Capítulo 3
Estructura fúngica y
ultraestructura
Este capítulo se divide en las siguientes secciones principales:
• la estructura de una hifa fúngica
• ultraestructura de hongos
• la hifa como parte de una colonia
• la estructura de las levaduras
• paredes y componentes de paredes fúngicas
• septos
• el núcleo de los hongos
• orgánulos citoplasmáticos
• el citoesqueleto fúngico y los motores moleculares
Los hongos tienen muchas características únicas en términos de su estructura,
componentes celulares y organización celular. Estas características están
íntimamente ligadas a los mecanismos de crecimiento de los hongos y, por lo tanto, a
las muchas actividades de los hongos como organismos descomponedores,
patógenos de plantas y patógenos de los seres humanos. En este capítulo
consideramos las principales características estructurales y ultraestructurales de los
hongos, y algunas de las poderosas técnicas que nos permiten ver la dinámica de los
componentes subcelulares en las hifas de los hongos vivos, dando una idea de la
forma en que crecen los hongos.
Resumen: la estructura de una hifa fúngica
La hifa es esencialmente un tubo con una pared rígida que contiene un trozo de
protoplasma en movimiento (figura 3.1). Tiene una longitud indeterminada, pero a
menudo tiene un diámetro bastante constante, que oscila entre 2 • ma 30 • m o más
(generalmente 5-10 • m), dependiendo de la especie y el crecimiento
condiciones. Las hifas crecen solo en sus puntas, donde hay una región cónica
denominada zona de extensión; esto puede ser hasta 30 • m de largo en las hifas
de más rápido crecimiento como Neurospora crassa que puede extenderse hasta
40 • mper minuto. Detrás de la punta de crecimiento, la hifa envejece
progresivamente y en las regiones más antiguas puede descomponerse por
autólisis o ser degradada por las enzimas de otros organismos (heterolisis).
Mientras la punta está creciendo, el protoplasma se mueve continuamente desde
las regiones más antiguas de la hifa hacia la punta. Por lo tanto, una hifa fúngica
se extiende continuamente en un extremo y continúa creciendo en el otro extremo,
llevando el protoplasma hacia adelante a medida que crece.
Las hifas de la mayoría de los hongos tienen paredes transversales ( septa;
singular pulpa) a intervalos bastante regulares, pero los septos están ausentes en
las hifas de la mayoría de Oomycota y Zygomycota, excepto donde ocurren como
paredes completas para aislar regiones viejas o reproductivas. Sin embargo, la
distinción funcional entre hongos septados y aseptados no es tan grande como
podría pensarse, porque los septos tienen poros a través de los cuales pueden
migrar el citoplasma e incluso los núcleos. Por lo tanto, estrictamente hablando,
las hifas tabicadas no consisten en células sino en compartimentos
interconectados, como los compartimentos de un tren. Como veremos más
adelante, esto permite que los componentes celulares se muevan hacia adelante o
hacia atrás a lo largo de vías dedicadas, de modo que una hifa pueda funcionar
como una unidad integrada.
Todas las hifas fúngicas están rodeadas por un muro de organización
compleja, que se describe más adelante. Es delgado en el ápice (alrededor de 50
nm en Neurospora crassa) pero se espesa hasta aproximadamente 125 nm a 250 • m
detrás de la punta. La membrana plasmática se encuentra cerca de la pared y
parece estar firmemente adherida a ella porque las hifas son difíciles de
plasmolizar.
 ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 49

Figura 3.1 Representación esquemática de una hifa fúngica que muestra el envejecimiento progresivo y la vacuolación detrás de la punta de la hifa. En las regiones más antiguas, las
paredes pueden romperse por autólisis o los nutrientes miceliales pueden acumularse en las dosporas de clamias (esporas en reposo de paredes gruesas que sirven para la
supervivencia latente). Aut • autólisis; AVC • grupo de vesículas apicales; Chlam
• clamidospora; ER • retículo endoplásmico; GRAMO • Equivalente de Golgi / Golgi; Gl • glucógeno; L • lípido METRO • mitocondrias; MONTE • microtúbulos; MW • pared
melanizada; norte • núcleo; PAGS • plasmalema; R • ribosomas; S • pulpa; SP • tapón septal; V • vacuola W • pared; Wo • Woronin cuerpo.

la muestra se tiñó para dar la máxima resolución de los orgánulos internos, por
Ultraestructura de hongos
lo que la pared está mal teñida.

La microscopía electrónica de transmisión de secciones delgadas de hifas de

2 La hipofase preparada por congelación de sustitución representa
hongos ha sido una de las herramientas más importantes para comprender el
comportamiento de las hifas de hongos y para dilucidar los mecanismos del un verdadero hongo, Athelia (Sclerotium) rolfsii, y algunos de los orgánulos de

crecimiento apical. Los estudios iniciales sobre la ultraestructura fúngica se los hongos son diferentes de los de Oomycota, como se analiza más adelante
en este capítulo.
basaron en fijación química métodos: las hifas se “fijaron” por inmersión en
aldehídos como el glutaraldehído, luego se trataron posteriormente con sustancias
Sin embargo, es notable que el grado de conservación de las hifas sea mucho
electrondensadas (tetróxido de osmio y acetato de uranilo) para obtener el
mejor en el material sustituido por congelación. En particular, la membrana
máximo contraste. Las magníficas imágenes de Oomycota mostradas en las Figs.
plasmática tiene un perfil suave en comparación con las muchas hendiduras
3.2 y
observadas con el método de fijación química, y los orgánulos subcelulares están

3.3 son ampliamente reconocidos como uno de los mejores que se hayan definidos con mayor claridad.

producido con esta técnica. Pero una técnica más nueva denominada congelar la
sustitución se desarrolló a fines de la década de 1970, y esto proporciona una
resolución aún mayor (Howard y Aist 1979), por lo que ahora se ha convertido en
el estándar (Fig. 3.4). En esta técnica, las hifas vivas se sumergen en propano La zonificación de orgánulos en el compartimento
líquido ( • 190 ° C) provocando la conservación casi instantánea de las hifas, luego
apical.
transferidas al frío ( • 80 ° C) acetona con tetróxido de osmio y acetato de uranilo, y
Todas las hifas fúngicas en crecimiento activo, incluidas las hifas del hongo
se llevó lentamente a temperatura ambiente.
Oomycota, muestran una polaridad claramente definida en la disposición de los
orgánulos desde la punta de la hifa hacia la base del compartimento apical. La
punta de la hifa extrema (Figs. 3.2, 3.4) contiene una gran acumulación de
vesículas unidas a la membrana, pero no otros orgánulos importantes. Estas
La comparación de las micrografías electrónicas obtenidas por estos dos
vesículas muestran diferencias en la densidad de electrones, lo que sugiere que
métodos debe hacerse con precaución, al menos por dos razones:
tienen diferentes contenidos. Se cree que la mayoría de las vesículas se derivan
de cuerpos de golgi o la función
1 Las hifas fijadas químicamente pertenecen a una especie de
Pythium ( Oomycota), que no es un verdadero hongo, y
50 CAPÍTULO 3
tional equivalente de los cuerpos de Golgi en los hongos) más atrás en el
compartimento apical, y ser transportados al ápice donde contribuyen al
crecimiento apical. En apoyo de este punto de vista, la tinción citoquímica de
algunas de las vesículas ha demostrado que contienen quitina sintasa,
la enzima responsable de producir el componente quitina de las paredes de los
hongos.
La colección de vesículas en la punta de las hifas se denomina grupo de
vesículas apicales AVC). A gran aumento en los hongos verdaderos, el centro de
la AVC parece ser un núcleo sin vesículas que consta de una red de microfilamentos
de actina, con microtúbulos que lo atraviesan y, a veces, se extienden hasta la
punta extrema de la hifa. Los primeros microscopistas de luz habían reconocido la
existencia de la AVC como un cuerpo afásico oscuro en las puntas de las hifas de
los hongos tabicados, cuando se observaba mediante microscopía de contraste
de fases. Fue llamado el Spitzenkörper ( "Cuerpo apical"), y se observó que
desaparecía cuando se detenía el crecimiento mediante la aplicación de un
choque leve en la punta de la hifa, y reaparecía cuando se reiniciaba el
crecimiento. Además, se vio que el Spitzenkörper se desplazaba hacia
Figura 3.2 Micrografía electrónica de la hifa tipof Pythiumaphanidermatum
( Oomycota)
preparado por fijación química. El ápice contiene un grupo de
vesículas derivadas de Golgi (
V) de al menos dos tipos: grandes con contenido
electronlúcido y pequeño con contenido electrondense. Las
mitocondrias (M) son abundantes en la zona subapical pero
están ausentes en la punta extrema. Otros componentes
incluyen: la pared de la hifa (W), la membrana plasmática (P)
que tiene una apariencia dentada debido a la fijación química,
microtúbulos (MT) que están mal resueltos y grupos de
ribosomas (R). (Cortesía de
C. Bracker; de Grove & Bracker 1970.)
el lado de la punta de una hifa cuando las hifas cambiaron su dirección de
crecimiento, y más recientemente se ha demostrado que el Spitzenkörper se
divide antes de la formación de una rama de hifa, de modo que se producen dos
puntas a partir de la original. Toda esta evidencia apunta a un papel central
del
Spitzenkörper en el crecimiento de la punta de los hongos: un cuerpo que funciona como el
equivalente de un "orgánulo de crecimiento de la punta".
Detrás de la punta extrema hay una zona corta con pocos organelos importantes o
ninguno. Entonces normalmente hay un zonerich en
las mitocondrias Figuras 3.2, 3.4). A través de las acciones de
ATPasa, es casi seguro que esta zona genera la fuerza motriz del protón
(gradiente de H + a través de la membrana celular) que impulsa la absorción de
nutrientes en la punta de la hifa, como se explica en el Capítulo 6 (Fig. 6.3). Las
mitocondrias de los hongos tienen cisternas en forma de placa similares a las de
los animales y las plantas (ver Fig. 3.12), mientras que las mitocondrias de
Oomycota tienen cisternas tubulares (Figs.
3.2 y 3.3). Más atrás a lo largo del compartimento apical, se está desarrollando un
sistema de vacuolas tubulares ramificadas Figura 3.4). Estos se extienden
 ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 51

Figura 3.3 Parte de una región subapical de una hifa de Pythium

aphanidermatum
mostrando: retículo endoplásmico (RE); Cuerpos de
Golgi (G) que consisten en una pila de cisternas en
forma de panqueque, típicas de los animales y
Oomycota, pero distintas de las de los hongos (ver Fig.
3.4); mitocondria (M); microtúbulos (MT); núcleo (N);
envoltura nuclear (NE); nucleolo (Nu); ribosomas (R);
vesículas grandes y pequeñas (V yv). (Cortesía de C.
Bracker; de Grove & Bracker 1970.)

a través de los tabiques hacia los compartimentos hifales La hifa como parte de una colonia.

más atrás, proporcionando un sistema de transporte para el movimiento de

metabolitos, incluidos los fosfatos, que a menudo pueden escasear.
La distribución de núcleos varía entre y dentro de los grupos de hongos. Los
hongos aseptados (por ejemplo, Zygomycota) y los organismos similares a los
hongos (por ejemplo, Oomycota) contienen muchos núcleos dentro de un
citoplasma común, por lo que estos hongos son cenocíticos. Muchos hongos
septados (por ejemplo, Ascomycota y hongos mitospóricos) también tienen varios
núcleos en el compartimento apical, pero a veces sólo uno o dos núcleos en
compartimentos detrás del ápice. Sin embargo, los núcleos pueden pasar a través
de los poros septales, por lo que el concepto de un solo núcleo que determina las
funciones de un volumen fijo de citoplasma no se aplica realmente a la mayoría de
los hongos. En cambio, deberíamos considerar que muchos hongos tienen varios
núcleos que comparten un grupo común de citoplasma. Esto tiene importantes
implicaciones para la fluidez genética de los hongos, que se analizan en el capítulo
9.
Las colonias de hongos generalmente se desarrollan a partir de una sola espora
en germinación, que produce una el tubo germinativo una hifa joven) que crece y
se ramifica detrás de la punta. A medida que la hifa original y las ramas de primer
orden crecen, producen más ramas detrás de sus puntas. Estas ramas divergen
unas de otras hasta que, finalmente, la colonia desarrolla un contorno circular
característico (Fig. 3.5). Luego, en las partes más antiguas de una colonia donde
se han agotado los nutrientes, muchos hongos producen ramas hifales estrechas
que crecen una hacia la otra en lugar de divergir, y se fusionan por contacto de
punta a punta, lo que implica la ruptura localizada de sus paredes (Fig. . Este
proceso de anastomosis de hifas crea una red para la agrupación y
removilización de protoplasma para producir clamidosporas u otras estructuras
diferenciadas más grandes (Capítulo 5).

Muchos miembros de Basidiomycota (hongos, hongos venenosos, etc.) tienen
una disposición regular de un núcleo en cada compartimento del monokaryon,
pero dos núcleos (de diferentes grupos de compatibilidad de apareamiento) en
cada compartimento del dikaryon (ver Fig. 2.20). Esta disposición está asegurada
por un tipo especial de sep- tum, denominado el el tabique dolipore ver más
adelante), que tiene sólo un poro estrecho, demasiado pequeño para permitir el
paso de los núcleos.
Los fenómenos que se ven en las Figuras 3.5 y 3.6 son notables por varias
razones:
• En condiciones ricas en nutrientes, las hifas y las ramas en el margen de la
colonia siempre divergen entre sí, posicionándose de manera que crecen en
los espacios entre las hifas existentes. Estos mecanismos de posicionamiento
son muy precisos, pero no tenemos pruebas firmes de sus causas:
¿posiblemente gradientes locales de dióxido de carbono u otros metabolitos del
crecimiento?
52 CAPÍTULO 3

(un) (segundo)

(C)

Figura 3.4 Micrografías electrónicas de hifas de Atelia (Sclerotium) rolfsii preparado por sustitución de congelación. (a) Parte del compartimento apical, alrededor de 7 • m de
diámetro, que muestra la distribución de los orgánulos principales: Spitzenkörper (S); mitocondrias (M); vacuolas tubulares (Va); núcleo (N). (b) El Spitzenkörper en la punta
extrema de la hifa consiste en un grupo de apica l
vesículas (AV) con contenido de densidad electrónica variable, que rodean una zona libre de vesículas; un microtúbulo (MT) se extiende hasta la membrana plasmática (P).
Junto a la membrana plasmática hay haces de F-actina (filasomas, F). La pared consta de al menos dos capas de diferente densidad de electrones (WL 1, WL 2). (c)
Región subapical de la hifa, que muestra mitocondrias, vacuolas tubulares, retículo endoplásmico (RE) y cuerpos de Golgi (G) (Cortesía de R. Roberson; ver Roberson &
Fuller 1988, 1990.)

• Las condiciones pobres en nutrientes cerca del centro de una colonia crean y siempre conduce a una fusión de punta a punta. No tenemos conocimiento de
exactamente el efecto opuesto, en el que las hifas crecen una hacia la otra y se los factores involucrados.
fusionan en los puntos de contacto. Como se ve en la Fig. 3.6, esto nuevamente
• La anastomosis hifal solo ocurre entre miembros (colonias) de la misma especie
involucra una orientación precisa del crecimiento de la punta de la hifa, porque y rara vez, o nunca, entre especies no relacionadas. Incluso dentro de una
la "respuesta de retorno" es extremadamente precisa especie, las cepas que son genéticamente diferentes pueden fusionarse, pero
esto
 ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 53

Figura 3.5 ( a – e) Etapas en el desarrollo de una colonia fúngica a partir de

una espora en germinación. Las líneas discontinuas en (e) representan hifas
anastomosadas estrechas cerca del centro de la colonia.

Figura 3.6 Secuencia grabada en video de la anastomosis de dos hifas de Rhizoctonia solani. Los tiempos que se muestran son minutos después del inicio de la grabación de video. Lalos
hifa
en tt14.
superior había dejado de crecer en t 0 pero comenzó a producir una rama (punta de flecha) en respuesta a la aproximación de la punta de la hifa. Las puntas de las hifas se reunieron en 6 La

disolución de las paredes de la punta y la fusión hifal completa se logró en t 32. ( De McCabe et al. 1999.)

generalmente conduce a la muerte rápida de los compartimentos hifales
fusionados, una reacción gobernada por la incompatibilidad heterocariónica ( het) loci
(véanse las figuras 9.6, 9.7).
• Las hifas de Oomycota rara vez o nunca exhiben anastomosis “vegetativa”, pero
se someten a fusiones hifas cuando producen hifas sexuales de tipos de
apareamiento opuestos; el desarrollo de éstos está controlado por hormonas
sexuales (v. fig. 5.22).
La estructura de las levaduras
Varios hongos crecen como levaduras no nucleadas en gemación, más que como
hifas. Los ejemplos comunes incluyen la levadura de pan, Saccharomyces
cerevisiae ( Ascomycota, Fig. 3.7),
Cryptococcus spp. (Ascomycota, Fig. 3.7),
y Sporobolomyces roseus ( Basidiomycota). Algunos otros hongos son
característicamente dimórfico con dos formas): cambian entre una forma de hifa y
una de levadura en respuesta a los cambios en las condiciones ambientales
(Capítulo 5). Un buen ejemplo es el género Candida
(Ascomycota), incluida la especie común Candida albicans, que puede ser un
patógeno importante para los seres humanos (Capítulo 16). Por lo tanto, las
levaduras no son fundamentalmente diferentes de los hongos hifas; simplemente
representan una forma de crecimiento diferente, adaptada para esparcirse en
películas de agua ricas en nutrientes y tipos de ambientes similares.
Como se muestra en la figura 3.8, cada célula de levadura tiene un solo núcleo
y un rango típico de orgánulos citoplasmáticos, incluida una vacuola grande y
llamativa y, por lo general, varios cuerpos lipídicos de fase brillante. La vacuola y
los cuerpos lipídicos son a menudo las únicas estructuras claramente visibles.
54 CAPÍTULO 3

(un) (segundo)

Figura 3.7 ( a) La levadura en ciernes común, Saccharomyces cerevisiae, visto por microscopía de contraste de fase. (segundo) Cryptococcus albidus, una levadura que produce
una cápsula rígida de polisacárido sobre la superficie celular, que se ve montando las células en una suspensión de partículas de tinta china. Las diferentes etapas del proceso
de gemación se etiquetan de 1 (célula sin brote) a 5 (separación de células). Nótese la presencia de cuerpos lipídicos brillantes en el plano de enfoque de algunas células (por
ejemplo, 5) y la presencia de una gran vacuola central en el plano de enfoque de algunas otras células (por ejemplo, 2, 3, 4).

Figura 3.8 Representación esquemática de una levadura

en ciernes, Saccharomyces cere-
visiae, como 5 • m de diámetro. BS • cicatriz de yema; ER • retículo
endoplásmico; GRAMO •
Golgi; L • cuerpo lipídico; METRO • mitocondria; norte • núcleo;
SPB • cuerpo del eje del eje; V • vesícula; Vacaciones • gran
vacuola central; W • pared.

por microscopía óptica. La mayoría de las levaduras se dividen brotando de uno o
más lugares de la superficie celular. Durante este proceso, aparece una pequeña
excrecencia en el sitio de la yema, luego la yema se alarga progresivamente antes
de expandirse a una forma redondeada, por síntesis de componentes de nueva
pared en toda la superficie celular. Cuando la yema casi ha alcanzado su tamaño
final, el núcleo de la célula madre migra hacia el sitio de la yema y se divide, de
modo que un núcleo permanece en la célula madre y un segundo núcleo entra en
la célula hija.
La separación final de las dos células se logra mediante el desarrollo de un
tabique. En Saccharomyces esto ocurre cuando se produce un anillo de quitina en
el sitio del "cuello", y este anillo de quitina se expande hacia adentro hasta que se
convierte en una placa completa de quitina entre la célula madre e hija. Luego, se
depositan otros materiales de pared a cada lado de esta placa de quitina, y las
células se separan por escisión enzimática de la pared entre la placa de quitina y
la célula hija. Este proceso deja un
cicatriz de yema en la célula madre y un cicatriz de nacimiento sobre el
célula hija. Estas cicatrices son imperceptibles al microscopio óptico normal, pero
la placa de quitina en la otra célula puede verse claramente si las levaduras se
tratan con un abrillantador fluorescente como Cellufluor (calcofluor), que se une a
la quitina y se vuelve azul fluorescente cuando la célula se observa bajo un
microscopio de fluorescencia.
Mediante el uso de tintes fluorescentes que se unen a la quitina, podemos
contar el número de cicatrices en la superficie celular. Esto revela que Saccharomyces
cerevisiae es un gemación multipolar levadura: siempre brota de un punto
diferente en la superficie celular, nunca de un sitio de yema anterior, mientras que
algunas otras levaduras exhiben gemación bipolar - los brotes siempre surgen en
las mismas posiciones, a menudo en los polos de la celda. En teoría, las células
de las especies bipolares son inmortales, sin límite en el número de veces que
pueden brotar, mientras que las células de las especies multipolares
eventualmente se quedarían sin sitios potenciales de brotes.
- calculado en hasta 100, aunque solo se han visto alrededor de 40 cicatrices en
una sola célula. Sin embargo, en la práctica esta distinción carece de importancia
porque en

Cultivos de crecimiento exponencial (donde una célula produce dos en una unidad
de tiempo, dos producen cuatro en la siguiente unidad de tiempo, y así
sucesivamente) la mitad de todas las células serán madres primerizas, una cuarta
parte serán madres segundas y un infinitesimal un pequeño número serán madres
muy ancianas. De hecho, el contenido típico de quitina de una población de
levaduras rara vez excede más del 1-2% del material total de la pared, y casi toda
esta quitina se encuentra en las cicatrices de las yemas, no en el resto de la pared
celular de la levadura. Volveremos a este tema en el capítulo 4, porque se han
logrado algunos avances importantes en la comprensión de la polaridad del
crecimiento, basados en el uso de mutantes del ciclo celular en el laboratorio del
premio Nobel, Sir Paul Nurse.
La taxonomía de las levaduras se complica por la falta de características
morfológicas obvias, por lo que en los últimos años se ha basado en gran medida
en enfoques moleculares. Probablemente hay muchos cientos, si no miles, de
especies de levadura que aún no se han demarcado y descrito claramente. La
evidencia reciente de las levaduras en ciernes ascomicetos sugiere que se trata
de un grupo monofilético, todos con un ancestro común, y no son simplemente
formas reducidas derivadas del micelio Ascomycota. También son distintas de las
"levaduras de fisión" como Schizosaccharomyces especies, que no brotan, sino
que forman filamentos que se fragmentan por tabicación en células parecidas a
ladrillos (artrosporas o artroconidias).
Muros y componentes de muros fúngicos
En los últimos años ha quedado claro que las paredes fúngicas cumplen muchas
funciones importantes, además del papel obvio de proporcionar una barrera
estructural. Por ejemplo, la forma en que crece un hongo, ya sea como hifas
cilíndricas o como levaduras, está determinada por los componentes de la pared y
las formas en que estos se ensamblan y se unen entre sí. La pared es también la
interfaz entre un hongo y su entorno:
Cuadro 3.1 Los principales componentes de las paredes
fúngicas. Grupo taxonómico
Chytridiomycota
Zygomycota
Ascomycota
Basidiomycota
Oomycota
(no hongos verdaderos)
ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 55
protege contra la lisis osmótica, actúa como un tamiz molecular regulando el paso
de grandes moléculas a través del espacio poroso de la pared, y si la pared
contiene pigmentos como la melanina puede proteger a las células contra la
radiación ultravioleta o las enzimas líticas de otros organismos. Además de estos
puntos, la pared puede tener varias funciones fisiológicas. Puede contener sitios
de unión para las enzimas, porque muchos disacáridos (p. Ej., Sacarosa y
celobiosa) y péptidos pequeños deben degradarse a monómeros antes de que
puedan atravesar la membrana celular, y esto generalmente se logra mediante la
acción de las enzimas unidas a la pared (Capítulo 6). ). La pared también puede
tener componentes superficiales que median las interacciones de los hongos con
otros organismos, incluidos los huéspedes vegetales y animales. Todas estas
características requieren una comprensión detallada de la estructura y arquitectura
de la pared.
Los principales componentes de la pared
El enfoque principal para investigar la composición de las paredes de los hongos es
romper las células de los hongos y purificar las paredes mediante el uso de
detergentes y otras sustancias químicas suaves.
tratamientos, luego use ácidos, álcalis y enzimas para degradar las paredes
secuencialmente. Aunque se han analizado en detalle relativamente pocos
hongos, estos tratamientos muestran que las paredes de los hongos están
compuestas predominantemente
de polisacáridos, con menor cantidad de proteínas y otros componentes. Los
principales componentes del muro se pueden clasificar en dos tipos principales:
(i) el estructural
polímeros (fibrilares) que consisten predominantemente en moléculas de
cadena lineal, proporcionando rigidez estructural,
y (ii) el componentes de la matriz que entrecruzan las fibrillas y que
recubren e integran los polímeros estructurales. Los polisacáridos de la pared
principal difieren entre los principales
grupos de hongos, como se muestra en la Tabla 3.1. Chytridiomycota,
Ascomycota y Basidiomycotatypically
tienen quitina y glucanos (polímeros de glucosa) como su
polisacáridos de pared principal. La quitina consta de cadenas largas y rectas
de •• 1,4 enlazados NORTE- acetilglucosamina
Componentes estructurales (fibrilares) Componentes de la matriz
Quitina Glucano?
Glucano
Quitina Ácido poliglucurónico
Quitosano Manoproteínas
Quitina Manoproteínas
segundo-( 1 • 3), segundo-( 1 • 6) -glucano un( 1 • 3) -glucano
Quitina Manoproteínas
segundo-( 1 • 3), segundo-( 1 • 6) -glucano un( 1 • 3) -glucano
segundo-( 1 • 3), segundo-( 1 • 6) -glucano Glucano
Celulosa
56 CAPÍTULO 3
residuos (Capítulo 7), mientras que los glucanos fúngicos son polímeros
ramificados, constituidos principalmente por •• Backbones 1,3-enlazados con corto ••
Cadenas laterales con enlaces 1,6. Los Zygomycota suelen tener una mezcla de
quitina y quitosano (una forma de quitina poco acetilada o no acetilada; capítulo
7), polímeros de ácidos urónicos como el ácido glucurónico y manoproteínas. Los
Oomycota (que no son verdaderos hongos) tienen poca quitina, y en cambio
tienen una mezcla de una celulosa •• Glucanos ligados en 1,4 y otros glucanos.
Habiendo señalado estos puntos, es importante reconocer que la composición
de la pared de un hongo no es fija, pero puede cambiar sustancialmente en
diferentes etapas del ciclo de vida. Esto también es cierto para muchos hongos
dimórficos,
que pueden crecer como hifas o como células de levadura en ciernes (Capítulo 5).
Arquitectura mural
Se puede pensar que los principales componentes de la pared de los hongos son
los ladrillos y el mortero, pero recién en 1970 comenzamos a comprender
realmente la arquitectura de la pared de los hongos. Para ello, Hunsley & Burnett
desarrollaron una técnica elegante y sencilla a la que denominaron disección
enzimática. Rompieron mecánicamente las hifas fúngicas de modo que solo
quedaran las paredes, y luego trataron las paredes con combinaciones y
secuencias de diferentes enzimas, acoplando esto con microscopía electrónica
para detectar cualquier cambio que los tratamientos enzimáticos hubieran
causado. Si, por ejemplo, la apariencia de la superficie de la pared cambió
después del tratamiento con una enzima particular "X", entonces es probable que
el sustrato de "X" sea el componente de pared más externo. Entonces, al usar
varias secuencias y combinaciones de enzimas, fue posible eliminar los
principales componentes de la pared y ver sus relaciones entre sí. En este trabajo
se utilizaron tres hongos, pero tomaremos Neuro-spora crassa como ejemplo para
ilustrar las características esenciales (Fig. 3.9).
En regiones maduras de hifas, la pared de Neurospora
se demostró que tiene al menos cuatro zonas concéntricas; estos se muestran
como capas separadas en la Fig. 3.9, pero en realidad se clasifican entre sí. La
zona más externa consiste en glucanos amorfos con predominantemente
• - 1,3 y •• 1,6 vínculos, que son degradados por el
enzima laminarinasa. Debajo de esto hay una red de glicoproteínas incrustadas
en una matriz de proteínas. Luego hay una capa de proteína más o menos
discreta, y luego una región más interna de microfibrillas de quitina incrustadas en
la proteína. El espesor total de la pared en este caso es de aproximadamente 125
nm. Pero la pared en la punta de crecimiento es más delgada (c. 50 nm) y más
simple, y consiste en una zona interna
de
quitina incrustada en proteínas y una capa externa principalmente de proteínas.
Así que está claro que la pared se vuelve más fuerte y más compleja detrás de la
extensión
Figura 3.9 Diagrama para ilustrar la arquitectura de la pared en una región
"madura" (subapical) de una hifa de Neurospora crassa
como lo demuestra la digestión enzimática secuencial. (a) Capa más externa de
amorfo •• 1,3-glucanos y
• - 1,6-glucanos. (b) Retículo de glicoproteínas incrustado en
proteína. (c) Una capa de proteína más o menos discreta.
(d) Microfibrillas de quitina incrustadas en proteína. (e) Membrana plasmática.
(Basado en Hunsley y Burnett 1970.)
punta de hifa, a medida que se agregan más materiales o cuando se produce una unión
adicional entre los componentes.
Neurospora parece tener una arquitectura de pared inusualmente compleja,
porque no se ha visto una red de glicoproteínas en otros hongos. Sin embargo, el
patrón general de la arquitectura de la pared de las hifas es bastante consistente:
los principales componentes microfibillares de cadena lineal (quitina o celulosa en
Oomycota) se encuentran predominantemente en la región interna de la pared y
están superpuestos por no fibrilares o " componentes de la matriz (por ejemplo,
otros glucanos, proteínas y mananos) en la región externa. Sin embargo, existe
una unión sustancial entre los diversos componentes, que sirve para fortalecer la
pared detrás del vértice. En particular, algunos de los glucanos están unidos
covalentemente a la quitina y los glucanos están unidos por sus cadenas laterales.
Volvemos a este tema en el capítulo 4, cuando consideramos los mecanismos del
crecimiento apical.
La matriz extrahifal
Además de los principales componentes estructurales de la pared, algunas
levaduras pueden tener una cápsula de polisacárido discreta, y tanto las hifas
como las levaduras pueden estar rodeadas por una capa más o menos difusa de
polisacárido o glicoproteína, que se elimina fácilmente mediante lavado o
tratamiento químico suave. Estos materiales de matriz extracelular pueden tener
funciones importantes en las interacciones de los hongos con otros organismos.
Por ejemplo, la levadura Cryptococcus neoformans es un patógeno importante de
los seres humanos; su cápsula de polisacárido enmascara los componentes
antigénicos de la pared celular para que el hongo no sea engullido por los
fagocitos y pueda proliferar en los tejidos (Casadevall 1995). En un contexto
diferente, el hongo Piptocephalis virginiana ( Zygomycota; ver Capítulo 12) parasita
a otros Zygomycota como Mucor spp. en medios de agar, pero no los parasita en
cultivo líquido

Figura 3.10 Representación esquemática de un tabique simple de Neurospora
GR / P
crassa. El tabique se desarrolla como un anillo encarnado de la pared
lateral de la hifa. Asociado con esto hay una modificación de la pared
lateral (LW), incluida una proliferación del retículo de glicoproteínas
GRAMO
(GR). GRAMO • capa de glucano; GR / P
• retículo de glicoproteínas incrustado en proteína; PAGS •
LW
proteína; C • quitina. (Basado en Trinci APJ (1978)
Progreso científico 65, 75–99.)
donde los hongos hospedadores producen un polisacárido extracelular (Capítulo
12). De hecho, la producción de una matriz extracelular a menudo está
influenciada por las condiciones de crecimiento. En el capítulo 1 señalamos que el
pululano se produce comercialmente a partir de Aureobasidium pullulans;
en este caso su síntesis se ve favorecida por un abundante aporte de azúcar en
condiciones de crecimiento limitantes de nitrógeno (Seviour et al. 1984). Algunos de
los otros materiales gelatinosos que rodean a los hongos también tienen posibles
funciones comerciales.
Septa
Los septos (paredes transversales) se encuentran a intervalos bastante regulares
a lo largo de la mayoría de las hifas en los hongos Ascomycota, Basidiomycota y
mitospóricos, aunque los septos están perforados para permitir la continuidad del
protoplasma. Si parte de la hifa está dañada, entonces un cuerpo de Woronin o un
tapón de protoplasma coagulado sella rápidamente el poro septal para localizar el
daño. Luego, la hifa puede volver a crecer a partir de una punta recién formada
detrás del compartimento dañado o, en algunos casos, puede crecer una nueva
punta en el compartimento dañado (ver Fig. 12.12). Claramente, estas respuestas
de "limitación de daño" ayudan a conservar la integridad de la hifa y, a menudo,
pueden ser necesarias cuando las hifas son devoradas por insectos o son
atacadas por hongos parásitos (micoparásitos), o cuando hifas de diferentes
grupos de compatibilidad vegetativa intentan anastomosarse. (Capítulo
9). Sin embargo, hay varios hongos y organismos similares a hongos que no
producen septos en las hifas vegetativas normales, por ejemplo, Zygomycota ( Mucor,
etc.) y el hongo Oomycota ( Pythium, Phytophthora, etc.). Estas aseptate los
hongos son más vulnerables al daño.
Los septos pueden ayudar a proporcionar soporte estructural a las hifas,
especialmente en condiciones de estrés hídrico. Pero una de sus funciones
principales parece ser la de posibilitar la diferenciación. Al bloquear los poros
septales, una hifa fúngica se transforma de una serie continua de compartimentos
a varias células o regiones independientes que pueden experimentar un desarrollo
separado (capítulo 5).
Los septos pueden verse por microscopía óptica normal, pero la microscopía
electrónica revela varios tipos diferentes de
ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 57
GRAMO C
PAGS
Poro septal
pulpa. Los hongos Ascomycota y mitospóricos tienen una
tabique simple Figura 3.10) con un centro relativamente grande
poro, que varía de 0,05 a 0,5 • m de diámetro, que permite el paso de orgánulos
citoplasmáticos e incluso núcleos. El desarrollo de estos tabiques se produce de
manera notablemente rápida y, por lo general, se completa en unos pocos
minutos. Se desarrollan como un anillo encarnado de las paredes laterales de la
hifa, y esto se asocia con modificaciones localizadas de las propias paredes
laterales, incluida una proliferación localizada de un retículo de glucoproteína en
las paredes de Neurospora crassa.
Los Basidiomycota también tienen tabiques simples cuando crecen como
monocariontes (con un núcleo en cada célula). Pero a menudo tienen un aspecto
más complejo el tabique dolipore Fig. 3.11) cuando cepas de diferentes grupos de
compatibilidad de apareamiento se fusionan para formar un dikaryon, con dos
núcleos en cada compartimento. El septo de dolipore tiene un canal central
estrecho (alrededor de 100-150 nm de diámetro) delimitado por dos bridas de
glucano amorfo. A ambos lados de este tabique hay estructuras membranas en
forma de soporte denominadas parenthosomes,
que tienen poros para permitir la continuidad citoplásmica pero que impiden el
paso de los orgánulos principales. Por lo tanto, Basidiomycota a menudo tiene una
disposición de núcleos más regular en comparación con otros hongos. Pero
veremos en el Capítulo 5 que los septos se degradan selectivamente cuando los
Basidiomycota comienzan a formar un
Figura 3.11 El tabique dolipore, que se encuentra en muchos miembros de
Basidiomycota. Grandes depósitos de glucano (G) recubren el poro central
estrecho, y membranas perforadas especializadas denominadas parentales (P)
evitan que los orgánulos principales pasen a través del poro septal.
58 CAPÍTULO 3
cuerpo fructífero complejo, como un hongo. Esto permite la redistribución masiva
de materiales necesarios para impulsar el desarrollo de la estructura fructífera.
Incluso a partir de este breve relato, queda claro que los septos desempeñan
varios papeles importantes en la biología de los hongos. Pueden aislar
compartimentos o pueden permitir el paso libre de orgánulos a través de los poros
septales, y pueden degradarse para permitir la translocación masiva de nutrientes
y componentes citoplasmáticos a sitios de desarrollo futuro.
El núcleo de los hongos
Los núcleos fúngicos suelen ser pequeños (1 a 2 • m de diámetro) pero
excepcionalmente puede tener hasta 20-25 • m de diámetro (p. ej.
Basidiobolus ranarum, Chytridiomycota; Capítulo 4). Están rodeados por una
doble membrana nuclear con poros, como en todos los eucariotas. Sin embargo,
los hongos son notables por varias características peculiares de su núcleo y
división nuclear (Heath 1978). Primero, los miembros nucleares
La brana y el nucléolo permanecen intactos durante la mayoría de las etapas
de la mitosis, mientras que en la mayoría de los demás organismos la membrana
nuclear se rompe en una etapa temprana durante la división nuclear. Una posible
razón de esto es que
la retención de una membrana nuclear podría ayudar a prevenir la dispersión
del contenido nuclear en compartimentos hifales que contienen varios núcleos y
protoplasma que fluye rápidamente. En segundo lugar, en los hongos no existe
una placa de metafase clara; en cambio, los cromosomas parecen ser
dispersas al azar, y en anafase, las cromátidas hijas se separan a lo largo de
dos pistas, en fibras de huso de diferentes longitudes. Un tercer punto de
diferencia
es que los hongos tienen varios tipos de cuerpos de eje de eje también
llamado centros de organización de microtúbulos).
Son responsables del ensamblaje de los microtúbulos durante
división nuclear. En Ascomycota y hongos mitospóricos, los cuerpos de
polos fusiformes tienen forma de disco, mientras que
en Basidiomycota a menudo se componen de dos
extremos globulares conectados por un puente. Sin embargo, la importancia de estas
diferencias no está clara. Todos los hongos necesitan
un centro organizador de microtúbulos para asegurar que los cromosomas se
separen correctamente durante la división nuclear.
La gran mayoría de los hongos son haploide con números de cromosomas
que van desde aproximadamente 6 a 20. Por ejemplo, hay seis cromosomas en
Comuna de Schizophyllum ( Basidiomycota), siete en
Neurospora
crassa Acomycota), ocho en Emericella (Aspergillus) nidulans ( Ascomycota),
16 pulgadas Saccharomyces cerevisiae
(Ascomycota), y 20 en Ustilago maydis ( Basidiomycota). Algunos hongos son
diploides de forma natural (por ejemplo, la levadura
Candida albicans, y miembros de la Oomycota). Y algunos hongos pueden
alternar entre generaciones haploides y diploides, p. Ej. S. cerevisiae, y Allomyces
spp. (Chytridiomycota) - o existen como series poliploides
( Allomyces y varios Phytophthora spp.).
En el capítulo 9 se analizan muchos aspectos de la genética y los genomas de
los hongos, pero aquí debemos abordar una de las características más notables: los
hongos son el único grupo importante de organismos eucariotas que son
haploides. Casi todos los demás eucariotas son diploides, incluidas las plantas,
los animales, Oomycota y los muchos organismos unicelulares denominados
vagamente "protistas". La razón probable de la naturaleza haploide de los hongos
es que confiere una ventaja específica. Por un lado, como hemos visto, las hifas
fúngicas suelen contener varios núcleos en cada compartimento de las hifas, y
hay continuidad de flujo protoplásmico entre los compartimentos. Si se produce
una mutación recesiva en uno de los núcleos, el hongo seguirá comportándose
como de tipo salvaje, pero la mutación recesiva se conservará, almacenando así
la variabilidad potencial, el sello distintivo de los organismos diploides. Por otro
lado, un núcleo mutado puede estar expuesto a presión de selección
periódicamente, cuando el hongo produce esporas uninucleadas o cuando surge
una rama y entra un solo núcleo "fundador". Entonces, En al menos algunos
aspectos, los hongos haploides con compartimentos multinucleados tienen
muchas de las ventajas asociadas con un estilo de vida tanto haploide como
diploide. Volvemos a este tema en el capítulo 9.
Orgánulos citoplasmáticos
Muchos de los componentes celulares de los hongos son funcionalmente similares
a los de otros eucariotas, pero difieren en algunos aspectos importantes. Las
principales diferencias se analizan a continuación.
La membrana plasmática
Como en todos los eucariotas, la membrana plasmática de los hongos consiste en
una bicapa de fosfolípidos con proteínas transmembrana asociadas, muchas de
las cuales están involucradas directa o indirectamente en la absorción de
nutrientes. La membrana también puede anclar algunas enzimas. De hecho, las
dos principales enzimas sintéticas de pared, quitina sintasa y glucano sintasa, son proteínas
integrales de membrana; se anclan en la membrana de tal manera que producen
cadenas de polisacáridos desde la cara de la membrana externa (Capítulo 4). La
membrana plasmática tiene un tercer papel importante, en la transmisión de
señales del entorno externo al interior de la célula, el proceso denominado transducción
de señales, discutido en el Capítulo 4.
La membrana plasmática de hongos es única en un aspecto importante: por lo
general contiene ergosterol como el esterol de membrana principal, a diferencia
de los animales, que tienen colesterol, y plantas que tienen fitoesteroles como •• sitosterol.
El Oomycota también tiene esteroles similares a plantas. Pero algunos hongos
fitopatógenos como Pythium y Phytophthora spp. son incapaces de
 ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 59

sintetizan esteroles a partir de precursores no esteroles y, en su lugar, necesitan

ser suministrados con esteroles del huésped. El ergosterol es el objetivo principal
de varios fungicidas que se utilizan para controlar los hongos patógenos de las
plantas. El ergosterol también es un objetivo principal de varios fármacos
antimicóticos que se utilizan para tratar las micosis humanas (capítulo 17).

El sistema secretor de hongos: golgi, retículo

endoplásmico y vesículas (un)

Los hongos tienen un sistema secretor, que consiste en el retículo endoplásmico (RE), el aparato de Golgi (o equivalente de Golgi) y vesículas unidas a la membrana. Las
proteínas destinadas a la exportación desde la célula se sintetizan en los ribosomas unidos al RE, luego ingresan a la luz del RE y se transportan al Golgi. Durante su
transporte progresivo a través de las cisternas de Golgi, las proteínas experimentan diversas modificaciones, incluida la escisión parcial y el reensamblaje, el plegamiento
en una estructura terciaria y la adición de cadenas de azúcar (glicosilación). Luego, las proteínas, o glicoproteínas, se empaquetan en vesículas que brotan de la cara
madura del Golgi y se transportan a la membrana plasmática para su secreción. Este intrincado sistema postal clasifica y entrega proteínas a destinos específicos,
incluidas las enzimas (pectinasas, celulasas, proteasas, etc.) que ( b) Ampliación de parte de la Fig. 2.4, que muestra las mitocondrias

(segundo)

Figura 3.12 ( a) Ampliación de parte de la Fig. 2.3, que muestra el cuerpo típico de Golgi
que se encuentra en plantas y animales.

están destinados a la exportación para degradar polímeros en la
entorno de redondeo.
El sistema secretor está involucrado en al menos algunos
aspectos del crecimiento de la punta de los hongos, porque las glicoproteínas solo
se producen en el Golgi y se transportan en
vesículas a los sitios de crecimiento de la pared (Capítulo 4). Además, el aparato
de Golgi es importante para la producción comercial y la liberación de la célula de
productos genéticos extraños (heterólogos) (capítulo 9). La capacidad de una
proteína para entrar en el RE está determinada por una secuencia señal en el
extremo N, que posteriormente se elimina. Sin esta secuencia, la proteína
permanecerá en la célula.
Una vez más, el sistema secretor de hongos muestra algunas propiedades
únicas. El aparato de Golgi típico de animales, plantas y Oomycota consiste en
una pila de cisternas membranas (Fig. 3.12a). Pero los hongos tienen un Equivalente
de Golgi
que es ultraestructurado muy diferente de un Golgi típico
- consta de cordones, cuentas y lazos en forma de salchicha (Fig. 3.12b).
Quitosomas
La mayoría de las vesículas que se observan en las puntas de las hifas no se han
caracterizado químicamente, pero algunas de las más pequeñas (microvesículas)
se asemejan a partículas que han sido purificadas. in vitro y se denominan quitosomas.
Estas partículas se descubrieron inicialmente homogeneizando hifas,
(M) con cisternas en forma de placa típicas de los hongos, y el
"Equivalente de Golgi" que consiste en anillos en forma de salchicha,
cuentas y lazos (puntas de flecha).
retirar el material de la pared y los orgánulos membranosos principales por
centrifugación y luego someter el sobrenadante a centrifugación de densidad de
sacarosa para que sus componentes se separen como bandas a diferentes
profundidades en los tubos. Cuando se examinó una de estas bandas mediante
microscopía electrónica, se encontró que contenía quitosomas: pequeños cuerpos
esferoidales, de 40 a 70 nm de diámetro, cada uno rodeado por una “capa” de
aproximadamente 7 nm de espesor (fig. 3.13). Cuando la banda que contenía
estas partículas se incubó en presencia de un activador (una enzima proteasa) y
UDP- NORTE- acetilglucosamina (el azúcar-nucleótido del que se fabrica la
quitina), se observó que cada partícula producía una espiral de quitina en su
interior, luego las partículas se rompían para liberar microfibrillas de quitina en
forma de cinta, cada una compuesta por varias cadenas de quitina. Si el
sobrenadante se trató primero con digitonina (una saponina que solubiliza las
membranas que contienen esterol) y luego se centrifugó en un gradiente de
densidad, ya no se encontraron quitosomas; en cambio, la adición de activador y
UDP- NORTE- la acetilglucosamina dio como resultado la producción de quitina en
una banda diferente correspondiente a una fracción más ligera del homogenato.
Pero la eliminación posterior de la digitonina hizo que los quitosomas
reaparecieran, lo que indica que
60 CAPÍTULO 3
son agregados de autoensamblaje de la enzima quitina sintasa, cada partícula
contiene suficientes moléculas de enzima para producir, después de la activación
proteolítica, una microfibrilla de quitina compuesta por varias cadenas de quitina.
Por lo tanto, este elegante estudio colaborativo de bioquímicos y microscopistas
electrónicos condujo a la identificación de uno de los tipos de vesículas que se
ven a menudo en el ápice de las hifas. Una de las preguntas que aún quedan por
resolver es cómo estas partículas llegan a la punta de las hifas después de haber
sido ensambladas más atrás en las hifas. Un mecanismo sugerido es que se
empaquetan en membranas cuerpos multivesiculares como las que a veces se
ven en micrografías electrónicas (fig. 3.20).
Vacuolas
El sistema vacuolar de los hongos tiene varias funciones, incluido el
almacenamiento y reciclaje de metabolitos celulares. Por ejemplo, las vacuolas de
varios hongos, incluidas las especies de micorrizas (Capítulo 13), se acumulan
fosfatos en forma de polifosfato. Las vacuolas también parecen ser lugares
importantes para el almacenamiento de calcio, que puede liberarse en el
citoplasma como parte del sistema de señalización intracelular (Capítulo 5). Las
vacuolas contienen proteasas para descomponer las proteínas celulares y reciclar
los aminoácidos, y las vacuolas también tienen un papel en la regulación del pH
celular. Todas estas importantes funciones fisiológicas se suman al papel
potencial de las vacuolas en la expansión celular y (posiblemente) en impulsar el
protoplasma hacia adelante y las cenizas se alargan en las puntas.
Figura 3.13 Agregados en forma de cinta de microfibrillas
de quitina (R) producidos in vitro
de quitosomas (C) aislado de
Mucor rouxii, cuando se incuba con sustrato ( NORTE- acetilglucosamina)
y un activador proteolítico. (Cortesía de CE Bracker; de
Bartnicki-García et al.
1978.)
Las vacuolas a menudo se ven como estructuras redondeadas y conspicuas en
las regiones más antiguas de las hifas, pero trabajos recientes han demostrado
que también hay un sistema vacuolar tubular que se extiende hacia las células de
la punta. Es un sistema extremadamente dinámico, formado por túbulos estrechos
que pueden dilatarse y contraerse, ya que los elementos inflados viajan a lo largo
de ellos de manera peristáltica (Fig. 3.14). Esto se demostró mediante el estudio
del movimiento de un compuesto fluorescente, carboxifluoresceína (CF), en hifas
vivas de una variedad de hongos. Las hifas se trataron con un precursor no
fluorescente, el diacetato de carboxifluoresceína (CFDA), que es liposoluble, por lo
que ingresa a la membrana plasmática y luego se absorbe rápidamente desde el
citosol hacia las vacuolas. Allí, los grupos acetato son escindidos por esterasas
para producir CF, que es impermeable a la membrana, por lo que permanece en
el sistema vacuolar. Rees et al. ( 1994) mostró que las vacuolas tubulares que
contienen CF forman un sistema más o menos continuo que atraviesa incluso los
septos doliporos de Basidiomycota, transportando los materiales hacia atrás y
hacia adelante en las hifas. Esto tiene importantes implicaciones para la
translocación bidireccional de materiales dentro de una hifa única (Capítulo 7), y
quizás especialmente para los sistemas micorrízicos (Capítulo 13).
Endocitosis y tráfico de vesículas
Los estudios sobre células vegetales, células animales y levadura en ciernes
sugieren que la absorción de sustancias a través del
 ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL 61

Figura 3.14 El sistema dinámico tubular vacuolar de hifas fúngicas vivas, tratadas con un tinte fluorescente que se localiza en las vacuolas. (a) Hifa de Penicillium
expansum visto por microscopía de campo brillante normal, que muestra la presencia de un tabique (S). (b) La misma hifa vista por microscopía de fluorescencia, que
muestra un túbulo estrecho (t) que atraviesa el tabique y luego se ramifica. (c) La misma hifa que muestra vacuolas dilatadas (V) después de haber atravesado el tabique.
(d – f) Hifa de Aspergillus niger fotografiado a intervalos de 8 segundos, que muestra una sucesión de movimientos similares a la peristalsis que hacen que las dilataciones
vacuolares se desplacen a lo largo de la hifa de izquierda a derecha. (Cortesía de

A. Rees, V. Shepherd y A. Ashford; de Rees et al. 1994.)

La membrana celular podría lograrse mediante un proceso activo de endocitosis -
lo contrario de la exocitosis, que se reconoce ampliamente que ocurre cuando las
vesículas se fusionan con la membrana plasmática y liberan su contenido en el
ambiente circundante (Figs. 3.2, 3.4). Sin embargo, todavía existe cierto debate
sobre si las hifas fúngicas tienen un sistema endocitótico y (si lo tienen) si es
equivalente al sistema endosómico comúnmente reportado en otros tipos de
células.
La evidencia de endocitosis en hifas fúngicas se basa en el uso de tintes
esterilizados anfifílicos como FM4-64 y FM1-43, que se informa que son
marcadores de la endocitosis en muchos organismos diferentes. Estos colorantes
vitales pueden ser absorbidos por las células y luego
izedby microscopía confocal de barrido láser. La figura 3.15 muestra imágenes
confocales de Neurospora crassa tratado con dos de estos tintes: FM4-64 que
marca fuertemente la membrana plasmática y Spitzenkörper, y FM1-43 que marca
las mitocondrias pero solo marca débilmente Spitzenkörper. Se encontraron
patrones de marcaje esencialmente similares con FM4-64 cuando se probaron
hifas de ocho hongos diferentes, incluidos representantes de Ascomycota,
Basidiomycota, hongos mitospóricos y Zygomycota (Fig. 3.16). Las razones de los
diferentes patrones de etiquetado de estos tintes aún no están claras, pero el
marcado fuerte de la membrana plasmática por FM4-64 es consistente con los
informes de que este tinte se intercala entre las capas externa e interna de la
célula.
 62 CAPÍTULO 3
(un)
(segundo)
Figura 3.15 ( a, b) puntas hifas de Neurospora crassa tratado con dos tintes de
esteril para detectar endocitosis putativa. Ambos tintes de esterilo, FM4-64 y
FM1-43, se internalizaron y las hifas tratadas con ambos tintes continuaron
creciendo durante la formación de imágenes con láser confocal, como se muestra
en las imágenes tomadas a intervalos de 30 segundos. (Cortesía de ND Read; de
FisherParton et al. 2000.)
membrana. Entonces parece ser internalizado por un activo
proceso, debido a que no puede atravesar pasivamente la hoja interna de 17) ejercen su acción antifúngica uniéndose a los hongos la membrana plasmática. Hifas
similares tratadas con un
inhibidor metabólico (azida de sodio) no mostró
evidencia de absorción de tinte.
En varios casos (Fig. 3.17) un satélite
Se vio que Spitzenkörper se originaba a cierta distancia
detrás de la punta de la hifa y se movió hacia la punta,
finalmente fusionándose con el Spitzenkörper principal.
Aunque ninguna de estas líneas de evidencia proporciona
prueba definitiva de la existencia de un endosomal
sistema en hongos filamentosos, la evidencia es al menos
compatible con un sistema endosómico en el que la vesícula
el tráfico entre diferentes orgánulos proporciona una
mecanismo de reciclaje de membranas y sus
contenido entre diferentes compartimentos subcelulares.
Sobre esta base, se ha propuesto un modelo hipotético de la organización de una
red de tráfico de vesículas, incluida la posible participación de endosomas (Fig.
3.18). Sin embargo, esta es un área de controversia porque Torralba y Heath
(2002) no encontraron evidencia de endocitosis en Neurospora crassa hifas. Es
posible que se necesiten estudios con mutantes para resolver este problema.
Muchos
proteínas asociadas con la endocitosis en Saccharomyces cerevisiae tienen
homólogos en el Neurospora secuencia del genoma y podrían ser candidatos para
estudios mutacionales para probar si los hongos filamentosos tienen un sistema
endosómico equivalente (Read & Kalkman 2003).
El citoesqueleto y los motores moleculares
El citoesqueleto juega un papel importante en la organización interna de las
células eucariotas, proporcionando un marco estructural dinámico para transportar
orgánulos, para la transmisión citoplasmática y para la separación cromosómica
durante la división celular. Los tres elementos principales del citoesqueleto son: (i) microtúbulos,
que consiste en
polímeros de proteínas de tubulina, (ii) microfilamentos,
que consiste en la proteína contráctil actina, y (iii) filamentos intermedios que
proporcionan resistencia a la tracción. La distribución de los componentes
citoesqueléticos se puede visualizar en hifas vivas utilizando tintes vitales
fluorescentes (fig. 3.19). Se considera que estos elementos juegan un papel
importante en la coordinación del crecimiento de la punta de las hifas (Heath
1994).
En las micrografías electrónicas de las hifas, los microtúbulos se ven como
túbulos largos y rectos, de aproximadamente 25 nm de diámetro, que se presentan
individualmente o en forma de matrices paralelas. Se ven principalmente en las
regiones periféricas de la hifa, pero también pueden extenderse hasta la membrana
en la punta extrema (Fig. 3.4). También se observa que los microtúbulos están
estrechamente asociados con los orgánulos unidos a la membrana (p. Ej., Fig.
3.20), lo que indica que podrían proporcionar un sistema de carriles para el
movimiento de los orgánulos. De acuerdo con esto, los fungicidas de bencimidazol
que se han utilizado ampliamente para controlar los patógenos de las plantas
(Capítulo
microtúbulos, y esto hace que las hifas dejen de crecer.
Los compuestos de bencimidazol bloquean de manera similar
división uniéndose a los microtúbulos del huso.
Los microtúbulos son componentes celulares dinámicos.
Se despolimerizan en respuesta a tratamientos como
choque frío y, a la inversa, pueden estabilizarse
compuestos como taxol, la toxina de los tejos
(que también es tóxico para los humanos). En crecimiento normal
células, se cree que los microtúbulos están continuamente
degradado y reformado. De acuerdo con esto, micro-
Los túbulos pueden polimerizar por autoensamblaje en células sin células.
sistemas. Este es un proceso de dos etapas: en la primera etapa,
una molécula de la proteína •• tubulina se combina con un
 (un) (segundo)

Figura 3.16 ( a – d) Marcado con colorante (FM4-64) de

la membrana citoplasmática y Spitzenkörper de
diferentes hongos, incluido Ascomycota ( Neurospora

crassa), Basidiomycota ( Sclerotinia y

Rhizoctonia), y hongos mitospóricos
( Trichoderma viride). Phycomyces
(Zygomycota) también mostró un etiquetado similar (no
se muestra en esta imagen). (C) (re)

(un) (re)

(segundo) (mi)

Figura 3.17 ( a– f) Imágenes confocales de un satélite

Spitzenkörper teñido con FM4-64
(punta de flecha) de Botrytis cinerea mostrando un
curso en el tiempo (segundos) de diferentes etapas en
su formación, migración y fusión con el Spitzenkörper
principal. (Cortesía de ND Read; de FisherParton et al. 2000.)

(C) (f)
 Tráfico de vesículas
Endocitosis
Exocitosis
Membrana
Pared celular

Figura 3.18 Modelo hipotético de la organización de la red de tráfico de vesículas en una hifa creciente, basado en el patrón de tinción FM4-64. mi • endosoma; ER • retículo
endoplásmico; GRAMO • Golgi cisterna; METRO • mitocondria; SPK •
Spitzenkörper; SSPK • satélite Spitzenkörper; V • vacuola. (De Fisher-Parton et al. 2000.)

Figura 3.19 Germinación joven (3 horas) de una uredospora (nosotros) del hongo de la roya Uromyces phaseoli, tratados con diferentes compuestos para revelar la distribución ent
de
los componentes hifales. Barras de escala • 10 • metro. (Imagen 1) Tratado con DAPI, un compuesto que se une a regiones de ADN ricas en A / T, y observado mediante una
combinación de contraste de fase y microscopía de fluorescencia. Los dos núcleos (N) en el tubo germinal se ven mediante fluorescencia DAPI. (Imagen 2) El mismo germinativo
tratado con fluorocromo -
anticuerpos anti-tubulina marcados y observados por microscopía de fluorescencia. Se ven claramente los muchos microtúbulos que corren longitudinalmente en la hifa.
(Imagen 3) La misma germinación observada por microscopía de fluorescencia, pero tratada con faloína conjugada con rodamina (una toxina mortal de hongos venenosos
del hongo "death cap" Amanita phalloides que ejerce sus efectos uniéndose a la actina). Se ve un casquete de actina visible en la punta de la hifa. La actina también es
visto como placas periféricas (p)
e inclusiones nucleares (ni) en zonas similares a aquellas en las que se ven microtúbulos. (Cortesía de HC Hoch; de Hoch & Staples 1985.)

Figura 3.20 Un microtúbulo fúngico (punta de flecha) estrechamente asociado con
un orgánulo celular unido a la membrana denominado cuerpo multivesicular
(MVB). Una asociación tan cercana indica un papel potencial para mover el
orgánulo, a través de las actividades de las proteínas motoras. (Cortesía de R.
Roberson; de Roberson & Fuller 1988.)
molécula de una proteína hermana •• tubulina para formar un dímero; luego, los
dímeros se polimerizan para formar cadenas de tubulina. Los microtúbulos
formados por este proceso interactúan con dos enzimas mecanoquímicas
(proteínas motoras), kinesina
y dineína, y probablemente ayude a transportar orgánulos dentro de la hifa
fúngica.
Los microfilamentos de actina son mucho más estrechos que los microtúbulos,
con un diámetro de entre 5 y 8 nm. En el moho de lodo Physarum polycephalum Se
sabe que los microfilamentos de actina funcionan en la contracción citoplásmica,
cuando la actina se asocia con su proteína motora. miosina. Esto también podría
ser cierto para los hongos filamentosos, donde las proteínas similares a la miosina
han
ESTRUCTURA Y ULTRASTRUCTURA FUNGAL sesenta y cinco
ha sido detectado. Sin embargo, la evidencia más convincente del papel del
citoesqueleto de actina en la organización del crecimiento de hongos proviene de
estudios sobre la levadura,
Saccharomyces cerevisiae. Este hongo tiene microtúbulos pero, a diferencia de los hongos
miceliales, los microtúbulos de la levadura no parece estar involucrado en el transporte
de orgánulos importantes; en cambio, parecen funcionar principalmente en la orientación
del huso mitótico. Sin embargo, los cables de actina desempeñan un papel importante en
la dirección de las vesículas secretoras hacia los sitios de crecimiento en la levadura y, por
analogía, la actina podría desempeñar un papel similar en la distribución de las vesículas
apicales a los sitios de crecimiento de la pared en las puntas de las hifas.
En capítulos posteriores volvemos a las funciones del citoesqueleto en el
crecimiento de hongos (Capítulo 4), la diferenciación (Capítulo 5) y el
comportamiento de las zoosporas de hongos (Capítulo 10). Pero terminamos este
capítulo señalando que las tubulinas fúngicas difieren de las de las plantas y los
animales. Son inhibidos por el antibiótico griseofulvina y por los fungicidas
bencimidazol, mientras que las tubulinas vegetales y animales son insensibles a
estos compuestos. Ésta es la razón por la que la griseofulvina se puede utilizar
para tratar las infecciones fúngicas dermatofíticas (tiña) de los seres humanos y la
razón por la que los benzimidazoles se pueden utilizar para tratar las infecciones
fúngicas de las plantas (capítulo 17). Por el contrario, las tubulinas fúngicas (con la
excepción de Oomycota) no se ven afectadas por la colchicina la toxina del
azafrán de otoño) que inhibe la división nuclear en células vegetales y animales.
Referencias citadas
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del hongo Fusarium: conservación mejorada por
 66 CAPÍTULO 3

Capítulo 6

Nutrición fúngica

Este capítulo se divide en las siguientes secciones principales: casi ningún compuesto orgánico natural que no pueda ser utilizado como fuente
de nutrientes por un hongo u otro.
• los requerimientos de nutrientes básicos de los hongos

• fuentes de carbono y energía de hongos

En este capítulo consideramos las muchas adaptaciones que los hongos han
• adaptaciones de hongos para la captura de nutrientes
desarrollado para la captura de nutrientes.
• la degradación de la celulosa: un estudio de caso de enzimas
extracelulares

• requerimientos de nutrientes minerales: nitrógeno, fósforo y hierro

Los requerimientos de nutrientes de los hongos.

• eficiencia de la utilización del sustrato

Para el cultivo de laboratorio de rutina, la mayoría de los hongos se cultivan en medios con componentes naturales, como agar patata-dextrosa
• hongos que no se pueden cultivar
(extracto de patatas hervidas, con 2% p / v de glucosa), agar extracto de malta normalmente contiene un 2% de extracto de malta), o harina de maíz (o

avena F un tu l) ng un yo gramo h un un r v - mi
miun
pags
qu Cmetro
yo tu t l mi tu s r estoy pr mi o norte metro
le ed norte trit
iu tu
o io
metro
pie norte mi un norte l tu r s mi mi
ts. qAntiguo
re ui t rTestamento
o em T mi h s mi mi y desarrollo sexual. Los medios de crecimiento de hongos suelen ser ligeramente ácidos
(pH 5– norte 6 e) ed un un re entonces r tu ic r h ce en de C o un r r gramo segundo un o norte h ic yarda norte r tu un t t r mi es decir s norte. t T s h t yo o s s C tu o pags norte pags t l r y como th ts ei w
re eso norte h er segundo gramo un y medios de cultivo de materiales como el "agar nutritivo" (extracto de carne y
peptona) que suelen ser neutras o alcalinas (pH 7-8) y ricas en nitrógeno orgánico. Esta diferencia refleja la mayor
y suministrar esqueletos de carbono para síntesis celular. Pero,
contenido de proteínas de las bacterias en comparación con los hongos. Otros tipos de agar se utilizan para cultivar hongos específicos o para promover
dada una fuente de energía simple como la glucosa, muchos hongos
Etapas de desarrollo.
puede sintetizar todos sus otros componentes celulares de
Sin embargo, para determinar el requerimientos mínimos de nutrientes, un hongo debe cultivarse en químicamente definido
fuentes inorgánicas: iones de amonio o nitrato, fosfato
cultivo líquido, porque el agar contiene impurezas. La tabla 6.1 muestra un medio mínimo típico, que contiene solo sales minerales.
iones y niveles traza de otros minerales como calcio,
y glucosa. Varios hongos comunes crecerán en este medio. Las principales excepciones se indican a continuación.
potasio, magnesio y hierro. Los hongos que normalmente crecen en un ambiente

huésped o en otros sustratos ricos en nutrientes pueden requerir componentes • Algunos hongos deben recibir una o más vitaminas, siendo los requisitos más
comunes pequeñas cantidades de tiamina, biotina o ambas.
adicionales, pero aún así, los requisitos de nutrientes de la mayoría de los hongos son

bastante simples.

Dicho esto, los hongos necesitan capturar nutrientes de su entorno. La pared

celular evita que los hongos absorban las partículas de alimentos, por lo que los
hongos absorben nutrientes simples solubles a través de la pared y la
membrana plasmática. En muchos casos, esto se logra liberando enzimas para
degradar polímeros complejos y luego absorbiendo los nutrientes liberados por
estos. despolimerasa enzimas. Los hongos producen una amplia gama de
estas enzimas para degradar diferentes tipos de polímeros. De hecho, hay
 NUTRICIÓN FUNGAL 111

Cuadro 6.1 Medio de cultivo líquido químicamente definido para hongos. Las fuentes de carbono y energía de los hongos

Químico Cantidad Un hongo u otro puede utilizar una enorme variedad de compuestos orgánicos. Esto
se ilustra

esquemáticamente en la Fig. 6.1, donde los nutrientes están ordenados en orden

NaNO 3 o NH 4 NO 3 o 2g aproximado de complejidad estructural

L- asparagina en contenido de nitrógeno equivalente de izquierda a derecha y en orden aproximado de su grado de utilización ( eje
vertical).
En un extremo, el compuesto orgánico más simple, metano
KH 2 correos 4 ( solo o en una mezcla 1g
(CH 4), Puede ser utilizado por algunas levaduras. Convierten metano en metanol
tamponada con K 2 HPO 4)
mediante la enzima metanemonooxigenasa. Luego, este se convierte en formaldehído
MgSO 4 0,5 g
por la enzima metanol deshidrogenasa. Luego, el formaldehído se combina con la
KCl 0,5 g
ribulosa-5-fosfato y dos pasos de reacción más generan fructosa-6-fosfato.
CaCl 2 0,5 g
FeSO 4, ZnSO 4, CuSO 4 0,005-0,01 g cada uno

Sacarosa o glucosa 20 g

Agua destilada 1 litro CH 4 • H 3 C — OH • H — C — H • • • fructosa-6-fosfato

-
Nota: Los suplementos comunes requeridos por los hongos incluyen las vitaminas
O
la biotina 10 metro g) o la tiamina 100 metro gramo).
metano metanol formaldehído

Varias levaduras más (p. Ej. Candida spp.) y algunos micelios

• Algunos hongos no pueden utilizar nitrato o amonio ya que los hongos pueden crecer en los hidrocarburos de cadena más larga (C 9 o su única fuente de nitrógeno; en su
lugar, requieren una mayor) en productos derivados del petróleo. La principal limitación con fuente de nitrógeno orgánico. En estos casos, estos compuestos, al igual
que con el metano, es que no son un requisito, por lo general se pueden satisfacer suministrando un solo miscible con agua y por lo tanto el crecimiento se restringe al
agua - amino

ácido tal como asparagina. Varias interfaces de hidrocarburos. Dos hongos miceliales son conocidos por
Basidiomycota cae en esta categoría. su crecimiento en los hidrocarburos de cadena larga en la aviación
• Algunos hongos tienen requisitos individuales más específicos: queroseno: Amorphotheca resinae (Ascomycota) y
mentos, que se encontrarán en sus hábitats naturales. Paecilomyces varioti ( un hongo mitospórico). A. resinae tiene el Por ejemplo, algunos Oomycota (ej. Phytophthora

dudosa distinción de haber causado al menos una

infestans) necesita ser abastecido con esteroles para aircrash, bloqueando filtros y corroyendo las paredes de crecimiento de combustible; algún otro Oomycota (p. ej. Leptomitis
tanques de almacenamiento, pero este problema se evita fácilmente (Capítulo 17).
lácteo) necesitan aminoácidos que contengan azufre, tales como Avanzando a lo largo de la espectrumina Fig. 6.1, una cisteína de mayor número, porque no pueden
usar azufre inorgánico. de los hongos pueden utilizar los alcoholes comunes como el metanol. Algunos de los hongos del estiércol de los animales deben ser sup y
etanol. De hecho, el etanol es una excelente fuente de carbono combinada con el grupo hemo que contiene hierro, un Candida utilis, Emericella nidulans, y Armillaria
mellea,
componente de citocromos en la vía respiratoria. e incluso puede ser su sustrato de carbono preferido.
El glicerol y los ácidos grasos apoyarán el crecimiento de varios
Cabe destacar que todos estos comentarios se refieren a los hongos y pueden ser los sustratos preferidos para algunos hongos.
mínimo requisitos para el crecimiento, no a los óptimos como el "hongo de las aguas residuales" común, Leptomitus lacteus
requisitos. Además, se relacionan con somático (vegetativo) (Oomycota). Los aminoácidos también se pueden utilizar, pero crecen, y es posible que se requieran nutrientes
adicionales para contener el exceso de nitrógeno en relación con su contenido de carbono y completar el ciclo de vida. Por ejemplo, varios Pythium y así se libera amonio durante su
metabolismo y este
Phytophthora spp. no requieren esteroles para el crecimiento de hifas a menudo pueden reducir el pH a niveles inhibidores del crecimiento, a menos que los necesiten tanto para
sexo como para asexualidad, el medio de cultivo está fuertemente tamponado.
reproducción. Muchos hongos tienen requerimientos adicionales de nutrientes. La gran mayoría de los hongos pueden utilizar glucosa y otros para el crecimiento en condiciones
ambientales subóptimas. Para monosacáridos o disacáridos. Algunos también pueden usar el ejemplo del azúcar, Saccharomyces cerevisiae tiene derivados relativamente simples
como aminoazúcares (p. ej. glucosamina), requerimientos de azúcar para el crecimiento en cultivo aeróbico, pero deben ser ácidos (p. ej. ácido galacturónico) o alcoholes de azúcar
(p. ej., suministrados con una amplia gama de vitaminas y otro manitol de crecimiento). Sin embargo, la utilizacin

factores en condiciones anaeróbicas, porque algunos de los factores metabólicos básicos

caminos ese normalmente suministro estas
los requisitos no funcionan en condiciones anaeróbicas (Capítulo 7).
112 CAPÍTULO 6

Figura 6.1 Algunos de los principales sustratos de carbono de los hongos.

de cualquier azúcar o derivado de azúcar depende de la presencia de proteínas de

transporte de membrana apropiadas, y estas tienen diferentes especificidades de sustrato.
Los hongos suelen tener una proteína de transporte constitutiva de glucosa. Transporta
glucosa con preferencia a otros azúcares en una mezcla, pero tiene una especificidad de
unión relativamente baja y, por lo tanto, en ausencia de glucosa, transportará algunos otros
azúcares. La captación de estos azúcares conduce a la síntesis inducida de sus proteínas
transportadoras específicas. Esto se puede demostrar fácilmente cuando Saccharomyces
cerevisiae se cultiva en un medio de cultivo líquido agitado que contiene un disacárido
como lactosa como única fuente de carbono (Fig.

6.2). El hongo degrada la lactosa a glucosa y galactosa por medio de una enzima unida a
la pared, •• galactosidasa, luego el hongo crece rápidamente absorbiendo la glucosa
preferentemente, mientras que la galactosa permanece en el medio de cultivo. Cuando se
agota la glucosa, la tasa de crecimiento se ralentiza durante unos 30 minutos.

mientras se sintetiza una proteína portadora de galactosa, y luego Figura 6.2 Una curva de crecimiento diauxico de un hongo que crece en el
la tasa de crecimiento aumenta de nuevo, utilizando galactosa como sustrato. Esta disacárido lactosa: una fase inicial de crecimiento en glucosa; segundo,

tipo de curva de crecimiento bifásico (Fig. 6.2) se denomina un diauxico ralentización temporal del crecimiento mientras un transportador de galactosa es

curva de crecimiento. La sacarosa se usa de manera similar: se escinde para insertado en la membrana; c, reanudó el crecimiento en galactosa.
glucosa y fructosa por la enzima unida a la pared invertasa,
luego, la glucosa se absorbe antes que la fructosa. Sin embargo, algunos Zygomycota; Sordaria fimicola, Ascomycota) porque los hongos no pueden usar sacarosa como sustrato
(ej. Rhizopus no produce invertasa.

nigricans, La utilización de polímeros requiere la liberación de enzimas específicas. Por ejemplo,

muchos hongos pueden utilizar
 NUTRICIÓN FUNGAL 113

almidón (produciendo amilasa), algunos pueden utilizar lípidos Adaptaciones fúngicas para la captura de nutrientes.

(produciendo lipasas) o proteínas (produciendo proteasas), y algunos pueden crecer en celulosa, hemicelulosas, compuestos pécticos (capítulo 14) o quitina. A
menudo, estos Una dimensión eléctrica del crecimiento de las hifas

Las enzimas ocurren como complejos, que constan de dos o más

enzimas que atacan al polímero en diferentes sitios, actuando Las puntas de crecimiento de los hongos generan un campo eléctrico de forma sinérgica. Veremos esto en el caso de
la celulosa a su alrededor. Se puede mapear colocando una pequeña avería vibratoria, más adelante en este capítulo. En el extremo del electrodo en la película líquida alrededor de
una hifa, lo que da como resultado un espectro en la figura 6.1, unos pocos hongos altamente especializados degradan la traza como se muestra en la figura 6.3. Normalmente, el
exterior de la mayoría de los polímeros reticulados estructuralmente complejos. Para la hifa es más electronegativa en el ápice que otro ejemplo, la lignina es degradada por las
enzimas de una parte posterior que se pudre de la madera, lo que muestra que la corriente (que es positiva por Basidiomycota denominada “hongos de la pudrición blanca”
(convención del capítulo 11)) entra en la punta y sale en el subapical Del mismo modo, “Queratina dura” en los cuernos y pezuñas de las regiones animales. En la mayoría de los
hongos examinados, unos pocos queratinofílico hongos, incluidas las especies suficientes detalles relacionados con los patógenos dermatofitos de los seres humanos (Capítulo

- por ejemplo Achlya ( Oomycota) y Neurospora

dieciséis).
Para resumir esta sección, los hongos explotan una amplia gama de
fuentes de nutrientes orgánicos, pero en todos los casos dependen de la
absorción de nutrientes simples y solubles que se difunden a través del
pared y entran en las células a través de proteínas de transporte específicas.
Estos solo permiten el paso de pequeñas moléculas como
monosacáridos, aminoácidos y péptidos pequeños de dos o
tres aminoácidos. Incluso disacáridos como sacarosa y
celobiosa (un producto de degradación de la celulosa) puede necesitar
ser degradados tomonosacáridos antes de que sean absorbidos por
la mayoría de los hongos. Cualquier molécula más grande tiene que ser roto
por enzimas extracelulares ( depolimerasas) cuales son
(Ascomycota) - la corriente parece ser llevada por pro-
toneladas (H •) porque se corresponde con un gradiente de pH
a lo largo de la superficie de la hifa y la corriente todavía ocurre
cuando otros iones candidatos se reducen o eliminan
del medio de crecimiento. Sin embargo, los hongos marinos
la corriente puede ser transportada por K •. Durante varios años fue
especuló que el campo eléctrico podría ser el motor
fuerza para el crecimiento apical, tal vez al afectar el
actividades de las proteínas de membrana o del citoesqueleto.
Sin embargo, esto ahora parece poco probable porque la direc-
ción del flujo de corriente se puede invertir sin afectar
crecimiento de la punta (Cho et al. 1991). En cambio, el campo eléctrico

segregado por el hongo. parece estar íntimamente involucrado en la absorción de nutrientes. La absorción de
nutrientes orgánicos es un proceso que depende de la energía. Iones (por ejemplo, H •) son
bombeados al

Figura 6.3 ( a) Perfil de corriente típico alrededor de una hifa individual de un hongo en crecimiento ( Achlya sp.). (b) Interpretación de la corriente, que implica la exportación de protones a través de
bombas de protones impulsadas por ATPasa detrás de la punta de la hifa, y la captación de protones en la punta de la hifa a través de proteínas simportadoras que transportan simultáneamente
aminoácidos. (a) De Gow 1984. (b) Basado en Kropf et al. 1984.)
114 CAPÍTULO 6

Figura 6.4 Estrategias fúngicas para el crecimiento de polímeros insolubles. (a) Las hifas se extienden continuamente en el ápice, arrastrando el protoplasma hacia adelante para
evacuar las zonas de erosión enzimática del sustrato. Las levaduras no utilizan polímeros insolubles (no difusibles) porque quedarían atrapados en sus propias zonas de erosión del
sustrato. (b) Defensa sugerida de un sustrato por una hifa de un hongo que degrada polímeros. Las enzimas se secretan en el ápice para degradar el polímero y los nutrientes
solubles liberados por estas enzimas se absorben de forma subapical. Los antibióticos u otros inhibidores (mostrados como puntas de flecha) se pueden liberar de forma subapical
en la zona de erosión del sustrato para evitar que los organismos competidores utilicen los productos de digestión enzimática.

fuera de la célula mediante bombas de iones ubicadas en la membrana, utilizando energía derivadatienden
de la disociación
a limitar elde
crecimiento,
ATP. Luego,y lalos
necesidad
iones vuelven
de liberar
a entrar
enzimas
en la degradantes
célula a través
impone limitaciones
de tipos específicos de proteínas de membrana denominadas simportadores, que transportan simultáneamente aún mayores.
una molécula orgánicaLas enzimasdeson
al interior moléculas
la célula. Estograndes,
parece aplicarse
alrededor
generalmente a los hongos, porque se ha demostrado que sus membranas plasmáticas tienen H •• sistemas dede 20 000 aacoplados
transporte 60 000 Dalton
paraen el caso de
azúcares, las celulasas
agotamiento fúngicas,
de amino) por lo
al crecer
en sustratos como celulosa y ácidos, nitrato, amonio, fosfato y sulfato, así como que no se difunden lejos de la superficie de las hifas. Como resultado, los
hongos crean zonas localizadas de erosión del sustrato (nutrientes

las hifas deben extenderse continuamente hacia zonas frescas

otros canales iónicos, como los canales activados por estiramiento para (Figura 6.4). Esto explica por qué las células de levadura neverpro- duce

calcio y canales no selectivos tanto para cationes como para enzimas despolimerasas, porque no tendrían forma

aniones (Garrill1995). de escapar de las zonas de erosión que habían creado.

Pero, se cree que los hongos difieren de la mayoría de los otros organismos en En cambio, las levaduras ocurren en ambientes ricos en simples

un aspecto importante: en la mayoría de los tipos de células, las bombas de iones y los nutrientes solubles, en las superficies de las hojas, frutos y raíces, o en las proteínas
simportadoras, probablemente ocurren muy cerca de las membranas mucosas en el caso de Candida albicans. Ellos

entre sí, mientras que en los hongos que crecen en las puntas las bombas de iones son depender de un suministro continuo de nutrientes de

se piensa que es más activo detrás del ápice, mientras que el el sustrato subyacente, o en las corrientes de agua para traer

las proteínas simportadoras están activas cerca de la punta. Este espacial suministros frescos de nutrientes. El gran tamaño de las enzimas

La separación explicaría el campo eléctrico externo (la Fig. crea un problema potencial para su liberación a través del
6.3) y tiene sentido intuitivamente. La absorción de nutrientes pared hifal, porque esto requeriría la presencia de

Los simportadores serían de mayor valor en la punta de las hifas, que poros continuos de tamaño suficientemente grande. Estimaciones de

se extiende continuamente a zonas frescas de nutrientes, mientras La porosidad de la pared se puede obtener estudiando la

inmediatamente detrás de la punta allí es una zona densa de permeabilidad de las paredes a moléculas de moléculas

mitocondrias que podrían suministrar el ATP necesario para la masa como polietileno disponible comercialmente

bombas de protones (véanse las figuras 3.2, 3.4, 3.15). glicoles y dextranos. Estos estudios sugieren un límite de porosidad de la pared
entre 700 y 5000 Da, que es mucho más bajo que el tamaño de la mayoría de las
enzimas. Estos hallazgos se aplican

Secreción de enzimas principalmente a las levaduras, y podría ser diferente para los hongos miceliales. Sin
embargo, estudios recientes indican que las enzimas se liberan principalmente y quizás

La necesidad de obtener nutrientes ha moldeado, literalmente, la forma en que crecen los exclusivamente en las regiones de crecimiento de nuevas paredes. Esto se demostró

hongos. La tasa de difusión de nutrientes orgánicos solubles a una célula estacionaria por primera vez cuando se clonó un gen de celulasa en levadura ( S. cerevisiae) y se

siempre sería descubrió que la enzima se liberaba de los sitios de crecimiento de la yema.

Además, se ha demostrado una glucoamilasa

 NUTRICIÓN FUNGAL 115

para ser secretado exclusivamente en las puntas de Aspergillus niger. Por lo tanto, puede ser significativo que los antibióticos se produzcan principalmente, parece que las enzimas
destinadas a la liberación a través de la pared son por hongos que degradan los polímeros (Capítulo 12) y se transportan a la punta de las hifas, donde se liberan por producción. in
vitro se asocia con exocitosis limitante de nutrientes y puede fluir hacia afuera con las condiciones de crecimiento recién formadas (Capítulo 7). Estos son los componentes de la
pared de condiciones, de acuerdo con el modelo de pared de estado estable en el que los hongos que degradan los polímeros experimentarían la mayor parte del crecimiento
descrito en el Capítulo 4 (Wessels 1990). Algunas veces, debido a que las despolimerasas se producen solo cuando estas enzimas alcanzarían la superficie celular y se liberarían
más fácilmente, los nutrientes disponibles son escasos. Por lo tanto, en el entorno externo, mientras que otros podrían haber evolucionado la antibiosis, no como una estrategia
agresiva que se bloqueó en la pared y sirvió como enzimas unidas a la pared, sino para la defensa del territorio.

- por ejemplo, degradando disacáridos y otras moléculas pequeñas (oligómeros)

tomonosacáridos, aminoácidos, etc.

La descomposición de la celulosa: un estudio de caso de enzimas

extracelulares
Defensa del territorio

La celulosa es el polímero natural más abundante en la tierra, representa

La liberación de enzimas para degradar un polímero representa una inversión de recursos,
aproximadamente el 40% de toda la biomasa vegetal que se produce y recicla
por lo que podemos esperar que se combine con la defensa del territorio, evitando que
anualmente. Los hongos juegan el papel principal en la degradación de la celulosa y
otros organismos compartan los productos de degradación. Hay algunos ejemplos
también en la utilización de los productos de degradación de la celulosa. Por lo tanto,
conocidos de hongos no celulolíticos que crecen en estrecha asociación con degradadores
consideraremos la estructura de la celulosa y el papel de las enzimas celulasa con cierto
de celulosa (Capítulo 12), utilizando algunos de los productos de degradación de enzimas.
detalle como un modelo de cómo funcionan las enzimas en entornos naturales.
Pero estos hongos pueden crecer en una asociación mutualista que beneficie al hongo
celulolítico.

En general, tres factores pueden ayudar a los hongos que degradan los polímeros a defender
su territorio.
La química de la celulosa
1 La síntesis de despolimerasas está estrictamente regulada.
por mecanismos de retroalimentación, discutidos más adelante, por lo que la tasa En términos de su estructura química, la celulosa es relativamente

de producción de enzima se corresponde con la tasa de polímero simple. Consiste principalmente en cadenas largas, no ramificadas, en las que se pueden utilizar

los productos de descomposición. de entre 2000 y 14.000 residuos de glucosa, unidos por •• 1,4
2 Las etapas finales de la descomposición del polímero se logran mediante enlaces. los • configuración significa que cada unidad de glucosa
por enzimas unidas a la pared, de modo que las más fácilmente giran 180 grados a la siguiente, y la cadena completa es lizable, los monómeros no están disponibles
para otros órganos compuestos por estos pares repetidos, que se muestran entre los ismos; esto lo veremos más adelante en el caso de la celulosa. corchetes en la
Fig. 6.5. Tal molécula debería degradarse fácilmente
3 Un hongo que degrada polímeros podría producir anti- por las enzimas extracelulares de los hongos, pero el físico
bióticos u otros metabolitos supresores. Esta estructura de la celulosa presenta problemas de acceso a las enzimas y es difícil de demostrar a escala
individual del sustrato. Las cadenas de celulosa individuales apilan estrechamente hifas, pero Burton y Coley-Smith (1993) informaron juntas de una manera casi
cristalina para formar micelas,
que los compuestos antibacterianos fueron liberados por los cuales son reforzados por puentes de hidrógeno, y las hifas de las micelas de Rhizoctonia Especies

- los miembros de ellos mismos se alinean para formar microfibrillas de aproximadamente 10 nm de Basidiomycota que se sabe que degradan la celulosa. de

diámetro, visible en micrografías electrónicas. Estos rígidos

microfibrillas insolubles

H OH H OH
H H H H

HO 4 HO
H OH • 1 H OH
HO HO O HO OH

HO O HO O
H H S.S
OH • 1 hora 4 H OH • 1 4

H H H n H OH
H OH

Figura 6.5 Estructura de una sola cadena de celulosa, compuesta por miles de unidades repetidas de disacárido (celobiosa); una unidad de disacárido se muestra
entre paréntesis. los • También se muestran 1-4 enlaces.
116 CAPÍTULO 6

presentan un obstáculo bastante formidable para la degradación enzimática, pero varios
tipos de hongos han desarrollado medios para degradarlos.
Las enzimas celulasa
Al menos tres tipos de enzimas están involucradas en la ruptura completa de una cadena
de celulosa en sus unidades de glucosa constituyentes, y algunas de estas enzimas existen
en múltiples formas de diferente masa molecular. Colectivamente se denominan " celulasa "O,
más precisamente, el enzima celulasa
2 Una enzima de acción exo, denominada celobiohidrolasa,
que actúa solo en los extremos de las cadenas de celulosa,
escindiendo sucesivas unidades de disacárido (celobiosa). Esta enzima
es más uniforme que la endoglucanasa, oscilando entre
aproximadamente 50.000 y
60.000 Da.
3 •• glucosidasa o "celobiasa"), que escinde la
la celobiosa del disacárido a glucosa, para su absorción por el hongo. Esta es
una enzima unida a la pared, como muchas enzimas involucradas en las
etapas finales de degradación de los polímeros.

complejo. Las tres enzimas principales de este complejo son: Las acciones combinadas de estos tres tipos de enzimas se muestran en forma de
diagrama en la figura 6.6. Las tres enzimas actúan
1 Una endoglucanasa ( endo- •• 1,4-glucanasa), que actúa de forma sinérgica y está estrechamente regulada, para garantizar que puntos aleatorios dentro de una cadena de
celulosa, al romper el hongo que degrada la celulosa, no libere azúcares en una molécula más rápida en fragmentos sucesivamente más pequeños. Esta enzima está a la velocidad
de la que puede utilizarlos. Las endoglucanasas, al atacar que se encuentran en múltiples formas, que van desde alrededor de 11.000 a 65.000 cadenas de celulosa al azar, crean
progresivamente más Da.
extremos sobre los que puede actuar la celobiohidrolasa. Pero la celobiosa resultante

Figura 6.6 Estructura y degradación enzimática de la celulosa. La enzima celobiohidrolasa CBH) escinde los residuos de disacáridos (celobiosa) de los extremos no reductores de
las cadenas de celulosa. La enzima endo- segundo- 1,4-glucanasa ( EBG) escinde las cadenas al azar para generar cadenas más cortas, proporcionando así más extremos para la
acción de CBH. La enzima segundo- glucosidasa escinde la celobiosa en dos residuos de glucosa para que los absorba el hongo.
 NUTRICIÓN FUNGAL 117

Figura 6.7 Sydowia polyspora (Aureo- basidium pullulans), uno de

los "moldes de hollín" de la superficie de las hojas. Tiene
compartimentos hifales cortos y forma conidios en forma de yemas
en los septos.

puede unirse al sitio activo de celobiohidrolasa, y como carboximetilcelulosa en el que alrededor del 30% de
inhibir competitivamente la acción de la enzima. Por tanto, si la celobiosa, los residuos de glucosa portan un grupo metilo sustituyente. se acumula entonces la tasa de
descomposición de la celulosa. Estas celulosas solubles forman geles en agua y se ralentizan automáticamente, y esta regulación vincula la tasa de producción comercial para
muchos propósitos, como la descomposición con la tasa a la que el hongo requiere pastas y pintura de glucosa para papel tapiz. espesantes. Los hongos que favorecen el
crecimiento y el metabolismo. Además de esto, la regulación degrada estos productos secretan una endoglucanasa pero no de cel- lulosebreakdown se logra mediante la
retroalimentación común celobiohydrolase, e incluyen varios common leafsystem denominados represión catabolítica, por el cual los genes saprótrofos de superficie como Cladosporium
spp. y Sydowia

que codifican las enzimas se reprimen cuando más fácilmente polyspora Figura 6.7). se encuentran disponibles sustratos
utilizables como la glucosa. Esto plantea la pregunta de por qué algunos hongos producen
Se sabe que la presencia de celulosa induce la síntesis de solo una parte del complejo enzimático de celulasa si no pueden las enzimas celulasa. Es difícil imaginar que la celulosa
degrade formas naturales de celulosa. Una explicación probable en sí misma podría ser el inductor porque es insoluble. En cambio, se cree que los hongos que degradan la
celulosa, descubiertos hace más de 40 años por Taylor & Marsh, producen muy poco (1963), pero se han ignorado en gran medida. Estos trabajadores encontraron niveles
(constitutivos) de enzimas celulasa para que
el que varios Pythium spp. (que no son generalmente
productos de degradación como la celobiosa pueden actuar como señales para hongos que se consideran celulolíticos) podrían degradar la inducción de la enzima del algodón
cuando la celulosa está presente en el medio ambiente- fibras tomadas de sin abrir cápsulas de algodón en plantas de algodón, ment. Se ha descubierto que la celobiosa actúa
como un inductor débil, pero no puede degradar las fibras de algodón una vez que las celulasas del algodón en algunos hongos y un derivado de la celobiosa, las cápsulas se
abrieron y las fibras se secaron al aire. Sophorose llamado simple, es un inductor mucho más fuerte para Trichoderma la rehumectación de las fibras secas no las dejó

reesei, el hongo se utiliza comúnmente como organismo modelo para degradables. Pero podrían degradarse si fueran estudios de la acción de la celulasa.
“Hinchado” por el tratamiento con KOH. La implicación es que
En resumen, mediante una combinación de represión genética la celulosa en las paredes celulares de las plantas naturales y húmedas puede ser

(por niveles altos de glucosa o celobiosa), competitivo susceptible de ataque, proporcionando un sustrato que varios
inhibición de acción enzimática (mediante la degradación parcial que pueden utilizar los hongos. Pero las cadenas de celulosa se unen estrechamente productos de la celulosa,
como la celobiosa), y inducción genética cuando los tejidos se han secado, y luego solo un grupo restringido (en ausencia de glucosa pero presencia de niveles bajos de hongos
puede degradarlos.

celobiosa o sus derivados), la tasa de degradación de la celulosa entre los degradadores típicos de la celulosa es Trichoderma reesei,
se corresponde estrechamente con la velocidad a la que un hongo puede utilizar la tela de algodón originalmente aislada de la putrefacción. Por rutina, los azúcares se liberan del
sustrato. Selección repetida en condiciones de laboratorio, se han obtenido algunas cepas de este
hongo que pueden liberar hasta 30 g de peso seco de enzimas celulasa por litro de caldo
de cultivo (Penttila et al. 1991). El gen de una celobiohidrolasa de este hongo se ha
Aspectos comerciales y ecológicos de las celulasas. clonado en Saccharomyces cerevisiae

bajo el control de un promotor constitutivo. La levadura

La capacidad de degradar la celulosa “cristalina” (telas de algodón, luego secreta grandes cantidades de una celulasa funcional, incluso, etc.) se encuentra en relativamente pocos
hongos, pero varios hongos pueden hacerlo en ausencia del sustrato. Tales enzimas, ya sea que degraden las "celulosas sustituidas solubles"
producidos por cepas convencionales o manipuladas genéticamente, tienen importantes
funciones comerciales, por ejemplo, en la abrasión de productos de mezclilla.
118 CAPÍTULO 6

eso. La razón es que NH • se toma a cambio

Requerimientos de nutrientes minerales: nitrógeno, • 4

fósforo y hierro para H, y esto puede reducir rápidamente el pH de un cultivo

medio a 4.0 o menos, inhibiendo el crecimiento de muchos hongos.

Los hongos necesitan muchos nutrientes minerales en al menos pequeñas cantidades (Tabla
Muchos hongos puede usar nitrato como su única fuente de nitrógeno, convirtiéndolo
6.1), pero el nitrógeno, el fósforo y el hierro merecen una mención especial debido a su
en amonio por las enzimas nitrato reductasa y nitrito reductasa. Los hongos que no
importancia para las actividades e interacciones de los hongos en la naturaleza.
pueden usar nitrato incluyen Saccharomyces cerevisiae Y muchos

Basidiomycota, mientras que algunos otros hongos como

Neurospora crassa son inducidos a expresar los genes de la nitrato reductasa y la nitrito
Nitrógeno
reductasa sólo cuando no se dispone de una fuente de nitrógeno preferida.

De todos los nutrientes minerales, el nitrógeno es el que se requiere en mayor cantidad y, a

Al referirse a la vía de asimilación de nitrógeno (arriba), está claro que cualquier hongo
menudo, puede ser el factor limitante para el crecimiento de hongos en los hábitats
que pueda usar NO 3 ( u otra fuente de nitrógeno hacia la izquierda de esta vía) también
naturales (Capítulo 11). Los hongos no fijan el N atmosférico 2 pero pueden utilizar muchas
debe poder utilizar las otras formas de nitrógeno hacia la derecha. Sin embargo, los
formas combinadas de nitrógeno. Discutiremos esto en relación con la secuencia mediada
controles regulatorios sobre la absorción de nitrógeno garantizan que las fuentes de
por enzimas a continuación, que representa la vía normal para la asimilación de nitrógeno
nitrógeno no se utilicen necesariamente de la forma que cabría esperar. Si un hongo se
por hongos y muchos otros organismos.
suministra con una mezcla de

fuentes de nitrógeno,
entonces se toma amonio en lugar de
nitrato nitrito
nitrato o aminoácidos. La razón es que el amonio o glutamina, que es uno de los
reductasa reductasa
primeros aminoácidos formados a partir de
NO - 3 NO - 2 NH + 4

nitrato nitrito amonio, previene la síntesis de proteínas de absorción de membrana para

otras fuentes de nitrógeno, y también

glutamato glutamina previene la síntesis de enzimas involucradas en la utilización de nitratos.

deshidrogenasa sintasa
glutamato glutamina

Todos los hongos Puede utilizar aminoácidos como fuente de nitrógeno. A menudo Fósforo
necesitan ser suministrados con un solo aminoácido, como
ácido glutámico o glutamina, y a partir de esto pueden producir todos los demás
Todos los organismos necesitan cantidades significativas de fósforo, en forma de
aminoácidos esenciales mediante transaminación
fosfatos, para la producción de azúcares fosfatos, ácidos nucleicos, ATP, fosfolípidos de
reacciones. La forma estándar de estas reacciones se muestra a continuación, usando
membrana, etc. Pero el fósforo a menudo está escasamente disponible en ambientes
como ejemplo, la producción de alanina a partir del ácido glutámico, o viceversa:
naturales, porque incluso los fertilizantes fosfatados solubles están pronto se vuelven
insolubles cuando se combinan con materia orgánica o con iones de calcio y magnesio
en el suelo. Las raíces de las plantas, en particular, tienen dificultades para extraer
HOOC.CH 2. CH (NH 2). COOH • CH 3. CO.COOH
fósforo del suelo, porque agotan la pequeña reserva de fosfato soluble en su
ácido glutamico • ácido pirúvico

HOOC.CH 2. CO.COOH • CH 3. CH (NH 2). COOH

• - ácido cetoglutárico • • Alanina proximidad inmediata y luego depender de la lenta solubilización y difusión del
fosfato de
La mayoría de los hongos puede usar amoníaco o amonio (NH 4) como más lejos. Por el contrario, los hongos son muy adeptos a la fuente de nitrógeno. Después de la absorción,
el amoníaco / amonio está obteniendo fósforo, y lo logran en varios ácidos orgánicos combinados, por lo general para producir cualquiera de las formas glutámicas (Jennings 1989):

ácido (de •• ácido cetoglutárico) o ácido aspártico; luego, los otros aminoácidos pueden
formarse mediante reacciones de transaminación, como se indicó anteriormente. Los • Responden a niveles críticamente bajos de fósforo disponible aumentando la
actividad de sus sistemas de absorción de fósforo;
relativamente pocos hongos que no pueden usar amonio y, por lo tanto, dependen de
fuentes de nitrógeno orgánico incluyen algunos mohos de agua ( Saprolegnia y Achlya
• liberan enzimas fosfatasa que pueden escindir el fosfato de fuentes orgánicas;
spp.), varios Basidiomycota, y el micoparásito Pythium
spp. como P. oligandrum ( Capítulo 11). Sin embargo, el amoníaco / amonio a menudo no es • solubilizan fosfatos inorgánicos liberando ácidos orgánicos para reducir el pH
externo;
una fuente de nitrógeno ideal en los medios de cultivo, incluso para muchos de los hongos
que pueden usar • sus hifas, con una alta relación superficie / volumen, se extienden continuamente
a las zonas frescas del suelo.
 NUTRICIÓN FUNGAL 119

Figura 6.8 Los hidroxamato sideróforos de hongos, utilizados para capturar hierro férrico. Los más simples son las fusarininas lineales, que se encuentran ampliamente en especies de Fusarium,
Penicillium, y Gliocladium. Secuestran hierro en la posición marcada por el asterisco. Los sideróforos más complejos, como el coprogeno, tienen varias unidades de fusarinina que se unen al
hierro en una estructura anular. tura (una de estas unidades
se muestra con la línea discontinua).

Además de estos puntos, los hongos se acumulan y almacenan el sideróforo que se exporta nuevamente para capturar un ion férrico adicional. fosfatos en exceso de sus
necesidades inmediatas, los sideróforos y sus proteínas de membrana específicas son típicamente polifosfatos en las vacuolas. No se produce solo en respuesta a condiciones
limitantes de hierro. Sorprende que las plantas tienen asociaciones micorriza- ciales con todos los hongos sideróforos que han sido caracterizados hongos, porque esta es
probablemente la forma más eficiente para los hasta la fecha son de la hidroxamato tipo (Fig. 6.8). Su planta para obtener su suministro de fósforo. Las estructuras, funciones y
aplicaciones de las micorrizas son revisadas por hifas fúngicas que tienen un área de superficie muy alta para la absorción de Renshaw. et al. ( 2002). A pesar de su alta afinidad por
Fe 3 ••

fósforo y otros nutrientes minerales. El costo para estos hongos sideróforos tienen una afinidad mucho menor que la planta en términos de suministrar azúcares al hongo serían los

sideróforos (p. Ej. pseudobactina y pioverdina)

mucho menor que el costo de producir continuamente nuevas raíces producidas por pseudomonas fluorescentes que son (Capítulo 13).
común en las raíces de las plantas. Esto plantea la posibilidad de que se puedan utilizar
pseudomonas fluorescentes para el control de hongos patógenos de plantas en la zona
de las raíces de los cultivos. Por ejemplo, las pseudomonas productoras de
Planchar pseudobactina pueden suprimir la germinación de las clamidosporas de Fusarium

El hierro se necesita en cantidades relativamente pequeñas, pero es esencial oxysporum en hierro bajo mientras
medios de comunicación, mutante
Un donante y aceptor de electrones en los procesos celulares, las pseudomonas, deficientes en la producción de sideróforos, están incluyendo el sistema citocromo en la
respiración aeróbica ineficaz. Sin embargo, veremos en el Capítulo 12 que (Capítulo 7). El hierro se encuentra normalmente en el férrico (Fe 3 •) forma, la competencia por el hierro es
sólo una de varias formas en las que insolubilizados como óxidos o hidróxidos férricos a un pH superior a 5,5 Pseudomonas spp. Puede controlar los hongos patógenos de las
plantas. y es asumido por un proceso diferente en comparación con otros

nutrientes minerales. El hierro debe ser "capturado" del

medio ambiente por la liberación de compuestos quelantes de hierro Eficiencia de la utilización del sustrato
llamado sideróforos. Estos compuestos quelan un ion férrico
(Fe 3 •) luego son reabsorbidos a través de un microbiólogo industrial específico que está especialmente preocupado por la proteína de membrana y el Fe. 3 • se reduce a Fe 2 • dentro de

la célula, la eficiencia de la conversión del sustrato en células microbianas o

provocando su liberación porque el sideróforo tiene productos de células inferiores. Los ecologistas microbianos han sido afines por Fe 2 • que por Fe 3 •. Finalmente,
el
120 CAPÍTULO 6
menos preocupado por esto, aunque tiene importantes implicaciones para los procesos ambientales. Los dos criterios más comúnmente utilizados de la eficiencia de conversión de sustrato
son el coeficiente económico y el Coeficiente de Rubner:

Coeficiente económico (expresado como porcentaje) =

Peso seco de biomasa producida Peso seco de sustrato consumido

Coeficiente de Rubner (expresado como proporción) =

Calor de combustión de biomasa producido Calor de combustión del sustrato consumido

Los valores típicos para el coeficiente económico oscilan entre 20 y 35 si un hongo se cultiva en un medio diluido, pero los valores caen notablemente si el medio se enriquece
progresivamente; los hongos parecen ser un “desperdicio” si se les suministra un exceso de sustrato. Los valores del coeficiente de Rubner suelen ser más altos que los del coeficiente
económico. Por ejemplo Aspergillus niger tenía un coeficiente de Rubner de 0,55–
0,61 (equivalente a 55-61%) en una variedad de condiciones culturales, en comparación con un coeficiente económico de 35-46. La diferencia se explica principalmente por la síntesis de reservas
de almacenamiento de lípidos durante el crecimiento, debido a que los lípidos tienen valores caloríficos más altos que los carbohidratos utilizados como sustratos en los medios de cultivo. Sin
embargo, el punto importante revelado por todos estos valores es que un considerable
La proporción del sustrato suministrada a un hongo se consume en la producción de energía en lugar de convertirse en biomasa. Las eficiencias de conversión del sustrato son
difíciles de obtener
en sistemas naturales, pero Adams & Ayers (1985) hicieron esto en condiciones de laboratorio recolectando todas las esporas producidas por un micoparásito ( Sporidesmium sclerotivorum) cuando
se cultivó en los esclerocios de su principal huésped fúngico, Sclerotinia minor. Este sistema experimental imita las condiciones de la naturaleza, porque los esclerocios se producen como
estructuras de supervivencia latentes en plantas hospedadoras infectadas y luego pasan el invierno en el suelo, donde pueden ser atacados por el micoparásito. La eficiencia de conversión
del sustrato reportada fue excepcionalmente alta: un coeficiente económico de 51-60 y un coeficiente de Rubner de

0,65 - 0,75. Este micoparásito tiene una forma notable de parasitar los esclerocios del huésped: penetra en algunas de las células esclerotiales inicialmente, pero luego crece
predominantemente Entre las células escleróticas, eliminando pequeñas cantidades de nutrientes solubles que se escapan de ellas y, por lo tanto, creando estrés nutricional. Las células
hospedadoras responden convirtiendo las reservas de almacenamiento de energía (principalmente glucógeno) en azúcares, que se escapan de las células para apoyar el crecimiento
adicional del micoparásito. Este modo de parasitismo esencialmente no invasivo también es empleado por hongos endofíticos en plantas (Capítulo 14). Ellos crecen
lenta y escasamente, entre o dentro de las paredes de las células vegetales, aprovechando los nutrientes que se escapan de las células huésped. En términos de

eficiencia del sustrato también debemos tener en cuenta que los hongos pueden crecer oligotrofia, utilizando niveles extremadamente bajos de nutrientes ( oligo • pocos)
sobre gel de sílice o vidrio. Parecen crecer eliminando trazas de compuestos orgánicos volátiles de
la atmósfera
(Wainwright 1993).

Hongos que no se pueden cultivar

Para cerrar este capítulo, debemos recordar que todavía no se pueden cultivar varios hongos en cultivos de laboratorio. Han sido denominados
parásitos obligados pero ahora más comúnmente se denominan parásitos biotróficos Capítulo 14). Muchos de ellos son extremadamente importantes en términos ambientales y
económicos, incluidos los omnipresentes hongos micorrízicos arbusculares (Glomeromycota), hongos de la roya (Basidiomycota), hongos del mildiú polvoriento (Ascomycota) y
mildiú velloso (Oomycota). Todos estos producen nutrientes que absorben haustoria o estructuras equivalentes en las células hospedadoras (Capítulo 14). Queda por ver si algunos
de estos hongos crecerán alguna vez en axénico cultura (es decir, separada de sus anfitriones). Sin embargo, se ha logrado un progreso significativo en el cultivo de los hongos de
la roya, comenzando con Puccinia grami- nis ( roya negra del tallo del trigo) y varias otras especies de roya (Maclean 1982). P. graminis se encontró que crecía lentamente y solo
después de una fase de retraso prolongada. Su tasa de extensión lineal en agar osciló entre 30 y 300 • m dia • 1, en comparación con tasas de 1 a 50 mm día • 1 para hongos que se
cultivan comúnmente en condiciones de laboratorio. P. graminis tiende a filtrar nutrientes vitales, como la cisteína, en el medio de crecimiento, por lo que se necesita una alta
densidad de esporas en el inóculo para minimizar la difusión de nutrientes fuera de las esporas individuales. También, P. graminis produce auto-inhibidores que pueden resultar en
"envejecimiento" de los cultivos. Esto es cierto para varios hongos si se cultivan en medios no ricos en azúcar, y provoca una reducción progresiva y una eventual detención del
crecimiento. Puede superarse utilizando medios relativamente débiles. Algunos otros hongos de la roya necesitan concentraciones relativamente altas de CO 2 - por ejemplo, Melampsora
lini que causa la oxidación del lino. Si se presta atención a todos estos puntos, se pueden mantener varios hongos de la roya en el cultivo de laboratorio. Sin embargo, en el proceso
de ser cultivados (o de volverse cultivables) algunos de ellos cambian irreversiblemente a una forma “saprotrófica” que no puede reinfectar las plantas.

Textos generales

Booth, C. (1971) Métodos en Microbiología, vol. 4. Académico

Capítulo 14

Hongos como patógenos vegetales

Este capítulo se divide en las siguientes secciones principales:
• los principales tipos de hongos fitopatógenos
• patógenos necrotróficos de huéspedes inmaduros o comprometidos
• patógenos de frutas: el papel de las enzimas pécticas
• patógenos necrotróficos especializados en el huésped
• enfermedades de la marchitez vascular
• los hongos del carbón
• endófitos de hongos y sus toxinas
• Phytophthora enfermedades
• patógenos biotróficos
Los hongos son preeminentes como patógenos vegetales. Aproximadamente el
70% de todas las principales enfermedades de los cultivos son causadas por
hongos, o por el hongo Oomycota. Uno de los ejemplos más notorios es tizón
tardío de la papa causado por Phytophthora infestans ( Oomycota), que devastó
los cultivos de papa en Irlanda en la década de 1840 y provocó una hambruna
generalizada. Se estima que más de medio millón de personas murieron de
hambre en ese período, y un número similar emigró al resto de Europa y América
del Norte. El tizón de la papa sigue siendo una enfermedad potencialmente grave
dondequiera que se cultive la papa, a pesar de muchos intentos de controlarla
mediante el fitomejoramiento y los fungicidas (Capítulo 17). Un ejemplo más
reciente es el Gran hambruna de Bengala de 1943, que se estima que costó la
vida a unos 2 millones de personas debido a la falla de los cultivos de arroz
causada por un patógeno de la mancha foliar, Helminthosporium oryzae ( ahora
conocido como Bipolaris oryzae o Cochliobolus miyabeanus).
Los hongos también causan muchas enfermedades graves en el paisaje y los árboles de
recreo. Enfermedad del olmo holandés, causado por
Ofiostoma ulmi y las especies relacionadas O. novo-ulmi,
barrió repetidamente a través de América del Norte, Gran Bretaña y Europa
continental durante el último siglo, diezmando las poblaciones de olmos. Similar, tizón
del castaño,
causado por Cryphonectria parasitica, ha devastado el castaño nativo americano, Castanea
dentata. Esta enfermedad se extendió por gran parte de la parte oriental de los
Estados Unidos, después de que se registrara por primera vez en el Jardín
Zoológico de Nueva York en 1904. Los magníficos bosques de castaños
estadounidenses prácticamente han desaparecido y están representados
únicamente por una capa de sotobosque parecida a un arbusto.
Pudrición de la raíz por Cinnamomi, causado por Phytophthora
cinnamomi, es otro ejemplo de un patógeno introducido, que actualmente
amenaza grandes extensiones de bosque natural de eucaliptos en Australia. Y,
en el momento de escribir este artículo,
muerte repentina del roble causado por Phytophthora ramorum está devastando
los bosques de robles naturales en el cinturón de niebla costera del norte de
California y el sur de Oregón. Esta "nueva enfermedad", que se registró por primera
vez en 1996, se ha extendido ahora a muchas partes de Europa y está causando
una gran alarma. Tiene el potencial de destruir muchos de los bosques antiguos de
Gran Bretaña. Estos son solo algunos ejemplos
de muchos
que podría citarse. En conjunto, las epidemias en cultivos, plantaciones y
bosques naturales han causado daños inestimables. En este capítulo nos
enfocamos en las actividades de los hongos patógenos de plantas y sus
diversas adaptaciones para causar enfermedades. En el Capítulo 17
consideraremos cómo se pueden controlar estas enfermedades.
280 CAPITULO 14

Los principales tipos de hongos fitopatógenos: preparando el escenario Patógeno

Es útil comenzar con algunas definiciones:

Necrotrofo Biotrofo

1 UN parásito puede definirse como un organismo que gana

todos o parte de sus requerimientos nutricionales de los tejidos vivos de
otro organismo - el anfitrión. En otras palabras, el parasitismo describe Especializado en host No especializado Especializado en host
una relación nutricional.

2 UN patógeno puede definirse como un organismo que

Patógenos necrotróficos de huéspedes inmaduros o
causa enfermedad. Casi siempre es un parásito, pero el
comprometidos
La distinción entre un parásito y un patógeno es importante porque los parásitos no
siempre causan causas obvias o
Una gran cantidad de hongos atacan los tejidos de las plantas jóvenes, provocando la pudrición de
enfermedad grave.
las semillas o enfermedades de las plántulas. Otros hongos atacan típicamente los tejidos más

viejos y senescentes de las plantas, y otros

Hay muchos miles de hongos patógenos para las plantas, por lo que atacamos a las plantas que se ven afectadas por la sequía u otra necesidad de agruparlas de alguna manera
que refleje sus factores de estrés. Aunque estos hongos no tienen una biología muy fundamental. El sistema que utilizaremos se basa en dos modos sofisticados de parasitismo,
que pueden causar serias características principales: (i) el tipo de relación nutricional daño económico. A continuación se analizan varios ejemplos. entre el patógeno y el huésped, y
(ii) si el

El patógeno tiene una amplia gama de hospedadores o está especializado en hospederos.

En cuanto a la relación nutricional, distinguimos Pudrición de semillas y patógenos de plántulas

Entre necrotrófico patógenos y biotrófico
patógenos. Los nectrótrofos matan los tejidos del huésped, generalmente por una variedad característica de hongos que provocan pudriciones de semillas o plántulas que las invaden
directamente, o que producen toxinas o enfermedades, a veces llamadas amortiguación enfermedades porque
enzimas degradativas, y luego se alimentan de los tejidos que a menudo se asocian con las condiciones del suelo húmedo. Por matar (griego: nekros • muerto; trofos
ejemplo, muchos Pythium spp. (Oomycota) ataca las puntas de las raíces
• un alimentador). Por el contrario, los patógenos biotróficos se alimentan de las plántulas vivas y las cepas de Rhizoctonia solani a menudo atacan los tejidos del huésped (Gr. BIOS • life), a
menudo produciendo una base especial de brotes jóvenes, justo por encima o por debajo del nivel del suelo. Otras estructuras absorbentes de nutrientes que aprovechan los tejidos del

huésped. hongos con comportamiento similar incluyen Fusarium spp. cuales

Un tercer grupo - hemibiotrófico patógenos: inicialmente crecen y causan pudrición de semillas y enfermedades de las plántulas de los cereales. Todos estos como biotrofos pero luego

invaden y matan los tejidos. Algunos de los hongos responden rápidamente a la presencia de semillas o plántulas.
Phytophthora especies como P. infestans comportarse de esta manera. exuda, e invaden los tejidos jóvenes que tienen poco La distinción secundaria es entre patógenos de ancho resistencia
inherente del huésped. Para ayudar a contrarrestar este problema,
rango de host y aquellos que son especializados en hospedadores, con semillas generalmente están recubiertos con fungicidas de amplio espectro como

rango de hospedadores estrecho. Patógenos de una amplia gama de hospedadores, generalmente como maneb, tiram o dinocap (capítulo 17), que interfieren en el ataque de tejidos
inmaduros o senescentes, o de plantas con varios procesos metabólicos básicos de los hongos. Pero hay resistencia que se ve comprometida por factores ambientales. Debido a una
tendencia creciente a reemplazar los recubrimientos fungicidas de las semillas con contraste, los patógenos especializados en hospedadores se adaptan a los agentes de control
biológico. Varios de estos están ahora disponibles para superar los mecanismos de defensa específicos de las plantas, como comercialmente. Incluyen bacterias productoras de
antibióticos, los compuestos fungitóxicos que muchas plantas producen para protegerse, como Bacillus subtilis, ampliamente utilizado en los EE. UU. para el algodón y las infecciones.
Los patógenos biotróficos son necesariamente huéspedes varios otros cultivos de campo, y Pseudomonas chlororaphis, utilizado especializado.

ampliamente en Escandinavia para proteger contra las enfermedades de las plántulas de

Entonces, podemos clasificar casi todos los patógenos en los siguientes cereales. Se comercializan varios hongos para el biocontrol de plántulas de esquema simple, que formarán
la base para el resto de estas enfermedades, entre ellas Trichoderma spp. y Clonostachys rosea

capítulo. Discutiremos ejemplos representativos de (bajo su nombre anterior Gliocladium catenulatum).

principales tipos de enfermedades de las plantas, para crear una imagen de Todos estos productos funcionan bien en las condiciones adecuadas; diversidad de hongos
fitopatógenos y sus actividades. pero los patógenos de las plántulas pueden infectar rápidamente, antes
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 281

se puede establecer un agente de control biológico. Para la figura 14.2 y la tabla 14.1. Si los esclerocios se recolectan en el ejemplo, los esporangios transmitidos por el suelo de los
cultivos de laboratorio de plántulas comunes que exhiben germinación de hifas,
patógeno Pythium ultimum pueden germinar en 1 a 2 horas, por lo que solo emergen unas pocas hifas que pueden infectar plantas en respuesta a los metabolitos volátiles liberados
de la germinación a poca distancia de los esclerocios (0,5 cm). Pero las semillas (probablemente etanol pero posiblemente también acetaldehído) y los esclerocios que se han
secado al aire muestran germinación eruptiva
los tejidos de las semillas pueden estar muy colo- nizados en 6-12 horas cuando se vuelven a humedecer; todas las reservas escleróticas se utilizan para plantar en Pythium- suelo infestado.
Los agentes de control biológico producen una masa de hifas, que se organizan en formas poco probables de actuar lo suficientemente rápido para controlar tales patógenos (cordones
miceliales de Nelson y pueden infectar una planta a una distancia de hasta 3,5 cm.

1987, 1992). Los esclerocios de este hongo son incluso más efectivos en presencia de materia
orgánica recién descompuesta (por ejemplo, residuos de cultivos de la temporada
anterior, que comienzan a descomponerse después de las primeras lluvias). Compuestos
Athelia rolfsii
volátiles, especialmente metanol,

El hongo formador de esclerotio Atelia (Sclerotium) rolfsii se liberan de estos residuos recién descompuestos, debido a que (Basidiomycota) es una de las plántulas más
devastadoras por las acciones de las enzimas pécticas que persistían en los residuos. patógenos en las partes más cálidas del mundo donde hay precipitaciones Estos compuestos
volátiles hacen que los esclerocios germinen estacionalmente. Los esclerocios de A. rolfsii ( Fig. 14.1) sobreviven en el suelo de forma eruptiva y también sirven como nutrientes,
orientando el crecimiento durante la estación seca y se activan para germinar posteriormente hacia la fuente de metanol. En estas condiciones, las primeras lluvias. Luego, el hongo
crece en el cultivo rehumedecido. Los esclerocios pueden infectar plántulas incluso a 6 cm de distancia. Estos residuos de la temporada anterior y utiliza estos residuos como
experimentos parecen ser paralelos al comportamiento de la base de un alimento para atacar el cultivo recién sembrado, típicamente pudriendo el hongo en los sistemas de cultivo,
donde A. rolfsii característicamente los tejidos del tallo basales en un plazo de 3 a 4 semanas. Grandes superficies de cereales, coloniza los residuos de los cultivos y los utiliza como
base alimentaria para otros cultivos, pueden ser destruidos por este hongo.

apoyan la infección de los tejidos del tallo basal de las plantas jóvenes. Eso

La clave para comprender A. rolfsii radica en el comportamiento de su tiene un extremadamente esclerocios, como se
muestra en el experimento en

(un) (segundo)

Figura 14.1 ( a) Colonia de Athelia rolfsii en una placa de agar. Los esclerocios (algunos indicados por puntas de flecha) se desarrollan cerca del margen de la colonia. El micelio blanco se agrega
en cordones miceliales. (b) Plantas de trigo jóvenes podridas por A. rolfsii sólo por debajo del nivel del suelo.
282 CAPITULO 14

Figura 14.2 Sistema experimental para estudiar la infección de los pecíolos de las hojas (tejido vegetal vivo) a partir de esclerocios de Athelia rolfsii colocados a diferentes distancias en suelo natural.

Cuadro 14.1 Germinación de esclerocios de

Distancia (cm) de los esclerocios del pecíolo de la hoja Athelia rolfsii e infección de los pecíolos de las hojas cuando los
esclerocios se colocaron en diferentes
0 1 2 3 4 5 6 distancias de los pecíolos en el experimento que se muestra
en la figura 14.2. (Datos de Punja y Grogan 1981.)

Esclerocios no secos

Ausencia de volátiles

Por ciento de germinación 19 dieciséis 11 11 19 14 15

Porcentaje de infección 12 0 0 0 0 0 0

Presencia de volátiles

Por ciento de germinación 90 73 67 51 17 14 9

Porcentaje de infección 90 71 54 39 0 0 0

Esclerocios secos

Ausencia de volátiles

Por ciento de germinación 78 75 71 63 74 68 73

Porcentaje de infección 78 75 60 56 0 0 0
Presencia de volátiles

Por ciento de germinación 100 100 96 95 100 98 87

Porcentaje de infección 100 100 91 87 100 82 dieciséis

modo agresivo de ataque, la producción de enzimas pécticas a parches de plantas atrofiadas comienzan a aparecer alrededor de 3 a 4 semanas degradan los tejidos de las plantas, ayudado
por la producción de abundantes cantidades de ácido oxálico después de la siembra y, a partir de este momento, las plantas atrofiadas (ver más adelante ).
crecen poco más, mientras que el resto del cultivo crece normalmente. Las raíces de las
plantas atrofiadas tienen masas de hifas en forma de cuentas a unos 7-10 cm por debajo
de la superficie del suelo, donde el suelo cultivado suelto se encuentra con el suelo
Rhizoctonia solani
arcilloso subyacente.
Rhizoctonia solani ( etapa sexual Thanatephorus cucumeris; que no ha sido arado. De estas cuentas de hifas, la Basidiomycota) es otro patógeno común de las plántulas que el
hongo penetra y mata las raíces, lo que lleva a que el retraso del crecimiento ataque los tejidos del tallo basal de las plantas. Es un síndrome taxonómico. Enfermedades similares
del retraso en el crecimiento de los cereales se encuentran en hongos complejos, un agregado de especies que consta de cepas de los suelos arenosos compactados de partes de
Australia, donde los que se diferencian por huellas moleculares, por raíces del huésped tienen extremos marrones, puntiagudos, causados pudriéndose del rango y por su capacidad
de anastomosarse (fusionarse) con una de las puntas de las raíces.

otro cuando las colonias se oponen en placas de agar (ver Fig. Las enfermedades de este tipo tienen una causa común: la compactación
9,6). Algunas de estas cepas causan retraso en el crecimiento de los cereales, la capa del suelo impide el crecimiento de las raíces, que es probable que aumente, como enfermedad del
cráter del trigo en los suelos pesados de arcilla negra exudación de nutrientes de las puntas de las raíces, lo que promueve la invasión del norte de Transvaal, Sudáfrica (Fig. 14.3). En esta
enfermedad por Rhizoctonia. Además de esto, Rhizoctonia crece como las plantas crecen normalmente al principio, pero grandes
micelio extenso
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 283

(un) (segundo)

(C) (re) (mi)

Figura 14.3 Enfermedad del cráter del trigo causada por Rhizoctonia solani en el norte de Transvaal, Sudáfrica (Deacon & Scott 1985). (a) Vista aérea que muestra áreas extensas
de plantas atrofiadas. (b) Un cráter de enfermedad, que muestra el límite nítido entre el cultivo saludable y un parche atrofiado. (c) El límite entre el suelo superficial suelto y el suelo
arcilloso muy compactado se produce a unos 5-8 cm de profundidad. (d) Cuentas de Rhizoctonia en las primeras raíces seminales formadas; estas raíces
son importantes porque normalmente
penetrar profundamente en un perfil del suelo, de modo que el agua pueda ser extraída desde una profundidad cuando las capas superficiales del suelo se hayan secado. (e) Comparación de plantas

sanas normales y plantas dentro de un cráter.

red en la capa de suelo más baja y no perturbada. Los parches de enfermedades

Enfermedades de declive y replantación
representan las áreas donde esta red de hongos está presente debajo de la superficie del
suelo, y estos parches son
se extienden progresivamente a lo largo de las líneas de arado (Fig. 14.3). Varias cosechas de frutas perennes, como fresa y manzana, aumentan en extensión de año en año. La cereza
y el aguacate más efectivos muestran una disminución progresiva en el rendimiento ya que la forma de controlar estas enfermedades es mediante arado profundo, las plantas envejecen,
hasta que la producción deja de ser económica. Aunque esto rara vez es económico en suelos arcillosos pesados. las plantas en declive son removidas y reemplazadas por otras Sin
embargo, en los suelos arenosos de Australia, el uso de un diente hace que las nuevas plantas crezcan pobremente o mueran. Estas disminución y rasga el suelo unos 10-12 cm por
debajo del nivel en el que la semilla replantar enfermedades están estrechamente relacionados, lo que indica que se siembra un común que puede permitir que las raíces penetren
profundamente y causar en gran medida. Como vimos en el Capítulo 10, las jóvenes “raíces alimentadoras” mejoran el rendimiento de los cultivos.

Las plantas a menudo tienen una vida corta antes de que envejezcan y
284 CAPITULO 14

son reemplazados por otros (ver Figs. 11.14, 11.15). En la disminución de la enfermedad sólo en algunos sitios o temporadas de crecimiento, mientras que en las enfermedades de
replantación o de este equilibrio entre las tasas de enraizamiento de otros sitios o estaciones causan poco o ningún daño. La producción y la pudrición de la raíz se altera, de modo
que la razón de la pudrición de la punta de la raíz es que responden a la fisiología de la planta y exceden la tasa de producción de la punta de la raíz y, en particular, a las
condiciones de estrés que predisponen a la muerte del cultivo. Especies de Pythium ( p.ej
plantas a la infección. Estos factores de estrés son muchos y variados.
P. sylvaticum) están fuertemente implicados en el declive Incluyen estrés por sequía temporal, malas condiciones de luz.
de cultivos frutales como manzanas. Similar, Phytophthora ( tiempo nublado), deficiencia de nutrientes minerales o insectos
cinnamomi Oomycota) es una de las principales causas de daño (barrenador del tallo). Incluso un nivel excepcionalmente alto de disminución en los huertos de aguacate y también
causa una muerte regresiva el fraguado del grano puede provocar la pudrición del tallo al crear una
enfermedad de la vegetación nativa de eucalipto en Australia, aumentando la demanda de las reservas de nutrientes de la planta. Si alguna de estas serias preocupaciones por el
futuro de este conjunto único de condiciones ocurre en una etapa crítica en el crecimiento del cultivo, las especies vegetales.
durante el llenado del grano, todo el cultivo puede infectarse
Una de las principales líneas de evidencia que implica a los patógenos de la pudrición del tallo, que resulta en muerte prematura y
Pythium y Phytophthora spp. como causa de declive y colapso, con una gran pérdida de rendimiento (Fig. 14.4).
enfermedades de replantación es que los fungicidas de acilalanina (el capítulo A hipótesis unificadora para explicar este tipo de enfermedad fue
17) actúan específicamente contra Oomycota, y cuando estos se desarrollaron a principios de la década de 1900 y fueron refinados por Dodd
los fungicidas se aplican a los cultivos de campo de manera experimental (pero (1980). El llenado del grano en los lugares de maíz y sorgo
a niveles antieconómicos) pueden causar una gran demanda espectacular de azúcares vegetales, y sólo alrededor del 80% de esta
Mejoras en el crecimiento de las plantas. Estudios similares sugieren que la demanda de azúcar se puede satisfacer mediante la fotosíntesis "actual".
Pythium spp. causa hasta un 10% de reducción del rendimiento de trigo en las hojas. El otro 20% se abastece de cultivos de almacenamiento de azúcar en el Pacífico
Noroeste de los EE. UU., A pesar de que las reservas, principalmente en la base del tallo. Como la planta, los cultivos son aparentemente sanos. Estos ejemplos ilustran dos
enfoques de madurez, sus azúcares de reserva son progresivamente
puntos importantes. Primero, las puntas de las raíces y los tejidos jóvenes se agotaron, y cualquier condición de estrés que permanezca temporalmente susceptible a la
infección a lo largo de la vida de una reducción de la tasa de fotosíntesis en esta etapa causa más
planta. Por lo tanto, incluso los árboles maduros pueden disminuir si la tasa de azúcares que se eliminan de los tejidos del tallo, lo que lleva a la descomposición de la raíz inducida
por patógenos excede la tasa de senescencia prematura de la punta de la raíz. Luego, la producción de pudrición del tallo débilmente parasitaria. En segundo lugar, muchos de estos patógenos
muestran algunos hongos que ya estaban presentes pero que se mantuvieron bajo control en cuanto al grado de adaptación del huésped. Por ejemplo, Pythium graminicola capaz de invadir y
destruir la base del tallo. Esto es fácil de

y P. arrhenomanes son característicos, pero no demostrados experimentalmente, porque el tallo nunca ocurre exclusivamente, asociado con hospederos gramíneos
(la hierba si el grano en desarrollo se quita para eliminar el azúcar

familia), y están implicados en la progresiva disminución del estrés, ¡pero esto no es una solución práctica! En cambio, cultivos de caña de azúcar. Los estudios
experimentales que comparan a los productores "huéspedes" deben usar su experiencia para predecir la probabilidad con plantas "no hospedantes" (que no son césped)
sugieren fuertemente que las condiciones de estrés en sus granjas y ajustar el fertilizante

La adaptación del hospedador de estos dos hongos está relacionada con su espaciamiento entre plantas y en consecuencia. Todos los hongos que causan eficientes enquistamiento de

zoosporas en plantas hospedantes. Del mismo modo, las enfermedades de este tipo se especializan, invasores naturales de

Phytophthora sojae es un patógeno adaptado al hospedador de los tejidos de plantas senescentes de la soja.

cultivos, y sus zoosporas muestran una fuerte atracción por el

flavonoides
liberado de las raíces de la soja (Capítulo 10). Patógenos de frutas: el papel de las enzimas pécticas

Enfermedades de la senescencia: los patógenos de la pudrición del tallo Las frutas maduras y otros tejidos vegetales ricos en azúcar o almidón a menudo se
pudren a causa de los hongos (Figs. 14.5, 14.6). Uno
Algunos hongos que dañan las plántulas también pueden crecer al envejecer. Un ejemplo común es Botryotinia fuckeliana ( mejor conocido por los tejidos vegetales, aprovechando
la resistencia decreciente del huésped. Importante su etapa asexual, Botrytis cinerea) que causa el moho gris, los ejemplos incluyen los patógenos de la pudrición del tallo del maíz,
algunos de frutos rojos como fresas, frambuesas y uvas que (p. ej. Macro- phomina phaseolina) atacan muchos cultivos (ver Fig. 5.20). Este hongo a menudo inicia la infección
mientras que otros están bastante especializados en el maíz que crece en los restos de flores senescentes (también es un ( Diplodia maydis, Gibberella zeae, Colletotrichum
graminicola). En cualquier problema en la industria comercial de flores cortadas) y luego

caso, su comportamiento similar con respecto a la senescencia permite que invade los tejidos vivos del fruto en maduración. Por el contrario, deben considerarse como un grupo.
varios otros hongos de la pudrición de la fruta infectan a través de heridas menores en

Los patógenos de la pudrición del tallo son extremadamente comunes donde se cultiva el maíz y la superficie de la fruta, causados por insectos o por daños durante el sorgo, pero
causan graves recolección y empaque. Ejemplos de estos hongos incluyen el "verde
(un)

(segundo) (C)

Figura 14.4 Pudrición del tallo del maíz causada por Phialophora zeicola en Sudáfrica (Deacon & Scott 1983). (a) Senescencia prematura causada por estrés por sequía, típica de
miles de hectáreas en el año en que se tomó esta fotografía. (b) Comparación de un tallo de maíz sano (superior) con un tallo de maíz muerto desmenuzado (inferior). (c) Invasión y
pudrición de la base del tallo y raíces.

(un) (segundo)

Figura 14.5 ( a) Manzana inoculada con Penicillium expansum, que causa una podredumbre blanda, acuosa y de color pálido (fotografiada 7 días después de la inoculación de la herida).
Cuando se cortó la piel de la manzana con un bisturí en el margen de la podredumbre, toda la área podrida cayó
lejos, dejando tejido no infectado. Este tipo de podredumbre es indicativo de actividad poligalacturonasa. (b) Manzana inoculada con Sclerotinia fructigena, que produce una
pudrición firme, irregular y de color marrón oscuro que no se puede separar del tejido sano subyacente. Esto podría explicarse por la "reacción de pardeamiento" en la que los
compuestos fenólicos de los tejidos vegetales se oxidan cuando se exponen al aire. Se sabe que los fenólicos oxidados son inhibidores de enzimas.
286 CAPITULO 14

(un) (segundo) (C)

Figura 14.6 ( a, b) Manzana herida naturalmente contaminada por esporas de Rhizopus ( mucorales), produciendo una podredumbre acuosa de rápida propagación que colapsa y
licua los tejidos. Se observan hifas y esporangióforos oscuros y extendidos en la superficie de la fruta. (c) Apple infectado por Sclerotinia fructigena en condiciones de campo,
mostrando pústulas de esporas en la superficie del fruto. La fruta se seca progresivamente y se momifica.

moldes " Penicillium italicum y P. digitatum que comúnmente, pero el metanol liberado por esta enzima puede actuar como causa de la pudrición de las naranjas, P. expansum que
comúnmente pudre el desencadenante de la germinación y la fuente potencial de carbono para Atelia
manzanas almacenadas (Fig. 14.5), Sclerotinia fructigena que se pudre rolfsii ver antes). manzanas, duraznos y algunas
otras frutas, a menudo a través de heridas 2 liasa péctica ( PL) es una enzima que divide la cadena con
causada por aves y avispas antes de la cosecha de la fruta (los higos actúan tanto en forma endo como exo.
14.5, 14.6) y especies de Rhizopus que pudren muchos tipos de entre los residuos de azúcar de forma característica, frutas, incluidas las peras (Fig. 14.6).
eliminando agua durante el proceso.
La característica interesante de estos hongos es que causan diferentes 3 Poligalacturonasa ( PG) es otra división de cadena
tipos de podredumbre, que van desde podredumbres acuosas de rápida propagación hasta enzima con formas endo y exo. A diferencia de PL,
se pudre. En todos los casos no pueden pudrir la fruta hasta que pasa esta enzima es una hidrolasa: usa agua para agregar H •
a través de la fase denominada climatérico, cuando la fruta comienza a a un residuo de azúcar y OH • al residuo adyacente
madurar. Esta es la etapa en la que el contenido de ácido disminuye y durante la escisión del enlace.
los niveles de azúcar comienzan a subir.

Se induce a los hongos a sintetizar enzimas pécticas en presencia de compuestos

pécticos, y las enzimas probablemente actúan en concierto. Esto se demostró cuando
El papel de las enzimas pécticas en la patogenia. los genes que codifican las enzimas equivalentes de la bacteria Erwinia carotovora ( los

La característica común de todas las enfermedades de la pudrición de la fruta es que la causa de la enfermedad de la pata negra de la papa) se diseñaron por separado. enzimas
pécticas que degradan el en E. coli. Las células receptoras requerían un mínimo de una exo-
Laminilla del medio ( la capa de cemento) entre el PL adyacente, dos endo-PL y un endo-PG para pudrir las paredes celulares de la planta de papa (Fig. 14.7). La pectina de los
tejidos de la laminilla media. Las pecticenzimas de los hongos existen como una gama de isómeros que consta de cadenas de •• residuos de ácido galacturónico enlazados,
separados según el tamaño y la carga neta durante el gel, algunos de los cuales están metilados, y polímeros mixtos de electroforesis. Los zimogramas pécticos resultantes se
pueden utilizar con ácido galacturónico, manosa y cantidades menores de otros para distinguir subgrupos de población de hongos (v. Fig. 9.8), pero azúcares. los enzimas pécticas son
de tres tipos principales.
los isómeros pueden no diferir significativamente en función. Inicialmente se pensó que
el papel principal de péctic
1 pectina metil esterasa ( PME) es a menudo producida por las enzimas en la patogénesis fue para separar las células, lo que provoca que la propia planta desmetila la pectina. La
PME parece tener un pequeño papel en la ruptura de los finos puentes protoplásmicos (plasmodesmas) en la descomposición de la pectina.
que unen las células a través de sus paredes. Estudios más recientes sugieren otros roles. Las

enzimas pécticas pueden ser directamente tóxicas para los protoplastos de las plantas. in vitro, y
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 287

Figura 14.7 Organización de la laminilla media (capa cementante) entre las paredes de las células vegetales y resumen de los compuestos pécticos y enzimas
pécticas que los degradan.

Algunos de los productos de degradación parcial de la pectina - las pudriciones de las cabezas de semillas de cultivos como el girasol) superan los oligómeros compuestos por 4 o 5
residuos de ácido galacturónico que esto al producir grandes cantidades de ácido oxálico, que se generan byendo-PG - son especialmente tóxicos , provocando que también se
produzcan rápidos en cultivo de laboratorio. El ácido oxálico puede combinar la muerte celular.
con calcio, eliminándolo de la asociación con el péctico
Las células vegetales también contienen una proteína inhibidora de PG, tal vez como compuestos y volviéndolas susceptibles al mecanismo de resistencia general enzimática. A medida
que los tejidos vegetales envejecen, el ataque.
Los compuestos pécticos se entrecruzan cada vez más con el calcio, lo que los vuelve más resistentes a la degradación, quizás al restringir el acceso de las
enzimas endoactivas. Patógenos necrotróficos especializados en el hospedador

Por ejemplo, los hipocótilos (tejidos del tallo basal) de las plántulas de frijol ( Phaseolus vulgaris) muestran un marcado aumento en En contraste con los patógenos de resistencia
inmadura o comprometida a la infección por Rhizoctonia solani huéspedes de aproximadamente 2 semanas, muchos patógenos necrotróficos se especializan en el huésped.
después de la germinación de la semilla, coincidiendo con la calcificación de la misma. Han evolucionado mecanismos para invadir la lamela media normal. Los patógenos que
pudren los tejidos vegetales más viejos, los tejidos sanos de las plantas al superar la defensa específica ( Atheliarolfsii, y Sclerotinia sclerotiorum cuales

mecanismos de sus anfitriones. Estos mecanismos de defensa pueden incluir

288 CAPITULO 14

barreras a la penetración o sustancias químicas fungitóxicas, y pueden exudarse. Por el contrario, las esporas envejecidas de B. fabae, tomado desde antiguo, ya sea preformado o
formado en respuesta a la infección. En algunas partes de las colonias de agar, puede no penetrar debido a que en las siguientes secciones discutimos los rasgos característicos
que las reservas endógenas se han agotado, pero las de estos patógenos especializados en hospedadores.
penetrar si se suministra con azúcares exógenos. Así, B. cinerea ha desarrollado una
estrategia como invasor general de tejidos senescentes: produce muchas más esporas a
partir de una determinada cantidad de recursos, pero estas esporas dependen de los
El papel del inóculo: una comparación de nutrientes liberados por los tejidos del huésped comprometidos.
Botrytis fabae y B. cinerea
A. fabae produce menos esporas de la misma cantidad de recurso, pero cada una
Botrytis cinerea y B. fabae son hongos estrechamente relacionados, pero B. cinerea invade los tejidosdecomprometidos
ellas tiene unade muchas plantas,
probabilidad mientras que B. fabae es un patógeno de
significativa
haba especializado en hospedante Tales diferencias en la infectividad de patógenos pueden ser ( Vicia faba). Ambos de
hongos
iniciarproducen conidios
la infección ovoides,
del huésped pero los de SEGUNDO. cuantificado,
sano.
para predecir la probabilidad de infección en diferentes

fabae son más grandes (20-25 • m de largo) que los de B. cinerea ( 10 - condiciones. La figura 14.9 muestra esto para B. cinerea y B. fabae
15 • m), lo que representa una diferencia de aproximadamente seis veces en las esporas cuando las gotas de agua contienen diferentes cantidades de volumen de esporas. Como vimos en el Capítulo 10, las

esporas más grandes tienen una mayor se colocó en hojas de haba. La infección se puntuó como
eficacia de la impactación en las hojas, especialmente en hojas anchas, la presencia de ausencia de una mancha necrótica debajo de cada una, como las de las plantas de haba. Las
esporas grandes también tienen más gotas de agua. Los resultados se representan como el logaritmo de las reservas de alimentos endógenas para apoyar la infección.
dosis de esporas (número de esporas) frente al porcentaje

Las esporas de ambos B. fabae y B. cinerea germinar cuando se coloca respuesta (infección, expresada como un valor probit, donde el agua cae sobre la superficie de las hojas de
haba, pero SEGUNDO. probit de 5 • 50%). Este tipo de trama convierte un sesgo

cinerea a menudo no logra penetrar la cutícula de la hoja mientras que B. fabae curva sigmoidea en línea recta, y la dosis estimada de penetra y provoca una respuesta rápida del
huésped: la muerte de las esporas da un 50% de probabilidad de infección (la DE 50

células penetradas y sus vecinas inmediatas, lo que da un valor grande) se pueden leer en los gráficos. El mismo tipo de parcela necrótica mancha (fig. 14.8). Esta reacción a la
infección se denomina ampliamente utilizada en experimentos con plantas y animales para obtener

respuesta hipersensible, y está asociado con un LD 50 valores para letal toxicidad de productos químicos, etc. Hostaacumulación de metabolitos fungitóxicos en las células muertas,
a menudo hongos especializados B. fabae se encontró que tenía una disfunción eréctil 50 de 4 suficientes para prevenir una mayor infección.
en gotas de agua, lo que corresponde a un 16% de probabilidad de

La diferencia en la penetración inicial del Botrytis una sola espora puede iniciar la infección. Por el contrario, SEGUNDO.

especie se explica en gran medida por sus reservas de nutrientes. cinerea tenía una disfunción eréctil 50 de aproximadamente 500, correspondiente a un

B. cinerea penetrará y causará una mancha necrótica si azúcares 0.14% de probabilidad de que una sola espora inicie la infección.
se agregan a la gota de inóculo, o incluso a veces, si los experimentos de este tipo proporcionan información relevante para la superficie normal de la hoja, los microorganismos
mueren por los antibióticos, por lo que las condiciones del campo. Por ejemplo, varios Colletotrichum
ese B. cinerea puede usar la superficie de la hoja spp. producen manchas foliares en las hojas del caucho en Malasia. Al inocular esporas
en gotitas fue posible predecir: (i) la especie con mayor probabilidad de infectar debido al
bajo número de esporas y (ii) la edad a la que las hojas son más infecciosas, antes de
que el desarrollo de una cutícula de hoja gruesa evite cualquier infección adicional.

Las funciones de las enzimas que degradan los tejidos

Muchos hongos necrotróficos producen enzimas que degradan los tejidos como un
mecanismo primario de patogénesis, como las enzimas pécticas discutidas anteriormente.
Pero la familia de las gramíneas, Gramineae, parece ser inusual porque las gramíneas
tienen paredes diferentes

Figura 14.8 Folletos de habas inoculados con gotas de agua componentes de la matriz en comparación con muchas otras plantas.
que contiene esporas de diferentes Botrytis spp. Solamente B. fabae es un anfitrión En lugar de pectina en la laminilla media, han mezclado
patógeno especializado de las plantas de habas; el otro Botrytis spp. polímeros de •• 1,4-xilano y
tienen diferentes hosts, pero B. cinerea es un patógeno débil. (Cortesía •• 1,3-arabinosa, con menores cantidades de no celulósico
de J. Mansfield.) • - 1,4- y •• Glucanos con enlaces 1,3. cobre et al. ( 1988)
investigó las enzimas producidas por tres patógenos a base de tallos de cereales - Rhizoctonia
cerealis cuales causas
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 289

Figura 14.9 Gráficos de dosis logarítmica / respuesta probit de infección de hojas de haba por Botrytis fabae y B. cinerea. Consulte el texto para obtener más detalles. (Basado en Wastie 1960.)

enfermedad de la mancha ocular aguda, Fusarium culmorum que causa La principal barrera física para la infección de muchas plantas es la pudrición del pie por fusarium, y Tapesia
yallundae que causa cutícula "verdadera" en la superficie de la hoja o del tallo, y en este sentido la enfermedad de la mancha ocular. Cuando estos hongos se cultivaron en enzimas
de células de cereales cutinasa Se ha pensado que es importante para las paredes en el cultivo de laboratorio, los tres hongos produjeron infección por hongos. Hay arabinasa,
xilanasa y xilanasa circunstanciales y correlativas. •• 1,3-glucanasa, pero solo una pequeña evidencia de esto. Sin embargo, cuando se dirige la disrupción genética a cantidades de
enzimas pécticas. Por el contrario, cuando se utilizaron patógenos de para bloquear la producción de cutinasa en plantas de tres hojas que no son hierba ( Fusarium oxysporum,
Verticillium albo- patógenos, no hubo reducción en la patogenicidad de dos

atrum) Se cultivaron en las paredes de sus hospedadores que produjeron de los hongos y sólo una reducción parcial en un tercer hongo de grandes cantidades de enzimas
pécticas. Entonces, los patógenos de los cereales (VanEtten et al. 1995). Una posible explicación es que algunos parecen estar adaptados para degradar los componentes típicos de
la pared de los genes de patogenicidad que solo podrían expresarse durante sus hospedajes. Pero la característica sorprendente de este estudio fue esa infección y no en cultivo de
laboratorio. Alternativamente, allí los patógenos de los cereales que producen arabinasa y glucanasa podrían ser formas múltiples de estos genes, algunos de los cuales

constitutivamente, en ausencia de material de pared huésped, y se expresan in vitro y otros solo en la producción del huésped de estas enzimas no fue reprimida por los azúcares.
medio ambiente. Este ejemplo ilustra la dificultad de. Estas son características inusuales porque la degradación de polímeros que desenreda los sistemas de defensa del huésped, a
menudo complejos, de las enzimas en general, es tanto inducible como reprimible. Las plantas.

La explicación probable es que estos hongos especializados en hospedadores crecen Además de las barreras físicas preformadas, las plantas solo pueden alimentarse con cereales,
por lo que se han adaptado para producir la respuesta a la infección desarrollando un papila - enzimas degradantes de la pared necesarias localizadas constitutivamente.
engrosamiento de la pared celular en el punto de intento de invasión. En casos
extremos, la papila continúa desarrollándose a medida que crece la hifa (Fig.14.10), de
modo que encierra
Defensa de la planta contra necrotróficos especializados en hospedadores la hifa penetrante. En micrografías electrónicas, papilas
patógenos se ven como acumulaciones masivas localizadas de material de pared en las que las
membranas y otros elementos degenerados
Las plantas tienen varias líneas potenciales de defensa contra los componentes citoplasmáticos que han quedado atrapados. Patógenos invasores citoquímicos. Estas defensas
incluyen tanto manchas físicas que suelen revelar la presencia de callosa en las papilas, como barreras y compuestos fungitóxicos en los tejidos vegetales.
en las gramíneas, las papilas suelen mostrar reacciones de tinción para la lignina y la
suberina.
290 CAPITULO 14

(un) (segundo)

Figura 14.10 ( a, b) papilas lignificadas producidas en respuesta a la invasión de las células de la raíz del trigo por el hongo de tomar todo, Gaeumannomyces graminis. Se ven hifas
de penetración estrecha que crecen a través de las paredes celulares, pero las papilas en desarrollo las detienen.

La importancia de las papilas en la resistencia de las plantas podría deberse a haber demostrado que implica un proceso extremadamente rápido (2–3
retrasa las hifas invasoras mientras se activan otras defensas. minuto) producción de H 2 O 2 en o cerca de la superficie de la célula vegetal, los precursores similares a la lignina en
las papilas de las gramíneas pueden ser particularmente importantes por la reacción del oxígeno con NADPH para producir, porque la lignina puede formar complejos superóxido:

con los polímeros de pared, evitando su enzimática

degradación. Ride & Pearce (1979) demostraron esto para O 2 • NADPH • O • • NADP • • 2

hojas de cereal inoculadas

con Botrytis cinerea ( no es un patógeno de los cereales) y El no • se transmuta a HO por una membrana plasmática

2 22

varios otros hongos que indujeron la producción de oxidasa lignificada. H 2 O 2 provoca la reticulación de las papilas de la pared celular vegetal durante el intento de penetración. Las proteínas
normales de las paredes celulares de las hojas, que podrían fortalecer la pared contra el ataque de, fueron digeridas fácilmente por enzimas comerciales que degradan las paredes, pero
enzimas que degradan las paredes.
las papilas y los “halos” circundantes de material de pared lignificado no fueron digeridos. Por lo tanto, la lignificación y el
desarrollo de papilas podrían tener tres factores relacionados con la resistencia. Defensas químicas

funciones: aumentar el espesor de la pared que un hongo debe

penetrar dependiendo de sus reservas energéticas endógenas; Las plantas producen una amplia gama de metabolitos secundarios para hacer que la pared sea resistente a la
digestión por las enzimas fúngicas; defensa contra organismos invasores. Algunos de estos son y para conferir un medio ambiente tóxico localmente causado por el fenólico
preformado compuestos, colectivamente llamado
precursores de lignina y suberina. fitoanticipinas. Están presentes como compuestos activos o como precursores que se
convierten rápidamente en compuestos activos en respuesta a la infección. Una segunda
categoría de compuestos de defensa se denomina fitoalexinas.
El estallido oxidativo
Nuevamente, son metabolitos secundarios pero son
Uno de los primeros eventos en el intento de penetración de hojas sintetizadas de novo en respuesta a la infección. Sin embargo, y otras partes aéreas de las plantas son un
estallido oxidativo, no siempre hay una diferencia clara entre estos dos equivalentes al estallido oxidativo en los fagocitos. Ha sido grupos de compuestos.

estudiado principalmente en relación con la respuesta hipersensible - Se cree ampliamente que las fitoanticipinas y fitoalexinas provocan la muerte rápida de un grupo de células en
respuesta a componentes importantes localizados de los sistemas de defensa de las plantas - al menos invasión (por ejemplo, Fig. 14.8) - pero parece ser una reacción general en
el sentido de que pueden evitar que la mayoría de los invasores potenciales de células vegetales al trauma causado por el intento de invasión parasitaria provoquen una enfermedad
progresiva de las plantas. Pero hostor factores químicos. Cordero et al. ( 1994)
patógenos especializados a veces pueden superar las defensas de sus huéspedes
específicos, y consideramos algunos ejemplos representativos de esto a continuación.
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 291

vía ácida, similar a las vías metabólicas secundarias de los hongos (Capítulo 7). Las
Fitoanticipinas
estructuras de cuatro fitoalexinas son
Algunas de las mejores pruebas del papel de los fitoanticipos se muestran en la figura 14.11.
provienen de estudios del hongo que se lleva todo de los cereales Un cuerpo sustancial de evidencia sugiere que las fitoaxinas
Gaeumannomyces graminis, y estudios relacionados sobre el tomate actúan como compuestos de defensa, al menos en la protección de patógenos de plantas Septoria lycopersici. Como
se discutió en el Capítulo 9 (ver contra el ataque general de hongos. Estos compuestos Fig. 9.12), estos hongos especializados en el hospedador pueden superar las fitoanticipinas
acumuladas rápidamente durante la respuesta hipersensible de sus plantas hospedadoras mediante la producción de enzimas y en niveles inhibidores del crecimiento. niveles en o
alrededor de los muertos o (avenacinasa y
tejidos moribundos. Sin embargo, también se pueden desintoxicar
• - tomatinasa) que desintoxican las fitoanticipinas, mientras que los patógenos que son específicos de las especies de plantas individuales, por lo que los hongos que no están
adaptados específicamente a estas plantas hospedantes hay una interacción dinámica entre la velocidad del hospedador matado por estos compuestos.

respuesta y la capacidad de un hongo para desintoxicar la defensa

Las fitoanticipinas pueden estar involucradas en varios otros compuestos vegetales.
interacciones de hongos. Un ejemplo clásico es la resistencia de una acumulación localizada similar de fitoalexinas que a menudo puede afectar a las cebollas de piel roja y amarilla
a Colletotrichum circinans, ser inducido por heridas artificiales o la aplicación de un tóxico que causa la enfermedad de la “mancha de cebolla”, mientras que un químico de piel
blanca a la superficie de la planta. Siempre va precedido de una cebolla que es susceptible. Los pigmentos en sí mismos no son explosión oxidativa, y H 2 O 2 se cree que es uno de
los primeros importantes, pero están asociados con altos niveles de las señales que activan los genes de defensa involucrados en las fitoanticipinas fenólicas, catecol y protocatechico
producción de fitoalexina. La secuencia de eventos que conducen a

ácido. La acumulación de fitoalexina se ha estudiado aprovechando el descubrimiento de que

los compuestos de bajo peso molecular que constan de unos pocos •• Los residuos de
azúcar enlazados pueden actuar como potentes elicitores de la respuesta hipersensible.
Fitoalexinas (compuestos protectores)
Estas

Las fitoalexinas son distintas de las fitoanticipinas porque los oligosacáridos se liberan de la zona extracelular.
bajo peso molecular compuestos producido en polisacáridos de hifas fúngicas, probablemente por las acciones
respuesta a la infección. Más de 350 fitoalexinas tienen de •• enzimas glucanasa que residen en las paredes celulares de las plantas. Cuando se ha informado en una variedad de
plantas de cultivo, especialmente aplicado a células o tejidos vegetales in vitro, los inductores provocan plantas dicotiledóneas como frijoles, patatas, guisantes y una explosión
oxidativa temprana y la inducción de enzimas vegetales del algodón. La mayoría de estos son flavonoides, fenólicos o terpenoides de la vía fenilpropanoide, incluidos fenilalanina

sintetizado por tres vías metabólicas secundarias principales: amoniaco liasa que está involucrado en la fitoalexina por la ruta acetato-malonato, la ruta acetato-mevalonato,
producción y síntesis por la planta y el shikímico

CH 3 O O
O O
OH
O
OH
O
O

Pisatina (isoflavonoide) Ácido de Wyerone (acetileno)

CHO OH OH CHO

HO OH HO

HO OH HO

CH 3 CH 2

Gosipol (sesquiterpeno dimérico) Rishitin (sesquiterpeno bicíclico)

Figura 14.11 Estructuras de cuatro fitoalexinas: pisatin de guisantes; ácido wyerone de haba; gosipol de algodón;
rishitin de patata.
292 CAPITULO 14

de quitinasa y •• 1,3-glucanasa que puede degradar los hongos la planta se correlaciona con la capacidad de desintoxicar las paredes.
fitoalexina. Además, cuando el gen de la pisatina desmetilasa
Claramente, esta cascada de respuestas celulares crea un hostil de N. haematococca se transformó en Cocliobolus
ambiente para un patógeno potencial. Entonces, ¿cómo se adaptan al host heterostrophus, un patógeno del maíz, este hongo se convirtió en un patógeno necrotrófico para superar o
evitar estas defensas? patógeno de las hojas de guisante. Por lo tanto, hay pruebas sólidas de que los estudios sobre la Botrytis– La interacción del frijol ha demostrado que los
patógenos adaptados al huésped han desarrollado mecanismos tanto para B. fabae y B. cinerea puede causar una respuesta hipersensible superando los efectos inhibidores de sus
hospedadores en condiciones adecuadas (ver antes) y las fitoalexinas fitoalexinas, e incluso la adquisición de una sola

ácido wyerone se acumula en las células muertas. Pero B. fabae ¿Es más gen desintoxicante de fitoalexina que puede cambiar el rango de hospedadores de un tolerante al ácido
wyerone que B. cinerea in vitro, y B. fabae hongo. Sin embargo, hay un giro en esta historia. En el también hace que se acumule menos ácido wyerone en la lesión, Nectria– interacción
de frijoles, todas las cepas de N. haematococca
tal vez desintoxicando. Así, se encontraron para producir la enzima hidratante, kievitona
B. cinerea nunca se propaga más lejos de la mancha necrótica, mientras que la hidratasa, pero algunas cepas no la segregaron del
B. fabae se controla temporalmente, pero luego se puede propagar a través de las hifas. Estas cepas no eran patógenas, a diferencia de los tejidos circundantes, matándolas
progresivamente. Las cepas resultantes que secretaron la enzima. En el Nectria– guisante
grandes lesiones marrones dan lugar al nombre de esta enfermedad: Interacción la relación entre patogenicidad y mancha de chocolate (ver Fig. 14.8).

La producción de la enzima desintoxicante fue apoyada por

Los mecanismos de desintoxicación de las fitoalexinas han sido muchas líneas de evidencia, pero se ha informado de una alteración dirigida del gen para algunos otros hongos. El

patógeno de las plantas de guisantes, para la pisatina desmetilasa, dio lugar a cepas que todavía estaban
Nectria haematococca, desintoxica pisatin por desmetilación patógena. Revisando todo el trabajo de desintoxicación de (Fig. 14.12). Otras cepas de este patógeno que infectan las
fitoanticipinas y fitoalexinas del frijol, VanEtten et al. ( 1995) las plantas desintoxican una de las fitoalexinas del frijol kievitona sugirió que los patógenos pueden haber evolucionado

varios
hidratación (Fig. 14.12). En ambos casos, la capacidad de los mecanismos para superar las defensas del huésped, de modo que algún patógeno para infectar

de estos mecanismos, aunque todavía se expresan, pueden ser

redundante.

Figura 14.12 Dos ejemplos de desintoxicación de fitoalexinas (en la posición marcada con *).
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 293

OH

jefe

HCH
2 H
HO C O
CH 3
OH
CH 2 CH 2

O CC
Figura 14.13 Ácido salicílico y ácido jasmónico: dos claves H H
compuestos de señalización que mejoran la resistencia de
plantas al ataque patógeno. Ácido salicílico Ácido jasmónico

ambos confieren resistencia al ataque de patógenos. Estudios recientes sugieren que

Resistencia sistémica adquirida y resistencia sistémica inducida
ambas vías pueden actuar simultáneamente, porque no existe una interferencia
significativa entre ellas. Por lo tanto, la combinación de SAR e ISR podría conferir un

Anteriormente en este capítulo, notamos que las plantas pueden responder a un mayor nivel de resistencia de las plantas. ataque de patógenos
necrotróficos mediante el montaje de un
respuesta hipersensible, en el que las células infectadas y sus vecinas inmediatas mueren rápidamente y se acumulan fungitóxicos Enfermedades
de marchitez vascular
compuestos. Aunque esta respuesta es localizada, conduce a la
producción de moléculas de señalización que se movilizan Los patógenos del marchitamiento vascular causan algunos de los más en toda la planta, por lo que la planta está, en
efecto, inmunizada. enfermedades devastadoras de las plantas. Su modo característico de Cualquier infección posterior dará lugar a un aumento de la resistencia o la infección es
entrar en los vasos del xilema conductores de agua, expresión reducida de la enfermedad. Este fenómeno se denomina mediante vectores como los escarabajos de la corteza en el
caso
resistencia sistémica adquirida ( SAR). Implica la activación de la enfermedad del olmo holandés ( Ofiostoma ulmi y de un conjunto de genes que sintetizan proteínas relacionadas con
la patogénesis, O. novo-ulmi - ver Capítulo 10) o por medio de heridas, o incluyendo •• glucanasas y quitinasa que pueden atacar la invasión celular de las puntas de las raíces jóvenes.
Entonces estos hongos proliferan en las paredes de los hongos invasores. El compuesto similar a la aspirina salicílico en el xilema como esporas o células en ciernes similares a
levaduras y son

ácido Fig. 14.13) se ha identificado como la molécula de señal transportada hacia arriba en el flujo de agua. Las esporas se involucran en el SAR, y esto está respaldado por el
hallazgo de que, atrapado en las paredes terminales perforadas de los vasos del xilema, el ácido salicílico se puede aplicar exógenamente e inducirá el lugar donde germinan,
crecen a través de los poros y producen síntesis. de proteínas relacionadas con la patogénesis, lo que lleva a más esporas que se transportan progresivamente hacia arriba (Fig.
resistencia mejorada de la planta. De hecho, el ácido salicílico se comercializa en 14.14).

comercialmente para este propósito. El punto notable es que las plantas SAR responden a la invasión de los hongos del marchitamiento vascular y confiere una resistencia
generalizada a una amplia gama de patógenos, de varias formas (Fig. 14.14):
incluidos hongos, bacterias y virus.
Un segundo tipo de resistencia inducida se desarrolla en respuesta a la colonización de las
raíces de las plantas por cepas específicas no patógenas de bacterias de la rizosfera,
como Pseudomonas fluorescens. Pero este sistema de defensa está mediado por un
conjunto diferente de compuestos de señalización, que incluyen ácido jasmónico y etileno.
Este tipo de resistencia inducida se denomina mediada por rizobacterias.
resistencia sistémica inducida ISR). Al igual que el SAR, la resistencia sistémica inducida
actúa contra varios tipos diferentes de patógenos, incluidas las cepas de Fusarium
oxysporum, el patógeno del mildiú velloso Peronospora parasitica ( Oomycota) y los
patógenos bacterianos Xanthomonas campestris y Pseudomonas syringae.
Por lo tanto, hay dos vías de señalización distintas, una mediada por ácido salicílico y otra
por ácido jasmónico / etileno, y
• Inflamaciones en forma de globo (llamadas tílides) pueden sobresalir hacia el
xilema desde las células del parénquima adyacentes a los vasos del xilema;
esta parece ser una respuesta inicial antes de que entren en juego otros
mecanismos de defensa.
• Los geles pécticos se extruyen en el xilema, a través de hoyos bordeados donde
la pared del vaso es delgada porque consta solo de la pared primaria, no
superpuesta por la pared celulósica secundaria.
• Los compuestos fenólicos se liberan en los vasos de las células de
almacenamiento de fenol. Luego, los compuestos fenólicos se oxidan y
polimerizan, lo que ayuda a estabilizar los geles y a crear un ambiente
fungitóxico.
• Las fitoalexinas se acumulan en los vasos, presumiblemente como parte de una
respuesta general al estrés.

Si el huésped responde lo suficientemente rápido a la invasión de los vasos del xilema,

la infección será contenida y la
294 CAPITULO 14

las cepas parecen idénticas y todas sobreviven produciendo

clamidosporas esporas derivadas de compartimentos hifales individuales acumulando
nutrientes y desarrollando una pared celular gruesa y resistente). Estas esporas pueden
sobrevivir en el suelo durante muchos años, pero probablemente también germinen y
mantengan su población creciendo de manera saprotrófica en la rizosfera. Verticillium
albo-atrum y V. dahliae también causan enfermedades graves de marchitez, como la
marchitez por verticillium del lúpulo y muchas otras plantas. Sin embargo, parecen ser
menos específicos de host que F. oxysporum, porque las cepas aisladas de un huésped
a menudo infectarán a varios otros huéspedes no relacionados en inoculaciones
artificiales.

Determinantes de patogenicidad

Los síntomas típicos de las enfermedades de la marchitez vascular suelen incluir el

amarillamiento progresivo y la muerte de las hojas, acompañado de un colapso
temprano de los pecíolos (tallos de las hojas) de modo que las hojas cuelgan, una
característica denominada epinastía. Estos síntomas sugieren fuertemente un papel de
las toxinas en la

Figura 14.14 Representación esquemática de la propagación de patógenos y síndrome de enfermedad. Ácido fusárico fue uno de los primeros
oclusión de los vasos del xilema en enfermedades de marchitez vascular. Esporas o posibles toxinas por identificar. Se sabe que se produce
Las células similares a la levadura se transportan hacia arriba en el flujo de agua y se convierten en por F. oxysporum en cultivo de laboratorio. También ha sido
atrapado en las paredes del extremo del vaso perforado. Germinan, crecen detectado en plantas enfermas, y cuando se aplica a la planta
a través de los poros y producen más células que se transportan protoplastos in vitro aumenta su permeabilidad a los iones.
hacia arriba hasta la siguiente pared del extremo del recipiente, y así sucesivamente. (Basado en Beckman Sin embargo, aún existen dudas sobre el papel del ácido fusárico

Y Talboys 1981.) en vivo porque sus concentraciones en el xilema son a menudo

bajo. Se ha establecido un papel más convincente para una toxina denominada cerato-ulmin,
producido por Ofiostoma ulmi
La planta no sufrirá daños significativos. Pero si el anfitrión (la causa de la enfermedad del olmo holandés). Cuando las bases de la respuesta del olmo cortado es lenta, el hongo
puede colonizar progresivamente los brotes y se sumergen en soluciones de cerato-ulmin en los vasos, provocando un rápido marchitamiento y muerte de la planta (Figs. 14.15, se
desarrollan los síntomas foliares típicos de la enfermedad del olmo holandés).
14.16). Cerato-ulmin es una hidrofobina (véase el capítulo 5) y
La característica interesante de los hongos de la marchitez vascular es que ellos Las moléculas de hidrofobina se ensamblan espontáneamente en
permanecer confinado a los vasos del xilema inertes hasta las capas repelentes al agua en una interfaz aire-agua. Por lo tanto, la planta está muy enferma y solo entonces
invaden las células vivas del parénquima del flujo de agua, y podrían tener un papel importante en la restricción del flujo de agua, produciendo un reposo de paredes gruesas en los
vasos del xilema.

estructuras que eventualmente regresan al suelo cuando los tejidos se descomponen.

Papel de los factores ambientales

Hongos de marchitez vascular Los factores ambientales juegan un papel importante en la marchitez vascular. Las
primeras pruebas de esto se encontraron en las principales

Los tres principales hongos que causan enfermedades de marchitez vascular son las plantaciones de banano de Centroamérica, donde los suelos podrían ser

Fusarium oxysporum, Verticillium albo-atrum, y categorizados como "de larga duración" o "de corta duración". En larga vida

V. dahliae. De estos, F. oxysporum es el suelo más importado, las plantaciones de banano podrían seguir siendo productivas para las hormigas porque consta de más de
80 cepas que muestran muchos años, con poca evidencia de enfermedad, mientras que la patogenicidad poco específica para especies de cultivos particulares (los suelos de vida
Armstrong se volvieron no productivos dentro de un pocos años de & Armstrong 1981). Estas cepas se denominan "formas especiales" que establecen el cultivo. Los análisis
químicos revelaron un general ( formae speciales), abreviado aff. ssp (plural) o f. sp correlación entre los diferentes tipos de minerales arcillosos y (singular). Por ejemplo, el patógeno
de la marchitez vascular de la vida de las plantaciones de banano. Los suelos de larga duración tienden a tener un plátano que se denomina F. oxysporum F. sp. cubense, y la mayor
proporción vascular de arcillas de montmorillonita, a diferencia del patógeno de la marchitez del tomate es F. oxysporum F. sp. lycopersici. Toda la caolinita estas
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 295

(un) (segundo)

Figura 14.15 Enfermedad de Panamá de las plantas de banano, causada por Fusarium oxysporum forma specialis "Forma especial") cubense.
a) Una planta joven de banano en estado avanzado de enfermedad; la mayoría de las hojas han muerto y colapsado como una "falda" alrededor de la base del tallo, y las hojas
erectas muestran un amarilleo y necrosis progresivos. b) Plátano fructífero más viejo plantas infectadas por F.
oxysporum, mostrando un extenso colapso de las hojas.

arcillas de suelos de corta duración. Esto se ha relacionado con un mayor gratis durante más de 50 años. Sin embargo, la situación de la población es

de antagonista bacterias porque es diferente en los subtrópicos (Sudáfrica, Taiwán, Canarias

Las arcillas de montmorillonita contienen más nutrientes y crean más islas, y el noreste de Queensland) donde el pH de Cavendish es favorable para las bacterias.
Se han introducido cultivares. Muchas de estas plantas tienen
En un momento el progresivo declive de las plantaciones bananeras en la que ahora murió a causa de la enfermedad de Panamá, coincidiendo con la de América Central amenazó
todo el futuro del banano surgimiento de un nuevo patotipo (raza 4) de F. oxysporum F. producción en esa región, que se basó en una sola sp. cubense. Las condiciones en estos
países son el cultivo marginal, "Gros Michel", que es altamente susceptible en Panamá para la producción de banano debido a la enfermedad de las temperaturas invernales. La
amenaza fue evitada por el descubrimiento casual de una caída a 12 ° C o menos. Los plátanos dejan de crecer en esta variedad más resistente a la marchitez del tipo “Cavendish”.
Debido a la temperatura (evidenciada por su incapacidad para hacer que alguno de ellos alcance su valor como cultivo resistente a enfermedades, los bananos "Cavendish"
aumentan el crecimiento de las hojas), pero F. oxysporum F. sp. cubense todavía se pueden plantar solo en los sitios más favorables en Central crecer a 12 ° C in vitro. Esto podría
haber facilitado la emerAmérica, y han permanecido

gencia del nuevo patotipo.

296 CAPITULO 14

(un) (segundo)

Figura 14.16 Secciones a través de la base de una planta de banano enferma. (a) Hebras vasculares muy decoloradas (puntas de flecha simples) donde el hongo ingresó a la base
del cormo desde las raíces, y (punta de flecha doble) donde la infección se está extendiendo por el vascular

hebras en las vainas de las hojas. (b) Un cormo más viejo que produce "retoños" (S) que producirán la próxima planta de banano. Vascular
la enfermedad (V) ya se está propagando a la nueva planta.

ahora se están haciendo para explotar cepas no patógenas de F. oxysporum como

Fusarium suelos supresores del marchitamiento
agentes comerciales de control biológico del
Los términos "larga duración" y "corta duración" para Fusarium marchitez - hongos patógenos de marchitez por fusarium. Esto no deja de tener sus suelos supresores que ahora han
sido reemplazados por los términos peligros, porque todavía sabemos poco sobre los factores que
supresor de enfermedades y suelos propicios para enfermedades. Muchos gobiernan los rangos de acogida - o la pato- genicidad - de ejemplos vasculares de suelos supresores
de enfermedades ahora se han informado wilt fusaria (Fravel et al. 2003). para las enfermedades de la marchitez vascular y otros patógenos

mundo (Schneider 1982). En casi todos los casos, hay pruebas claras de que los
El enigma del marchitamiento vascular fusaria
microorganismos contribuyen a la supresión,
porque los suelos supresivos pueden ser propicios por la marchitez vascular fusaria son enigmáticos porque, por un lado, la pasteurización y, a la inversa, la introducción de una
mano relativamente, causan algunas de las plantas más devastadoras pequeñas cantidades de suelo supresor (10% o menos ) a enfermedades pasteurizadas y muestran un grado
muy alto de especificidad del huésped, el suelo o incluso el suelo de campo normal pueden hacer que un suelo sea supresor.
Sin embargo, por otro lado, solo crecen en el xilema vivo.
Algunos de los ejemplos más interesantes de los tejidos de supresión de enfermedades (después de la entrada a través de las puntas de las raíces inmaduras o se encuentran en
sitios como la región de Chateaurenard de Francia, a través de heridas) y sólo invaden los tejidos vegetales vivos donde las verduras se han cultivado durante siglos con poco
cuando la planta comienza a envejecer. En efecto, estos hongos o ninguna enfermedad. En estos sitios existe fuerte evidencia de que se comportan como parásitos débiles que,
durante la mayor parte de su vida en cepas no patógenas de Fusarium oxysporum competir con la planta, dependen de los niveles muy bajos de cepas patógenas orgánicas para
sustratos orgánicos. Además, estos nutrientes se filtran a los vasos del xilema. En algunos aspectos los suelos supresores las clamidosporas germinan mal, este comportamiento es
similar al modo de crecimiento de los tubos germinativos crecen mal, la población de patógenos en el suelo fúngico no patógeno endofitos que crecen escasamente en declives más
rápidamente, y un nivel de inóculo mucho más alto son los espacios de la pared y los fluidos intercelulares de las plantas sin

necesario para causar enfermedad. Se encuentra que estos suelos están causando un daño obvio al huésped (discutido a continuación). supresor a una amplia gama de formae
speciales de F. El endofitismo se caracteriza por una compatibilidad básica
oxysporum, pero no son supresores de otros, sin relación entre el hongo colonizador y las células huésped. patógenos como Verticillium dahliae. Intentos
De acuerdo con esto, algunas de las interacciones entre el marchitamiento vascular
fusaria y sus plantas hospedantes, por ejemplo,
F. oxysporum F. sp. pisi en guisantes - se rigen por un
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 297

relación gen-por-gen típico de biotrófico planta Las plantas se infectan con carbón suelto cuando germinan
patógenos, discutidos más adelante en este capítulo. las esporas penetran en el ovario en desarrollo, de modo que las semillas resultantes ya
contienen el micelio. Luego, cuando las semillas germinan, el hongo coloniza
progresivamente los tejidos del tallo y eventualmente ingresa a la espiga de la floración
Hongos de carbón donde reemplaza el grano con una masa de esporas. Infección por apestoso

Los hongos del carbón son miembros de la basidiomycota y ganar carbón es algo diferente: las esporas pueden sobrevivir hasta su nombre desde el hecho de que producen
millones de negro, hasta 15 años, y germinan al mismo tiempo que las esporas de hollín, conocidas como teliosporas. Más de 1000 especies de grano penetran en la base del
brote (coleoptilo), y luego se sabe que los hongos del carbón parasitan las plantas, pero las especies colonizan progresivamente los tejidos, lo que finalmente conduce a los de
mayor importancia económica- ance son los que atacan producción de cereales de una masa de esporas. En otros obscenos, el proceso de los cultivos, incluido el carbón suelto del
trigo ( Ustilago nuda; El desarrollo de la figura vuelve a ser diferente. Por ejemplo, en Uromyces

14.17), carbón de maíz ( Ustilago maydis), y obscenidad apestosa de anémonas un hongo de la obscenidad que crece en la anémona y el trigo ( Tilletia caries), llamado así porque
las esporas tienen un botón de oro) las masas de esporas se desarrollan debajo de la superficie
olor a pescado debido a la presencia de trimetilamina. Lo que ocurre con el tallo o la hoja antes de que maduren y broten debido a la característica característica de los hongos del
carbón es que desarrollan la epidermis de la planta.
lentamente dentro de los tejidos de la planta, a menudo produciendo solo pequeñas cuando las teliosporas germinan se someten a
cantidades de crecimiento de hifas, pero más tarde en la temporada de crecimiento meiosis para producir una fase haploide denominada promicelio. producen un gran número de
teliosporas diploides, que Este produce uninucleado esporidia, equivalente a
se desarrollan en lugar del grano de cereal u otras basidiosporas reproductivas. Luego plasmogamia (fusión celular) de esporidios de estructuras. Por ejemplo, en el carbón suelto
de cereales (Fig. 14.17), los tipos de apareamiento compatibles dan lugar a un dikaryon, y esto hará que toda la espiga de floración sea reemplazada por una masa de esporas, que
eventualmente producirá la masa de teliosporas. Un aspecto interesante que se expone cuando una vaina delgada que contiene estas características de los hongos del carbón es
que la fase dicariótica parece que las esporas se descomponen en la madurez. La obscenidad apestosa es similar, pero es un parásito forzoso de las plantas, pero los granos
monocarióticos parecen ser normales porque son esporidios suruninucleados que se multiplican como células en ciernes similares a las levaduras.

medios laborales.

(un) (segundo) (C)

Figura 14.17 ( a, b) Carbón suelto del trigo causado por Ustilago nuda. En la madurez, las espigas florales producen una masa de esporas negras en lugar de las semillas. La
imagen del centro compara una espiga de flores manchada con una espiga normal. (c) Esporas verrugosas y ornamentadas (esporas de carbón) alrededor de 8 • m de diámetro.
298 CAPITULO 14

Endófitos fúngicos y sus toxinas La producción de estos compuestos es probablemente

favorecido por el crecimiento lento, limitado por el sustrato de endófitos dentro de

los tejidos vegetales, porque secundaria
En los últimos años, las hojas y raíces de muchos tipos de metabolitos vegetales se acumulan característicamente en condiciones que se ha demostrado que albergan hongos
que crecen como asintomático restringir el crecimiento normal (Capítulo 7). Los múltiples efectos de
endófitos. Estos hongos no penetran en las células vegetales; estas micotoxinas plantean dilemas. Por un lado, en cambio, crecen como hifas relativamente escasas en los
espacios que las variedades de gramíneas infectadas con endófitos pueden representar serios

entre las células o dentro de las paredes de las células vegetales, amenazas para el ganado en pastoreo. Por otro lado, se están utilizando niveles bajos de nutrientes en
los fluidos intercelulares y muchos informes de que los endófitos aumentan el estrés sin causar daños evidentes. En muchos sentidos, este comportamiento es de tolerancia a las
gramíneas y confiere una ventaja competitiva similar a la forma en que la fusaria del marchitamiento vascular coloniza las gramíneas sin endófitos al disuadir el daño de los
insectos.

los bajos niveles de nutrientes en los fluidos del xilema, discutido El endofito Neotyphodium coenophialum se encuentra en alto antes. La importancia de los hongos endófitos
radica en el hecho de que los pastizales festuca y producen ergovalina en la planta que producen una amplia gama de tejidos de metabolitos secundarios. La ergovalina provoca
una serie de síntomas en el pastoreo de posible importancia comercial. Además, algunos de los animales, incluida la hipertermia, la pérdida de peso, redujeron

los endófitos confieren tolerancia al estrés abiótico en las tasas de preñez de sus plantas, disminución de la producción de leche y (en los hospedadores, o actúan como
antialimentarios de insectos. En la discusión que los caballos) defectos de nacimiento y aborto. El endofito N. lolii
A continuación, nos centraremos en un grupo particular de hongos en el raigrás perenne produce lolitrem B como sus principales endófitos, los que crecen en algunos
pastos y toxinas. Esta neurotoxina es responsable de una afección llamada
repetidamente han sido tambaleantes raigrás, donde los animales experimentan temblores y
demostrado que reduce el daño de los insectos (Bony et al. 2001). pérdida de coordinación. El alcance potencial de estos
Los endófitos asociados a las gramíneas crecen muy lentamente en los Estados Unidos, según reveló una encuesta de cultivo de laboratorio de caballos y no producen estados de
espora. De hecho, pastos (Fig. 14.18; USDA 2000). A nivel nacional, el 61,6% de algunos de ellos probablemente haya perdido esta capacidad. En total, los pastos muestreados
dieron positivo para endófitos, y porque siempre crecen dentro de una planta y se transfieren, el 28,5% dio positivo para la toxina. Sin intervenir de generación en generación al
crecer en la cubierta de la semilla. Además, las tasas de infección aumentarían con el tiempo porque esto hace que sea fácil comparar el comportamiento de los pastos infectados
con endófitos que pueden competir con los pastos no infectados. poblaciones de gramíneas infectadas y libres de endófitos. Los pocos Debido a que los endófitos clavicipitáceos
nunca abandonan los aislados que han sido inducidos a esporular en la planta huésped de cultivo, Los administradores de pastos y césped tienen opciones. Para producir una etapa
simple coni- dial clasificado como Neotifodio animales en pastoreo, se puede restablecer un pasto con (anteriormente llamado Acremonio) y se asemeja a la semilla conidial
certificada libre de endófitos, mientras que los administradores de la etapa del hongo cornezuelo Claviceps purpurea. Estos céspedes ornamentales o recreativos pueden optar por
sembrar “endófitos clavicipitaceos” (llamados así porque son semillas infectadas con endófitos para mejorar el vigor del pasto y relacionadas con el hongo cornezuelo de centeno) se
encuentran en varios insectos importantes de resistencia. Esto ha generado un nicho de mercado en las pasturas pastos como Lolium ( raigrás), Festuca festuca), EE.UU., donde se
encuentran disponibles "pastos mejorados con endofitos" y Dactylis glomerata ( cocksfoot) en los EE. UU., Europa y a través de centros de jardinería y tiendas de semillas para su
uso en el equipamiento de Nueva Zelanda. Crecen dentro de los tejidos de las hojas, pero el crecimiento de sus pastizales, campos de golf, césped deportivo, etc. parece estar
estrictamente regulado porque es

sincronizado con el crecimiento de las hojas, y a menudo cesa

cuando maduran las hojas (Clay 1989). El raigrás perenne infestado
de endófitos ha sido
demostrado que contiene varias micotoxinas, incluidas tres que El género Phytophthora contiene más de 50 descritos
son particularmente importantes:
1 Los alcaloides de aminopirrolizidina saturados como
lolitrem B, un compuesto que se ha demostrado que es responsable de la
enfermedad dañina del "raigrás escalonado" de las ovejas y el ganado que
pastan en Nueva Zelanda. Estos alcaloides pueden alcanzar niveles de hasta
un 2% en la biomasa de gramíneas.
Phytophthora enfermedades
especies, la mayoría de las cuales son patógenos vegetales (Erwin y Ribeiro 1996). De
hecho el nombre Phytophthora, derivado del griego, significa literalmente destructor de
plantas. Entre las muchas especies de Phytophthora, el patógeno del tizón de la papa, P.
infestans, se ha hecho notorio, a pesar de que tiene un rango de hospedadores limitado,
esencialmente plantas de papa y, en menor medida, tomate (otro miembro de la familia
de la papa). Pero varias otras especies tienen rangos de hospedadores muy amplios y
causan varios tipos de enfermedades, que incluyen:

2 Ergovalina, que causa enfermedades como "festuca

pie ”y“ toxicosis de festuca ”en animales en pastoreo.
3 peramina, un tripéptido que es repelente y tóxico para
insectos, pero no a los mamíferos.
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 299

56,3%

76,4%

Figura 14.18 Porcentaje de pasturas que dieron positivo para Neotifodio endófitos en una encuesta realizada por el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos en
1998. (Fuente: http://www.aphis.usda.gov/vs/ceah/Equine/eq98endoph.htm)

• la raíz se pudre p.ej P. cinnamomi, un patógeno importante de las puntas de las esporas flageladas móviles y características bioquímicas que las hacen insensibles a
raíces de los árboles de aguacate, y de Eucalipto vegetación en Australia); muchos fungicidas convencionales. Aquí nosotros
considerará dos especies de Phytophthora que causa muy
• cancros, que se desarrollan cerca de la base de los árboles (p. ej. diferentes tipos de enfermedades - P. infestans y
P. ramorum que actualmente está devastando el roble nativo P. ramorum. Sin embargo, también tienen varias características en los bosques del cinturón de niebla costera de
California y el sur común, incluido el hecho de que se están extendiendo a nivel mundial en Oregón, causando muerte súbita del roble);
y causando graves daños a las plantas silvestres y cultivos.
• el cuello se pudre y la corona se pudre, que se desarrollan en la base Demuestran la continua amenaza planteada por los miembros
de los tallos de plantas leñosas y herbáceas (por ejemplo, de este género.
P. capsici, que ataca tomates, pepino, sandía,
calabazas y calabazas);
• las plagas aéreas p.ej P. nicotianae en poinsettias y muchas otras Phytophthora infestans
plantas);
• pudriciones de frutas de muchas plantas (p. ej. P. palmivora en El centro de origen de las papas silvestres es el centro de México, y es casi seguro que
Pimiento pimientos, papaya, cítricos, etc.). este sea el centro de origen de P. infestans,
porque este hongo es heterotálico, requiriendo dos apareamiento
Aparte del daño económico causado por estos organismos, los tipos para la reproducción sexual (tipos de apareamiento A1 y A2)
Phytophthora spp. son notables porque no son hongos y ambos se encuentran comúnmente en el centro de México. todos. En cambio, como hemos señalado en repetidas
ocasiones, son miembros Se sabe que el hongo ha llegado a Europa, incluido el Oomycota, dentro del Reino Straminipila (que Gran Bretaña, antes de la década de 1840, cuando
causó pérdidas devastadoras, incluye las algas de color naranja) y tienen varios cultivos de papa. Pero hasta principios de la década de 1980, solo el apareamiento A1

Las características distintivas, como las paredes celulares celulósicas, el tipo diploide se encontraron comúnmente fuera de México. Luego las etapas vegetativas A2,

tipo de apareamiento
300 CAPITULO 14

comenzó a extenderse por la mayoría de las regiones productoras de papa del país también compartido por P. erythroseptica que causa la pudrición rosada del mundo, presumiblemente
como resultado del comercio internacional, y esta papa, es parte del formidable arsenal de P. infestans.
ha llevado a una mayor diversidad de Sin embargo, el arma principal de este patógeno es,
P. infestans población, que ya era diversa como se evidencia indudablemente, su capacidad para superar la carrera "mayor" por la existencia de muchos perfiles de isoenzimas
diferentes. genes de resistencia específicos que se han introducido en la papa
En condiciones de campo, el tizón de la papa se ve por primera vez como cultivares negros a lo largo de los años. P. infestans Es una lesión hemibiotrófica que se extiende sobre el
follaje, y en condiciones frías y húmedas es un patógeno vegetal: en sus primeras etapas de colonización de una hoja, estas lesiones producen masas de esporangióforos que
emergen alimentados por medio de haustorios que penetran en las células hospedadoras de los estomas foliares. Los tubérculos de papa se infectan más tarde y extraen nutrientes
de ellos, pero en una etapa posterior, la temporada de crecimiento, tal vez por la propagación de zoosporas móviles, cambia a un modo necrotrófico y causa generalizada (Capítulo
10), luego los tubérculos comienzan a pudrirse y son destruido por la degradación del tejido. Cada nuevo gen de resistencia importante es invasor bacteriano secundario. La
principal forma en que P. infestans introducido en las patatas fue pronto superado por amutation se disemina es por la producción de esporangios desprendibles en el patógeno,
dando lugar a una nueva "raza" de P. infestans lo que puede ser transportado por el viento o salpicado sobre el follaje (ver Fig. no pudo ser controlado por los genes principales
individuales existentes).

5.17). Estos espor- angia pueden germinar de dos formas, dependiendo Ahora se ha puesto en marcha una nueva estrategia de reproducción, para tratar de aprovechar las
condiciones climáticas, y esto se puede imitar en la resistencia general (también denominada condiciones de laboratorio o límite de velocidad horizontal. temperaturas de alrededor
de 20 ° C o resistencia multigénica) sumado al uso de fungicidas superiores, los esporangios desprendidos germinan formando una hifa y prácticas de cultivo.

excrecencia (Fig. 14.19), mientras que a temperaturas de 12 ° C o menos, los esporangios experimentan una división citoplásmica para producir zoosporas móviles. La
producción de zoosporas a baja Phytophthora ramorum: muerte repentina del roble

las temperaturas podrían ser especialmente significativas en la propagación de la enfermedad al

comienzo de la temporada, mientras que la germinación "directa" de los esporangios podría ser Una nueva especie de Phytophthora fue descubierto en Alemania y los Países
más importante más adelante en la temporada, por ejemplo, en la infección de tubérculos. Esta Bajos desde 1993 en adelante, y fue descrito formalmente en 2001 como P.

estrategia dual, ramorum. Provoca daños en las ramas de Rododendro y, con menos
frecuencia, Viburnum arbustos, que a veces conducen a

(un)
(segundo)

Figura 14.19 Phytophthora infestans. ( a) Un esporanguióforo, con esporangios adheridos, que emerge de un estoma en el envés de una hoja de papa.

(b) Dos esporangios desprendidos, que producen excrecencias del tubo germinal cerca de la papila apical. Nótese el característico "tallo" roto en la base de los esporangios.
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 301

muerte de estos arbustos. Esta enfermedad ahora se está extendiendo muerte. Sin embargo, aunque la muerte de los árboles se produce en rododendros y viburnos ornamentales
en los viveros de árboles, de repente está precedida por una acumulación lenta y progresiva en toda Europa. Mientras tanto, en el cinturón de niebla costera de la infección del norte
debajo de la corteza. Esto a menudo puede pasar desapercibido en California y el sur de Oregon, una muerte repentina de los robles hasta que los árboles desarrollan
repentinamente síntomas avanzados. estaba ocurriendo, y esta enfermedad también resultó ser causada Hay un estrecho paralelo entre P. infestans y por P. ramorum. Ataca varios
tipos de roble, pero principalmente el P. ramorum, porque ambos han sido introducidos en partes “robles vivos” y “robles tostados” que son parte del natural del mundo donde no
existían antes y ambos tienen vegetación de la comunidad costera arbustiva / arbórea. El hongo causó daños generalizados. La evidencia actual sugiere que ataca a las plantas de
dos maneras: ya sea produciendo lesiones a la población europea de P. ramorum Consiste solo en las hojas y los brotes terminales de una amplia gama de arbustos, tipo de
apareamiento A1, mientras que la población de América del Norte está provocando la muerte regresiva de los brotes, o produciendo cancros cerca del tipo de apareamiento A2.
Esto indica claramente bases separadas de los árboles, donde el cambium (que se encuentra solo en las fuentes de origen de las dos poblaciones, pero el natural debajo de la
corteza y produce los anillos anuales del nuevo origen geográfico del hongo permanece desconocido. Aquí la madera) se desconoce progresivamente. destruido. Los síntomas de
este hay un paralelo con la propagación de otro agresivo incluyen el agrietamiento de la corteza y la filtración de savia oscura y viscosa. Phytophthora especies, P. cinnamomi, que
ataca a muchos desde la corteza cerca de la base del árbol - un síntoma llamado plantas en todo el mundo, pero el origen geográfico de esta gomosis (Fig. 14.20). En etapas
avanzadas de la enfermedad se desconoce el hongo. Está causando graves daños a los árboles que mueren repentina y dramáticamente - de ahí el nombre, vegetación de
eucaliptos de Australia.

roble repentino

(un) (segundo)

(C) (re) (mi)

Figura 14.20 Muerte repentina del roble causada por Phytophthora ramorum. ( a) Árboles muertos y moribundos de encino de la costa ( Quercus agrifolia) en la comunidad mixta de robles del cinturón de
niebla costero del suroeste de EE. UU. Se indican árboles muertos o moribundos.

(b) La corteza de la base de un roble vivo de la costa muy infectado exuda savia oscura y viscosa. (c) La eliminación de la corteza revela la presencia de líneas de zona oscura.
(d) Muerte regresiva terminal y marchitamiento de la punta del brote de roble tostado ( Lithocarpus densiflorus)
es uno de los rasgos característicos de la enfermedad. (e) Las manchas foliares necróticas y extendidas son un síntoma más de la muerte súbita del roble, en este caso
en las hojas de Azalea o Rododendro. ( Imágenes cortesía de Joseph O'Brien, USDA Forest Service,
www.invasive.org; consultado el 22 de marzo de 2004.)
302 CAPITULO 14

Siempre que un hongo invade un área de veget- ation natural dients, discutido en el Capítulo 5. Las hifas luego crecen es probable que el hongo se haya introducido desde el otro
lado, entre las células huésped, y se adhiere a las células individuales porque las plantas en comunidades naturales co -evolucionar con la producción de un célula madre
haustorial. A partir de esto, patógenos residentes estrechos.
La hifa de penetración crece a través de la pared de la célula huésped pero no penetra la
membrana. En cambio, la membrana de la célula huésped se invagina para acomodar al
hongo invasor, que se convierte en un haustorio que siempre está separado del
Patógenos de plantas biotróficas citoplasma del huésped por un extrahaustorial

Los patógenos de plantas biotróficas se caracterizan por el hecho de que membrana ( ver Fig. 5.7). tienen una relación nutricional extendida con vivo Como se muestra en la
Fig.14.21, el haustorio maduro está rodeado
células huésped, en contraste con los patógenos necrotróficos que matan por una matriz fluida, y hay un "sello" hermético en el cuello de los tejidos de la planta. El éxito de este
tipo de parasitismo regional para evitar que el líquido se escape. Una de las dependencias de dos características esenciales:
consecuencias de esto en el trabajo experimental es que el conjunto
(i) la capacidad de evitar provocar la muerte de la célula huésped y complejo haustorial (membrana envolvente, matriz fluida,
(ii) un medio para asegurar un suministro continuo de nutrientes y el haustorio en sí) se puede aislar mediante la digestión de los tejidos vivos del huésped. Por tanto, los
biotrofos se encuentran en la pared de muchas células huésped con enzimas. A partir de los estudios sobre estas formas aisladas, el epítome de los parásitos exitosos: se
alimentan de complejos haustoriales de hongos de óxido y mildiú polvoriento, tiene las células huésped sin matarlas.
Se ha demostrado que la membrana extrahaustorial permite la
Hay muchos tipos de hongos biotróficos y el paso libre de azúcares y aminoácidos similares a hongos. La pared y los organismos, debido a que este modo de parasitismo ha
evolucionado la membrana de la célula vegetal, también puede esperarse que lo permita de forma independiente en varias ocasiones. Los principales grupos de paso de nutrientes
a través de biotrofos de membrana apropiados incluyen los hongos de la roya Basidiomycota), los transportadores. Entonces, la interfaz crucial para la absorción de nutrientes por

los hongos del mildiú polvoroso Ascomycota), el mildiú velloso Es probable que el hongo sea el haustorial mem- brane (Fig. (Oomycota), y el intracelular plasmodiofóridos protistas
14.21).
de afinidad taxonómica incierta, pero claramente distinta de En un modelo propuesto por Voegele & Mendgen (2003), azúcares hongos). Además de estos, los hongos endofíticos
crecen y se cree que los aminoácidos ser llevado al
esencialmente como biotrofos. Un ejemplo clásico es el hongo. Fulvia haustorio en asociación con H • iones por membrana
( Cladosporium) fulvum que causa la enfermedad del moho azul de los simportadores, utilizando la fuerza motriz del protón generada por las plantas de tomate. A diferencia del
ubicuo Cladosporium spp. esa ATPase. Los azúcares se utilizan para que las reacciones biosintéticas crezcan como epífitas en las hojas (capítulo 11), F. fulvum entra en el interior
del haustorio. La fructosa (derivada de la hidrólisis de los estomas del huésped a partir de una espora en germinación y forma una extensa sacarosa a glucosa y fructosa en la matriz
extrahaustoriales) es intercel- lular red en la hoja, antes de emerger de la convertida a manitol, que se traslada a los estomas de los hongos como conidióforos que liberan más
esporas. Tiene hifas y finalmente en las esporas en desarrollo. La red no es un medio obvio de alimentarse de las células hospedadoras vivas, excepto por el resultado, es que los
nutrientes se extraen continuamente de los lixiviados depuradores; pero podría mejorar la tasa de fuga de células vegetales vivas, para soportar ciclos repetidos de esporulación y
también utilizar algunos de los polímeros de la pared celular. Una cepa de F. la superficie del anfitrión. Gran parte de la importancia económica del óxido

fulvum solo puede alimentarse del huésped si evita la inducción de un hongo de mildiú polvoriento que proviene de este continuo
respuesta hipersensible, y esto se rige por "avirulencia" retirada de nutrientes de la planta para apoyar
genes del patógeno y genes de resistencia correspondientes en la esporulación del hongo. el anfitrión. Esta relación gen-por-gen con
la planta huésped (Honee et al. 1994) se encuentra comúnmente en patógenos de plantas biotróficas y se analiza más adelante.

Hongos de óxido

En las siguientes secciones consideramos varios ejemplos de patógenos de plantas

biotróficas. Los hongos de la roya obtienen su nombre de las esporas distintivas de color herrumbre,
denominadas uredosporas, que se producen en abundancia para su dispersión durante
los meses de verano. Se han descrito más de 4000 especies de roya en cultivos o

Biotrofos haustoriales plantas silvestres. Muchos hongos de la roya necesitan dos huéspedes separados para

Muchos hongos biotróficos inician la infección por esporas que aterrizan y completan su ciclo de vida. Por ejemplo, Puccinia graminis
en la superficie del anfitrión y luego germinar y entrar a través de la (roya negra del tallo del trigo) requiere tanto un cereal como un estoma. Los eventos iniciales involucran la
orientación precisa del anfitrión alternativo (agracejo). Pero otros hongos de la roya, como el crecimiento del tubo germinal de la menta, utilizan señales como la roya de la superficie
de la planta ( Puccinia menthae), completar su ciclo de vida en una sola topografía y gra-
anfitrión. A continuación, consideraremos el ciclo de vida de P. graminis
porque es uno de los mas
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 303

Glucólisis

B Frc
Glc
HYPHA

Glucólisis Suc
Frc Frc

Figura 14.21 Modelo para la absorción y redistribución de aminoácidos y azúcares en hongos de la roya. Sacarosa ( Suc) y aminoácidos ( AUTOMÓVIL CLUB BRITÁNICO) pasan entre las células
vegetales ya través de la membrana extrahaustoriana, hacia la matriz llena de líquido que rodea el haustorium. Invertase (mostrado como UN) escinde la sacarosa en glucosa Glc) y fructosa Frc) en
la matriz. Luego, estos azúcares y aminoácidos cruzan la membrana haustorial mediante proteínas simportadoras (mostradas como SEGUNDO) en la membrana. La energía para la absorción de
nutrientes es suministrada por
El h • gradiente generado a través de la membrana por conversión de ATP en ADP • PAGS yo ( mostrado como C). Dentro del haustorio, la fructosa se convierte en manitol ( Hombre) por
la enzima, la alcohol deshidrogenasa principal (mostrada como RE). El manitol luego se transloca a las hifas de los hongos y proporciona los nutrientes para la esporulación de los
hongos. (Basado en un diagrama en Voegele & Mendgen 2003.)

especies económicamente importantes, especialmente en América del Norte. celled las teliosporas Fig.14.23c) .El sello también acariota, con También muestra todas las etapas típicas de
espor de los hongos de la roya. dos núcleos en cada célula, pero los núcleos se fusionan para formar diploides
células, y el hongo pasa el invierno en esta forma. A principios de la primavera, cada
célula de la teliospora germina para producir un micelio corto. El núcleo diploide migra
Roya negra del tallo del trigo ( Puccinia graminis)
hacia este y
El ciclo de la enfermedad de la roya negra del tallo se muestra en la figura 14.22. sufre meiosis, lo que lleva a la producción de cuatro Comenzaremos este ciclo en la fase de
dispersión, cuando la roya pústulas monocariotas basidiosporas esporas con una sola explosión a través de la epidermis de las hojas de cereales o pasto en el núcleo haploide
temprano). Estas esporas solo se desarrollarán más si brotan y liberan una gran cantidad del óxido característico: aterrizan en una hoja de agracejo. Luego penetran la hoja
coloreada uredosporas, de estructuras llamadas uredinia ver Fig. y, unos días después, producir en forma de matraz espermogonia.

14.23b). Estos tienen hifas receptivas y también liberan muchas pequeñas

Cada uredospora es unicelular pero contiene dos núcleos, uno la esperma Figura 14.23, d, f).
de cada tipo de compatibilidad de apareamiento, por lo que las esporas son de tipo Cada espermogonio produce esperma de un solo dicariótico de apareamiento, como se explica
en el Capítulo 1. Las uredosporas son de tipo y se exudan de los cuello del
dispersa por el viento y puede sufrir varios ciclos de espermogonio en un líquido azucarado. Las moscas y otros insectos se infectan en el transcurso de una temporada, lo que
resulta en una gran atracción por esto, y cuando visitan un espermogonio de una epidemia. Hacia el final de la temporada la producción de diferentes tipos de apareamiento
transfieren la esperma. Las uredosporas cesa y, en cambio, las pústulas (ahora denominadas esperma de un tipo de apareamiento y luego se fusionan con receptivo

telia) producir dos hifas del apareamiento opuesto

Uredosporas (dicarióticas) Infectar repetidamente el trigo

Trigo
Aeciospores

Teliosporas

Espermogonia
Espermacia
Bérbero Fusión nuclear

Figura 14.22 Esquema del ciclo de la enfermedad de Puccinia graminis, que alterna entre fases de
Mitosis
Etapa haploide de basidiosporas crecimiento en trigo y agracejo.

Figura 14.23 La roya negra del tallo del trigo causada por Puccinia graminis. ( a) Lesiones alargadas del tallo con uredosporas.
(b) Sección manchada de un tallo de trigo con una pústula de uredosporas que se rompe a través de la epidermis de la planta. (c) Sección de una pústula con teliosporas.
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 305

escriba y transfiera el núcleo a través de un poro en la pared. Este núcleo luego se divide
Hongos del mildiú polvoroso
andmigrates a través de themonokaryotic hifas que crecieron desde el basid- iospores,
produciendo un
micelio dicariótico. Para este momento, el micelio ha crecido. Los hongos del mildiú polvoroso (Ascomycota) causan importantes a través del grosor de la hoja y producen nuevas
epidemias en la mayoría de las estaciones si no se tratan con estructura de espolón que erupciona a través de la epidermis inferior - fungicidas y puede ser particularmente grave en
seco, caliente

un Aecio conteniendo las aeciosporas Figura 14.23e, g). Los veranos. Varios cultivos y plantas silvestres están infectados por estas aeciosporas dicarióticas que solo pueden
infectar el trigo y dan hongos, que en general son específicos del huésped. Los ejemplos comunes surgen de infecciones en las que se desarrollarán uredosporas, por lo que se
incluyen el mildiú polvoroso de las rosas ( Sphaerotheca pannosa), de completar el ciclo.
grosellas S. mors-uvae), y de espinos
Una posible solución para romper el ciclo de la oxidación del tallo negro sería ( Destino del clan Podosphaera). La mayoría de la gente habrá visto uno o habrá erradicado los arbustos
de agracejo para que el hongo no pueda infectar más de estos hongos porque producen un hospedador alternativo blanco y polvoriento. Un importante programa de erradicación del
agracejo consistió en pústulas de enfermedades en la superficie de muchas hojas y frutos. Pero se intentó en América del Norte en el siglo pasado, pero fue la especie más dañina
económicamente es Blumeria graminis
infructuoso porque la epidemia se propaga progresivamente (anteriormente llamado Erysiphe graminis), que causa polvos hacia el norte desde los cultivos de siembra temprana en
México hasta el mildiú de los cereales (Fig. 14.24). Como los hongos del óxido B. graminis
Los cultivos sucesivamente sembrados más tarde en las regiones más septentrionales sufren múltiples ciclos de infección en una sola temporada y de los Estados Unidos.

puede causar graves

Figura 14.23 ( continuó) ( d) Lesiones que contienen espermogonias en la superficie superior de una hoja de agracejo. (e) Aecia en erupción a través de la epidermis inferior de una hoja de
agracejo. (f) Un espermogonio, que muestra los diminutos espermatozoides y las hifas receptivas. (g) Sección transversal de un aecio.
306 CAPITULO 14

daños a una variedad de cultivos de cereales. Un solo "estratégicamente" Moho velloso (Oomycota)
lesión colocada en la base de una hoja de cereal puede eficazmente
evitar que esa hoja sea un exportador neto de nutrientes. Esto Los patógenos del mildiú velloso son biótrofos haustoriales que pueden afectar el crecimiento de las raíces, así como
el crecimiento de los brotes, porque las raíces con un comportamiento similar al de la roya y el mildiú polvoriento son competidores relativamente pobres para los asimilados de las
plantas, por lo que, aunque requieren condiciones más húmedas para la infección, los efectos de este hongo se agravan en suelo seco y esporulación. Ejemplos incluyen Bremia
lactucae sobre lechuga, condiciones. Sin embargo, curiosamente, las esporas de mildiú polvoriento Plasmopara viticola en vid de uva, y Pseudoperonospora

los hongos no pueden infectar en condiciones de hojas húmedas, solo en condiciones más secas humuli en lúpulo. Sin embargo, existe una gradación de comportamiento en las condiciones.

Algunas otras características de estos hongos se muestran en el Oomycota, porque algunos Phytophthora spp. que son la leyenda de la figura 14.24.

estrechamente relacionados con el mildiú velloso comienzan su fase parasitaria como

(un) (segundo)

(C) (re)

Figura 14.24 Moho polvoriento de los cereales, causado por Blumeria graminis ( Ascomycota). (a) Hojas de trigo con síntomas típicos de mildiú. (b) Cadenas de esporas que se desarrollan a
partir de una célula basal bulbosa y maduran progresivamente desde la base hasta la parte superior. (c) Hau storium

con múltiples proyecciones en forma de dedos dentro de una célula huésped, típico de muchos hongos del mildiú polvoroso. Nota el núcleo del huésped en la célula,

indicando que la celda está viva a pesar de la presencia de un haustorio. (d) Dos cleistotecios (cuerpos fructíferos sexuales cerrados que contienen asci) ornamentados con proyecciones
oscuras. La cleistotecia comúnmente se desarrolla en hojas enmohecidas hacia el final del crecimiento
temporada. Se descomponen para liberar las ascosporas, que sirven para la supervivencia latente.
LOS HONGOS COMO PATÓGENOS VEGETALES 307

biotrofos haustoriales pero luego matan los tejidos del huésped y la diseminación previene el desarrollo de un biotrofo. En efecto, el gen R dentro de ellos como necrótrofos (p. Ej. P.
infestans en papa y pags. producto del huésped sería como un receptor, interactuando
sojae sobre soja). con el producto del gen AVR (un elicitor) del hongo. Investigaciones recientes han
proporcionado una comprensión más profunda de este sistema y han demostrado que
las relaciones gen por gen son comunes en una variedad de combinaciones
Reconocimiento de patógenos: la hipótesis de gen por huésped-parásito, incluidas las interacciones de plantas con hongos patógenos,
gen bacterias, virus y nematodos. e incluso en alguna planta

En muchos sistemas de cultivo, grandes áreas de tierra se siembran con interacciones de insectos. UN interacción proteína-proteína directa
una variedad de cultivo único (cultivar) que ha sido mejorada gobernada por genes R y genes AVR, y que conduce a la resistencia a todas las razas conocidas del patógeno.
Selección de respuesta hipersensible, se ha demostrado en dos presiones que luego opera sobre el patógeno para superar este patosistema: infección del tomate por Pseudomonas
syringae
resistencia por mutación. Dado que muchos miles de millones de esporas son (patovar syringae) e infección del arroz por Magnaporthe
liberados por los principales patógenos cada año, incluso en un solo grisea enfermedad del añublo del arroz). En estos casos, el campo de interacción - existe una gran probabilidad
de que la resistencia se rompa probablemente implica el reconocimiento de la superficie hacia abajo. Esto es especialmente cierto para los cultivos que se han mejorado para
obtener proteínas. Sin embargo, un directo La interacción proteína-proteína tiene un solo resistencia de genes principales R generesistance) en contraposición a no se ha
encontrado en cualquier otro sistema huésped-patógeno a la “resistencia de campo” que se basa en las actividades combinadas de la fecha. En cambio, existe una creciente
evidencia de que al menos varios genes "menores". El eminente patólogo vegetal HH tercera proteína (vegetal) está involucrada en la mayoría de los genes Flor, que trabaja con la
roya del lino ( Melampsora lini) en las interacciones de la década de 1940, y esta tercera proteína (o proteínas adicionales) y en la década de 1950, propuso un esquema simple para
explicar la respuesta de defensa mediada. Hay varias líneas de relación entre la resistencia de los genes principales y la evidencia de esto (revisado por Luderer & Joosten 2001;
ocurrencia de enfermedad - la hipótesis de gen por gen. Bogdanova 2002). Por ejemplo, las proteínas involucradas en Basado en una extensa investigación de la genética de
ambos huéspedes, estas interacciones parecen ser proteínas citoplasmáticas, no la planta celular y el patógeno, demostró que para cada gen que los receptores de superficie
involucrados directamente en el reconocimiento del patógeno confieren resistencia (R, genéticamente dominante rasgo) en linaza, como una vez se pensó. Las proteínas
citoplasmáticas vegetales, existe un gen complementario que les confiere constituir una familia, o familias, de proteínas relacionadas con

avirulencia (AVR, de nuevo genéticamente dominante rasgo) en las propiedades similares. Por ejemplo, el patógeno vegetal "modelo". Entonces, el resultado de una interacción
huésped-patógeno Arabidopsis thaliana ( que se usa ampliamente para moleculares se puede resumir en la siguiente tabla:
estudios genéticos) contiene un gen que codifica la resistencia a dos patógenos
bacterianos. El producto de este gen es similar a los productos del gen de resistencia de
varios otros organismos.
GENOTIPO ANFITRIÓN
- un gen del tabaco que confiere resistencia a un virus, un gen del lino que confiere
RR o Rr rr resistencia a la roya del lino, un gen del tomate que confiere resistencia al hongo Fulvia
fulvum,

AVR avr o
Enfermedad- Susceptible y un gen de la remolacha azucarera que confiere resistencia a un nematodo. Todos estos
AVR AVR
resistente a la enfermedad productos de genes de resistencia tienen una región de repeticiones ricas en leucina, y

PATÓGENO todos tienen un sitio de unión a nucleótidos que podría iniciar una cascada de
GENOTIPO señalización que conduzca a la activación de la respuesta de defensa de la planta.

Susceptible Susceptible
avr avr
a la enfermedad a la enfermedad

Recursos en línea

dónde RR • homocigoto resistente, Rr • endófitos resistentes a heterocigotos en los pastos de caballos de EE. UU. (Hoja de información de Aphis; Veterinaria
abril 2000). http: //
rr • homocigoto susceptible, AVR AVR • Servicios homocigotos; avirulento AVR avr • heterocigoto
www.aphis.usda.gov/vs/ceah/Equine/eq98endoph.htm
avirulento, avr avr •
Muerte repentina de roble. Servicio Forestal del USDA. www.invasive.org
homocigoto virulento. De esto mesa podemos ver que
ocurre resistencia solamente en combinaciones que involucran al dominante
Alelo R y el alelo AVR dominante. Lo más simple Textos generales
La explicación sería que el producto proteico del R
gen interactúa con el producto proteico de la AVR gen, Agrios, GN (1998) Patologia de planta, 4ª ed. Prensa Académica, San
que conduce a la respuesta hipersensible - una rápida muerte celular que Diego. haría
308 CAPITULO 14
Lucas, JA (1998) Fitopatología y patógenos vegetales, 3ª ed. Blackwell Science, Oxford. Modales, JG (1993) Principios de fitopatología, 2ª
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