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e ISSN 2448-8445 (2020) Volumen 36, 1-16


elocation-id: e3612307
https://doi.org/10.21829/azm.2020.3612307

Papel original
(Artículo científico)

VARIACIÓN DE LA ESTRUCTURA COMUNITARIA DE GASTROPODOS TERRESTRES EN


DIFERENTES ASOCIACIONES VEGETALES DE LA CUENCA DEL RÍO COATÁN,
SUDESTE DE CHIAPAS, MÉXICO

VARIACIÓN EN LA ESTRUCTURA COMUNITARIA DE LOS GASTRÓPODOS TERRESTRES


EN DISTINTAS ASOCIACIONES VEGETALES DE LA CUENCA DEL RÍO COATÁN,
SURESTE DE CHIAPAS, MÉXICO

miDGAR TOVAR-JUÁREZ1*, VÍCTOR ICAMIONETA LÓPEZ-PAZ1, EADN NARANJO-GARCÍA2, YANETH ESTRADA-


SANTOS1, PAGEDRO METROARTÍN NEGRETE-MORENO1, ANDREA ESPINOZA-TOLEDO1

1Ingeniería en Sistemas Costeros, Universidad Autónoma de Chiapas. AV. las Escolleras s / n, Puerto Madero Chiapas, México.
CP 30830. < edgar.tovar@unach.mx >; < victorivan_95@hotmail.com >; < yaneth.estrada@unach.mx >;
< pedronegretemoreno@hotmail.com >; < andrea.espinoza@unach.mx >
2Instituto de Biología, Departamento de Zoología, Universidad Nacional Autónoma de México, Avenida Universidad 3000,
Apartado Postal 70–153, 04510 Ciudad de México, México. < naranjo@unam.mx >
* Autor para correspondencia: < edgar.tovar@unach.mx >

Recibido: 02/07/2020; aceptado: 08/09/2020; publicado online: 01/10/2020


Editor responsable: Alfonso Correa-Sandoval

Tovar-Juárez, E., López-Paz, VI, Naranjo-García, E., Estrada-Santos, Y., Negrete-Moreno, PM,
Espinoza-Toledo, A. (2020) Variación de la estructura comunitaria de gasterópodos terrestres en
diferentes asociaciones vegetales de la cuenca del río Coatán, sureste de Chiapas, México. Acta
Zoológica Mexicana (nueva serie), 36, 1-16. https://doi.org/10.21829/azm.2020.3612307

ABSTRACTO. La clase Gastropoda es la única en el filo Mollusca que tiene representantes terrestres. Estos
organismos se utilizan como indicadores de ecosistemas por estar estrechamente relacionados con variables
ambientales como suelo y humedad relativa, pH, temperatura y asociación de plantas, variables sensibles a la
alteración del hábitat. Los ecosistemas originales de las cuencas hidrográficas del Soconusco, Chiapas, México son
aptos para la presencia de gasterópodos terrestres, sin embargo, ha experimentado una severa pérdida de la
asociación vegetal original, el objetivo de la investigación fue determinar la diversidad de gasterópodos terrestres y
sus cambios. en la cuenca del río Coatán. El muestreo se realizó en tres sitios según su asociación de plantas
(vegetación primaria, vegetación secundaria y cultivos), dentro de tres zonas de la cuenca (zona alta, media y baja). Se
obtuvo un total de 342 organismos y se clasificaron en 16 familias, 29 géneros y 43 especies, de estos totales, 89%
fueron Heterobranchia y 11% Caenogastropoda-Neritimorpha, que se encuentran principalmente presentes en la
zona media. Cinco especies son nuevos registros para México y 10 especies para Chiapas y amplían el rango de
distribución de varias especies de América Central. Los resultados de cambios en diversidad y abundancia ocurrieron
a nivel de zona y fueron influenciados por variables ambientales, principalmente humedad relativa y asociación de
plantas cubiertas de árboles. Los patrones de baja diversidad se relacionaron con la alta temperatura ambiental y la
baja humedad relativa, ambas relacionadas con el grado de perturbación y la pérdida de planta cubierta. La actividad
humana en la cuenca del Coatán tiene un efecto adverso sobre la diversidad de gasterópodos terrestres.

Palabras clave: Mollusca; Soconusco; diversidad; distribución

CC-BY-NC-SA 1
Reconocimiento –noComercial-Compartirigual
Tovar-Juárez et al.: Gasterópodos terrestres de la cuenca del Coatán

Tovar-Juárez, E., López-Paz, VI, Naranjo-García, E., Estrada-Santos, Y., Negrete-Moreno, PM,
Espinoza-Toledo, A. (2020) Variación en la estructura comunitaria de los gastrópodos terrestres en
distintas asociaciones vegetales de la cuenca del río Coatán, sureste de Chiapas, México. Acta
Zoológica Mexicana (nueva serie), 36, 1-16. https://doi.org/10.21829/azm.2020.3612307

RESUMEN. La clase Gastropoda es la única del filo Mollusca en tener representantes terrestres. Estos organismos se han usado como indicadores del ecosistema porque tienen una estrecha relación con variables

ambientales como el suelo, la humedad relativa, pH, temperatura y comunidad vegetal, variables sensibles a la alteración del hábitat. Las cuencas hidrográficas del Soconusco en Chiapas poseen condiciones adecuadas

para los gastrópodos, sin embargo, la pérdida del hábitat puede afectar la diversidad por lo que el objetivo de este trabajo fue determinar los cambios de diversidad y abundancia de los gastrópodos terrestres en la Cuenca

del Río Coatán. El muestreo se realizó en sitios con distintas asociaciones vegetales (vegetación primaria, acahuales y cultivos), en tres diferentes zonas de la cuenca (zonas Alta Media y Baja). Un total de 342 organismos

pertenecientes a 43 especies, 29 géneros y 16 familias fueron recolectados, del total, el 89% pertenecen a Heterobranchia y el 11% a Caenogastropoda-Neritimorpha, estas últimas se centraron principalmente en la zona

media. Cinco especies son nuevos registros para México y 10 para Chiapas, algunas de estas extienden su rango de distribución hacia el norte de Centro América. Los cambios en la diversidad y abundancia se observaron a

nivel de zona de la cuenca. El patrón de baja diversidad se relacionó con las altas temperaturas y baja humedad relativa, ambas relacionadas con la pérdida de la cobertura vegetal. La actividad humana en la cuenca del río

Coatán tiene un efecto desfavorable para la diversidad de los gasterópodos terrestres. el 89% pertenecen a Heterobranchia y el 11% a Caenogastropoda-Neritimorpha, estas últimas se presentan principalmente en la zona

media. Cinco especies son nuevos registros para México y 10 para Chiapas, algunas de estas extienden su rango de distribución hacia el norte de Centro América. Los cambios en la diversidad y abundancia se observaron a

nivel de zona de la cuenca. El patrón de baja diversidad se relacionó con las altas temperaturas y baja humedad relativa, ambas relacionadas con la pérdida de la cobertura vegetal. La actividad humana en la cuenca del río

Coatán tiene un efecto desfavorable para la diversidad de los gasterópodos terrestres. el 89% pertenecen a Heterobranchia y el 11% a Caenogastropoda-Neritimorpha, estas últimas se presentan principalmente en la zona

media. Cinco especies son nuevos registros para México y 10 para Chiapas, algunas de estas extienden su rango de distribución hacia el norte de Centro América. Los cambios en la diversidad y abundancia se observaron a

nivel de zona de la cuenca. El patrón de baja diversidad se relacionó con las altas temperaturas y baja humedad relativa, ambas relacionadas con la pérdida de la cobertura vegetal. La actividad humana en la cuenca del río

Coatán tiene un efecto desfavorable para la diversidad de los gasterópodos terrestres. algunas de estas extienden su rango de distribución hacia el norte de Centro América. Los cambios en la diversidad y abundancia se

observaron a nivel de zona de la cuenca. El patrón de baja diversidad se relacionó con las altas temperaturas y baja humedad relativa, ambas relacionadas con la pérdida de la cobertura vegetal. La actividad humana en la

cuenca del río Coatán tiene un efecto desfavorable para la diversidad de los gasterópodos terrestres. algunas de estas extienden su rango de distribución hacia el norte de Centro América. Los cambios en la diversidad y abundancia se observaron a nivel de

Palabras clave: Mollusca; Soconusco; diversidad; distribución

INTRODUCCIÓN

Los gasterópodos son un grupo taxonómico diverso de animales y el único grupo de filo Mollusca que se
encuentra en ambientes marinos, de agua dulce y terrestres. Los dos últimos, miembros de las subclases
Heterobranchia y Caenogastropoda-Neritimorpha (antes Pulmonata y Prosobranchia, respectivamente)
(Bouchetet al., 2017), tienen adaptaciones especiales en la cavidad del manto que les permite respirar oxígeno
atmosférico (Brusca & Brusca, 2005).

Los gasterópodos son parte fundamental de los ecosistemas, el moco que generan es rico en nutrientes lo
que facilita la colonización de microbios que degradan la materia orgánica del suelo (Berg, 1994). Forman parte de la
dieta de aves, serpientes, mamíferos y otros invertebrados (Sazima, 1989), y también son huéspedes intermediarios
de parásitos que infectan a los organismos que los consumen (Fleta-Zaragozano, 2017). Al morir, la cáscara vacía se
degrada y aporta calcio al suelo (Lannge, 2003).

La distribución de estos organismos está estrechamente relacionada con la temperatura, la humedad


relativa, el grosor y la complejidad de la capa de hojarasca, la humedad y compactación del suelo y la diversidad de
comunidades vegetales (Schilthuizen et al., 2005). También tienen la capacidad de acumular metales pesados, por lo
que se han utilizado como bioindicadores de alteración y contaminación del ecosistema (Pérezet al., 2006). México
tiene registradas 1,184 especies, en las cuales Veracruz es el estado más diverso con 267 especies, seguido por el
estado de Chiapas con 128 (Thompson, 2011; Naranjo-García & Smith, 2014). A pesar de esto, Chiapas ha tenido
pocos estudios realizados (Naranjo-García, 2014; Naranjo-García & Smith, 2014). Todas las especies encontradas en
Chiapas han sido registradas en los trabajos de Bequaert (1957), Thompson (1966; 1967; 1976), Naranjo-Garcíaet al.
(2000), Naranjo-García (2003), Avendaño-Gilet al. (2010), Falcón-Brindiset al. (2014), Naranjo-García y Smith (2014) que
cubrieron un área importante del estado, especialmente la central y

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 36 (2020)

zona este. En consecuencia, regiones como el sureste, que presenta condiciones ambientales propicias para el
desarrollo de este grupo de organismos, están prácticamente inexploradas.

La zona sureste del estado de Chiapas ha estado sometida a una alta presión antrópica. En la mayoría de las
cuencas hidrográficas, la vegetación primaria ha disminuido significativamente o incluso ha desaparecido debido a
cambios en el uso de la tierra destinada a la agricultura y la ganadería. Por ejemplo, la cuenca del río Coatán
mantiene solo el 16% de su área con cobertura arbórea original, restringida básicamente a la zona alta de la cuenca
(Flores-Chilel, 2015). Dada la falta de conocimiento sobre la fauna de gasterópodos terrestres en la zona sureste del
estado y su sensibilidad a la pérdida de hábitat por cambios en el uso del suelo, este trabajo tiene como objetivo
presentar una lista taxonómica de las especies de gasterópodos terrestres presentes en la cuenca del río Coatán,
como así como estimar los cambios en la riqueza y abundancia de especies entre las principales asociaciones de
plantas, naturales y alteradas,

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. La cuenca del río Coatán es una cuenca binacional compartida entre México y Guatemala,
ubicada al este de la Sierra Madre de Chiapas y la planicie costera del Pacífico mexicano dentro de las
coordenadas 92 ° 31 '12' 'y 92 ° 07' 36 '' de longitud oeste. y 15 ° 16 '36' 'y 14 ° 46' 12 '' de latitud norte (Kauffer,
2010). La porción mexicana de la cuenca tiene un área de 36,751.70 ha (Fig. 1) dentro de los límites municipales
de Tapachula, Mazatán, Motozintla y Cacahoatán (CONAGUA, 2003).

Figura 1. Ubicación del área de estudio y diseño muestral. Ubicación de la cuenca del río Coatán, Chiapas, México.
LZ: Zona Inferior; MZ: zona media; UZ: Zona superior; Puntos rojos: área de muestra.

El clima de la cuenca varía debido a su gradiente, dando dos estaciones climáticas bien definidas: la
temporada de altas precipitaciones (HP), que ocurre entre los meses de junio a noviembre, y la temporada de
bajas precipitaciones (LP), entre los meses de Diciembre a mayo (García, 1998). La precipitación media anual es
de 2.500 mm, pero varía entre las áreas de la cuenca. La zona superior promedia 3.252 mm mientras que la
zona inferior promedia 1.420 mm (CONAGUA, 2010). Tiene dos clasificaciones climáticas: húmedo

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Tovar-Juárez et al.: Gasterópodos terrestres de la cuenca del Coatán

templado (C (m) w "ig) y semicálido húmedo (A (C) m (w") ig), las asociaciones vegetales características de la
zona son el bosque de montaña mesófilo, bosque tropical siempre verde, bosque de pino-encino y Matorral
xérico (Miranda & Hernandez, 1963). En esta zona, el maíz y el frijol son el principal uso de la tierra y son
cultivados por los productores para su propio consumo. En la zona media el clima es cálido y húmedo (A m (w
") ig), donde las asociaciones vegetales correspondientes para esta área son Bosque Tropical Semi-Evergreen, y
Semi-Deciduous Forest, la principal actividad antrófica es la producción de café. En la zona baja de la cuenca el
clima es cálido y subhúmedo (A w2 (w) ig), donde el paisaje está compuesto casi en su totalidad por cultivos
frutales, potreros y una porción emergente de bosque bajo caducifolio, palmeras, manglares y pastizales.
(CONAGUA, 2003; Rzedowski, 2006; Grajaleset al., 2008).

Diseño de muestreo. El área de estudio se dividió en tres zonas según la división climática natural de la cuenca: Zona
Alta (UZ), Zona Media (MZ) y Zona Baja (LZ) (Fig. 1). En cada zona, se seleccionaron tres de las principales asociaciones
de plantas (incluidas las naturales y las alteradas) a una distancia aproximada de cuatro kilómetros entre sí. Los sitios
1 (S1) en cada área se consideraron sitios con asociaciones de plantas primarias u originales. Desafortunadamente,
en la MZ y LZ, no se pudieron ubicar sitios con estas características y fueron reemplazados por Acahuales (vegetación
secundaria) con más de 15 años de desuso y con una copa de árboles de 20 m de altura en promedio. Para el MZ, el
S1 se ubicó en un cultivo de café de sombra diversificado con un dosel de árboles de más de 20 m. Para la UZ, el S1
estaba ubicado en una asociación de plantas del Bosque Mesófilo de Montaña. Los sitios 2 (S2) fueron Acahuales de
seis a diez años en desuso con un dosel de árboles entre 10 ma 20 m de altura tanto para la UZ como para la LZ. En el
MZ, el sitio 2 se ubicó en un cultivo de café de sombra diversificado con un dosel variable de menos de 20 m de
altura. Los sitios 3 (S3) se caracterizaron por la presencia de la principal actividad agrícola característica de cada zona:
como maíz-pastizal en la UZ y LZ, y cultivo de café expuesto al sol con un estrato arbustivo menor a 5 m de altura en
la MZ.

Trabajo de campo. En cada sitio de muestreo se trazaron tres transectos de 50 metros lineales y 2 m de ancho, en los
que se realizó la búsqueda de especies objetivo bajo rocas, troncos arrancados, en árboles y en hojarasca. En cada
transecto se dispusieron tres cuadrantes de 25 x 25 cm ubicados a 0 m, 25 my 50 m, donde se recolectaron hojarasca
y una muestra de suelo con un volumen de 25 x 25 x 10 cm. En cada cuadrante se tomaron datos de temperatura
ambiental (° C) y humedad relativa (%), los cuales fueron tomados con la sonda científica multiparamétrica Sper
850070.

Trabajo de laboratorio. La hojarasca y las muestras de suelo se revisaron bajo el microscopio 'estereomicroscopio
Zeiss Stemi DV4'. Los gasterópodos encontrados fueron separados, contados e identificados. El material vivo se
colocó en cerveza durante 24 horas (Naranjo-García & Gómez-Espinoza, 2011) para que el cuerpo se relajara y luego
se conservó en alcohol (70%). La identificación de los organismos se realizó con la ayuda de la guía realizada por Fahy
(2003) y los trabajos de Thompson (2011), Pilsbry (1906; 1907-1908; 1939; 1940; 1946;
1948) y, Martens (1890-1901), mientras que el arreglo sistemático se basó en la propuesta de Bouchet
et al. (2017). La corroboración del proceso de identificación se realizó en la Colección Nacional de
Moluscos, en el Instituto de Biología de la Universidad Autónoma de México (UNAM).

Se analizaron tres submuestras de 100 gr de suelo de cada cuadrante de muestra para estimar el pH, la humedad
del suelo, la cantidad de materia orgánica y la textura del suelo, estas variables se tomaron lo antes posible luego de ser
recolectadas.

Análisis de los datos. Para estimar las diferencias en la composición de especies entre niveles de cada factor,
los datos biológicos se analizaron con un Análisis de Varianza Permutacional Multivariado (PERMANOVA),
utilizando el coeficiente de Sorensen como criterio de similitud y un nivel límite de significancia de α = 0.05. Se
realizó un Análisis Porcentual de Similitud (SIMPER) para determinar el aporte de cada especie con respecto a
la similitud o disimilitud de los conjuntos de especies de cada zona de la cuenca, para ello se utilizó el
coeficiente de Sorensen como criterio de similitud.

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 36 (2020)

Los datos ambientales fueron estandarizados y analizados mediante un Análisis de Varianza Permutacional
Multivariante (PERMANOVA), usando el índice de Distancia Euclidiana como criterio de similitud con un nivel límite de
significancia de α = 0.05.

Para estimar la relación entre las variables ambientales y los datos biológicos, se realizó un
Análisis de Correspondencia Canónica (ACC) con un límite de nivel de significancia de α = 0.05. Para este
análisis se incluyeron especies que eran más abundantes que un individuo.

RESULTADOS

Se obtuvo un total de 342 organismos, los cuales fueron clasificados en 16 familias, 29 géneros y 43 especies (Cuadro 1); 16
de ellos fueron identificados a nivel de género debido al deterioro de las conchas o no se encontró coincidencia con ninguna
de las especies descritas.

El genero Drepanostomella (Bourguignat, 1889) y la especie, Drepanostomella stolli (Von


Martens, 1892), Amphicyclotus ponderosus (Pfeiffer, 1851), Cecilioides (Geostilba) nativo de Las Antillas
(Swainson, 1840), Leptinaria stolli (Von Martens, 1898) y Thysanophora (Thysanophora) costarisensis
(Rehder, 1942), representan nuevos récords para México. Para el estado de Chiapas se reporta por
primera vez la familia Strobilopsidae con la especieStrobilops strebeli, con su subespecie por confirmar
(Pfeiffer, 1862). Igualmente, se reportó la familia Gastrodontidae con la especieStriatura (Striatura)
meridionalis (Pilsbry & Ferriss, 1906) y la familia Diplommatinidae con la especie Adelopoma stolli
(Von Martens, 1890). También se informan los géneros:Rectángulo (Baker, 1926) Rectaxis intermedio (Strebel,
1882), Nesovitrea (Cooke, 1921), Nesovitrea subhyalina subhyalina (Pfeiffer, 1867) y Zonitoides sp.
(Lehmann, 1862), así como la especieCecilioides (Karolus) consobrinus primus (De Folin, 1870),
Lamellaxis mexicanus mexicanus (Pfeiffer, 1866), Miradiscops haplocochlion (Thompson, 1967) y
Miradiscops maya (Pilsbry, 1920).

Las especies Leptopeas micra (D´Órbigny, 1835) (14,6%), A. ponderoso (11,4%), norte. subhyalina
subhyalina (7,9%) y Neocyclotus dysoni ambiguus (Von Martens, 1890) (7,9%), representó el 41,8% de la
abundancia total de gasterópodos en todos los sitios de muestreo en la cuenca. La zona de la cuenca con
mayor número de especies fue la MZ con 28. La zona con menor número de especies fue la LZ con ocho
especies (Fig. 2). Los sitios con mayor número de especies fueron el sitio 2 para las zonas LZ y MZ y el sitio 1
para la UZ (Fig. 3). De la abundancia total registrada, el 50% (171 individuos, valor más alto) se encontró en la
MZ y el 22.5% (77 individuos, valor más bajo) se encontró en la LZ. Las mayores abundancias de especies en
cada zona se registraron en los sitios 1 de la LZ y UZ, y en el sitio 2 de la MZ (Fig. 4).

El ensamblaje de especies, dependiendo de la zona específica, difirió entre todas las áreas (pag = 0,001;
seudo F = 8,3421). La disimilitud entre LZ y MZ fue de 97.56%, en la cual las especies que contribuyeron
en mayor porcentaje a esto fueron:L. micra (10,04%), Lamellaxis martensi martensi (Pfeiffer,
1856) (8,27%) de LZ y MZ. Amphicyclotus ponderosus (11,03%), norte. dysoni ambiguus (8,75%), norte.
subhyalina subhyalina (8,68%), y L. mexicanus mexicanus (7,03%). Entre la LZ y la UZ, la disimilitud
fue del 100%, en la que las especies que tuvieron mayor aporte a dicha disimilitud fueron:
L. martensi martensi (11,28%), L. micra (10,34%), Bulimulus unicolor (Sowerby, 1833) (9,40%) de la LZ, y
Rectángulo sp.1 (8,37%), Carychium mexicanum (Pilsbry, 1891) (8,01%) y METRO. maya (7,80%) de la UZ.
El MZ y UZ difirieron en 96.47%, en el cual las especies que más contribuyeron a esto fueron:A.
ponderosus (9,66%), norte. subhyalina subhyalina (8,62%), Beckianum beckianum beckianum (Pfeiffer,
1846) (7,74%), L. mexicanus mexicanus (6,15%), norte. dysoni ambiguus (6,07%), C. (Geostilba) aperta (
4,22%) del MZ, y el METRO. maya (5,10%) y C. mexicanum (4,01%) de la UZ.

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Tovar-Juárez et al.: Gasterópodos terrestres de la cuenca del Coatán

Tabla 1. Lista de especies y número de individuos de gasterópodos terrestres de la cuenca del río Coatan. LZ: Inferior
Zona; MZ: zona media; UZ: Zona superior; S1: Sitio 1; S2: Sitio 2; S3: Sitio 3.
UZ MZ LZ
Especies
S1 S2 S3 S1 S2 S3 S1 S2 S3
Adelopoma stolli von Martens, 1890 0 0 0 0 0 0 9 0 0
Alopeas gráciles Hutton, 1934 0 2 0 2 0 3 1 0 0
Amphicyclotus ponderosus Pfeiffer, 1851 0 0 0 2 32 5 0 0 0
Beckianum beckianum beckianum Pfeiffer, 1846 0 0 0 5 3 8 0 0 0
Bulimulus unicolor Sowerby, 1833 0 2 1 0 0 0 0 0 0
Carychium mexicanum Pilsbry, 1891 0 0 0 0 0 0 13 3 0
Cecilioides (Geostilba) aperta Swainson, 1840 0 0 0 1 7 2 0 0 0
Cecilioides (Karolus) consobrinus primus De Folin, 1870 0 2 0 0 1 0 0 0 0
Chanomphalus pilsbryi Baker, 1927 0 0 0 1 2 0 0 0 0
Chanomphalus Strebel, 1880 Chanomphalus sp. 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Chanomphalus Strebel, 1880 Chanomphalus sp. 2 0 0 0 0 0 0 8 0 0
Drepanostomella stolli von Martens, 1892 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Drymaeus Albers, 1850 Drymaeus sp. 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Euglandina Crosse y Fischer, 1870 Euglandina sp. 1 0 0 0 2 0 0 0 0 0
Euglandina Crosse y Fischer, 1870 Euglandina sp. 2 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Guppya M'rch, 1867 Guppya sp. 1 0 0 0 1 2 1 3 2 0
Helicina (Oxirrombos) ghiesbreghti Pfeiffer, 1856 0 0 0 2 0 0 0 0 0
Helicina (Tristramia) tenuis Pfeiffer, 1849 0 0 0 0 2 0 0 0 0
Lamellaxis martensi martensi Pfeiffer, 1856 10 4 1 0 1 0 0 0 0
Lamellaxis mexicanus mexicanus Pfeiffer, 1866 0 0 0 8 1 4 0 1 0
Leptinaria Beck, 1839 Leptinaria sp. 1 0 0 0 0 0 0 0 3 0
Leptinaria stolli von Martens, 1898 0 0 0 1 0 1 0 0 0
Leptopeas micra Orbigny, 1835 44 5 0 1 0 0 0 0 0
Miradiscops panamensis Pilsbry, 1930 0 0 0 1 0 0 0 0 0
Miradiscops haplocochlion Thompson, 1967 0 0 0 0 1 1 2 0 0
Miradiscops maya Pilsbry, 1920 0 0 0 1 2 0 5 1 3
Miradiscops Baker, 1925 Miradiscops sp. 1 0 0 0 0 0 0 3 0 0
Miraverellia Baker, 1922 Miraverellia sp. 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Neocyclotus dysoni ambiguus von Martens, 1890 0 0 0 2 25 0 0 0 0
Nesovitrea subhyalina subhyalina Pfeiffer, 1867 0 3 0 5 8 11 0 0 0
Orthalicus Beck, 1837 Orthalicus sp. 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Rectaxis intermedus Strebel, 1882 0 0 0 0 0 0 5 0 0
Rectángulo Baker, 1926 Rectángulo sp. 1 0 0 0 0 0 0 4 4 0
Streptostyla Shuttleworth, 1852 Streptostyla sp. 1 0 0 0 0 1 0 0 0 0
Striatura (Striatura) meridionalis Pilsbry y Ferriss, 1906 0 0 0 0 0 0 15 1 0
Strobilops strebeli cf spp. Pfeiffer, 1862 0 0 0 0 0 1 0 0 0
Octona subulina Bruguiare, 1792 0 0 0 0 0 3 0 0 0
Thysanophora (Thysanophora) costaricensis Rehder, 1942 0 0 0 1 0 0 0 0 1
Thysanophora Strebel y Pfeffer, 1880 Thysanophora sp. 1 2 0 0 0 1 0 0 0 0
Varicoglandina Pilsbry, 1908 Varicoglandina sp. 1 0 0 0 0 0 0 1 2 0
Volutaxis (Volutaxis) sulciferus sulciferus Morelet, 1851 0 0 0 1 1 1 0 0 0
Zonitoides Lehmann, 1862 Zonitoides sp. 1 0 0 0 0 0 0 1 0 0
Zonitoides Lehmann, 1862 Zonitoides sp. 2 1 0 0 0 0 0 0 0 0

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 36 (2020)

Figura 2. Número de especies de gasterópodos en la cuenca del río Coatán por zona. Zona inferior: LZ; Zona media:
MZ; Zona superior: UZ.

Figura 3. Número de especies de gasterópodos terrestres por sitio y zona de la cuenca del río Coatán. Zona inferior:
LZ; Zona media: MZ; Zona superior: UZ; Sitio 1: barra gris claro; Sitio 2: Barra gris; Sitio 3: Barra Negra.

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Tovar-Juárez et al.: Gasterópodos terrestres de la cuenca del Coatán

Figura 4. Abundancia de gasterópodos terrestres por sitio y zona de la cuenca del río Coatán. Zona inferior: LZ;
Zona media: MZ; Zona superior: UZ; Sitio 1: barra gris claro; Sitio 2: Barra gris; Sitio 3: Barra Negra.

El ensamblaje de especies entre sitios en cada zona solo mostró diferencias (pag = 0,02; seudo F =
1.6576) entre el sitio 1 y el sitio 3 de la UZ (Tabla 2).

Tabla 2. Resultados del análisis de varianza de PERMANOVA basado en el coeficiente de Sorensen de diversidad de especies del
Río Coatán watershed entre zonas y sitios.
Factor df SS SRA Pseudo-F pag % de variación explicada
Zona 2 75.529 37.765 21.978 0,001 51%
Sitio 6 49.542 8.257 4.8055 0,001 28%
Residual dieciséis 30.929 1.7183 22%
Total 24 156 100%

La temperatura ambiental más baja registrada durante el trabajo de campo fue de 21,5
° C en el sitio S3 de la UZ, mientras que la temperatura más alta fue de 28,4 ° C en el sitio S2 de
la ZB (Fig. 5A). El valor de pH más bajo del suelo, 6.5, se registró en el sitio S3 del MZ y el más
alto, 6.9, en el sitio S1 del UZ (Fig. 5B). La humedad relativa osciló entre el 72,6% en el sitio S1
de la UZ y el 94,6% en el sitio S2 de la MZ (Fig. 5C). La humedad del suelo fue consistentemente
más baja en la LZ y más alta en la UZ con una tendencia a la baja en los niveles de humedad de
los sitios S1 a los sitios S3 para ambas zonas. Los valores más bajos se registraron en el sitio S3
de la LZ (8,7%), mientras que los valores más altos (56,2%) se registraron en el sitio S2 de la UZ
(Fig. 5D). Se registraron valores similares entre sitios en el MZ. La cantidad de materia orgánica
en el suelo fue menor en la LZ y la MZ,

En la LZ, las texturas del suelo registradas en los sitios S1 y S2 fueron franco arenoso, franco fangoso y fangoso.
Además, se registró un suelo franco fangoso y arcilloso en el sitio S3. A lo largo de la ZM, la textura del suelo predominante
fue arcillosa, sin embargo, también se registraron texturas fangosas, franco arcillosas y arcillosas fangosas. En la UZ, las
texturas predominantes registradas fueron arcillosas y fangosas, aunque franco fangoso, franco arcilloso y franco arcilloso
fangoso también se registraron en el sitio S1. En el sitio S2, franco fangoso, franco arcilloso,

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 36 (2020)

y se registraron texturas franco arcilloso fangoso y se observaron texturas franco arcilloso fangoso, fangoso y franco
arcilloso en el sitio S3.

Figura 5. Variables ambientales y edafológicas de las distintas áreas y sitios de la cuenca del río Coatán. Una
temperatura; B) pH; C) Humedad relativa; D) Humedad del suelo; E) Cantidad de materia orgánica. Zona inferior: luz
Línea gris; Zona media: línea gris; Zona superior: Línea negra; Sitio 1: S1; Sitio 2: S2; Sitio 3: S3.

Las variables ambientales mostraron diferencias entre zonas de cuencas hidrográficas (pag = 0,001; seudo F =
21.978) y entre sitios (seudo F = 4.8055), mientras que solo los sitios S1 y S3 de la MZ no mostraron diferencias (pag =
0.907) (Tabla 3).

Tabla 3. Resultados del análisis PERMANOVA de las variables ambientales de la cuenca del río Coatán entre
zonas y sitios.
Factor df SS SRA Pseudo-F pag % de variación explicada
Zona 2 37087 18544 8.3421 0,001 44%
Sitio 6 22109 3684,8 1.6576 0,02 11%
Residual dieciséis 35566 2222,9 45%
Total 24 96417 100%

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Tovar-Juárez et al.: Gasterópodos terrestres de la cuenca del Coatán

El CCA mostró tres agrupaciones correspondientes (Fig. 6), una para cada zona de la cuenca donde la
variación explicada con el CCA fue de 59,7% en los dos primeros ejes (primer eje 35,44%; pag = 0,001 y
segundo eje 24,3%; pag = 0,002). La textura del suelo, la temperatura, la humedad relativa y la materia
orgánica fueron las variables con mayor influencia en la dispersión de los datos.

Figura 6. Diagrama de Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) de los gasterópodos terrestres y variables
ambientales de la cuenca del río Coatán. LZ: Figuras negras; MZ: Figuras grises; UZ: Figuras blancas. Sitios, S1: Círculos; S2:
Cuadrados; S3: Triángulos. Variables ambientales, Temp: temperatura; Soil Tex: Textura del suelo; Rel zumbido: relativo
humedad; pH; Materia Orgánica: Materia Orgánica; Zumbido del suelo: Humedad del suelo.

DISCUSIÓN

El conocimiento de la diversidad de gasterópodos terrestres en el sur de México y Centroamérica es limitado,


se estima que solo se conoce entre el 10% y el 30% de esta diversidad (Naranjo-García, 2003; Thompson,
2011). El desconocimiento se refleja en los resultados de este trabajo, dado que el 11% de las especies encontradas
en la cuenca del río Coatán eran nuevos registros para México. Para el estado de Chiapas, 23% incluyendo el registro
de tres familias y 11 especies, además 37% del total de especies no pudo ser determinado a pesar de que se
encontraron en condiciones propicias para su identificación, lo que significa que potencialmente podrían ser especies
nuevas.

La existencia de algunos de estos nuevos registros de gasterópodos aumenta su presencia o la confirma en


áreas donde era probable su presencia. Las especiesD. Stolli Se había reportado para el área de San José en Costa
Rica (Martens, 1890-1901) con una precipitación anual promedio de 2.250 mm, un promedio anual

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 36 (2020)

temperatura de 20.5 ° C, y suelos litosol y andosol (Solano & Villalobos, 2019). También se ha denunciado al
departamento de Estelí en Nicaragua (González-Valdiviaet al., 2018), que tiene una precipitación anual de
1.250 mm, suelos franco arcillosos y una temperatura promedio anual de 23 ° C (INIDE & MAGFOR, 2013), y
también en el departamento de Alta Verapaz, Guatemala (Hinkley, 1920), donde la temperatura promedio
anual es de 22.7 ° C. C y la humedad relativa anual promedio es de 81% (INIDE, 2013).

Las especies Cecilioides (Geostilba) aperta se ha reportado en las Antillas (Swainson, 1840;
Pilsbry, 1946) y en Nicaragua (Pérez & López, 2002), METRO. panamensis en Nicaragua (Pérez & López,
2002) y Panamá (Pilsbry, 1930), A. ponderoso en Guatemala, y L. Stolli y T. (Thysanorphora) costaricensis
en Costa Rica (Rehder, 1942) y Nicaragua (Pérez & López, 2001). La distribución de estas especies aumenta
hacia el noroeste de Centroamérica dentro de la ecorregión denominada reino Neotropical, una región
caracterizada por bosques húmedos tropicales y subtropicales con altitudes de hasta 4.000 m sobre el nivel del
mar, un clima templado de 18 ° C a 24 ° C y altas precipitaciones de 2.000-4.000 mm anuales (Olsonet al.,
2001).

La presencia de Adelopomas stolli confirma su distribución por el sureste del país, como ya se había
reportado previamente en San Luis Potosí (Correa-Sandoval, 1999) y Tamaulipas (Correa-Sandoval & Rodríguez,
2005). Además, también se había registrado en Guatemala y Nicaragua (Pérez & López, 2001). Esta especie ha
sido localizada en sitios con característicamente buenas condiciones de suelo, con alta humedad del suelo,
abundante hojarasca y humus (Correa-Sandovalet al., 2009; Garcéset al., 2009). En este trabajo se registró la
especie en el sitio S1 de la UZ, el sitio en mejor estado de conservación.

Es importante mencionar que del total de especies registradas en la cuenca del río Coatán, dos de ellas
pueden considerarse exóticas. Alopeas gráciles, que tiene una amplia distribución, se informó por primera vez en
Mirzapur, India, pero su país de origen es incierto (Pilsbry, 1946). Pfeiffer (1839) lo registró por primera vez en
América en Matanzas y La Habana, Cuba, por lo que es probable que haya llegado y se haya extendido al continente a
través de plantas arables o de jardín, donde se encuentra con frecuencia (Martens & Thiele, 1903).

Especies C. (Geostilba) aperta es una especie reportada por Swainson (1840) como nativa de las Antillas.
Pilsbry (1946) comenta que pudo llegar al continente a través de plantas de jardín, sin embargo, su presencia fue
reportada por Henderson en 1914 en una ciudad desértica sin cultivar en Florida. En consecuencia, la idea de la
migración a través de plantas de jardín es dudosa. Ambas especies se encontraron en áreas donde hay una mayor
actividad humana y agrícola (LZ y MZ).

La proporción de gasterópodos de Heterobranchia (Hb) a Caenogastropoda-Neritimorpha (Ca-Ne) se ha considerado como


un indicador del estado de conservación de las áreas boscosas (Schilthuizen et al., 2005; Raheemet al., 2008; Nurinsiyahet al., 2016).
Los gasterópodos Ca-Ne están estrechamente relacionados con hábitats de densa cobertura arbórea y alta humedad porque su
cavidad del manto está abierta y tiende a perder agua, a diferencia de la Hb en la que la cavidad del manto está conectada al exterior
por un estrecho poro respiratorio o neumostoma que puede estar cerrado (solemne,
1974). Esto les permite vivir en hábitats alterados con poca cobertura arbórea, en climas más cálidos con menos humedad
relativa y en el suelo.

La relación de Hb a Ca-Ne en la cuenca del río Coatán fue de 89% y 11%, respectivamente, aunque esta
relación varió con respecto a la zona de la cuenca. En la LZ, el 100% de las especies fueron Hb mientras que en la UZ,
El 99,95% eran Hb y el 0,05% Ca-Ne. En el MZ, el 85,72% fueron Hb y el 14,28% Ca-Ne. Estas proporciones
contrastan con lo informado por Avendaño-Gilet al. (2010) quienes encontraron una relación de 75% Hb y 25%
Ca-Ne en la Selva Lacandona en la región del río Ixcán. En las colinas de Saba de Malasia, Schilthuizenet al.
(2005) también reportaron una proporción de 54% Hb y 46% Ca-Ne, en ambas regiones la cobertura de la vegetación
original fue importante.

11
Tovar-Juárez et al.: Gasterópodos terrestres de la cuenca del Coatán

La ausencia de Ca-Ne en la ZL puede estar relacionada con la intensidad y tipo de actividad agrícola, en la
que la agricultura y la ganadería temporal ocupan el 97% del área (Flores-Chilel, 2015). Estas actividades requieren
espacios abiertos para quemar vegetación para mantener el suelo sin vegetación, por lo que las áreas tienen menor
humedad relativa y mayor temperatura, condiciones no propicias para el Ca-Ne.

Casi todas las especies de Ca-Ne registradas en este trabajo se encontraron en la ZM, donde la
humedad relativa fue la variable que tuvo mayor influencia en el área. Su impacto se tuvo en el ensamblaje de
las siguientes especies que caracterizaron esta zona:A. grácil, A. ponderoso, norte. subhyalina subhyalina, B.
beckianum beckianum, L. mexicanus mexicanus y norte. dysoni ambiguus. Esta última especie se ha encontrado en
áreas de vegetación primaria, en altitudes de 212 ma 1.094 m sobre el nivel del mar (Avendaño-Gil, 2004; González-
Valdiviaet al., 2011).

Tanto en la LZ como en la MZ, las áreas de vegetación primaria son prácticamente inexistentes. A diferencia
de la LZ, la MZ tiene más precipitaciones (1.345 mm y 4.252 mm, respectivamente) y en la zona se cultiva café de
sombra diversificado, lo que mantiene la cobertura arbustiva y arbórea y en consecuencia favorece otras variables
como la humedad relativa. Es probable que por esta razón la zona mantuviera la mayor sombra y diversidad de
especies e individuos, incluso manteniendo especies Ca-Ne. Es importante mencionar que los cultivos de café de
sombra diversificados han sido considerados cultivos de bajo impacto para la biodiversidad y refugio de otras
especies como reptiles y anfibios (Macip-Ríos & Casas-Andreu, 2008; Rojas,et al., 2012; Muños-Cruz, 2016).

La UZ se caracterizó por una mayor humedad del suelo, materia orgánica y suelos finos; condiciones
registradas principalmente para el sitio S1. El conjunto de especies asociadas a estas condiciones estuvo
representado por la especieR. intermedio, S. (estriatura) meridionalis, A. Stolli y C. mexicanum, en el cual esta última
especie ha sido reportada como típica de la vegetación de bosque mesófilo de montaña, de suelos muy finos con alto
contenido de materia orgánica (condición observada en los suelos de este sitio) y es sensible a perturbaciones
(Snodgrass, 1998; Correa- Sandoval et al., 2009).

La asociación de especies observadas para la LZ está representada por L. martensi martensi, B. unicolor
y L. micra micra. Esta zona se caracterizó por tener una temperatura ambiental más alta, una humedad relativa más
baja, una textura de suelo espesa y poco contenido de materia orgánica típico de los sitios erosionados.Leptopeas
micra micra de hecho, ha sido reportado como tolerante, cosmopolita y se ha encontrado en bosques secundarios,
hábitats antropizados e incluso áreas urbanas (Maceira et al., 2013).

La riqueza de conjuntos de especies no difirió significativamente entre los sitios LZ y MZ, sin embargo,
el sitio S1 de la UZ tenía una mayor riqueza de especies que el sitio S3 (el sitio S1 de la UZ fue el único sitio de
vegetación primaria en todo el cuenca). Sin embargo, se mostró una disminución en la abundancia de especies
en el sitio S1, desde las áreas de mayor a menor cobertura. La poca variación de la diversidad en los conjuntos
de especies entre sitios y la disminución de la abundancia coincidió con lo informado por Schilthuizenet al.
(2005) en Borneo; Raheemet al. (2008) en Sri Lanka; y Nurinsiyahet al. (2016) en Java. Al respecto, es importante
mencionar que la virtual ausencia de Ca-Ne y la reducción de diversidad y abundancia entre sitios de la UZ
(incluida Hb) puede deberse a la erosión del suelo en esta zona, que tiene lluvias de hasta ( 4.252 mm) y
pendientes pronunciadas que permiten perder el suelo de las zonas de cultivo y con él los individuos. No
obstante, es un tema que necesita ser explorado más a fondo dado que se ha reportado una gran diversidad
de Ca-Ne en áreas de asociaciones de plantas primarias (Schilthuizenet al., 2005; Nurinsiyahet al., 2016).

CONCLUSIONES

El cambio o uso del suelo y la pérdida de cobertura arbórea para actividades como la agricultura temporal, la ganadería y los
asentamientos humanos tiene una influencia decisiva en la reducción de la diversidad en los conjuntos de especies de
gasterópodos en la cuenca del río Coatán. Es probable que la intensidad de estas actividades, especialmente

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Acta Zoológica Mexicana (nueva serie) 36 (2020)

en la Zona Baja podría eventualmente provocar la extinción de especies –con los gasterópodos Ca-Ne siendo especialmente
vulnerables– un proceso que ocurre a medida que ocurren aumentos o cambios en la actividad en otras áreas de la cuenca.

AAGRADECIMIENTOS. Agradecemos a J. Hernández, JJ De la Rosa, D. Ramírez, K. Ocampo, J. Gómez,


por la asistencia de campo y a Don Santiago (en MZ) y Don Lazaro (en UZ) por el permiso para
trabajar en su propiedad. Gracias a David Olvera y Daniel Megenning por el apoyo en la traducción
al inglés.

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