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INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

BIOACUMULACIÓN Y BIOMAGNIFICACIÓN
DE Cd, Hg Y Pb, EN Mustelus henlei (GILL,
1863) DE LA COSTA SUROCCIDENTAL DE
BAJA CALIFORNIA SUR

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE


MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA:

BIOL. SURIZARAY ESPINOZA GARCÍA

LA PAZ, B.C.S., JULIO DE 2016


DEDICATORIA.

La presente tesis la dedico a mi familia, quienes con su apoyo y comprensión


contribuyeron para que lograra mi objetivo.

A mi mamá Irma Espinoza García por tus consejos, apoyo, comprensión, sacrificio
y amor incondicional. Eres mi gran ejemplo de dedicación, amor y confianza.
Gracias por seguirme en este viaje lleno de aventuras.

A mi Mamá Bertha quien con su amor, confianza, palabras de aliento y apoyo


incondicional pese a la distancia ha logrado que lleguemos hasta aquí. Tu muestra
constante de fortaleza me inspira cada día. Tú eres uno de los principales motores
de mi vida, Gracias esto también es tuyo.

A mi querido papá Héctor Espinoza (alías morrongo) a pesar de que físicamente no


estás aquí tu espíritu prevalece, en cada una de las cosas que hago, aquellas
caminatas las tengo tatuadas en mi esencia porque gracias a ti descubrí mi pasión.

A mi querido compañero de viaje y aventuras mi tiburoncin. Gracias por ser mi


técnico de laboratorio y campo; por inspirarme con tus ocurrencias, por tu amor
incondicional y ser mi pequeño guerrerito… Derek Said Espinoza te amo mi
pequeño.

A mis primos y tíos quienes depositaron toda su confianza y me han apoyado para
la realización de cada uno de mis sueños…Luis Alberto Espinoza, Guadalupe Flores
(alias Peque), Norma Espinoza, Zaira Luna, Francisco Luna, Javier Montero,
Gustavo Espinoza, Alfonso Peña y Salvador Peña gracias.
AGRADECIMIENTOS

Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, IPN, al laboratorio de Ecología de


Peces, por el apoyo para la realización de este trabajo.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y al Instituto Politécnico


Nacional (BEIFI, SAI) por el apoyo económico otorgado a través de las becas.

A mis directores de tesis Dra. Ofelia Escobar Sánchez y al Dr. Felipe Galván
Magaña, quienes con su guía, consejos, apoyo y financiamiento lograron que se
llevará a término este proyecto.

A mi comité revisor Dra. Ana Judith Marmolejo Rodríguez, Dr. Alberto Sánchez
González, Dr. Sergio Aguíñiga García por su apoyo y acertadas observaciones en
la elaboración de esta tesis, las cuales ayudaron a mejorarla y complementarla.

Al Dr. Jorge Ricardo Ruelas Inzunza (ITMAZ), al Dr. Federico Páez Osuna (ICMYL
UNAM) quienes me permitieron analizar las muestras de la presente tesis. Además
a la M. en C. Karla Gpe. Sánchez Osuna, al Quím. Humberto Bojórquez Leyva por
sus consejos y apoyo en el procesamiento de las muestras; al M. en C. Mauricio
Antonio Ramos Osuna y a la Dra. Pamela Spanopoulos Zarco por su apoyo durante
mi estancia en tierras mazatlecas.

Al Dr. Ernesto Chávez Ortíz por su apoyo y consejos durante mi estadia en el


posgrado.

Al L.C.P. Humberto Ceseña y César Casas por sus apoyo con los trámites de la
maestría durante este tiempo, su amabilidad y paciencia, gracias. Asimismo a
Magda Mendoza y al personal administrativo del CICIMAR por la ayuda en la gestión
y trámites de los apoyos económicos y a Susana Cárdenas y Roberto Aguilera por
su ayuda en el área de informática.

A IEMANYA OCEÁNICA A.C. por el financiamiento para la realización de los


muestreos, la asistencia a congresos, reuniones y cursos que contribuyeron para la
realización de este trabajo. Y por todas las facilidades que recibo de ustedes
gracias.

A los miembros de IEMANYA Oceánica de quienes eh aprendido mucho y quienes


me apoyaron: Laleh Mojaherani, Jorge Ramírez (gigio), particularmente a Rodrigo
Rangel (Pelón) gracias por todas tus enseñanzas de la vida en el mar y tu amistad
invaluable y a Edgar Amador gracias por tu amistad, apoyo y voto de confianza para
lograr este objetivo.

A los miembros del laboratorio de Ecología de peces, quienes colaboraron en los


muestreos gracias por permitirme compartir mis conocimientos con ustedes y
aprender de ustedes, el olor a tiburón es inolvidable.

Al Dr. José Leonardo Castillo Géniz por su apoyo, amistad y consejos en la recta
final de este viaje llamado maestría y de quien he aprendido mucho del mundo de
los tiburones.

A mi familia paceña sin ustedes mi estancia en La Paz no sería igual, gracias por
compartir todos esos momentos felices y tristes: Joao, Lavis, Mary, Ofelia, Javi, Beto
Itzi, Leo, Jonathan, Athziri y Gabriel, ustedes son parte importante de mi vida los
quiero. Los momentos que pasamos juntos los atesoro bastante.

A mis amigos de toda la vida quienes a pesar de la distancia me apoyaron durante


este tiempo: Sadith, Adriana, Esteban, Ruth, Alejandra (Alita de ángel), Graciela.

A mi familia de creadores de excelencia y amigos de las imposibilidades posibles,


Carolina, Itzel, Marcia, Lupita, Bianca, Eva, Ángel.

A aquellos hombres de mar, cuyo conocimiento es inigualable gracias por


permitirme entrar en su mundo, por compartir sus conocimientos conmigo, por
participar desinteresadamente en este proyecto y sobre todo por permitirme
enamorarme más de los tiburones. Su amistad es invaluable gracias amigos
pescadores de Punta Lobos, Cabos San Lázaro, López Mateos y Bahía
Tortugas.
Y a las mujeres de mar quienes aportaron su granito de arena en este proyecto
gracias de ustedes me llevo grandes lecciones de vida…Patricia Murillo, Iris
Barajas, Marbella Arce, Sandra Guzmán.

Y a cada uno de las personas que han compartido una parte de mi vida todos son
igual de importantes gracias.
Índice

LISTA DE TABLAS Y FIGURAS ............................................................................. I

GLOSARIO ............................................................................................................ V

Resumen ............................................................................................................. VII

Abstract................................................................................................................. IX

1. INTRODUCCIÓN ............................................................................................. 1

2. ANTECEDENTES. .......................................................................................... 3

3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA .............................................................. 7

4. HIPÓTESIS: .................................................................................................... 9

5. OBJETIVO GENERAL: .................................................................................. 10

5.1 Objetivos particulares: ................................................................................ 10

6. ÁREA DE ESTUDIO ...................................................................................... 11

7. MATERIAL Y MÉTODOS .............................................................................. 13

7.1. Trabajo en campo. ..................................................................................... 13

7.2. Trabajo de Laboratorio. .............................................................................. 14

7.2.1. Lavado del material de laboratorio ....................................................... 14

7.2.2. Procesamiento de las muestras ........................................................... 15

7.3. Análisis de metales pesados. ..................................................................... 16

7.3.1. Determinación de las concentraciones de Cd total. ............................. 16

7.3.2 Determinación de las concentraciones de Hg total. .............................. 16

7.3.3. Determinación de las concentraciones de Pb total............................... 17

7.3.4. Materiales de referencia certificados. ................................................... 18

7.4 Trabajo de gabinete .................................................................................... 18

7.4.1 Análisis estadístico ............................................................................... 18

7.4.2 Factor de biomagnificación (FB) ........................................................... 19


7.4.3 Evaluación toxicológica......................................................................... 19

8. RESULTADOS. ............................................................................................. 21

8.1 Generalidades ............................................................................................ 21

8.2 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total. ...................... 22

8.2.1 Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei. ............................................................................................................ 22

8.2.2 Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei. ............................................................................................................ 24

8.2.3 Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei. ............................................................................................................ 26

8.3 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg, Pb por sexos en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei. ............................................................. 27

8.3.2 Concentración de Hg por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de


M. henlei. ....................................................................................................... 29

8.3.3 Concentración de Pb por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de


M. henlei. ....................................................................................................... 30

8.4 Relación entre la talla (LT) y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei.


......................................................................................................................... 31

8.4.1 Relación de la talla (LT) y la bioacumulación de Cd en M. henlei. ........ 32

8.4.2 Relación de la talla y la bioacumulación de Hg en M. henlei. ................ 33

8.4.3 Relación de la talla y la bioacumulación de Pb en M. henlei. ................ 34

8.5 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad. ........................................ 35

8.5.1 Concentraciones de Cd en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei


por localidad. ................................................................................................. 35

8.5.2 Concentraciones de Hg en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei


por localidad. ................................................................................................. 36
8.5.3 Concentraciones de Pb en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei
por localidad. ................................................................................................. 37

8.6 Concentraciones de Cd, Hg, Pb en las presas y la relación de biomagnificación


de M. henlei. ..................................................................................................... 38

8.7 Evaluación toxicológica del tejido muscular de M. henlei para consumo


humano............................................................................................................. 40

9. DISCUSIÓN .................................................................................................. 42

9.1. Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei de la costa suroccidental de Baja California
Sur, México. ...................................................................................................... 42

9.1.1. Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei. ............................................................................................................ 42

9.1.2. Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei. ............................................................................................................ 44

9.1.3. Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei. ............................................................................................................ 45

9.2 Bioacumulación de Cd, Hg, Pb en relación al sexo en el tejido muscular,


hígado y riñón de M. henlei. .............................................................................. 46

9.3. Relación entre la talla y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei en la


costa suroccidental de Baja California Sur, México. .......................................... 47

9.4. Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad. ........................................ 49

9.5. Concentraciones de Cd, Hg, Pb de las presas y la relación de


biomagnificación de M. henlei. .......................................................................... 50

9.6 Evaluación toxicológica del músculo de M. henlei.. ..................................... 52

10. CONCLUSIONES .......................................................................................... 55

11. RECOMENDACIONES .................................................................................. 57

12. LITERATURA CITADA .................................................................................. 58


LISTA DE TABLAS Y FIGURAS

Tablas.

Tabla 1 Porcentajes de recuperación de Cd, Hg y Pb en los materiales de


referencia.______________________________________________________ 21

Tabla 2 Concentraciones de Cd (μg g-1 con base en peso húmedo) obtenidas en el


músculo, hígado y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja
California Sur.___________________________________________________ 23

Tabla 3 Concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado


y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California
Sur.____________________________________________________________25

Tabla 4 Concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado


y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California
Sur.___________________________________________________________ 26

Tabla 5 Factor de biomagnificación (FB) de las presas de M. henlei de acuerdo a


los elementos Cd, Hg, Pb.__________________________________________ 40

Tabla 6 Ingesta semanal sugerida de carne de M. henlei de acuerdo a las


concentraciones de Cd, Hg, Pb. en hombres, mujeres y niños._______________ 41

Figuras.

Fig. 1 Localización del área de estudio, ubicando los campos pesqueros Cabo San
Lázaro (24°45’ N; 112° 8’ W) y Punta Lobos (23º 25´ N; 110º 15´ W) en la costa
occidental de Baja California Sur, México ______________________________12

I
Fig. 2 Medida estándar registrada (LT) en el tiburón Mustelus
henlei___________________________________________________________13

Fig. 3 Órganos del tiburón Mustelus henlei que fueron


colectados_______________________________________________________ 14

Fig. 4 Intervalos de tallas de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja


California Sur_____________________________________________________ 22

Fig. 5 Concentraciones de Cd (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg
g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-
2009)___________________________________________________________ 24

Fig. 6 Concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de M. henlei capturados en Cabo San Lázaro y Punta lobos, Baja California
Sur. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 1.00 µg g-1 de Hg
establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-
2009)___________________________________________________________ 25

Fig. 7 Concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg
g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009)
_______________________________________________________________ 27

Fig. 8 Concentraciones de Cd (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-
SSA1-2009) _____________________________________________________ 28

II
Fig. 9 Concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y
riñón de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 1.00 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-
242-SSA1-2009)__________________________________________________ 30

Fig. 10 Concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-
SSA1-2009)_____________________________________________________ 31

Fig. 11 Relación entre las concentraciones de Cd (en μg g-1 p.h.) encontradas en el


músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea discontinua
indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-242-SSA1-2009)____________________________________ 32

Fig. 12 Relación entre las concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en el


músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea discontinua
indica el valor máximo permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-242-SSA1-2009) ____________________________________ 33

Fig. 13 Relación entre las concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en el


músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea discontinua
indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-242-SSA1-2009) ____________________________________ 34

Fig. 14 Concentraciones de Cd (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-
SSA1-2009) _____________________________________________________ 36

III
Fig. 15 Concentraciones de Hg (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y
riñón de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 1.00 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-
242-SSA1-2009) __________________________________________________ 37

Fig. 16 Concentraciones de Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y


riñón de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-
SSA1-2009) _____________________________________________________ 38

Fig. 17 Concentraciones de Cd, Hg, Pb (en μg g-1 p.h.) encontradas en L. diomedeae


y P. planipes presas principales de M. henlei en Cabo San Lázaro y Punta Lobos.
La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 para Cd, Pb y
de 1.0 µg g-1 para Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-
2009) __________________________________________________________ 39

IV
GLOSARIO

Bioacumulación: es el proceso por el cual una concentración química es


incrementada en un organismo comparada a la del ambiente, debida a la captura
por todas las rutas incluyendo la absorción a través de la dieta, transporte a través
de las superficies respiratorias y la vía dérmica (Tomado de Páez-Osuna, 2011).

Biomagnificación: proceso de transferencia de un contaminante, incluidos los


metales y metaloides, a través de la trama trófica, resultando en una alta
concentración dentro del organismo en comparación con su dieta (Tomado de Páez-
Osuna, 2011).

Cadena trófica: secuencia alimenticia, en la que se presenta un flujo de materia


(energía), iniciando con los productores primarios hasta los descomponedores
(Odum, 1985).

Elemento traza: son elementos naturales del ambiente y también llamados


oligoelementos, cuya concentración disuelta es de entre 50 y 0,05 µmol/kg (Libes,
2009).

Metales pesados: elementos que poseen propiedades metálicas, una densidad


mayor a 5 g cm-3 y una alta solubilidad; que pueden ser requeridos por los
organismos en bajas concentraciones (Tomado de Páez-Osuna, 2011).

Metalotioneínas: proteínas de bajo peso molecular (6-8 kDa), presentes en


procariotes y eucariotes, con elevado contenido en cisteína (30-35 por ciento) y
marcada capacidad para combinarse con iones metálicos (Oliver & Porta, 1998).

Red trófica: constituida por una serie de cadenas tróficas las cuales interactúan,
formando decenas de enlaces entre las presas y los depredadores (Paine, 1988).

V
Toxicidad: capacidad para producir daño a un organismo vivo, en relación con la
cantidad o dosis de sustancia administrada o absorbida, la vía de administración y
su distribución en el tiempo (dosis única o repetidas), tipo y gravedad del daño,
tiempo necesario para producir éste, la naturaleza del organismo afectado y las
condiciones intervinientes (Jiménez & Kuhn, 2009).

Tóxico: sustancia o agente físico que, actuando en muy pequeña cantidad, es


capaz de producir efectos adversos sobre los organismos vivos (Jiménez & Kuhn,
2009)

VI
Resumen

Los metales pesados constituyen un riesgo de contaminación por ser sustancias


con gran estabilidad química ante procesos de degradación, siendo acumulados a
través de la red trófica. En la presente investigación se determinaron la
bioacumulación y transferencia de Cd, Hg y Pb en el músculo, hígado y riñón del
tiburón Mustelus henlei y sus presas. Los tiburones fueron capturados en Punta
Lobos y Cabo San Lázaro, ubicados en la costa suroccidental de B.C.S. Los
muestreos se realizaron de abril a junio de 2008 y 2009. Las lecturas del Cd, Hg y
el Pb se realizaron por espectrofotometría de absorción atómica. Los resultados
presentados en peso húmedo indican que el Cd se bioacumula en menor cantidad
(0.24 ± 0.17 µg g-1) en el músculo, a diferencia del hígado (2.14 ± 2.4 µg g-1) y el
riñón (2.14± 1.54 µg g-1). Mientras que el Hg se acumuló en menor cantidad en el
riñón (0.09± 0.6 µg g-1), seguido del hígado (0.11± 0.09 µg g-1) y músculo (0.34 ±
0.11 µg g-1). El Pb se concentró en mayor cantidad en el músculo (0.43 ± 0.93 µg g-
1) y riñón (0.50 ± 0.33 µg g-1) y en menor concentración en el hígado (0.16 ± 0.10
µg g-1). La acumulación promedio del Pb no presentó diferencias significativas entre
hembras y machos, y los tejidos analizados (P>0.05). Asimismo, el músculo y el
riñón no presentaron diferencias (P>0.05) en cuanto a la concentración de Hg entre
hembras y machos. En el hígado, la concentración de Hg (P= 0.01) se vio influida
por el sexo, al igual que la acumulación de Cd en los tejidos del tiburón (P<0.05).
Se encontró una relación entre la concentración de Cd y la talla en el riñón, para el
resto de los tejidos no se presentó relación entre la talla y las concentraciones de
los metales. Al comparar entre localidades encontramos que el hígado (Cd, Pb), el
músculo (Hg) y riñón (Pb) presentaron diferencias en los niveles de metal presente
en los tejidos (P<0.05). El Cd es el elemento con los niveles más altos, seguido del
Pb y el Hg. En el análisis de las presas, el calamar Lolliguncula diomedeae y la
langostilla Pleuroncodes planipes mostraron que el Cd se acumula en mayores
concentraciones en relación al Hg y Pb. Esto indica que la transferencia trófica a
partir de estas presas en el tiburón mamón es un factor determinante en la
incorporación de metales en su organismo. Los niveles de Cd, Hg y Pb en el

VII
músculo de M. henlei no representan un riesgo por toxicidad a la salud humana de
acuerdo a lo establecido en la NOM-242-SSA1-2009.

Palabras Clave: Biomagnificación, tiburón, metales pesados, presas, toxicidad.

VIII
Abstract

Heavy metals pose a risk of contamination for being substances with high chemical
stability to degradation processes, being accumulated through the food web. In the
present study, bioaccumulation and trophic transfer of Cd, Hg and Pb in the muscle,
liver and kidney of the brown smooth-hound shark Mustelus henlei and their prey
were determined. The sharks were caught in Punta Lobos and Cabo San Lázaro,
located on the southwestern coast of B.C.S. Samples were taken from April to June
2008 and 2009. Readings of Cd, Hg and Pb was carried out by atomic absorption
spectrophotometry. The results expressed in wet weight indicate that Cd
bioaccumulates in smaller quantities (0.24 ± 0.17 µg g -1) in the muscle, unlike liver
(2.14 ± 2.4 µg g-1) and the kidney (2.14 ± 1.54 µg g-1). Hg was accumulated in lower
amounts in the kidney (0.09± 0.6 µg g-1), followed by the liver (0.11± 0.09 µg g-1) and
the muscle (0.34 ± 0.11 µg g-1). The Pb was higher in the muscle (0.43 ± 0.93 µg g-
1
) and kidney (0.50 ± 0.33 µg g-1) but lower in the liver (0.16 ± 0.10 µg g-1). The
average accumulation of Cd and Pb did not presented significant differences
between females and males, and tissues analyzed (P<0.05). The muscle and the
liver did not presented differences (P>0.05) regarding Hg concentration between
females and males; in the liver Hg concentration was influenced by sex. There was
a relationship between the concentrations of Cd in the kidney and the size sharks,
while for the others tissues not relationship between size and metals concentration
was found. By localities, we found that the liver (Cd, Pb), the muscle (Hg) and the
kidney (Pb) presented differences in metal concentrations in the tissues. The Cd is
the element with the highest levels, followed by Pb and Hg. The analysis of prey
(squid Lolliguncula diomedeae and the red pelagic crab Pleuroncodes planipes)
showed that Cd accumulates in higher concentrations relative to Hg and Pb,
therefore the trophic transfer from these preys is a determining factor in the
incorporation of metals in the brown smooth-hound shark. Cd, Hg and Pb levels in
the muscle of the M. henlei do not pose a risk for toxicity to human health according
to the limits established by NOM -242-SSA1-2009.
Key words: Biomagnification, shark, heavy metals, preys, toxicity.

IX
1. INTRODUCCIÓN

El estudio de la biota en los sistemas marinos y costeros es esencial para entender


el estado de salud de los cuerpos de agua, así como su capacidad productiva
(Mendoza-Díaz et al., 2013). A nivel mundial una de las mayores problemáticas que
enfrentan estos ecosistemas marinos es la contaminación por metales pesados, los
cuales son componentes naturales de las rocas, los suelos, los sedimentos y el agua
(Villanueva & Botello, 1998); sin embargo, después de la revolución industrial han
provocado desastres ecológicos que no solo han afectado a la comunidad marina
si no al ser humano, debido a sus características y propiedades químicas.

Los metales pesados derivan de fuentes geogénicas y antropogénicas, se


caracterizan por presentar una densidad de 5 g cm-3 y una alta solubilidad; estos
entran a los sistemas marinos por las desembocaduras de ríos y arroyos, la
disposición de sólidos vertidos al mar y la vía atmosférica. Estas sustancias
constituyen un riesgo de contaminación para el ambiente, debido a su gran
estabilidad química ante procesos de degradación, por lo que no desaparecen del
medio ambiente, sino que son transferidos a otros lugares y pueden cambiar de
estado o combinarse con otras sustancias, y en algunos casos dan lugar a formas
más tóxicas, por lo que los seres vivos son incapaces de metabolizarlos (Svobodová
et al., 1993; Adriano et al., 2005; Mancera-Rodríguez & Álvarez-León, 2006; Páez-
Osuna, 2011; Storelli et al., 2011).

Dentro de los metales pesados que se consideran más tóxicos en los


sistemas acuáticos se encuentran el Hg, Cd, Pb, Cu, Zn, Ni, Cr y As, que penetran
a la red trófica a través de los organismos fotosintetizadores y que por sus
propiedades son transferidos a los largo de la trama trófica hasta llegar al humano
(Giordano et al., 1991; Kennish, 1991; Castañe et al., 2003).

1
Es bien sabido que los grandes depredadores marinos, particularmente las
especies longevas como el atún, el pez espada, los tiburones y los odontocetos
acumulan grandes concentraciones de estos metales (P. ej. Hg, Cd y Pb) a través
de la red trófica (biomagnificación) (Castañe et al., 2003; Endo et al., 2008), dando
como resultado que los organismos que ocupan los eslabones más altos en la
cadena trófica sirvan como bioindicadores del medio marino, pues frecuentemente
contienen las concentraciones más altas de metales pesados incluso en zonas no
contaminadas (Marcovecchio et al., 1991; Mársico et al., 2007).

Considerando que los tiburones son depredadores tope y además, algunas


especies forman parte de la alimentación de los humanos, surge la necesidad de
conocer cuál es la concentración de mercurio, cadmio y plomo que contienen estos
organismos a la par de conocer la biomagnificación, a través de sus presas
principales.

En México, la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009; DOF, 2011)


establece que los peces que contengan concentraciones mayores o iguales a 1.0
μg g-1 peso húmedo de mercurio y mayores a 0.5 μg g-1 peso húmedo de cadmio o
plomo no deben ser consumidos. Sin embargo, actualmente se tiene muy poca
información sobre la bioacumulacion y biomagnificación de tiburones costeros de
importancia comercial, como es el caso del tiburón mamón Mustelus henlei, el cual
es una de las especies de cazón frecuentemente capturada en las comunidades
ribereñas de Baja California Sur, por lo que hace inherente la necesidad de conocer
si las concentraciones de Cd, Hg y Pb en M. henlei se encuentra dentro los límites
permisibles y si su consumo podría tener efectos nocivos en las personas.

2
2. ANTECEDENTES.

Tras el desastre ecológico ocurrido en Minamata, Japón en los años 60´s el estudio
de los contaminantes y los elementos traza en los organismos marinos y su hábitat
cobraron gran importancia a nivel mundial, en especial en recursos consumidos por
el hombre y que repercuten en su salud. Sin embargo, los trabajos sobre metales y
contaminantes en tiburones continúan siendo escasos.

En lo referente al género Mustelus, la información es aún más escasa. Por


ejemplo, Glover (1979) analizó varios metales pesados, incluyendo Cd y Pb en
hembras y machos de Galeorhinus australis y M. antarcticus encontrando que las
concentraciones máximas de Cd, Cu, Mn, Se y Zn en el músculo eran de 30, 0.08,
0.6, 0.6, 0.8 y 4.8 µg g-1 peso húmedo respectivamente, mientras que las
concentraciones de Co, Cr, Pb, Mo y Ni (0.3, 0.5, 0.1, 0.2 y 0.2 µg g-1 en peso
húmedo respectivamente) estaban por debajo de los límites permisibles, además
encontró que no existe relación entre el sexo, el lugar de captura y las
concentraciones de los metales analizados.

Marcovecchio et al. (1986) determinaron que en la zona de Bahía Blanca,


Argentina, las concentraciones de Hg encontradas en M. schmitti supera los niveles
recomendados para consumo humano (0.5-1.0 µg g-1 Hg total, peso húmedo)
derivado del proceso de biomagnificación, además reporta que existe una diferencia
significativa en relación al sexo ya que los machos presentan concentraciones más
elevadas en relación a las hembras, probablemente por la diferencia en la tasa de
crecimiento de esta especie.

Lacerda et al. (2000) encontraron que los niveles de Hg contenidos en


Rhizoprionodon lalandii, R. porosus y M. higmani de la costa Sur-Este brasileña son
menores a los reportados para otras especies de tiburones del Sur-Este del Océano
Atlántico, además determinó que en estas especies existe biomagnificación.

3
En un estudio realizado en Brasil con Carcharhinus signatus, M. canis, M.
norrisi, Squalus megalops y S. mitsukurii, Penedo de Pihno et al. (2002) encontraron
que los niveles de Hg en estas especies sobrepasan el límite permisible y, que
existe una relación entre las preferencias alimenticias y las concentraciones de Hg,
así como entre tallas y sexos ya que los machos presentaron concentraciones más
altas con respecto a las hembras.

Erasmus (2004) determinó las concentraciones de Al, Cr, Mn, Fe, Co, Cu, Zn,
As, Cd y Pb en diversos órganos y tejidos de S. megalops y M. mustelus,
encontrando que en el Sureste de África las concentraciones de estos metales se
encuentran dentro de los límites permisibles; en el caso del Cd este sustituye a
elementos traza esenciales, además menciona que las partes menos aptas para
consumo humano serían el hígado y la vértebra debido a que acumulan altas
concentraciones de metales.

Domi et al. (2005) realizaron una comparación entre los hábitos alimenticios
(descripción de la dieta e isótopos estables de nitrógeno y carbono, δ15N y δ13C) y
los elementos traza (Zn, Cd, Fe, Cu, Se y Hg) de cinco especies de tiburones de
importancia comercial del Mar Céltico entre ellos: M. asterias, encontrando que
existe correlación entre el Hg y el Cd respecto al δ15N y δ13C, mientras que el Zn,
Fe, Cu y Se, están más asociados a los procesos metabólicos propios de cada
especie, por lo que concluyeron que los isótopos estables permiten establecer una
relación entre el nivel trófico del depredador y las concentraciones de metales
pesados en sus tejidos y las posibles vías de acumulación.

Storelli et al. (2011) analizaron las concentraciones de los metales (Hg, Cd,
Pb, Cr, Ni, Cu y Zn) en el músculo, gónadas, piel y cerebro de M. mustelus
encontrando que las altas concentraciones de los metales depende del tipo de tejido
que se analice, probablemente como consecuencia de las necesidades
metabólicas, las propiedades fisicoquímicas y los procesos específicos de
desintoxicación de cada elemento. Determinaron que el Ni y el Hg representan un

4
riesgo para la salud humana debido a la ingesta de carne de M. mustelus en el Mar
Mediterráneo.

Para la región Norte de Japón, Endo et al. (2013) determinaron las


concentraciones de Hg en el músculo e hígado de M. manazo y Squalus acanthias,
y encontraron una estrecha relación entre el crecimiento del organismos, el sexo y
las concentraciones de Hg en los tejidos, por lo que al alcanzar la madurez y la talla
máxima (LT) los tiburones presentan una mayor acumulación de elementos traza.

Sandoval-Herrera et al. (2015) analizaron la concentración de mercurio total


(THg) en el músculo de M. henlei, Raja velezi, Torpedo peruana y Zapteryx xyster
provenientes de las costas del Pacífico de Costa Rica. Los resultados mostraron
que existe una relación positiva entre la talla y la concentración de THg, pero no
varió con la posición trófica. En referencia a los valores del δ13C no encontraron
diferencias significativas en las cuatro especies de elasmobranquios, mientras que
para el δ15N existieron diferencias entre las especies, siendo M. henlei la especie
con los mayores valores y la que presentó una relación con la concentración de
THg. Las concentraciones de THg en el músculo de estas cuatro especies no
sobrepasó el límite permisible establecido para consumo humano, excepto para un
organismo de T. peruana. Por lo que concluyen que en la región Pacífica de Costa
Rica y posiblemente Centro América la contaminación por Hg es mínima.

En México, de los estudios sobre metales pesados en tiburones se han


realizado en los géneros Carcharhinus, Isurus, Prionace, Rhizoprionodon, Sphyrna
y Squatina (Núñez-Nogueira et al., 1998, 2005; Ruelas-Inzunza & Páez-Osuna,
2005; García-Hernández et al., 2007; Cai et al., 2007; Escobar-Sánchez et al., 2010,
2011; Barrera-García et al., 2012; Hurtado-Banda et al., 2012; Maz-Courrau et al.,
2012; Barrera-García et al., 2013; Mendoza-Díaz et al., 2013; Vélez-Alavez et al.,
2013; Frías-Espericueta et al., 2014; Bergés-Tiznado et al., 2015; Lewis et al., 2015;
Escobar-Sánchez et al., 2016; Terrazas-López et al., 2016). Sin embargo, los
estudios para M. henlei y sus congéneres continúan siendo escasos.

5
Actualmente solo se tienen reportados dos trabajos sobre metales pesados
que incluyen al género Mustelus. Uno de ellos es el de García-Hernández et al.
(2007), quienes al analizar músculo de la parte dorsal de 52 rayas, 66 peces
pelágicos mayores, 16 meros y 73 tiburones, entre ellos M. henlei capturados en el
Golfo de California, encontraron que las concentraciones de THg en los tiburones
presentaron una correlación positiva en relación a la talla, además de que las
concentraciones promedio fueron cuatro veces más altas que en el resto de los
grupos analizados (1.24 ± 2.6 mg kg-1). De las especies de tiburones analizadas M.
henlei presentó una de las concentraciones promedio más bajas de 0.18 ± 0.10 mg
kg-1. Lo que indica que esta especie no representa un problema para la salud
humana.

Por otro lado, Hurtado-Banda et al. (2012) analizaron las concentraciones de


Hg en el hígado y músculo de S. lewini, R. longurio y M. albipinis en costas de
Sonora y Sinaloa. Encontraron que las concentraciones de THg en M. albipinnis
adultos fueron de 0.170 ± 0.04 mg Kg-1 en el músculo y de 0.083 ± 0.02 mg Kg-1 en
el hígado; mientras que para los juveniles fue de 0.336 ± 0.13 mg Kg-1 en músculo
y de 0.128 ± 0.07 mg Kg-1 en el hígado. Además no se encontró una relación
significativa entre la talla y la concentración de THg en ninguna de las especies
analizadas. Asimismo, estimaron que la ingesta de M. albipinnis no debe de ser
mayor a 253 g de carne a la semana de organismos juveniles y de 128 g de
organismos adultos.

6
3. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

La pesquería de tiburón es una de las más importantes a nivel mundial, el aumento


de su pesca se debe principalmente a la disminución de las poblaciones de peces
de importancia comercial y al incremento en el consumo de aletas de tiburón en el
mundo (Lamilla-Gómez, 2005).

Actualmente, México ocupa el cuarto lugar mundial en pesca de tiburón;


mientras que Baja California Sur ocupa uno de los primeros lugares en producción
nacional de tiburón, tan solo en el año 2013 se tuvo una captura de 3 487 ton de
peso desembarcado con un costo aproximado de $32 067 000 MX (Ramírez-
González, 2006; CONAPESCA, 2013), convirtiendo a los tiburones en un recurso
económicamente importante por su carne y sus derivados como el cartílago y la
aleta que llega a alcanzar un precio máximo aproximado de $1000 por kg. En el
caso de M. henlei, este es una de las especies de tiburones que sustenta la
pesquería artesanal de cazones de Punta Lobos y Cabo San Lázaro (IEMANYA
Oceánica A.C. en prensa).

Actualmente las diferentes especies que habitan las aguas de México se


encuentran expuestas a serios problemas de contaminación entre ella la de metales
pesados; en la mayoría de los casos producto de la actividad antropogénica lo que
provoca una gran variedad de alteraciones anatómicas y fisiológicas, no solo en los
tiburones, sino también en otros organismos con los que comparten su hábitat
(Núñez-Nogueira et al., 1998). Dentro de los metales pesados que tienen más
importancia por su toxicidad se encuentran el Cd, Hg y Pb que en pequeñas
cantidades causan daños irreversibles en los organismos como son cáncer,
alteraciones congénitas, daños en el sistema nervioso central, infertilidad e incluso
la muerte.

La contaminación por metales pesados resulta de gran relevancia puesto que


persisten en el ambiente por periodos de tiempo prolongado y además son

7
transferidos a través de la red trófica desde la presa al depredador, dando como
resultado que los depredadores “K” (baja fecundidad, lento crecimiento, longevos)
acumulen grandes cantidades de estos metales.

Al ser el tiburón mamón un depredador “K” e importante en la pesquería


artesanal, es necesario realizar estudios sobre los niveles de acumulación de
metales pesados para determinar si representan un riesgo potencial para los
consumidores de tiburón (Holden, 1977; Compagno, 1990; Núñez-Nogueira, et al.,
1998). Por lo que dada su importancia ecológica y económica, resulta de interés
aportar conocimiento sobre la bioacumulación y biomagnificación de metales
pesados (plomo, cadmio, y mercurio) en M. henlei en la costa suroccidental de Baja
California Sur, y la evaluación de riesgo hacia el humano por el consumo de su
carne.

8
4. HIPÓTESIS:

Los tiburones al ser organismos “K” (longevos, bajo número de crías) se encuentran
expuestos por períodos más largos de tiempo al mercurio, cadmio y plomo en el
medio que los rodea, por lo que se espera encontrar una mayor bioacumulación de
estos metales pesados en el músculo, hígado y el riñón.

La bioacumulación de cadmio, mercurio y plomo puede provenir de las presas que


el tiburón mamón consume. Los cefalópodos son el alimento principal de este
tiburón (Espinoza-García, 2012), son organismos carnívoros que podrían acumular
altos niveles de metales pesados y por ende, pueden transferir una cantidad
importante al depredador.

9
5. OBJETIVO GENERAL:

Determinar la bioacumulación de cadmio (Cd), mercurio (Hg) y plomo (Pb) del


tiburón mamón M. henlei, así como la biomagnificación a través de sus presas en la
costa suroccidental de Baja California Sur, México.

5.1 Objetivos particulares:

Determinar la concentración de Cd, Hg y Pb total en el tejido muscular, hígado y


riñón de M. henlei para evaluar si existen diferencias en la acumulación de los
metales en los tejidos

Determinar si existe diferencia entre la concentración de Cd, Hg y Pb por sexos en


el tejido muscular, el hígado y riñón de M. henlei.

Analizar la relación entre la talla (longitud total) y la concentración de Cd, Hg y Pb


de M. henlei.

Determinar la concentración de Cd, Hg y Pb total en el tejido muscular, hígado y


riñón de M. henlei por localidad.

Determinar la concentración de Cd, Hg y Pb en las presas y la relación de


biomagnificación de M. henlei.

Establecer la cantidad de tejido muscular de M. henlei que puede ser consumido


por el humano sin que represente un riesgo a la salud.

10
6. ÁREA DE ESTUDIO

El presente estudio se desarrolla en la costa occidental de Baja California Sur (Fig.


1). Esta región se encuentra influenciada principalmente por la corriente de
California, que sigue una dirección paralela a la costa hasta llegar al extremo de la
península. Esta corriente se forma a los 48°N (Sverdrup et al., 1942) y se caracteriza
por aguas frías y de baja salinidad. La temperatura media anual es de 18°C y la
salinidad de 35 ups (Álvarez-Sánchez, 1977).

Frente a la península el flujo de la corriente de California se incrementa en


invierno; mientras en verano, ante el debilitamiento de los vientos septentrionales
se incrementa una contracorriente costera, llamada corriente de Davidson que
circula en dirección norte (Gulland, 1971; Robles-Gil, 1985). Los eventos de
surgencia consisten en movimientos de las aguas más profundas hacia la superficie,
los cuales aportan nutrientes (Sverdrup et al., 1942). Se han observado surgencias
a lo largo de la costa occidental de Baja California. En la zona de estudio los eventos
de surgencia suceden en primavera cuando la temperatura y la salinidad son bajas
(Gómez & Vélez, 1982).

11
Fig. 1 Localización del área de estudio, ubicando los campos pesqueros Cabo San
Lázaro (24°45’ N; 112° 8’ W) y Punta Lobos (23º 25´ N; 110º 15´ W) en la
costa occidental de Baja California Sur, México.

12
7. MATERIAL Y MÉTODOS

7.1. Trabajo en campo.

Los muestreos se realizaron en dos campos pesqueros ubicados en la costa


occidental de Baja California Sur (B.C.S.), en Punta Lobos (23º 25´ N; 110º 15´ W)
ubicado en la comunidad de Todos Santos, B.C.S. y en Cabo San Lázaro (24°45’
N; 112° 8’ W) ubicado dentro del Complejo Lagunar Bahía Magdalena (Fig. 1). El
muestreo se realizó durante los meses de abril, mayo y junio de 2009 y 2011, estos
meses son los de mayor captura de tiburón mamón en la región. La pesca se realiza
con redes agalleras de fondo de monofilamento con una luz de malla entre 10 y 15
centímetros y una caída de 1.2 a 2 metros y de 180 a 300 metros de longitud, y a
una profundidad mínima de 9.1 metros y máxima de 150 metros.

Fig. 2 Medida estándar (LT) registrada en el tiburón Mustelus henlei.

Para cada organismo se registró la longitud total mediante un ictiómetro, se


determinó el sexo y el estado de madurez (Fig. 2). Los adultos y juveniles fueron
clasificados de acuerdo a la talla de primera madurez propuesta por Silva-Santos
(2012) para hembras (68 cm LT) y machos (64 cm LT) de M. henlei en la costa
occidental de Baja California Sur. A cada organismo se le realizó un corte
longitudinal en la parte ventral para extraer el estómago, hígado y riñón.
Posteriormente se extrajeron 5 g de músculo de la parte dorsal del organismo,

13
hígado y riñón (Fig. 3). Además se colectaron presas (Lolliguncula diomedeae y
Pleuroncodes planipes) para determinar la relación de biomagnificación.

Las presas analizadas fueron colectadas en la zona de estudio y tomadas del


contenido estomacal, cuyo grado de digestión era del tipo uno, es decir, con un nulo
estado de digestión. Se consideraron las presas principales reportadas en la dieta
del tiburón M. henlei de acuerdo a Espinoza-García (2012).

Las muestras fueron colocadas en bolsas previamente etiquetadas y se


almacenaron en hielo para su transportación al Laboratorio de Ecología de Peces
del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR-IPN) ubicado en la
ciudad de la Paz, B.C.S. donde fueron conservadas a temperaturas de -20°C hasta
su análisis.

Fig. 3 Órganos del tiburón Mustelus henlei que fueron colectados.

7.2. Trabajo de Laboratorio.

7.2.1. Lavado del material de laboratorio

14
El material de laboratorio (pipetas, puntas de micropipeta, palas de pesaje) fue
lavado con jabón y agua corriente, posteriormente se enjuagó con agua Milli-Q y se
colocó en un baño con ácido clorhídrico (HCl) diluido (2M) por aproximadamente
tres días (72h); después se retiraron del baño y se enjuagaron con agua Milli-Q,
para ser introducidos en un segundo baño con ácido nítrico (HNO3) diluido (2M) por
tres días (72h). Transcurridos los tres días se lavaron nuevamente con agua Milli-Q
y se dejaron secar a temperatura ambiente, para ser guardados en bolsas de
plástico en un lugar libre de polvo (Moody & Lindstrom, 1977).

En el caso de los vasos de teflón Savillex, una vez lavados y enjuagados con
agua Milli-Q se les agregó 5 ml de ácido nítrico (HNO3) concentrado. Posteriormente
fueron cerrados y colocados en una plancha de calentamiento marca BARNSTEAD
a 120ºC por tres horas, a continuación fueron lavados con agua Milli-Q y se dejaron
secar a temperatura ambiente.

Estos procedimientos se realizaron para que los recipientes estén libres de


metales y los resultados no sean erróneos durante el procesamiento y las lecturas
de las muestras.

7.2.2. Procesamiento de las muestras

Para poder realizar el análisis de los metales, las muestras fueron liofilizadas a una
presión de 100x10-3 mbar y temperatura de -52ºC por un periodo de 72 h y molidas
en un mortero de ágata. Todos los tejidos y las presas enteras se pesaron antes y
después del proceso de liofilización con una balanza OHAUS de precisión ± 0.001g
con el fin de obtener el porcentaje de humedad y posteriormente realizar la
conversión peso seco (p.s.) a peso húmedo (p.h.).

Ya liofilizadas, se tomó una porción de la muestra (0.25 g), se le añadieron


5mL de ácido nítrico concentrado (HNO3) grado metal traza y se dejaron reposar en
recipientes de teflón durante toda la noche (proceso de pre-digestión). Después, los

15
recipientes fueron colocados en planchas de calentamiento marca BARNSTEAD a
120ºC por tres horas. Posteriormente, cuando las muestras se enfriaron, fueron
aclaradas y aforadas a 25 g con agua Milli-Q en frascos de polietileno previamente
lavados y rotulados.

7.3. Análisis de metales pesados.

7.3.1. Determinación de las concentraciones de Cd total.

La lectura del Cd se realizó mediante el método de espectrofotometría de absorción


atómica por detección con horno de grafito (VARIAN Spectraa A220 Modelo GTA-
110).

Previo a realizar las lecturas de las muestras se realizaron diluciones 1:10


para el músculo, 1:100 para el hígado y el riñón de tiburón; y la langostilla P.
planipes, y 1:40 para el calamar L. diomedeae, las diluciones fueron colocadas en
eppendorf para su análisis. Se utilizaron 20 µL de la muestra, las cuales fueron
analizadas mediante el método de espectrofotometría de absorción atómica por
horno de grafito a una temperatura de 1800ºC con una atmósfera inerte de
nitrógeno. Como modificador y calibrador de la curva se usó fosfato de amonio
(NH4h2PO4). Para la absorbancia se utilizó una longitud de onda de 228.8 nm y se
obtuvo la lectura de la concentración de Cd.

Las lecturas de las muestras fueron convertidas en concentración y se


expresaron en µg g-1 con base en peso húmedo, mediante la siguiente ecuación:

𝐴𝑓𝑜𝑟𝑜 (𝐿)
𝑪𝒐𝒏𝒄𝒆𝒏𝒕𝒓𝒂𝒄𝒊ó𝒏 𝒅𝒆 𝑪𝒅 = 𝐿𝑒𝑐𝑡𝑢𝑟𝑎 𝑑𝑒𝑙 𝑎𝑛𝑎𝑙𝑖𝑧𝑎𝑑𝑜𝑟 (𝑛𝑔/𝑚𝑙)
𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎 (𝑔)

7.3.2 Determinación de las concentraciones de Hg total.

16
La lectura del Hg se realizó mediante el método de espectrofotometría de absorción
atómica con generación de vapor de frío (CV-AAS por sus siglas en inglés). Para
ello, se tomaron 5 ml de la muestra, la cual fue colocada en un matraz Erlenmeyer,
se le agregaron 5 ml de solución ácida (HCl+H2SO4+H2O) y se aforaron a 125 ml
con agua Milli-Q, posteriormente se le agregaron 5 ml de cloruro estanoso (SnCl2)
como agente reductor, se agitó por 15 segundos y se inició con las lecturas dentro
del espectrofotómetro (Buck Scientific modelo 410). Como acarreador se utilizó aire
suministrado por un compresor para que el vapor de Hg fuera conducido a través
de la celda de equipo, y mediante la absorbancia a una longitud de onda de 253.7
nm se obtuvo una lectura de la concentración de Hg; ésta técnica está basada en
Loring & Rantala (1995).

Una vez obtenidas las lecturas de las muestras, representadas en


absorbancias, estas fueron convertidas en unidades de concentración y se
expresaron en µg g-1 con base en peso húmedo (p.h.), mediante la siguiente
ecuación:

Rs ∗ 1 mL ∗ Q
[𝑯𝒈] =
MA ∗ m ∗ M
Donde:
[Hg]= Concentración de mercurio
Rs= Lectura obtenida en el espectrofotómetro de absorción atómica
Q= Aforo de la muestra (expresada en g sol-1)
MA= Cantidad de muestra agregada para la lectura del espectrofotómetro
(expresada en mL)
m= Densidad de la muestra (expresada en g sol-1)
M= Masa de la muestra (expresada en g)

7.3.3. Determinación de las concentraciones de Pb total.


La lectura del Pb se realizó mediante el método de espectrofotometría de absorción
atómica por detección con flama (VARIAN Spectraa A220 Modelo GTA-110). Para

17
ello, se tomaron 20 µL de la muestra las cuales fueron analizadas mediante el
método de espectrofotometría de absorción atómica por flama a una temperatura
de 1800ºC. Como modificador y calibrador de la curva se utilizó nitrato de magnesio
Mg (NO3)2 y como combustible una mezcla de aire-acetileno y una flama de óxido
nitroso acetileno. Para la absorbancia se usó una longitud de onda de 283.3 nm y
se obtuvo la lectura de la concentración de Pb, las cuales fueron convertidas en
concentración y se expresaron en µg g-1 con base en peso húmedo (p.h.). La
ecuación que se utilizó para las conversiones fue la misma que para el Cd.

7.3.4. Materiales de referencia certificados.

Paralelo al análisis de las muestras se prepararon muestras de blancos y de


referencia certificadas a nivel internacional DORM-3 y DOLT-4 que corresponden a
músculo de pescado e hígado de tiburón (Squalus acanthias) para la evaluación de
la calidad de los análisis. En ese sentido, se midió el porcentaje de recuperación
(R).

Valor encontrado x 100


R (%)=
Valor de Referencia

El valor encontrado corresponde a la concentración de Cd, Hg y Pb medida


en el material de referencia (DORM-3 y DOLT-4) y el valor de referencia se refiere
a la concentración de Cd, Hg y Pb establecido en el certificado. Los resultados se
podrán ver en la Tabla 1

7.4 Trabajo de gabinete

7.4.1 Análisis estadístico

Los datos obtenidos de las concentraciones de Cd, Hg y Pb se organizaron por


tallas, sexos y localidad, y se evaluó la normalidad y homogeneidad de varianzas

18
utilizando la prueba de Kolmogorov-Smirnov y Levene (Zar, 1999). De acuerdo al
comportamiento de los datos se aplicaron las pruebas de Kruskal-Wallis y
correlación de Spearman para las comparaciones de las concentraciones de Cd,
Hg, Pb entre los diferentes intervalos de tallas, sexos y localidad.

7.4.2 Factor de biomagnificación (FB)

Para determinar dicho factor se utilizó una modificación de la fórmula de Gray (2002)
propuesta por Escobar-Sánchez (2011):

[metal] del depredador


𝑭𝑩 =
([metal] presa ∗ % IIR)/100

Dónde:
FB= factor de biomagnificación
[metal]= concentración total del metal en el depredador y la presa
%IIR= Porcentaje del Índice de Importancia Relativa

De acuerdo a Gray (2002), existe biomagnificación cuando el resultado de


dicha ecuación es ˃1.

7.4.3 Evaluación toxicológica

Para dicha evaluación se calculó el Consumo Máximo de Pescado a la Semana por


persona (CMPS):

𝑪𝑴𝑷𝑺 = ESTP/ [TMPj]

Donde: ESTP es la Entrada Semanal Tolerable Permisible, TMPj es el


promedio de la concentración total del metal pesado (Hg, Cd, Pb) en el depredador.
Para el metal total, el valor de ESTP es de 4.0 μg semana-1 por Kg-1 peso corporal.

19
Y está restringido a 2.45 μg semana-1 Kg-1 por peso corporal para mujeres
embarazadas o en lactancia, debido a que los fetos y niños menores a 10 años son
más sensibles a la toxicidad de los metales (JECFA, 2010). El CMPS se expresa en
gramos de pescado por persona (Kg peso corporal) a la semana (μg semana-1 por
Kg-1 peso corporal).

20
8. RESULTADOS.

Los porcentajes de recuperación obtenidos en los materiales de referencia


utilizados para validar el método fueron satisfactorios para el Cd (DORM-3 103%),
Hg (DORM-3 111%, DOLT-4 104%) y Pb (DORM-3 116%), tal y como lo muestra la
Tabla 1.

Tabla 1 Porcentajes de recuperación de Cd, Hg y Pb en los materiales de referencia.

Material de referencia

Material Especificación Valor de Valor Porcentaje de


referencia encontrado recuperación
(mg/Kg) (mg/Kg) (R)
DORM-3 Músculo de 0.382 ± 0.06 0.423 ± 0.39 111%
Hg pescado
DOLT-4 Hígado de 2.58 ± 0.22 2.68 ± 0.06 104%
Hg tiburón
DORM-3 Músculo de 0.290 ± 0.020 0.300 ± 0.0 103%
Cd pescado
DORM-3 Músculo de 0.395 ± 0.050 0.458 ± 0.0 116%
Pb pescado

8.1 Generalidades

Se analizaron un total de 72 organismos (18 hembras y 54 machos) de M. henlei


provenientes de las comunidades de Cabo San Lázaro (n=36) y Punta lobos (n=36),
Baja California Sur. De acuerdo a la talla de primera madurez reportada por Silva-
Santos (2012) para la especie en la costa occidental de Baja California Sur, solo
una hembra (< 68 cm) y tres machos (<64 cm) analizados fueron juveniles.

21
La longitud total de los organismos osciló entre los 56.5 a 106 cm con una
talla promedio de 74.82 ± 7.34 cm; siendo el intervalo de tallas de 70 a 80 cm (n=
49) donde se presentó la mayor abundancia de los organismos (Fig. 4). El intervalo
de tallas para hembras fue los 67 a 106 cm ± 9.69 cm y para los machos de 56.5 a
92 ± 5.56 cm.

50
No. de organismos

40

30
n=72

20

10

0
50-60 60-70 70-80 80-90 90-100 100-110
Intervalos de tallas (cm)

Fig. 4 Intervalos de tallas de M. henlei en la costa suroccidental de Baja California


Sur.

8.2 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total.

8.2.1 Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei.

El Cd fue analizado en 72 tiburones de M. henlei capturados en Cabo San Lázaro


(n=36) y Punta Lobos (n=36) de la costa suroccidental de Baja California Sur,
encontrándose que las concentraciones en el hígado y riñón presentaron el intervalo

22
más amplio de 0.05 a 17.49 μg g-1 y de 0.05 a 7.81 μg g-1 en comparación con el
músculo (0.06-1.16 μg g-1) (Tabla 2). De acuerdo a los análisis realizados existen
diferencias significativas entre los tejidos y las concentraciones de Cd (Kruskal-
Wallis H: 123.07, P= 0.00).

Tabla 2 Concentraciones de Cd (μg g-1 con base en peso húmedo) obtenidas en el


músculo, hígado y riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de
Baja California Sur.
Tejido n Intervalo [Cd] μg g-1 [Cd] μg g-1 Promedio ± DE

Músculo 72 0.06-1.16 0.24 ± 0.17

Hígado 72 0.05-17.49 2.14 ± 2.4

Riñón 72 0.05-7.81 2.14 ± 1.54

De acuerdo al límite permisible establecido por la Norma Mexicana (NOM-


242-SSA1-2009), el riñón (2.14 µg g-1 ± 2.40) y el hígado (2.14 μg g-1± 1.54)
sobrepasaron este límite, mientras que el músculo (0.24 ± 0.17μg g-1) presentó las
concentraciones promedio más bajas (Fig. 5).

23
5.5 Músculo
Hígado
5.0
Riñón
4.5 NOM-242
4.0
[Cd] µg g-1 p. h.

3.5
3.0
2.5
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0
Músculo Hígado Riñón

Fig. 5 Concentraciones de Cd (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5
µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-
2009).

8.2.2 Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei.

Las concentraciones de Hg presentes en M. henlei oscilaron en los intervalos de


0.08-1.20 µg g-1 en el músculo, de 0.00-0.52 µg g-1 en el hígado y de 0.00-0.33 µg
g-1 en el riñón. Al hacer la comparación entre los tejidos se encontró que existen
diferencias significativas (Kruskal-Wallis H: 89.82 P= 0.00) en la bioacumulación de
Hg (Tabla 3).

24
Tabla 3 Concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado y
riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California
Sur.

Tejidos n Intervalo [Hg] μg g-1 [Hg] μg g-1 Promedio ± DE

Músculo 72 0.08-1.20 0.34 ± 0.11

Hígado 72 0.00-0.52 0.11± 0.09

Riñón 72 0.00-0.33 0.09± 0.6

De acuerdo a la Fig. 6, las concentraciones promedio más altas de Hg en M.


henlei se encontraron en el músculo (0.34 ± 0.26 µg g-1) e hígado (0.11 ± 0.09 µg g-
1) y las más bajas en el riñón (0.09 ± 0.06 µg g-1). Sin embargo ninguna de las
concentraciones obtenidas sobrepasó el límite permisible establecido en la Norma
Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009) de 1.0 µg g-1 (Fig. 6).

1.2 Músculo Hígado


Riñón NOM-242
1.0

0.8
[Hg] µg g-1 p. h.

0.6

0.4

0.2

0.0
Músculo Hígado Riñón

Fig. 6 Concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de M. henlei capturados en Cabo San Lázaro y Punta lobos, Baja California

25
Sur. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 1.0 µg g-1 de
Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.2.3 Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei.

En comparación con el hígado y el riñón, el músculo (0.07-7.88 μg g-1) tuvo el


intervalo de concentraciones de Pb más amplio (Tabla 4), existiendo diferencias
significativas (Kruskal-Wallis H: 87.55, P= 0.00) en los tejidos analizados de M.
henlei.

Tabla 4 Concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en el músculo, hígado y


riñón de M. henlei capturados en la costa suroccidental de Baja California
Sur.

Tejido n Intervalo [Pb] μg g-1 [Pb] μg g-1 Promedio ± DE

Músculo 72 0.07-7.88 0.43 ± 0.93

Hígado 72 0.02-0.58 0.16 ± 0.10

Riñón 72 0.10-2.50 0.50± 0.33

En cuanto a las concentraciones de Pb en los tejidos analizados se encontró


que el riñón presentó la mayor concentración promedio con 0.50 ± 0.33 µg g-1
seguido del músculo (0.43 ± 0.93 µg g-1) y el hígado (0.16 ± 0.10 µg g-1). Sin
embargo ningún tejido sobrepasó el límite permisible establecido en la NOM-242 de
0.5 µg g-1(Fig. 7).

26
2.0 Músculo
Liver
Riñón
NOM-242
1.5
[Pb] μg g-1 p. h.

1.0

0.5

0.0
Músculo Hígado Riñón

Fig. 7 Concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de M. henlei. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5
µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-
2009).

8.3 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg, Pb por sexos en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei.

Del total de los organismos analizados se obtuvieron 18 hembras y 54 machos. De


los cuales cuatro organismos (1 hembra y 3 machos) fueron juveniles.

8.3.1 Concentración de Cd por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de


M. henlei.

En cuanto a las concentraciones de Cd en hembras y machos de M. henlei por tejido


se encontró que los machos presentaron las concentraciones promedio más altas
en el hígado (2.47 ± 2.64 µg g-1) y riñón (2.30 ± 1.72 µg g-1) en comparación con las

27
hembras quienes presentaron concentraciones en el hígado de 1.16 ± 0.97 µg g -1 y
en el riñón de 1.68 ± 0.57 µg g-1; tanto hembras como machos sobrepasaron el límite
permisible establecido en la NOM-242 de 0.5 µg g-1. En contraste, en el músculo de
hembras (0.15 ± 0.08) y machos (0.27 ± 0.19) las concentraciones fueron bajas
(<0.50 µg g-1) (Fig. 8). Entre las hembras y machos analizados existieron diferencias
significativas en la acumulación de Cd en el músculo (Kruskal-Wallis H: 39.94, P=
0.00), hígado (Kruskal-Wallis H: 39.94, P= 0.00) y riñón (Kruskal-Wallis H: 13.64, P=
0.0002) por lo que la concentración del metal en el organismo está asociada al sexo.

Músculo
5.5 Hígado
5.0 Riñón
NOM-242
4.5
4.0
[Cd] μg g-1 p. h.

3.5
3.0
2.5
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0
Hembras Machos

Fig. 8 Concentraciones de Cd (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor
máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

28
8.3.2 Concentración de Hg por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de
M. henlei.

Al realizar la comparación de M. henlei por sexos en cada tejido encontramos que


las hembras presentaron las concentraciones promedio ligeramente más altas de
Hg en el músculo (0.35 ± 0.24 µg g-1) a diferencia de los machos (0.33 ± 0.26 µg g-
1), sin embargo no existieron diferencias significativas en cuanto a la acumulación
del Hg (Kruskal-Wallis H: 0.63, P= 0.43). En el hígado, los machos presentaron
concentraciones promedio de Hg de 0.13 ± 0.10 µg g-1, y las hembras de 0.07 ±
0.04 µg g-1, por lo que de acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis (H: 6.50, P= 0.01)
existen diferencias significativas. Para el caso del riñón no se presentaron
diferencias en la concentración de Hg (Kruskal-Wallis H: 0.83; P= 0.36) entre
hembras (0.09 ± 0.04 µg g-1) y machos (0.09 ± 0.06 µg g-1) (Fig. 9).

29
Músculo Hígado
1.2
Riñon NOM-242

1.0

0.8
[Hg] μg g-1 p. h.

0.6

0.4

0.2

0.0
Hembras Machos

Fig. 9 Concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor
máximo permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.3.3 Concentración de Pb por sexos en el tejido muscular, hígado y riñón de


M. henlei.

En la Fig. 10 se observa que los machos presentaron concentraciones promedio


más altas de Pb en el músculo (0.48 ± 1.06 µg g-1) e hígado (0.17 ± 1.11 µg g-1) en
comparación a las hembras. Las hembras presentaron las concentraciones
promedio más altas en el riñón (0.55 ± 0.26 µg g-1) en comparación a los machos

30
(0.48 ± 0.35 µg g-1), sobrepasando el límite permisible establecido en la NOM-242,
seguido del tejido muscular (0.27 ± 0.22 µg g-1) y el hígado (0.13 ± 0.06 µg g-1).

Al comparar entre sexos, la acumulación de Pb en el músculo (Kruskal-Wallis


H: 3.31, P= 0.07), hígado (Kruskal-Wallis H: 1.90, P= 0.17) y riñón (Kruskal-Wallis
H: 2.24, P= 0.13) no presentó diferencias significantes.

2.0 Músculo
Hígado
Riñon
NOM-242
1.5
[Pb] µg g-1 p. h.

1.0

0.5

0.0
Hembras Machos

Fig. 10 Concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de hembras y machos de M. henlei. La línea discontinua indica el valor
máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.4 Relación entre la talla (LT) y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei.

Se analizaron un total de 72 organismos de M. henlei cuyas tallas oscilaron entre


los 56.5 a 106 cm con una talla promedio de 74.82 cm ± 7.34 cm; siendo el intervalo

31
de tallas de 70 a 80 cm (n=49) donde se presentó la mayor abundancia de los
organismos.

8.4.1 Relación de la talla (LT) y la bioacumulación de Cd en M. henlei.

De acuerdo a la Fig. 11, el músculo (rs= -0.03, P= 0.78) y el hígado (rs= 0.09, P=
0.47) presentaron una correlación muy baja y sin diferencias significativas entre la
concentración de Cd y la longitud de M. henlei, por lo que la acumulación de Cd en
estos órganos no incrementa conforme aumenta de tamaño el individuo. El riñón
presentó una correlación moderada y con diferencias significativas (rs= 0.51, P=
0.00) lo que indica que la concentración de Cd aumenta conforme el tiburón
aumenta de talla. De los organismos analizados la mayoría sobrepasaron el límite
establecido en la NOM-242 de 0.5 μg g-1 en alguno de los tejidos.

18 Músculo
Hígado
16 Riñón
NOM-242
14
[Cd] μg g-1 p. h.

12

10

0
50 60 70 80 90 100 110
Longitud total (cm)

Fig. 11 Relación entre las concentraciones de Cd (μg g-1 p.h.) encontradas en el


músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea

32
discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido
en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.4.2 Relación de la talla y la bioacumulación de Hg en M. henlei.

Las correlaciones entre la longitud del organismo y la concentración de Hg en el


músculo (rs= 0.06, P= 0.61), hígado (rs= 0.11, P= 0.36) y riñón (rs= 0.04, P= 0.72)
fueron muy bajas y no significativas, es decir que la concentración de Hg no
incrementa conforme el tiburón aumenta de talla. Sin embargo, solo dos tiburones
rebasaron el límite permisible establecido en la NOM-242 de 1.0 μg g-1 en el músculo
(Fig. 12).

Músculo
1.4 Hígado
Riñón
1.2 NOM-242
[Hg] μg g-1 p. h.

0.8

0.6

0.4

0.2

0
50 60 70 80 90 100 110 120
Longitud total (cm)

Fig. 12 Relación entre las concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en el


músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea

33
discontinua indica el valor máximo permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido
en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.4.3 Relación de la talla y la bioacumulación de Pb en M. henlei.

La concentración de Pb en M. henlei no incrementa conforme aumenta de talla en


el músculo (rs= -0.16, P= 0.18), hígado (rs=0.15, P= 0.20) y riñón (rs=0.20, P= 0.10)
cuyas correlaciones son bajas y no significativas, excepto el músculo que mostró
una correlación baja y negativa, pero no significativa (p> 0.05) (Fig. 13).

8
Músculo
7 Hígado
Riñón
NOM-242
6
[Pb] μg g-1 p. h

0
50 60 70 80 90 100 110
Longitud total (cm)

Fig. 13 Relación entre las concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en el


músculo, hígado, riñón y la longitud total (cm) de M. henlei. La línea

34
discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido
en la Norma Oficial Mexicana (NOM-242-SSA1-2009).

8.5 Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad.

8.5.1 Concentraciones de Cd en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei


por localidad.

De las dos zonas analizadas y de los tejidos analizados, Cabo San Lázaro es la
localidad donde se presentaron las mayores concentraciones promedio de Cd en
M. henlei. El músculo presentó la menor concentración de Cd (0.27 ± 0.15 µg g-1),
mientras que el hígado (2.18 ± 1.57 µg g-1) y el riñón (2.79 ± 1.74 µg g-1) presentaron
las concentraciones más altas. En Punta Lobos, el músculo (0.22 ± 0.19 µg g-1) fue
el tejido con la menor concentraciones de Cd, seguido del riñón (1.50 ± 0.97 µg g-1)
y el hígado (2.10 ± 3.04 µg g-1). De acuerdo a lo establecido en la NOM-242-SSA1-
2009, las concentraciones promedio en hígado y riñón de M. henlei en ambas
localidades sobrepasan el límite permisible de 0.5 µg g-1 (Fig. 14).

Al realizar el análisis estadístico entre Cabo San Lázaro y Punta Lobos no se


encontraron diferencias significativas entre ambas localidades en cuanto a la
concentración de Cd presente en el hígado (Kruskal-Wallis H: 2.24, P= 0.13). En el
caso del músculo (Kruskal-Wallis H: 5.17, P= 0.02) y el riñón (Kruskal-Wallis H:
11.34, P= 0.0008) existen diferencias en cuanto a la acumulación del metal, es decir
que en la localidad de Cabo San Lázaro la acumulación Cd en los tiburones es
mayor.

35
5.5 Músculo
Hígado
5.0 Riñon
NOM-242
4.5
4.0
3.5
[Cd] µg g-1 p. h.

3.0
2.5
2.0
1.5
1.0
0.5
0.0
San Lázaro Punta Lobos

Fig. 14 Concentraciones de Cd (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 0.5 µg g-1 de Cd establecido en la Norma Oficial Mexicana
(NOM-242-SSA1-2009).

8.5.2 Concentraciones de Hg en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei


por localidad.

En la Figura 15 se observan las concentraciones de Hg en M. henlei agrupadas por


localidad, siendo Punta Lobos el área donde se presentaron las concentraciones
promedio más altas de Hg en músculo (0.36 ± 0.29 µg g-1) y riñón (0.10 ± 0.11 µg
g-1), mientras que Cabo San Lázaro presentó las concentraciones más altas de Hg
en el hígado con 0.12 ± 0.07 µg g-1.

Cabo San Lázaro y Punta Lobos no presentaron diferencias en relación al


músculo (Kruskal-Wallis H: 0.12, P= 0.73), sin embargo el hígado (Kruskal-Wallis H:

36
4.92 P= 0.03) y el riñón (Kruskal-Wallis H: 5.40, P= 0.02) si presentaron diferencias
significativas en la bioacumulación de Hg.

Músculo Hígado
1.2
Riñón NOM-242

1.0

0.8
[Hg] µg g-1 p. h.

0.6

0.4

0.2

0.0
San Lázaro Punta Lobos

Fig. 15 Concentraciones de Hg (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 1.0 µg g-1 de Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana
(NOM-242-SSA1-2009).

8.5.3 Concentraciones de Pb en el tejido muscular, hígado y riñón de M. henlei


por localidad.

En la Figura 16 la concentración de Pb en el tejido muscular de M. henlei en Cabo


San Lázaro (0.56 ± 1.28 µg g-1) y en Punta Lobos (0.29 ± 0.24 µg g-1) presentaron
diferencias significativas (Kruskal-Wallis H: 5.59, P= 0.02), mientras que el hígado

37
(Kruskal-Wallis H: 2.35 P= 0.13) y el riñón (Kruskal-Wallis H: 1.12, P=0.29) no hubo
diferencias significantes.

En Cabo San Lázaro, la concentración total promedio de Pb en el hígado fue


de 0.18 ± 0.12 µg g-1 y de 0.54 ± 0.38 µg g-1 para el riñón; Punta Lobos presentó
concentraciones de 0.14 ± 0.08 µg g-1 en el hígado y de 0.46 ± 0.26 µg g-1 en el
riñón. En Cabo San Lázaro, el músculo y el riñón sobrepasaron el limite permisible
establecido en la NOM-242 de 0.5 µg g-1 (Fig. 16).

Músculo
2.0
Hígado
Riñón
NOM-242
1.5
[Pb] μg g-1 p. h.

1.0

0.5

0.0
San Lázaro Punta Lobos

Fig. 16 Concentraciones de Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en músculo, hígado y riñón


de M. henlei por localidad. La línea discontinua indica el valor máximo
permisible de 0.5 µg g-1 de Pb establecido en la Norma Oficial Mexicana
(NOM-242-SSA1-2009).

8.6 Concentraciones de Cd, Hg, Pb en las presas y la relación de


biomagnificación de M. henlei.

38
Se analizaron un total de 17 organismos presas del calamar Lolliguncula diomedae
y 30 organismos de la langostilla Pleuroncodes planipes, presas consumidas
principalmente por M. henlei en el área de estudio (Espinoza-García, 2012). Al
comparar las concentraciones de Cd (Kruskal-Wallis H: 19.02, P= 0.00) y Pb
(Kruskal-Wallis H: 6.15, P= 0.01) presentes en la langostilla y el calamar, se
presentaron diferencias significativas; en contraste, el Hg no presentó diferencias
de acumulación en las presas (Kruskal-Wallis H: 2.68, P= 0.10). Esto nos indica que
el mayor aporte de Cd y Pb es proporcionado por el calamar L. diomedeae, mientras
que el Hg lo aportan ambas presas de manera indistinta.

13.0
12.0
Cd
11.0 Hg
Pb
10.0 NOM-242 Cd, Pb
9.0 NOM-242 Hg
[µg g-1 p. h.]

8.0
7.0
6.0
5.0
4.0
3.0
2.0
1.0
0.0
L. diomedeae P. planipes

Fig. 17 Concentraciones de Cd, Hg, Pb (μg g-1 p.h.) encontradas en L. diomedeae


y P. planipes presas principales de M. henlei en Cabo San Lázaro y Punta
Lobos. La línea discontinua indica el valor máximo permisible de 0.5 µg g -1
para Cd, Pb y de 1.0 µg g-1 para Hg establecido en la Norma Oficial Mexicana
(NOM-242-SSA1-2009).

39
De acuerdo a la Figura 17 las concentraciones promedio en L. diomedeae
fueron para el Cd de 8.76 ± 3.67 µg g-1, para el Hg de 0.08 ± 0.06 µg g-1 y para el Pb
de 0.56 ± 0.28 µg g-1. En P. planipes se encontraron concentraciones de 3.67± 03.10
µg g-1 para el Cd, de 0.11 ± 0.05 µg g-1 para Hg y de .0.38 ± 0.20 µg g-1 para el Pb.
El Cd fue el único elemento que rebasó el límite establecido en la NOM-242 de 0.5
µg g-1 en ambas especies, mientras que el Pb superó este límite en el calamar.

En el tiburón M. henlei la especie presa que más biomagnifica al Cd es la


langostilla (FB= 1.26), mientras que para el Hg y el Pb resulta ser el calamar, con
un factor de biomagnificación de 3.89 (Hg) y 1.12 (Pb) respectivamente (Tabla 5)

Tabla 5 Factor de biomagnificación (FB) de las presas de M. henlei de acuerdo a


los elementos Cd, Hg, Pb.
Factor de biomagnificación (FB)
Especie Cd Hg Pb
L. diomedeae 0.30 3.89 1.12
P. planipes 1.26 5.24 2.95

8.7 Evaluación toxicológica del tejido muscular de M. henlei para consumo


humano.

M. henlei en una especie de importancia alimenticia, con la determinación de las


concentraciones de metales pesados realizadas en este estudio, la cantidad de
carne que puede ser consumida sin que represente un riesgo a la salud humana.
En un hombre adulto, se determinó que un hombre adulto puede consumir a la
semana un promedio 840 g, una mujer 441 g y un niño 118 g (Tabla 5).

Tabla 6 Ingesta semanal sugerida de carne de M. henlei de acuerdo a las


concentraciones de Cd, Hg, Pb. en hombres, mujeres y niños.

40
Ingesta de pescado en (g)
por semana
Promedio Hombre de Mujer de Niño de
M. henlei
[metal] µg/g (70 Kg) (60 Kg) (16 Kg)

Cd 0.243 1153 g 605 g 161 g

Hg 0.325 861 g 452 g 120 g

Pb 0.432 648 g 340 g 91 g

Promedio total
0.333 840 441 g 118 g
de los metales

41
9. DISCUSIÓN

Los estudios con metales pesados en tiburones en México son escasos. En años
recientes el interés por conocer las concentraciones de metales pesados como el
Cd, Hg y Pb en tiburones sobre todo en especies pelágicas ha aumentado, sin
embargo, poco se conoce sobre las especies costeras como es el caso del tiburón
mamón M. henlei del cual solo existe un trabajo reportado en México, que evaluó la
acumulación de Hg en el músculo (García-Hernández, 2007). Considerando lo
anterior, el presente estudio resulta de interés puesto que sería el primer trabajo de
metales pesados sobre M. henlei, una especie de importancia ecológica y
económica reportado para Baja California Sur.

9.1. Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei de la costa suroccidental de Baja
California Sur, México.

9.1.1. Concentraciones de Cd total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei.

El Cd es uno de los elementos más tóxicos al que los organismos se encuentran


expuestos afectando directamente el hígado, el páncreas, las glándulas
suprarrenales, el riñón y en menor grado al músculo. Este elemento es considerado
particularmente nefrotóxico incluso a concentraciones consideradas como
“normales” (Ortega-García et al., 2005; Sabath & Robles-Osorio, 2012). La
interacción del Cd con el metabolismo provoca hipocalcemia condición derivada de
la inhibición en la captación de calcio a partir del agua, lo que se refleja en
malformaciones de la espina dorsal y modificaciones estructurales en las branquias
de los peces (Castañe et al., 2003).

42
En este estudio, los valores de Cd en el hígado y el riñón de M. henlei
estuvieron por arriba del límite establecido en la NOM-242 de 0.05 µg g-1; mientras
que en el músculo estas concentraciones fueron menores, lo que coincide con lo
reportado para el músculo de otras especies de tiburón en otras regiones:
Rhizoprionodon terraenovae (Golfo de México), R. longurio (Golfo de California), M.
antarcticus (Australia), M. mustelus (Mar Mediterráneo) y M. asterias (Mar Céltico)
(Glover, 1979; Domi et al., 2005; Núñez-Nogueira et al., 2005; Storelli et al., 2011;
Frías-Espericueta et al., 2014).

Storelli et al. (2011) mencionan que existe una distribución diferencial de los
metales pesados en el cuerpo de los peces, sin embargo en el caso del Cd en M.
mustelus no se presentaron diferencias en cuanto a la acumulación de Cd en el
músculo (0.01 µg g-1), la piel (0.02 µg g-1) y el cerebro (0.02 µg g-1); excepto en las
gónadas (0.07 µg g-1; P<0,05) donde la acumulación de Cd fue mayor, esta
diferenciación está asociada a los procesos como la síntesis del complejo metal-
orgánico específico y la presencia de metalotioneinas, en donde un aumento o
decremento en la síntesis de proteínas como el grupo mercaptano se asocia al
enriquecimiento o disminución de algunos elementos metálicos (Storelli et al.,
2011). Este mismo patrón fue observado por Domi et al. (2005) en un estudio
realizado en el tiburón, M. asterias: altas concentraciones de Cd en el riñón y bajas
en el músculo. Los autores relacionaron dichas concentraciones con las señales del
δ15N y del δ13C, encontrando que existe una correlación entre el δ15N y Cd en el
riñón y que el δ13C se correlaciona con Cd en el músculo (Domi et al., 2005). En el
caso de M. henlei no se ha establecido esta relación puesto que el único estudio
sobre isótopos estables (δ15N y del δ13C) en la especie solo considera el tejido
muscular y hemático (Méndez-Da Silveira, 2015). El autor no encontró diferencias
entre los tejidos analizados.

La presencia de Cd en el hígado no ha sido evaluada en las especies del


género Mustelus, por lo que los resultados del presente estudio sientan el
precedente de este metal en el hígado de M. henlei. En otras especies de tiburones

43
costeros como C. limbatus, R. terraenovae y R. longurio se ha analizado el hígado
y otros tejidos para determinar la distribución de los metales dentro del organismo,
encontrándose que el hígado es el principal órgano de almacenamiento de metales
pesados y se encuentra influido por la síntesis de las metalotioneínas (Núñez-
Nogueira, 2005; Frías-Espericueta et al., 2014).

9.1.2. Concentraciones de Hg total en el tejido muscular, hígado y riñón de


M. henlei.

El Hg es un elemento tóxico que causa numerosos efectos sobre los ecosistemas


marinos y la salud humana. Una vez incorporado al océano, se deposita en el
sedimento donde sucede la metilación por medio de las bacterias metanogénicas
transformándolo en MeHg, la forma más tóxica para los organismos. Mediante los
procesos de biomagnificación y bioacumulación se acumulan en mayor cantidad en
los grandes depredadores (González et al., 2002; Ortega-García et al., 2005).

M. henlei presentó concentraciones de Hg en los tejidos analizados por


debajo del límite establecido en la NOM-242 de 1.00 µg g-1, lo que coincide con
otros estudios realizados en la parte norte del Pacífico Mexicano para M. henlei y
M. albipinnis (García-Hernández et al., 2007; Hurtado-Banda et al., 2012), y en la
costa Pacífico de Costa Rica para M. henlei (Sandoval-Herrera et al., 2015) y en
Brasil para M. canis y M. norrisi (Penedo de Pinho et al., 2002).

De acuerdo a Storelli et al. (2011) las altas concentraciones de Hg en el


músculo de M. mustelus registradas en el Mar Mediterráneo se asocian a la
eficiencia en los procesos de absorción y bioconcentración del metal. En este
estudio el músculo presentó la mayor acumulación asociada al Hg, seguida del
hígado y el riñón, es posible que la composición química de los tejidos influya,
además del proceso de desintoxicación por medio de la excreción, la alimentación
e incluso la presencia de Se, elemento antagonista del Hg. Es relevante prestar

44
atención a estos resultados y evaluar dichos tejidos, además de incorporar algunos
otros para ver la distribución de los metales en los órganos del tiburón.

9.1.3. Concentraciones de Pb total en el tejido muscular, hígado y riñón de M.


henlei.

El Pb es un elemento que se conoce desde hace más de 200 años y es de vital


importancia para la industria; ya que forma sales, óxidos y compuestos
organometálicos que al llegar a los cuerpos de agua son bioacumulados y
transferidos a través de la red trófica. Recientemente se sabe que la exposición de
Pb a concentraciones consideradas “normales” tiene un efecto directo sobre el
funcionamiento del riñón y causa un mayor riesgo de morbilidad cardiovascular,
además de sustituir a elementos esenciales como el Zn y el Ca (Ortega-García et
al., 2005; Gónzalez-Estecha, 2007; Sabath & Robles-Osorio, 2012).

En diversos estudios de metales pesados en tiburones, el Pb no se ha


estimado debido a la presencia de niveles muy bajos del metal en los tejidos
analizados, lo que dificulta conocer el efecto que este tiene sobre el organismo
(Barrera-García et al., 2012; Mendoza-Díaz et al., 2013). En este estudio se
pudieron determinar dichas concentraciones en los tres tejidos analizados. El riñón
presentó las mayores concentraciones de Pb y el músculo las concentraciones más
bajas lo que concuerda con lo reportado para M. mustelus por Storelli et al. (2011),
quienes al comparar las concentraciones de Pb en la piel (0.30 µg g-1), las gónadas
(0.15 µg g-1), el cerebro (0.14 µg g-1) y el músculo (0.06 µg g-1) observaron que la
menor concentración se encontraba en el músculo. Por su parte, Barrera-García et
al. (2013) reportan bajas concentraciones de Pb en el hígado (0.37 ± 0.37 µg g-1) y
el riñón (1.39 ± 0.35 µg g-1) del tiburón azul, Prionace glauca capturados en la misma
área donde fueron capturados los organismos de M. henlei en este estudio.

45
La acumulación de Pb se encuentra relacionada con procesos como el de
desintoxicación y la composición de los tejidos, este patrón ha sido observado en
tiburones como R. terraenovae y C. limbatus (Núñez-Nogueira, 2005).
Probablemente la acumulación de Pb y otros metales (Cd y Hg) en el tiburón M.
henlei se encuentre relacionada con estos procesos y con el de evacuación, el cual
posiblemente se lleve a cabo en 95 hrs tal como fue reportado para M. californicus
(San Filippo, 1996).

9.2 Bioacumulación de Cd, Hg, Pb en relación al sexo en el tejido muscular,


hígado y riñón de M. henlei.

M. henlei presentó una relación entre el sexo y la concentración de Cd, Hg y Pb en


alguno de los tejidos analizados (músculo, hígado y riñón). Siendo los machos
quienes presentaron las mayores concentraciones de los metales a excepción del
Hg en el músculo y el Pb en el riñón que se acumuló mayormente en las hembras,
es posible que estas diferencias estén relacionadas a la alimentación del tiburón M.
henlei que se basa en calamar y langostilla, al metabolismo, el crecimiento y el
estado de madurez de las hembras, ya que en el área de estudio se observan
hembras maduras, preñadas y post-parto (Salvatierra Com. Person. 2011;
Espinoza-García, 2012; Silva-Santos, 2012). Desafortunadamente no se determinó
el estado reproductivo de las hembras por lo que no se puede calcular el porcentaje
de hembras en estado grávido y si hubo o no transferencia a los embriones.

Glover (1979) reporta en M. antarcticus concentraciones de Cd y Hg muy


similares en hembras y machos, estableciendo que no existen diferencias en la
acumulación de Hg en el músculo y que estas diferencias están asociadas a
cambios fisiológicos. En el caso de M. canis y M. norrisi, los machos presentaron
las concentraciones más altas de Hg en el músculo, lo que se asocia a la
alimentación y a la tasa de crecimiento del tiburón, debido a que las hembras
presentaron tallas más grandes en comparación a los machos. El autor menciona
que las hembras en estado grávido transfieren al embrión metales como el Hg lo

46
que explicaría las bajas concentraciones (Penedo de Pinho et al., 2002). Situación
similar fue reportada para R. longurio en el Golfo de California donde los niveles de
Cd en hembras grávidas y embriones en el tejido muscular fueron menores a las
reportadas para el hígado, pero mayores para el Pb (Frías-Espericueta et al., 2014).

Endo et al. (2013) mencionan que los machos de M. manazo tienen niveles
más altos de THg en el músculo e hígado y que se correlacionan con el δ15N, Es
posible que este patrón se esté presentando en M. henlei en donde variaciones en
el δ15N y δ13C en los tejidos se correlacionen con las concentraciones de metales
pesados tal y como sucede con los hábitos alimenticios de la especie (Méndez-Da
Silveira, 2015).

Por su parte Storelli et al. (2011) reporta para M. mustelus que las gónadas
de las hembras presentaron el mayor enriquecimiento de metales como el Cd (0.07
µg g-1; P<0.05); mientras que el Hg se acumuló mayormente en el músculo y el
cerebro. Los niveles más altos de Pb se presentaron en la piel en orden de magnitud
dos veces mayor al reportado para las gónadas, lo que se asocia a la síntesis de
metalotioneínas, la composición del tejido y la tasa del crecimiento del organismo.
Es posible que los altos niveles de Pb en el riñón de las hembras de M. henlei estén
relacionados a la síntesis de metalotioneínas y al proceso de excreción de la orina.
Al ser proteínas de bajo peso molecular tienen una marcada afinidad por
combinarse con los grupos metálicos, además de tener un papel central en las
homeostasis celular de algunos metales pesados esenciales y la detoxificación de
metales pesados no esenciales, por lo que una variación en las nivel de
metalotioneínas es un indicador de una variación en las acumulación de metales
pesados (Oliver & Porta, 1998)

9.3. Relación entre la talla y la bioacumulación de Cd, Hg, Pb de M. henlei en


la costa suroccidental de Baja California Sur, México.

47
La acumulación de metales pesados en tiburones se ha asociado al crecimiento
(talla y edad), donde la tasa de asimilación es mayor que la de excreción. Una vez
que los organismos han alcanzado su madurez las tasas metabólicas tienden a
disminuir lo que contribuye a una mayor acumulación del metal, mientras que los
juveniles al presentar tasas metabólicas más altas permiten la dilución (Penedo de
Pinho et al., 2002). Las características propias del metal influyen en la toxicidad de
los organismos como el Cd que se acumula de forma gradual e incrementa con la
edad debido a su larga vida media, mayor a 20 años (Sabath & Robles-Osorio,
2012). O en el caso del Hg donde los tiburones más longevos presentan una mayor
toxicidad debido a la exposición constante a altas concentraciones del metal,
resultado de la combinación de procesos naturales, geoquímicos y fuentes
antropogénicas (Penedo de Pinho et al., 2002; Storelli et al., 2011).

En el presente estudio, M. henlei no presentó relación entre la talla y los


tejidos como el hígado y el músculo. Sin embargo, el riñón presentó una relación
con la talla, la cual, de acuerdo a diversos autores estaría relacionada con la
alimentación, la síntesis de las metalotioneínas, las características bioquímicas del
tejido, el tiempo de exposición y de depuración del metal (Domi et al., 2005; Núñez-
Nogueira et al., 2005). Sandoval-Herrera et al. (2015) reportan que en Costa Rica
M. henlei en el músculo acumula mayores cantidades de Hg conforme aumenta de
tamaño en relación a los factores mencionados anteriormente.

Sin embargo, otros autores no han establecido una relación directa entre la
talla de algunas especies de tiburones (M. antarticus y C. limbatus) y el nivel del
metal (Hg y Cd) en diferentes tejidos como el músculo e hígado (Glover, 1979;
Mendoza-Díaz et al., 2013). Esto coincide con los resultados obtenidos en este
trabajo, puesto que los tres metales (Cd, Hg y Pb) y los tejidos analizados (músculo,
hígado y riñón) no presentaron una relación directa con la talla, a excepción del
riñón en donde el incremento del Cd se asociado a la talla y por ende, al crecimiento
del organismo.

48
Es importante mencionar que la falta de organismos juveniles se debe al arte
de pesca utilizado que por su importancia comercial buscan la captura de organismo
de tallas mayores. Esta ausencia de organismos juveniles en este estudio impide
establecer si existen cambios en cuanto a los niveles de metales a lo largo de la
vida del tiburón, por lo que los resultados obtenidos reflejan la concentración de Cd,
Hg y Pb en los organismos adultos de M. henlei.

9.4. Determinación de las concentraciones de Cd, Hg y Pb total en el tejido


muscular, hígado y riñón de M. henlei por localidad.

El conocer los niveles de contaminantes inorgánicos en los depredadores tope da


una idea del estado de salud de los ecosistemas marinos y el posible daño a la salud
humana. La influencia de actividades industriales que cuenten con plataformas
petroleras, la actividad agrícola y los efluentes domésticos que son vertidos en los
ríos y a su vez desembocan en los mares, son las principales fuentes de metales
en los sistemas marinos y estos deben ser considerados siempre que colinden con
sitios donde se desarrolle la pesca (Mendoza-Díaz et al., 2012). Aun así, ya sea
ligera o alta la contaminación en un área en donde habita un organismo, influye en
la distribución y acumulación de los metales en sus tejidos.

Glover (1979) reporta una fuerte relación entre la concentración de Zn y las


localidades de captura de M. antarcticus y G. australis. Mientras que Hurtado-Banda
et al. (2012) a partir de la concentración de Hg (músculo: 0.817 mg kg-1; hígado:
0.250 mg kg-1) en S. lewini sugiere una mayor contaminación por mercurio en las
costas de Sinaloa que en Sonora producto de actividades como la agricultura, por
lo que el aporte de Hg al mar y por ende al tiburón estaría dado por esta condición.

En un estudio sobre Hg en el Golfo de California (Hurtado-Banda et al., 2012)


se realizaron comparaciones entre las comunidades donde se colectaron los
organismos basados en los niveles del metal presentados en los tiburones donde
Teacapán, Sinaloa mostró las concentraciones más altas (1.83 mg kg-1) seguido de

49
El Barril B.C.S.(1.3 mg kg-1 ± 1.0), Mazatlán, Sinaloa (0.34 mg kg-1 ± 0.3), El
Choyudo, Sonora (0,28 mg kg-1 ± 0.1 ), Peñasco, Sonora (0.11 mg kg-1 ± 0,1) y Los
Cabos, B.C.S. (0.09 mg kg-1 ± 0,1) demostrando que existen diferencias entre las
localidades. En el caso de M. henlei se encontraron diferencias en cuanto a la
acumulación de Cd, Hg y Pb, donde Cabo San Lázaro resultó ser la comunidad con
los mayores aportes en comparación con Punta Lobos.

En las zonas de estudio no existen actividades industrializadas; sin embargo,


hubo una alta actividad agrícola y minera que se desarrollaron en las zonas
aledañas a las localidades de Cabo San Lázaro y Punta Lobos, las cuales podrían
ser las fuentes de aporte de metales pesados al mar junto con el aporte que se da
de manera natural. Se tiene conocimiento de altos niveles de As, Pb, Cd y Hg en
algunos pozos de agua en el municipio de La Paz al que pertenece Punta Lobos y
de actividad agrícola y ganadera donde se utilizan pesticidas en el Municipio de
Comondú al que pertenece Cabo San Lázaro; en los últimos años existe el interés
de desarrollar actividades de Minería a cielo abierto para la extracción de oro
(Desarrollos Zapal, 2013) en el área de Todos Santos donde se encuentra Punta
Lobos, y de minería submarina (Exploraciones Oceánicas, 2015) para la extracción
por dragado de fosforita en el Golfo de Ulloa al que pertenece Cabo San Lázaro.
Por lo que, de desarrollarse la actividad minera aumentarían indudablemente las
concentraciones de metales pesados como el Cd, Hg, Pb, As e incluso de U en el
ecosistema marino y el efecto de la toxicidad por la incorporación de grandes
concentraciones de metales se reflejaría en organismos como los tiburones y en un
corto plazo en el hombre.

9.5. Concentraciones de Cd, Hg, Pb de las presas y la relación de


biomagnificación de M. henlei.

La alimentación juega un papel muy importante en la incorporación de metales a los


depredadores. Es a través de la trama trófica que se lleva a cabo la
biomagnificación, que consiste en el incremento progresivo de la concentración del

50
metal al pasar de un nivel trófico al siguiente (Páez-Osuna, 2011). Para deducir si
existe una transferencia de metales de presa a depredador lo primero que debe
establecerse es la bioacumulación, definida como el proceso por el cual un
organismo acumula un metal, debido a la captura por diversas fuentes de exposición
como la absorción a través de la dieta, la respiración y la disponibilidad en el
ambiente. Además, la biomagnificación y la bioacumulación de metales pesados se
asocia a los mecanismos de eliminación a partir de la excreción en un lapso de
tiempo y al contenido de lípidos en los órganos y tejidos de los individuos (Páez-
Osuna, 2011; Soto-Jiménez, 2011).

Para poder establecer el impacto de la biomagnificación es importante


conocer la composición de la dieta o utilizar el δ15N y δ13C. Por ejemplo, Penedo de
Pinho et al. (2002) en Brasil encontraron que las especies de tiburones con
preferencias piscívoras (C. signatus, S. megalops, S. mitsukurii) presentaron las
concentraciones más altas de Hg en comparación con aquellos que se alimentaron
de pequeños invertebrados (M. canis, M. norrisi). Situación similar fue reportada
por Bergés-Tiznado et al. (2015) en S. lewini en donde el aporte de Hg se debió al
consumo de peces de la familia Carangidae, mientras que el aporte de Se provenía
en mayor proporción de los peces de la familia Scombridae y Carangidae.
Asimismo, para el tiburón angelito Squatina californica (Escobar-Sánchez et al.,
2016), las concentraciones de Hg están influenciadas por el consumo de los peces:
Porichthys analis y Etrumeus teres.

En este estudio, el aporte de Hg de las presas principales (L. diomedeae y P.


planipes) de M. henlei coinciden con lo mencionado por Penedo de Pinho (2002) en
relación al aporte de Hg en los organismos que consumen preferentemente
invertebrados (M. canis, M. norrisi, M. mustelus). Incluso en especies que consumen
peces e invertebrados como los crustáceos se ha observado el proceso de
biomagnificación, siendo los peces quienes aportan la mayor cantidad de Hg
(Patrón-Gómez, 2013). Pues como se ha visto el Hg tiene afinidad por tejidos como
el músculo en donde la tasa de desmetilación es menor (Horvat et al., 2014).

51
Por otro lado, la incorporación de Cd, Pb y otros metales pesados en los
crustáceos y calamares, también presas de tiburones y rayas, sucede de forma más
activa influida por la capacidad de bioacumulación de cada especie y las
características del metal (Ahumada, 1994; Lourenco et al., 2009). En ese sentido la
concentración de Cd y Pb presente en M. henlei reflejan el aporte que las presas L.
diomedeae y P. planipes están transfiriendo al tiburón.

Para determinar el proceso de biomagnificación es importante conocer los


hábitos alimenticios de la especie objeto de estudio, además de las características
de las presas (abundancia, biomasa, frecuencia de ocurrencia), y el comportamiento
del depredador, pues como es sabido, el metabolismo y los procesos de excreción
influyen para que ocurra la biomagnificación o bien la dilución de un metal pesado.

A pesar de la importancia que tiene los metales pesados y el interés de


conocer las vías de incorporación del metal a través de la alimentación son pocos
los estudios sobre metales pesados que incluyen el análisis de la trama trófica por
lo que este trabajo aporta información relevante acerca de las concentraciones de
metales altamente tóxico para la salud (Cd, Hg y Pb).

9.6 Evaluación toxicológica del músculo de M. henlei.

Una de las principales fuentes de exposición del humano a los elementos traza es
a través de la ingesta de alimentos contaminados y del agua (Llorente-Ballesteros,
2013). El estudio de la intoxicación por consumo y sus efectos han cobrado
importancia en los últimos 50 años debido a las características de estos metales,
especialmente de aquellos alimentos como los pescados y mariscos.

Los elementos traza se convierten en tóxicos una vez que la acumulación en


los tejidos de los organismos alcanza un nivel crítico y que de ser consumidos por

52
el hombre causan epidemias tóxicas como en el caso de Minamata, ocurrido en
Japón a finales de los 50´s.

En México, el consumo de tiburón es de 0.23 kg per cápita (CONAPESCA,


2013). Lo que representa un consumo de la población en general bajo, por lo que el
riesgo de exposición a altas concentraciones de Hg u otro metal a través de la
ingesta de tiburón representaría un riesgo mínimo a la salud (Escobar-Sánchez et
al., 2014). En las comunidades cercanas a la costa donde su principal fuente de
trabajo es la pesca, incluidas las de Baja California Sur, el consumo de mariscos y
pescados (peces, batoideos y tiburones) es alto representando una fuente
importante de proteína a un bajo costo. A pesar de su importancia alimenticia en las
comunidades costeras se desconoce cuál es la tasa de consumo semanal per cápita
de pescados y mariscos en general, y los efectos que estos puedan causar a la
salud de la población local como son toxicidad por la ingesta de alimentos con altos
niveles de metales pesados.

En el Golfo de California, se pueden consumir 1944 g de carne de M. henlei


a la semana sin que represente un riesgo a la salud. Sin embargo menciona que las
mujeres embarazadas y los niños, junto con las comunidades cercanas a la costa
son un sector de la población vulnerable a la intoxicación por Hg incluso si consume
entre 40-350 g de pescado a la semana (García-Hernández et al., 2007). En el caso
de la carne de M. henlei en este estudio el consumo semanal recomendado es de
861 g para un hombre, 452 g para una mujer y de 120 g para un niño, sin que
represente un riesgo por intoxicación por Hg. No obstante en las comunidades
donde los pescados y mariscos forman parte importante de la dieta el consumo es
mayor a 350 g semanales de pescados (incluidos tiburón y mantarraya) y mariscos,
y posiblemente superior al recomendado en este estudio.

Sin embargo, Hurtado-Banda et al. (2012), indicaron que el consumo de 100


g de carne de organismos adultos de M. albipinnis en Sonora y Sinaloa implica una
ingesta de THg mayor a la recomendada (43 µg día-1), mientras que para

53
organismos juveniles se tendrían que superar los 200 g. Menciona además que el
riesgo de superar esta ingesta en la temporada de pesca de la especie aumenta en
las comunidades cercanas a la costa. Pese a estas recomendaciones, la realidad
es que en las comunidades costeras y los consumidores en general desconocen el
estado de madurez del organismo del cual proviene el tiburón que están ingiriendo.

Si bien los metales pesados representan un riesgo de toxicidad a la salud


humana no existen estudios donde se calcule el consumo máximo de pescado a la
semana en relación a otros metales como el Cd y Pb considerados altamente
tóxicos. Los únicos estudios reportados son sobre Hg, por lo que resulta de gran
interés que en este estudio se consideren los tres metales y su interacción, debido
a que los productos se consumen con la presencia de diversos metales.

En el presente estudio se calculó el consumo máximo de pescado a la


semana considerando los tres metales objeto de este estudio. Por lo que ninguno
de los metales (Cd, Hg, Pb) sobrepasó el valor de referencia de la ingesta semanal.
Pese a que se encontró que un hombre y una mujer adultos pueden consumir un
promedio de 840 g y 441 g y un niño 118 g de carne de M. henlei se debe considerar
que en las comunidades donde se captura esta especie, la ingesta debe de ser
menor para evitar una intoxicación a largo plazo derivada del consumo del tiburón
mamón y otros pescados y mariscos. Además de dar seguimiento a cualquier de las
manifestaciones clínicas que se pudieran asociar al Cd, Hg y Pb como son daños
renales, diabetes, daños cardiovasculares, alteraciones neurológicas y cáncer
(Ortega-García et al., 2005; Sabath & Robles-Osorio, 2012).

Es importante mencionar que las especies cuyas preferencias alimenticias


son los invertebrados y pequeñas especies bentónicas, son un alimento seguro
pues no representan un riesgo a la salud, siempre y cuando se siga con las
cantidades recomendadas para consumo humano, en comparación a las especies
ictiófagas.

54
10. CONCLUSIONES

Mustelus henlei presentó diferentes niveles de acumulación de Cd, Hg,


y Pb en el músculo, hígado y riñón. La presencia de altos niveles de Cd y Pb
en el riñón y el hígado, y de Hg en el músculo posiblemente se asocian a la
síntesis de metalotioneínas. Aunque en el caso particular del Hg en el
músculo, además influya la cantidad de lípidos presentes en el tejido como
ha sido mencionado anteriormente para otros tiburones (C. limbatus, R.
terraenovae y R. longurio).

No se presentaron diferencias en la acumulación de Pb en el músculo,


hígado y riñón en hembras y machos del tiburón M. henlei. Mientras que para
el Cd y Hg se presentaron diferencias únicamente en el hígado, posiblemente
influidas por la tasa de crecimiento y el estado de madurez, más que por las
preferencias alimenticias de la especie pues estos organismos presentan
traslape trófico.

La acumulación de Cd en el riñón presentó una correlación entre la


talla del tiburón y la concentración a diferencia del músculo e hígado. El Hg
y el Pb no presentaron una correlación entre la talla y las concentraciones
del metal en el resto de los tejidos, lo cual puede ser evidencia del mecanismo
de desintoxicación que poseen los organismos adultos de la especie. Los
resultados del presente estudio reflejan la acumulación de los metales en los
adultos. Esto comprende solo una parte del ciclo de vida del tiburón debido
a la ausencia de organismos neonatos y juveniles.

Las concentraciones de Cd, Hg y Pb obtenidas en las dos localidades


(Cabo San Lázaro y Punta Lobos) reflejan las condiciones del ambiente
(agua, sedimento, material particulado). El desarrollo de actividades como la
minería a cielo abierto y submarina aunado a los impactos antropogénicos

55
actuales tendrían un efecto altamente tóxico sobre los organismos, por lo que
este estudio aporta información sobre la bioacumulación en los tiburones.

Los altos niveles de concentración de Cd en las presas L. diomedeae


y P. planipes se reflejan en altas concentraciones en M. henlei. La
transferencia de metales pesados en el tiburón se encuentra asociada a sus
preferencias alimenticias, por lo que el aporte de Cd, Hg y Pb es debido a la
ingesta de las presas principales el calamar y la langostilla.

Las concentraciones promedio de metales en la carne de M. henlei


estuvieron dentro del valor de referencia de ingesta semanal tolerable
permisible. Sin embargo en las comunidades cercanas a la costa se
recomienda que mujeres embarazadas y niños tengan una ingesta menor a
la sugerida en este trabajo como medida precautoria para minimizar los
efectos acumulativos que se tengan sobre la ingesta de esta especie y otros
mariscos.

56
11. RECOMENDACIONES

Se recomienda realizar el análisis de metales pesados en conjunto con


el de los isótopos estables de δ15N y δ13C, con el fin de establecer la relación
entre la biomagnificación y los isótopos estables, principalmente con el δ15N,
ya que determina el nivel trófico.

Para poder determinar el proceso de bioacumulación a través del ciclo


de vida del tiburón se recomienda tener una mejor representatividad de las
tallas que corresponden a organismos juveniles.

Se recomienda medir la concentración de metales pesados en el


mayor número de órganos y tejidos, con la finalidad de conocer los órganos
blanco de los elementos analizados en cada especie.

Se recomienda medir la concentración de metales pesados en el


mayor número de presas principales que forman parte de la dieta de un
depredador.

Debido a la importancia que tiene esta especie y otras especies de


elasmobranquios dentro de la dieta del humano se recomienda evaluar la
concentración de metales pesados de forma periódica.

57
12. LITERATURA CITADA

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