Notas herpetología, volumen 11: 293-299 (2018) (publicado en línea el 17 de abril 2018)

asistencia de los padres y de la selección del sitio savagei Centrolene

(Ruiz-Carranza y Lynch, 1991) en el oeste y el centro

Andes de Colombia

María Lucía Prado-Sañudo 1, Alan Giraldo 1. * y Wilmar Bolívar-García 1

Resumen. Centrolene savagei ( Centrolenidae) es parte del grupo de los centrolénidos y es una especie endémica de Colombia. Se caracteriza por un tamaño
pequeño, un dorso verde con puntos verdes y blancos oscuros, la falta de columna vertebral humeral y el hocico redondeado. Los machos de esta especie en
particular realizan el cuidado parental de las garras al sentarse en ellos. Con el fin de describir las estrategias de asistencia de los padres exhibidas por los
machos de esta especie, que supervisó ocho localidades en los Andes Occidental y Central de Colombia, donde se ha reportado la especie. Para identificar a
cada individuo y el embrague se registró la altura, distancia al borde, el borde más cercano, y el área de la hoja. También se registró el número de huevos,
cubierta de copas, y la presencia o ausencia de cuidado de los padres de cada embrague. Hemos establecido que la asistencia masculina es menos común
durante las horas diurnas, savagei Centrolene presenta una preferencia significativa para la colocación de sus garras en los sitios con alturas entre 0,1-2,0 m
sobre el nivel del agua; sin embargo, el número de huevos no está relacionada con factores tales como la altura, el área foliar, distancia a la arista o borde más
cercano.

palabras clave: Anfibios, Centrolenidae, sitio de oviposición, la asistencia masculina

Introducción Castro-Herrera y Vargas-Salinas, 2008; Guayasamin et al., 2008;

2009; Luna-Mora, 2011; Rojas-Morales et al., 2011; Escobar-Lasso
Centrolene savagei ( Ruiz-Carranza y Lynch,
y Rojas-Morales 2012; DiazGutiérrez et al., 2013). Esta especie
1991) es un glassfrog endémica de Colombia que se caracteriza por un tamaño
pone garras de huevo en la parte superior de las hojas y los machos
de cuerpo pequeño, dorso verde con puntos verdes y blancos oscuros,
exhiben asistencia de los padres colocarse cerca o sobre el
redondeado hocico cuando se ve dorsalmente, y la falta de columna vertebral
embrague (Vargas-Salinas et al, 2007;. Quintero-Angel
humeral (Fig. 1). Ya que

2004, savagei Centrolene ha sido clasificado por la UICN como especie

vulnerable (Castro-Herrera y Bolívar-García, 2010; AmphibiaWeb,
2009), siendo afectados principalmente por la tala de bosques para la
agricultura y la contaminación ambiental (Blaustein y Kiesecker, 2002).
Actualmente, savagei Centrolene ha sido registrada en los Andes
centrales y occidentales de Colombia ( Cordillera Occidental y Central de
Colombia) en los departamentos de Quindío, Antioquia, Risaralda,
Caldas, Tolima y Valle del Cauca (Ruiz-Carranza-Carranza y Lynch,
1991; Cadavid et al, 2005;.. Vargas-Salinas et al, 2007;

1 Universidad del Valle, Facultad de Ciencias Naturales y

Exactas, Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología

Animal. Calle 13 # 100-00, Cali, Colombia.
* Autor correspondiente. E-mail: alan.giraldo@correounivalle. edu.co Figura 1. Chico de savagei Centrolene Ruiz-Carranza y Lynch 1991.
294 María Lucía Prado-Sañudo et al.

1 Tabla 1. Localidades. LAT: latitud, LON: Longitud, E: Elevación (m sobre el nivel del mar), P: 2 significa precipitación
Tabla 1. Localidades. LAT: latitud, LON: Longitud, E: Elevación (m sobre el nivel del mar), P: precipitación media (mm / año), T: temperatura media (° C)
(mm / año), T: temperatura media (° C) 3 4

MUNICIPIO LOCALIDAD LAT LON mi PAG T

Alto Bonito Manizales 05 ° 06'42.9''N 75 ° 30'33.4''W 1780 2600 18

Florencia Samaná 05 ° 31'41.3''N 75 ° 02'52.0''W 1520 1460 20

La Pastora Pereira 04 ° 42'07.0” N 75 ° 32'04.9” W 2100 2220 12

Santa Rosa de Santa Rosa de 04 ° 53'23.5''N 75 ° 37'10.3''W 1650 2573 19

Cabal Cabal

Finlandia Finlandia 04 ° 40'57.6''N 75 ° 38'21.2''W 1830 2515 17

Boquía Salento 04 ° 38'05.8''N 75 ° 35'28.2''W 1720 1820 15

Alto el Otoño Santiago de Cali 03 ° 22'21.4” N 76 ° 36'08.1” W 1650 2000 18

Chicoral La Cumbre 03 ° 33'44.5'N 76 ° 35'35.1''W 1790 1200 19

5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 Tabla 2. Número de individuos y garras de savagei Centrolene registrada en 6 localidades 15

et al., 2008; Ruiz-Carranza y Lynch, 1991; VargasSalinas et al., de asistencia de los padres y para evaluar la tendencia de quedarse y

2014). ovipositting en los niveles superiores.

Recientemente, se observó ausencia de asistencia macho durante las

horas del día en Alto el Otoño, Cali, departamento del Valle del Cauca (Pers.
de estudio. Materiales y métodos
Obs. PradoSañudo).16De
17acuerdo con Delia et al. (2014), la falta de atención

de los padres en glassfrogs LOCALIDAD

puede causar
Altoembriones para salir del cascarón Los datos se recogieron
Finlandia Boquía Alto del en 8Chicoral
salidas de campo entre octubre de 2012 y
Total
de Cabal
Bonito Santa Rosa Otoño
más rápido. Además, se observaron otros cambios en el comportamiento, junio de 2013; cada excursión duró 3 días, y se llevó a cabo en una de las
Los machos 7 7 2 2 20 8 46
tales como la tendencia de los hombres a quedarse y cantar en las hojas 3 ocho localidades establecidos de acuerdo a los registros anteriores de las
Las hembras 0 2 0 0 1 0 3
m por encima del suelo (Pers. Obs. Prado-Sañudo). especies (Tabla 1, Figura 2). Observación Visual encuentro se llevó a cabo a
Los juveniles 0 0 0 1 6 2 9
lo largo de un arroyo sobre un transecto establecida de 500 metros por
amplexus 0 1 0 0 1 0 2
localidad. Todos los individuos y nidos de huevos fueron registrados y se les
embragues 2 5 0 1 8 3 19
A continuación, se18examinaron ocho poblaciones de savagei Centrolene en asigna un número consecutivo. Los individuos adultos fueron marcados por
19
los departamentos de Caldas, Risaralda, Quindío y Valle del Cauca, con el el recorte del dedo del pie; y
20
fin de describir los cambios
21
22
23
24
25
26
27
28
29
30
31

Figura 2. localidades muestreadas.

asistencia de los padres y de la selección del sitio savagei Centrolene en Colombia 295

Tabla 2. Número de individuos y garras de savagei Centrolene inscrita en 6 localidades de estudio.

de estudio.
16 17

LOCALIDAD Alto Finlandia Boquía Alto del Chicoral Total

de Cabal
Bonito Santa Rosa Otoño

Los machos 7 7 2 2 20 8 46

Las hembras 0 2 0 0 1 0 3

Los juveniles 0 0 0 1 6 2 9

amplexus 0 1 0 0 1 0 2

embragues 2 5 0 1 8 3 19

18
19
20
21
22
Tabla 3. Horas de23
presencia masculina más garras de savagei Centrolene.
24
32 Tabla 3. Horas de presencia masculina más garras de savagei Centrolene.
25
33
26 Medición del tiempo MACHO
27
28 PR ESENT MACHO AUSENTE

29 LOCALIDAD embrague durante los DURANTE LA

30 DÍA DURANTE NOCHE DURANTEDÍA NOCHE
31
1 - 21:35 12:01 -
Alto Bonito
2 - 21:50 12:01 -
1
20:45
1 11:54 11:27 -
20:59

- 11:22
2 21:15 20:16

Santa Rosa de - 11:20

Cabal 11:22
3 - 21:20 20:16
11:20

20:16
4 11:22 - 11:20
21:22

5* - - 11:55 -

11:43 20:39
Boquía 1 - 21:36
12:39 20:17

1 - 20:30 13:56 21:11

14:01 22:57

2 - 21:30 11:52
22:36
12:25

14:03 23:09

3 22:10 12:14 -
Alto del 11:41
21:33
Otoño
11:37
4 - 21:50 -
12:07

11:48
5 - 22:38 -
12:18

6 - 20:55 12:27 -

7 - 21:50 12:33 -

8 - 22:15 12:38 -

1 - - 10:53 19:45

Chicoral 2 - 21:25 11:00 -

3 11:00 - 11:00 21:30

34 * embrague rayada
35
36
37
38

Además, la altura por encima del suelo, la distancia hasta el borde de la, Para embragues, el número de huevos, cubierta2de copas, y presencia o

zona de borde y de la hoja más cercana cala se registraron para cada ausencia (durante la noche y las horas de luz) de vigilancia macho fueron

individuo y se detecta cada embrague. registrados también.

296 María Lucía Prado-Sañudo et al.

Figura 3. Tipos de asistencia de los padres exhibidas por los machos de savagei Centrolene. a) masculino sobre el embrague, b) macho junto al embrague, y c) macho en una hoja de cerca el

embrague.

Con el fin de buscar individuos y embragues en alturas superiores a 3 m, 4 es una relación entre el número de huevos por embrague y variables tales como la

estaciones de ascenso se establecieron a lo largo del transecto, y el equipo altura, el borde más cercano, la distancia hasta el borde de la cala, y el área de la

de ascenso se utilizó para alcanzar alturas de hasta 6 m por encima del hoja, se utilizaron pruebas de Spearman.

suelo. Durante el esfuerzo de muestreo, un registrador de datos para registrar

la temperatura y la humedad fue instalado en cada transecto. Cada evento de

muestreo se produjo 7 p.m.-01 a.m., y 11 a.m.-2 p.m., por dos personas, para
resultados
un esfuerzo de muestreo total de 54 horas por localidad.
Durante el período de la muestra, se registraron un total de 49 individuos

adultos (46♂ y 3♀), 9 juveniles, 19 embragues de huevo y 2 amplexus; sin

Con el fin de determinar si los encuentros de asistencia masculina de savagei embargo, los registros sólo se encontraron en 6 de los 8 localidades (ausente

Centrolene fueron consistentes con lo esperado, de acuerdo con la literatura en Ucumarí y Florencia, Tabla 2). asistencia Male se observó en 17 de los

(asistencia masculina sobre las horas diurnas y nocturnas) se llevó a cabo embragues de diferentes maneras: masculino sobre el embrague, macho junto

una prueba de Chi-cuadrado y la t de Hotelling 2 se llevó a cabo para evaluar al embrague, y masculina en una hoja de cerca el embrague (Figura 3);

si la presencia o ausencia de la atención de los padres se asoció con asistencia de los padres también se observó a diferentes horas del día (Tabla

variables bióticos o abióticos. Para determinar si había una tendencia de la 3). A pesar de que se esperaba encontrar el macho en diferentes momentos

oviposición en las zonas altas se llevó a cabo la prueba de Chi cuadrado y del día, de 59 observaciones hechas a los embragues,

con el fin de saber si hay

asistencia de los padres y de la selección del sitio savagei Centrolene en Colombia 297

Tabla 4. Tipos de asistencia masculina registrados.

Tabla 4. Tipos de asistencia masculina registrados. 39 40

CUIDADO DE PADRES

LOCALIDAD EMBRAGUE SOBRE EL AUSENTE CERCA DE

EMBRAGUE AL LADO
LA LA HOJA
EMBRAGUE EMBRAGUE

1 X
Alto Bonito
2 X

1 X X

2 X
Santa Rosa de
3 X
Cabal
4 X

5 *1 X

Boquía 1 X

1 X

2 X

3 X X X

4 X
Alto del Otoño
5 X

6 X

7 X

8 X

Chicoral 1 X* 2

2 X

3 X X

41 * 1 embrague rayada
42 * 2 Sin recaptura de la “posible” padre.
43

machos estaban presentes sólo en 23 (18 horas durante la noche, 5 sobre lado superior de la hoja, con un área media de 639.32cm 2 ±

las horas del día). Sólo 4 de los 19 embragues (21,05%) tenían cuidado de 970,74, una distancia media hasta el borde de 31.63cm ±
los padres durante el día, mientras que el 73,68% de ellos tuvo cuidado 34.16, y una altura media de 97,6 ± 178.1cm. Una de las garras fue

durante la noche (tabla completamente tramado, por lo que el número de huevos no se pudo

3). cuidado de los padres estuvo ausente en dos de las garras; uno de ellos determinar, el otro 18 tenían un tamaño medio de 20 huevos ± 4,14.
era un embrague a fondo tramado y, por el otro, se observó un macho en una

hoja de cerca, pero no se registró recaptura, por lo que no fue posible
determinar si el macho era el padre del embrague. Sin embargo, el tipo más
común de cuidado parental era masculina sobre el embrague (84,21%),
mientras que el macho junto al embrague o en una hoja de cerca el embrague
solamente se registró en 3 garras respectivamente (15,78%). Además, dos
embragues exhibieron dos tipos de cuidado de los padres y sólo uno
exhibieron los tres tipos de cuidado parental registrado (Tabla 4). De acuerdo
con estos resultados, los machos de savagei Centrolene no siempre están
De acuerdo con la selección de los sitios de oviposición, se
estableció que savagei Centrolene prefieren ubicar sus garras con
alturas de entre 0,1-2,0 metros sobre el nivel del suelo (X 22 = 9,57, p
<0,008), más de un chorro de agua. Sin embargo,
3 hay una relación
significativa entre el tamaño de las garras y la altura (r s = 0,39, p> 0,05),
el área de las hojas (r s = 0,14, p> 0,05), distancia de borde (r s = 0,04, p>
0,05), y el borde más cercano (r s = 0,10, se detectó p> 0,05).

asistiendo a sus garras (X 2 = 21,96, p <0,001), sin embargo, este

comportamiento es más a menudo durante las horas de la noche que las

horas del día. También se estableció que la presencia o ausencia macho no

está relacionada con el borde más cercano, la distancia a borde, altura, área

de la hoja, la temperatura, la humedad o la cubierta de copas (T 2 = 6,73, p Se sabe que 10% de las especies de anfibios exhiben cuidado de los

<0,542). Todas las garras registrados se encuentran en la padres; glassfrogs masculinos tienden a asistir a sus huevos, especialmente

dentro del género Centrolene y

Hyalinobatrachium ( McDiarmid, 1975; Crump, 1996; Deutel et al.

2011; Vargas-Salinas et al. 2014). Incluso
298
aunque anuros pueden presentar varios tipos de cuidado parental (transporte
de huevos, la asistencia de huevo, la asistencia de renacuajo, transporte
renacuajo o alimentación renacuajo), se ha establecido que el tipo más común
de la atención de los padres en este grupo es la asistencia de huevo, ya que
es el más etapa de la vida vulnerables, lo que puede causar altas tasas de
mortalidad (Crump, 1996;. Vockenhubert et al, 2009; Lehtinen y Georgidis,
2012).
Tres razones principales se han propuesto para explicar el cuidado de los
padres en los anfibios: aumentar el éxito reproductivo cuando la fertilidad es
baja, disminuirá anormalidades en el desarrollo causados ​por la
estratificación de la yema o la falta de oxígeno, y proporcionar un micro
hábitat más adecuado para el desarrollo de las crías (Crump, 1996 ;
Vockenhuber et al, 2008).. De acuerdo con Hayes (1991), una de las
principales funciones de cuidado de los padres en las ranas es mantener la
hidratación de los embriones para asegurar su desarrollo. Sin embargo, este
comportamiento parece estar estrechamente relacionada con el clima,
siendo más intensa durante las estaciones secas o tardes calientes (Delia et
al., 2010;
2013). Por lo tanto, un cuidado de los padres variable puede generar
inestabilidad ambiental durante la etapa de huevo, alterando el tiempo óptimo
para salir del cascarón (Vockenhuber et al, 2009;. Delia et al, 2014)..
Como se muestra, la ausencia de asistencia macho durante la luz del día y de
la noche hora no está relacionado con las condiciones climáticas de las
localidades o características específicas del sitio de oviposición, sin embargo,
podría estar asociada con la necesidad de la protección contra los depredadores
potenciales (Escobar-Lasso y Rojas-Morales, 2012). La presencia o ausencia de
sexo masculino en cada embrague podrían estar relacionados con el riesgo para
cada uno de ellos, de permanecer en el embrague, debido a la presencia de
depredadores, o la baja incidencia de embragues depredadores en la zona.
Confirmando esto requeriría una extensa estrategia de seguimiento con el fin de
probar esta hipótesis.
Es ampliamente aceptado que los machos de la familia Centrolenidae no
sólo son territoriales, pero también son los que aparentemente seleccionar
los sitios donde las condiciones pueden aumentar la supervivencia de los
embriones (Rueda-Almonacid, 1994; Valencia-Aguilar et al, 2012;. Cabanzo-
. Olarte et al, 2013; Dias et al, 2014).. En este contexto, los resultados
sugieren que los machos de savagei Centrolene hojas preferidas situados en
alturas entre 0.1-2.0m; esto podría ser el fin de evitar una amenaza
potencial para su éxito reproductivo, al igual que el impacto producido a
renacuajos que caen de lugares altos.
El tamaño de las garras de huevo en las ranas puede variar debido a
factores externos. Sin embargo, Duellman y Trueb (1986) identificaron la edad,
tamaño, y la salud de la mujer como la
María Lucía Prado-Sañudo et al.
principales causas de la variación del tamaño del embrague. Del mismo modo,
Villa (1984) presentó evidencia que sugiere que el tamaño del embrague en Centrolene
grupo es muy variable debido a la variación en la inversión energía requerida
por la heterogeneidad de las condiciones para sitios de oviposición. Según los
resultados, no existe una relación entre el número de huevos por embrague y
factores como: altura, área de la hoja, la distancia a la arista o borde más
cercano. Esto sugiere que esta variación puede depender de otros aspectos
que no están relacionados con los sitios de oviposición. Llegamos a la
conclusión de que la asistencia de los padres en savagei Centrolene No se
muestra durante todas las horas del día y de la noche, siendo menos frecuentes
durante el día. Este comportamiento no está relacionado con las condiciones
climáticas y ambientales de la localidad, pero puede estar asociada con otros
factores tales como la presencia de depredadores potenciales. Los machos son
los que seleccionan y defienden territorios, incluyendo sitios de oviposición,
teniendo preferencia por los situados en alturas entre 0.1-2.0m. Cuando se
seleccionan los lugares más altos, garras tienden a tener un mayor número de
huevos, probablemente para contrarrestar el riesgo de muerte de los
renacuajos.
Expresiones de gratitud. Agradecemos a Ximena García, Carlos Burbano, Luz
Angela Florez, Laura Tabares, Víctor González, Laura Vanesa Posso, Luz Marina
Sañudo, Edder Alemson Escobar, Ana María Soria, Natalia Rivera, y Juan Pablo
Capera por su ayuda en el trabajo de campo. Esta investigación fue parcialmente
fundación por COLCIENCIAS (programa: Jóvenes Investigadores e Innovadores
“Virginia Gutiérrez de Pineda”), Universidad del Valle (Postgrado en Ciencias
Biología), Karen's Pizza y Carlos Eduardo Valencia. Un agradecimiento especial a
UMATA, Cartón Colombia, y todos los propietarios para su autorización para hacer el
estudio dentro de sus granjas.
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Aceptado por Anamarija Zagar