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org/ el 15 de diciembre de 2014 - Publicado por Cold Spring Harbor Laboratory Press

Biología celular de los orgánulos procarióticos

Dorothee Murat, Meghan Byrne y Arash Komeili

Departamento de Biología Vegetal y Microbiana, Universidad de California, Berkeley, Berkeley, California

94720-3102

Correspondencia: komeili@berkeley.edu

La creciente evidencia en los últimos años ha desafiado el dogma de que los procariotas son células simples e indefinidas
desprovistas de una arquitectura subcelular organizada. De hecho, las proteínas que alguna vez se pensó eran invenciones
puramente eucariotas, incluidos los parientes de la actina y la tubulina, controlan la forma de las células procariotas, la
segregación del ADN y la citocinesis. De manera similar, la compartimentación, que se observa comúnmente como una
característica distintiva de las células eucariotas, también prevalece en el mundo procariota en forma de orgánulos unidos a
proteínas y a lípidos. En este artículo destacamos algunos de estos orgánulos procariotas y discutimos el conocimiento actual
sobre su ultraestructura y los mecanismos moleculares de su biogénesis y mantenimiento.

Los lectores escépticos podrían preguntarse si una

T dominado por procariotas es uno de los
el surgimiento de eucariotas en un mundo estructura procariota realmente puede definirse como un
momentos de definición en la evolución de los orgánulo. Aquí clasificamos cualquier compartimento
organismos modernos. Aunque está claro que las delimitado por una membrana biológica con una función
maquinarias centrales metabólicas y de bioquímica dedicada como un orgánulo. Esta definición
procesamiento de información de eucariotas y simple y amplia presenta a las células, ya sean
procariotas comparten una ascendencia común, los eucariotas o procariotas, con un conjunto similar de
orígenes del complejo plan de células eucariotas desafíos que deben abordarse para construir con éxito un
siguen siendo misteriosos. Las células eucariotas se compartimento intracelular. Primero, un organismo
tipifican por la presencia de orgánulos intracelulares necesita moldear una membrana celular en la forma y
que compartimentan reacciones bioquímicas tamaño deseados. A continuación, el compartimento
esenciales, mientras que sus contrapartes debe llenarse con el conjunto adecuado de proteínas que
procariotas generalmente carecen de una llevan a cabo la actividad del orgánulo. Finalmente, la
subespecialización tan sofisticada del espacio celda debe garantizar la localización, el mantenimiento y
citoplásmico. En la mayoría de los casos, esta la segregación adecuados de estos compartimentos a lo
clasificación de libros de texto de eucariotas y largo del ciclo celular. Las células eucariotas realizan
procariotas es cierta. Sin embargo, estos difíciles pasos mecanicistas utilizando rutas
moleculares dedicadas. Por lo tanto,

Editores: Lucy Shapiro y Richard M. Losick

Perspectivas adicionales sobre la biología celular de las bacterias disponibles en www.cshperspectives.org

Copyright # 2010 Prensa de laboratorio de Cold Spring Harbor; reservados todos los derechos; doi: 10.1101 / cshperspect.a000422 Cite este artículo como Cold
Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422

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D. Murat, M. Byrne y A. Komeili
la biogénesis y el mantenimiento de orgánulos procarióticos
también.
Los orgánulos procarióticos se pueden dividir generalmente
en dos grupos principales según la composición de la capa de
membrana que los rodea. Primero están las estructuras
celulares limitadas por una membrana no unitaria, como una
capa de proteína o una monocapa de lípidos (Shively 2006). Los
ejemplos bien conocidos de estos compartimentos incluyen
cuerpos lipídicos, gránulos de butirato de polihidroxi,
carboxisomas y vacuolas de gas. La segunda clase consiste en
los orgánulos que están rodeados por una membrana de bicapa
lipídica, una disposición que recuerda a los orgánulos canónicos
del sistema de endomembranas eucariotas. Por lo tanto, este
artículo está dedicado a una exploración detallada de tres
sistemas de orgánulos delimitados por bicapa de lípidos
procarióticos: los magnetosomas de bacterias magnetotácticas,
las membranas fotosintéticas y las estructuras de la membrana
interna de la Planctomicetos. En cada caso, presentamos los
hallazgos más recientes sobre la ultraestructura de estos
orgánulos y destacamos los mecanismos moleculares que
controlan su formación, dinámica y segregación. También
destacamos algunos compartimentos delimitados por proteínas
para presentar al lector una visión más completa de la
compartimentación procariota.
Magnetosomas: compases bacterianos
los magnetosomas de bacterias magnetotácticas (MB) son uno
de los compartimentos procariotas más fascinantes (Fig. 1). Los
MB son un grupo filogenéticamente diverso de
microorganismos con la capacidad de utilizar líneas de campo
geomagnético como guías en su búsqueda de sus condiciones
redox preferidas (Bazylinski y Frankel 2004; Komeili 2007). Este
comportamiento se logra mediante el uso de un orgánulo
magnético único denominado magnetosoma. Un magnetosoma
consiste en una membrana de bicapa lipídica que alberga un
cristal de aproximadamente 50 nanómetros del magnético
magnetita mineral (Fe 3 O 4) o greigita (Fe 3 S 4).
Los magnetosomas individuales se organizan en uno
o más cadenas dentro de la célula donde actúan pasivamente para
orientar a la bacteria dentro de un campo magnético. Las
propiedades inusuales de estos minerales magnéticos y su
potencial para ser explotados
2 Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
en una variedad de entornos aplicados los han convertido en el centro
de la mayoría de los estudios sobre magnetosomas (Bazylinski y
Frankel 2004).
Sin embargo, desde una perspectiva biológica celular, es la
membrana del magnetosoma a menudo descuidada la que
puede ser la clave para comprender las propiedades
fundamentales de los orgánulos procarióticos. El trabajo
detallado de microscopía electrónica (EM) y los estudios
bioquímicos han demostrado que la membrana del
magnetosoma tiene las propiedades citológicas y químicas de
una membrana de bicapa lipídica (Gorby et al. 1988; Grünberg et
al. 2004). Además, numerosos estudios proteómicos han
demostrado que este compartimento contiene una mezcla única
de proteínas que contienen dominios solubles y transmembrana,
lo que implica la existencia de una ruta de clasificación de
proteínas dedicada (Okuda et al. 1996; Grünberg et al. 2001;
Grünberg et al. 2004; Tanaka). et al.2006). La membrana del
magnetosoma cargada con su cohorte de proteínas está
presente antes de la formación de cristales y sirve como sitio de
biomineralización, lo que confirma además que es un orgánulo
independiente (Komeili et al. 2004). La organización de los
magnetosomas en una o múltiples cadenas también sugiere que
deben existir mecanismos para la correcta localización y división
de esta estructura dentro de la célula. Esta vista ya detallada del
magnetosoma se ha llevado al siguiente nivel con dos estudios
de imágenes recientes que describen el uso de tomografía
crioelectrónica (CET) para obtener imágenes tridimensionales de
alta resolución de MB (Komeili et al.2006; Scheffel et al. al.2006).
En CET, una serie de imágenes bidimensionales de una
muestra, tomadas inclinando la platina de un microscopio
electrónico en varios ángulos en relación con el haz de
electrones, se traduce en una imagen tridimensional mediante un
algoritmo específico. Esta técnica proporciona una vista tan
detallada de una célula que no son necesarios los tratamientos
disruptivos de fijación y tinción habituales en otras técnicas EM.
Como resultado, se puede preparar una muestra mediante un
método simple de congelación rápida y posteriormente obtener
una imagen de una célula a alta resolución en un estado casi
nativo (Milne y Subramaniam
2009). Esta combinación de conservación rápida, alteración
mínima de las características celulares y resolución a escala
nanométrica reveló características de los magnetosomas que no
se habían visualizado en
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Biología celular de los orgánulos procarióticos

Figura 1. Los magnetosomas se pueden visualizar fácilmente con varias formas de microscopía electrónica. Los cristales de magnetita densos en
electrones se ven como una cadena que atraviesa la célula en ( A). La tomografía crioelectrónica fue fundamental para demostrar que la
membrana del magnetosoma es una invaginación de la membrana celular interna ( B) filamentos citoesqueléticos rodean la cadena
magnetosómica ( C). (A, Reproducido con permiso de Komeili et al. 2004 [# Academia Nacional de Ciencias]; B, reimpreso con permiso de Komeili
et al. 2006 [#AAAS]; C,
imagen cortesía de Zhuo Li y Grant Jensen.)

más de 30 años de trabajo en MB. Lo más sorprendente fue
el hallazgo de que en Magnetospirillum magneticum AMB-1,
los magnetosomas individuales no se separan en vesículas
sino que son invaginaciones de la membrana celular interna
(Fig. 1B). Este estado se observó en los magnetosomas
vacíos, así como en los que contenían
cristales que implican que este orgánulo es una invaginación de
la membrana interna en todo momento (Komeili et al. 2006).
Aunque tal organización puede parecer desconcertante al
principio, tiene sentido en el contexto de la función del
magnetosoma y la biomineralización de la magnetita. Debido a
que el trabajo principal de la cadena de magnetosomas es

Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422 3
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D. Murat, M. Byrne y A. Komeili
orientar la celda en campos magnéticos externos, el orgánulo
debe estar unido al resto de la celda y, al integrar el
magnetosoma en la membrana celular, no se necesita
maquinaria adicional para lograr la orientación adecuada en
los campos magnéticos. También se ha planteado la hipótesis
de que la biomineralización de la magnetita puede implicar la
formación de minerales precursores como la ferrihidrita en el
espacio periplásmico (Frankel et al.
1983). En tal caso, la pequeña abertura entre el lumen del
magnetosoma y el periplasma proporcionaría un camino
sencillo para el transporte de estos minerales precursores. La
imagen CET de Magnetospirillum gryphiswaldense MSR-1, un
organismo estrechamente relacionado con AMB-1, no exploró
específicamente la existencia de conexiones entre la
magnetosomembrana y la membrana celular interna (Scheffel
et al. 2006). Sin embargo, en este organismo los
magnetosomas se encontraron yuxtapuestos contra la
membrana celular, lo que concuerda con la posibilidad de que
también sean invaginaciones de la membrana celular interna
(Scheffel et al. 2006). Estos tremendos estudios de imágenes
han revelado la organización y ultraestructura del
magnetosoma a escalas nanométricas y estudios recientes
están comenzando a definir la base molecular de la formación
y organización del magnetosoma.
Los MB son organismos exigentes y de crecimiento lento, pero
ofrecen múltiples ventajas como sistemas modelo para el estudio
molecular de la formación de orgánulos en procariotas. Se han
secuenciado múltiples genomas de MB en los últimos años, los
magnetosomas se pueden purificar fácilmente a partir de extractos
celulares utilizando columnas magnéticas simples y, lo que es más
importante, los magnetosomas no son esenciales para la
supervivencia celular en condiciones de crecimiento de laboratorio,
lo que abre la puerta al uso de la genética como un herramienta para
descubrir los pasos involucrados en la formación de magnetosomas.
Una combinación de estos enfoques ha llevado a la identificación de
una gran lista de genes que se cree que están involucrados en la
formación y función de los magnetosomas. Asombrosamente, la
mayoría de estos genes están organizados en una región genómica
coherente e inestable cuyos componentes centrales se conservan
en múltiples especies de bacterias magnetotácticas (Ullrich et al.
2005; Fukuda et al. 2006; Richter et al. 2007; Jogler et al. 2009).
Esta región, denominada
4 Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
isla de magnetosomas o MAI, lleva características
distintivas de otras islas genómicas que se
encuentran en bacterias y abarca una parte
sustancial del genoma. Por ejemplo, en AMB-1 se
predice que el MAI contiene más de cien genes que
representan aproximadamente el 2% del contenido
de genes del organismo (Fukuda et al. 2006). Desde
una perspectiva evolutiva, la organización de los
genes centrales del magnetosoma en un segmento
genómico inestable implica que la aparición de este
orgánulo en diversas especies bacterianas se logró
mediante la transferencia lateral del MAI (Jogler et al.
2009). Lo que hace que el MAI resulte intrigante para
los biólogos celulares es la posibilidad de que
contenga las funciones únicas necesarias para
construir un magnetosoma.
2010). Otros factores, como la proteína MamA, parecen
funcionar para activar o cebar magnetosomas preformados
para la biomineralización (Komeili et al. 2004). Y, como se
describe más adelante, una región central del MAI es esencial
para la formación de la membrana del magnetosoma, la
clasificación de proteínas en este orgánulo y su localización
específica dentro de la célula (Komeili et al. 2006; Scheffel et
al. 2006; Murat et al. .2010).
En el corazón del MAI está el mamABE
operón, un grupo de genes conservados en múltiples
especies de MB. Un análisis genético exhaustivo del MAI
mostró que, en ausencia del
mamABE operón, AMB-1 no es magnético y ni siquiera forma
membranas de magnetosoma vacías (Murat et al. 2010). Un
análisis de las deleciones individuales de cada uno de los 18
genes de este grupo reveló una variedad de fenotipos mutantes
con defectos en cada paso de la formación del magnetosoma.
Curiosamente, cuatro genes, mamI, mamL, mamQ y mamB, parecen
ser esenciales para la formación de la membrana del
magnetosoma (Murat et al. 2010). Ninguno de estos genes
codifica proteínas con homología con factores de deformación
de membrana conocidos que se encuentran en eucariotas. Sin
embargo, contienen características intrigantes que pueden
insinuar un mecanismo potencial de formación de
magnetosomas. MamB y MamQ comparten homología con
grandes familias de membranas
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proteínas mientras que MamI y MamL son exclusivas de MB.
Estas dos últimas proteínas son polipéptidos pequeños (70
aminoácidos) con dos dominios transmembrana previstos.
MamI no posee ninguna característica estructural distintiva,
pero MamL contiene una cola citoplasmática que es rica en
residuos cargados positivamente. Un posible modelo de
deformación de la membrana es que esta cola interactúa con
una hoja de la membrana celular interna creando una asimetría
que favorece la flexión de la membrana. Otro hallazgo de este
trabajo es que la formación de membranas se puede
desacoplar de la clasificación de al menos un subconjunto de
proteínas del magnetosoma. Cuando la supuesta proteasa,
MamE, está ausente, todavía se forman membranas de
magnetosomas vacías, aunque varias proteínas de
magnetosomas están mal ubicadas, lo que aboga por un
ensamblaje escalonado de este orgánulo (Murat et al. 2010).
Uno de los genes centrales del mamABE
operón mamK, es homólogo a la amplia y diversa familia de
proteínas bacterianas similares a la actina descubiertas en la
última década (Carballido-López
2006). Cuando mamK se elimina en AMB-1, los mutantes
resultantes no presentan defectos en la formación de la
membrana del magnetosoma ni en la biomineralización de la
magnetita. En cambio, los magnetosomas ya no se organizan
en cadenas y se esparcen por la membrana celular (Komeili et
al.
2006). Los estudios de imágenes CET de AMB-1 y MSR-1
también habían descubierto que la cadena del magnetosoma
está rodeada por una red de filamentos citoesqueléticos con
dimensiones similares a los filamentos bacterianos similares a la
actina (Komeili et al. 2006; Scheffel et al. 2006) (Fig. . 1C).
Curiosamente, estos filamentos ya no están presentes cuando mamK
se elimina (Komeili et al. 2006). Junto con observaciones
recientes de que MamK puede formar filamentos en sistemas
heterólogos e in vitro, estos resultados sugieren que esta
proteína similar a la actina constituye el componente estructural
del citoesqueleto específico del magnetosoma (Pradel et al.
2006; Taoka et al. 2007). MamJ, una proteína muy ácida
codificada por un gen directamente corriente arriba de mamK, también de todos los orgánulos procarióticos (Fig. 2). Se clasifican en
parece jugar un papel crucial en la organización de la cadena de
magnetosomas. Cuando mamJ se elimina en MSR-1, la cadena
del magnetosoma se colapsa en una bola dentro de la célula
(Scheffel et al. 2006). En este mutante
Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
Biología celular de los orgánulos procarióticos
Las estructuras similares al citoesqueleto específico del
magnetosoma todavía se pueden ver mediante CET, pero ya no
están asociadas con los magnetosomas. Dado que MamJ puede
asociarse con MamK en un sistema bacteriano de dos híbridos,
se ha propuesto un modelo simple y atractivo mediante el cual
MamJ puede anclar MamK a la membrana del magnetosoma, lo
que le permite organizar orgánulos individuales en una cadena
(Scheffel et al.2006; Scheffel y Schüler 2007). Tomados en
conjunto, estos resultados sugieren que, al igual que las células
eucariotas, los procariotas pueden aprovechar los elementos
citoesqueléticos para posicionar y organizar los compartimentos
subcelulares.
Como puede verse, el progreso en el estudio de
los magnetosomas ha sido rápido en los últimos años
y los increíbles avances obtenidos de la
caracterización ultraestructural de este orgánulo están
comenzando a coincidir con los estudios moleculares.
Sin embargo, queda mucho trabajo por hacer. Aunque
el descubrimiento y el análisis genético del MAI
proporciona una "lista de piezas" potencial para la
maquinaria de formación de magnetosomas, los
mecanismos específicos que controlan la biogénesis
de la membrana y la clasificación de proteínas aún no
se han definido. Además, aunque el descubrimiento
del sistema MamK / MamJ para la formación de
cadenas es un gran avance en este campo, su
mecanismo de acción sigue siendo difícil de alcanzar.
Es necesaria una resolución de estos problemas clave
antes de poder establecer comparaciones evolutivas
entre orgánulos eucariotas y magnetosomas.
Membranas fotosintéticas: variaciones
en un tema
Las membranas fotosintéticas son quizás los más estudiados
tres categorías generales y cada una tiene características
únicas e intrigantes que la hacen ideal para el estudio de la
dinámica de la membrana y la organización intracelular en
procariotas. La primera categoría, históricamente conocida
como cromatóforos, contiene los diversos membrana
intracitoplasmática ICM)
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Figura 2. Las membranas fotosintéticas fueron los primeros orgánulos bacterianos en ser fotografiados con microscopía electrónica. ( A) es una imagen de un

estudio de imágenes de 1967 Rhodopseudomonas palustris. Las membranas fotosintéticas (Th) están dispuestas como estructuras en forma de cinta que son
claramente continuas con la membrana celular interna (CM) en el punto indicado por la flecha. Estas características se revelan en tres dimensiones en una
reconstrucción superficial renderizada de
Rhodopseudomonas viridis en ( B). Membranas tilacoides de cianobacterias ( C) están dispuestas en varias capas circulares y muestran especi fi
cmorfologías de especies. En contraste con las membranas fotosintéticas de bacterias violetas, los tilacoides parecen estar completamente
separados de la membrana celular interna. ( A, Reimpreso, con permiso, de Tauschel y Drews 1967 [# Springer]; B, reimpreso, con autorización, de
Konorty et al. 2008 [# Elsevier]; C,
reimpreso, con autorización, de Nevo et al. 2007 [#Nature Publishing Group].)

estructuras que albergan los complejos de proteínas
fotosintéticas de las bacterias fotosintéticas púrpuras. La
maximizando el tamaño de la superficie de la membrana
segunda categoría consta de numerosos ejemplos de tilacoide compartimentos
de membrana que se encuentran en las cianobacterias. los
clorosoma Los compartimentos de bacterias fotosintéticas verdes
constituyen la tercera categoría principal de compartimentos
fotosintéticos bacterianos. Todos estos sistemas de orgánulos
actúan para maximizar
la e fi ciencia de la fotosíntesis aumentando el número de
complejos de proteínas fotosintéticas disponibles,
expuesta a la luz y proporcionando un entorno subcelular
idealizado para esta reacción vital. Sin embargo, a pesar de
su relación funcional, estos orgánulos difieren en formas
fundamentales que impactan los mecanismos por los cuales
se forman y mantienen.

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Los cromatóforos se estudiaron por primera vez
bioquímicamente donde se demostró que una fracción definida
de extracto celular era capaz de llevar a cabo ciertas reacciones
dependientes de la luz in vitro. Las elegantes imágenes EM de
diferentes especies de bacterias fototróficas de color púrpura
mostraron la presencia de membranas intracelulares extensas
con características morfológicas distintas y específicas de la
especie (Oelze y Drews 1972). Por ejemplo, las membranas
fotosintéticas de Rhodopseudomonas palustris aparecen como
pilas de membranas cuidadosamente dobladas que son
continuas con la membrana celular (Tauschel y Drews
1967) (Figura 2A). En contraste, en el Rhodobactericiae especies
estas estructuras son invaginaciones esféricas de la
membrana interna donde múltiples burbujas están
conectadas entre sí. Estos primeros estudios
ultraestructurales se han ampliado recientemente con las
imágenes CET de
Rhodopseudomonas viridis, un organismo que forma
membranas que son similares en morfología a las observadas
en R. palustris ( Konorty y col. 2008) (Figura 2B). El estado casi
nativo conservado por crio fi jación revela muchas de las
mismas características observadas en las imágenes de
microscopía electrónica tradicionales del mismo organismo. Las
membranas están plegadas en una estructura similar a un
acordeón y son invaginaciones de la membrana interna con una
clara abertura de 128 nm de ancho hacia el espacio
periplásmico (Konorty et al. 2008). En muchos organismos,
incluidos R. viridis, Los cromatóforos se producen solo en
condiciones de crecimiento fotosintético. La imagen CET de
R. viridis en los primeros momentos, después del cambio al
crecimiento fotosintético, se revela la presencia de pequeñas
estructuras vesiculares adyacentes a la membrana celular (Konorty
et al. 2008). Es de suponer que estos primeros compartimentos
finalmente maduran en las pilas de membranas que se ven en las
células que crecen en condiciones fotosintéticas continuas.
¿Cómo se generan estas morfologías de membrana
exquisitas y específicas para cada especie? La respuesta
parece ser un mecanismo simple y elegante en el que las
propiedades inherentes de los complejos de proteínas
fotosintéticas determinan la forma resultante de la
membrana. Los cromatóforos de bacterias púrpuras como
R. sphaeroides albergan los componentes principales de la
maquinaria fotosintética (Tavano y
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Biología celular de los orgánulos procarióticos
Donohue 2006). Estos complejos proteicos incluyen el
complejo proteico recolector de luz 2 (LH2) y el complejo
"núcleo" que consiste en los polipéptidos multiméricos
recolectores de luz 1 (LH1) y del centro de reacción (RC). En
algunas especies, los dímeros de los complejos centrales se
forman a través de un enlace con la proteína PufX. Estos
complejos de proteínas se ensamblan primero en la
membrana celular interna en sitios que invaginan para formar
cromatóforos (Tavano y Donohue 2006). Estudios genéticos
con R. sphaeroides han demostrado que en ausencia de LH2
las membranas del cromatóforo pierden su característica
forma esférica apilada y en cambio se convierten en túbulos
largos dentro de la célula (Tavano y Donohue
2006). Curiosamente, cuando pufX en estas cepas deficientes en LH2,
los túbulos de la membrana desaparecen y en su lugar se observan
grandes membranas internas esféricas (Tavano y Donohue 2006). Por
tanto, los principales componentes proteicos de los cromatóforos
juegan un papel decisivo en la determinación de la morfología de la
membrana. Estudios recientes de modelado estructural y biofísico de
proteínas de membrana fotosintética se han basado en estos estudios
funcionales para proporcionar una base mecanicista para la
remodelación de la membrana celular en cromatóforos. Cuando se
obtienen imágenes de cromatóforos mediante microscopía de fuerza
atómica (AFM), se observa que las matrices ordenadas de complejos
de proteínas fotosintéticas empacan densamente la superficie de la
membrana (Sturgis et al. 2009). Basándose en las estructuras
conocidas de estos complejos, se pueden colocar dominios distintos
que contienen dímeros del complejo RC-LH1-PufX, así como anillos de
LH2, en las imágenes AFM (Sturgis et al. 2009). Curiosamente, la
reconstrucción con microscopio electrónico tridimensional de partículas
individuales teñidas negativamente revela que los dímeros de
RC-LH1-PufX forman un complejo que se dobla hacia el lumen del
cromatóforo (Qian et al. 2008). Un modelo in silico de cromatóforos
basado en esta estructura doblada del complejo central predice la
formación de túbulos de membrana largos con dimensiones similares a
las observadas en mutantes que carecen de LH2 (Qian et al. 2008).
Utilizando estos resultados funcionales y estructurales como guía,
otros estudios de modelado también han apoyado la hipótesis de que
las propiedades biofísicas de la fotosintética La reconstrucción con
microscopio electrónico tridimensional de partículas individuales
teñidas negativamente revela que los dímeros de RC-LH1-PufX forman
un complejo que se dobla hacia la luz del cromatóforo (Qian et al.
2008). Un modelo in silico de cromatóforos basado en esta estructura
doblada del complejo central predice la formación de túbulos de
membrana largos con dimensiones similares a las observadas en
mutantes que carecen de LH2 (Qian et al. 2008). Utilizando estos
resultados funcionales y estructurales como guía, otros estudios de modelado también han apoy
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proteínas y sus interacciones de largo alcance entre sí
serían suficientes para producir estructuras de membrana
curva in vivo (Chandler et al.
2008). A pesar de estos convincentes argumentos a favor de un
modelo de autoensamblaje para la formación de cromatóforos, es
posible que otros factores puedan estar involucrados en el
proceso. Por ejemplo, un análisis proteómico reciente de R.
sphaeroides
ha demostrado que una serie de proteínas fuera de los principales
complejos fotosintéticos también pueden estar presentes dentro de
los cromatóforos, lo que aumenta las perspectivas de que nuevos
factores puedan tener un papel en el desarrollo de este orgánulo
(Zeng et al.
2007).
Las membranas tilacoides de las cianobacterias son los
precursores evolutivos de los cloroplastos. Al igual que los
cromatóforos, estos orgánulos son responsables de algunas de
las reacciones centrales de la fotosíntesis que dependen de la
luz. Sin embargo, la morfología y la disposición subcelular de
los tilacoides es marcadamente diferente a la de los
cromatóforos (Fig. 2C). Varios estudios recientes de CET han
corroborado estudios EM anteriores de tilacoides y han
proporcionado información adicional sobre la organización y
diversidad específica de especies de este fascinante orgánulo
(van de Meene et al. 2006; Nevo et al. 2007; Ting et al. 2007).
En la mayoría de los casos, los tilacoides aparecen como varias
capas aplanadas y aplanadas de membrana bicapa lipídica que
rodean la célula. El número de capas y el espaciamiento entre
ellas sigue un arreglo específico de especie (Nevo et al. 2007).
Aunque estas capas cubren gran parte del espacio
citoplásmico, todavía hay un flujo sustancial de componentes
celulares entre las pilas de tilacoides. Esto se debe a la
presencia de numerosas perforaciones dentro de la membrana
tilacoide y en las imágenes CET se ven una serie de
macromoléculas como ribosomas y gránulos de
almacenamiento dentro de estas aberturas (Nevo et al. 2007).
Las imágenes tridimensionales proporcionadas por CET
también revelan numerosos puentes y fusiones formadas por
membranas que atraviesan las diferentes pilas de tilacoides
(Nevo et al. 2007). Por último, se ven grandes vesículas
citoplasmáticas cerca ya veces fusionadas con los tilacoides. La
naturaleza altamente interconectada de este sistema de
membrana sugiere que la comunicación y el transporte de largo
alcance pueden ocurrir en todo el orgánulo.
8 Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
(Nevo et al. 2007). Los estudios de CET, así como
otros intentos de reconstruir la disposición celular de
los tilacoides, también han revelado que, a diferencia
de la membrana del cromatóforo, la membrana celular
interna y la membrana de los tilacoides no son
continuas entre sí (Liberton et al. et al.2006; Nevo et
al.2007; Ting et al.2007). La falta de conexiones entre
los tilacoides y las membranas celulares también se ha
demostrado mediante el uso de varios tintes de
membrana fluorescentes (Schneider et al. 2007).
FM1-43 es un tinte hidrofóbico que fl uoresa una vez
incorporado en las membranas y se cree que es
incapaz de difundirse más allá de la membrana celular
interna. Cuando se usa para teñir la cianobacteria Synechocystis
sp. PCC 6803 la membrana interna y la membrana
externa están etiquetadas, pero los tilacoides no
incorporan el colorante, lo que indica que estos
sistemas de membranas son entidades separadas o
que una barrera física evita la migración del colorante a
los tilacoides. Por el contrario, cuando se utiliza
Mitotracker, un tinte de membrana que puede
difundirse más allá de las membranas celulares, como
marcador, todas las membranas, incluidos los
tilacoides, se tiñen en este organismo. Las
incubaciones largas con FM1-43 inicialmente tiñen las
estructuras intracelulares que se asemejan a las
vesículas y finalmente resaltan las membranas
tilacoides, lo que indica un modo de transferencia de
lípidos y proteínas desde la membrana celular a este
orgánulo (Schneider et al. 2007). Por lo tanto, al igual
que los eucariotas,
Dadas sus conexiones evolutivas, una pista sobre los
mecanismos de formación de la membrana tilacoide ha
llegado al examinar las vías de biogénesis del cloroplasto en
las plantas. La proteína inductora vesicular en el plastidio 1,
Vipp1, es una proteína implicada en la remodelación de la
membrana y el tráfico vesicular en los cloroplastos en
Arabidopsis ( Kroll y col. 2001). Las cianobacterias contienen
homólogos de Vipp1 y su ausencia en Synechocystis da
como resultado la pérdida de pilas de membranas tilacoides
(Westphal et al. 2001). Estos hallazgos habían sugerido un
posible papel de Vipp1 en la biogénesis de tilacoides.
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membranas, pero un estudio reciente sugiere que este defecto
puede tener menos que ver con la biogénesis de la membrana
que con el ensamblaje de complejos fotosintéticos (Gao y Xu
2009). Usando un promotor reprimible, Vipp1 se redujo a
niveles en los que las células ya no podían realizar la
fotosíntesis. En estas condiciones, las membranas tilacoides
tenían una apariencia de tipo salvaje, lo que sugiere que Vipp1
puede funcionar en un paso aguas abajo de la biogénesis de la
membrana (Gao y Xu 2009). Otra posibilidad fascinante surge
de la observación de que se pueden encontrar homólogos de
dinamina eucariota en varias especies de cianobacterias (Low
y Lowe 2006). En eucariotas, la dinamina y las proteínas
similares a la dinamina son importantes para la fisión de la
membrana y la tubulación en procesos que van desde la
endocitosis hasta la citocinesis (Praefcke y McMahon
2004). Al igual que con las dinaminas eucariotas, el homólogo de
dinamina putativo que se encuentra en las cianobacterias también
es una GTPasa, que puede unir liposomas in vitro y se localiza en
las membranas celulares in vivo (Low y Lowe 2006). Más
sorprendente aún, la estructura tridimensional de la dinamina
procariota es notablemente similar a la de la dinamina eucariota
(Low y Lowe 2006). Dadas estas similitudes en estructura y
actividad bioquímica, se ha postulado que las dinaminas
cianobacterianas pueden desempeñar un papel en el
establecimiento de conjuntos complejos de membranas tilacoides
(Low y Lowe 2006). Sin embargo, las proteínas de tipo dinamina
no se encuentran en todas las cianobacterias y en las cepas
donde existen, no existen datos funcionales que sugieran que
tengan un papel específico en la biogénesis de la membrana
tilacoide.
Los clorosomas son los sistemas de captación de luz más
grandes encontrados hasta ahora en organismos fotosintéticos, y
se ha demostrado que permiten a las células captar energía
lumínica a intensidades de luz extremadamente bajas (Frigaard y
Bryant 2006). Un ejemplo sorprendente de esto es un fotótrofo
obligado que contiene clorosoma que se encontró 2391 metros
debajo de la superficie del Océano Pacífico y se pensó que extraía
la energía necesaria para el crecimiento de la radiación infrarroja
de un respiradero geotérmico (Beatty et al. 2005). Los clorosomas
se encuentran en todos Clorobi o bacterias verdes de azufre y
algunas Cloro fl exi o fotótrofos anoxigénicos filamentosos verdes.
Recientemente, los clorosomas
Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
Biología celular de los orgánulos procarióticos
se descubrieron en una acidobacteria aislada de una
comunidad de esterillas microbianas en el Parque Nacional de
Yellowstone, lo que la convierte en la primera bacteria
fotosintética que se ha identificado en el filo Acidobacterias ( Bryant
y col. 2007).
Los clorosomas son estructuras elipsoidales aplanadas que
están conectadas a las membranas citoplasmáticas mediante una
placa de base relativamente gruesa (Fig. 4A). La envoltura del
clorosoma tiene un espesor de 3-5 nm y es opaca a los electrones,
como se ve por microscopía electrónica de transmisión de capa fina
(Cohen-Bazire et al. 1964; Staehelin et al. 1980). Esta capa es más
delgada que la membrana citoplasmática (8 nm), lo que indica que
no es una bicapa lipídica. Sin embargo, se han identificado lípidos
en los clorosomas purificados y la envoltura del clorosoma se
fractura en la microscopía electrónica de congelación-fractura de
una manera característica de los lípidos, lo que sugiere que la
envoltura es una capa de capa de lípidos (Staehelin et al. 1980;
Frigaard y Bryant 2006).
Los clorosomas contienen principalmente
bacteriocorofila (BChl) c, d o e, que pueden numerar
150 000 a 300 000 moléculas en un solo orgánulo. Se han
purificado diez proteínas de Clorobium tepidum clorosomas, y se
ha demostrado que todos ellos son susceptibles a la escisión
por proteasas, lo que sugiere que están expuestos a la
superficie. Los antisueros de estas proteínas pueden precipitar
clorosomas, lo que respalda aún más el modelo de que estas
proteínas se encuentran en la envoltura del clorosoma (Chung y
Bryant 1996; Vassilieva et al.
2002). Varias de estas proteínas de la envoltura muestran
similitudes entre sí, lo que lleva a la hipótesis de que realizan
funciones redundantes. Esta idea está respaldada por estudios
genéticos en los que las deleciones individuales de 9 de los 10
genes del clorosoma no tuvieron prácticamente ningún efecto
sobre la estructura o función del clorosoma (Frigaard et al.
2004). Sin embargo, cuando se crearon mutantes dobles, triples
y cuádruples en los que se eliminaron combinaciones de genes
que se predice que están en la misma familia, se descubrieron
fenotipos dramáticos en el tamaño y la morfología de los
clorosomas, lo que sugiere que el contenido de proteínas del
orgánulo determina sus propiedades ultraestructurales ( Li y
Bryant 2009). El décimo gen,
csmA, Se ha propuesto que actúe en el fl ujo de energía desde la
antena hasta el centro de reacción. Curiosamente, en el estudio
antes mencionado csmA
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D. Murat, M. Byrne y A. Komeili
no se pudo eliminar, lo que sugiere que es esencial para las
células (Frigaard et al. 2004).
El descubrimiento de las proteínas del clorosoma y los
estudios funcionales dirigidos detallados anteriormente son
pasos importantes para comprender el mecanismo de
formación del clorosoma. La disposición única de los lípidos y
las proteínas de la envoltura sugiere que este mecanismo será
diferente al que se usa para formar otros orgánulos delimitados
por lípidos. Para dar cuenta de su arquitectura y composición,
una hipótesis reciente sugiere que un proceso de
autoensamblaje es responsable de la formación de clorosomas
(Hohmann-Marriott y Blankenship 2007). Según este modelo,
las bacterioclorofilas y otras moléculas de pigmento se
acumulan entre las dos valvas de la membrana interna creando
una burbuja creciente rodeada por una sola capa lipídica. De
hecho, cuando el gen que codifica la bacterioclorofila sintasa C fue
eliminado en Clorobium tepidum no se formaron clorosomas
normales y, en cambio, se observaron estructuras más
pequeñas e hinchadas que contenían otros pigmentos dentro
de la célula (Frigaard et al. 2002). Dentro de esta monocapa,
los glicosil diacilglicéridos están enriquecidos debido a sus
interacciones preferidas con los pigmentos acumulados.
Finalmente, las proteínas del clorosoma se reclutan debido a
su preferencia por estos componentes del clorosoma. Ahora se
necesita una combinación de estudios genéticos y bioquímicos
para probar directamente este modelo de autoensamblaje
simple para la biogénesis del clorosoma.
Compartimentos de membrana de planctomicetos:
¿Verdaderos antepasados de los orgánulos eucariotas?
Los ejemplos discutidos hasta ahora representan el amplio
espectro de compartimentación intracelular que se puede
encontrar en el mundo procariota. Sin embargo, estas
estructuras no se asemejan a los orgánulos característicos que
definen el sistema de endomembranas de los eucariotas, lo que
involucrados en la segregación de núcleos y biogénesis de
dificulta establecer paralelismos evolutivos. Los miembros de la Planctomicetos,
sin embargo, un filo de ramificación profunda de las bacterias
puede contener los ancestros bacterianos de los orgánulos
eucariotas. La mayoría de las especies de este filo se
caracterizan por una compartimentación extensa y
verdaderamente única de su espacio citoplasmático.
10 Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
(Fuerst 2005). La configuración más simple se encuentra
en organismos como los del género
Pirellula en el que un gran compartimento delimitado por
bicapas lipídicas contiene y separa el cromosoma y los
ribosomas de otros componentes celulares. Este orgánulo,
llamado el pirilulosoma, está rodeado por una pequeña área
de espacio citoplasmático conocido como el paryphoplasm
(Figura 3B). A diferencia del espacio periplásmico de las
bacterias Gram-negativas, se pueden encontrar macromoléculas
como el ARN en el paryphoplasma (Lindsay et al. 1997).
En algunos Planctomicetos, Se han observado
formas más complicadas de compartimentación en las que
el pirilulosoma se subdivide en compartimentos más
pequeños y más especializados. El ejemplo más
dramático se encuentra en especies como Gemmata
obscuriglobus en el que un cromosoma compactado está
rodeado por una membrana de doble capa lipídica para
formar un cuerpo nuclear (Lindsay et al. 2001) (Fig. 3A).
Los ribosomas se encuentran tanto dentro del cuerpo
nuclear como en el resto del pirellulosoma, lo que indica
que parte de la actividad de traducción puede separarse
de la transcripción. La arquitectura de membrana inusual y
la separación parcial de la transcripción de la traducción
recuerdan al núcleo eucariota, lo que plantea la posibilidad
de que el
Planctomicetos puede representar las formas tempranas de
compartimentación que ha llegado a definir a los eucariotas.
Esta disposición también implica que la comunicación y el
transporte de macromoléculas debe ocurrir entre los
diversos compartimentos de G. obscuriglobus. Aunque no se
han encontrado vías moleculares ni evidencia de tal
transporte, el examen microscópico ha revelado que el
plegamiento de la membrana de la bicapa lipídica que rodea
el cuerpo nuclear crea una pequeña abertura que puede ser
un portal para el transporte de macromoléculas (Lindsay et
al. 2001). Los experimentos de microscopía de lapso de
tiempo también han ayudado a dilucidar los pasos
orgánulos durante la división celular. Mucho de Planctomicetos,
incluso G. obscuriglobus, se dividen por gemación en lugar del
mecanismo de fisión binaria que a menudo se observa en las bacterias
(Lee et al. 2009). Durante temprano
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Biología celular de los orgánulos procarióticos

Figura 3. El orgánulo en forma de núcleo de Gemmata obscuriglobus se muestra en ( A). La envoltura nuclear (E) es una membrana bicapa
lipídica doble que contiene el cromosoma (N). El recuadro destaca la membrana intracitoplasmática (ICM) que separa el riboplasma del
compartimento de paryphoplasma (P). Una organización más simple se ve en organismos como Pirellulamarina en el que la membrana
intracitoplasmática (ICM) diferencia el pirellulosoma (PI) del paryphoplasma (P) ( B). Mucho de Planctomicetos contienen otro orgánulo único
llamado anammoxosoma ( C). Aquí una reconstrucción CET de Brocadia fulgida se muestra. El anammoxosoma es el compartimento central
de esta célula y dentro de él se encuentran partículas de hierro (rojo). ( A, B, Reimpreso, con autorización, de Lindsay et al. 2001 [#Springer]; C,
reimpreso, con autorización, de Niftrik et al. 2008a [#ASM].)

Etapas del proceso de gemación, el nucleoide recién dividido libre
de membranas puede verse en una yema relativamente joven. A
medida que la yema crece, una migración compleja de la
membrana interna de la célula madre y la membrana interna de la
célula hija es seguida por eventos de fusión de la membrana.
para crear la nueva envoltura nuclear (Lee et al.
2009). En la actualidad, se sabe poco sobre los mecanismos
moleculares de la formación de orgánulos en estos organismos y los
estudios de este tema fascinante se ven obstaculizados por la falta
de herramientas genéticas sólidas. Sin embargo, la secuenciación
reciente de

Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422 11
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D. Murat, M. Byrne y A. Komeili
varios Planctomiceto los genomas pueden ayudar en la
identificación de nuevos productos génicos con un papel único
en el ensamblaje y la dinámica de orgánulos (Studholme et al.
2004; Staley et al. 2005). Una de esas pistas ha surgido del
genoma de
Gemmata Wa-1 en el que se ha descubierto un homólogo de la
proteína eucariota Gle2, un componente del complejo de poros
nucleares (Staley et al. 2005). Un estudio reciente llevó a cabo
una búsqueda más dirigida de proteínas bacterianas que
contienen firmas de proteínas de la cubierta de la membrana
eucariota, que desempeñan funciones clave en el tráfico de
vesículas y el mantenimiento de orgánulos en eucariotas
(Santarella-Mellwig et al. 2010). Estas proteínas están tipificadas
por una combinación inusual de dominios estructurales donde
una disposición especializada de B- sábanas, llamadas B- hélice,
es seguida por una a- estructura helicoidal denominada a
solenoide. Estas proteínas son omnipresentes entre los eucariotas,
pero cuando los genomas de todas las bacterias secuenciadas
imágenes de ME y CET revelan la presencia de un aparato de
fueron consultadas solo las especies dentro del Planctomycete-Verrucomicrobia-Chla-
mydiae phyla contenía genes que codifican proteínas eucariotas con
forma de pelaje. Curiosamente, uno de estos candidatos se
encuentra en G. obscuriglobus se observó que se localizaba en las
estructuras de la membrana interna del organismo
(Santarella-Mellwiget al. 2010). Estos resultados proporcionan
evidencia molecular del posible vínculo ancestral entre los
compartimentos de planctomicetos y los orgánulos eucariotas.
Otras especies del Planctomicetos tener un
compartimento adicional con membrana
llamó al anammoxosoma capaz de oxidación anaeróbica de
amonio (Strous et al. 1999) (Fig. 3C). Durante décadas, se
había planteado la hipótesis de que esta reacción anammox
existía basándose en cálculos termodinámicos, pero nunca se
había asociado con un organismo vivo (Broda 1977). El
anammoxosoma se encuentra dentro del pirilulosoma y es el
único Planctomiceto orgánulo que se puede purificar, lo que ha
facilitado su estudio (Lindsay et al. 2001). Entre las proteínas
que se encuentran en la membrana del anamoxosoma se
encuentra la hidroxilamina oxidorreductasa, una enzima única
que cataliza la oxidación del amonio (Schalk et al. 2000). El
análisis de la composición del anammoxosoma también ha
revelado que su membrana está enriquecida en un tipo
inusual de lípidos concatenados, nunca antes encontrados en
12 Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
naturaleza (Sinninghe Damsté et al. 2002). Estas moléculas,
denominadas lípidos ladderanos, forman una barrera más
densa e impermeable que las membranas biológicas regulares
que pueden prevenir la difusión de los intermediarios tóxicos
producidos durante la reacción del anammox. También se cree
que la barrera de difusión proporcionada por este orgánulo
ayuda a retener los intermediarios de la lenta reacción
anammox dentro de la célula (Sinninghe Damsté et al. 2002).
Un estudio reciente de este orgánulo realizado por CET ha
revelado que su membrana es muy curvada, lo que lleva a la
propuesta de que la curvatura podría optimizar la superficie de
la membrana y, por lo tanto, los procesos metabólicos
asociados a la membrana que ocurren en el anammoxosoma
(van Niftrik et al. 2008a; vanNiftrik et al. . 2008b). Algunas
bacterias anammox también se distinguen por su modo único
de división celular y orgánulo. En Kuenenia stuttgartiensis la
división celular sigue el modo típico de fisión binaria observado
en otras bacterias (van Niftrik et al. 2009). Como resultado, el
anammoxosoma se divide por la mitad durante cada ciclo de
división y se segrega por igual entre las dos células hijas. Las
anillo citocinético distinto en el compartimento más externo de
este organismo. La mayoría de las bacterias utilizan la proteína
FtsZ similar a la tubulina para formar un anillo de división, pero
el genoma de K. stuttgartiensis carece de cualquier homólogo a ftsZ.
En cambio, otra GTPase, llamada kustd1438, se encontró que
se localiza específicamente en el anillo citocinético de este
organismo (van Niftrik et al. 2009). La observación de que
kust1438 Los homólogos no se encuentran fuera de la bacteria
anammox, lo que también insinúa su función única e importante
en este proceso. Sin embargo, se requieren más estudios
funcionales para determinar un papel directo de esta proteína en
la división celular y la partición de orgánulos. En última instancia,
el desarrollo de sistemas genéticos robustos ayudará a definir aún
más los mecanismos moleculares de formación de orgánulos en
el Planctomicetos.
COMPARTIMIENTOS LIGADOS A PROTEÍNA
Carboxisomas son uno de los ejemplos más conocidos de
orgánulos unidos a proteínas en bacterias (Yeates et al.
2008). Ocurren en todos
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cianobacterias, así como quimioautolitotrofos, donde sirven
como el sitio para el primer paso del ciclo de Calvin. Los
principales componentes catalíticos de los carboxisomas
son las enzimas Ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa
oxigenasa.
(RuBisCO) y anhidrasa carbónica. RuBisCO
cataliza la reacción del CO 2 con bisfosfato de ribulosa
a dos moléculas de 3-fosfo-
ácido glicérico (3PGA) y anhidrasa carbónica catalizan
la conversión de bicarbonato en
CO 2. Al aumentar la concentración local de
RuBisCO y el CO 2 sustrato, es probable que los carboxisomas estén
aumentando la e fi ciencia del producto.
reacción de fijación de carbono activa (Yeates et al. 2008). Esta
idea está respaldada por estudios recientes de criotomografía
electrónica, que muestran que cada carboxisoma (que mide de 80
a 150 nm) contiene más de 200 complejos enzimáticos RuBisCO
dispuestos en capas concéntricas (Schmid et al. 2006; Iancu et al.
2007) (Fig. 4B). .
Solo unos pocos genes, que se encuentran en uno o más
operones, están involucrados en la formación de carboxisomas.
En Halothiobacillus neopolitans, los genes del carboxisoma
codifican las subunidades grandes y pequeñas de RuBisCO, tres
proteínas de capa pequeña que comparten una alta homología,
una proteína de capa grande, anhidrasa carbónica y dos
proteínas desconocidas que parecen tener una función
reguladora. Otras bacterias que forman carboxisomas tienen
genes ligeramente diferentes en sus operones, pero todas
contienen homólogos de los genes de la proteína de capa
pequeña y genes que codifican las subunidades RuBisCO.
Recientemente, se han cristalizado pequeñas proteínas de la
capa de una cianobacteria y una bacteria quimiolitoautotrófica, lo
que ha proporcionado información valiosa sobre cómo se puede
ensamblar la capa de proteína de los carboxisomas (Kerfeld et
al.2005; Tsai et al.
2007). Estas estructuras cristalinas revelan que las proteínas,
purificadas individualmente, se autoensamblan en hexámeros que
se unen borde a borde para formar láminas monocapa. Se ha
propuesto que estas láminas de proteína forman las paredes del
carboxisoma. Las estructuras cristalinas también revelaron un
poro cargado positivamente en el centro de los hexámeros. Este
poro podría permitir el paso de moléculas cargadas
negativamente como el bicarbonato.
comió mientras bloqueaba la entrada de O 2 creando
otra forma en que el carboxysome
Cite este artículo como Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; 2: a000422
Biología celular de los orgánulos procarióticos
Aumentar la e fi ciencia de RuBisCO y la fijación de
carbono.
Es probable que el conjunto definido de proteínas que se
encuentran en estos operones sean los componentes mínimos
necesarios para construir un carboxisoma. Sin embargo, resultados
recientes muestran que la organización y la segregación
adecuadas de los carboxisomas a lo largo del ciclo celular
requieren que interactúe con otros componentes celulares (Savage
et al. 2010). Las fusiones de proteínas fluorescentes con una
proteína de capa o con un componente RuBisCO revelaron que los
carboxisomas están espaciados linealmente por toda la célula. La
consecuencia más relevante de esta disposición es que durante la
división celular se dividirán aproximadamente el mismo número de
carboxisomas en cada célula hija (Savage et al. 2010). Este arreglo
se basa en los sistemas citoesqueléticos como interrupciones de
cualquiera mreB ( una proteína bacteriana similar a la actina) o paraca
conducir a una desorganización de los carboxisomas dentro de la
célula. En el paraca mutantes, algunas células hijas no reciben
carboxisomas, lo que significa que tienen que construir su
maquinaria de fijación de carbono de novo, lo que a su vez provoca
un alargamiento significativo de sus tiempos de duplicación
(Savage et al. 2010). Este fascinante estudio establece un vínculo
claro entre el citoesqueleto y la organización carboxisoma. Sin
embargo, quedan por dilucidar las conexiones específicas entre
este orgánulo y ParA, así como los mecanismos mediante los
cuales se logra el espaciamiento adecuado de los carboxisomas.
Los carboxisomas son en realidad parte de una familia más
grande de compartimentos delimitados por proteínas, que están todos
relacionados a través de la homología entre sus proteínas de capa.
Uno de esos orgánulos es el Compartimento de uso de
1,2-propanodiol (Pdu)
encontrado en Salmonella enterica. Al igual que los
carboxisomas, los compartimentos de Pdu albergan enzimas
específicas que son importantes para su función celular.
Curiosamente, un informe reciente ha demostrado que todas
estas enzimas comparten una secuencia amino-terminal de 20
aminoácidos que es necesaria para su empaquetamiento dentro
del compartimento Pdu (Fan et al. 2010). Además, estas
secuencias amino-terminales también son suficientes para dirigir
proteínas heterólogas tales como GFP a compartimentos de Pdu.
Dichas extensiones de secuencia amino-terminal también se
detectaron en enzimas que se cree que están asociadas con
otras
13
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D. Murat, M. Byrne y A. Komeili

Figura 4. Clorosomas de Clorobium tepidum aparecen como óvalos aplanados dispuestos alrededor de la periferia celular ( A).

Una representación de un solo carboxisoma basada en imágenes CET. El interior del carboxisoma parece estar lleno de RuBisCO según las
similitudes entre la estructura cristalina conocida de la enzima y las entidades densas en electrones observadas en las reconstrucciones CET
( B). Una imagen TEM de una célula cianobacteriana revela que el espacio citoplasmático está lleno de vesículas de gas seccionadas en dos
orientaciones diferentes ( C). (A, Reimpreso, con autorización, de Frigaard et al. 2002 [# ASM]; B, reimpreso, con autorización, de Iancu et al.
2007 [# Elsevier]; C, reimpreso, con autorización, de Walsby 1994 [#ASM].)

microcompartimentos, lo que hace probable que este modo de
localización de proteínas sea universal entre los orgánulos
delimitados por proteínas (Fan et al. 2010). Más allá de su
relevancia para comprender la biología celular de los orgánulos,
este hallazgo también proporciona un método para diseñar
compartimentos de proteínas en bacterias a través del
direccionamiento específico de enzimas heterólogas.
su exposición a la luz, la sal, los nutrientes y otros estímulos
ambientales. Las vesículas de gas son cilíndricas o en forma de huso
y el tamaño de las vesículas de gas varía entre especies. Las células
que crecen a mayores profundidades tienen vesículas de gas que son
más estrechas en ancho y son capaces de soportar una mayor presión
hidrostática.
De diez a catorce proteínas de vesículas de gas ( gvp)

Otro orgánulo único delimitado por proteínas en las bacterias
es el vesícula de gas Figura 4C). Las vesículas de gas son
orgánulos unidos a proteínas, llenos de gas, que funcionan para
modular la flotabilidad de las células (Walsby 1994). Se encuentran
en varias bacterias y arqueas, incluidas arqueas halófilas y
metanogénicas y bacterias fototróficas y heterótrofas. La mayoría
de las bacterias y arqueas que se ha demostrado que forman
vesículas de gas se encuentran en ambientes acuosos y no son
móviles. Las paredes proteínicas de las vesículas de gas son
libremente permeables a las moléculas de gas. El agua también
puede entrar en las vesículas de gas pero no puede formar gotitas
en la superficie interna debido a su naturaleza altamente hidrófoba.
Por lo tanto, cualquier agua que ingrese a las vesículas de gas se
evapora (Walsby
1994), y las vesículas llenas de gas disminuyen la densidad
general de las células, lo que les permite flotar hacia arriba. Al
controlar la formación de vesículas de gas, estos organismos
pueden especificar su posición en la columna de agua para
regular
Se ha identificado que los genes, dependiendo de la especie,
participan en la formación de vesículas de gas. En Halobacteriumhalobium,
al menos diez gvp
Se encontró que los genes eran necesarios para la formación de
vesículas de gas (DasSarma et al. 1994), y ocho
gvp genes en el arqueón halófilo Halobacterium salinarum son
necesarios y suficientes para la formación de vesículas de gas
(Offner et al. 2000). Uno de los genes esenciales codifica
GvpA, el principal componente de la pared vesicular y una de
las proteínas más hidrofóbicas conocidas. La estructura
cristalina de GvpA no se ha resuelto, principalmente porque
GvpA se agrega y no se puede disolver sin desnaturalización.
No obstante, la estructura de las vesículas de gas ha sido
investigada mediante análisis de rayos X y microscopía de
fuerza atómica (Blaurock y Walsby 1976; Blaurock y Wober
1976; McMaster et al. 1996), que reveló que las proteínas
forman costillas muy ordenadas y que la proteína las
subunidades se alinean en un ángulo de 54 8 al eje de la
costilla. Curiosamente, 54 8 es

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cerca del ángulo en el que las tensiones transversales y
longitudinales son iguales en la pared de una estructura cilíndrica
(Walsby 1994).
Se ha trabajado mucho para comprender las propiedades
físicas de las vesículas de gas, incluida su estructura, su
capacidad para resistir la presión hidrostática, su capacidad para
excluir el agua y su permeabilidad al gas. Sin embargo, se
desconoce en gran medida cómo interactúan las proteínas de las
vesículas de gas para formar las vesículas de gas y cómo se
regula la formación de vesículas de gas en respuesta a las
señales ambientales. Finalmente, es posible que se encuentren
estructuras similares a vesículas de gas en otras bacterias que
existen en ambientes no acuosos. También se han encontrado
homólogos de genes de vesículas de gas en actinomicetos que
viven en el suelo, pero no se han observado estructuras similares
a vesículas de gas ni fenotipo de flotabilidad (van Keulen et al.
2005).
OBSERVACIONES FINALES
En conclusión, la compartimentación no es una característica
limitada al mundo eucariota y se pueden encontrar numerosos
ejemplos de sistemas de orgánulos altamente complejos y
dinámicos entre los procariotas. El conocimiento limitado de los
mecanismos moleculares que controlan la biogénesis de estos
orgánulos procariotas no permite una comparación mecanicista y
evolutiva directa con sus contrapartes eucariotas bien estudiadas.
En muchos casos, los intentos de estudiar los orgánulos procariotas
se ven obstaculizados por su pequeño tamaño y la falta de
herramientas moleculares y genéticas. Con el advenimiento de los
sistemas de imágenes de alta resolución como CET y la
disponibilidad de numerosas secuencias del genoma, algunas de
las barreras para el estudio de la biología de los orgánulos
procarióticos están comenzando a desaparecer. Aunque la
comprensión molecular de la formación de orgánulos en procariotas
se encuentra todavía en una etapa relativamente inmadura, se
pueden ver algunas reglas generales en los hallazgos recientes
detallados en este artículo. En primer lugar, está claro que las
proteínas que pueden influir en la formación de orgánulos son
exclusivas de cada uno de los sistemas de orgánulos que se
analizan aquí. MamI y MamL se encuentran solo dentro de las
bacterias magnetotácticas, las supuestas proteínas de tipo
eucariota que se encuentran en el Planctomicetos también son
exclusivos de
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Biología celular de los orgánulos procarióticos
un grupo limitado de bacterias y membranas fotosintéticas se
forman a través de un mecanismo de autoensamblaje utilizando
las proteínas fotosintéticas. Estos hallazgos pueden implicar que
entre las bacterias, los orgánulos rodeados de membranas
evolucionaron varias veces de forma independiente. En segundo
lugar, el autoensamblaje puede ser un modo común de biogénesis
de orgánulos en orgánulos limitados por lípidos, como membranas
fotosintéticas y clorosomas, y compartimentos limitados por
proteínas, como carboxisomas. Por el momento, las restricciones
impuestas a la célula por este modo de formación de orgánulos
siguen sin conocerse. Por ejemplo, ¿pueden las enzimas recién
sintetizadas seguir dirigiéndose a los carboxisomas después de
que se haya cerrado la capa? También hay claras excepciones a
esta regla. En el caso de los magnetosomas, se puede eliminar
una gran cantidad de proteínas del magnetosoma y, sin embargo,
aún pueden ocurrir las etapas iniciales de formación de la
membrana. Finalmente, los elementos citoesqueléticos se utilizan
en múltiples sistemas divergentes como un medio para organizar y
dividir orgánulos. Los magnetosomas de las bacterias
magnetotácticas y los carboxisomas unidos a proteínas requieren
proteínas del citoesqueleto para una colocación precisa en la
célula, lo que ayuda a la función y segregación adecuadas de
estos orgánulos durante la división.
Más allá del establecimiento de sistemas modelo y
herramientas sólidas, también puede ser necesario un cambio
de perspectiva para llevar la comprensión de estos orgánulos
al siguiente nivel. Durante décadas, el principal enfoque de la
investigación en el estudio de los orgánulos procarióticos ha
sido descubrir la base enzimática de su función y aprovechar
los productos bioquímicos de estas reacciones para fines
aplicados. Nos gustaría sugerir que se necesita un enfoque
dedicado en la biología celular de estos orgánulos para
avanzar. El enfoque debería ser similar al adoptado por los
biólogos celulares que estudian la formación de orgánulos en
eucariotas, en los que los experimentos se centran en
comprender los mecanismos que permiten la flexión de la
membrana, la clasificación de proteínas y la división de
orgánulos. Al definir la base celular para la formación de
orgánulos en procariotas, entonces podemos abordar
directamente la base evolutiva de la compartimentación en los
diversos dominios de la vida. Además, esta vía de
investigación arrojará luz sobre el
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mecanismos utilizados por los procariotas para construir
grandes conjuntos macromoleculares y organizar su espacio
citoplasmático. Finalmente, comprender la biología celular de
los orgánulos procarióticos permitirá un enfoque más racional
para su reingeniería en aplicaciones biotecnológicas y
biomédicas.
EXPRESIONES DE GRATITUD
A. Komeili cuenta con el apoyo de subvenciones de la
Fundación David y Lucille Packard, la Fundación de la
Familia Hellman y los Institutos Nacionales de Salud.
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Biología celular de los orgánulos procarióticos

Dorothee Murat, Meghan Byrne y Arash Komeili

Cold Spring Harb Perspect Biol 2010; doi: 10.1101 / cshperspect.a000422 publicado originalmente en línea el 25 de agosto de 2010

Colección de temas Biología celular de las bacterias

Criotomografía electrónica Heterocistos cianobacterianos

Elitza I. Tocheva, Zhuo Li y Grant J. Jensen Krithika Kumar, Rodrigo A. Mella-Herrera y James W.
Golden
Localización subcelular de proteínas en bacterias Sincronización de la dinámica cromosómica y la división celular
David Z. Rudner y Richard Losick en bacterias
Martin Thanbichler
Polos opuestos: orgánulos polares procarióticos y su Microscopía de fluorescencia de células vivas cuantitativa automatizada
regulación espacial
Clare L. Kirkpatrick y Patrick H. Viollier Michael Fero y Kit Pogliano
Mixobacterias, polaridad y morfogénesis La estructura y función de los homólogos de actina bacteriana
multicelular
Dale Kaiser, Mark Robinson y Lee Kroos Joshua W. Shaevitz y Zemer Gitai
Máquinas de transporte de ADN asociadas a membranas Biofilms
Briana Burton y David Dubnau Daniel López, Hera Vlamakis y Roberto Kolter
La envoltura de la célula bacteriana Nanomáquinas bacterianas: el flagelo y el inyectisoma tipo III
Thomas J. Silhavy, Daniel Kahne y Suzanne Walker
Marc Erhardt, Keiichi Namba y Kelly T. Hughes
Biología celular de los orgánulos procarióticos Imágenes de una sola molécula y de superresolución en células de
Dorothee Murat, Meghan Byrne y Arash Komeili bacterias vivas
Julie S. Biteen y WE Moerner
Organización y segregación de los cromosomas
bacterianos
Esteban Toro y Lucy Shapiro

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