediciones corporales y los rasgos de mediciones
de la ubre, como la distancia entre los pezones, el ancho de la ubre, la longitud de la ubre y
la circunferencia de la ubre, que tuvieron una correlación significativa con los rasgos de
mediciones corporales, como la longitud del cuerpo, la altura a la grupa, la altura a la cruz, y
la altura al esternón, respectivamente, en ovejas y cabras en Nigeria. Otros estudios
realizados en ovejas indicaron que las mediciones corporales como el peso corporal, la altura
a la cruz, la longitud del cuerpo, la circunferencia del corazón, la longitud del cuello y la
circunferencia del cuello tuvieron una correlación significativa con la circunferencia de la
ubre, el ancho de la ubre, la longitud del pezón y la distancia entre los pezones en ovejas
enanas de África Occidental(5).

427
 Cuadro 2: Correlación fenotípica entre rasgos de mediciones corporales y rasgos de mediciones de la ubre
Rasgos LC AG AC AE CC PC LUA LUD AUA AUD CUA CUD DEPA DEPD DPA DPD LPA LPD
LC
AG 0.40*
AC 0.44* 0.23ns
AE 0.28* 0.29* -0.10ns
CC 0.57** 0.46* 0.45* 0.37*
PC 0.29* 0.15ns 0.05ns 0.22ns 0.23ns
LUA 0.13ns 0.06ns 0.50** -0.13ns 0.04ns 0.06ns
LUD 0.11ns 0.15ns 0.12ns 0.28* 0.10ns 0.27* 0.48*
AUA 0.16ns 0.25* 0.20ns 0.20ns 0.63** 0.21ns 0.48* 0.43*
AUD 0.72** 0.08ns 0.06ns 0.07ns -0.10ns 0.02ns 0.58** 0.71** 0.66**
CUA -0.11ns 0.12ns 0.35* -0.07ns 0.21ns 0.20ns 0.39* 0.25* 0.19ns 0.10ns
CUD 0.14ns 0.10ns 0.24ns 0.06ns 0.07ns 0.23ns 0.57** 0.61** 0.36* 0.46* 0.10ns
DEPA 0.38* 0.26* 0.17ns 0.23ns 0.24ns 0.18ns 0.12ns 0.25* 0.31* 0.32* 0.26* 0.05ns
DEPD 0.08ns 0.03ns -0.07ns -0.07ns -0.15ns 0.05ns -0.13ns 0.18ns 0.27* 0.38* 0.09ns 0.14ns 0.59**
DPA -0.18ns -0.05ns -0.07ns -0.02ns -0.21ns -0.12ns -0.03ns -0.14ns -0.13ns -0.39* 0.12ns 0.13ns -0.43* -0.34*
DPD 0.00ns 0.01ns 0.23ns -0.02ns -0.17ns 0.07ns 0.26* 0.04ns -0.03ns -0.14ns 0.11ns 0.33* -0.10ns -0.36* 0.61**
LPA -0.23ns -0.29* -0.08ns -0.03ns -0.03ns -0.17ns -0.09ns -0.29* -0.23ns -0.26* 0.10ns -0.16ns -0.18ns -0.30* 0.36* 0.44*
LPD -0.04ns -0.09ns 0.16ns 0.03ns 0.12ns -0.14ns -0.07ns -0.23ns -0.11ns -0.11ns 0.10ns -0.16ns 0.17ns -0.10ns 0.02ns 0.37* 0.81**
Longitud del cuerpo (LC), altura a la grupa (AG), altura a la cruz (AC), altura al esternón (AE), circunferencia del corazón (CC), longitud de la ubre antes
del ordeño (LUA), longitud de la ubre después del ordeño (LUD), ancho de la ubre antes del ordeño (AUA), ancho de la ubre después del ordeño (AUD),
circunferencia de la ubre antes del ordeño (CUA), circunferencia de la ubre después del ordeño (CUD), distancia entre pezones antes del ordeño (DEPA),
distancia entre pezones después del ordeño (DEPD), diámetro del pezón antes del ordeño (DPA), diámetro del pezón después del ordeño (DPD), longitud
del pezón antes del ordeño (LPA), longitud del pezón después del ordeño (LPD), no significativo (ns), la correlación es significativa a un nivel de 0.05, (*),
la correlación es significativa a un nivel de 0.01 (**).

428
La correlación fenotípica entre los rasgos de mediciones de la ubre y la producción de leche
se muestra en el Cuadro 3. Los rasgos de mediciones de la ubre no tuvieron correlación
estadística significativa con PLE, excepto DEPD, que mostró una correlación positiva
(P<0.05). Hubo una correlación negativa altamente significativa entre PLE y DPA (P<0.01)
y una correlación negativa significativa con LPA (P<0.05). Los resultados indicaron que
todos los rasgos de mediciones de la ubre no tuvieron correlación significativa con la
producción de leche, excepto DEPD, LPA y DPA. El estudio está de acuerdo con otro
estudio(11) que afirmó que los coeficientes de correlación entre la producción de leche y los
rasgos de mediciones de la ubre no fueron significativos en las razas White Bornu y la enana
de África Occidental del sur de Nigeria. Los presentes hallazgos implican que las mediciones
de la ubre, como la distancia entre los pezones, la longitud del pezón y el diámetro del pezón,
se pueden utilizar para mejorar la producción de leche. Del mismo modo, Žujović et al(12)
destacaron una relación entre el ancho del pecho, la profundidad del pecho y la producción
de leche de la raza doméstica de cabra balcánica que se cría en la cordillera Sharplanina. Sin
embargo, el estudio realizado en ovejas Pelibuey(6) discrepa del presente estudio y afirmó
que no hubo correlación entre la longitud y el diámetro del pezón en la relación entre la
medición de la ubre y la producción de leche en ovejas Pelibuey. Estos resultados pueden
diferir debido a las diferencias en la raza del animal utilizado y los factores ambientales.

429
 Cuadro 3: Correlación fenotípica entre rasgos de mediciones de la ubre y producción de leche
Rasgo LUA LUD AUA AUD CUA CUD DEPA DEPD DPA DPD LPA LPD PLE
s
LUA

LUD 0.48*

AUA 0.48* 0.43*

AUD 0.58** 0.71** 0.66*

*
CUA 0.39* 0.25ns 0.19ns 0.10ns

CUD 0.57** 0.61** 0.36* 0.46* 0.10ns

DEPA 0.12ns 0.25ns 0.31* 0.32 0.26* 0.05ns

DEPD -0.13ns 0.18ns 0.27ns 0.38* 0.09ns 0.14ns 0.59**

DPA -0.03ns -0.14ns - -0.39* 0.12ns 0.13ns -0.43* -0.34*

0.13ns
DPD 0.26* 0.04ns - -0.14ns 0.11ns 0.33* -0.10ns -0.36* 0.61**
0.02ns
LPA -0.09ns -0.29* - -0.26ns -0.10ns -0.16ns -0.18ns -0.30* 0.36* 0.44*
0.23ns
LPD -0.07ns -0.23ns - -0.11ns 0.10ns -0.16ns 0.17ns -0.10ns 0.02ns 0.37* 0.81**
0.11ns
PLE -0.18ns 0.07ns 0.25ns 0.19ns 0.04ns 0.12ns 0.28ns 0.45* -0.57** -0.29ns -0.48* -0.13ns
Longitud de la ubre antes del ordeño (LUA), longitud de la ubre después del ordeño (LUD), ancho de la ubre antes del ordeño (AUA), ancho de la ubre
después del ordeño (AUD), circunferencia de la ubre antes del ordeño (CUA), circunferencia de la ubre después del ordeño (CUD), distancia entre pezones
antes del ordeño (DEPA), distancia entre pezones después del ordeño (DEPD), diámetro del pezón antes del ordeño (DPA), diámetro del pezón después
del ordeño (DPD), longitud del pezón antes del ordeño (LPA), longitud del pezón después del ordeño (LPD), producción de leche (PLE), no significativo
(ns), la correlación es significativa a un nivel de 0.05, (*), la correlación es significativa a un nivel de 0.01 (**).

430
El Cuadro 4 presenta la correlación entre el peso corporal y la producción de leche. Los
resultados de la correlación entre la producción de leche y las mediciones corporales
revelaron que no hubo una correlación significativa entre las cinco mediciones corporales
registradas. Sólo PC mostró una correlación altamente positiva con PLE (P<0.01). Al evaluar
la relación entre los rasgos de mediciones corporales y la producción de leche, los resultados
identificaron que todos los rasgos de mediciones corporales no tuvieron correlación
significativa con la producción de leche, excepto el peso corporal, que tuvo una correlación
estadística positiva altamente significativa con la producción de leche. El estudio está en
armonía con los hallazgos de Kouri et al(3), quienes afirmaron que la producción de leche se
correlacionó positivamente con el peso corporal de las cabras Damasco y Zaraibi. No
obstante, no está de acuerdo con otro estudio(2) que afirmó que la longitud corporal tuvo una
correlación positiva significativa con la producción de leche en cabras Damasco y Zaraibi en
Egipto. Los factores ambientales y la estructura morfológica de la raza pueden influir en la
diferencia en los resultados obtenidos.

Cuadro 4: Correlación fenotípica entre rasgos de mediciones corporales y producción de

leche
Rasgos LC AG AC AE CC PC PLE
LC
AG 0.40*
AC 0.44* 0.23ns
AE 0.28ns 0.29* -0.10ns
CC 0.57** 0.46* 0.45* 0.37*
ns ns
PC 0.29* 0.15 0.05 0.22ns 0.23ns
PLE 0.06ns 0.24ns 0.09ns 0.15ns 0.18ns 0.54**
Longitud del cuerpo (LC), altura a la grupa (AG), altura a la cruz (AC), altura al esternón (AE),
circunferencia del corazón (CC), producción de leche (PLE),
No significativo (ns), significativo a un nivel de 0.05, (*), significativo a un nivel de 0.01 (**).

El presente estudio concluye que los siguientes rasgos de mediciones de la ubre tuvieron una
relación con los rasgos de mediciones corporales: ancho de la ubre con longitud corporal,
altura a la grupa y circunferencia del corazón; distancia entre pezones con longitud corporal
y altura a la grupa; longitud del pezón con altura a la grupa; longitud de la ubre con altura a
la cruz y peso corporal; y circunferencia de la ubre con altura a la cruz y altura al esternón.
La distancia entre pezones, la longitud del pezón y el diámetro del pezón tienen una relación
con la producción de leche. El peso corporal de las cabras Saanen mostró una relación con la
producción de leche. Este hallazgo puede ser utilizado por los productores comunales para
mejorar la producción de leche de las cabras Saanen. Se necesita más investigación sobre la
relación entre los rasgos de mediciones corporales y las mediciones de la ubre y la
producción de leche para ayudar a mejorar la producción de leche.

431
 Agradecimientos

Los autores desean expresar su agradecimiento a la Universidad de Limpopo por

proporcionar los recursos necesarios para llevar a cabo el estudio y al productor lechero de
Saanen en el pueblo de Sikline en el área de Mankweng, distrito de Capricorn de la provincia
de Limpopo, Sudáfrica, por permitir la recolección de datos.

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de intereses.

Literatura citda:
1. Snyman MA. South African goat breeds: Saanen goat. Info-pack ref. 2014/010.
Grootfontein Agricultural Development Institute.
https://gadi.agric.za/InfoPacks/2014010%20South%20African%20Goat%20breeds%2
0-%20Saanen.pdf.

2. Youssef HFH, El-Gendy ME, Saifelnasr EOH, El-Sanafawy HA, Saba FE. Relationship
between body conformation and milk yield and composition in Zaraibi and Damascus
goats. EJSGS 2014;9(3):83-94.

3. Kouri F, Charallah S, Kouri A, Amirat Z, Khammar F. Milk production and its relationship
with milk composition, body and udder morphological traits in Bedouin goat reared
under arid conditions. Acta Sci Anim Sci 2019;41:1-9.

4. Louw M. Milk goat farming in South Africa. South Africa on line Ltd.
https://southafrica.co.za/milk-goat-farming-in-south-africa.html. Accessed Oct 15,
2021.

5. Idowu ST, Adewumi OO. Genetic and non-genetic factors affecting yield and milk
composition in goats. J Adv Dairy Res 2017;5:175.

6. Arcos-Álvarez D, Canul-Solís J, García-Herrera R, Sarmiento-Franco L, Piñeiro-Vazquez

Á, Casanova-Lugo F, et al. Udder measurements and their relationship with milk yield
in Pelibuey ewes. Animals 2020;10(3):518. https://doi.org/10.3390/ani10030518.

7. Adewumi OO, Banjo O, Adegboyega AA, Noiki OA. Udder and linear body measurement
in ewes and does in relation to performance of their offspring under the traditional
system of management. Niger J Anim Prod 2012;39(2):24-34.
https://doi.org/10.51791/njap.v39i2.733.

432
8. Kutu FR, Asiwe JAN. Assessment of maize and dry bean productivity under different
intercrop systems and fertilization regimes. Afr J Agric Res 2010;5(13):1627-1631.

9. Pesmen G, Yardimci M. Estimating the live weight using some body measurements in
Saanen goats. Arch Zootec 2020;11(4):30-40.

10. Merkhan KY, Alkass JE. Influence of udder and teat size on milk yield in Black and
Meriz goats. Res Opin Anim Vet Sci 2021;1(9):601-605.

11. Akpohuarho PO, Udeh I. Effect of udder size and its relationship with milk yield in two
breeds of goats (WAD and WB) in southern Nigeria. Patnsuk J 2018;14(1):1-6.

12. Žujović M, Memiši N, Bogdanović V, Tomić Z. Correlation between body measurements

and milk production of goats in different lactations. Biotechnol Anim 2011;27(2):217-
225.

433
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.6315

Nota de investigación

Análisis genético del bovino Criollo Mixteco de Oaxaca

Miguel Ángel Domínguez Martínez a*

Víctor Hernández Núñez b

Araceli Mariscal Méndez a

Amparo Martínez Martínez c

Gisela Fuentes-Mascorro a

a
Universidad Autónoma Benito Juárez de Oaxaca. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia. Cuerpo Académico Ciencias Veterinarias Aplicadas al Desarrollo Regional. Av.
Universidad S/N. Ex-Hacienda 5 Señores, 68120. Oaxaca de Juárez, Oaxaca, México.
b
Universidad Tecnológica de la Mixteca, Brigada de Promoción del Desarrollo. Oaxaca,
México.
c
Universidad de Córdoba, Facultad de Veterinaria. Córdoba, España.

*
Autor de correspondencia: mdominguez.cat@uabjo.mx

Resumen:

El bovino Criollo Mixteco es un recurso genético poco explorado, pero de gran valor por su
potencial para ser empleado en sistemas de producción respetables con el entorno y
adaptables a las condiciones del mismo. La identificación y caracterización de este recurso
local es un punto primordial para su conservación y mejora, es por esto que en el presente
estudio se llevó a cabo el análisis de la diversidad y relaciones genéticas de la población de
bovinos Criollos Mixtecos de Oaxaca, mediante el empleo de 19 marcadores de ADN
microsatélites y 32 poblaciones bovinas de referencia, pertenecientes al consorcio
BIOBOVIS de la Red CONBIAND. El número medio de alelos detectados fue de 8.8 ± 2.1
y el número efectivo de alelos estimado fue de 4.5 ± 1.2. La diversidad genética representada
por los valores de heterocigosidad esperada (0.7700 ± 0.0682) y observada (0.7170 ±

434
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

0.0998), se encontró dentro del rango de estimadores obtenidos en estudios previos con
poblaciones bovinas locales empleando marcadores microsatélites. El análisis de la
estructura poblacional reveló una influencia predominante de germoplasma ibérico (Bos
taurus). Se observa además una estrecha relación entre el Criollo Mixteco y el resto de
poblaciones bovinas criollas mexicanas a excepción del Criollo Lechero Tropical.

Palabras clave: Caracterización genética, Microsatélites, Conservación, Bovino criollo.

Recibido: 13/09/2022

Aceptado: 09/01/2023

El ganado criollo representa un recurso genético de gran importancia para el abastecimiento

de alimentos y materias primas en zonas de condiciones climáticas extremas, escasos
recursos alimenticios y gran incidencia de enfermedades infecciosas y parasitarias(1),
contribuye potencialmente a la reducción del hambre y de la pobreza, así como al desarrollo
sostenible(2). No obstante, la incapacidad de apreciar el valor real biológico, económico y
cultural de estos animales, ha ocasionado una agresiva extensión de razas altamente
seleccionadas provocando una constante erosión que pone en peligro la existencia de estos
recursos, representando una pérdida irreparable de variabilidad genética, que pudiera ser de
gran valor para enfrentar los efectos del cambio climático.

En el estado de Oaxaca, se cuenta con una población de ganado criollo localizado en la región
Mixteca (Figura 1A), denominado Criollo Mixteco. Fenotípicamente, son animales de talla
mediana, con una alzada a la cruz promedio de 1.03 ± 0.16 m y un peso promedio de 176 ±
51.48 kg (parámetros reportados para una edad de 1 a 3 años)(3), su pelaje puede ser negro o
colorado uniforme o en berrendo (Figura 1B). El origen del bovino Criollo Mixteco se
remonta a la época de la colonia, probablemente como parte de los animales que
acompañaron a los primeros españoles para la construcción de los conventos a lo largo del
territorio Oaxaqueño, en lo que actualmente se conoce como la Ruta Dominica(4).

435
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

Figura 1: A) Ubicación geográfica de la región Mixteca de Oaxaca. B) Ejemplares de

Bovino Criollo Mixteco

En la imagen se aprecia la coloración y características morfoestructurales del Bovino Criollo Mixteco

Desde su introducción a la región, el Criollo Mixteco fue adaptándose de forma exitosa a las
condiciones geográficas y ambientales prevalecientes en la zona, la cual se caracteriza por
una orografía complicada y fluctuaciones en la disponibilidad de alimentos y agua. No
obstante, este ganado es capaz de ser productivo en dichas condiciones, lo que los convierte
en animales idóneos para desarrollar sistemas de producción respetables con el medio
ambiente, resilientes y capaces de enfrentar los cambios en el entorno, principalmente con la
tendencia actual en América Latina hacia el desarrollo de sistemas de producción más
intensivos y sostenibles(5).

De acuerdo con la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la

Agricultura (FAO), la identificación y caracterización genética del ganado criollo o local es
un paso primordial en la conservación y aprovechamiento de estos recursos genéticos(6). En
este sentido, los marcadores moleculares microsatélites han demostrado ser una herramienta
altamente efectiva para caracterizar genéticamente las poblaciones de ganado bovino criollo
en América(7–10), por lo que, en el presente estudio se evaluó la diversidad genética de la
población de bovinos Criollos Mixtecos y sus relaciones genéticas con otras poblaciones
bovinas locales y especializadas, mediante el empleo de 19 marcadores microsatélites y 32
poblaciones de referencia, con el objetivo de generar información sobre el estado de
conservación de este valioso recurso genético local.

Se seleccionaron un total de 40 bovinos Criollos Mixtecos adultos (29 hembras y 11 machos),

los cuales se identificaron con base en las características fenotípicas de ejemplares criollos
reportadas previamente en la literatura, entre las que se encuentran el patrón de coloración,
talla y parámetros zoométricos(3,11), aquellos individuos que presentaban características

436
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

fenotípicas propias de razas Cebú fueron descartados. Con el fin de evitar relaciones de
parentesco cercano entre los individuos seleccionados, se incluyó únicamente un ejemplar
por cada unidad de producción bovina muestreada, separadas geográficamente en diferentes
comunidades de la Mixteca Oaxaqueña (17°48′00″ N, 97°46′00″ O), además de confirmar,
mediante entrevista, la ausencia de conexiones genéticas (uso de sementales) entre las
unidades de producción. El tamaño de la muestra se definió tomando como referencia la
información publicada para estudios genéticos poblacionales mediante marcadores
moleculares microsatélites(12), así como el tamaño de muestra sugerido por la FAO para
estudios de caracterización genética de poblaciones de ganado local mediante microsatélites
(n=25 a 40)(13).

El material biológico consistió en muestras de sangre total con anticoagulante (EDTA)

obtenidas mediante punción aséptica de la vena yugular, a partir de las cuales se llevó a cabo
la extracción de ácidos nucleicos, utilizando el kit ReliaPrep Blood gDNA Miniprep System
(Promega), siguiendo las instrucciones del fabricante. Para el análisis genético de la
población se empleó un panel de 19 marcadores microsatélites recomendados por la FAO-
ISAG(14) (Cuadro 1), los cuales se amplificaron mediante PCR y procesaron en un
secuenciador capilar ABI377XL (Applied Biosystems), con la posterior tipificación alélica,
siguiendo la metodología establecida en el Laboratorio de Mejora y Conservación de
Recursos Genéticos Animales de la Universidad de Córdoba, España(7).

437
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

Cuadro 1: Frecuencias alélicas observadas en la población de Bovinos Criollos Mixtecos

BM1818 BM1824 BM2113 CSRM60 CSSM66
Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec.
260 0.0132 179 0.2750 126 0.0385 91 0.0125 179 0.0132
262 0.0395 181 0.1750 128 0.0513 93 0.1500 181 0.0921
264 0.3553 183 0.3875 130 0.0769 95 0.0125 183 0.1974
266 0.1842 185 0.0125 132 0.0256 97 0.1375 185 0.0789
268 0.3421 189 0.1500 134 0.0769 99 0.0250 187 0.0132
270 0.0526 136 0.2436 101 0.0125 189 0.2895
272 0.0132 138 0.3077 103 0.4125 191 0.0132
140 0.1026 105 0.1875 193 0.1842
142 0.0769 111 0.0375 197 0.1184
113 0.0125
ETH003 ETH010 ETH185 ETH225 HAUT27
Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec.
103 0.0263 209 0.1667 220 0.0286 139 0.2000 128 0.0135
109 0.1053 211 0.0128 222 0.0571 141 0.0125 140 0.0270
115 0.0658 213 0.1026 226 0.0571 143 0.1125 142 0.0811
117 0.3421 215 0.1154 228 0.6000 145 0.0250 146 0.0135
119 0.1974 217 0.3333 230 0.0143 147 0.2625 148 0.5405
123 0.0658 219 0.1923 232 0.1000 149 0.2875 150 0.2297
125 0.1711 221 0.0256 234 0.1143 151 0.0125 152 0.0676
129 0.0263 223 0.0513 236 0.0143 153 0.0250 154 0.0270
240 0.0143 157 0.0625
HEL009 ILSTS006 INRA32 INRA63 MM12
Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec.
149 0.0128 287 0.0556 168 0.0152 175 0.4250 105 0.0132
151 0.0128 289 0.0417 174 0.0152 177 0.3250 109 0.0132
153 0.3077 291 0.2361 176 0.1364 179 0.0125 117 0.1579
155 0.0641 293 0.2778 178 0.2879 183 0.2000 119 0.1184
157 0.0256 295 0.1111 180 0.3485 185 0.0375 121 0.2368
159 0.0256 297 0.2639 182 0.0303 123 0.1184
161 0.2308 299 0.0139 184 0.1212 125 0.0526
163 0.1154 186 0.0152 129 0.0132
165 0.0513 188 0.0303 131 0.0263
167 0.0513 133 0.1974
169 0.0128 135 0.0395
171 0.0897 139 0.0132
SPS115 TGLA053 TGLA122 TGLA227
Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec. Alelo Frec.
242 0.0375 151 0.0658 134 0.0250 79 0.0769
244 0.4875 153 0.0395 140 0.0125 81 0.0256
246 0.0625 157 0.2105 142 0.0375 83 0.1282
248 0.1875 159 0.1711 144 0.0375 85 0.3077
250 0.0250 163 0.0526 146 0.0750 87 0.0128
252 0.0875 165 0.0921 148 0.0125 89 0.0641
254 0.0250 167 0.1842 150 0.3875 91 0.0641
256 0.0875 169 0.1447 152 0.2875 93 0.0128
175 0.0263 154 0.0125 95 0.0385
181 0.0132 156 0.0125 99 0.2692
160 0.0625
168 0.0125
174 0.0250

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La información generada a partir de la tipificación alélica se empleó para calcular las

frecuencias alélicas y genotípicas de cada marcador microsatélite utilizando el complemento
MSTools para Excel (Genetics Dept, TCD, Ireland). El número de alelos por locus, número
efectivo de alelos, heterocigosidad observada y esperada, contenido de información
polimórfica (PIC) y el coeficiente de endogamia FIS se estimaron con el programa Popgene
v 1.32(15). La prueba de equilibrio Hardy-Weinberg se llevó a cabo con el programa Arlequin
v 3.1(16).

Para llevar a cabo el análisis de la estructura poblacional y las relaciones genéticas, se utilizó
la información alélica de 32 poblaciones de referencia, previamente reportadas en la literatura
(Figura 2)(17), pertenecientes al Consorcio BIOBOVIS (https://BIOBOVIS.jimdofree.com/)
de la Red de Conservación de la Biodiversidad de los Animales Domésticos Locales
(CONBIAND). Las poblaciones de referencia se dividieron en cuatro grupos de acuerdo con
su origen o especialización (criollos de México, ibéricos, europeos especializados y Cebú).
Se estimó la distancia genética entre pares de poblaciones de Nei (DST) con el software
Arlequin v3.1, con la información generada en la matriz de distancia genética se creó una
representación gráfica en forma de árbol filogenético empleando el software SplitsTree
v.4.14.16, con el método Neighbor Joining. Finalmente, se utilizó el programa Structure(18)
para inferir la estructura de la población, usando los siguientes parámetros: 100,000
iteraciones de calentamiento seguidas de 1’000,000 de iteraciones de Monte Carlo basadas
en cadenas de Markov (MCMC). Un total de 32 diferentes corridas (K2 a K33) se realizaron
para estimar el número más probable de cluster existentes. El valor de K óptimo se estimó
mediante el método del valor modal de la distribución de Delta K, utilizando la fórmula Delta
K = mean (|L’’(K)|) / sd (L(K)).

439
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

Figura 2: Árbol de distancia genética de Nei (distancia insesgada) mediante el método

Neighbor Joining

El círculo muestra la ubicación de las poblaciones criollas dentro del árbol de distancia genética (exceptuando
al Criollo Lechero Tropical), revelando su posición intermedia entre las razas Bos taurus europeas y Bos
indicus. Poblaciones: MIX (Bovino Criollo Mixteco), CRI (Criollo Lechero Tropical), POB (Criollo
Poblano), CBC (Criollo Baja California), CHU (Criollo Chihuahua), CNY (Criollo Nayarit), CHI (Criollo
Chiapas), TDL (Lidia), RET (Retinta), BCO (Berrenda en Colorado), BNE (Berrenda en Negro), MAR
(Marismeña), PAJ (Pajuna), NAN (Negra Andaluza), VCA (Vaca Canaria), PAL (Palmera), AAN (Aberdeen
Angus), BWC (British White Cattle), HER (Hereford), JER (Jersey), SHO (Shorthorn), DEX (Dexter), BWS
(Brown Swiss), CHA (Charolais), HOL (Holstein- Fresian), LIM (Limousin), SIM (Simmental), GEB
(Gelbvieh), GYR (Gyr), BRH (Brahman), SIN (Sindi), GUZ (Guzerat), NEL (Nelore).

En el Cuadro 1 se muestran los resultados del cálculo de frecuencias alélicas para cada uno
de los 19 loci analizados en la población de bovinos Criollos Mixtecos. En todos los loci
analizados se observó variación polimórfica. En total se detectaron 168 alelos distribuidos en
los 19 microsatélites, lo que representa un número medio de alelos de 8.8 ± 2.1, siendo los
marcadores TGLA122 (Na= 13), MM12 (Na= 12) y HEL009 (Na= 12) los que presentaron
un mayor número de alelos (Cuadro 2). En lo que respecta al número efectivo de alelos, se
observó una media de 4.5 ± 1.2 alelos, mientras que el contenido de información polimórfica
promedio fue de 0.7286 ± 0.0748. El valor de heterocigosidad observada fue de 0.7170 ±
0.0998 y la heterocigosidad esperada fue de 0.7700 ± 0.0682. En el Cuadro 2 se muestran

440
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

los resultados de los principales parámetros de diversidad genética para cada uno de los
marcadores microsatélites evaluados. Los marcadores HAUT27, ILSTS006 y TGLA227
fueron los únicos loci en desequilibrio Hardy Weinberg (P<0.05). Por otra parte, 15 de los
19 marcadores microsatélites mostraron valores de FIS positivos y los 4 restantes mostraron
valores negativos; sin embargo, en su mayoría se encontraron separados del valor cero
obteniéndose un valor medio de FIS de 0.058, siendo los marcadores TGLA227 y BM1818
los que mostraron mayor desviación del valor de FIS positivo y el marcador CSRM60 la
mayor desviación de FIS negativo.

Cuadro 2: Parámetros de diversidad genética

Marcador Na Ne PIC Ho He FIS P value

BM1818 7 3.5479 0.6695 0.5789 0.7277 0.1938 0.0640

BM1824 5 3.5834 0.6728 0.6500 0.7301 0.0984 0.7939
BM2113 9 5.3462 0.7907 0.7949 0.8235 0.0222 0.8494
CSRM60 10 4.0100 0.7195 0.8250 0.7601 -0.0991 0.6078
CSSM66 9 5.3780 0.7895 0.8684 0.8249 -0.0668 0.4087
ETH003 8 4.8456 0.7673 0.7632 0.8042 0.0384 0.8776
ETH010 8 4.9223 0.7704 0.7436 0.8072 0.0668 0.1559
ETH185 9 2.5574 0.5860 0.5143 0.6178 0.1555 0.2228
ETH225 9 4.7690 0.7597 0.7750 0.8003 0.0194 0.9550
HAUT27* 8 2.7939 0.6022 0.6216 0.6509 0.0319 0.0042
HEL009 12 5.5410 0.7990 0.8205 0.8302 -0.0012 0.8609
ILSTS006* 7 4.5474 0.7458 0.8056 0.7911 -0.0326 0.0136
INRA32 9 4.1644 0.7244 0.6667 0.7716 0.1227 0.4309
INRA63 5 3.0505 0.6101 0.6000 0.6807 0.1074 0.4384
MM12 12 6.5045 0.8283 0.8421 0.8575 0.0049 0.2746
SPS115 8 3.3934 0.6763 0.6750 0.7142 0.0430 0.7280
TGLA053 10 6.8274 0.8366 0.7368 0.8649 0.1367 0.1248
TGLA122 13 4.0455 0.7211 0.7000 0.7623 0.0702 0.5162
TGLA227* 10 4.9951 0.7743 0.6410 0.8102 0.1985 0.0017
Na= número de alelos; Ne= número efectivo de alelos; PIC= contenido de información polimórfica; Ho=
heterocigosidad observada; He= heterocigosidad esperada; FIS= coeficiente de endogamia; P value =
Significancia equilibrio Hardy Weinberg.

El análisis de distancia genética reveló que el Criollo Mixteco se agrupa con las poblaciones
criollas de México (Figura 2), mostrando una menor distancia con los bovinos criollos de
Chihuahua (D= 0.046), Baja California (D= 0.064) y Puebla (D= 0.078). Con respecto al
resto de grupos poblacionales, el Criollo Mixteco presentó una menor distancia genética con
la población Berrenda en Colorada (D= 0.103), perteneciente al grupo de razas locales
españolas, así como con la raza Limousin (D= 0.190), perteneciente a las razas europeas
especializadas. La mayor distancia genética se observó con cada una de las razas Bos indicus
(Nelore 0.588 – Gyr 0.734).

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Finalmente, los resultados del análisis de la estructura poblacional mediante el test de

asignación con el software Structure (Figura 3A) y posterior cálculo del valor K óptimo
mediante el método del valor modal de la distribución de Delta K (Figura 3B), reveló que, el
K óptimo fue de 8. Las proporciones de asignación a cada cluster, para el Criollo Mixteco,
se muestran en la Figura 3A. De acuerdo con los resultados de K8, se observa que, a
excepción de la población Criolla Lechera, el resto de poblaciones criollas de México, en el
que se incluye al Criollo Mixteco, presentan un mayor porcentaje de asignación al cluster 1,
que incluye a las poblaciones locales españolas Berrenda en Negro, Berrenda en Colorado,
Negra Andaluza y Pajuna (Figura 3). El resto del genoma del bovino Criollo Mixteco se
distribuyó de la siguiente manera: 14.2 % con el resto de razas locales españolas, 13.8 % con
razas europeas especializadas y 9.9 % con el cluster de las poblaciones Cebú.

Figura 3: A) Resultados del análisis Bayesiano Structure para la población de Bovinos

Criollos Mixtecos, empleando 32 poblaciones de referencia y un total de 8 cluster inferidos
(K8). B) Estimación del K óptimo mediante el método del valor modal de la distribución de
Delta K. C) Ejemplar de la raza Berrenda en Negro

(Fuente fotografía: Agrupación nacional de asociaciones de criadores de ganado bovino de las razas Berrenda
en Negro y Berrenda en Colorado).

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

Las poblaciones locales desempeñan un papel primordial en ganadería, ya que significaron

la base para el desarrollo de razas especializadas y actualmente constituyen un reservorio de
diversidad genética que debe ser preservado(19). En este sentido, el bovino Criollo Mixteco
representa un recurso ganadero local de gran valor que debe ser conservado, por lo que su
evaluación genética es un punto importante para lograr este objetivo.

Los resultados de diversidad alélica, representada por el número medio de alelos observados,
mostraron una similitud con los datos reportados en estudios previos en poblaciones bovinas,
cuando se comparan con los valores medios por población [6.92 ± 0.99](7), [6.78 ± 1.88](8),
[8.31 ± 2.10](20), sin embargo, son inferiores al compararse con el número medio de alelos
detectados considerando a las poblaciones criollas como grupo [14.21 ± 3.74](8), [15.5 ±
0.9](17). La diferencia observada en el número medio de alelos al ser comparada a nivel grupal
se debe a la heterogeneidad de las poblaciones criollas en América, la cual ha sido confirmada
en diversos estudios empleando polimorfismos autosómicos y mitocondriales(21-23). Dicha
heterogeneidad es probablemente el resultado de diversos factores como diferencias en el
origen de las poblaciones(17), diferenciación por su localización geográfica(18), así como al
proceso de deriva genética y la contribución de animales de diferentes orígenes, los cuales
han sido mezclados en algún momento con las poblaciones criollas, tal como se ha descrito
con la introgresión de razas Cebú, africanas y británicas(21,23-24). Este dato debe tomarse con
cautela, ya que la heterogeneidad observada también podría reflejar el estado de amenaza de
la población, por dilución a causa del mestizaje intensivo o como consecuencia del
aislamiento y abandono(17).

Los valores de heterocigosidad observada y esperada representan una medida de la diversidad

genética en una población, sin embargo, su estimación se realiza a partir de datos diferentes,
Por un lado, la heterocigosidad esperada se estima a partir de las frecuencias alélicas,
mientras que la heterocigosidad observada se estima a partir de frecuencias genotípicas, por
lo cual, las diferencias observadas entre ambas estimaciones pueden ser un indicador del
nivel de endogamia en la población(25). En el presente estudio, se observó una diferencia entre
los valores de heterocigosidad, siendo la heterocigosidad observada inferior a la
heterocigosidad esperada, lo que sugiere una tendencia a la endogamia, tal como pudo
comprobarse posteriormente en la estimación del valor de FIS. Por otra parte, al comparar los
valores de heterocigosidad esperada, así como el número efectivo de alelos, con los valores
reportados para las razas criollas empleando un panel similar de microsatélites(10,17,20), se
observa una correspondencia en los resultados. El número efectivo de alelos representa el
número de alelos esperados en una población con la misma heterocigosidad pero con
frecuencias alélicas distribuidas por igual(26), por lo que, si las frecuencias alélicas se
encuentran muy desequilibradas y solo algunos alelos son mayoritarios, el número efectivo
de alelos tenderá a ser menor(27), tal como se pudo observar en la población Criolla Mixteca,
en la que algunos alelos son más frecuentes en la población. La relevancia de la estimación
del número de alelos y número efectivo de alelos radica en que este dato puede utilizarse

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

como criterio de conservación, ya que la diversidad alélica puede tener implicaciones

importantes en la respuesta a la selección para la adaptación a entornos cambiantes(28), lo cual
resulta de gran importancia al hablar de poblaciones criollas, al ser consideras reservorios de
información genética para afrontar posibles alteraciones ambientales producto del cambio
climático, por lo que resulta de gran importancia implementar medidas para la conservación
de la diversidad alélica.

El contenido de información polimórfica superó en todos los marcadores el valor de 0.5, lo

cual, de acuerdo con la escala propuesta por Botstein(29), indica que los microsatélites
evaluados son altamente informativos, y podrían ser empleados para posteriores estudios de
monitoreo de la diversidad genética o pruebas de filiación. En lo que respecta al índice de
fijación de Wright, la estimación de este parámetro proporciona una medida del grado de
endogamia de los individuos con respecto a la población a la que estos pertenecen(30). Aunque
generalmente es positivo, el valor de FIS puede ser negativo si se evita sistemáticamente el
apareamiento consanguíneo dentro de las poblaciones(31). En el presente estudio los valores
de FIS estimados fueron en su mayoría positivos, alejados de cero, lo que sugiere, una
tendencia a la endogamia por deficiencia de heterocigotos. El resultado observado en la
población, en el que la desviación de FIS con respecto al valor cero es positivo puede
atribuirse a la condición de población doméstica, donde los apareamientos no son aleatorios
y la proporción de machos es menor en comparación con las hembras, además de ser sistemas
de producción largos con pocos animales y cuyos remplazos suelen ser obtenidos dentro de
las mismas unidades de producción, lo que predispone a la consanguinidad(32-33). Por otra
parte, en lo que respecta a la prueba de equilibrio Hardy-Weinberg, de los 19 marcadores
analizados, únicamente los marcadores HAUT27, ILSTS006 y TGLA227 se encontraron en
desequilibrio; este dato incrementa la fiabilidad de los resultados obtenidos en el estudio y
de igual forma, sugiere que la población no está siendo sometida a fuerzas perturbadoras que
ocasionen cambios significativos en sus frecuencias genotípicas(34).

Las relaciones genéticas entre poblaciones se analizaron utilizando la información genotípica

de 32 razas pertenecientes al consorcio BIOBOVIS de la Red CONBIAND, las cuales fueron
seleccionadas por su posible relación con el bovino Criollo Mixteco. Se emplearon 6
poblaciones criollas de México, 9 poblaciones locales españolas, las cuales podrían
encontrarse dentro de las poblaciones fundadoras de los bovinos latinoamericanos, 12 razas
europeas especializadas y 5 razas Cebú. Tal como puede observarse en la Figura 2, los
resultados del cálculo de distancia genética muestran que el Criollo Mixteco se agrupa con
las poblaciones criollas mexicanas de Chihuahua, Nayarit, Baja California y Puebla, separado
de los grupos de bovinos europeos y bovinos Cebú. Esta distribución se ha reportado en
trabajos previos con bovinos criollos latinoamericanos(17,35) lo que demuestra que al igual
que otras poblaciones criollas de América, el Criollo Mixteco presenta una identidad
estrechamente relacionada con otros bovinos criollos debido a su origen compartido; dicha
identidad se ha conservado a pesar de la distancia geográfica entre las poblaciones. Resulta

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):434-449

interesante mencionar que la menor distancia genética con una población no criolla se
observó con la población Berrenda en Colorado, la cual se ha descrito como una de las
posibles poblaciones fundadoras de los bovinos criollos de América(20). En la actualidad, en
la región Mixteca, las razas Cebú han sido sustituidas por bovinos Bos taurus de mejor
temperamento, ya que, de acuerdo con los productores, los cruzamientos entre bovinos de
tipo Cebú y bovinos criollos generaban individuos con un temperamento difícil de manejar,
mientras que los bovinos europeos al haber sido sujetos a una selección más intensiva para
la docilidad y facilidad de manejo(36), no presentan este problema. Probablemente, este hecho
ha evitado que la introgresión de germoplasma Cebú en la población criolla se incrementara,
manteniendo la distancia genética entre dichas poblaciones.

En lo que respecta a la estructura poblacional, se llevó a cabo el análisis bayesiano con el

software Structure, calculando diferentes valores de K (2 – 33), con la estimación posterior
del K óptimo (K= 8). Se sugirió un modelo con poblaciones K= 8, debido a que se asoció a
una mayor probabilidad (Figura 3B), lo que sugiere que existen razas o grupos estrechamente
relacionados(7). Para un K = 8, los resultados indican que el ganado Criollo Mixteco mantiene
una estructura poblacional relativamente uniforme, compartiendo un 62 % de su genoma con
las poblaciones criollas de México, exceptuando al Lechero Tropical. De forma similar a lo
reportado en las razas locales ecuatorianas, se observó una contribución del ganado Berrendo
en Colorado y Pajuno, así como una escasa relevancia del ganado Marismeño(20), lo cual
sugiere que el Criollo Mixteco se integra en su origen con las poblaciones criollas
latinoamericanas y refuerza la teoría de que dichas razas forman parte de las poblaciones
fundadoras del ganado criollo en América Latina, ya que como se ha descrito en otros
trabajos, la mayor parte del ganado español que dio origen a las poblaciones criollas en
América procedía del sur de España(20). Además, dicho clúster también agrupa a las razas
locales españolas Berrenda en Negro (Figura 3C) y Negra Andaluza, lo que resulta
interesante debido a que los patrones de coloración característicos del Criollo Mixteco son
similares a los patrones de coloración de dichas poblaciones ibéricas, principalmente en la
población Berrenda en Negro, cuyo porcentaje de genoma asignado a dicho cluster fue de un
87.4 %. La composición del genoma Criollo Mixteco para K = 8 mostró una heterogeneidad
genética, la cual ha sido descrita previamente en otras poblaciones criollas empleando
marcadores mitocondriales, autosómicos y del cromosoma Y(22,24,37). Los resultados
confirman que la influencia del ganado ibérico es predominante en el Criollo Mixteco, tal
como sucede en las poblaciones criollas de América, las cuales conservan firmas genéticas
de su ascendencia ibérica(21). No obstante, también es posible inferir que pueden haber
existido contribuciones recientes de germoplasma exótico, pertenecientes a bovinos de
diferentes orígenes, por los porcentajes de asignación observados en menor proporción,
pertenecientes a bovinos europeos y Cebú. La presencia de germoplasma Cebú puede ser el
remanente de la importación de toros utilizados como sementales para hembras de razas
criollas, una práctica de mestizaje indiscriminado, extensamente utilizado en diversos países
de América Latina desde mediados del siglo pasado(22,33), pero que, como se mencionó,

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actualmente no es común entre los productores de la región Mixteca. Otra de las posibles
causas de la presencia de germoplasma Cebú, puede estar relacionada con el flujo de genes
ancestrales entre el ganado Cebú africano y el ganado Ibérico, antes de su arribo a América,
tal como ha sido sugerido en estudios previos empleando marcadores SNP y ADN
mitocondrial(24,38).

El bovino Criollo Mixteco presenta un nivel de variabilidad genética similar a lo reportado

en estudios de poblaciones bovinas criollas de América. Además, guarda una mayor relación
genética con otras poblaciones bovinas criollas de México, sin embargo, se evidencia la
influencia de germoplasma exótico, en menor porcentaje, proveniente de razas Bos taurus
especializadas y razas Bos indicus.

Agradecimientos

Se agradece al consorcio BIOBOVIS de la Red CONBIAND por proporcionar la información

genotípica de las razas bovinas de referencia utilizadas en el presente estudio.

Conflicto de interés

No existe ningún conflicto de intereses.

Literatura citada:
1. Fernández de Sierra G, Gómez-Castro AG. Caracterización, utilización y conservación de
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Nota de investigación

Influencia de los intervalos de corte en la calidad del heno de Panicum

maximum cv. BRS Tamani en el Cerrado brasileño

Eva Nara Oliveira Gomes a

Alexandre Menezes Dias a*

Luciana Junges a

Luís Carlos Vinhas Ítavo a

Gelson dos Santos Difante a

Juliana Oliveira Batistoti a

a
Federal University of Mato Grosso do Sul. Faculty of Veterinary Medicine and Animal
Science. Av. Senador Filinto Muller, 2443. Vila Ipiranga. CEP 79070-900 Campo Grande,
MS, Brazil.

*Autor de correspondencia: alexandre.menezes@ufms.br

Resumen:

El pasto Panicum maximum cv. BRS Tamani es una planta forrajera híbrida de alta
calidad, de tamaño pequeño y con intensa actividad de macollaje. Este estudio se llevó a
cabo para examinar el potencial del pasto Panicum maximum cv. BRS Tamani en
diferentes edades de rebrote (49, 63, 77 y 91 días) para la producción de heno, en el
período lluvioso. El experimento se realizó en la Escuela Agrícola de la Universidad
Federal de Mato Grosso do Sul-Brasil, entre octubre de 2015 y abril de 2016. Los
tratamientos correspondieron a cuatro edades de rebrote, con cuatro repeticiones,
distribuidas en parcelas de 9 m2. Las edades de rebrote influyeron en las características
morfogenéticas del pasto, excepto por la senescencia de la hoja y la longitud final de la
hoja. Los rendimientos de materia verde (9.6-17.6 t ha-1) y seca (2.6-5.9 t ha-1), el
rendimiento de heno (3.4-6.9 t ha-1) y las proporciones de tallo (91.6-455.9 g kg-1) y
material senescente (34.8-98.4 g kg-1) aumentaron con las edades de rebrote, mientras que
la proporción de hojas (837.7-402.1 g kg-1) y la relación hoja:tallo (15.9-0.9)
disminuyeron (P<0.05). Los contenidos de materia seca (881.7-852.8 g kg-1) y de proteína

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):450-465

(81.2-47.6 g kg-1) del heno disminuyeron con las mayores edades de rebrote; sin embargo,
los contenidos de fibra detergente neutro (746.5-759.2 g kg-1), fibra detergente ácido
(519.8-567.7 g kg-1) y lignina (74.3-86.4 g kg-1) aumentaron a medida que lo hicieron las
edades de rebrote. La digestibilidad de los nutrientes disminuyó con las edades de rebrote
(P<0.05). Panicum maximum cv. BRS Tamani tiene el potencial de producir heno ha-1,
mejor valor nutritivo y una alta proporción de hojas en el intervalo de rebrote de 49 a 63
días.

Palabras clave: Producción de materia seca, Manejo de forraje, Valor nutritivo, Pasto
tropical.

Recibido: 29/04/02019

Aceptado: 04/11/2022

Para garantizar un suministro de alimentos de alta calidad en la actividad ganadera durante

todo el año, los productores han buscado técnicas que permitan utilizar la masa de forraje
excedente producida durante el periodo lluvioso. En este escenario, la producción y uso
de heno de gramíneas del género Panicum podría ser una alternativa muy importante en
la alimentación de los animales durante el período seco del año.

El proceso de elaboración de heno consiste en cosechar, secar, empacar y almacenar

plantas forrajeras(1), que son pasos que se pueden realizar de forma manual o mecánica.
Para ser considerado ‘heno’, el forraje debe tener entre 10 y 15 % de humedad, lo que
permite unas condiciones de almacenamiento adecuadas y evita la aparición de procesos
de deterioro y pérdidas(2).

El heno se puede hacer de cualquier planta forrajera, pero algunas características hacen
que algunas plantas sean más adecuadas para la elaboración de heno que otras, como el
elevado potencial de producción de forraje, la calidad nutricional adecuada, la presencia
de tallos delgados y el alto porcentaje de hojas. Otra característica interesante de la planta
forrajera es la tolerancia a cosechas frecuentes, ya que el intervalo de cosecha puede influir
en su potencial de rebrote y persistencia(3).

El cultivar BRS Tamani liberado por EMBRAPA-Brasil en 2015 con el objetivo de

mejorar el valor nutricional de la pastura y la producción de forraje en regiones
tropicales(4), puede ser una opción de forraje viable para la producción de heno. Tiene
hojas delgadas, un alto potencial de producción de forraje, una elevada capacidad de
cobertura del suelo y un alto valor nutricional, además de ser resistente a plagas y
enfermedades(5).

Sin embargo, hay pocos datos científicos sobre su uso como heno, especialmente en lo
que respecta a su potencial de producción y nutricional. Por lo tanto, se debe realizar

451
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):450-465

investigación con el objetivo de obtener datos que identifiquen las características

morfogenéticas del cultivar BRS Tamani, relacionando su comportamiento fisiológico y
potencial productivo y nutricional para que se satisfagan las necesidades de los animales.

Además de eso, este trabajo como estudio piloto podría no ser estadísticamente
representativo debido a que hubo un corto período de estudio, aunque proporcionarán una
visión interesante de las características morfogenéticas y el potencial productivo y
nutricional del pasto Panicum maximum cv. BRS Tamani. El objetivo del presente estudio
fue evaluar el potencial de Panicum maximum cv. BRS Tamani en diferentes edades de
brotación (49, 63, 77 y 91 días) para la producción de heno durante la temporada de
lluvias.

El experimento tuvo lugar en la Sección de Cultivos Forrajeros de la Escuela Agrícola,

ubicada en Terenos - MS, Brasil (20°26’34.31”S, 54°50’27.86” O, 530.7 msnm), y en el
Laboratorio de Nutrición Animal Aplicada y Cultivos Forrajeros, Facultad de Medicina
Veterinaria y Ciencia Animal, en la Universidad Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS).
El período experimental fue de octubre de 2015 a abril de 2016. Los datos mensuales de
precipitación y temperatura mínima, media y máxima durante el período experimental se
recolectaron en el Centro de Monitoreo del Tiempo, Clima y Recursos Hídricos de Mato
Grosso do Sul (CEMTEC, por sus siglas en portugués) (Figura 1).

Figura 1: Temperaturas medias, mínimas y máximas y precipitación de 2014-2018

Se recolectaron muestras de suelo de la capa de 0 a 20 cm para determinar su fertilidad

antes de implementar los lechos experimentales. Se obtuvieron los siguientes resultados:
pH (CaCl2): 5.31; P: 4.52 mg dm-3; materia orgánica: 35.34 g dm-3; K: 0.20 cmol dm-3;
Ca: 7.35 cmol dm-3; Mg: 1.20 cmol dm-3; Ca + Mg: 8.55 cmol dm-3; Al: 0.00 cmol dm-3;
H + Al: 5.18 cmol dm-3; CIC: 13.93 cmol dm-3; saturación de bases: 628.1 g kg-1. Piedra
caliza dolomítica se aplicó en la cantidad de 1.2 t ha-1 (PRNT: 800.0 g kg-1). Antes de la

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siembra, se aplicaron 100 kg ha-1 de P2O5 y 60 kg ha-1 de K2O. Después de la siembra, se

aplicaron 100 kg ha-1 de N en forma de urea.

El pasto Panicum maximum cv. BRS Tamani se sembró en noviembre de 2015 y se

estableció en un área total de 36 m2 en octubre de 2015. La tasa de siembra fue de 4 kg de
semillas viables por hectárea y el área se dividió en dieciséis parcelas experimentales de
9 m2. En diciembre de 2015, se realizó un corte de uniformidad en todas las parcelas a
rastrojo de 10 cm para iniciar el estudio, esto fue seguido por la aplicación de 50 kg ha-1
de N en forma de urea.

Los tratamientos consistieron en cuatro edades de rebrote (49, 63, 77 y 91 días) de cosecha
evaluadas en la temporada de lluvias. Después de que se terminó cada evaluación, se
cortaron las plantas en todas las parcelas experimentales a 10 cm de forraje residual. Se
adoptó un diseño experimental de bloques completos al azar, con cuatro repeticiones, con
16 unidades experimentales.

El análisis de varianza se realizó considerando un diseño de bloques al azar con cuatro

repeticiones, y la descomposición ortogonal de la suma de los cuadrados de tratamiento
en efectos lineales y cuadráticos de diferentes edades de rebrote para probar el mejor ajuste
del modelo.

El modelo utilizado fue Yij = μ + Ri + eij, en el que μ es el promedio general; Ri es el

tratamiento fijo i, i = 1... 4, y eij es el error experimental asociado con cada observación
Yij.

La significancia de los efectos se analizó mediante la prueba de Tukey, en α=0.05,

utilizando PROC MIXED (Statistical Analysis Systems – SAS, versión 9.1, SAS Institute,
Inc. Cary, NC, EE. UU.).

Para evaluar las variables morfogenéticas y estructurales, se eligieron cinco macollos

representativos de cada parcela, identificados con un hilo de color, y evaluados durante
todo el período de rebrote de cada edad. La longitud de los macollos marcados se midió
cada 7 días con una regla graduada en centímetros. Las longitudes del tallo (desde el suelo
hasta la última hoja con una lígula completamente expandida), la hoja (medida desde la
lígula expandida hasta la extremidad de la lámina) y la hoja bajo elongación (medida desde
la lígula de la última hoja expandida hasta el final de la lámina) se midieron en el macollo.
La tasa de aparición foliar (TAF), la tasa de elongación foliar (TEF), la tasa de elongación
del tallo (TET), la tasa de senescencia foliar (TSF), el filocrono, el número de hojas vivas
por macollo (NHV), la vida útil de la hoja (VH) y la longitud final de la hoja (LFH) se
calcularon según lo propuesto por Lemaire y Chapman(6).

Para cuantificar la masa de forraje, se recolectaron muestras de forraje de cada parcela

utilizando un marco cuadrado de 1 m2 y se cosecharon a 10 cm de la superficie del suelo,
al azar. Después de la cosecha, la muestra recolectada dentro de cada marco se llevó al

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laboratorio para separarla manualmente en los siguientes componentes morfológicos: hoja

(láminas de las hojas), tallo (tallos + vainas de las hojas) y material senescente. Estos se
secaron a 55 °C en un horno de aire forzado hasta alcanzar un peso constante para la
determinación del peso seco y los análisis de laboratorio adicionales.

Después de recolectar la masa del forraje, se hicieron los henos para la evaluación del
forraje restante de todo el lecho experimental. El forraje verde (fresco) se picó y se pesó
y luego se extendió en el piso de un cobertizo cubierto para su secado. Al llegar al punto
de henificación, el material se empacó manualmente y se pesó de nuevo. Se hicieron
cuatro pacas de heno por edad de rebrote y se almacenaron durante 30 días en un cobertizo
apropiado. Posteriormente, se recolectó una muestra de 0.5 kg de cada paca, se secó en
horno a 55 °C y se analizó en el laboratorio.

Las muestras se molieron a partículas de 1 mm para el análisis de la composición química

de los componentes morfológicos de la planta (hoja y tallo) y del heno. Las
concentraciones de materia seca (MS), materia orgánica (MO) y proteína cruda (PC) se
determinaron como se describe en el AOAC(7). El contenido de fibra detergente neutro
(FDN) se midió según lo propuesto por Van Soest(8), sin amilasa termoestable y sin
corrección por cenizas. El contenido de fibra detergente ácido (FDA) se midió según lo
propuesto por Van Soest(9) sin corregir por cenizas. La lignina [lignina (sa)] se determinó
por solubilización de celulosa con ácido sulfúrico. Por último, la digestibilidad in vitro de
MS y FDN fue evaluada de acuerdo con las recomendaciones de Silva(10), utilizando la
técnica descrita por Tilley y Terry(11) adaptada a un rumen artificial desarrollado por
ANKON®, según lo descrito por Holden(12).

La tasa de aparición foliar (Figura 2A), NHV (Figura 2D) y TEF (Figura 2E) disminuyeron
linealmente (P<0.05) a medida que aumentó la edad de rebrote. Pero el filocrono aumentó
linealmente (Figura 2B). La tasa de elongación del tallo (Figura 2F) y VH (Figura 2C)
mostraron una respuesta cuadrática (P<0.05), con valores máximos de 0.80 cm macollo-1
día-1 (a 91 días) y 40.30 días (a 77 días), respectivamente. A pesar de que la LFH (43.33
cm) y la TSF (1.95 cm macollo-1 día-1) no fueron influenciadas (P>0.05) por las edades
de rebrote. Estos resultados pueden explicarse porque a medida que un macollo envejece,
pierde vigor paulatinamente, y ese efecto tiene grandes impactos en sus características
morfogenéticas y estructurales(13). La mayor TAF observada en las edades más tempranas
puede estar relacionada con la mayor eficiencia fotosintética de los macollos más jóvenes
en esas edades en relación a la observada en los macollos más viejos encontrados en las
mayores edades de rebrote(13). De la misma manera, la TAF podría haber sido reducida
debido a los cambios que ocurrieron en TEF y TET, ya que, la TAF es afectada por dos
factores, cuando estos varían en el macollo: la tasa de elongación foliar y la longitud del
tallo(14).

La edad de rebrote aumentó el tiempo de elongación de las hojas nuevas, entonces, esto
afectó positivamente al filocrono, ya que la TET (Figura 2F) y la proporción de tallo
(Figura 3C) aumentaron con las edades. Lo cual puede ser explicado por algunos

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investigadores, que observaron que el aumento de los filocronos a medida que una planta
envejece se debe al mayor tiempo necesario para que la hoja cubra la distancia entre el
meristemo apical y la extremidad del tallo, que es más larga a mayores edades de
rebrote(15).

Figura 2: Tasa de aparición foliar (TAF=LAR); vida útil de la hoja (VH=LL); número
de hojas vivas por macollo (NHV=NLL); tasa de elongación foliar (TEF=LER); tasa de
elongación del tallo (TET=SER) de Panicum maximum cv. BRS Tamani a diferentes
edades de rebrote (ER=RA)

El aumento de VH hasta 77 d puede haber sido una consecuencia de la adaptación de la

planta forrajera cuando redujo su renovación de macollos, como se observa por la TAF y
TEF más bajas y la TET más alta (Figura 2A, E, F), aunque las hojas ya existentes
permanecieron vivas durante más tiempo. En un experimento con pasto Tanzania, la
planta se adapta cuando la renovación del tejido foliar es baja, lo que permite que las hojas
permanezcan vivas por más tiempo(16). Así, los macollos más viejos se caracterizan por

455
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una TAF más baja, lo que conduce a un NHV más bajo y VH más larga en comparación
con los macollos más jóvenes(17).

El número de hojas vivas es una variable definida genéticamente cuyo valor es

relativamente constante. Sin embargo, esta variable puede ser alterada dependiendo de las
condiciones climáticas y el manejo de las pasturas(18), lo que podría haber causado las
variaciones observadas en este estudio con el avance de las edades de rebrote. Otra
explicación es que el macollo entró en etapa reproductiva después de 63 días de rebrote y
llevó nutrientes en hojas más viejas a la panícula, en consecuencia, las hojas más viejas
murieron y disminuyó el NHV con el aumento de las edades de rebrote.

La tasa de elongación foliar disminuye como resultado del aumento de la competencia por
los fotoasimilados a medida que la planta envejece, lo que conduce a la aparición de
nuevos macollos o inflorescencias(19). En los macollos jóvenes, para lograr altas tasas de
crecimiento a partir de la captura de recursos, la planta aumenta su tasa de elongación
foliar. Los macollos más viejos, a su vez, dependen de estrategias para preservar estos
recursos(17) reduciendo estas tasas para minimizar las lesiones causadas por condiciones
estresantes(20).

La mayor elongación del tallo demostrado por la TET está relacionada con el aumento del
crecimiento de la planta que se observó con el tiempo, ya que la competencia por la
cantidad y calidad de la luz aumenta a medida que la planta se desarrolla y recupera su
área foliar. Esto culmina en una mayor elongación del tallo como el intento de una planta
de colocar las láminas de las hojas en la parte superior del dosel, que recibe una cantidad
significativa de luz(16). Otra explicación probable para el aumento de la elongación del
tallo es la transición de la planta de la etapa vegetativa a la reproductiva, porque durante
el período experimental, se observó que el cv. BRS Tamani evolucionó a la etapa
reproductiva a los 63 días de rebrote.

La proporción de hojas (Figura 3D) y la relación hoja: tallo (H:T; Figura 3F) disminuyeron
linealmente (P<0.05) con las mayores edades de rebrote, mientras que la respuesta opuesta
se observó para las proporciones de tallo (Figura 3E) y material senescente (Figura 3F).
Estas respuestas pueden explicarse por la aparición de la panícula con el avance de la
madurez, que se observó después de 63 días de rebrote, ya que el pasto reduce el tamaño
de la hoja y prioriza el crecimiento de los tallos para exponer la inflorescencia. Cuando
las plantas entran en el período de reproducción, el porcentaje de láminas foliares
disminuye inmediatamente, incluso en pasturas bajo manejo constante, lo que
consecuentemente eleva la proporción de tallos(21).

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Figura 3: Masa verde total (MVT=TGM), masa seca total (MST=TDM) y heno total
(HT=TH), proporciones de hojas, tallos y material senescente (Ῡ•) y relación hoja:tallo
(Ῡ•; H:T=L:S) en Panicum maximum cv. BRS Tamani a diferentes edades de rebrote
(ER=RA)

A mayores edades de rebrote, la proporción de material de senescencia (Figura 3F)

también fue mayor, lo que se debe al aumento gradual de la competencia por la luz y de
la elongación del tallo. En este sentido, la cantidad y calidad de la luz que llega al dosel
disminuye, lo que conduce a alteraciones morfofisiológicas en la planta(20). De esta
manera, las hojas ubicadas cerca de la base y que están sombreadas aceleran el proceso de
senescencia(18).

La decreciente H:T (Figura 3F) es el resultado de la proporción creciente del tallo (Figura
3C) y la proporción decreciente de hojas (Figura 3D) observadas con la progresión de los
días de rebrote. La decreciente H:T a menudo se relaciona con el proceso de
envejecimiento de una planta forrajera(22). La menor H:T encontrada a 91 días de rebrote,
fue de 0.90, lo que caracteriza esta edad de rebrote como inadecuada para la producción

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de heno para el cv. BRS Tamani, porque había más proporciones de tallo a hojas y mayor
material senescente que en otras edades de rebrote.

La masa verde total (MVT; Figura 3A), masa seca total (MST; Figura 3B) y heno total
(HT; Figura 3C) aumentaron linealmente (P<0.05) con la edad de rebrote. La masa verde
total, MVT y HT aumentaron en 0.18, 0.07 y 0.08 t ha-1 con la edad de rebrote,
respectivamente. El aumento de toda la producción puede explicarse por una mayor
elongación del tallo y proporción de tallo y material muerto, observadas en las Figuras
2E, 2F y 3F. Mientras que la producción de hojas disminuyó en 11.02 g kg-1 con cada día
de rebrote (Figura 3D).

En la hoja, los contenidos de MS, FDN, FDA y lignina (sa) aumentaron linealmente
(P<0.05) a medida que las edades de rebrote fueron mayores (Cuadro 1). Sin embargo, lo
contrario es cierto para el contenido de PC en la hoja. El contenido de MS, FDA y lignina
(sa) del tallo y el heno aumentó linealmente (P<0.05) con las edades de rebrote. No
obstante, la PC en tallo y heno disminuyó (P<0.05) a medida que las edades de rebrote
fueron mayores.

El aumento de los contenidos de MS en la hoja y en el tallo como lo hizo la edad de rebrote

se debe a la mayor cantidad de componentes fibrosos en la pared celular (Cuadro 1). Sin
embargo, la disminución del contenido de MS en los henos resultante de la progresión del
tiempo de rebrote puede estar asociada a las pérdidas de láminas foliares cuando se
hicieron las pacas, además de las mayores pérdidas de contenido de humedad en el forraje
a edades más tempranas, cuando los tallos son más jóvenes(23). A pesar de estas
disminuciones en los valores de MS, se encontraban dentro de los límites aceptables, que
corresponden a 10 a 15 % de humedad, en los que no ocurren pérdidas ni deterioro(2).

A medida que una planta forrajera envejece, su fracción fibrosa aumenta (Cuadro 1)
debido al desarrollo de estructuras de soporte proporcionadas por los carbohidratos
fibrosos y la lignina. Luego, la pared celular se engrosa y se lignifica, debido
principalmente al aumento de la cantidad y el grosor del tallo(24). Lo contrario es cierto
para las concentraciones de proteína cruda, disminuyeron a medida que avanzó la edad de
rebrote del cv. BRS Tamani. Este resultado puede estar relacionado con el engrosamiento
de la pared celular observado en edades mayores, lo que puede conducir a una reducción
del contenido de la pared celular, que incluye proteínas y carbohidratos solubles. Otra
explicación para el menor contenido de PC es que los componentes proteicos se combinan
con los de la FDA, convirtiéndose en la fracción insoluble de la planta forrajera(25).

La menor PC observada en henos en edades de rebrote mayores puede estar asociado con
una H:T más baja; es decir, una mayor proporción de tallos y una menor proporción de
hojas (Figura 3). Junto con este factor, el contenido de PC de la hoja y el tallo disminuyó
a medida que avanzó la edad de rebrote (Cuadro 1). El nivel mínimo de PC de la dieta
debe ser considerado 70 g kg-1, y valores por debajo de eso pueden comprometer el
desempeño del animal, ya que el desarrollo de microorganismos ruminales y la

458
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):450-465

digestibilidad serían afectados negativamente(26). Por lo tanto, para evitar que se restrinja
la utilización de PC, el cv. BRS Tamani se debe utilizar de 49 a 55 días de rebrote, período
durante el cual el contenido de PC del material sería superior al mínimo necesario (80.88
a 71.13 g kg-1).

La digestibilidad in vitro de la materia seca (DIVMS) y la fibra detergente neutro

(DIVFDN) disminuyó linealmente (P<0.05) en la hoja, el tallo y en el heno a medida que
los días de rebrote fueron mayores (Cuadro 2). Los valores más bajos de estos dos
componentes estuvieron en el tallo. En el heno, los valores más bajos de los componentes
respectivos fueron 568.03 y 483.69 g kg-1, ambos observados a los 91 días de edad de
rebrote.

Los valores decrecientes de digestibilidad (Cuadro 2) detectados con el avance de la edad

de rebrote se deben a la reducción de la calidad de la fibra, ya que los contenidos de lignina
de la pared celular aumentaron (Cuadro 1). Athayde et al(23) afirmaron que los efectos
desfavorables de la lignina son más pronunciados en las gramíneas tropicales a medida
que avanza su edad de rebrote. Este efecto negativo podría haber generado una barrera
que impide que los microorganismos se adhieran y promuevan la hidrólisis enzimática(27).
Otro factor que puede conducir a una reducción en la digestibilidad es un desequilibrio
entre los nutrientes. Vasconcelos(28) afirmó que una de las razones de la disminución de la
digestibilidad ruminal es el desequilibrio nutricional, especialmente de energía
(carbohidratos) y proteínas. Por lo tanto, el aumento de los contenidos de fibra y la
disminución de PC resultantes del aumento del período de rebrote descrito en el Cuadro 1
reducen la utilización de fibra en el rumen.

En vista de los presentes resultados, BRS Tamani tiene potencial para la producción de
heno. Aunque las edades de rebrote posteriores proporcionaron mayores rendimientos de
materia verde, materia seca y heno, tuvieron un impacto negativo en las características
morfogenéticas, los valores nutricionales y la digestibilidad del pasto. Por lo tanto, las
edades de rebrote de 49 y 63 días mostraron los mejores resultados para la producción de
heno con el mejor valor nutricional sin comprometer las características morfogenéticas de
la planta.

El pasto Panicum maximum cv. BRS Tamani tiene el potencial de producir de 3.4 a 4.2 t
ha-1 de heno en el intervalo de rebrote de 49 a 63 días. Cuando se defolió en este rango, el
heno de BRS Tamani presentó mejor valor nutritivo y alta proporción de hojas, lo que
caracteriza a una gramínea adecuada para su uso en forma de heno en intervalos de corte
más grandes con el objetivo de una mayor productividad y calidad nutricional. Por encima
de 63 días de rebrote, los macollos de BRS Tamani avanzaron de la etapa vegetativa a la
reproductiva, lo que resultó en una mayor tasa de elongación del tallo y los nutrientes
disminuyeron en la hoja y el tallo y llegaron a las semillas. Se deben realizar más estudios
enfocados en las edades de rebrote con más de un solo año, para que se pueda evaluar el
efecto del año en diferentes condiciones ambientales.

459
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Agradecimientos

A la Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS), Fundação de Apoio ao

Desenvolvimento do Ensino, Ciência e Tecnologia do Estado de Mato Grosso do Sul
(FUNDECT) y Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil
(CAPES) – Código Financiero 001.

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462
 Cuadro 1: Composición química de hoja, tallo y heno de Panicum maximum cv. BRS Tamani a diferentes edades de rebrote
Edad de rebrote (días) Ecuaciones de regresión (r2) EEM Valor P
49 63 77 91 L* C◊

Hoja
MS, g kg-1 280.1 303.5 299.1 349.5 Y=209.483+1.35917*ER (0.80) 0.907 0.0005 0.1827

MO, g kg-1 MS 930.7 918.0 919.3 921.8 Y=922.45 0.302 0.2888 0.1621

PC, g kg-1 MS 84.0 62.1 62.2 61.1 Y= 101.65-0.49*ER (0.64) 0.323 0.0002 0.0039

FDN, g kg-1 MS 740.9 745.5 750.0 723.0 Y=676.314+1.1145*ER (0.84) 0.833 0.0001 0.4212

FDA, g kg-1 MS 481.0 487.7 534.1 549.8 Y=434.156+0.9651*ER (0.68) 0.709 0.0002 0.1519

Lignina(sa), g kg-1 MS 49.4 52.6 78.8 80.9 Y=1.954+0.9107*ER (0.89) 0.256 0.0001 0.4267
Tallo

MS, g kg-1 207.1 251.2 257.5 295.7 Y=121.281+1.81455*ER (0.94) 0.985 0.0001 0.6161

MO, g kg-1 MS 919.0 923.4 939.2 939.9 Y=930.38 0.503 0.0514 0.8268

PC, g kg-1 MS 42.6 44.0 25.5 21.9 Y=72.5572–0.538897*ER (0.83) 0.315 0.0001 0.2534

FDN, g kg-1 MS 798.9 803.8 801.9 804.0 Y=802.15 1.522 0.1777 0.2330

FDA, g kg-1 MS 566.5 590.3 669.8 651.9 Y=451.78+2.3978*ER (0.78) 1.320 0.0001 0.0124

Lignina (sa), g kg-1 MS 47.6 58.3 109.6 108.1 Y= -35.5+1.6629*ER (0.85) 0.853 0.0001 0.0431

463
Heno

MS, g kg-1 881.7 875.9 847.2 852.8 Y=920.197–0.7694*ER (0.77) 0.458 0.0001 0.0521

MO, g kg-1 MS 917.9 920.2 921.5 882.8 Y=910.60 1.149 0.2723 0.3296

PC, g kg-1 MS 81.2 79.5 63.6 47.6 Y=124.436–0.7789*ER (0.92) 0.456 0.0001 0.0982

FDN, g kg-1 MS 746.5 750.2 752.9 759.2 Y=752.2 0.293 0.0953 0.8046

FDA, g kg-1 MS 519.8 531.1 556.5 567.7 Y=462.039+1.1276*ER (0.97) 0.614 0.0001 0.9753

Lignina(sa), g kg-1 MS 74.3 73.2 82.8 86.4 Y=56.99335+0.3057*ER (0.85) 0.187 0.0001 0.1878
MS= materia seca; MO= materia orgánica; PC= proteína cruda; FDN= fibra detergente neutro; FDA= fibra detergente ácido; ER= edades de rebrote. EEM= error
estándar de las medias, *Lineal, ◊Cuadrático

464
 Cuadro 2: Digestibilidad in vitro de hoja, tallo y heno de Panicum maximum cv. BRS Tamani a diferentes edades de rebrote
Edades de rebrote (días) Ecuaciones de regresión (r2) EEM Valor P
Ítem
49 63 77 91 L* C◊
Hoja
DIVMS, g kg-1 MS 649.9 617.4 611.5 588.7 Y=708.383–1.2622*ER (0.94) 0.550 <0.0001 0.6026
-1
DIVFDN, g kg MS 610.2 565.0 539.0 515.8 Y=702.951-1.9743*ER (0.90) 1.034 <0.0001 0.2827
Tallo
DIVMS, g kg-1 MS 554.1 485.0 445.1 431.8 Y= 694.551-2.9193*ER (0.89) 1.267 <0.001 0.4781
-1
DIVFDN, g/kg MS 509.0 432.0 378.5 345.2 Y=746.255-4.6412*ER (0.91) 1.654 <0.001 0.3705
Heno
DIVMS, g kg-1 MS 638.2 601.8 586.4 555.0 Y=710.94-1.6959*ER (0.92) 0.985 <0.001 0.4135
-1
DIVFDN, g kg MS 598.8 557.1 520.7 489.8 Y=719.647-2.4983*ER (0.97) 1.103 <0.001 0.5073
DIVMS= digestibilidad in vitro de la materia seca; DIVFDN= digestibilidad in vitro de la fibra detergente neutro; ER= edades de rebrote. EEM= error estándar de las
medias, *Lineal, ◊Cuadrático.

465
 https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i2.6146

Nota de investigación

Evaluación de la seroconversión de cerdas con el uso de un inóculo a

diferentes dosis y vehículos contra la diarrea epidémica porcina

Nancy Paulina García Cano Rubí a

Francisco Ernesto Martínez-Castañeda b

Elein Hernández Trujillo c

Rosa Elena Sarmiento Silva a

Rolando Beltrán Figueroa a

Montserrat Elemi García-Hernández a

María Elena Trujillo-Ortega a*

a
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia.
Ciudad Universitaria, Av. Universidad #3000, Colonia, C.U., Coyoacán, 04510 Ciudad de
México, México.
b
Universidad Autónoma del Estado de México. Instituto de Ciencias Agropecuarias y
Rurales. México.
c
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán.
México.

*Autor de correspondencia: elenam@unam.mx

Resumen:

La diarrea epidémica porcina (PED) es una enfermedad entérica altamente contagiosa en los
cerdos, que ha provocado grandes pérdidas económicas a la industria porcina a nivel mundial.
Las medidas conocidas para el control de la PED, antes del desarrollo y lanzamiento de las
vacunas en el 2017 en México, fue el “feedback” o “licuado”. Aunque fue una medida muy

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):466-475

utilizada durante el brote de PED en 2013, entre los diversos autores que lo recomiendan no
hay una homogeneidad en su uso. Actualmente, diversos estudios han experimentado otro
tipo de profilaxis, como la inmunización oral con el virus de la PED obtenido a partir del
aislamiento en cultivo celular, lo que permite cuantificar el virus infectivo, así como asegurar
que solo se está utilizando como inóculo al virus y no otros agentes. El objetivo del presente
estudio fue comparar el tiempo de seroconversión, en cerdas inoculadas con virus
cuantificado, con cuatro diferentes vehículos (leche, trigo, directo y agua) y diferentes dosis
del vehículo (1 ml, 2 ml y 3 ml), en diferentes momentos de gestación y número de partos.
El estudio se realizó en el CEIEPP, granja de ciclo completo con 170 hembras. El presente
estudio demostró que los vehículos con mejores resultados fueron el inóculo con agua y el
inóculo directo combinado con la dosis de 1 ml, ya que la combinación de estos vehículos y
dosis del inóculo generó que más del 90 % de las cerdas mostraran seroconversión a partir
de la segunda semana post-inoculación.

Palabras clave: Diarrea Epidémica Porcina, Inóculo, Seroconversión.

Recibido: 25/01/2022

Aceptado: 13/10/2022

La diarrea epidémica porcina es una enfermedad entérica altamente contagiosa en los cerdos
causada por el virus de la Diarrea Epidémica Porcina (PED)(1), es un virus de ARN
monocatenario de sentido positivo y envuelto que pertenece al género Alphacoronavirus,
familia Coronaviridae(2). Infecta principalmente las células epiteliales del intestino de los
cerdos, produciendo atrofia, necrosis y desprendimiento de las vellosidades intestinales, lo
que afecta la absorción de nutrientes(3), ocasionando problemas como diarrea acuosa, vómitos
agudos, anorexia, deshidratación extensa, electrolitos sanguíneos desequilibrados y pérdida
de peso en cerdos de todas las edades(4). Es especialmente grave en los lechones
seronegativos, entre los que la tasa de morbilidad y mortalidad es de hasta el 100 %(5). El
virus se identificó en la década de 1970 en Reino Unido y Bélgica. En 1976 se produjo una
epidemia similar en varios países europeos, y se denominó EVDII; desde entonces, la
enfermedad ha sido reportada en muchos otros países(6,7). En octubre de 2010, se identificó
una variante altamente patógena de la cepa del virus de PED en China, y más tarde en mayo
de 2013, esta misma variante causó enfermedad en EE.UU., que se extendió a Canadá y otros
países de centro y Sudamérica, entre ellos, México(6,8), se estimó que en los EE. UU., el brote
de PED afectó a más de 8,400 granjas(9), matando a más de 7 millones de cerdos equivalente
al 10 % de su población porcina(10), con pérdidas de $1.1 mil millones de dólares para los
productores(11).

467
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):466-475

Las medidas conocidas para el control había sido el “feedback” o “licuado”, sin embargo, no
existe una homogeneidad en el uso de esta técnica(12,13). Consiste en la ingesta de intestino
delgado, contenido gástrico o diarrea de los cerdos que presentan signos clínicos de la PED
en las primeras 6 a 12 h. Así mismo puede prepararse con el raspado intestinal de lechones
sacrificados que presetan diarreas en las últimas 4 h y se pueden mezclar con leche evaporada,
tratando de lograr una consistencia líquida y no pastosa Su uso puede ocasionar la
transmisión de otras enfermedades presentes en la piara(14). Existe otro tipo de profilaxis
como la inmunización oral con el virus de la DEP obtenido a partir del aislamiento en cultivo
celular, lo que permite cuantificar el virus infectivo y calcular una dosis protectora, así como
asegurar que solo se está utilizando como inóculo al virus y no otros agentes(15,16). La mayoría
de las vacunas que se comercializan en México son vacunas vivas atenuadas o inactivadas
que utilizan cepas similares a CV777 y que se administran por la vía oral(15), en las que se
recomienda el uso en hembras gestantes en la 2da y 3ra semana antes del parto(16). Se ha
observado estrés con el uso de la vacuna en las cerdas gestantes(17), y su efectividad continúa
en evaluación.

El objetivo del presente estudio fue comparar el tiempo de seroconversión, en cerdas

inoculadas con virus cuantificado, con cuatro diferentes vehículos (leche, trigo, directo y
agua) y diferentes dosis del vehículo (1 ml, 2 ml y 3 ml), en diferentes momentos de gestación
y paridad de las cerdas.

El estudio se realizó en una granja semi-tecnificada de ciclo completo que se localiza en el

noreste del Estado de México, tiene 170 hembras promedio en el inventario, cruza de
Landrace x Yorkshire.

El método para la manipulación de los animales fue sometido y aprobado por el Subcomité
Institucional para el Cuidado y Uso de los Animales de Experimentación (SICUAE), de la
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootécnica FMVZ CU-UNAM, con número de
aprobación MC-2020/4-4.

El virus se obtuvo del Laboratorio de Virología de la Facultad de Medicina Veterinaria y

Zootecnia, de la Universidad Nacional Autónoma de México, identificado en el Gen Bank
con el número de acceso KM044335.1, que tiene un título de 1x108 DICC50%/ml(18,19).

Las cerdas se inmunizaron con 12 diferentes protocolos de intervención contra el PED el 26

de enero del 2018. Las variantes de este protocolo fueron administrar el virus cuantificado
en cuatro diferentes vehículos los cuales fueron: leche, trigo, agua y sin vehículo-directo
(suspensión viral en medio de cultivo), con tres diferentes dosis de cada vehículo, 1 ml, 2 ml
y 3 ml (Cuadro 1). El protocolo de inoculación se realizó en todas las cerdas de la granja en
forma de sabana.

468
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):466-475

Cuadro 1. Resumen del diseño experimental

Grupo Vehículo Dosis Concentración del virus No. de
(DICC50%/ml) animales
1 Leche 1 ml 1x108 8
2 Leche 2 ml 2x108 6
3 Leche 3 ml 3x108 10
4 Trigo 1 ml 1x108 8
5 Trigo 2 ml 2x108 8
6 Trigo 3 ml 3x108 10
7 Agua 1 ml 1x108 8
8 Agua 2 ml 2x108 8
9 Agua 3 ml 3x108 10
10 Directo 1 ml 1x108 7
11 Directo 2 ml 2x108 8
12 Directo 3 ml 3x108 9

Posterior a la administración de los diferentes protocolos de intervención, en la semana 2, 4,

8 y 13 se tomaron muestras sanguíneas a las cerdas, en tubos para recolección de muestras
sanguíneas sin aditivo. Estas muestras se transfirieron en cajas de hielo entre 2 a 8 °C al
Laboratorio de Virología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la
Universidad Nacional Autónoma de México. Las muestras se procesaron mediante la técnica
de ELISA del Kit ID Screen® PEDV indirect (ID-VET), con las especificaciones del
proveedor, ID Screen® PEDV Indirecto – IDVet(18). La prueba de ELISA se utilizó con el
fin de monitorear los diferentes protocolos de inmunización de las hembras y poder
identificar a las hembras que mostraron seroconversión.

Los datos de seroconversión se analizaron con estadística descriptiva y con la curva de

supervivencia de Kaplan-Meier y la prueba de rango logarítmico de Mantel-Cox,
respectivamente, Se consideró estadísticamente significativo un valor de P<0.05. Los
protocolos de intervención se muestran en el Cuadro 2.

Cuadro 2: Grupos como se compararon los diferentes vehículos y dosis, en la prueba de la

curva de supervivencia de Kaplan-Maier y la prueba de rango logarítmico de Mantel-Cox
Grupos Comparación
1 Leche 1 ml, leche 2 ml y leche 3 ml
2 Trigo 1 ml, trigo 2 ml y trigo 3 ml
3 Directo 1 ml, directo 2 ml y directo 3 ml
4 Agua 1 ml, agua 2 ml y agua 3 ml
5 Leche 1 ml, trigo 1 ml, directo 1 ml y agua 1 ml
6 Leche 2 ml, trigo 2 ml, directo 2 ml y agua 2 ml
7 Leche 3 ml, trigo 3 ml, directo 3 ml y agua 3 ml
Cada ml de los vehículos contiene 1x108 DICC50%/ml del virus PED.

469
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Se observó que dos vehículos fueron los que presentaron mejor respuesta de seroconversión
con la dosis de 1 ml (vehículo directo y el vehículo con agua), mientras que el vehículo que
tuvo la seroconversión más baja fue el trigo (Figura 1).

Figura 1: Porcentaje de seroconversión de los cuatro diferentes vehículos del inóculo

(agua, directo, leche y trigo) con tres diferentes dosis, en cuatro diferentes tiempos posterior
a la administración del inóculo

Solo se encontró diferencia en los grupos 2 y 7, en cuanto al tiempo de supervivencia, Mantel-

Cox, χ2 = 12.56, 2 gl; P= 0.0019 y χ2 = 15.75, 3 gl; P= 0.0013 (Figura 2), respectivamente,
Los vehículos agua y leche mostraron una seroconversión mayor a 45 % y del 60 %, en la
semana 2 y 6, respectivamente.

El uso de diferentes vehículos y dosis han sido usadas y descritos por diferentes
autores(12,13,20), aunque no se ha comprobado la efectividad de uno sobre otro. En este trabajo
el inóculo agua y directo con 1 ml fueron los mejores. Sin embargo, no hubo diferencia entre
los diferentes vehículos y dosis, con excepción del inóculo con trigo y las dosis de tres
mililitros con los diferentes vehículos (Figura 2)

470
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):466-475

Figura 2: Curva de supervivencia de Kaplan-Meier, A) curva de cerdos domésticos

inoculados con el vehículo de trigo, días posteriores a la inoculación. B) cerdos domésticos
inoculados con 4 diferentes vehículos con dosis de 3 ml, días posteriores a la inoculación

En ensayos serológicos, en promedio, los anticuerpos se detectan por primera vez en el suero
entre los 6 y 14 días después del contacto con el virus(21). En el presente trabajo se encontró
que a partir de la segunda semana un pequeño porcentaje de cerdas ya presentaron
anticuerpos de PED, mientras que durante la semana 10 y 14 la mayoría de las cerdas

471
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):466-475

expuestas al virus de PED presentaron anticuerpos. También se encontró que el efecto de

seroconversión difirió según el vehículo o dosis con la que se exponían al virus de PED a las
cerdas.

Los niveles de anticuerpos en cerdas naturalmente infectadas por el virus de PED permanecen
altos hasta por seis meses, aunque los niveles recuperados de heces desaparecen entre uno y
dos meses postinfección(22).

Se ha reportado que la inmunización de las cerdas gestantes es importante para el control del
PED y para reducir la muerte de lechones(23,24). Existen reportes en donde el 100 % de los
lechones provenientes de cerdas inmunizadas entre los 57 a 59 días de gestación
sobreviven(24), mientras que aquellas expuestas entre los 19 y 22 así como las expuestas
después de los 96 días de gestación, mostraron tasas de supervivencia de lechones de 87 y
56 %, respectivamente(25).

La eficacia de la vacuna y del refuerzo por vía intramuscular, depende de la inducción de

células B de memoria de anticuerpos IgA en cerdas expuestas previamente al virus de campo
o inmunizadas oralmente(26). En este trabajo se utilizaron protocolos de inmunización vía oral
con diferentes vehículos y diferente dosis.

Algunos trabajos resaltan el mejor desempeño de la inoculación por vía oral (inclusive
feedback) contra la vía intramuscular. Sin embargo, ambos protocolos pueden ser ineficientes
debido a: 1) no existen protocolos estandarizados de feedback; 2) la pobre capacidad de las
actuales vacunas intramusculares de inducir inmunidad lactogénica; 3) la diferencia
antigénica de la vacuna vs las cepas epidémicas; y 4) la posible y continua reinfección de
PED por el uso de feedback(27).

El presente estudio demostró que los vehículos que mejores resultados presentaron fueron el
inóculo con agua y el inóculo directo combinado con la dosis de 1 ml, ya que la combinación
de estos vehículos y dosis con el inóculo generó que más del 90 % de las cerdas
seroconvirtieran a partir de la segunda semana post-inoculación.

Agradecimientos

Este trabajo se desarrolló gracias al Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación

Tecnológica (PAPIIT) No. IN221218; con el proyecto “Análisis diferencial de proteínas
expresadas en cultivo celular con diferentes aislados del virus de la Diarrea Epidémica
Porcina obtenidos en México y su relación con cambios de antigenicidad” del cual es
responsable la Dra. María Elena Trujillo Ortega. A CONACYT por el apoyo a través del
programa de becas para la investigación; No. registro: 933765.

472
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):466-475

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Nota de investigación

Efecto de la fuente de selenio en el comportamiento productivo, contenido

de selenio en suero y músculo, y nivel sérico de albúmina, α-, β- y ∂-
globulinas en ovinos Pelibuey

Lino Rigoberto Cárdenas-Ramírez a

Carlos Sánchez del Real a

Agustín Ruíz-Flores a

Gabriela Pérez-Hernández a

Reyes López-Ordaz b

Claudio Vite-Cristóbal a

Rufino López-Ordaz a*

a
Universidad Autónoma Chapingo. Posgrado en Producción Animal. Departamento de
Zootecnia. Km 38.5. Carretera México-Texcoco. 56230. Chapingo, México.
b
Universidad Autónoma Metropolitana. UAM-Xochimilco. Departamento de Producción
Animal. Ciudad de México.

* Autor de correspondencia: rlopezor@yahoo.com

Resumen:

El objetivo fue comparar los efectos de selenito de sodio (SS) y Sel-Plex® (SP) en el consumo
de materia seca (CMS), ganancia diaria de peso (GDP), conversión alimenticia (CA),
rendimiento de canales, Se en suero, músculos, albúmina, y globulinas en corderos Pelibuey.
Cincuenta animales (PV=23.0 ± 1.1 kg; de 5 a 6 meses) se estratificaron y aleatoriamente
asignaron a uno de cinco tratamientos (n=10): 1) Dieta basal, C); 2) C + 0.30 mg kg-1 MS de
SS, 30SS; 3) C + 0.90 mg kg-1 MS de SS, 90SS; 4) C + 0.30 mg kg-1 MS de SP, 30SP; y 5)
C + 0.90 mg kg-1 MS de SP, 90SP. No hubo efectos (P>0.05) en CMS; mientras que 90SP y

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 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):476-487

30SS mostraron GDP mayores (293 y 260 vs 245, 243, y 230 g día-1; P<0.05) en comparación
con los demás tratamientos. La CA fue mejor para 90SP y C. Los PV finales, rendimientos
de canales y la grasa dorsal no se afectaron (P>0.05). En Longissimus dorsi, 30SP incrementó
(P<0.05) el Se con respecto a 90SP y C, y fue similar con 30SS y 90SS. No hubo efecto
(P>0.05) en Gluteus maximus y Musculus deltoideus. La albúmina fue mayor con 30SP y
90SS; mientras que α-globulina fue mayor con 30SS y 90SP. En conclusión, 0.90 mg de SP
mejoró la GDP y CA. Selenito y SP aumentaron el Se en suero hasta 0.30, y disminuyó con
0.90 mg por kilo de SP. En Longissimus dorsi, el Se se mejoró en 30SP con respecto 90SP
y el C y no fue similar a 90SS y 30SS. El Se orgánico de 90SP mejoró el nivel de albúmina
y α-globulinas.

Palabras clave: Fuentes de selenio, Ganancia de peso, Canales, Albúmina, α-globulina,

Longissimus dorsi et lumborum, Ovinos crecimiento.

Recibido: 23/05/2022

Aceptado: 23/11/2022

El selenio (Se) es esencial en el sistema de defensa antioxidante en animales y humanos.

Dentro de sus funciones están servir como parte de la enzima glutatión peroxidasa (GSH-
Px), que destruye radicales libres en el citoplasma y protege a los tejidos del estrés
oxidativo(1). El Se ha sido estudiado por sus funciones en el sistema inmune y la protección
del ADN(2). Por otro lado, la deficiencia del mineral se asocia con enfermedades como el
músculo blanco, y represión de la inmunidad en corderos. Los efectos negativos de la
deficiencia se explican por la relación entre el mineral y las hormonas producidas por la
tiroides(3,4).

El selenito de sodio (Na2SeO3) ha sido la fuente de Se inorgánico preferida en la alimentación

de rumiantes. Sin embargo, con la aparición de fuentes nuevas de Se orgánico(5) se presentó
la duda de cuál es mejor. La mayoría del mineral se encuentra como GSH-PX y
selenoproteínas que se producen en el hígado y se distribuyen en el suero. Sin embargo, no
hay muchos reportes de las relaciones entre Se dietético y las concentraciones en suero de
albúmina, α-, ß- y ∂-globulinas en ovinos.

El selenito se emplea, principalmente, para la formación de selenoenzimas y difieren de las

formas orgánicas de disponibilidad mayor que Se + levaduras(6,7,8). Otros han demostrado
que es posible incrementar el contenido de Se de la carne con Sel-Plex®(9,10,11) comparados
con SS. Ambas formas incrementan en los tejidos animales, mejorando el consumo de Se por
los humanos que ingieren la carne de animales complementados con Se.

477
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):476-487

Con base en lo anterior, el objetivo fue estudiar los efectos de la complementación de la

fuente de Se en el consumo de alimento, cambios de peso corporal, eficiencia alimenticia,
los pesos de las canales, selenio en suero, músculos, albúmina y globulinas de corderos
Pelibuey en crecimiento.

El estudio se realizó en el módulo ovino de la Granja Experimental de la Universidad

Autónoma Chapingo, en Chapingo, México (98° 29´23´´N y 98° 53´27´´ O); a 2,250 m de
altitud con clima templado subhúmedo. La temperatura varía de 12 a 18 °C, con 645 mm de
precipitación anual, distribuidos de julio a septiembre(12).

En el estudio se usaron 50 corderos Pelibuey recién destetados (PV=23 ± 1.1 kg; de cinco a
seis meses de edad), que fueron estratificados y aleatoriamente asignados a uno de cinco
tratamientos (n=10): 1) dieta basal (DB, C); 2) C+0.30 mg de Se kg-1 de MS, de SS, 30SS;
3) C+0.90 mg de Se kg-1 de MS, de SS, 90SS; 4) C+0.30 mg de Se kg-1 de MS (Sel-plex™
OSe; Alltech, Inc., Nicholasville, KY), de SP, 30SP; y 5) C+0.90 mg de Se kg-1 de MS, de
SP, 90SP. La dieta se formuló de acuerdo a las recomendaciones del NRC(10). En la
composición final, la dieta C contenía 0.1 mg de Se por kg de MS, mientras que 30SS y 30SP
contenían 0.4 mg. En el mismo sentido las dietas 90SS y 90SP contenían 1.0 mg de Se por
kg de MS (Cuadro 1).

Cuadro 1: Ingredientes y composición nutricional de la dieta experimental suministrada a

los corderos Pelibuey en engorda que recibieron 0.30 o 0.90 mg kg-1 de materia seca de
selenito de sodio (SS) o Sel-Plex® (SP) durante 56 días de confinamiento

Composición Porcentaje de inclusión, (g kg-1)

Maíz rolado 300.0

Maíz molido 290.0

Rastrojo de maíz 140.0

Cascarilla de soya 80.0

Pasta de soya 60.0

Melaza 50.0

Gluten de maíz 44.0

Mezcla minerala 15.0

Carbonato de calcio 10.0

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Urea 5.0

Sal común 5.0

Grasa de sobrepaso 1.0

Composición química

Materia seca1, % 87.0

Energía metabolizable2, Mcal/kg de MS 2.80

Proteína cruda1, % 16.00

Proteína no degradable en rumen2, % 6.00

Fibra cruda1, % 10.00

Extracto etéreo1, % 3.30

Cenizas1, % 5.80

Vitamina A1, UI/kg 1.50

Vitamina E1, UI/kg 16.70

Selenio1, mg/kg-1 MS 0.10

1
Determinado en los laboratorios de la Universidad Autónoma Chapingo. 56230. Chapingo, Edo. de México.
2
NRC, (2007). aMezcla mineral: Ca, 24%; Cl, 12%; Na, 8%; P, 3%; Mg, 2%; S, 0.5%; K, 0.5%; Zn, 5000 mg
kg-1; Mn, 4000 mg kg-1; Fe, 2000 mg kg-1; I, 100 mg kg-1; Co, 60 mg kg-1; Cr, 5 mg kg-1 ; Vitamina A, 500000
Ul kg-1;Vitamina D, 300000 Ul kg-1 ; Vitamina E, 1000 Ul kg-1. Mezcla mineral-engorda® (Servicios
Especializados Profesionales; Chapingo, México).

Los corderos recibieron alimento dos veces por día. El 50 % de la comida ofrecida se sirvió
a las 0700 h y el resto a las 1500 h. Dichos animales se entrenaron para comer en comederos
individuales tipo Calan door (American Calan, Inc.; Northwood, NH, US), equipados con un
recipiente de aproximadamente 15 kg. La comida se ofreció ad libitum (15 % más que el
consumo del día anterior). La porción se pesó, se registró y se depositó en los comederos. El
alimento no consumido se retiró, se pesó y se registró. Para cada animal, se obtuvo una
muestra del alimento consumido y del no consumido semanalmente.

La MS total se determinó en una estufa a 100 ºC durante 24 h, y se incineró en una mufla a

500 ºC para cuantificar el contenido de MO y cenizas. El consumo de MS se estimó
multiplicando el consumo diario de alimento por su contenido de MS.

Los contenidos de FDN y FDA de las dietas se cuantificaron siguiendo los procedimientos
de Goering y Van Soest(13); mientras que la proteína se obtuvo por Kjeldahl(14). Los cambios

479
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):476-487

de peso vivo (PV) se registraron semanalmente y se usaron para calcular la GDP. Los
corderos se sacrificaron al final del periodo de engorda siguiendo los procedimientos
oficiales de sacrificio(15).

El rendimiento en canal, expresado en porcentaje se calculó como la proporción del peso de

la canal caliente, dividido por el PV y multiplicado por 100. El peso de la canal fría se obtuvo
de 24-30 h después de almacenamiento en frio aproximadamente a 2 ± 2 ºC. El rendimiento
en canal se recalculó y se reportó como el rendimiento en canal frío.

Los protocolos de investigación y procedimientos de manejo se hicieron siguiendo la Norma

Oficial Mexicana (NOM-051-ZOO-195). Durante la movilización, los animales fueron
tratados de acuerdo con la norma NOM-024-ZOO-195.

Cada 14 días, se tomó una muestra de sangre, de aproximadamente 10 ml, por punción de la
vena yugular, en tubos vacutainer sin anticoagulante (Beckton-Dickinson, Franklin Lakes,
NJ). Las muestras se mantuvieron al ambiente por 60 min con fines de que coagularan y
posteriormente, se refrigeraron. La sangre se centrifugó a 1,000 xg durante 25 min a 4 ºC. El
suero se almacenó en víales a -20 ºC y posteriormente, se envió a los laboratorios de la
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la UNAM, para la determinación de
albúmina, α-, ß-, ∂-globulina y Se. Las globulinas se determinaron por los procedimientos de
Connell et al(16); mientras que el Se en suero, se cuantificó con un espectrofluorómetro
(Perkin Elmer modelo LS30), siguiendo los procedimientos de Tamari et al(17).

Despues de 48 h del sacrificio, de cada canal, se removieron los músculos Longissimus dorsi,
Gluteus maximus y Musculus deltoideus de acuerdo a los procedimentos de Covenin(18). De
cada músculo y canal se obtuvieron tres cortes de aproximadamente 2.54 cm de grosor, y se
empacaron individualmente. Todos los cortes se congelaron a -30 ºC y almacenaron a -20 ºC
hasta los análisis correspondientes. Después del descongelado, se tomó el grosor de la capa
de grasa dorsal entre la 12.a y 13.a costilla(18).

Las muestras carne fueron parcialmente descongeladas a 4 ºC (para evitar pérdida de fluidos).
Posteriomente, se removió él tejido adiposo visible, mezclándose con un procesador de
alimento Black and Decker™ (Model HC3061, New Britain, CT, USA), empacados en
bolsas (Whirl-Pak Bags, Nasco, Fort Atkinson, WI), y almacenados a -20 ºC hasta los analisis
finales. El Se se cuantificó con espectrofotómetro de absorción atómica (SpectrAA 220®,
New Britain, CT, USA), siguiendo los procedimientos de los fabricantes.

Los datos se analizaron con el paquete estadístico SAS(19) (versión 9.2, SAS Institute Inc.,
Cary, NC, US). El CMS, cambios de PV, y CA se analizaron con el procedimiento Mixed de
SAS en un diseño completamente al azar con medidas repetidas en el tiempo(19). El modelo
incluyó los efectos fijos de tratamiento, semana y la interacción tratamiento×semana. El
efecto aleatorio de animal se anidó en tratamientos y se tomó como el término repetido. El

480
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):476-487

modelo estadístico se describe a continuación, después de remover las interacciones dobles

o triples que fueron no significativas:

ijkl= μ + Ti+ Tj + T×Tij + Lk(i) + Eijkl

Donde:
Yikjl es la variable de respuesta, μ es la media general;
Ti es el efecto fijo de tratamientoi (i = 1, 2,…5);
Tj es el efecto fijo del tiempo (j = 1, 2,…4);
T×Tij es el efecto fijo de la interacción del i-ésimo tratamientoi y el j-ésimo tiempoj;
Lk (i) es el efecto aleatorio del animal;
Eijkl es el efecto aleatorio del error experimental.

Un modelo similar al anterior se usó para estudiar los niveles de albúmina, α-, ß- y ∂-
globulinas. Las concentraciones de Se en músculos se analizaron con Proc Mixed en un
diseño completamente al azar con un criterio de clasificación(19). Los resultados fueron
declarados significativos en donde se observó que P<0.05. Cuando se detectaron diferencias
entre tratamientos, las medias se compararon con el procedimiento Tukey con α=0.05. La
estructura de covarianza que produjo los criterios más bajos de Akaike(20) fue la de simetría
compuesta en todas las variables estudiadas, excepto para los niveles de Se en los músculos,
que se adaptó mejor a la autorregresiva de orden (1).

El Cuadro 2 muestra los resultados obtenidos para CMS, GDP y CA de corderos en

crecimiento complementados con SS y SP por 56 días. La complementación con Se no
influyó (P>0.05) en el CMS de los ovinos. Esto quizás se deba a que la adición de Se aumenta
la digestibilidad de la MO, FDN y N en el tracto total y posiblemente, facilita la absorción
del mineral en el abomaso. Sin embargo, no fue suficiente para incrementar el CMS.

481
 Rev Mex Cienc Pecu 2023;14(2):476-487

Cuadro 2: Valores medios de consumo de alimento, ganancia diaria de peso, conversión

alimenticia, peso vivo, rendimiento en canal y grasa dorsal de ovinos Pelibuey en engorda
suplementados con 0.30 y 0.90 mg de selenio

Tratamientos (Selenio, mg kg-1 MS)

Variable Selenito de sodio Sel-Plex™ EE1 P2

Trat. Tx
Control 0.30 0.90 0.30 0.90 Tiempo
(T) Tiempo
Consumo de alimento,
1.10 1.28 1.29 1.26 1.29 0.10 0.99 0.01 0.44
kg MS d-1
Ganancia diaria de peso,
kg d-1 0.230b 0.243b 0.245b 0.260a 0.293a 0.04 0.01 0.02 0.33

Conversión alimenticia,
kg 4.78b 5.26a 5.26a 4.48b 4.40b 0.19 0.03 0.36 0.25
Peso vivo final, kg
42.5 38.50 39.10 39.00 39.50 1.40 0.81 0.41 0.32
Rendimiento de la canal
caliente, % 53.20 54.10 54.10 52.50 52.80 0.98 0.69 0.25 0.11
Rendimiento de la canal
fría, % 52.20 53.10 53.00 51.50 51.40 0.99 0.32 0.50 0.20
Grosor de la capa dorsal
de grasa, mm 2.20 2.70 2.30 2.50 1.99 0.32 0.80 0.23 012
1
Error estándar de las medias; 2Probabilidad. abc Valores en la misma hilera con distinta literal son diferentes
(P<0.05).

Los resultados obtenidos en este estudio concuerdan con Alimohamady et al(4) quienes
observaron un mejoramiento en la digestibilidad de los componentes de las dietas. Otros
estudios reportaron resultados diferentes. Domínguez-Vara et al(21) no observaron diferencias
en GDP y conversión alimenticia en corderos Rambouillet, alimentados con 0.30 mg de Se
por kg-1 de MS de SS en comparación con el testigo. La no diferencia se atribuyó al estado
del Se y la disponibilidad baja del mismo en las dietas.

En el presente estudio, la complementación con 0.30 y 0.90 mg kg-1 de MS de SS o SP

impactaron la GDP. Lo que quizás se deba a un mejoramiento en la digestibilidad de los
alimentos. Por el contrario, la superioridad en la conversión alimenticia con 90SP,
posiblemente, se explique porque el Se proveniente de SP ha demostrado poseer una
biodisponibilidad más alta con respecto a SS(9,21).

En la Cuadro 2 se muestran los PV finales, los pesos de las canales caliente y fría, y el grosor
de la capa de grasa dorsal de ovinos alimentados con SS y SP. No hubo efecto del nivel y
fuente de Se (P>0.05) en las variables antes mencionadas. La falta de efecto se explica por
la similitud en el CMS de los animales. Como es conocido, el PV de los animales depende
del consumo de alimento y en el presente caso, dicho consumo fue similar entre tratamientos,
aunque la CA fue diferente.

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Vignola et al(6) indicaron que la suplementacion con 0.3 y 0.9 mg de Se proveniente de SS o

SP, no afectó el área del Longissimus dorsi, el grosor de la grasa dorsal y los pesos de las
canales calientes y frías de corderos en crecimiento. La pérdida de efecto se atribuyó al CMS
similar entre las distintas fuentes del mineral.

Como se observa en el Cuadro 3, el efecto de los tratamientos influyó (P≤ 0.05) el contenido
de Se en el suero sanguíneo. Conforme se incrementó el Se en la dieta, aumentó la
concentración en suero sanguíneo y después mostró un retorno decreciente con 0.9 mg de Se
kg-1 de MS.

Cuadro 3: Valores promedios de las concentraciones séricas de selenio, albúmina, α-, β- y

∂-globulinas, Longissimus dorsi et lumborum, Gluteus maximum y Musculus deltoideus de
ovinos Pelibuey en engorda complementados con 0.30 y 0.90 mg kg-1 MS de selenio de
selenito de sodio o Sel-Plex™ durante 56 días en confinamiento

Tratamientos, mg kg-1

Variable Testigo Selenito de Sel-Plex™ IC1 EEM2 P3

sodio

0.30 0.90 0.30 0.90

Concentraciones de suero sanguíneo, mg L-1

Selenio 0.05c 0.08a 0.08a 0.09a 0.07b 0.08- 0.001 0.04

0.504

Albúmina 45.91b 46.66b 49.91a 52.09a 48.09b 24.0- 1.51 0.04

30.05

α-globulina 12.16c 14.44a 12.51c 12.62c 13.13b 1.14 0.02

β-globulina 13.45 14.98 13.65 13.61 18.83 2.03 0.66

∂-globulina 23.40 25.24 24.38 24.62 23.65 1.28 0.40

Concentración en músculo, µ/100 g

Longissimus dorsi 17.30b 20.50ab 20.22ab 23.82a 17.90b 9.0- 2.80 0.02
et lumborum 40.004

Gluteus maximus 14.37 15.32 17.62 23.72 19.70 4.75 0.43

Musculus 15.00 24.57 29.82 31.32 20.30 4.77 0.29

deltoideus
1
Intervalo de concentraciones.2Error estandar de las medias.3Probabilidad, (P<0.05).4Puls(22); 5Kaneko et al(24).
a,b,c
Valores en la misma hilera con distinta literal son diferentes (P<0.05).

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De acuerdo con Puls(22), los niveles adecuados de Se en suero sanguíneo de ovinos en

crecimiento son de 0.08 a 0.50 mg L-1, para poder equilibrar la homeostasis interna. En el
presente estudio, todos los tratamientos estuvieron dentro del rango indicado, excepto el C y
30SS que mostraron concentraciones inferiores a 0.07 mg L-1.

Como se aprecia en el Cuadro 3, la complementación con distintos niveles de SS o SP influyó

(P<0.05) en el nivel de Se en Longissimus dorsi, sin efectos (P>0.05) aparentes en Gluteos
maximus y Musculus deltoideus. El Se en el músculo esquelético aumenta conforme la dieta
es más rica en el mineral. Con base en el reporte de Puls(22), los valores observados de Se en
los músculos están dentro del rango adecuado para animales de las mismas características
del presente estudio. La mayor respuesta a la complementación fue 30SP. Quizás debido a la
mayor disponibilidad del mineral para incorporarse a tejidos, sin embargo, con el nivel más
alto tiende a disminuir su respuesta.

Los resultados obtenidos en el presente estudio concuerdan con otros publicados

previamente. Juniper et al(9) indicaron que 0.35 mg de SS o SP elevaron el mineral en los
músculos, de manera dependiente a las dietas de bovinos en finalización. La diferencia entre
fuentes fue notable. El Se de SS produjo 0.31 mg de Se, mientras que el de SP rindió 0.46
mg en Longissimus dorsi, que son similares a las observadas en el presente estudio.

Las niveles de albúmina, α-, ß- y ∂-globulinas en el suero sanguíneo de ovinos se presentan

en el Cuadro 3. Los niveles y las fuentes de Se sólo aumentaron (P<0.05) la albúmina y α-
globulinas. Por el contrario, no afectaron los niveles de ß- y ∂-globullinas. La albúmina sérica
se origina en los hepatocitos, de donde pasa a la circulación sanguínea (lo que representa
aproximadamente el 13 % de la proteína total producida por el hígado)(23).

En el presente estudio, la mayor presencia de albúmina en corderos que consumieron 90SS

y 30SP no se debió al aumento en la capacidad sintética de albúmina hepática. Tampoco se
debió a que los animales tenían una capacidad de síntesis elevada. La diferencia se explica
porque el Se, como antioxidante, mejora la actividad de los hepatocitos, por lo que quizás
mejoró la producción global de proteína.

Con base en el reporte de Kaneko et al(24), la concentración de albúmina obtenida en el

presente estudio fue aproximadamente el doble de los niveles mínimos recomendados, y en
todos los casos sobrepasó lo indicado como máximo. El nivel máximo se alcanzó con 30SP
y posteriormente, tendió a disminuir. Los valores observados en el presente estudio
concuerdan con los observados por De Paula Silva et al(25) con varias razas ovinas creadas
en condiciones tropicales.

Las inmunoglobulinas actúan como receptor de membranas en los linfocitos β, y son

empleados por el sistema inmune para identificar y neutralizar virus y bacterias(26). En el
presente estudio, la mayor concentracion de α-globulinas se encontró en los corderos que

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consumieron 30SS y 90SP. Dicho comportamiento se relacionó con la capacidad

antioxidante del mineral incluído en la dieta.

En conclusión, el nivel de 0.90 mg de Sel-Plex™ mejoró la GDP y CA. Selenito y SP

aumentaron el Se en suero en 30SS, 90SS y 30SP y disminuyó con 0.90 mg por kg de SP. En
Longissimus dorsi, el Se se mejoró en 30SP con respecto 90SP y el C, y fue similar a 90SS
y 30SS. El Se orgánico de 90SP mejoró el nivel de albúmina y α-globulinas.

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 Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias
Edición Bilingüe
Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 2, pp. 260-487, ABRIL-JUNIO-2023 Bilingual Edition
ISSN: 2448-6698
CONTENIDO
CONTENTS

ARTÍCULOS / ARTICLES Pags.

Producción de anticuerpos séricos en respuesta a la vacunación contra los virus de la rinotraqueitis
infecciosa bovina y la diarrea viral bovina con una vacuna comercial
Production of serum antibodies in response to vaccination against infectious bovine rhinotracheitis and bovine viral diarrhea viruses with a commercial vaccine
Jorge Víctor Rosete Fernández, Guadalupe Asunción Socci Escatell, Abraham Fragoso Islas, Sara Olazarán Jenkins, Ángel Ríos Utrera.....................……....…....…....…....…....…....….................…..........….........260

Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 2, pp. 260-487, ABRIL-JUNIO-2023
Characterization of fetal bovine serum obtained from the meat industry for cell culture
Caracterización del suero bovino fetal proveniente de la industria cárnica mexicana en el cultivocelular
Francisco Javier Preciado-Gu�érrez, David Masuoka-Ito, José Luis Barrera-Bernal, Bryan Ivan Mar�n del Campo-Téllez, Vicente Esparza-Villalpando, Ricardo Ernesto Ramírez-Orozco...............................277

Ixodicide action of natural products from native Mexican plants

Acción ixodicida de productos naturales de plantas nativas mexicanas
Javier Sosa-Rueda, Fabiola Villarauz, Vanihamin Domínguez-Meléndez, Ida Soto-Rodríguez, Fernando C. López-Fentanes, David I. Mar�nez-Herrera,
Álvaro Peniche-Cardeña, FranciscoCen-Pacheco..............................................................................................................................................................................................................................................…….292

Efecto de Xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar) sobre la concentración de metano y las variables ruminales
durante una fermentación in vitro de rastrojo de maíz
Effect of Xoconostle (Opuntia matudae Scheinvar) on methane concentration and ruminal variables during in vitro fermentation of corn stover
José Jesús Espino-García, Isaac Almaraz-Buendía, J. Jesús Germán Peralta-Or�z, Abigail Reyes- Munguía, Iridiam Hernández-Soto,
Lucio González-Mon�el, Rafael Germán Campos-Mon�el…..........…….….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....…….....….............…….....……...........309

Factores que afectan la tasa de preñez mediante transferencias de embriones por fertilización in vitro
en novillas multirraciales en condiciones de trópico colombiano
Factors affecting the rate of pregnancy by embryo transfers (ET) by in vitro fertilization in multibreed heifers under Colombian tropical conditions
Heli Fernando Valencia Ocampo, Nancy Rodríguez Colorado, Tatiana Mantilla…......…......…......…......….......….......….............…......…...............…......…......…......…......…......…......…......…......…..……..326

Estructura y variabilidad genética del bisonte americano (Bison bison) en México

Genetic structure and variability in American bison (Bison bison) in Mexico
Joel Domínguez-Viveros, Guadalupe Nelson Aguilar-Palma, Rafael Villa-Angulo, Nancy Hernández-Rodríguez, José Manuel Pérez-Cantú, Flora Moir, Pedro Calderón-Domínguez....…….......…….….............339

Composición química del rastrojo de tres cultivares de maíz esterilizados y colonizados por micelio de Ganoderma lucidum
Stover chemical composition in three corn cultivars after sterilization or colonization with Ganoderma lucidum mycelia
Liz Sarahy Pérez-Martell, Juan de Dios Guerrero-Rodríguez, Daniel Claudio Mar�nez-Carrera, Javier Francisco Enríquez-Quiroz, Efraín Pérez-Ramírez, Benito Ramírez-Valverde............……….............…......349

Nutrient concentrations, in vitro digestibility and rumen fermentation of agro-industrial residues

of Cannabis sativa L. as a potential forage source for ruminants
Concentraciones de nutrientes, digestibilidad in vitro y fermentación ruminal de residuos agroindustriales de
Cannabis sativa L. como fuente potencial de forraje para rumiantes
Elia Esther Araiza-Rosales, Esperanza Herrera-Torres, Francisco Óscar Carrete-Carreón, Rafael
Jiménez-Ocampo, Daniel Gómez-Sánchez, Gerardo Antonio Pámanes-Carrasco………………………...…………...…….………….........…...……...……...……...……...……...……...……...……...……...……...…......................…......366

REVISIONES DE LITERATURA / REVIEWS

Importancia de Haematobia irritans en la ganadería bovina de México: Situación actual y perspectivas. Revisión
Importance of Haematobia irritans in cattle in Mexico: Current situation and perspectives. Review
Roger Iván Rodríguez Vivas, Carlos Cruz Vázquez, Consuelo Almazán, Juan José Zárate Ramos..….....…….....…....….....……...……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..……..…..….384

NOTAS DE INVESTIGACIÓN / TECHNICAL NOTES

Curvas de crecimiento en bovinos Limousin de raza pura y cruzados
Growth curves in purebred and crossbred Limousin cattle
Joel Domínguez-Viveros, Antonio Reyes-Cerón, Carlos Enrique Aguirre-Calderón, Ricardo Mar�nez-Rocha, Carlos Luna-Palomera, Nelson Aguilar-Palma….…….............................................................…….412

Relationship between body measurement traits, udder measurement traits and milk yield of Saanen goats in Capricorn district of South Africa
Relación entre rasgos de mediciones corporales, rasgos de mediciones de la ubre y producción de leche de cabras Saanen en el distrito de Capricorn de Sudáfrica
Thlarihani Cynthia Makamu, Molabe Kagisho Madikadike, Kwena Mokoena, Thobela Louis Tyasi…….....…….......…….....……........…….........…….........…….........…….........…….........…….........……..................…......423

Análisis genético del bovino Criollo Mixteco de Oaxaca

Genetic analysis of Oaxacan Mixteco Creole cattle
Miguel Ángel Domínguez Mar�nez, Víctor Hernández Núñez, Araceli Mariscal Méndez, Amparo Mar�nez Mar�nez, Gisela Fuentes-Mascorro......…......…......…......…......…......…......…..........….....…………...434

Influence of the cut intervals on hay quality of Panicum maximum cv. BRS Tamani in brazilian Cerrado
Influencia de los intervalos de corte en la calidad del heno de Panicum maximum cv. BRS Tamani en el Cerrado brasileño
Edgar Hernández Moreno, Joel Ventura Ríos, Claudia Yanet Wilson García, María de los Ángeles Maldonado Peralta,
Eva Nara Oliveira Gomes, Alexandre Menezes Dias, Luciana Junges, Luís Carlos Vinhas Ítavo, Gelson dos Santos Difante, Juliana Oliveira Ba�sto�..................……………………………………….……………...........…450

Evaluación de la seroconversión de cerdas con el uso de un inóculo a diferentes dosis y vehículos contra la diarrea epidémica porcina
Evaluation of sow seroconversion with the use of inoculum at different doses and vehicles against porcine epidemic diarrhea
Nancy Paulina García Cano Rubí, Francisco Ernesto Mar�nez-Castañeda, Elein Hernández Trujillo, Rosa Elena Sarmiento Silva,
Rolando Beltrán Figueroa, Montserrat Elemi García-Hernández, María Elena Trujillo-Ortega…....……....……....……....……....……....……....……....……....……....……....…...…...…...…...…...…...…...…......……....…….......466

Efecto de la fuente de selenio en el comportamiento productivo, contenido de selenioen suero y músculo,

y nivel sérico de albúmina, α-, β- y ∂-globulinas en ovinos Pelibuey
Effect of selenium source on productive behavior, serum and muscle selenium content, and serum level of albumin, α-, β- and ∂-globulins in Pelibuey sheep
Lino Rigoberto Cárdenas-Ramírez, Carlos Sánchez del Real, Agus�n Ruíz-Flores, Gabriela Pérez- Hernández, Reyes López-Ordaz, Claudio Vite-Cristóbal, Rufino López-Ordaz………..……….......……....…..……476

Rev. Mex. Cienc. Pecu. Vol. 14 Núm. 2, pp. 260-487, ABRIL-JUNIO-2023