Enfermedad de las plantas • 2018 • 102: 2453-2464 • https://doi.org/10.
1094/PDIS-02-18-0311-RE
Incidencia, densidad de población y heterogeneidad espacial de nematodos fitoparásitos en campos
de maíz en Ohio
Abasola CM Simon y Horacio D. López-Nicora, Departamento de Fitopatología, Universidad Estatal de Ohio, Columbus, OH 43210;
Laura E. Lindsey, Departamento de Horticultura y Ciencias de los Cultivos, Universidad Estatal de Ohio, Columbus, OH 43210; Terry L. Niblack, Departamento de Fitopatología,
Universidad Estatal de Ohio, Columbus, OH 43210; y Pierce A. Paul, † Departamento de Fitopatología, Universidad Estatal de Ohio, Centro de Investigación y Desarrollo Agrícola de
Ohio, Wooster, OH 44691
Resumen
Se recolectaron muestras de suelo de 425 campos de maíz en 28 condados de Ohio entre las
etapas de crecimiento V3 y V6 durante las temporadas de crecimiento de 2013 y 2014. Diez
grupos morfológicos de nematodos fitoparásitos, a saber, espiral, lesión, lanza, daga, acrobacia,
alfiler, anillo, raíz rechoncha, quiste y " tylenchids "( varios géneros morfológicamente similares a los
miembros de la subfamilia Tylenchinae [Taxonomía NCBI] incluyendo Cephelenchus, Filenchus,
Malenchus, y Tylenchus) fueron identificados. Se caracterizaron ocho especies pertenecientes a
seis de estos grupos. Se detectaron nematodos espirales, tylenquidos, lesiones, clavos, lanzas,
acrobacias y dagas en 94, 96, 80,
57, 48, 48 y 37% de los campos, respectivamente, mientras que los nematodos de raíz corta, quiste y
anillo estaban presentes en menos del 14% de las muestras. En promedio en los campos, los
nematodos espirales, tylenquidos y alfiler tuvieron
En los últimos años, el interés en los nematodos fitoparásitos (PPN) asociados con el maíz de
campo y, en consecuencia, el uso de semillas tratadas con productos de manejo de nematodos, ha
aumentado en el medio oeste de los Estados Unidos. Esto es consistente con un aumento reciente en
el uso general de otros plaguicidas en la agricultura, incluso en ausencia de enfermedades conocidas
o amenazas de insectos. Aunque se sabe que los PPN causan pérdidas en los cultivos de campo,
incluido el maíz (Norton 1983), se desconoce en gran medida la amenaza que representan estos
gusanos redondos patógenos para la producción de maíz en Ohio. Investigaciones recientes en Iowa
mostraron que cuando las poblaciones de PPN de referencia estaban por debajo de los umbrales de
daño establecidos, los productos de manejo de nematodos no proporcionaron un beneficio de
rendimiento incluso si eran efectivos para reducir la densidad de población de nematodos (Batista da
Silva 2013).
Se sabe que más de 60 especies diferentes de PPN se alimentan de maíz en América
del Norte (Norton 1983), de los cuales los géneros más comunes son los ectoparásitos Belonolaimus,
spp. en muestras de suelo y raíces de maíz recolectadas de parcelas con labranza convencional en
Hemicycliophora, Helicotylenchus, Longidorus, Mesocriconema, Paratylenchus,
Paratrichodorus, Xiphinema, y Tylenchorhynchus; el endoparásito Meloidogyne
y Pratylenchus; y el semiendoparasitario o endoparásito Hoplolaimus ( Norton 1984; Tylka y
col. 2011a, 2011b; Yeates et al. 1993). Según una encuesta realizada en Illinois, se
encontraron PPN en cada uno de los 550 campos muestreados, en densidades de
población que van desde 100 a
4000+ nematodos / 100 cm 3 suelo (TL Niblack y HD LopezNicora, comunicación personal). Los
nematodos espirales ( Helicotylenchus spp.) fueron las más frecuentes, encontrándose en el 99%
de las muestras, en la mayoría de los casos a densidades poblacionales superiores a 150
nematodos / 100 cm 3 suelo. Los nematodos de la lesión ( Pratylenchus spp.) fueron las segundas
más prevalentes en la encuesta de Illinois, estando presentes en el 84% de los campos. Los
miembros de este género se encontraron en densidades de población
† Autor para correspondencia: PA Paul; Correo electrónico: paul.661@osu.edu
Fondos: Los sueldos y el apoyo a la investigación para PA Paul, TL Niblack, ACM Simon y HD
Lopez-Nicora fueron proporcionados por fondos estatales y federales al Centro de Investigación y
Desarrollo Agrícola de Ohio.
Aceptado para su publicación el 24 de junio de 2018.
© 2018 La Sociedad Americana de Fitopatología
densidades medias de población más altas. Para todos los grupos, la incidencia y la densidad de
población variaron entre los condados y, en algunos casos, entre las regiones de suelo y las prácticas
de cultivo. Ambos parámetros poblacionales fueron heterogéneos en múltiples escalas espaciales, con
la menor heterogeneidad entre las regiones del suelo y la mayor entre los campos dentro del condado y
la región del suelo. Las varianzas estimadas a nivel de la región del suelo no fueron significativamente
diferentes de cero para la mayoría de los nematodos evaluados. El truco y la lanza fueron dos de los
grupos más variables en todas las escalas espaciales probadas. En general, las densidades de
población fueron significativamente más heterogéneas a nivel de campo que a nivel de condado. Los
hallazgos de este estudio serán útiles para desarrollar protocolos de muestreo y establecer ensayos en
finca para estimar pérdidas y evaluar estrategias de manejo de nematodos.
considerados por encima de los niveles de riesgo moderado (26 nematodos / 100 cm 3 suelo)
(Niblack 2009; Simon et al.2018) en más del 50% de los campos en los que estuvieron
presentes. Se informaron hallazgos similares en Iowa, donde se encontraron PPN en el 92%
de las 331 muestras analizadas (Tylka et al. 2011a). Los nematodos espirales y lesionistas
volvieron a ser los grupos más frecuentes, estando presentes en el 77 y el 51% de las
muestras, respectivamente, con densidades poblacionales medias de 87 y 21 nematodos / 100
cm. 3 suelo, respectivamente (Tylka et al. 2011a).
El hecho de que los nematodos se encontraran en densidades de población relativamente altas
en los campos de maíz en Iowa e Illinois no es sorprendente. Las prácticas actuales de manejo de
cultivos, como la labranza de conservación y el maíz continuo, pueden estar contribuyendo a la
acumulación de PPN, porque la frecuencia y distribución de estos organismos pueden estar
influenciadas por el tipo de suelo, las condiciones edafoclimáticas, las prácticas de cultivo y las
complejas interacciones entre estos factores. Por ejemplo, Caveness (1974) encontró más Pratylenchus
comparación con parcelas sin labranza, pero Helicotylenchus y Meloidogyne fueron más abundantes
en las parcelas de labranza cero que en las de labranza convencional plantadas con maíz en rotación
con otros cultivos. A diferencia de, Pratylenchus scribneri se distribuyó más uniformemente en las
parcelas con labranza cero que en las parcelas con labranza convencional en Indiana (Alby et al.
1983), y Thomas (1978) informó que las densidades de población más altas de Helicotylenchus spp., Pratylenchus
spp., y
Xiphinema spp. se encontraron en parcelas sin labranza. Los resultados de un estudio realizado por
Parmelee y Alston (1986) en Georgia mostraron que los efectos de las prácticas de labranza en las
poblaciones de nematodos dependían de cuándo se recolectaban las muestras. Encontraron que la
labranza afectaba la densidad de la población de nematodos, siendo la abundancia mensual
significativamente mayor en las parcelas con labranza convencional que en las de cero; sin embargo,
durante el verano, los PPN fueron más abundantes en la labranza cero que en las parcelas con
labranza convencional.
A pesar de las similitudes en las prácticas de producción de cultivos entre Illinois, Iowa y Ohio,
los datos sobre la frecuencia de nematodos y la densidad de población de los dos primeros
estados no pueden extrapolarse al último. Esto se debe a que otros factores como el pH del suelo,
la materia orgánica y la textura, que se sabe que varían entre los tres estados, también pueden
afectar la estructura de la población de nematodos (Florini et al. 1987; Norton y Hoffmann 1974;
Wallace et al. 1993). Además, debido a que el daño causado por cualquier especie determinada de
nematodo puede variar con el híbrido, las prácticas de manejo de cultivos, las condiciones
climáticas y las interacciones entre estos
Enfermedad de las plantas / Diciembre de 2018 2453
factores (Norton 1983; Tylka et al. 2011a), ninguna densidad de población será adecuada
para estimar pérdidas en todas las condiciones (Tylka et al. 2011a). Por lo tanto, uno de los
objetivos de este estudio fue determinar qué géneros y especies de PPN se encontraron
con mayor frecuencia en los campos de maíz en Ohio y en qué densidades de población.
Se muestrearon de 15 a 16 campos de maíz en 28 condados durante las temporadas de
cultivo de 2013 y 2014, y se identificaron y enumeraron los PPN.
Figura 1. Se muestran mapas del estado de Ohio UNA, las seis regiones de suelo natural, y SEGUNDO, los 28 condados
en los que se tomaron muestras de los campos de maíz para detectar nematodos parásitos de las plantas. En UNA, regiones
de suelo con 1 = Hoytville-Nappanee-Paulding-Toledo, 2 = Blount-Pewamo-Glynwood, 3 = Miamian-Kokomo-Eldean, 4 =
Bennington-Cardington-Centerburg, 5 = ClermontRossmoyne-Avonburg-Cincinnati, y 6 = Shelocta- Serie de suelos
Brownsville-LathamSteinsburg según lo definido por el Departamento de Recursos Naturales de Ohio. En SEGUNDO, Las
regiones sombreadas son los condados de los que se recolectaron muestras, y los patrones representan el número de
diferentes grupos morfológicos encontrados en cada uno de los condados muestreados. Fuente del mapa de la región del
suelo: Departamento de Recursos Naturales de Ohio.
2454 Enfermedad de las plantas / Vol. 102 No. 12
La información relativa a qué géneros y especies están presentes, dónde y en qué
densidades de población será útil para establecer ensayos de nematodos en la finca
para estimar pérdidas y evaluar programas de manejo.
Un segundo objetivo de este estudio fue cuantificar la heterogeneidad en la presencia de
nematodos y la densidad de población en los campos de maíz en Ohio a múltiples escalas
espaciales. Se sabe que las poblaciones de PPN son muy variables dentro y entre los campos,
pero debido a que nunca se ha realizado un estudio completo de nematodos en los campos de
maíz en Ohio, no hay datos históricos a partir de los cuales se pueda estimar la magnitud de tal
variabilidad. Se ajustaron modelos lineales mixtos generalizados (Gbur et al. 2012; Stroup 2013) a
los datos de incidencia de nematodos y densidad de población para estimar la variabilidad en la
región del suelo, condado dentro de la región del suelo y campo dentro del condado y los niveles
espaciales de la región del suelo. Estas estimaciones serán útiles para establecer protocolos de
muestreo en futuras encuestas de nematodos.
Materiales y métodos
Muestreo de suelos y extracción de nematodos. Se recolectaron un total de 425 muestras de suelo durante
las temporadas de crecimiento de 2013 y 2014 entre las etapas de crecimiento V3 y V6 (Abendroth et al. 2011)
según un plan de muestreo estratificado. Específicamente, se recolectaron 184 muestras del 10 de junio al 2 de
julio de 2013, y 241 del 10 de junio al 16 de julio de 2014. El estado se dividió en estratos en base a seis regiones
de suelos naturales ubicadas en la mitad occidental del estado donde la mayoría del maíz se cultiva (Fig. 1A;
Cuadro 1). Se muestrearon un total de 28 condados (12 en 2013 y 16 en 2014), y de cada condado, se
seleccionaron arbitrariamente 15 o 16 campos (Fig. 1B). Se tomaron muestras de suelo de campos con diferentes
historiales de cultivo, incluidos campos con maíz continuo (cuatro o más años de maíz tras maíz), rotación
maíz-soja (los dos cultivos rotaron en el mismo campo al menos una vez en los últimos cinco años) y rotación
maíz-soja-trigo (los tres cultivos se sembraron en el campo al menos una vez en los últimos 5 años). La cría de
cultivos y el manejo de los campos seleccionados fueron consistentes con las prácticas de producción de maíz de
campo en el estado (Barker et al.2017). Todos los campos se cultivaron en monocultivo y se plantaron durante los
meses de abril y mayo. La preparación de la tierra en campos seleccionados incluyó labranza convencional,
vertical, mínima o cero. Todos los campos se cultivaron en monocultivo y se plantaron durante los meses de abril
y mayo. La preparación de la tierra en campos seleccionados incluyó labranza convencional, vertical, mínima o
cero. Todos los campos se cultivaron en monocultivo y se plantaron durante los meses de abril y mayo. La
preparación de la tierra en campos seleccionados incluyó labranza convencional, vertical, mínima o cero.
Las muestras se recolectaron en un patrón de zig-zag a través de una sección de 8 filas de cada uno
de los campos seleccionados. Se utilizó una sonda de suelo de 2,54 cm de diámetro para recolectar de 18
a 20 núcleos de suelo a una profundidad de 30 - 50 cm de cada campo muestreado y agrupados en una
muestra compuesta. El volumen de suelo en cada núcleo varió de 152 a 253 cm. 3, dando como resultado
una muestra compuesta de aproximadamente 2700 a 5000 cm 3. La sonda de suelo se colocó en un ángulo
de aproximadamente 45 ° debajo de la fila de plantas de maíz para recolectar muestras dentro de la
rizosfera. Los núcleos de suelo intactos junto con los fragmentos de raíces se colocaron en bolsas de
plástico etiquetadas. Luego, cada muestra se colocó en una hielera con cartón y bolsas de hielo
desechables, se transportó de regreso al laboratorio y se almacenó a 4 ° C hasta su procesamiento.
De cada muestra de suelo compuesta individual recolectada por campo, una sola submuestra
de 100 cm 3 fue tomada para la extracción de nematodos mediante tamizado, decantación y técnica
de flotación de sacarosa centrífuga (Jenkins 1964). Se puede encontrar una descripción detallada
del protocolo en Simon (2015). En resumen, para cada campo (una muestra compuesta), los
núcleos del suelo se rompieron cuidadosamente, se pasaron a través de un tamiz de apertura de
1,27 cm y se homogeneizaron antes de tomar una submuestra. Cada submuestra se añadió a un
vaso de precipitados de 1.000 ml que contenía 500 ml de agua del grifo hasta que el nivel del agua
alcanzó la marca de 600 ml, asegurando así que aproximadamente 100 cm 3 se utilizó tierra.
Después de mezclar cuidadosamente, la suspensión de agua de suelo resultante se vertió y se
enjuagó a través de 850 metro m más de 250 metro m de apertura (malla 20 sobre 60) sobre un
balde. Luego se extrajeron los nematodos tanto de la suspensión del suelo en el balde como de los
materiales capturados en los tamices mediante la técnica del embudo de Baermann (Jenkins
1964), se identificaron, enumeraron y se informaron como un solo recuento total para cada grupo
morfológico por 100 cm 3 suelo.
Identificación y enumeración de nematodos parásitos de plantas.
Grupos morfológicos. Los NPP se identificaron y agruparon según la forma y el tamaño general del cuerpo,
la forma y el tamaño del estilete, la morfología del esófago, la forma de la cola, el tamaño del metacorpo, la
posición de la vulva, la perilla del estilete
forma y tamaño, forma en reposo, características cefálicas y otras características de la
morfología corporal general (Mai y Mullin 1996). Esto se hizo con la ayuda de un
estereoscopio, un microscopio compuesto (con un aumento de × 40) y una clave
dicotómica (Mai y Mullin 1996). Niveles de población, denominados aquí abundancia o
densidad de población (número de nematodos por 100 cm 3 suelo), luego se
determinaron contando el número de nematodos de cada grupo. La densidad media se
estimó como la suma de nematodos por 100 cm. 3 suelo dividido por el número total de
muestras en las que se detectó el grupo morfológico en cuestión. Se utilizó un enfoque
similar para estimar la abundancia media para diferentes prácticas de producción de
maíz y regiones de suelo. La frecuencia o incidencia (como porcentaje) de cada grupo
morfológico también se calculó dividiendo el número total de muestras en las que ese
grupo fue detectado por el número total de muestras recolectadas y multiplicándolo por
100.
Identificación de especies. Seis de los grupos morfológicos más frecuentes y
abundantes se identificaron además en especies basándose en características
morfológicas y moleculares. Las hembras y los machos (cuando corresponda) fueron
seleccionados, arreglados y montados (Simon
2015), y luego se midió con la ayuda de un microscopio compuesto y un software de
análisis de imágenes (Zeiss Axion A1 imager versión 4.0, Nueva York). Las especies se
identificaron utilizando claves de diagnóstico y descripciones originales (Castillo y Vovlas
2007; Fortuner et al. 1984; Handoo 2000; Handoo y Golden 1989, 1992; Lamberti y
Carone 1991; Raski 1975). Para la caracterización molecular, se extrajo ADN de 1 a 7
individuos (dependiendo de la masa de nematodos) de cada una de las especies
clasificadas con base en la morfología. Los nematodos se transfirieron individualmente a
tubos Eppendorf que contenían 20 metro l de
ciclos de 60 sa 72 ° C (extensión), seguido de un paso de extensión final de 10 min a 72 ° C.
Se mezclaron diez microlitros de producto de PCR con 2 metro l de 6 × colorante de carga de
ADN y 10 metro Se cargó 1 l de la mezcla en un gel de agarosa tamponado con TAE estándar
al 1,5% teñido con tinción de gel de ADN segura Invitrogen SYBR (Thermo Fisher Scientific).
Después de la electroforesis (115 V, 2,0 A durante 45 min), se visualizó el gel y se fotografió
bajo luz ultravioleta. El producto de PCR restante se almacenó a
- 20 ° C o se utiliza inmediatamente para la secuenciación. Se utilizó un analizador de ADN
3730 de Applied Biosystems y una química del terminador de secuenciación del ciclo BigDye
para la secuenciación del ADN (Plant - Microbe Genomics Facility, Ohio State University,
Columbus, Ohio, EE. UU.). Las secuencias se depositaron en GenBank y se compararon con
secuencias depositadas previamente mediante búsquedas BLAST (Tabla 2).
Heterogeneidad de nematodos fitoparásitos en campos de maíz en Ohio. Para los seis
grupos morfológicos caracterizados por especies y tylenquidos, se utilizaron datos de
incidencia (presencia / ausencia) y abundancia para estimar la variabilidad en la presencia de
nematodos y la densidad de población, respectivamente, en múltiples escalas espaciales
ajustando modelos lineales mixtos generalizados (Gbur et al. 2012; Stroup 2013). Debido a
que los nematodos se extrajeron de una sola muestra compuesta por campo, cada campo se
consideró una unidad de muestreo. La probabilidad esperada de que un nematodo de cierto
grupo morfológico esté presente en un condado determinado se estimó como p = Y / n, dónde Y
es el número de campos que dieron positivo para el nematodo en cuestión y norte es el
número total de campos muestreados por condado (15 o 16). Ya que pag se asumió que tenía
una distribución binomial condicional, se utilizó PROC GLIMMIX de SAS (Littell et al.2006)
para ajustar la mezcla lineal generalizada

NaOH 0,25 M, se incubó durante la noche a temperatura ambiente y luego se calentó a 99 ° Tabla 2. Números de acceso A (depósito de GenBank) y B (usados para comparación), valor E y porcentaje de
C durante 3 min. Diez microlitros de HCl 0,25 M y 5 metro A continuación, se añadieron l de identidad para especies de nematodos parásitos de plantas identificadas en un campo de maíz en Ohio usando
técnicas moleculares una
cada uno de Tris-HCl 0,5 M (pH 8,0) y Tritox X-100 al 2%, y la mezcla se incubó durante otros
3 min a 99 ° C (Hübschen et al. 2004). Luego, el ADN se almacenó en - 80 ° C o se utiliza
mi
inmediatamente para la amplificación de ADN. Especies de nematodos Acc. No. A Acc. No valor B Identidad

Xiphinema rivesi KY849909 JX912150.1 <0.001 100

El ADN resultante se sometió a ensayos de diagnóstico de reacción en cadena de la
Helicotylenchus MG925220 HM014264.1 <0.001 99
polimerasa (PCR) separados para la identificación de cada especie. La región de
pseudorobustus
expansión D2-D3 del gen de ARN ribosómico 28S (ARNr) se amplificó usando el
Pratylenchus thornei MG925219 JX61954.1 <0,001 99
cebador directo ACAAGTACCGTGAGGG AAAGTTG y el cebador inverso
Pratylenchus scribneri segundo MG925218 KY424300.1 <0.001 93
TCGGAAGGAACCAGCTACTA (De Ley et al. 1999), o el gen de ARNr 18S se amplificó
Pratylenchus crenatus segundo MG925217 EU669920.1 <0,001 90
usando el cebador directo
Hoplolaimus magnistylus MF767410 EU626788.1 <0.001 98
CGCGAATRGCATTCGATAGCGCGCATRGCATTCGATGCGC (Vrain et al. 1992). Para
Tylenchorhynchus claytoni KY849908 KJ934130.1 <0.001 99
cada especie, 10 metro l de extracto de ADN se añadió a la mezcla de PCR que contenía Paratylenchus MG925221 KY584086.1 <0.001 99
10 metro l agua libre de nucleasas, 25 metro l sueño Taq Mezcla maestra de PCR (2X) neoamblycephalus
(Thermo Fisher Scientific, Frederick, MD) y 2.5 metro l de cada uno de los cebadores una Los números de acceso A y B se refieren al identificador único asignado a la secuencia depositada
(hacia adelante y hacia atrás). El programa del termociclador consistió en 3 min a 95 ° C o consulta y la secuencia utilizada para la comparación, respectivamente; El valor E es el valor
(desnaturalización inicial), 35 ciclos de 30 sa 95 ° C (desnaturalización), 35 ciclos de 30 esperado y la identidad se refiere al porcentaje de similitud entre las secuencias depositadas y de
sa 54 ° C (recocido), 35 comparación.
segundo Clasificación provisional debido a una identidad de secuencia relativamente baja.

Tabla 1. Características de las seis regiones de suelo en Ohio de las que se recolectaron muestras de suelo durante las temporadas de crecimiento de 2013 y 2014 para la extracción de nematodos parásitos de las plantas, y número de condados
muestreados dentro de cada región de suelo y campos de maíz muestreados dentro del condado y región de suelo

Textura de la tierra segundo

Región una Serie de suelos Condado Campo Arena Limo Arcilla Rotación C Labranza re

1 Hoytville-Nappanee-Paulding-Toledo 4 61 43,82 31,92 24,26 19,29,13 13,16,32

2 Blount-Pewamo-Glynwood 4 61 17.58 52,74 29,68 14,24,23 14,08,39
3 Miamian-Kokomo-Elden 5 76 17.02 61.08 21,90 12,37,27 26,24,26
4 Bennington-Cardington-Centerburg 5 76 23,65 54,32 22.03 15,37,24 02,20,54
5 Clermont-Rossmoyne-Avonburg-Cincinnati 5 76 16.22 66,14 17,64 07,54,15 35,16,25
6 Shelocta-Brownsville-Latham-Steinsburg 5 75 23,78 58,47 17,75 16,39,20 21,15,39
una Región 1: aproximadamente el 60% de los suelos en esta región tienen más del 3% de materia orgánica en los 2,5 cm superiores, más del 27% de arcilla en la capa superficial del suelo y el nivel freático a menos de 0,30 m por
debajo de la superficie; Región 2: aproximadamente el 30% de los suelos de esta región tienen las características descritas para la Región 1; Región 3: aproximadamente el 20% de los suelos tienen las características descritas
para la Región 1; Región 4: aproximadamente el 15% de los suelos tienen las características descritas para la Región 1; Región 5: menos del 3% de los suelos tienen más del 3% de materia orgánica y más del 27% de arcilla en la
capa superior del suelo, y el 20% tiene el nivel freático a menos de 0,30 m debajo de la superficie; Región 6: menos del 2% de los suelos de esta región tienen las características descritas para la Región 1. Fuente: Departamento de
Recursos Naturales de Ohio.

segundo Porcentaje medio de arena, limo y arcilla promediado en los campos muestreados en cada región del suelo. La textura del suelo se determinó como se describe en Simon et al. (2018).
C Número de campos en cada región del suelo bajo rotación continua de maíz, maíz-soja o maíz-soja-trigo.
re Número de campos en cada región de suelo bajo labranza cero, labranza de conservación (definida aquí como labranza vertical o labranza mínima) o labranza convencional (incluye todas las operaciones de labranza estándar).

Enfermedad de las plantas / Diciembre de 2018 2455

modelos a los datos para estimar las variaciones de los efectos aleatorios de la región del suelo ( R) y
condado dentro de la región del suelo ( C) sobre el valor esperado de
pag. Los modelos se ajustaron a la función de enlace logit de pag ( h = En [ pag/( 1 - pag)])
como se describió anteriormente (Gbur et al. 2012; Kriss et al. 2012; Stroup
2013). Los modelos ajustados a los datos se pueden escribir como:
h ij = b + R yo + C re R Þ ij
dónde h ij es la función de enlace logit, segundo es la intersección o la media general en la escala de
enlace (logit), R yo es el efecto aleatorio de la yo th suelo
región, y C (R) ij es el efecto aleatorio de la j th condado dentro del
yo la región del suelo.
Los datos de abundancia de nematodos (recuento de nematodos por 100 cm 3 suelo) se asumió que
tenía una distribución de Poisson con media y varianza iguales a metro; por lo tanto, PROC GLIMMIX de
SAS se usó nuevamente para ajustar modelos lineales mixtos generalizados a los datos para estimar los
efectos aleatorios de la región del suelo ( R), condado dentro de la región del suelo C), y campo dentro del
condado dentro de la región del suelo ( F) sobre la densidad poblacional esperada de cada grupo
morfológico. El modelo ajustado a la función de enlace logarítmico de la densidad de población media ( h = Iniciar
sesión[ metro]) Se puede escribir como:
Resultados
Nematodos parásitos de plantas en campos de maíz en Ohio. Grupos morfológicos y
especies. Los PPN representaron más del 50% del total de nematodos recuperados en
esta encuesta. Se encontraron nematodos microbívoros en distintos niveles, mientras
que se detectaron fungívoros, omnívoros y depredadores en 3.8, 3.3 y 1.1% de los
campos, respectivamente; el 39,2% restante consistió en alimentadores bacterianos. Se
(1)
identificaron diez grupos morfológicos de NPP, a saber, espiral (principalmente Helicotylenchus),
lesión ( Pratylenchus), lanza ( Hoplolaimus), daga Xiphinema), truco (principalmente Tylenchorhynchus),
alfiler ( Paratylenchus), anillo ( Criconemella), la raíz rechoncha Paratrichodorus), quiste Heterodera),
y " tylenchids "( varios géneros morfológicamente similares a los miembros de la
subfamilia Tylenchinae (Taxonomía NCBI) incluyendo Cephelenchus, Filenchus,
Malenchus, y
Tylenchus).
Con base en las características morfológicas y moleculares, se caracterizaron
ocho especies de PPN de seis de los grupos morfológicos más frecuentes (Tablas 2
y 3). Las especies más comúnmente detectadas fueron los nematodos espirales y
lesionadores. Helicotylenchus pseudorobustus y Pratylenchus thornei. Otros dos

h ijk = b + R yo + C re R Þ ij + F re CR Þ ijk (2) Pratylenchus especies fueron clasificadas provisionalmente como P. scribneri
y P. crenatus basado en características moleculares y morfológicas (Tabla 3). Las
dónde h ijk es la función de enlace de registro (también conocida como predictor lineal),
especies de nematodos acrobáticos, lanzas, alfileres y dagas caracterizadas fueron Tylenchorhynchus
segundo, R yo, y C (R) ij son como se definen anteriormente, y F (CR) ijk representa el efecto aleatorio de la k th
claytoni ( Condados de Fulton y Pickaway), Hoplolaimus magnistylus ( Condado de
campo dentro del j th condado y yo la región del suelo. En
Mercer),
Ambos modelos, la región del suelo y el condado, así como el campo en el modelo 2, se asumieron
Paratylenchus neoamblycephalus ( Condados de Fulton y Union), y ( Xiphinema rivesi ( Condado
como independientes y distribuidos normalmente, con una media
de Fulton), respectivamente.
0 y varianzas constantes de s 2 R; s 2 C; y s2 F, para la región del suelo, condado, Incidencia y densidad poblacional de PPN. Los 10 grupos morfológicos se detectaron en
y campo, respectivamente.
los condados de Clark, Jackson, Pickaway y Shelby; 9 en los condados de Adams, Fairfield,
Se ajustaron modelos separados para cada grupo morfológico, con máxima Fayette, Hocking, Huron, Logan, Morrow, Paulding y Vinton; 8 en los condados de Brown,
verosimilitud (mediante el método = opción laplace en GLIMMIX) y pseudo-verosimilitud Clermont, Clinton, Fulton, Greene, Henry, Mercer, Pike, Richland, Scioto y Warren; 7 en los
como método de estimación de parámetros para la incidencia y la densidad de población, condados de Highland, Union y Wood; y 6 en el condado de Licking (Fig. 1B). En los 28
respectivamente. Estimados condados muestreados se detectaron nematodos espirales, de lesión, daga y alfiler (Fig. 2A,
de b, s 2 R; s 2 C; s 2 F y se obtuvieron sus errores estándar. Para inci- B, D y F); lanza en todos los condados excepto Fulton y Henry (Fig. 2C); acrobacias en
Dencia, se utilizaron pruebas de razón de verosimilitud para determinar la significancia de los todos los condados excepto Licking, Morrow y Vinton (Fig. 2E); no se detectó nematodo de
efectos aleatorios y para probar la hipótesis nula de no diferencia. raíz rechoncha en los condados de Highland, Licking, Mercer, Pike, Richland, Scioto, Union y
en variación entre la región del suelo y el condado ( s 2 R= s 2 C). Perfil confi- Wood; y los nematodos del quiste y del anillo sólo se detectaron en 14 y 11 de los 28
Los intervalos de diferencia alrededor de estas estadísticas se calcularon como se explica en condados muestreados, respectivamente.
Kriss et al. (2012) mediante la covtest / cl (tipo = perfil) declaración en GLIMMIX. Para la densidad
de población, las pruebas de significación estadística y las estimaciones de los intervalos de
confianza se basaron en la pseudoloseguridad. Después de ajustar los modelos, se utilizó la Los nematodos espirales y los tylenchids tuvieron la mayor incidencia, siendo detectados
función de vínculo inverso (Gbur et al. 2012; Stroup 2013) para obtener la probabilidad estimada en 94 y 96% de los 425 campos muestreados, respectivamente (Cuadro 4). Lesión, alfiler,
de que se detecte un determinado grupo morfológico de nematodos condicionado a los efectos lanza, acrobacia y daga fueron extraídos de
aleatorios. 80, 57, 48, 48 y 37% de los campos, respectivamente; mientras que los nematodos rechonchos,
quísticos (basados únicamente en juveniles) y anulares se detectaron en menos del 14% de las
muestras. El nematodo espiral también fue el más abundante, con una densidad poblacional media
de 90 nematodos / 100 cm. 3 suelo, promediado en todos los campos que dieron positivo para este
Tabla 3. Morfometría de hembras de las tres especies de Pratylenchus detectado en campos de maíz nematodo (Cuadro 4). El segundo grupo más abundante fue el nematodo pin, con una media de 61
muestreados en Ohio entre las etapas de crecimiento V3 y V6 durante las temporadas de crecimiento de nematodos / 100 cm. 3 suelo. Se detectaron acrobacias, lanzas y lesiones con densidades de
2013 y 2014 una
población medias de 23, 20 y 16 nematodos / 100 cm. 3 suelo, respectivamente. Se detectaron otros
grupos morfológicos (anillo, daga, raíz rechoncha y quiste [basado únicamente en juveniles]) con
Caracteristicas P. thornei P. scribneri segundo P. crenatus segundo
densidades de población medias inferiores a 11 nematodos / 100 cm 3 suelo (Cuadro 4).
norte 10 11 13
L 460-580 (510) 450-600 (530) 420-620 (510)
una 23,7-29,5 (27,0) 21,2-29,1 (24,6) 20,2-31,8 (26,7)
La abundancia media de nematodos espirales a nivel de condado osciló entre 16 y
segundo 3,5-5,1 (4,2) 4,5-6,4 (5,4) 4,1-5,4 (4,7)
208 nematodos / 100 cm. 3 suelo, con el condado de Union teniendo las densidades de
C 16,4-19,0 (17,8) 16,4-22,0 (19,4) 17,0-23,2 (19,3)
población medias más altas y Pike las más bajas (Fig. 2A). Para los nematodos de lesión
V 75,4-78,4 (76,6) 77,7-83,0 (81,7) 77,3-86,9 (79,7) y lanza, Fulton y Scioto (37 nematodos / 100 cm 3 suelo) y Clermont (48 nematodos / 100
Longitud del estilete 17-18 (17,0) 16-18 (17,0) 16-19 (17,0) cm 3
Orificio de la glándula dorsal 2,2-3,8 (3,1) 2,8-3,6 (3,3) 2,5-3,9 (3,3)
suelo) y marrón (40 nematodos / 100 cm 3 suelo) los condados tuvieron las densidades
Anillos labiales 3 2 2
medias más altas, respectivamente (Fig. 2B y C). Por otro lado, el nematodo lanza no se
Incisiones laterales 4 4 4
detectó en los condados de Henry o Fulton, y el nematodo de lesión se registró en el nivel
Masculino Muy raro Ausente Ausente
de población más bajo en el condado de Clinton (una media de 4 nematodos / 100 cm 3 suelo).
una n = número de muestras en las que se realizaron las mediciones, L = longitud del cuerpo, a = longitud del
Entre los campos que dieron positivo para el nematodo pin, los condados de Union y
cuerpo dividida por el mayor diámetro del cuerpo, b = longitud del cuerpo dividida por la distancia desde el
Paulding tuvieron los más altos (245 y 201 nematodos / 100 cm 3 suelo, respectivamente) y
extremo anterior a la válvula esófago-intestinal, c = longitud del cuerpo dividido por la longitud de la cola, V =
distancia desde el extremo anterior a la vulva dividido por la longitud del cuerpo multiplicado por 100. Todas
Madera la más baja (6 nematodos / 100 cm 3 suelo) densidad de población media (Fig. 2F),

las medidas están en metro metro. mientras que Fulton tuvo la mayor abundancia media de nematodos achaparrados y daga
(Fig. 2D y E).
segundo Clasificación provisional debido a una identidad de secuencia relativamente baja (Tabla 2).

2456 Enfermedad de las plantas / Vol. 102 No. 12

Los nematodos de Tylenchids, anillo, quiste y raíz rechoncha fueron más abundantes en los
condados de Clark, Adams, Jackson y Fulton (no se muestra en la Figura 2).
Densidad de población de nematodos parásitos de plantas por práctica de cultivo y
región del suelo. La espiral fue claramente el más abundante de los 10 grupos
morfológicos en los tres sistemas de cultivo, con un
mayor densidad de población media en campos con maíz continuo (CC) que con
rotación maíz-soja (CS) o maíz-soja-trigo (CSW) (Fig. 3A, C y E). Se observaron
tendencias similares para los nematodos stunt y lance, para los cuales las densidades
medias de población fueron más altas en las secuencias de cultivo CC que en las CS o
CSW. Por el contrario, el nematodo pin era más abundante en los campos en rotación.

Figura 2. Mapas de Ohio que muestran la incidencia (patrones) a nivel de condado y la densidad de población media (barras) UNA, espiral, SEGUNDO, lesión, C, lanza, RE, daga, MI, truco, y F, nematodos pin en muestras de suelo
recolectadas de campos de maíz entre las etapas de crecimiento V3 y V6 en 2013 y 2014. Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei, P. scribneri, y P. crenatus) y uno de cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus
magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus claytoni), y pin Paratylenchus neoamblycephalus) se identificaron nematodos. No se tomaron muestras de los condados en blanco. La incidencia se estimó como el porcentaje
de campos positivos de 15 a 16 campos muestreados por condado, mientras que la densidad de población media se estimó como el número medio de nematodos por 100 cm. 3 suelo promediado en muestras positivas.

Enfermedad de las plantas / Diciembre de 2018 2457

que bajo maíz continuo. Para los otros grupos morfológicos, las densidades medias nivel de región, con ŝ 2 C valores entre 0,16 y 2,28 en comparación con
de población fueron bastante consistentes en las tres secuencias de cultivo (Fig. 3A, ŝ 2R valores entre 0 y 1,7. Para tres de los siete grupos de nematodos
C y E).
(tylenchids, lesión y daga), ŝ 2 R se estimó en cero,
Las densidades medias de población en los campos labrados fueron más altas para el nematodo
mientras que para los dos grupos más heterogéneos (lanza y acrobacia en la Figura 5A y la Tabla
espiral que para los otros grupos morfológicos (Fig. 3B y D). Sin embargo, en el sistema de labranza
5), las estimaciones fueron significativamente diferentes de cero ( P < 0,05). Las variaciones
cero, el nematodo pin fue el más abundante y el segundo más abundante para los otros dos sistemas
estimadas para la incidencia de nematodos espirales y pin en el nivel de la región del suelo fueron
de labranza. Entre los campos que dieron positivo para la lesión y los nematodos del achaparrado, las
marginalmente significativas ( P < 0.10).
densidades medias de población fueron más altas en los campos con labranza convencional que con
sistemas de labranza de conservación o sin labranza (Fig. 3B,
Se observaron tendencias algo diferentes en términos de heterogeneidad en la incidencia de
nematodos a nivel de condado (Fig. 5B). Para todos menos uno
D y F). La abundancia fue mayor para el nematodo lanza en el sistema de labranza de
grupo morfológico (los nematodos espirales), ŝ 2 C fue significativamente
conservación, mientras que los nematodos tylenchids, daga, raíz rechoncha y quiste (basados
diferente de cero P < 0,001). Tylenchids fue el grupo más variable en los condados,
únicamente en juveniles) mostraron densidades de población medias consistentes en los tres
seguido de lanza, acrobacia, lesión y alfiler, en ese orden (Fig. 5B). Aunque la
sistemas de labranza. Los campos con labranza cero tuvieron la mayor abundancia del nematodo
incidencia general de NPP fue más variable a nivel de condado que a nivel de región
anular en comparación con los campos labrados (Fig. 3F).
de suelo (según
en el hecho de que ŝ 2 C fue estadísticamente significativo para más grupos que
Con la excepción de los nematodos del anillo y del quiste, que no se detectaron en las regiones de
suelo 1 y 5, respectivamente, todos los grupos morfológicos se detectaron en las seis regiones de suelo ŝ 2R), Los resultados de la prueba de razón de verosimilitud mostraron que las diferencias en las varianzas
muestreadas (Fig. 4). En relación con las otras regiones, la región 6 tuvo la densidad media de población estimadas entre las dos escalas espaciales no fueron estadísticamente

de nematodos más baja. En cualquier región del suelo, el nematodo espiral fue generalmente cally significativo para cualquiera de los nematodos ( P> 0,40; Cuadro 5).

predominante, con las densidades medias más altas en las regiones 1, 2 y 3, y las más bajas en las Densidad de población. La heterogeneidad de las densidades de población de PPN se cuantificó

regiones 5 y 6. Los nematodos pin fueron más abundantes en la región del suelo 2 y menos abundantes en múltiples escalas espaciales: región del suelo, condado dentro de la región del suelo y campo

en la región. 6. La Región 1 tuvo las densidades más altas de nematodos del achaparramiento y lesiones, dentro del condado y región del suelo. Como fue el caso con la incidencia de nematodos, el nivel más

mientras que la Región 5 del suelo tuvo las densidades más altas de nematodos de anillos y lanzas en bajo de heterogeneidad para todos los grupos morfológicos evaluados fue entre la región del suelo,

comparación con las otras regiones (Fig. 4). Las densidades de población de los nematodos de raíz con

rechoncha y las varianzas estimadas ( ŝ 2 R) de 0 o no significativamente diferente

desde cero para cinco de los siete grupos (Tabla 6). Las densidades de población (también
" tylenchids " fueron similares en todas las regiones del suelo. denominadas aquí abundancia) de los nematodos del acrobacia y la lanza fueron las más
Heterogeneidad de nematodos fitoparásitos en campos de maíz en Ohio. Incidencia. variables entre las regiones del suelo, con el parámetro de varianza estimado significativamente
La proporción media estimada (incidencia en mayor que cero ( P < 0,05) para ambos grupos (Fig. 6A).

el logit [ segundo] y original [^ pag] escalas) de muestras que dieron positivo para los siete grupos
morfológicos de PPN que se encuentran con mayor frecuencia en este estudio se presentan en la Para todos los grupos morfológicos evaluados en este estudio, las variaciones estimadas en el condado

Tabla 5, junto con la región del suelo. dentro de la región del suelo y el campo dentro del condado dentro de los niveles de la región del suelo

fueron significativamente mayores que cero ( P <

y estimaciones de varianza a nivel de región de condado dentro del suelo ( ŝ 2
Ry ŝ2 C,
0,001, Tabla 6). En ambas escalas espaciales, las poblaciones de nematodos lanza, achaparrado y
respectivamente). Con base en estas estadísticas, la incidencia varió entre los grupos morfológicos
alfiler fueron las más variables. La estimación de la varianza de la población a nivel de condado fue
en ambas escalas espaciales (Fig. 5). Hubo un rango más amplio de heterogeneidad de incidencia
más alta para el nematodo achaparrado, seguida por los nematodos alfiler, lanza, daga, lesión,
a nivel de condado que a nivel de suelo.
tylenquidos y espirales (Fig. 6B), mientras que la estimación a nivel de campo fue más alta para el
nematodo alfiler, seguida por la lanza, el truco, la espiral, la daga, los nematodos lesionadores y los
tylenquidos, en ese orden (Fig. 6C).
Cuadro 4. Incidencia y densidad de población de 10 grupos morfológicos de nematodos fitoparásitos
detectados en campos de maíz muestreados en Ohio entre las etapas de crecimiento V3 y V6 durante
las temporadas de crecimiento 2013 y 2014
Discusión
Nematodo una Incidencia segundo Densidad C Dakota del Sur re Máximo mi
En este estudio se identificaron diez grupos morfológicos de NPP, que incluyen espiral,
Quiste ( Heterodera) 11 7 (1) 12 58 lesión, lanza, acrobacia, daga, alfiler, raíz rechoncha, anillo, quiste y tylenchids (varios
Daga ( Xiphinema) 37 5 (2) 5 26 miembros de la subfamilia Tylenchinae contados juntos como un solo grupo), con al menos
Lanza ( Hoplolaimus) 48 20 (7) 21 106 un grupo detectado en cada uno de los 425 campos muestreados. Se caracterizaron ocho
Lesión ( Pratylenchus) 80 16 (13) 24 300 especies, incluidas tres importantes Pratylenchus spp., P. scribneri, P. thornei,
Alfiler ( Paratylenchus) 57 61 (34) 137 1,164
Anillo ( Criconemella) 5 10 (<1) 18 82 y P. crenatus. Estos son económicamente importantes y pueden causar graves daños a los
Espiral ( Helicotylenchus) 94 90 (84) 109 990 cultivos agronómicos, incluidos el maíz, el trigo y la soja (Lawn y Noel 1986; Norton 1983;
Raíz rechoncha ( Paratrichodorus) 13 4 (1) 8 56 Smiley et al. 2005), los cultivos de campo más cultivados en Ohio. Que sepamos, Hoplolaimus
Truco ( Tylenchorhynchus) 48 23 (11) 37 240 magnistylus ( número de acceso MF767410), Tylenchorhynchus claytoni ( número de acceso
Tylenchids 96 25 (23) 26 218 KY849908), y Xiphinema rivesi ( número de acceso KY849909), tres de las especies
una Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei, P. scribneri, y P. crenatus) caracterizadas en este estudio, no han sido reportadas previamente en campos de maíz en
y uno de cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema
Ohio. Estas, así como las otras dos especies identificadas, Helicotylenchus pseudorobustus y
rivesi), truco ( Tylenchorhynchus claytoni), Paratylenchus neoamblycephalus, han sido reportados previamente como patógenos del
y pin Paratylenchus neoamblycephalus) se identificaron nematodos. El grupo tylenchids representa
maíz (Nelson 1955; Norton et al. 1978). De hecho, la alta densidad poblacional de esta
varios géneros de parásitos vegetales y otros grupos tróficos que son morfológicamente similares a
última especie en campos bajo rotación maíz-soja sugiere que también puede ser un
los miembros de la subfamilia Tylenchinae (taxonomía NCBI), que incluyen Cephelenchus,
patógeno de la soja. A través de análisis de modelos lineales mixtos generalizados de los
Filenchus, Malenchus, y
Tylenchus. datos de incidencia y densidad de población, cuantificamos la heterogeneidad de los grupos
segundo Porcentaje de 425 muestras que resultaron positivas a nematodos de un determinado grupo detectados con mayor frecuencia en múltiples escalas espaciales y encontramos la mayor
morfológico (número total de muestras en las que se detectó el grupo morfológico dividido por 425, variabilidad en la densidad de población en el nivel más bajo (campos dentro del condado y
multiplicado por 100). región del suelo) en la región. jerarquía espacial. Las poblaciones de nematodos lanza,
C Densidad poblacional media (nematodos por 100 cm 3 suelo) promediado en muestras positivas (distintas de
daga, acrobacia y alfiler eran mucho más variables entre los campos que las poblaciones de
cero) y en todas las muestras, incluidas aquellas con cero (entre paréntesis).
nematodos espirales, tylenquidos y lesionados.
re SD = desviación estándar de la densidad de población media promediada entre muestras positivas.

mi Densidad de población máxima de un solo campo (muestra compuesta) (nematodos por 100 cm 3 suelo).

2458 Enfermedad de las plantas / Vol. 102 No. 12

 Los resultados de estudios similares realizados en Illinois y Iowa fueron comunicación). Todos los grupos detectados en Illinois se encontraron en Ohio, con
comparables a los reportados aquí en términos de los grupos morfológicos la excepción de Longidorus aguja) y Meloidogyne
detectados y su frecuencia (incidencia) en todo el estado (Tylka et al. 2011a; TL (nudo de raíz), y se detectó un conjunto similar en Iowa, excepto por Longidorus, que
Niblack y HD Lopez-Nicora, personal se encontró en Iowa pero no en Ohio. La espiral y

Fig. 3. Densidad poblacional media (nematodos por 100 cm 3 suelo) de 10 grupos morfológicos de nematodos fitoparásitos (espiral, tylenquidos, quiste, lesión, lanza, daga, acrobacia, alfiler, anillo y raíz rechoncha) en campos de maíz de Ohio
muestreados entre las etapas de crecimiento V3 y V6 durante el 2013 y temporadas de cultivo de 2014. Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei,
P. scribneri, y P. crenatus) y uno de cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus claytoni), y pin Paratylenchus neoamblycephalus) se
identificaron nematodos. El grupo tylenchids representa varios géneros morfológicamente similares a los miembros de la subfamilia Tylenchinae (Taxonomía NCBI) que incluyen Cephelenchus, Filenchus, Malenchus, y Tylenchus.
Se recolectaron muestras de campos bajo diferentes secuencias de cultivo, UNA ( CC = maíz continuo, n = 83), C ( CS = rotación maíz-soja, n = 220), y E ( CSW = rotación maíz-soja-trigo, n = 122); y prácticas de
labranza, segundo
(convencional = incluye todas las operaciones de labranza estándar, n = 215), D ( conservación = labranza vertical o mínima, n = 99), y F ( labranza cero, n = 111). Las barras representan las medias de las muestras positivas y las barras de error

representan los errores estándar de las medias.

Enfermedad de las plantas / Diciembre de 2018 2459

Los nematodos de lesión también se encuentran entre los más frecuentes tanto en Illinois como en
Iowa, pero a pesar de su alta incidencia, las densidades de población de nematodos espirales fueron
generalmente bajas en los tres estados. Esto sugiere que probablemente no sea una amenaza para la
producción de maíz en Ohio.
Sin embargo, se necesitarán más investigaciones para determinar qué tan dañinos son los
nematodos espirales en las condiciones de Ohio y en qué niveles de población. En ausencia de
datos específicos de Ohio, el umbral de daño de 500 - 1000 nematodos / 100 cm 3 suelo
propuesto por Tylka et al. (2011a) se puede utilizar como guía para comprender cuáles son los
números

Figura 4. Densidad poblacional media (nematodos por 100 cm 3 suelo) de 10 grupos morfológicos de nematodos fitoparásitos (espiral, tylenquidos, quiste, lesión, lanza, daga, acrobacia, alfiler, anillo y raíz rechoncha) en campos de maíz de Ohio
muestreados entre las etapas de crecimiento V3 y V6 durante el 2013 y temporadas de cultivo de 2014. Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei,
P. scribneri, y P. crenatus) y uno de cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus claytoni), y pin Paratylenchus neoamblycephalus) se
identificaron nematodos. El grupo tylenchids representa varios géneros morfológicamente similares a los miembros de la subfamilia Tylenchinae (Taxonomía NCBI) que incluyen Cephelenchus, Filenchus, Malenchus, y Tylenchus.
Se recolectaron muestras de campos en seis regiones de suelos naturales que constan de diferentes series de suelos según lo definido por el Departamento de Recursos Naturales de Ohio (1 =
Hoytville-Nappanee-Paulding-Toledo [ n = 61], 2 = Blount-PewamoGlynwood [ n = 61], 3 = Miamian-Kokomo-Eldean [ n = 76], 4 = Bennington-Cardington-Centerburg [ n = 76], 5 = Clermont-Rossmoyne-Avonburg-Cincinnati [ n = 76]
y 6 = Shelocta-Brownsville-Latham-Steinsburg [ n = 75]). Las barras representan las medias de las muestras positivas y las barras de error representan los errores estándar de las medias.

2460 Enfermedad de las plantas / Vol. 102 No. 12

de nuestro estudio significan en términos de amenaza potencial para la producción de maíz. Seis
de los 28 condados de Ohio muestreados tenían al menos un campo con poblaciones de
nematodos espirales en o cerca del umbral de daño. Dado que la especie de nematodo espiral
identificada en este estudio, Helicotylenchus pseudorobustus, se sabe que afecta negativamente el
rendimiento de maíz (Norton et al. 1978), estos condados podrían tener problemas con este
nematodo y, como tal, deberían ser objetivos inmediatos para investigaciones más detalladas.
comunicación), y en Iowa (4,8%) se informó una menor incidencia de nematodos
achaparrados en comparación con Ohio e Illinois (36%). Los umbrales sugeridos de
población de riesgo severo y moderado, basados en el trabajo realizado en Illinois
(Niblack 2009), son 76 - 150 y 41 - 75 nematodos / 100 cm 3 suelo, respectivamente, para el
nematodo lanza; y 501 - 1,000 y 101 - 500 nematodos / 100 cm 3 suelo, respectivamente,
para el nematodo pin.

Trece de los 28 condados de Ohio encuestados tenían campos con poblaciones de

El nematodo lesionador, uno de los grupos de NPP más dañinos económicamente, nematodos lanza entre los niveles de umbral de riesgo moderado y severo, mientras que 18
fue el segundo más frecuente (sin incluir los tylenchids), estando presente en el 80% de tenían al menos un campo con densidad de población por encima del umbral de daño
los campos muestreados. También se informó una alta incidencia del nematodo de la moderado para el nematodo pin.
lesión en los campos de maíz en Illinois y Iowa (Tylka et al. 2011a; TL Niblack y HD
LopezNicora, comunicación personal), campos de trigo en Colorado (Todd et al. 2014) y
campos de soja en Missouri (Niblack 1992). Esto sugiere que el maíz, el trigo y la soja
son hospedadores adecuados para las especies de este grupo y proporciona una
explicación de su alta frecuencia en Ohio, donde los tres cultivos se cultivan ampliamente
en rotación. Las densidades medias de población en las tres secuencias de cultivo
evaluadas en este estudio fueron muy similares, aproximadamente 16 nematodos / 100
cm 3 suelo. Esto fue levemente menor que las densidades de 26 y 21 nematodos / 100
cm. 3 suelo, respectivamente, reportados en Illinois y Iowa (Tylka et al.2011a; TL Niblack y
HD Lopez-Nicora, comunicación personal).

Los umbrales sugeridos de riesgo severo y moderado para este nematodo en Illinois fueron
51 - 100 y 26 - 50 nematodos / 100 cm 3 del suelo, respectivamente (Niblack 2009). En Ohio, 24
de los 28 condados muestreados tenían al menos un campo con densidad de población en los
niveles de umbral de riesgo moderado o severo, lo que sugiere que los campos en estos
condados pueden estar en riesgo de daño por nematodos de lesión. Las tres especies
identificadas en este estudio, P. scribneri, P. crenatus, y P. thornei,

se sabe que tienen un impacto negativo en el rendimiento del maíz y otros cultivos de campo.

P. scribneri, común en campos de maíz irrigados en suelos arenosos (Todd

1991), y P. hexincisus, quizás la especie más importante de nematodos lesivos en el Medio
Oeste (Zirakparvar 1980), son dos especies capaces de causar pérdidas en el maíz. P.
brachyurus fue responsable de más del 25% de reducción del rendimiento del maíz en
Nigeria (Egunjobi 1974), y P. crenatus se informó que causa graves pérdidas de
rendimiento en maíz muy susceptible en Europa (Rivoal y Cook 1993). Adicionalmente,

P. thornei fue responsable de la supresión del rendimiento del trigo en Oregon (Smiley et al. Figura 5. Parámetros de varianza estimados (puntos) e intervalos de confianza del 95% (barras de error) en el UNA, región

2005).
Los nematodos lanza, alfiler y stunt se encontraron en casi el 50% de los campos
muestreados en Ohio, con densidades de población medias (promediadas en los campos
positivos) de 20, 61 y 23 nematodos / 100 cm. 3 suelo, respectivamente. En comparación
con Ohio, la incidencia del nematodo pin fue relativamente baja en Illinois y Iowa, 24,3 y
0,6%, respectivamente (Tylka et al.2011a; TL Niblack y HD Lopez-Nicora, personal
del suelo, y SEGUNDO, condado dentro de los niveles de la región del suelo para detectar la presencia de nematodos
espirales, tylenquidos, lesiones, lanzas, dagas, acrobacias y alfileres en los campos de maíz de Ohio muestreados
entre las etapas de crecimiento V3 y V6 durante las temporadas de crecimiento de 2013 y 2014. Se encuestaron entre
15 y 16 campos en 28 condados. Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei, P. scribneri, y P. crenatus) y uno de
cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus
claytoni), y pin Paratylenchus neoamblycephalus) se identificaron nematodos.

Cuadro 5. Incidencia media estimada de nematodos en el logit ( segundo) y datos originales (^ pag) escalas, variaciones ( ŝ 2 Ry ŝ2 C), y los correspondientes errores estándar (SE) y
niveles de significancia ( PAG) a partir de análisis de modelos mixtos lineales generalizados de los efectos aleatorios de la región del suelo y el condado dentro de la región del suelo sobre la presencia de siete grupos morfológicos de
nematodos fitoparásitos en campos de maíz muestreados entre las etapas de crecimiento V3 y V6 en 2013 y 2014

Región del suelo Condado re ŝR2 2 ŝ 2 b C Þ

Nematodo una segundo( SE) ^ p̂ (SE) ŝ 2R ( SE) PAG ŝ 2C re SE Þ PAG X2 PAG

Espiral 2,92 (0,373) 0,95 (0,018) 0,34 (0,354) 0,076 0,16 (0,406) 0.337 0,09 0,759
Tylenchids 4,12 (0,655) 0,98 (0,010) 0 ( ... C) > 0,999 2,28 (1,674) <0,001 ... C ... C
Lesión 1,66 (0,462) 0,84 (0,062) 0 ( ... C) > 0,999 1,03 (0,981) <0,001 ... C ... C
lanza - 0,17 (0,429) 0,46 (0,107) 0,72 (0,678) 0,042 1,32 (0,579) <0,001 0,36 0.546
Daga - 0,58 (0,175) 0,36 (0,040) 0 ( ... C) > 0,999 0,52 (0,244) <0,001 ... C ... C
Truco - 0,20 (0,590) 0,45 (0,146) 1,70 (1,215) 0,001 1,28 (0,593) <0,001 0,12 0,732
Alfiler 0,31 (0,263) 0,58 (0,064) 0,22 (0,244) 0,097 0,56 (0,287) <0,001 0,62 0.430
una Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei, P. scribneri, y P. crenatus) y uno de cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus
claytoni), y pin Paratylenchus neoamblycephalus) nematodos. El grupo tylenchids representa varios géneros morfológicamente similares a los miembros de la subfamilia Tylenchinae (Taxonomía NCBI)
que incluyen Cephelenchus, Filenchus, Malenchus, y
Tylenchus.
segundo X 2 estadística y nivel de significancia correspondiente ( PAG) de la prueba de razón de verosimilitud de la diferencia en la varianza estimada entre la región del suelo y el condado dentro de la región del suelo.

C Dado que la varianza estimada para la región del suelo es 0, el SE correspondiente y el estadístico de prueba para la diferencia en las varianzas estimadas entre la región del suelo y el condado dentro de la región del suelo no están definidos.

Enfermedad de las plantas / Diciembre de 2018 2461

incluyendo cinco por encima del nivel de riesgo severo sugerido. Tres condados de Ohio tenían al
menos un campo con poblaciones de acrobacias por encima de los 100 nematodos / 100 cm 3 nivel
de umbral de daño severo del suelo propuesto por Tylka et al. (2011a). Tylenchorhynchus claytoni, la
especie de nematodo del acrobacia identificada en este estudio, se informó anteriormente como un
patógeno importante del maíz en el medio oeste de los EE. UU. (Nelson
múltiples escalas espaciales. Varios estudios han investigado la heterogeneidad de las
enfermedades fúngicas de partes de plantas aéreas (Hughes y Samita 1998; Hughes
et al. 1998; Kriss et al. 2012; Nita et al. 2008; Wilhelm y Jones 2005), y algunos han
informado sobre la

1955). Los resultados de los estudios de invernadero demostraron que 200 nematodos de esta especie por

maceta causaron algún daño, 500 causaron un retraso en el crecimiento severo y 50 no tuvieron ningún

efecto en el maíz (Nelson 1956).

Aunque se encontraron nematodos daga en el 37% de las muestras, todos los campos
muestreados tenían poblaciones por debajo del umbral de daño de riesgo severo (30 - 40
nematodos / 100 cm 3 suelo) sugerido por Tylka et al. (2011a), y solo cinco de los 425 campos
tenían poblaciones (entre 20 y 26 nematodos / 100 cm 3 suelo) acercándose a este umbral. El
anillo, la raíz rechoncha y el quiste rara vez o nunca se encontraron por encima de sus
respectivos umbrales de daño, mientras que los nematodos aguja, nudo de raíz y vaina no se
encontraron en ninguna de las muestras recolectadas en este estudio. En el caso del nematodo
quiste, confirmado morfológicamente como Glicinas heterodera, el nematodo del quiste de la
soja (SCN, datos no mostrados), los números bajos se debieron al hecho de que es un
patógeno de la soja y no del maíz, y la rotación de la soja con el maíz hace que su población
disminuya (Chen et al. 2001; Niblack 2005) . Además, dado que nuestro enfoque estaba en los
nematodos que se sabe que afectan el maíz, nuestros protocolos de muestreo y extracción no
fueron apropiados para detectar y enumerar SCN, lo que contribuyó aún más a su incidencia y
densidad de población relativamente bajas. Sin embargo, para los otros nematodos no
encontrados (o de baja incidencia y densidad) en este estudio, no se puede concluir que no
estén presentes o no sean importantes en el estado, ya que solo se encuestaron 28 condados y
solo 15 - Se muestrearon 16 campos en cada condado. Se encontró que varios de estos géneros
están asociados con el maíz en otros estudios relacionados (Norton y Nyvall 2011; Tylka et al.
2011a).

Las razones de la ausencia o baja incidencia / densidad de los nematodos antes

mencionados en Ohio pueden variar desde diferencias en el tipo de suelo, prácticas
agrícolas, fecha de muestreo y técnicas de muestreo y extracción. Por ejemplo, los
nematodos aguja a menudo están muy localizados y restringidos en gran medida a
suelos muy arenosos (al menos 49% de arena) (Norton y Hoffmann 1975). Solo el
7% de las muestras de suelo recolectadas en este estudio tenían al menos 49% de
arena. Además, Tylka et al. (2011b) sugirió que cuando se sospeche la presencia de
muestras para PPN y el nematodo aguja, las muestras deben recolectarse en
primavera u otoño. Todas las muestras del estudio actual se recolectaron en junio y
principios de julio. Además, debido a que algunos PPN pueden romperse fácilmente
durante el transporte y manipulación de muestras de suelo (Tylka et al. 2011b), es
posible que algunos individuos simplemente no se hayan recuperado. Figura 6. Parámetros de varianza estimados (puntos) e intervalos de confianza del 95% (barras de error) en el UNA, región
del suelo, SEGUNDO, condado dentro de la región del suelo, y C, campo dentro del condado y los niveles de la región
del suelo para la densidad de población (nematodos por 100 cm 3 suelo) de nematodos espirales, tylenquidos, lesiones,
lanzas, dagas, acrobacias y alfileres en campos de maíz de Ohio muestreados entre las etapas de crecimiento V3 y V6
durante las temporadas de crecimiento de 2013 y 2014. Se encuestaron entre 15 y 16 campos en 28 condados. Tres
especies de lesión ( Pratylenchus thornei, P. scribneri, y P. crenatus) y uno de cada espiral ( Helicotylenchus
pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus claytoni), y pin Paratylenchus
Además de determinar qué PPN están presentes en los campos de maíz en Ohio, neoamblycephalus)
en qué condados y en qué densidades de población, caracterizamos con éxito la
heterogeneidad de estos organismos en se identificaron nematodos.

2
Cuadro 6. Varianzas estimadas ( ŝ 2 R, ŝ 2 C, y ŝ F) y los correspondientes errores estándar (EE) y nivel de significancia ( PAG) a partir de análisis de modelos mixtos lineales generalizados
de los efectos aleatorios de la región del suelo, el condado dentro de la región del suelo y el campo dentro del condado y la región del suelo en la densidad de población de siete grupos morfológicos de nematodos fitoparásitos en campos
de maíz muestreados entre las etapas de crecimiento V3 y V6 en 2013 y 2014

Región del suelo Condado Campo

Nematodo una ŝ 2R re SE Þ PAG ŝ 2C re SE Þ PAG ŝ 2F re SE Þ PAG

Espiral 0,14 (0,137) 0.054 0,24 (0,111) <0,001 1,85 (0,148) <0,001
Tylenchids <0,01 (0,047) 0,499 0,27 (0,098) <0,001 0,70 (0,059) <0,001
Lesión 0 ( ... segundo) > 0,999 0,41 (0,143) <0,001 1,38 (0,123) <0,001
lanza 1,16 (0,952) 0,005 0,93 (0,389) <0,001 3,33 (0,310) <0,001
Daga 0,03 (0,142) 0.415 0,67 (0,279) <0,001 1,68 (0,195) <0,001
Truco 2,07 (1,575) 0,001 1,46 (0,572) <0,001 2,73 (0,268) <0,001
Alfiler 0,40 (0,486) 0,119 1,22 (0,482) <0,001 4,38 (0,376) <0,001
una Tres especies de lesión ( Pratylenchus thornei, P. scribneri, y P. crenatus) y uno de cada espiral ( Helicotylenchus pseudorobustus), lanza ( Hoplolaimus magnistylus), daga Xiphinema rivesi), truco ( Tylenchorhynchus
claytoni), y pin Paratylenchus neoamblycephalus) nematodos. El grupo tylenchids representa varios géneros morfológicamente similares a los miembros de la subfamilia Tylenchinae (Taxonomía NCBI)
que incluyen Cephelenchus, Filenchus, Malenchus, y
Tylenchus.
segundo Dado que la varianza estimada para la región del suelo es 0, el SE correspondiente no está definido.

2462 Enfermedad de las plantas / Vol. 102 No. 12

patrón espacial de PPN en parcelas de investigación (Gavassoni et al. 2001,
2007), pero hasta donde sabemos, este fue el primero en utilizar métodos basados en la
probabilidad para cuantificar la variabilidad de los nematodos en múltiples escalas espaciales a
través de análisis de modelos lineales mixtos generalizados. La densidad de población fue más
variable en el nivel más bajo (entre campos) en la jerarquía espacial que en el nivel más alto
(entre regiones de suelos). Estos hallazgos contrastan con los reportados por Kriss et al. (2012)
para la heterogeneidad espacial del tizón de la cabeza por Fusarium (causado por Fusarium
graminearum) incidencia en campos comerciales de trigo, pero son consistentes con los
resultados de una encuesta de PPN en campos de trigo en Kansas y el este de Colorado (Todd
et al. 2014) y con los de un estudio de Nita et al. (2008) sobre la heterogeneidad de la incidencia
de Phomopsis en caña y mancha foliar (causada por Phomopsis viticola) en viñedos comerciales.
La heterogeneidad espacial de cualquier enfermedad o patógeno de las plantas podría atribuirse a varios
factores relacionados con el patógeno, el huésped y el medio ambiente, así como a las prácticas de producción y
cultivo (Kriss et al. 2012; Wilhelm y Jones 2005). Además, las propiedades inherentes de una enfermedad /
patógeno que están relacionadas con su biología / epidemiología general pueden afectar las diferencias en la
variabilidad dentro de una jerarquía espacial. En lo que se refiere a los nematodos en este estudio, los factores
específicos de campo y nuestro tamaño de muestra relativamente pequeño, junto con el hecho de que se sabe
que los PPN tienen un patrón de distribución espacial agregado (Holguin et al. 2015), pueden haber contribuido a
la relativa aquí se observa una alta variabilidad de campo a campo. Con ese fin, Simon et al. (2018) mostraron
mediante análisis de regresión logística que la labranza, la secuencia de cultivo y el pH del suelo, el contenido de
limo, y la conductividad eléctrica afectaron las probabilidades de que varios de los nematodos detectados en este
estudio estén presentes o superen ciertos umbrales de población. En virtud del protocolo de muestreo utilizado
aquí, estos factores probablemente fueron menos variables entre las regiones del suelo y los condados dentro de
las regiones del suelo, que entre los campos dentro de los condados y las regiones del suelo, lo que resultó en
una menor variabilidad en los dos niveles más altos de la jerarquía. Por ejemplo, los campos bajo cada uno de los
esquemas evaluados de labranza y rotación de cultivos estaban bastante bien distribuidos entre las regiones del
suelo, probablemente reduciendo los efectos de estos factores en la variabilidad de las poblaciones de PPN a
esta escala espacial. En virtud del protocolo de muestreo utilizado aquí, estos factores probablemente fueron
menos variables entre las regiones del suelo y los condados dentro de las regiones del suelo, que entre los
campos dentro de los condados y las regiones del suelo, lo que resultó en una menor variabilidad en los dos
niveles más altos de la jerarquía. Por ejemplo, los campos bajo cada uno de los esquemas evaluados de labranza
y rotación de cultivos estaban bastante bien distribuidos entre las regiones del suelo, probablemente reduciendo
los efectos de estos factores en la variabilidad de las poblaciones de PPN a esta escala espacial. En virtud del protocolo de muestreo utilizado aquí, estos factores probablemente fueron menos variables entre las regiones del suelo y los condados dentro de las re
De este estudio, llegamos a la conclusión de que la mayoría de los campos de
maíz muestreados tenían PPN por debajo de los umbrales de daño sugeridos. La
incidencia y la densidad de población variaron entre nematodos y para un grupo
morfológico dado, entre regiones de suelo, condados dentro de regiones de suelo y
campos dentro de condados y región de suelo. Sin embargo, había campos
individuales en varios condados con densidades de población promedio por encima
de los umbrales de daño propuestos para los nematodos de lesión, lanza, espiral y
achaparrado. Esto, junto con el hecho de que se notificaron tres especies de PPN por
primera vez en el estado de Ohio y la prevalencia de tres especies del nematodo de
la lesión, subrayan la necesidad de una investigación de seguimiento para: i)
caracterizar aún más las poblaciones de PPN en el estado ,
Expresiones de gratitud
Un agradecimiento especial a los siguientes estudiantes de OSU, el personal y las escuelas de extensión del condado y los
productores de maíz por su ayuda con la recolección de muestras: JD Salgado,
KB Mills, WB Moreas, FD Lana, J. Engle, K. Davis, AL Rugh, A. Kerby,
A. Pund, TI Ralston, K. Miller, A. Small, N. Raab, E. Richer, A. Sundermeier,
G. Ruff, S. Noggle, M. Gastier, JV Overocker, C. Jagger, W. Dellinger, A. Mead,
D. Brown, D. Riethman, D. Kreager, P. Bennett, J. Iles, M. Estadt, K. Ford,
T. Corboy, T. Nye, S. Brady, D. Dugan, G. Neal, J. Fisher, B. Bergefurd, E. Dailey,
T. West, J. Shriner, Sr. Davidson, Sr. Watts, Sr. Foster, Sr. Price, Sr. Hogbarn, Sr. Martin, Sr.
Smith, Sr. Kirk, Sr. Martin, Sr. Phillip, Sr. Woelke, Sr. Shaffer, Sr. Reynolds, Sr. Shaffer, Sr.
Belleville, Sr. Stickle, Sr. Akers, Sr. Kranz, Sr. Lehman, Sr. Biser, Sr. Scherer, Sr. Carrol, Sr.
Corcoran, Sr. Benner, Sr. Ewing, Sr. Hudson, Sr. Farner, Sr. Fulton, Sr. Witt, Sr. Linkhart, Sr.
Swaim, Sr. Jacob, Sr. Rhonemus, Sr. Ball, Sr. Louiso, Sr. Cluxton, Sr. Carr, Sr. Carraher, Sr.
Roehm, Sr. Gunter, Sr. Jodrey, Sr. Gauche, Sr. Stingley, Sr. Kelly, Sr. Clark, Sr. Lung, Sr. Stahl,
Sr. Dressback, Sr. Aukeman, Sr. Noecker, Sr. Blue, Sr. Clifton, Sr. Conn, Sr. Stuckey, Sr. Fannin,
Sr. Rockhold, Sr. Gustin, Sr. Lee, Sr. Lee-Mar, Sr. Lowe, Sr. Delong, Sr. Wedding, Sr. Mc Dowell,
Sr. Lokai, Sr. Haerr, Sr. Shawhan, Sr. Mc Dorman, Sr. Cessna, Sr. Sailor,Sr. Seger, Sr. Davis, Sr.
Finkebine,
Sr. Slonkosky, Sr. Lehman, Sr. Wigwam, Sr. Greene, Sr. Wenger, Sr. Henry, Sr. Dete, Sr.
Hellwarth, Sr. Wenning, Sr. Suhr, Sr. Drake, Sr. Davidson, Sr. Waugh, Sr. Brown, Sr. Wenninger,
Sr. Wood, Sr. Thompson, Sr. Eddy, Sr. Zylstra, Sr. Napolean, Sr. Bokelman, Sr. Jacobs, Sr.
Engler, Sr. Vorwerk, Sr. Plotts, Sr. Cordes, Sr. Wendth, Sr. Stockman, Sr. Richer, Sr. Emmons,
Sr. Aeschliman, Sr. Myers, Sr. Sheets, Sr. LeMaster, Sr. Jones, Sr. Williams, Sra. Lewis, Sr. Alt,
Sr. Wolfe, Sr. Wilson, Sr. Wuertz, Sr. Staley, Sr. Mc Chesney, Sr. Harris, Sr. Meimer, Sr. Webber
y Sr. Radcliffe.
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