Filogeografía

Brent C. Emerson y Godfrey M. Hewitt

La filogeografía es un campo joven y de rápido crecimiento que analiza la distribución geográfica de

los linajes genealógicos. Surgió de las nuevas técnicas de la década de 1980 que hicieron posible
determinar la variación de la secuencia de ADN de los individuos en un rango de especies y, por lo
tanto, reconstruir las genealogías de genes. Las relaciones espaciales de tales genealogías pueden
mostrarse geográficamente y analizarse para deducir la historia evolutiva depoblaciones, subespecies
y especies. En particular, la accesibilidad técnica de las secuencias de ADN mitocondrial (mt) en
especies animales encendió y alimentó este nuevo campo. Hoy en día, una variedad de técnicas de
ADN,combinado con nuevos métodos analíticos y recientesLos estudios paleoclimáticos y geológicos
están proporcionando información importante sobre la distribución de la diversidad genética en todo
el mundo y cómo evolucionó.

Métodos de ADN

La filogeografía animal está dominada por el ADNmt, mientras que la filogeografía de las plantas está
dominada por el ADN del cloroplasto (cp). Sin embargo, tanto para plantas como para animales, hay
disponibles otras secuencias de ADN y sistemas de marcadores, y existe una conciencia cada vez
mayor de las recompensas que ofrecen. Los marcadores específicos del sexo en plantas y animales
pueden ayudar a arrojar luz sobre cualquier historiadiferencias en la demografía entre los sexos, y este
ha sido un enfoque particularmente informativo para los estudios de la filogeografía humana. Para una
historia filogenética más profunda, se necesitan secuencias que evolucionen más lentamente, mientras
que para los eventos recientes, tal vez se midan solo en decenas demiles de años, se requieren
marcadores más variables o de evolución más rápida.

Con este fin, el uso de microsatélites y polimorfismos de longitud de fragmentos amplificados

(AFLP) puede extenderse más allá de los estudios de población. diferenciación, y a veces
puede ser posible desarrollar genealogías a partir de estos. El laboratorio de Kerry Shaw [2] ha
complementado recientemente las secuencias de ADN mitocondrial y nuclear con AFLP para
resolver la filogeografía de Lapaula grillos en las islas hawaianas, revelando la tasa más alta de
especiación registrada hasta ahora para los artrópodos. Cada secuencia de ADN tiene su propia
genealogía, y la historia evolutiva del organismo es la suma de muchas genealogías de genes
diferentes.

El uso de marcadores de Shaw tanto mitocondriales como nucleares ha demostró las

conclusiones potencialmente engañosas que se pueden desarrollar a partir de un solo marcador
si ha habido una hibridación histórica. Además, los diversos métodos de análisis permite sondear
diferentes aspectos de la historia molecular y espacial. En consecuencia, para reconstruir la
historia filogeográfica de una especie, lo ideal sería utilizar una variedad de secuencias,
incluidas secuencias nucleares, citoplasmáticas, ligadas al sexo, autosómicas, conservadas y
neutrales, incluidos ejemplos con tasas de mutación altas y bajas. Los estudios filogeográficos
que utilizan datos genealógicos de varios loci independientes ayudarán a proporcionar una
historia de especies más completa y confiable. métodos analíticos.
La creciente facilidad de obtener datos de secuencias de ADN para individuos en un rango de
especies fomenta la desarrollo de métodos analíticos y estadísticos para historia demográfica y
relaciones evolutivas, facilitadas en gran medida por cada vez más potentes ordenadores de
sobremesa y software sofisticado. Como se mencionó anteriormente, la elección de un marcador
genético apropiado es una función de la profundidad de la historia evolutiva de un grupo focal.
Un correlato de esto es la elección del método analítico, y hay varios enfoques que se pueden
tomar. El enfoque filogeográfico habitual es construir un árbol filogenético a partir de
secuencias de haplotipos utilizando métodos de distancia, parsimonia, máxima verosimilitud y,
más recientemente, de inferencia bayesiana, y luego representar los linajes geográficamente. El
La idoneidad de estos métodos depende en gran medida del grado en que las unidades
taxonómicas operativas se ajustan a una historia de bifurcación de linajes, donde la clasificación
de linajes es completa y el flujo de genes está ausente, y donde los antepasados ya no están
representados dentro de la diversidad existente. Si no se pueden asumir estos criterios, las
secuencias de haplotipos de una región de ADN particular se pueden ordenar en una red
genealógica [3]. Cuando se combina con su frecuencia poblacional y geográfica distribución,
esto proporciona una base sólida para inferencias sobre la historia evolutiva de los taxones
(ver Figura 1).

Figura 1. Una red hipotética de haplotipos de secuencias de ADN y sus distribución

geográfica. (A) Una red de haplotipos en la que cada número representa un haplotipo diferente,
y el tamaño de un círculo es aproximadamente proporcional al número de individuos
secuenciados que contienen ese haplotipo. Los círculos sólidos representan haplotipos que no
fueron muestreados o que están extintos. Las líneas que conectan los haplotipos indican
diferencias mutacionales únicas. Los círculos están coloreados para hacer referencia a su
distribución geográfica. (B) El distribuciones geográficas de haplotipos muestreados en un
hemisferio norte entorno continental, con los refugios glaciares del sur indicados en verde y las
barreras oceánicas para la dispersión en azul. Tenga en cuenta (i) los tres grupos de haplotipos
coloreados de (A) están asociados con las tres áreas de refugio diferentes; (ii) el más abundante
haplotipo dentro de cada grupo es también el más geográficamente extendido; (iii) otros
haplotipos dentro de cada uno de los grupos de colores se derivan del haplotipo más común;
(iv) los patrones en forma de estrella son consistentes con la expansión de la población en las
partes roja y verde de la red; (v) la diversidad genética es mayor en el sur; (vi) los grupos
de haplotipos pueden formar zonas de contacto donde el flujo de genes puede no estar libre
(líneas discontinuas). *

Los desarrollos recientes han buscado utilizar datos genéticos para estimar la historia
demográfica de una población. Ejemplos de tales inferencias demográficas incluyen: la
ocurrencia de cuellos de botella históricos o de población expansiones; el tamaño de las
poblaciones ancestrales; la ubicación de las áreas de refugio (ver más abajo); las fechas
aproximadas de divergencia; el alcance de la migración y el flujo de genes; el grado de
fragmentación; y la secuencia de tales eventos para producir el presente distribución geográfica
de genotipos. Podemos esperar que los desarrollos adicionales proporcionen análisis aún más
discriminatorios. Obtener resultados de una variedad de marcadores genéticos y un conjunto de
análisis pertinentes para resolver la filogeografía de un taxón en una serie de escalas
espaciales, temporales y demográficas no es fácil y, a menudo, no es posible con los recursos
disponibles. Sin embargo, los avances tecnológicos para moléculas y computadoras han sido
explosivo en la última década, lo que hace posible un análisis mucho más detallado hoy que
hace solo unos años, y esto parece que va a continuar.

Continentes

La investigación filogeográfica ha tendido a concentrarse en Europa y América del Norte, y se

sabe menos sobre los continentes de África, Asia, Australia y América del Sur. Estudios de
ADNmt en los animales son numerosos y muy informativos, y relativamente pocos usan
cpDNA para plantas. Los erizos y ratones de campo europeos proporcionan un estudio de caso
conveniente para ilustrar los métodos y resultados de tales estudios continentales [4]. Junto con
otros organismos, los rangos de estas especies se han modificado repetidamente debido a
importantes oscilaciones climáticas.

En períodos glaciales completos, las capas de hielo del norte y el permafrost cubrieron gran
parte de Europa (y América del Norte) y las especies templadas sobrevivieron al sur en
refugios, como se atestigua en el registro fósil. Durante los períodos interglaciares cálidos
relativamente breves, como el presente, expandieron sus áreas de distribución hacia el norte y
las poblaciones del sur se redujeron o eliminaron. Dentro de estos importantes ciclos de la
edad de hielo de 100 mil años, hubo oscilaciones de escala milenaria más cortas, algunas
bastante severas. Estos cambios involucraron contracciones de la población, extinciones,
expansiones y dispersión, con efectos sobre la diversidad genética y la estructura de las
especies en su área de distribución. Los erizos europeos actualmente van desde Iberia hasta el
sur de Escandinavia y Karelia. Ésta es una distribución típica de especies de zonas templadas.
El rango del campañol es algo más al norte, desde el noroeste de Iberia hasta el norte de
Escandinavia y los Urales. La raíz o campañol de la tundra es una especie ártica, con su
distribución principal desde todo el Báltico a través de los Urales hasta Alaska, y con
aislamientos del sur en los Países Bajos y Hungría. Los rangos de estas tres especies indican
que se adaptan de manera diferente a las condiciones templadas, septentrionales y árticas y sus
distribuciones geográficas durante el último máximo glacial (LGM, 19-24 mil años atrás) eran
diferentes, como lo demuestran los fósiles. Secuencias del mtDNA citocromo b (cytb).

Se utilizaron genes de erizos de toda Europa para producir un árbol filogenético que describe
las relaciones evolutivas entre los haplotipos y las poblaciones individuales. Esto reveló cuatro
clados principales que se distribuyen en Europa como sectores adyacentes distintos (Figura 2).
A medida que los erizos se expandieron hacia el norte después de la edad de hielo, estos
clados probablemente tenían refugios LGM en Iberia, Italia, los Balcanes y Turquía,
respectivamente. La extensión decytb La divergencia del ADNmt entre estos clados indica que
han estado separados durante unos 2-5 millones de años.

Figura 2. Filogeografía de algunas especies europeas. (A) Una filogenia de mtDNA de erizos
Erinaceus europaeus / concolor revelando cuatro clados principales: azul oscuro, occidental;
azul claro, Central; rojo claro, oriental; rojo oscuro, sureste, y un pequeño clado huérfano
verde en Sicilia. (B) La distribución de estos clados y probablemente amplias rutas de
colonización desde los refugios glaciares del sur. Las líneas discontinuas indican zonas híbridas
entre los principales clados. De manera similar, se dedujeron amplias rutas de colonización
para: (C) el saltamontesChorthippus paralelos; (D) el oso Ursus arctos; y (E) el cacho
Leuciscus cephalus. Varias otras especies muestran estos patrones generales de colonización y
forman grupos de zonas híbridas. Observe cómo los genomas de especies de diferentes
refugios forman biota en regiones del norte como Escandinava. *

Esto significa que estos distintos linajes de erizos tienen se contrajo y expandió muchas veces
a través de repetidos ciclos glaciares, y la disyunción geográfica de estas cuatro regiones de
refugio ha estructurado esta considerable divergencia genética. De hecho, los grupos occidental
y oriental se describen como especies separadas que se encuentran en una zona de contacto
desde Letonia hasta Eslovenia. El no se sospechaba de otras zonas de contacto dentro de estos
grupos antes de los resultados del ADN. Estas subdivisiones crípticas se están descubriendo en
muchas especies utilizando marcadores genéticos, de modo que sus genomas pueden aparecer
como un mosaico. Se están descubriendo zonas de contacto crípticas donde puede ocurrir la
hibridación en muchas especies continentales y están resultando valiosas para los estudios de
especiación. Dichos datos de ADN permiten deducciones adicionales sobre los procesos y
trayectorias de la postglacial. colonización del norte de Europa. Varios subclados pequeños
dentro de cada clado principal indican una subestructuración dentro de cada área de refugio
principal. Los haplotipos de algunos subclados se han colonizado mucho más al norte que
otros, lo que probablemente significa que sobrevivieron en lugares de refugio en el borde norte
del rango de LGM y pudieron avanzar rápidamente a medida que el hielo se retiraba. La
dinámica de tal colonización de vanguardia es actualmente objeto de cierto interés. Por
ejemplo, en el clado occidental del erizo, que tiene sus raíces en Iberia y se extiende a lo
largo de Francia hastalas Islas Shetland, hay varios subclados en el sur, pero solo un
sub-subclade desde Normandía hasta Holanda y todas las Islas Británicas. Tal población de una
región completa por haplotipos que difieren en solo una o dos sustituciones es una clara señal
de una rápida expansión reciente del rango, y esta conclusión puede ser refinada y respaldada
por una serie de análisis y métodos de estadística. Además, este patrón de riqueza genética en
el sur a la pureza en el norte se ve en muchas especies templadas de Europa y América del
Norte, y puede explicarse generalmente por la supervivencia durante varias edades de hielo en
los refugios del sur y rápidos. colonización posglacial [4].

Los amplios caminos de la colonización se pueden deducir de la similitud genética de los

individuos en el mismo clado desde el refugio hasta las regiones colonizadas. Así, en el clado
occidental erizo, la colonización se produjo desde Iberia y posiblemente el sur de Francia hasta
el norte de Escocia, con colonizaciones paralelas hacia el norte por clados de Italia y los
Balcanes. Otras especies de clima templado muestran diferentes caminos de colonización de
estas áreas del sur, con cuatro patrones amplios que sirven como paradigmas: el saltamontes, el
erizo, el oso y el cacho (Figura 2). Muchas especies muestran patrones similares a los del
saltamontes, con gran parte de Europa colonizada desde los Balcanes, e Iberia, Italia y Turquía
tienen genomas distintos. Curiosamente, las regiones del norte están colonizadas por especies
cuyos genomas provienen de diferentes refugios; así, Gran Bretaña tiene erizos de Iberia y
saltamontes de los Balcanes, mientras que Suecia tiene especies genomas de todos los refugios
principales, incluidos los lugares desconocidos del este. El uso reciente de marcadores genéticos
para la filogeografía ha sido fundamental para revelar una estructuración tan compleja de la
biota. El campañol de campo tiene una distribución más al norte que el erizo y otras especies
templadas. Para esta especie, mtDNA cytb los datos revelan tres clados principales: el sur del
noroeste de Iberia; el oeste de Francia a Bielorrusia; y el Este de Asia Central (que linda con
el clado occidental).
La divergencia molecular entre clados es menor que en el erizos, con el sur separándose hace
unos 0,5–0,9 millones de años y el este separándose del oeste probablemente en la última
edad de hielo. Los distintos clados geográficos y alguna evidencia fósil sugieren que sus
respectivos refugios LGM estaban en Iberia, los Cárpatos y el Cáucaso o los Urales del Sur. El
campañol de raíz es una especie ártica y su ADNmt cytb La filogeografía revela cuatro clados
poco profundos que probablemente divergieron en las últimas cuatro glaciaciones (hace 0,20,5
millones de años), que una vez más dividen el rango en secciones.

El clado centroeuropeo se presenta de manera irregular en noroeste de Europa; el clado del

norte de Europa se extiende desde el norte de Escandinavia hasta los Urales; el clado de Asia
central se extiende desde los Urales hasta Kolyma, unos 100 ° de longitud; y el clado
beringio se extiende desde Kolyma hasta Alaska. Estos clados probablemente tenían refugios
LGM en Europa central-occidental, los Cárpatos, Cáucaso y Urales, en algún lugar del
centro-sur de Asia, y en la provincia de Beringia, actualmente parcialmente sumergida. Estas
tres filogeografías de pequeños mamíferos ilustran varias características comunes de estudios
recientes de otras especies. En general, hay más diversidad genética, así como diversidad de
especies, en el sur que en el norte. También hay más divergencia entre las subdivisiones del
genoma de especies en latitudes más bajas, y estas a menudo son más pequeñas en área que
en latitudes más altas. Los resultados que emergen de las especies tropicales indican que tienen
divergencias aún más antiguas que sobreviven en áreas geográficas más pequeñas. Las
subdivisiones genómicas de diferentes especies a menudo hacen contacto en la misma región, y
estos grupos de zonas híbridas a menudo coinciden ampliamente con algunas barreras
geográficas importantes como los Alpes, los Urales o las tierras altas de Kolyma. De hecho, el
del centro de Escandinavia ocurre donde el último casquete de hielo se derritió hace 9000
años.

Islas

Los archipiélagos insulares ofrecen una serie de características más allá de las de continentales,
lo que los convierte en entornos atractivos para análisis filogeográficos. El principal de ellos es
su aislamiento geográfico y las limitaciones que esto impone al flujo de genes entre islas
individuales. Además, la diversidad de hábitats asociada con la riqueza floral y faunística
proporciona sistemas dentro de los cuales Los estudios filogeográficos pueden abordar una
variedad de preguntas dirigidas desde debajo del nivel de especie hasta el de especie.
comunidades. Las islas hawaianas han sido durante mucho tiempo un foco para el estudio de la
especiación, con el trabajo pionero de Hampton Carson en el maravillosamente rico en especies
Drosophila género que sugiere un papel clave para el vulcanismo dentro de las islas y la
diversificación de especies. Más recientemente, el laboratorio de Rosemary Gillespie y George
Roderick ha estado investigando este tema para las arañas que han colonizado con éxito este
mismo archipiélago remoto del Pacífico. Un análisis filogeográfico intrainsular comparativo de
especies de hábitats generalistas y especialistas en hábitats de Tetragnatha spider reveló el
potencial de diversificación entre los fragmentos de bosque aislados por los flujos de lava.
Investigaciones adicionales de las consecuencias evolutivas de la vida en un transportador
volcánico para estas arañas ilustran el poder de los estudios filogeográficos de las islas para
dar una idea de los procesos subyacentes al ensamblaje de comunidades y la evolución de las
comunidades de especies.

El ensamblaje de especies no parece ser aleatorio, y en todo el archipiélago hawaiano han

surgido conjuntos similares de ecomorfos de araña a través de la dispersión y la evolución [5].
Este hallazgo de la evolución repetida de los ecomorfos refleja los análisis filogeográficos
anteriores para Anolis lagartos en las cuatro islas de las Antillas Mayores. Estos estudios nos
obligan a aceptar que la evolución a nivel del linaje puede proceder en un dirección
predecible, y que el proceso de asamblea comunitaria puede estar regido por principios
universales.

Individualmente, los estudios filogeográficos para grupos de especies relacionadas en islas

presentan hipótesis de origen, colonización y especiación, pero las generalizaciones de estudios
individuales deben considerarse con cautela. En un archipiélago insular, el resultado evolutivo
de cualquier especie recién colonizada dependerá de una serie de factores. La estocasticidad es
un factor principal: la especiación en otras islas primero requiere dispersión a esas otras islas.
Incluso si se produce una dispersión, El establecimiento y la evolución posteriores dependerán
de las condiciones bióticas y abióticas de la isla colonizada. El nicho fundamental de las
especies colonizadoras, la presencia competitiva de otras especies dentro de ese nicho y el
potencial de cambio evolutivo dentro de las especies colonizadoras, serán factores importantes.
Lo que puede ser cierto para un grupo de especies puede no serlo necesariamente para otro.
Un enfoque informativo para desarrollar una comprensión de los principios generales que
subyacen al proceso de reunión de la comunidad puede ser dar un paso atrás y mirar los
resultados combinados de múltiples estudios filogeográficos para una síntesis a nivel de
ecosistema.

El trabajo de Gillespie enTetragnatha ha insinuado que los roles relativos de dispersión y en el

lugar la especiación puede estar relacionada funcionalmente con la edad de la isla / ecosistema.
Un metaanálisis reciente de estudios filogeográficos moleculares de artrópodos en las Islas
Canarias puso a prueba la hipótesis de que la especiación intrainsular juega un papel más
importante en la generación de especies. riqueza en islas más antiguas. Los resultados indican
que el endemismo isleño en jóvenes islas / ecosistemas es principalmente el resultado de linajes
colonizadores diferenciarse de sus poblaciones de origen. En islas más antiguas, sin embargo,
una mayor proporción de especies endémicas son el producto de en el lugar especiación. Este
papel cada vez mayor deen el lugar la especiación con la edad de la isla / ecosistema parece
elevar los niveles de endemismo, pero la influencia de la extinción es evidente. El patrón
sugiere ampliamente que la dispersión es una característica clave de la comunidad. ensamblaje
en ecosistemas jóvenes, pero a medida que los ecosistemas envejecen y maduran, muchos
linajes inevitablemente desaparecen extintos, mientras que otros persisten y se diversifican [6].
Aplicaciones y nuevas direcciones.

Aunque hemos centrado la atención en los sistemas terrestres, también se están realizando
estudios filogeográficos tanto en sistemas marinos como de agua dulce. Como La filogeografía
madura como campo, al igual que la gama de marcadores genéticos y técnicas analíticas
disponibles. Para un área determinada, ya sea continental, insular archipiélago, de agua dulce o
marina, según el número de estudios filogeográficos independientes aumentos, los procesos y
principios subyacentes responsables de cualquier patrón resultante pueden ser aclarado. Podemos
empezar preguntando, por ejemplo, ¿la diversidad genética tiene un patrón diferente dentro y
entre las regiones y biomas del mundo, como las regiones árticas, templadas y tropicales?
¿Hay causas comunes? Está comenzando a parecer que la diversidad genética tiene patrones
diferentes dentro y entre regiones y biomas, y esto está relacionado con sus diferentes historias
de cambios climáticos. Esto tiene mayor implicaciones para la ciencia de la conservación. A
través de análisis filogeográficos, los ecosistemas de los archipiélagos insulares están
emergiendo como laboratorios naturales para el estudio, no solo de la especiación, sino también
del ensamblaje de comunidades. Filogeográfica moderna Los análisis tienen el poder de probar
la validez de fenómenos como las especies de anillos, aquellos con un anillo geográfico de
poblaciones entrecruzadas que se superponen en una región como dos especies
reproductivamente aisladas, para probar hipótesis ecológicas evolutivas como el ciclo de taxones
y para contarnos más sobre la historia reciente de colonización global y diferenciación regional
de nuestra propia especie. De hecho, el aumento exponencial de la información genética de la
población humana disponible coloca los enfoques utilizados para estudiarnos a nosotros mismos
a la vanguardia de los avances tanto experimentales como analíticos.

En un nivel más práctico, pueden ayudar con la cuantificación de la diversidad genética dentro
de especies silvestres y domésticas de importancia agrícola. Las técnicas para obtener
información sobre la secuencia de ADN están avanzando rápidamente y se están produciendo
secuencias del genoma completo en un número creciente de organismos. Esto permite
identificar y desarrollar secuencias y marcadores para muchos tipos de investigación, y algunos
serán útiles para filogeográficos. estudios. En particular, está claro que se requieren datos
genealógicos de varios loci nucleares independientes para proporcionar una historia más
completa y confiable de la especie. Pero una vez que se resuelve la historia filogeográfica de
una especie, se tiene la oportunidad de investigar las consecuencias de esto para los genes de
importancia adaptativa o evolutiva, ya sean genes de enfermedad. resistencia, tolerancia a una
variable biótica o abiótica, reconocimiento de pareja o compatibilidad de gametos. Esto ofrece
la interesante perspectiva de llevar los resultados del análisis biológico molecular del
laboratorio al campo donde el conocimiento tanto de la ecología como de la historia se puede
utilizar para comprender la distribución espacial de la variación genética adaptativa.