Entre 1968 y 1976, fue profesor visitante en el 

Instituto de Tecnología de
Massachusetts en tres ocasiones. También fue profesor visitante en la Universidad de
California, Berkeley (1986) y la Universidad de Yale (1989).1 Enseñó en la Universidad de
Oxford (1968-1995) y la Universidad de Cambridge (1963-1968 y 1995-).
Durante su tiempo en Oxford, publicó documentos sobre modelos económicos por los
cuales sería galardonado con el Premio del Banco de Suecia en Ciencias Económicas en
memoria de Alfred Nobel. Los documentos se centraron en la información asimétrica, que
determina hasta qué punto debería afectar la tasa óptima de ahorro en una economía.
Entre otros resultados, demostró los principios de "riesgo moral" y "imposición de ingresos
óptima" discutidos en los libros de William Vickrey. La metodología se ha convertido en el
estándar en el campo. Mirrlees y Vickrey compartieron el Premio del Banco de Suecia en
Ciencias Económicas en memoria de Alfred Nobel de 1996 "por sus contribuciones
fundamentales a la teoría económica de los incentivos bajo información asimétrica".
Mirrlees también es cocreador, con el profesor del MIT, Peter A. Diamond del teorema de
eficiencia Diamond-Mirrlees, que se desarrolló en 1971.2 Mirrlees es profesor emérito de
economía política en la Universidad de Cambridge y miembro del Trinity College de
Cambridge. Pasa varios meses al año en la Universidad de Melbourne, Australia.
Actualmente es Profesor Distinguido de la Universidad China de Hong Kong y de la
Universidad de Macao.3
En 2009, fue nombrado Maestro Fundador del Colegio Morningside de la Universidad
China de Hong Kong. Mirrlees es miembro del Consejo de Asesores Económicos de
Escocia. También dirigió la Mirrlees Review, una revisión del sistema fiscal del Reino
Unido por el Instituto de Estudios Fiscales.
Sus estudiantes de doctorado han incluido eminentes académicos y legisladores como el
profesor Franklin Allen, Sir Partha Dasgupta, 4 el profesor Huw Dixon,5 el profesor Hyun-
Song Shin, Lord Nicholas Stern, el profesor Anthony Venables, Sir John Vickers y el
profesor Zhang Weiying.6
Mirrlees es ateo, según él mismo ha afirmado: 7 "A los 35 años ya no era cristiano sino
ateo"