AEET

Ecosistemas 27(1): 62-76 [Enero-Abril 2018]

Doi.: 10.7818/ECOS.1443

Artículo publicado en Open Access bajo los términos

de Creative Commons attribution Non Comercial License 3.0.
ecosistemas
REVISTA CIENTÍFICA DE ECOLOGÍA Y MEDIO AMBIENTE

ASOCIACIÓN ESPAÑOLA MONOGRÁFICO: Paleoecología, analizando la cuarta dimensión ISSN 1697-2473 / Open access
DE ECOLOGÍA TERRESTRE de la biodiversidad disponible en www.revistaecosistemas.net

Variación entre Modelos de Circulación Global para

reconstrucciones de distribuciones geográficas del
Último Máximo Glacial: relevancia en la filogeografía
L. Guevara1,2,*, L. León-Paniagua1, J. Rios2, R.P. Anderson2,3,4

(1) Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, 04510, México.
(2) Department of Biology, City College of New York, City University of New York, New York, NY 10031, USA.
(3) Program in Biology, Graduate Center, City University of New York, New York, NY 10016, USA.
(4) Division of Vertebrate Zoology (Mammalogy), American Museum of Natural History, New York, NY 10024, USA.

* Autor de correspondencia: L. Guevara [llg@st.ib.unam.mx]

> Recibido el 15 de mayo de 2017 - Aceptado el 21 de noviembre de 2017

Guevara, L., León-Paniagua, L., Rios, J., Anderson, R. P. 2018. Variación entre Modelos de Circulación Global para reconstrucciones de
distribuciones geográficas del Último Máximo Glacial: relevancia para la filogeografía. Ecosistemas 27(1): 62-76. Doi.: 10.7818/ECOS.1443
La reconstrucción de distribuciones geográficas durante el Último Máximo Glacial (UMG) es una práctica cada vez más común en estudios filogeo-
gráficos. Permite inferir áreas de estabilidad a lo largo del tiempo (refugios potenciales) y otras de expansión postglacial, hipótesis que pueden ser
puestas a prueba por patrones de variación genética. Usualmente, los investigadores estiman más de una paleodistribución al transferir el modelo
de nicho ecológico usando la salida de diferentes Modelos de Circulación Global (MCG, que estiman el clima). Aquí nos enfocamos en la variación
entre paleodistribuciones reconstruidas para el UMG, que podría deberse a dos razones estrechamente relacionadas: (1) el uso de diferentes MCG
para transferir un modelo de nicho ecológico y (2) el grado de extrapolación que sería necesario (dependiendo del MCG) para predecir en condiciones
climáticas más extremas que las existentes en el presente (condiciones no-análogas). Primero, cuantificamos las diferencias de dos MCG (CCSM4
y MIROC-ESM) comúnmente usados para transferir los modelos de nicho hacia el clima del UMG (en tres regiones ampliamente estudiadas en la
filogeografía). Segundo, investigamos si estas diferencias en los MCG causaron variación en paleodistribuciones reportadas en los 31 estudios fi-
logeográficos encontrados para estas regiones. Los dos MCG examinados mostraron diferencias significativas para casi todas las variables en las
tres áreas de estudio. Importantemente, las diferencias entre los dos MCG se manifestaron de manera diferente en cada área de estudio. Estas di-
ferencias condujeron a discrepancias notorias en las paleoreconstrucciones reportadas por los artículos que usaron ambos MCG. A pesar de la im-
portancia de detectar condiciones no-análogas y decidir la manera de extrapolar en aquellas condiciones (y sus efectos sobre los resultados e
inferencias), ninguno de los estudios examinados consideró estos factores. El presente trabajo ilustra el valor de conocer la variación de los MCG
en cada área de estudio para crear paleoreconstrucciones (basados en modelos de nicho) que deban ser puestas a prueba con información adicional,
como datos genéticos y paleoecológicos.

Palabras clave: cambio climático; condiciones no-análogas; extrapolación; modelos de nicho ecológico; paleoecología; truncamiento de nicho

Guevara, L., León-Paniagua, L., Ríos, J., Anderson, R. P. 2018. Variation among Global Circulation Models for reconstructions of geographic
distributions at the Last Glacial Maximum: relevance for phylogeography. Ecosistemas 27(1): 62-76. Doi.: 10.7818/ECOS.1443
Reconstructing geographic distributions during the Last Glacial Maximum (LGM) is an increasingly common practice in phylogeographic studies. It
allows the inference of stable areas over time (potential refugia) or areas of postglacial expansion, which are hypotheses that can be tested by
patterns of genetic variation. Usually, researchers estimate more than one paleodistribution by transferring the ecological niche model using the
output of various Global Circulation Models (GCMs, which estimate the climate). Here, we focus on the variation between paleodistributions recons-
tructed for the LGM, which could be due to two related reasons: (1) the use of different GCMs to transfer an ecological niche model and (2) the
degree of extrapolation that is necessary (according to the GCM used) to predict in conditions more extreme than those existing in the present (non-
analog conditions). First, we quantified the differences of two GCMs (CCSM4 and MIROC-ESM) commonly used for transferring niche models into
the climate of the LGM (in three regions widely studied in phylogeography). Second, we investigated whether these differences between GCMs did
or did not lead to variation in paleoreconstructions reported in the 31 phylogeographic studies found for these regions. The two CGMs examined
showed significant differences for almost all variables in the three study areas. Importantly, the differences between the two GCMs were manifested
in different ways in each study area. These differences led to notable discrepancies in the paleoreconstructions reported by the articles. Despite the
importance of detecting non-analog conditions and deciding how to extrapolate into them (and their effects on results and inferences), none of the
examined studies considered these factors. The present study illustrates the value of assessing the variation among GCMs in each study area to
create paleoreconstructions (made using ecological niche models) that should be tested with additional information, such as genetic and paleoeco-
logical data.

Key words: climate change; ecological niche models; extrapolation; niche truncation; non-analog conditions; paleoecology

© 2018 Los Autores. Editado por la AEET. [Ecosistemas no se hace responsable del uso indebido de material sujeto a derecho de autor] 62
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Introducción mos (Harrison et al. 2016). Debido a estas diferencias, el clima que
es estimado para un determinado período de tiempo (e.g. para el
Debido a que el clima es uno de los principales determinantes UMG o para el futuro) puede diferir entre MCG en los valores de
de la distribución geográfica de las especies (Brown et al. 1996), temperatura y precipitación (Varela et al. 2015a). El tema de la va-
los ciclos climáticos durante el Cuaternario han sido frecuente- riación entre los MCG no es trivial, ya que, si un mismo modelo de
mente mencionados en estudios filogeográficos como factores cau- nicho ecológico de una especie es transferido a estimaciones de
sales de los patrones de variación genética (Peterson 2009; Hewitt diferentes MCG, es predecible hallar diferencias en las paleodistri-
2004). Estos ciclos compuestos por periodos cálidos, incluso más buciones predichas para esa misma especie y, consecuentemente,
cálidos que el presente, y períodos fríos (edades de hielo) habrían la interpretación de patrones filogeográficos podría cambiar.
modificado las distribuciones geográficas de las especies (Hewitt
Segundo, la transferencia de modelos de nicho ecológico a dife-
1996, 2004). Quizá el episodio más reciente que pudo haber ejer-
rentes períodos -o áreas geográficas- conlleva la posible necesidad
cido gran impacto en la historia demográfica de las especies y del
de extrapolación del modelo debido a la existencia de condiciones
que se tiene el mejor conocimiento es el Último Máximo Glacial
climáticas diferentes de aquellas usadas en la calibración del modelo
(UMG, hace ≈ 22 000 años). Las condiciones climáticas más frías
(Williams y Jackson 2007; Fitzpatrick y Hargrove 2009). Por ejemplo,
que las actuales y los cambios en los regímenes de precipitación
para alguna variable climática los valores en el nuevo período o área
ocurridos durante el UMG debieron haber ocasionado la fragmen-
podrían ser más extremas que aquellos presentes en el área usada
tación, conectividad, extinción o expansión de poblaciones, en com-
para calibrar el modelo (e.g. más frías que las actuales, véase el
paración a las distribuciones anteriores (e.g., durante el interglacial
punto de truncamiento en la Fig. 1; la forma más simple de condi-
previo; Hewitt 1996).
ciones no-análogas, que también pueden incluir novedosas combi-
Evaluar explícitamente el efecto potencial del UMG sobre la dis- naciones multivariadas). Este hecho causa que el investigador deba
tribución geográfica de las especies ha sido posible debido a la extrapolar las curvas de respuesta del modelo para esa variable (ex-
mayor disponibilidad de evidencia paleoecológica, de datos gené- trapolación univariada o estricta, según Owen et al. 2013). Al extra-
ticos y, más recientemente, de técnicas correlativas de Modelado
de Nicho Ecológico (MNE; Svenning et al. 2011; Gavin et al. 2014).
Con el MNE se pueden caracterizar las asociaciones climáticas de
las especies (es decir la idoneidad del ambiente para las especies
de interés) y así estimar sus distribuciones geográficas potenciales
actuales, futuras o pasadas (e.g. durante el UMG, Waltari et al.
2007). Al integrar aquellas hipótesis de distribución geográfica a
través del tiempo en estudios filogeográficos, ahora los patrones
de variación genética son comúnmente interpretados en un con-
texto geográfico y ecológico para revelar las causas probables de
la estructura poblacional e historia demográfica de las especies
(Chan et at. 2011; Alvarado-Serrano y Knowles 2014).
Uno de los usos más habituales del MNE en los estudios filo-
geográficos es la identificación de la existencia potencial de pobla-
ciones durante el UMG, es decir, áreas adecuadas según el clima.
Los mapas de distribución potencial durante el UMG se pueden
comparar con mapas correspondientes en la actualidad para de-
tectar zonas de estabilidad potencial a lo largo del tiempo (refugios
potenciales) u otras de expansión postglacial (Carnaval et al. 2009;
Gavin et al. 2014). Con estos patrones geográficos propuestos, los
patrones filogeográficos pueden ser utilizados para inferir procesos
causales a través de estadísticos de resumen o simulaciones coa-
lescentes (Carnaval et al. 2009; Peterson y Anamza 2015). Por lo
tanto, la variación en las áreas de distribución potencial estimadas
para el UMG influirá en la interpretación de los resultados de la va-
riación genética. Así que, puede ser importante fomentar un uso
más cuidadoso de la estimación de distribuciones potenciales pa-
sadas (i.e. paleoreconstrucciones) en estudios filogeográficos y, Variable climática
consecuentemente, obtener un mejor entendimiento del efecto del
clima sobre la distribución de la variación genética de las especies. Figura. 1. Curva de respuesta hipotética para una variable de temperatura
No obstante, diversas fuentes de incertidumbre complican la (°C) ilustrando las condiciones análogas y no-análogas para el caso univa-
estimación de paleodistribuciones y han sido tratadas con detalle riado. Las condiciones existentes en el área de estudio que sirvieron para
calibrar el modelo de nicho ecológico aparecen en blanco, terminado por el
(e.g. climas no-análogos, variación debida al uso de diferentes al-
punto de truncamiento de nicho. Tales condiciones pueden (o no) existir en
goritmos para modelar el nicho ecológico; Williams y Jackson 2007, la segunda región/período, sin mayor complicación para predecir idoneidad
Nogués-Bravo 2009; Varela et al. 2015b; Collevatti et al. 2013), en ahí. En contraste, las condiciones que existen en el tiempo -o espacio- hacia
el presente trabajo nos enfocamos en el reto para reconstruir pale- donde el modelo será transferido (pero no en el área de calibración del mo-
odistribuciones que se deriva de no saber con exactitud cómo fue delo) representan condiciones no-análogas. Tales condiciones pueden va-
el clima durante el UMG. Primero, para estimar paleodistribuciones riar entre Modelos de Circulación General (MCG; azul y crema) y causan
se requiere que el modelo de nicho ecológico típicamente calibrado mayor incertidumbre debido al método de extrapolación.
con las condiciones actuales sea transferido a reconstrucciones del Figure. 1. Hypothetical response curve for a temperature variable (° C) il-
clima que probablemente existió durante el UMG. Este clima del lustrating analog and non-analog conditions. The conditions existing in the
UMG ha sido recreado con Modelos de Circulación General (MCG) study area that was used to calibrate the ecological niche model appear in
que se encargan de estimar la dinámica climática pasada a través white, ending at the truncation point. Such conditions may or may not exist
in the second region/period, with no associated complication to predict suit-
de simulaciones de los procesos físicos que operan en la atmós-
ability there. In contrast, conditions that exist in the time -or space- to which
fera, océanos y superficie terrestre (Braconnot et al. 2012). Hoy en the model will be transferred (but not existing within the area of model cali-
día, existen disponibles múltiples MCG desarrollados por varios bration) represent non-analog conditions. Such conditions may vary be-
grupos de investigación, los cuales basan sus simulaciones en di- tween General Circulation Models (MCG; blue and cream) and cause
ferentes condiciones experimentales iniciales y en diversos algorit- additional uncertainty related to the extrapolation method chosen.

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polar el modelo hacia condiciones climáticas más extremas existen
dos posibilidades para llegar a una predicción: permitir que el mo-
delo estime la respuesta a la variable sin alguna restricción o man-
tener la respuesta al valor de idoneidad estimado en el punto de
truncamiento (conocido como ‘clamping’ en inglés para usuarios
del algoritmo de Máxima Entropía, Maxent; Fig. 2, Elith et al. 2010).
Sin embargo, sin un conocimiento de la forma de la curva de res-
puesta modelada (es decir si está incrementando o decreciendo en
el punto de truncamiento; Anderson 2013), el investigador no puede
tomar una decisión bien informada sobre el método de extrapola-
ción más adecuado al extrapolar el modelo de nicho ecológico.
Además, el grado de extrapolación y, por lo tanto, la predicción ge-
ográfica en esas condiciones diferentes podría variar dependiendo
del MCG usado, ya que algún MCG podría estar estimando condi-
ciones más extremas que otro (y en regiones diferentes).
Por todo lo anterior, es propicio distinguir dos posibilidades. Pri-
mero, la variación en la estimación de distribución potencial para
el UMG de un mismo modelo de nicho de una especie (i.e. el mismo
modelo transferido al UMG, pero usando más de 1 MCG) en zonas
geográficas en donde no hay extrapolación del modelo, se debe a
la idiosincrasia de los MCG. En contraste, en zonas en donde hay
que extrapolar el modelo, la diferencia (si la hay) se puede deber a
dos factores: 1) la propia idiosincrasia de los MCG y/o 2) la manera
de extrapolar las curvas de respuesta hacia esas condiciones ex-
tremas. Para poner a prueba estas ideas, a) cuantificamos las di-
ferencias de los dos MCG más comúnmente usados en la literatura
filogeográfica reciente (en tres regiones ampliamente estudiadas)
y b) comprobamos cómo estas diferencias entre los MCG causaron
(o no) variación en paleodistribuciones reconstruidas en estudios
filogeográficos publicados. Para tal fin, se investigó el uso de las
paleodistribuciones reconstruidas en un contexto filogeográfico a
través de una búsqueda de literatura científica. Finalmente, ofre-
cemos algunas prácticas que deben beneficiar el uso de las pale-
odistribuciones en estudios filogeográficos.
Materiales y métodos
Áreas de estudio
El estudio incluye tres regiones del hemisferio occidental distan-
tes latitudinalmente y con climas actuales contrastantes (Fig. 3): la
Gran Cuenca en Estados Unidos (Great Basin and Range, en in-
glés), los bosques montañosos al norte de Mesoamérica (montane
forests of northern Mesoamerica, en inglés) y el Bosque Atlántico
de Brasil (Mata Atlântica, en portugués; Brazilian Atlantic Forests,
en inglés). Para definir las tres regiones, se usó un shapefile de las
ecorregiones terrestres del mundo que han sido definidas con base
en comunidades vegetales naturales y condiciones ambientales
(Olson et al. 2001). La Gran Cuenca localizada al suroeste de los
Estados Unidos incluye tierras altas de varias cadenas entre las
Montañas Rocosas y las Sierras Nevadas, así como los desiertos
adyacentes. Los bosques montañosos al norte de Mesoamérica in-
cluyen aquellos localizados principalmente por encima de los 500
metros sobre el nivel del mar (msnm) y al oeste del Istmo de Te-
huantepec en México. Finalmente, el Bosque Atlántico localizado al
sureste de Brasil alberga selvas tropicales y submontanas principal-
mente en tierras por debajo de los 1000 msnm (Olson et al. 2001).
Variables ambientales
Para caracterizar las condiciones climáticas actuales y pasadas
en las áreas de estudio, se utilizaron 19 variables que describen
condiciones de temperatura, precipitación y la estacionalidad de
ellos: temperatura promedio anual (BIO 01), oscilación diurna de la
temperatura (BIO 02), isotermalidad (BIO 03), estacionalidad de la
temperatura (BIO 04), temperatura máxima del mes más cálido
(BIO 05), temperatura mínima del mes más frío (BIO 06), oscilación
anual de la temperatura (BIO 07), temperatura del trimestre más
lluvioso (BIO 08), temperatura del trimestre más seco (BIO 09),
temperatura del trimestre más cálido (BIO 10), temperatura del tri-

Variable climática Variable climática

Figura. 2. Dos curvas de respuesta hipotéticas para una variable de temperatura (°C) ilustrando los dos métodos para extrapolar en condiciones no-aná-
logas: permitiendo que el modelo estime la respuesta a la variable sin alguna restricción (línea punteada) o ajustando la respuesta al valor de idoneidad
encontrado en el punto de truncamiento (línea entrecortada). Nótese que si la respuesta sigue en aumento hasta llegar al punto de truncamiento (a), la
forma más conservadora de extrapolar sería ajustando el valor de idoneidad al punto de truncamiento (línea entrecortada, i.e. clamping en inglés), mientras
que si la respuesta está decreciendo (b), la forma más conservadora sería permitiendo que el modelo estime la respuesta sin restricción (línea punteada).
Figure. 2. Two hypothetical response curves for a temperature variable (° C) illustrating the two methods to extrapolate into non-analog conditions: allowing
the model to estimate the response to the variable without constraint (dotted line) or setting the response to match the suitability value found at the truncation
point (dashed line). Note that if the response is increasing at the truncation point (a), the more conservative way of extrapolating would be to set the
suitability value to that of the truncation point (dashed line, i.e. clamping), whereas if the response is decreasing (b), the more conservative way would be
allowing the model to estimate the response without constraint (dotted line).

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Figura. 3. Mapa del hemisferio occidental mostrando las tres áreas de estudio: La Gran Cuenca de Estados Unidos (en verde), los Bosques montañosos
del norte de Mesoamérica (en rosa) y el Bosque Atlántico de Brasil (en mostaza). Nótese la variación latitudinal y altitudinal (histograma de píxeles) entre
las tres áreas de estudio.
Figure. 3. Map of the Western Hemisphere showing the three study areas: The Great Basin of the United States (in green), the Montane forests of northern
Mesoamerica (in pink) and the Atlantic Forest of Brazil (in mustard). Note the latitudinal and altitudinal variation (histogram of pixels) among the three
study areas.

mestre más frío (BIO 11), precipitación anual (BIO 12), precipitación
del mes más lluvioso (BIO 13), precipitación del mes más seco (BIO
14), estacionalidad de la precipitación (BIO 15), precipitación del
trimestre más lluvioso (BIO 16), precipitación del trimestre más
seco (BIO 17), precipitación del trimestre más cálido (BIO 18) y la
precipitación del trimestre más frío (BIO 19). Estas 19 variables son
ampliamente usadas para modelar el nicho ecológico de especies
a través del planeta (Peterson et al. 2011; Varela et al. 2015b). Para
describir las condiciones climáticas durante UMG en cada una de
las áreas de estudio, se escogieron dos reconstrucciones climáticas
desarrolladas por el Paleoclimate Modelling Intercomparison Pro-
ject que han sido usadas comúnmente para estimar paleodistribu-
ciones: el Community Climate System Model (CCSM4) y el Model
for Interdisciplinary Research on Climate (MIROC-ESM). Todas las
variables fueron descargadas de la base de datos WorldClim
(http://www.worldclim.org, Hijmans et al. 2005) a una resolución de
2.5 minutos, tanto para el UMG como para el presente.
Caracterización y comparación ambiental
Para cada área de estudio, se extrajeron los valores ambienta-
les para caracterizarlas en términos de la mediana y valores extre-
mos (mínimo y máximo), tanto para el presente como para el UMG
según los dos MCG. Este proceso se hizo después de convertir el
shapefile a raster y después a puntos con coordenadas geográfi-
cas. Se generaron diagramas de cajas (uno para cada variable)
para visualizar y comparar la distribución de los conjuntos de datos
entre los dos MCG en cada área de estudio (Apéndice 1). Final-
mente, se realizó una serie de pruebas no paramétricas para dos
muestras pareadas de Wilcoxon para cada variable climática du-
rante el UMG, para determinar si las medianas de los dos MCG di-
fieren en cada área de estudio. Con el fin de ilustrar la extrapolación
que sería requerida al transferir un modelo al UMG, se generaron
histogramas sobrepuestos de tres variables climáticas para visua-
lizar la forma y frecuencia de valores ambientales del presente en
comparación con las de los dos MCG para el UMG.
Búsqueda de literatura
Se investigó el uso reciente de las paleodistribuciones recons-
truidas en un contexto filogeográfico a través de una búsqueda de
literatura científica. La búsqueda se realizó por medio de Google
Scholar (última búsqueda en marzo de 2017) para recopilar los ar-
tículos científicos que han usado paleoreconstrucciones en estudios
filogeográficos. Para ello, se usaron tres términos en conjunto:
“CCSM”, “MIROC” y “phylogeography”. A partir de estos artículos,
se realizó una clasificación por regiones geográficas a través de la
revisión del título, las palabras claves y el resumen. Finalmente, se
escogieron los estudios filogeográficos enfocados parcial o comple-
tamente en las tres áreas de estudios anteriormente mencionadas.

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De los artículos referentes a las tres áreas, se extrajo la si-
guiente información: 1) si los autores usaron solo uno o los dos
MCG (CCSM4 y MIROC-ESM) para estimar la distribución poten-
cial durante el UMG, 2) si existieron discrepancias en las distribu-
ciones geográficas potenciales estimadas al usar los dos MCG,
3) si se especificó algún método para detectar la presencia de
condiciones no-análogas al transferir el modelo de nicho al UMG
y si se mostraron los mapas indicando las zonas en donde hubo
extrapolación del modelo. Adicionalmente, también para los artí-
culos en los cuales el 2 es afirmativo, se registró si los autores
atribuyeron la discrepancia entre las paleodistribuciones recons-
truidas a alguna razón específica. Con esta revisión de literatura
nuestra intención fue averiguar el estado actual del uso de pale-
odistribuciones en estudios filogeográficos y, de esta forma, su-
gerir lineamientos que podrían beneficiar la integración de ambos
campos. La base de datos con los artículos examinados se en-
cuentra disponible en el Apéndice 2.
Resultados
Caracterización climática actual
La Gran Cuenca. El área de estudio incluye 28219 píxeles. La
temperatura promedio anual varía entre los -1.6 y 23.9 °C, con una
precipitación anual de 46 hasta 788 mm.
Bosques montañosos al norte de Mesoamérica. El área de es-
tudio incluye 8820 píxeles. La temperatura promedio anual fluctúa
entre los 2.1 y 28.3 °C, mientras que la precipitación anual va de
354 hasta 4040 mm.
Bosque Atlántico de Brasil. El área de estudio incluye 61695 pí-
xeles. La temperatura promedio anual va de los 11 a los y 27.6 °C,
con una precipitación anual que fluctúa entre 381 hasta 3537 mm.
Caracterización y comparación del UMG entre MCG
La Gran Cuenca. MIROC-ESM estimó temperaturas más bajas
que CCSM4 durante el UMG, tanto en el promedio anual como en
condiciones extremas, así como una oscilación diurna mayor (BIO
02; Tabla 1; Apéndice 1). Además, en comparación con CCSM4,
MIROC-ESM indicó mayor precipitación anual durante el UMG y
una mayor variación en variables extremas de precipitación como
la del mes más lluvioso. La comparación entre ambos MCG arrojó
diferencia significativa en la mediana para cada una de las 19 va-
riables (p < 0.001), excepto para la precipitación del trimestre más
frío (BIO 19; Tabla 1).
Bosques montañosos al norte de Mesoamérica. MIROC-ESM
estimó temperaturas más bajas que CCSM4 durante el UMG, tanto
para el promedio anual como para condiciones extremas (Tabla 2;
Apéndice 1). La variación entre mínimos y máximos fue conside-
rablemente más amplia en MIROC-ESM para algunas variables
que describen condiciones extremas de temperatura, como la má-
xima del mes más cálido. A diferencia de la Gran Cuenca, aquí fue
CCSM4 el que mostró mayor precipitación durante el UMG. Para
algunos píxeles, la diferencia en la precipitación anual estimada
entre los dos GCM fue mayor a 1000 mm. Por ejemplo, el mayor
valor de precipitación anual de acuerdo a CCSM4 fue de 4001 mm,
mientras que MIROC-ESM estimó solamente 2027 mm para ese
mismo píxel. La comparación entre ambos MCG arrojó diferencia
significativa en la mediana de 18 variables (p < 0.01; Tabla 2), re-
sultando no significativa la temperatura máxima del mes más cálido
(BIO 05).
Bosque Atlántico de Brasil. Para variables que se refieren a pro-
medios anuales, MIROC-ESM también estimó temperaturas más
bajas que CCSM4 durante el UMG (igual que para los Bosques
montañosos al norte de Mesoamérica). Sin embargo, para variables

Tabla 1. Comparación ambiental de 19 variables bioclimáticas para el presente y el Último Máximo Glacial de acuerdo con dos Modelos de Circulación
Global (MCG; CCSM4 y MIROC-ESM) para la Gran Cuenca de Estados Unidos. Se muestra la mediana, los valores mínimo (min) y máximo (max) para
cada MCG, así como el resultado de la prueba no paramétrica pareada de Wilcoxon (valor-z) para determinar si las medianas de los dos MCG difieren
en el área de estudio. Aparece en negritas el valor de p para las variables no significativas.
Table 1. Environmental comparison for 19 bioclimatic variables between the present and the Last Glacial Maximum according to two General Circulation
Models (GCMs; CCSM4 and MIROC-ESM) for the Great Basin and Range of the United States. Median, minimum (Min) and maximum (Max) values are
shown for each GCM, as well as the result of the nonparametric Wilcoxon paired test (z-score) to determine for each variable whether medians of the two
CGMs differ in the study area. P-values appear in bold for the non-significant variables.

Presente CCSM4 MIROC-ESM

Variables Mediana Min Max Mediana Min Max Mediana Min Max z p

BIO 01 9.6 -1.6 23.9 -0.1 -10.8 16.6 -1.5 -12.6 15.5 132.6 < 0.01
BIO 02 16.3 11.6 19.4 15.9 10.0 19.1 16.3 9.8 20.1 21.9 < 0.01
BIO 03 4.1 2.9 4.8 4.0 2.9 4.7 3.9 3.0 4.6 45.4 < 0.01
BIO 04 804.8 554.6 961.3 825.5 550.2 1034.9 810.2 529.3 952.5 69.0 < 0.01
BIO 05 32.4 14.4 45.6 22.6 4.6 36.9 20.0 2.2 34.7 135.4 < 0.01
BIO 06 -8.5 -15.7 6.0 -18.0 -28.3 0.1 -21.4 -34.4 -1.6 144.7 < 0.01
BIO 07 40.1 27.6 45.1 40.0 26.0 46.9 41.0 24.9 46.6 65.9 < 0.01
BIO 08 7.7 -7.7 33.2 -5.8 -18.0 14.5 -2.5 -23.9 12.2 35.0 < 0.01
BIO 09 17.3 -4.2 32.9 7.3 -15.0 26.2 2.3 -16.7 26.8 88.6 < 0.01
BIO 10 20.6 6.0 36.0 11.9 -2.7 28.5 9.6 -3.7 27.0 138.4 < 0.01
BIO 11 -0.9 -8.7 13.3 -9.5 -19.2 6.4 -11.4 -24.4 4.7 143.8 < 0.01
BIO 12 236.0 46.0 788.0 256 57 969 257 75 1292 33.6 < 0.01
BIO 13 28.0 7.0 123.0 31 10 194 33 14 241 57.5 < 0.01
BIO 14 10.0 0.0 41.0 10 0 34 9 0 42 11.0 < 0.01
BIO 15 25.0 8.0 88.0 28 12 90 31 11 92 55.1 < 0.01
BIO 16 77.0 19.0 336.0 86 25 528 89 35 669 38.2 < 0.01
BIO 17 39.0 3.0 140.0 39 3 123 39 4 145 17.4 < 0.01
BIO 18 50.0 6.0 147.0 49 5 170 55 5 202 38.7 < 0.01
BIO 19 63.0 18.0 324.0 77 25 511 74 18 669 0.07 0.94

66
Ecosistemas 27(1): 62-76 Guevara et al. 2018

Tabla 2. Comparación ambiental de 19 variables bioclimáticas para el presente y el Último Máximo Glacial de acuerdo con dos Modelos de Circulación
Global (MCG; CCSM4 y MIROC-ESM) en los Bosques montañosos al norte de Mesoamérica. Se muestra la mediana, los valores mínimo (Min) y máximo
(Max) para cada MCG, así como el resultado de la prueba no paramétrica pareada de Wilcoxon (valor-z) para determinar si las medianas entre los dos
MCG para cada variable climática difieren en el área de estudio. Aparece en negritas el valor de p para las variables no significativas.
Table 2. Environmental comparison for 19 bioclimatic variables between the present and the Last Glacial Maximum according to two General Circulation
Models (GCMs; CCSM4 and MIROC-ESM) in the Montane forests of northern Mesoamerica. Median, minimum (Min) and maximum (Max) values are
shown for each GCM, as well as the result of the nonparametric Wilcoxon paired test (z-score) to test whether medians of the two CGMs for each variable
differ in the study area. P-values appear in bold for the non-significant variables.

Presente CCSM4 MIROC-ESM

Variables Mediana Min Max Mediana Min Max Mediana Min Max z p

BIO 01 17.7 2.1 28.3 13.7 -2.4 25.3 13.7 -3.7 27.1 12.3 < 0.01
BIO 02 14.8 9.0 18.1 15.6 10.6 19.1 16.9 9.4 23.1 32.2 < 0.01
BIO 03 6.8 5.5 8.3 6.6 4.9 8.1 6.6 5.3 7.8 7.3 < 0.01
BIO 04 165.9 49.5 338.9 202.8 87.7 439.0 226.3 98.0 363.2 33.8 < 0.01
BIO 05 28.4 10.3 39.5 25.5 7.0 37.0 25.4 3.9 44.9 0.5 0.61
BIO 06 6.8 -5.1 20.1 1.8 -11.8 16.7 1.1 -13.1 14.0 62.1 < 0.01
BIO 07 21.7 13.9 27.1 23.4 15.4 29.9 24.5 14.9 35.9 22.3 < 0.01
BIO 08 18.9 2.1 28.8 15.1 -2.2 26.4 15.4 -2.6 28.2 30.3 < 0.01
BIO 09 16.6 1.7 27.9 12.5 -3.4 24.5 12.5 -5.1 28.0 9.6 < 0.01
BIO 10 19.8 3.3 30.3 16.3 -1.0 27.2 16.3 -2.2 30.9 9.7 < 0.01
BIO 11 15.3 1.1 26.9 10.5 -4.1 23.0 10.3 -6.1 24.0 29.1 < 0.01
BIO 12 1113.5 354.0 4040.0 898 308 4001 757 192 2803 65.3 < 0.01
BIO 13 248.0 64.0 828.0 197 65 858 178 40 525 45.1 < 0.01
BIO 14 6.0 1.0 111.0 5 0 68 6 0 77 24.2 < 0.01
BIO 15 97.0 49.0 118.0 91 59 114 94 39 119 12.3 < 0.01
BIO 16 669.0 174.0 2162.0 503 148 2289 449 102 1240 48.0 < 0.01
BIO 17 27.0 5.0 366.0 26 4 233 27 4 318 9.9 < 0.01
BIO 18 314.0 53.0 1135.0 234 63 1126 267 59 1115 19.7 < 0.01
BIO 19 42.0 5.0 402.0 65 4 279 35 5 466 42.8 < 0.01

Tabla 3. Comparación ambiental de 19 variables bioclimáticas para el presente y el Último Máximo Glacial de acuerdo con dos Modelos de Circulación
Global (MCG; CCSM4 y MIROC-ESM) para el Bosque Atlántico de Brasil. Se muestra la mediana, los valores mínimo (Min) y máximo (Max) para cada
MCG, así como el resultado de la prueba no paramétrica pareada de Wilcoxon (valor-z) para determinar si las medianas de los dos MCG para cada
variable climática difieren en el área de estudio.
Table 3. Environmental comparison for 19 bioclimatic variables between the present and the Last Glacial Maximum according to two General Circulation
Models (GCMs; CCSM4 and MIROC-ESM) for the Atlantic Forests of Brazil. Median, minimum (Min) and maximum (Max) values are shown for each GCM,
as well as the result of the nonparametric Wilcoxon pairedtest (z-score) to test whether medians of the two CGMs for each variable differ in the study area.

Presente CCSM4 MIROC-ESM

Variables Mediana Min Max Mediana Min Max Mediana Min Max z p
BIO 01 20.8 11.0 27.6 17.1 7.7 24.1 16.9 8.1 25.3 40.7 < 0.01
BIO 02 11.7 5.9 14.1 12.3 7.3 16.0 10.9 5.7 15.8 177.4 < 0.01
BIO 03 6.2 4.1 8.1 6.0 4.6 8.2 5.5 4.2 7.9 205.0 < 0.01
BIO 04 237.2 53.4 394.9 267.0 52.8 511.9 307.8 60.9 526.7 123.6 < 0.01
BIO 05 29.6 18.9 35.4 27.0 16.4 32.7 26.3 16.5 33.6 12.5 < 0.01
BIO 06 10.4 0.6 20.9 5.8 -4.2 17.2 6.9 -4.8 18.4 163.8 < 0.01
BIO 07 18.8 8.6 24.6 20.8 10.8 29.2 19.5 8.8 29.5 108.9 < 0.01
BIO 08 22.9 12.4 27.1 19.1 7.8 23.9 19.0 7.9 25.2 16.8 < 0.01
BIO 09 18.0 9.0 28.1 15.0 4.3 24.7 14.9 5.1 26.7 40.1 < 0.01
BIO 10 23.7 12.9 28.5 20.4 10.2 25.1 20.5 10.4 26.7 94.7 < 0.01
BIO 11 17.3 8.7 26.5 13.3 3.2 23.2 13.0 5.0 24.0 36.9 < 0.01
BIO 12 1447.0 381.0 3537.0 1471 359 4264 1574 389 3929 189.4 < 0.01
BIO 13 194.0 60.0 409.0 207 77 477 237 74 528 100.7 < 0.01
BIO 14 46.0 0.0 163.0 45 0 157 54 0 178 108.2 < 0.01
BIO 15 41.0 5.0 120.0 42 8 131 42 12 118 4.0 < 0.01
BIO 16 526.0 167.0 1199.0 540 200 1356 617 190 1456 120.6 < 0.01
BIO 17 171.0 2.0 563.0 188 1 541 204 2 562 173.2 < 0.01
BIO 18 465.0 6.0 1197.0 444 3 1343 469 8 1456 126.4 < 0.01
BIO 19 221.0 2.0 986.0 222 2 1097 268 3 1145 191.1 < 0.01

67
Ecosistemas 27(1): 62-76
que describen condiciones extremas de temperatura fue CCSM4
el que generalmente estimó valores más bajos (Tabla 3; Apén-
dice 1). Al igual que en la Gran Cuenca (pero contrastando con los
Bosques montañosos al norte de Mesoamérica), MIROC-ESM ge-
neralmente mostró mayor precipitación durante el UMG, aunque
CCSM4 fue el único que estimó una precipitación mayor a 4000
mm en algunos píxeles. La comparación entre ambos MCG arrojó
diferencia significativa en la mediana de las 19 variables (p < 0.01;
Tabla 3).
Búsqueda de literatura científica
La búsqueda inicial arrojó 302 artículos publicados desde el
2007 hasta el primer trimestre de 2017. Al enfocarnos en las tres
regiones geográficas de interés, se encontraron 12 artículos para
la Gran Cuenca, 10 para los Bosques montañosos del norte de Me-
soamérica y nueve para el Bosque Atlántico (Apéndice 2). Dos es-
tudios no fueron claros si ambas paleoreconstrucciones se usaron
por separado o como un consenso y tampoco se proporcionaron
los mapas resultantes. Uno de los estudios usó sólo uno de los
MCG (CCSM4) para generar la paleodistribución potencial. En 28
estudios se incluyeron ambos MCG; en 23 de estos los autores cre-
aron dos hipótesis alternativas de distribuciones potenciales du-
rante el UMG (uno para cada MCG) y en cinco se crearon mapas
consenso de ambas paleodistribuciones reconstruidas. Al ser usa-
das por separado (los 23 estudios mencionados), el resultado evi-
dente fue la variación entre paleodistribuciones reconstruidas, ya
sea en la extensión predicha y/o en los patrones de conectividad
y/o estabilidad de poblaciones durante el UMG. En siete estudios
se mencionó que la discrepancia entre paleodistribuciones recons-
truidas podría ser debido a que CCSM4 estima una menor tempe-
ratura y mayor precipitación que MIROC-ESM (todos ellos citando
a Otto-Bliesner et al. 2007), pero en sólo uno se demostró tal hecho
en la región de estudio. Se destacó el hecho de que ningún estudio
hizo referencia a métodos para detectar regiones con condiciones
climáticas no-análogas ni el método escogido para extrapolar el
modelo. Un solo estudio supuso el efecto de la existencia de con-
diciones no-análogas como el causante de dicha discrepancia; sin
embargo, no se describió el método para detectar tales condiciones
en el UMG. En otro estudio se evitó la extrapolación, por lo que no
hubo predicción en regiones con condiciones no-análogas. A con-
tinuación, se presentan los resultados por cada región.
La Gran Cuenca. En los 12 artículos examinados se usaron
ambos MCG, con la mayoría de ellos interpretando las paleore-
construcciones por separado. Dos de los estudios usaron un mapa
consenso de los dos MCG para mostrar la distribución potencial
durante el UMG, y otro sólo presentó los resultados basado en
MIROC-ESM. Cuando las paleodistribuciones fueron analizadas y
presentadas por separado, las paleorecontrucciones variaron prin-
cipalmente en la extensión predicha. Otra de las diferencias nota-
bles fue cómo la ubicación de refugios inferidos varía de acuerdo a
lo sugerido por uno u otro MCG. Uno de los estudios no presentó
ni discutió los resultados de las paleodistribuciones estimadas con
los MCG, por lo que no fue posible determinar si hubo discrepan-
cias entre las paleodistribuciones reconstruidas.
Bosques montañosos al norte de Mesoamérica. En nueve de
los 10 artículos examinados se usaron ambos MCG, ninguno rea-
lizó un consenso y en el último no fue claro si se realizó un con-
senso o se analizaron por separado. En ocho estudios fue evidente
que las paleodistribuciones reconstruidos variaron en la extensión
predicha, mientras que en el otro estudio sólo fue evidente que sí
variaron para una de las tres especies incluidas en ese estudio.
En cuatro estudios fue evidente que CCSM4 predijo una distribu-
ción potencial considerablemente mayor que MIROC-ESM durante
el UMG, mientras que en los otros las diferencias fueron sutiles.
Otra diferencia notable entre ambos MCG fue con respecto a pa-
trones de conectividad entre poblaciones, con una tendencia hacia
mayor conectividad basado en CCSM4, lo que concuerda con la
tendencia ya mencionada de tal modelo a indicar mayores exten-
siones predichas.
Guevara et al. 2018
Bosque Atlántico de Brasil. En siete de los 9 artículos se usaron
ambos MCG, en cuatro de ellos por separado y en tres haciendo
un consenso. En uno de los demás estudios sólo se usó el CCSM4
y el último no fue claro. En todos los estudios en donde las paleo-
reconstrucciones se examinaron por separado, se observaron di-
ferencias en la extensión predicha y en los patrones de
conectividad. Uno de los estudios usó sólo la reconstrucción de
CCSM4, justificando su uso porque de acuerdo a los autores este
MCG estima condiciones más frías durante el UMG.
Discusión
Diferencias entre Modelos de Circulación General
El presente trabajo ilustra el valor de conocer la variación de los
MCG en cada área de estudio para interpretar las diferencias entre
paleodistribuciones generadas con modelos de nicho ecológico (i.e.
el mismo modelo de nicho transferido a diferentes MCG que estiman
el clima durante el UMG). Infortunadamente, esta causa de la dife-
rencia entre paleodistribuciones ha sido poco apreciada en estudios
que transfieren modelos de nicho a otros tiempos o áreas (pero ver
Moreno-Amat et al. 2015; Varela et al. 2015a). Esto es de gran re-
levancia dado que en la actualidad ya existen varios MCG disponi-
bles no solo para el pasado, sino para escenarios del futuro (e.g.
nueve disponibles para el Holoceno medio y más de 15 para el
2050, véase http://www.worldclim.org/version1). Por lo tanto, la va-
riación posible en la estimación de distribuciones potenciales a tra-
vés del tiempo tendrá que ser aún más grande que lo que
encontraría un investigador usando sólo los dos MCG tratados aquí.
Con la intención de comprender de mejor manera la diferencia
entre paleodistribuciones reconstruidas debida a los MCG, reco-
mendamos a los autores proporcionar los mapas de distribución
potencial para el UMG (u otro período/región) realizados usando
cada uno de los MCG seleccionados. De ser necesario, algunos
mapas podrían incluirse como material suplementario. En el pre-
sente trabajo, fue difícil evaluar las diferencias específicas entre
paleodistribuciones ya que no siempre se presentaron los mapas
para cada MCG o porque sólo se presentó el consenso de los MCG
usados. En este sentido, el uso de mapas de consenso podría ser
un método para detectar zonas de acuerdo entre diferentes MCG,
pero no necesariamente implica exactitud en la predicción, ya que
todos los MCG podrían ser incorrectos en la estimación del clima
pasado (Braconnot et al. 2012).
De acuerdo a los dos MCG examinados aquí, fue MIROC-ESM
el que generalmente estimó temperaturas aún más bajas que
CCSM4 durante el UMG en estas tres regiones. Este hecho con-
tradice lo reportado por varios artículos examinados en el presente
trabajo, que atribuyen las diferencias en las paleodistribuciones re-
construidas a una menor temperatura estimada por CCSM4 (ci-
tando a Otto-Bliesner et al. 2007). Esta situación puede deberse a
que el patrón de variación climática simulada por los MCG no es
uniforme a través del planeta (Taylor et al. 2012; Harrison et al.
2016), sino que varía regional (o incluso localmente) como se
muestra en el presente estudio. Para el caso de la precipitación, la
diferencia entre MCG fue más notable e idiosincrática. MIROC-
ESM mostró mayor precipitación que CCSM4 en la Gran Cuenca y
el Bosque Atlántico, pero fue lo contrario para los Bosques monta-
ñosos al norte de Mesoamérica (Tablas 1-3; Fig. 4; Apéndice 1).
Tan sólo tres estudios, todos ellos en el norte de Mesoamérica, men-
cionaron el posible efecto de una mayor precipitación anual esti-
mada por CCSM4 en la diferencia entre paleodistribuciones
reconstruidas. Sin embargo, tales estudios no examinaron explíci-
tamente los valores de precipitación estimados por los dos MCG en
el área de estudio.
Consideramos que conocer las condiciones climáticas que los
diferentes MCG estiman para el área de estudio durante el UMG
(u otro período/región) tiene por lo menos dos beneficios. Primero,
aumentará el entendimiento de los factores climáticos que causan
variación entre paleodistribuciones basadas en un mismo modelo
de nicho ecológico. Segundo, también abrirá la posibilidad de ge-
68
Ecosistemas 27(1): 62-76 Guevara et al. 2018

Figura. 4. Histogramas múltiples ilustrando la variación entre dos Modelos de Circulación General (MCG) para reconstrucciones del Último Máximo Glacial
y comparando con el presente para dos variables climáticas (temperatura media anual y precipitación del mes más húmedo) en tres áreas de estudio.
Figure. 4. Multiple histograms showing the variation between two General Circulation Models (GCMs) for reconstructions of the Last Glacial Maximum
and comparing with the present for two climatic variables (mean annual temperature and precipitation of the wettest month) in three study areas.

nerar hipótesis de distribuciones potenciales de acuerdo a escena-
rios climáticos más detallados. Por ejemplo, si un MCG predice con-
diciones más frías y secas que otro MCG en el área de estudio
durante el UMG, la paleodistribución estimada usando ese MCG de-
bería ser considerada como una hipótesis bajo el supuesto de que
efectivamente el clima fue así. Por lo anterior, sugerimos el uso de
diferentes MCG para estimar paleodistribuciones, pero conociendo
el comportamiento de cada uno de ellos en el área de estudio me-
diante la exploración de sus valores climáticos (ver Tablas 1-3;
Fig. 4; Apéndice 1). Esto es particularmente relevante para aque-
llas variables climáticas que más influyen en el modelo de nicho.
Complicaciones de condiciones no-análogas
A pesar de la importancia tanto de detectar condiciones no-aná-
logas como el método para extrapolar (y sus efectos sobre los re-
sultados e inferencias; Williams y Jackson 2007; Fitzpatrick y
Hargrove 2009; Collevatti et al. 2013; Owen et al. 2013), esto fue
pasado por alto en los más que 30 estudios examinados en el pre-
sente trabajo. Tal omisión en estudios filogeográficos es sorpren-
dente (sobre todo en los estudios más recientes), dada la creciente
disponibilidad de literatura al respecto y su mención relativamente
común en estudios de cambio climático futuro (e.g. Thullier et al.
2004; Williams y Jackson 2007; Fitzpatrick y Hargrove 2009; Zurell
et al. 2012; Anderson 2013; Mesgaran et al. 2014). Mapear regiones
geográficas con condiciones no-análogas es de suma importancia
para la filogeografía ya que estas son regiones de mayor incerti-
dumbre (Elith y Leathwick 2009), sugiriendo que la interpretación de
patrones de estructura poblacional e historia demográfica de las es-
pecies en esas regiones deberían tomarse con mayor cautela.
Es importante mencionar que la paleodistribución reconstruida
en zonas geográficas con condiciones no-análogas podría diferir
considerablemente entre dos MCG si es que alguno de ellos estima
condiciones más extremas que el otro a partir del punto de trunca-
miento de nicho. Por ejemplo, para el caso de la variación de tem-

69
Ecosistemas 27(1): 62-76
peratura diurna en las tres regiones examinadas, el uso de MIROC-
ESM requerirá mayor extrapolación que CCSM4 debido a la pre-
sencia de valores más extremos en aquél (Tablas 1-3; BIO 02 en
Apéndice 1). Cabe resaltar que tales patrones también pueden de-
pender del área de estudio. Para el caso de la temperatura media
anual, un modelo requerirá mayor extrapolación en el UMG para
los dos MCG para estudios en la Gran Cuenca, que para otros en
las montañas del norte de Mesoamérica o en el Bosque Atlántico
(Fig. 4). Sin embargo, para el caso de la precipitación del mes más
lluvioso, en la Gran Cuenca habrá menor necesidad de extrapolar,
mientras que en el norte de Mesoamérica y el Bosque Atlántico in-
crementará la incertidumbre debida a la extrapolación requerida
hacia diferentes extremos (Fig. 4).
Para lidiar con predicciones en condiciones no-análogas, su-
gerimos inspeccionar las curvas de respuesta de las variables cli-
máticas para observar en donde se encuentra el punto de
truncamiento de nicho y, de esta forma, tomar una mejor decisión
sobre el método de extrapolar hacia condiciones más extremas
(Anderson 2013; Guevara et al. 2018). Por ejemplo, si la curva
está decreciendo en el punto de truncamiento (Fig. 2b), una ex-
trapolación sin restricción podría dar una respuesta ecológica-
mente más realista en condiciones no-análogas que al usar
clampling (Guevara et al. 2018). Además, recomendamos mostrar
los mapas que indican las zonas con condiciones no-análogas si
es que se decidió extrapolar el modelo en aquellas condiciones.
Estos mapas ayudarán a indicar en dónde están las zonas con
mayor incertidumbre en la predicción geográfica (e.g. mapa
MESS, Multivariate Environmental Similarity Surface). Los mapas
deberían proporcionarse de manera separada para cada MCG
usado para estimar las paleodistribuciones ya que, como mencio-
namos anteriormente, las zonas con condiciones no-análogas de-
penderán del MCG usado.
En perspectiva
Generar predicciones geográficas de distribuciones de espe-
cies hacia periodos en los que no conocemos con exactitud cómo
fue (o será) el clima sigue siendo un reto grande en la transferencia
de modelos de nicho ecológico, necesitando más progreso teórico
y metodológico (Thuiller et al. 2004; Elith et al. 2010; Peterson et
al. 2011; Owens et al. 2013). Una vez tomados en cuenta los as-
pectos teóricos y metodológicos encauzados a generar transferen-
cias de modelos de nicho ecológico, se podrá ir hacia la evaluación
del realismo biológico de las paleodistribuciones (Guevara et al.
2018). Las paleodistribuciones reconstruidas deberían ser toma-
das como hipótesis para ser evaluadas con información adicional
(Gavin et al. 2014; Collevatti et al. 2013). Una de las formas de
poner a prueba dichas hipótesis es precisamente mediante el uso
de la información genética de las especies con el fin de aceptar o
rechazar las hipótesis sobre los patrones de expansión, conectivi-
dad/fragmentación o estabilidad poblacional sugerida por las pa-
leoreconstrucciones (Alvarado-Serrano y Knowles 2014). Así, la
filogeografía tiene mucho que ofrecer al desarrollo del MNE como
un método de evaluación del realismo biológico de paleodistribu-
ciones. Por otro lado, la evidencia paleoecológica en sí, siempre
que esté disponible, presenta una útil fuente de datos para evaluar
las paleodistribuciones reconstruidas a través del MNE (Gavin et
al. 2014; Moreno-Amat et al. 2015). La realidad actual es que el
uso del conocimiento paleoecológico para validar la estimación de
distribuciones potenciales durante el UMG ha sido ignorado casi
por completo en los estudios examinados (pero véase Martínez-
Meyer et al. 2004 y Veloz et al. 2012; véase también Svenning et
al. 2011 y Varela et al. 2011 para referencias más generales). To-
mando en cuenta los factores revisados en este artículo más los
avances previstos, auguramos un futuro cercano de gran prove-
cho. La fusión de los modelos de nicho ecológico, los estudios fi-
logeográficos y la evidencia paleoecológica -con conceptos claros,
buenos datos y análisis adecuados- deberá brindar un mejor en-
tendimiento del efecto de clima del pasado sobre la distribución de
las especies y de las respuestas más probables a sus cambios en
el futuro (Prates et al. 2016).
Guevara et al. 2018
Agradecimientos
LG agradece a la Dirección General de Asuntos del Personal
Académico (DGAPA, UNAM) por la beca postdoctoral (febrero 2017
– enero 2018), así como otra beca postdoctoral anterior del Consejo
Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, beca 263663). JR
recibió apoyo de The City College Academy for Professional Prepa-
ration. El estudio representa un producto de proyectos bajo el cargo
de RPA de la U.S. National Science Foundation (NSF DEB-1119915
and DBI-1650241) y PSC-CUNY (69647-0047). Agradecemos a A.
Cuervo-Robayo y a dos revisores anónimos por sus valiosos comen-
tarios y sugerencias que contribuyeron a mejorar el manuscrito.
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Ecosistemas 27(1): 62-76 Guevara et al. 2018

Apéndices

Apéndice 1. Diagramas de cajas para las 19 variables bioclimáticas (BIO 01 – BIO 19) de acuerdo a dos Modelos de Circulación General (MCG; CCSM4
y MIRCO-ESM) en las tres áreas de estudio. BIO 01, BIO 02, BIO 05 – BIO 11 son temperatura en grados centígrados; BIO 03 es una proporción; BIO
04 es desviación estándar; BIO 12 – BIO 19 son precipitación en mm excepto BIO 15 que indica desviación estándar. Ver Materiales y Métodos para des-
cripción completa de las abreviaturas.
Appendix 1. Box-plots for the 19 bioclimatic variables (BIO 01 – BIO 19) according to two General Circulation Models (GCMs; CCSM4 and MIROC-ESM)
for the three study areas. BIO 01, BIO 02, BIO 05 – BIO 11 are temperature in degrees Celsius; BIO 03 is a ratio; BIO 04 is standard deviation; BIO 12 –
BIO 19 are precipitation in mm, except for BIO 15, which is standard deviation. See Material and Methods for a full description of abbreviations.

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Continuación Apéndice 1.
Appendix 1 Continuation.

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Continuación Apéndice 1.
Appendix 1 Continuation.

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Ecosistemas 27(1): 62-76 Guevara et al. 2018

Continuación Apéndice 1.
Appendix 1 Continuation.

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Ecosistemas 27(1): 62-76
Apéndice 2. Los artículos examinados para las tres áreas de estudio.
Appendix 2. The articles examined for the three study areas
Área de estudio Año, número: páginas (o DOI)
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2010, 280:343-354
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2011, 17:3486-3502
2012, doi:10.5402/2012/528745
2012, 18:1139-1152
Gran Cuenca
2013, 69:502-513
2013, 40:1298-1312
2013, 109:949-967
2014, 68:2371-2385
2015, 42:1052-1065
2015, 39:437-448
2014, 106:196-210
2014, 23:4119-4136
2014, 41:2396-2407
2014, 4:311-328
2015, 254:86-98
Mesoamérica
2015, 64:245-258
2016, doi: 10.7717/peerj.1556
2016, 99:76-88
2016, 16:78
2016, 6:1104-1127
2010, 55:1018:1031
2012, 62:880-888
2014, 112:656:665
2015, 15:695-710
Bosque Atlántico 2015, 29:643:655
2016, 119:856-872
2016, 16:267
2016, 113:1008-1013
2016, 182:670-688
Guevara et al. 2018
Revista
Journal of Biogeography
Journal of Zoology
Molecular Ecology
Global Change Biology
Zoology
Diversity and Distributions
Molecular Phylogenetics and Evolution
Journal of Biogeography
Biological Journal of the Linnean Society
Evolution
Journal of Biogeography
Ecography
Journal of Heredity
Molecular Ecology
Journal of Biogeography
Ecology and Evolution
Zoologischer Anzeiger
Folia Zoologica
PeerJ
Molecular Phylogenetics and Evolution
BMC Evolutionary Biology
Ecology and Evolution
Molecular Phylogenetics and Evolution
Molecular Phylogenetics and Evolution
Heredity
Organisms Diversity and Evolution
Evolutionary Ecology
Biological Journal of the Linnean Society
BMC Evolutionary Biology
PNAS
Botanical Journal of the Linnean Society
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