Acta. Biol - Venez. 39 (1) 2019

ACTA
BIOLOGICA
VENEZUELICA Fundada en 1951
VOL. 39 UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA
N° 1 FACULTAD DE CIENCIAS
INSTITUTO DE ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA TROPICAL
PORTADA
Especies del complejo Synalpheus brevicarpus presentes en la Isla de Coche. Vera-Caripe y Lira,
Figura 12, pag. 44 en este Número.
UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA
FACULTAD DE CIENCIAS
Acta Biologica Venezuelica
VOLUMEN XXXIX No. 1 ENERO– JUNIO 2019

VE ISSN 001-5326 Depósito Legal 195102DF414
Publicada por el Instituto de Zoología y Ecología Tropical,

Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela
Directora – Editora:
Dra. Ana Bonilla
Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV
Editores:
Dr. Héctor López Rojas
Dra. María Beatriz Barreto
Dra. María Eugenia Grillet
Dr. Juan Carlos Navarro
Instituto de Zoología y Ecología Tropical, UCV.
Dr. Antonio Machado-Allison
Dr. Nelson Ramírez
Instituto de Biología Experimental, UCV

Facultad de Ciencias de la Universidad Central de Venezuela,
Paseo Los Ilustres, Los Chaguaramos, Caracas, Venezuela.
Apartado postal 47058 - Caracas 1041-A, VENEZUELA
Teléfono: +58-212-605.1406 Fax: +58-212- 605.1204
Acta Biol. Venez., Vol. 39(1): i-ii EDITORIAL
Enero-Junio, 2019
___________________________________________________________________
IMPORTANCIA DE LA VIDA EN EL SUELO
Marcia Toro
Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Centro de Ecología Aplicada (CEA),

Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela.
marcia.toro@ciens.ucv.ve
La fertilidad del suelo se ha definido tradicionalmente como la

capacidad del suelo para abastecer de suficientes nutrientes al cultivo,
asegurando su crecimiento y desarrollo. Se conoce que el suelo es algo
más que un sustrato abastecedor de nutrientes; es un sistema vivo donde
la materia orgánica y los minerales forman el complejo orgánico-mineral
que condiciona sus propiedades. La materia orgánica está conformada por
una parte recalcitrante que es el humus y otra mucho más activa, de vida
corta, que incluye a las raíces y a los organismos (micro, meso y
macroscópicos). Los microorganismos son el principal motor de la
descomposición de la materia orgánica. Los subproductos de su acción
influyen directamente en las propiedades químicas, como la
disponibilidad de los nutrientes para los cultivos, el pH y la capacidad de
intercambio catiónico, y en las propiedades físicas, como la porosidad,
estructura, capacidad de retención de agua.
El suelo es un recurso natural que necesita de un largo período de

tiempo para su formación, lo que hace que se le considere como un
recurso natural no renovable. Sabemos que la naturaleza tarda de 200 a
1000 años para formar un centímetro de suelo cultivable. Sin embargo,
hoy en día, en América del Sur más de cien millones de hectáreas se
encuentran degradadas, y otros setenta millones de hectáreas están
sobre-pastoreadas. La explosión demográfica actual y desarrollo de la
sociedad está exigiendo, progresivamente, mayores cantidades de
alimentos para solventar los problemas de hambre que están en constante
aumento. Sumado a ésto, los recursos naturales cada vez más pierden la
capacidad productiva generada por la expansión de la actividad agrícola
que de forma gradual va desertificando los suelos productivos del planeta.
Algunos estudios sostienen que desde el año 2000 se van desertificando
10 mil hectáreas por año, lo que significa que el suelo además de
disminuir su productividad, en muchos espacios ya ha perdido toda su
fertilidad. Uno de los recursos más indispensables para alimentar la
humanidad es el suelo, de él depende toda la biodiversidad y la salud física
del ser humano.
ACTA BIOLOGICA VENEZUELICA VOL. 36 (2)
Ante esta situación se nos presentan dos alternativas: elaborar

estrategias para su conservación o simplemente perder un recurso
imprescindible. La puesta en práctica de sistemas de manejo más
sustentables es necesaria para frenar la pérdida de tierras, suelos y
biodiversidad. Los elementos clave que se repiten en las propuestas de
manejo para el mantenimiento y la restauración de los suelos tienen que
ver con el desarrollo de sistemas más eficientes desde el punto de vista
nutricional que permitan conservar la materia orgánica del suelo y su
componente biológico. En la agricultura, los manejos conservacionistas en
los que se aplica la labranza mínima o cero, dejando parte de los residuos
vegetales cubriendo el suelo de manera permanente, junto con la
introducción de fertilizantes biológicos y esquemas adecuados de rotación
y asociación de cultivos que incluyan abonos verdes y/o cultivos de
cobertura, son los elementos principales de un plan de desarrollo con
miras a la conservación de la fertilidad del suelo.
La Dra. Ana Primavesi (2010) nos deja la siguiente reflexión... El hombre

solamente tendrá salud si los alimentos poseen energía vital. Los alimentos solamente
poseen energía vital si las plantas fueron saludables. Las plantas solamente serán
saludables si el suelo es saludable. Suelo sano–planta sana–hombre sano.
ii
Acta Biol. Venez., Vol. 39(1):1-47 ARTÍCULO
Enero-Junio, 2019
CAMARONES LITORALES (CRUSTACEA: PENAEOIDEA Y

CARIDEA) DE LA ISLA DE COCHE, ESTADO NUEVA
ESPARTA, VENEZUELA
Jonathan Vera-Caripe¹,²* y Carlos Lira¹,³
¹Grupo de Investigación en Carcinología, Universidad de Oriente, Núcleo Nueva

Esparta, Isla de Margarita, Venezuela. Apdo. 6304. ²Centro Museo de Biología de la
Universidad Central de Venezuela (MBUCV), Laboratorio de Invertebrados,
Facultad de Ciencias, Caracas 1041, Distrito Capital, Venezuela.³Laboratorio de
Carcinología de la Universidad de Oriente, Núcleo Nueva Esparta,
Venezuela.*jonathanveracaripe@gmail.com
RESUMEN
Entre los meses de agosto de 2006 y abril de 2007, fueron realizados muestreos en
cinco localidades alrededor de la Isla de Coche para la recolecta de camarones,
mediante buceo en apnea, a una profundidad que varió desde 0,5 hasta los 7
metros. Los organismos fueron capturados directamente con ayuda de salabardos e
indirectamente mediante su extracción de diferentes sustratos: rocas, restos de
octocorales y hexacorales muertos, esponjas, algas y conchas de moluscos. Los
camarones recolectados fueron trasladados al laboratorio de Carcinología de la
Universidad de Oriente, Núcleo Nueva Esparta, para su procesamiento y análisis.
Fue recolectado un total de 190 ejemplares, correspondientes a 25 especies,
ubicadas en 13 géneros y ocho familias. El sustrato con mayor cantidad de
organismos asociados fue las esponjas, seguido por las rocas y las agregaciones del
bivalvo Arca zebra. El sustrato con mayor diversidad relativa fue las rocas con 12
especies, seguido por las esponjas (10 especies), coral muerto (9) y las agregaciones
de Arca zebra (8). Las especies con mayor abundancia relativa fueron: Synalpheus
apioceros (17,3 %), S. aff. brevicarpus 1 (12,1 %), S. aff. brevicarpus 2 (12,1 %), S.
scaphoceris (10 %), Thor mannigi (8,94 %), S. brevicarpus (6,31 %) y Alpheus
formosus (4,21 %). La abundancia relativa de las demás especies fue inferior al 3,68
%. Del total de especies identificadas, 16 son primeros registros para la isla de
Coche y una nueva adición para el país, ampliando los intervalos de distribución
conocidos para la mayoría de estos organismos.
Palabras clave: inventarios, taxonomía, decápodos.
Recibido: julio 2019

Aceptado: abril 2020
Littoral shrimps (Crustacea: Penaeoidea and Caridea) of

Coche Island, Nueva Esparta State, Venezuela
Abstract
Shrimps were collected between August 2006 and April 2007 by apnea diving at depths
of 0.5 up to 7 meters in five locations around Coche Island. Organisms were collected
directly using a hand net or indirectly by removing different substrates (rocks, rests of
dead octocorals and hexacorals, sponges, algae, and mollusk shells) to gather shrimps
present in them. Samples were processed at the Laboratory of Carcinology of the
Universidad de Oriente, Núcleo Nueva Esparta where a total of 190 organisms
representing 25 species in 13 genera and eight families were idenified. The largest
number of shrimps was found in sponges followed by rocks and aggregations of the
bivalve Arca zebra. The largest relative diversity was found in rocks (12 species), followed
by sponges (10 species), aggregations of bivalve Arca zebra (9) and dead corals (8). The
species with greater relative abundance were: Synalpheus apioceros (17.3 %), S. aff.
brevicarpus 1 (12.1 %), S. aff. brevicarpus 2 (12.1 %), S. scaphoceris (10 %), Thor mannigi
(8.94 %), S. brevicarpus (6.31 %) and Alpheus formosus (4.21 %). The relative abundance
of the rest of the species was below 3.68%. Results indicate one new addition for the
country, and 16 for Coche Island, expanding thus the known distribution ranges of these
organisms.
Keywords: inventories, taxonomy, decapods.
INTRODUCCIÓN
Aún cuando el término “camarón” no tiene validez desde el punto de
vista taxonómico, es ampliamente utilizado para agrupar una gran
diversidad de crustáceos decápodos que comparten, entre otras
características, un abdomen cilíndrico o comprimido lateralmente, con
pleuras y un abanico caudal bien desarrollados (Rodríguez, 1980). Los
camarones están presentes prácticamente en todos los ambientes
acuáticos, tanto marinos como de aguas salobres y dulceacuícolas
(Wicksten y Hendrickx, 2003). Son un recurso altamente explotado tanto
artesanal como industrialmente para acuariofilia y/o con fines de
alimentación, representando una de las pesquerías más rentables del
mundo.
El suborden Dendrobranchiata Spence Bate, 1888 comprende a un

grupo de camarones en los que la pleura del segundo somito abdominal no
está sobrepuesta a la del primer somito, el tercer par de pereiópodos es
quelado, adicionalmente las hembras nunca cargan la masa ovígera en el
2
Vera-Caripe y Lira: Camarones litorales de la Isla de Coche, Venezuela.
abdomen (Chace, 1972; Pérez Farfante y Kensley, 1997). Las principales

especies de crustáceos explotados comercialmente pertenecen a este
grupo, debido a su talla, elevada abundancia y valor nutritivo (Wicksten y
Hendrickx, 2003).
Los camarones del infraorden Caridea Dana, 1852 son el grupo de

camarones más diverso en aguas someras tropicales (Wicksten y
Hendrickx, 2003). Se caracterizan especialmente por presentar la pleura
del segundo somito abdominal sobrepuesta a la del primer y tercer somito
y porque las hembras cargan sus masas ovígeras. La mayoría son
acuáticos aunque también hay una especie semiterrestre (Chace, 1972;
Rodríguez, 1986).
Los estudios sobre taxonomía de camarones en el Caribe son

numerosos. Los primeros estudios para la zona que abarcaron al grupo en
general fueron realizados por Young (1900), Coutière (1909), Verrill (1922),
Schmitt (1924) Holthuis (1959) y Chace (1970; 1972). Pérez Farfante
(1969; 1970; 1971) realizó importantes contribuciones al conocimiento de
los camarones peneidos (Dendrobranchiata) de la costa Atlántica del
continente americano. Otros trabajos realizados en el área incluyen los
realizados por Christoffersen (1982) con Alpheidae Rafinesque, 1815;
Felder y Manning (1997), Dworschak y Coelho (1999) y Anker y col. (2006),
que trabajaron con el género Leptalpheus Williams, 1965 (Alpheidae) y
Rhyne y Lin (2006) con Hippolytidae Spence Bate, 1888.
Estudios ecológicos han arrojado importantes datos sobre ciclos de

vida, nichos y relaciones ecológicas entre camarones y otros grupos
taxonómicos, tales como cnidarios (Bruce 1975; Criales 1980; Duffy 1996),
ascidias (Fransen, 2006), esponjas (Duffy 2003; Toth y Duffy 2005), entre
otros.
Uno de los primeros trabajos acerca de camarones de áreas

marino-costeras venezolanas fue realizado por Chace (1956), en el
archipiélago de Los Roques y la isla de La Orchila; registrando 84 especies
de las cuales 24 eran camarones. Según Rodríguez (1986), los estudios del
grupo comenzaron a tomar auge más de veinte años después del trabajo
de Chace (1956), con la realización trabajos enfocados en aspectos
taxonómicos como los elaborados por Rodríguez (1980), quien efectuó una
revisión de los decápodos de Venezuela, indicando 15 familias de
camarones, representadas tanto en aguas marinas, como salobres y
dulceacuícolas; Grahal y Laughlin (1984) estudiaron los decápodos
asociados a corales del género Acropora Oken, 1815 del archipiélago de
Los Roques, citando 14 especies de carideos; Gore (1985a; 1985b) reportó
3
la presencia de cuatro especies de carideos así como siete especies de

camarones dendrobranquiados de aguas profundas; Knowlton y Keller
(1985) describieron las especies de Alpheus polystictus y A. roquensis con
base en material proveniente del Archipiélago Los Roques.
Estos y otros trabajos de inventario de decápodos en general (e.g.

Morao, 1983; Soler, 1984; Maza, 1986; Hernández y col., 1999; Lira, 2004;
Tagliafico y col., 2005; Hernández-Avila y col., 2007) o de camarones en
particular (e.g. Rodríguez, 1986; Márquez, 1988), permiten señalar la
presencia de cerca de 190 especies de camarones en Venezuela.
La isla de Coche ha sido objeto de relativa poca atención en los

inventarios carcinológicos, documentándose la existencia de 50 especies
(Tabla 1). Por esta razón y tomando en cuenta el potencial de investigación
que ofrece la isla de Coche, se decidió elaborar un inventario de los
camarones Penaeoidea y Caridea marinos litorales presentes en esta
importante isla caribeña.
Tabla 1. Crustáceos decápodos previamente registrados para la Isla de Coche.
ESPECIE AUTOR
1. Rimapenaeus similis (Smith, 1885) Haig (1956)
2. Rimapenaeus constrictus (Stimpson, 1871) Sánchez (1997)
3. Sicyonia dorsalis Kingsley, 1878 Sánchez (1997)
4. Sicyonia typica (Boeck, 1864) Sánchez (1997)
5. Xiphopenaeus kroyeri (Heller, 1862) Sánchez (1997)
6. Alpheus formosus Gibbes, 1850 Rodríguez (1980)
7. Alpheus estuariensis Christoffersen, 1984 Vera-Caripe y col. (2012)
8. Alpheus nuttingi (Schmitt, 1924) Vera-Caripe y col. (2012)
9. Alpheus packardii Kingsley, 1880 Vera-Caripe y col. (2012)
10. Thor manningi Chace, 1972 Mata y col., (2009)
11. Lysmata ankeri Rhyne y Lin, 2006 Mata y col., (2009)
12. Hippolyte pleuracantha (Stimpson, 1871) Mata y col., (2009)
13. Hippolyte zostericola (Smith, 1873) Mata y col., (2009)
14. Hippolyte obliquimanus Dana, 1852 Mata y col., (2009)
15. Panulirus argus (Latreille, 1804) Sánchez (1997)
16. Upogebia omissa Gomes Corrêa, 1968 Blanco-Rambla (1995)
17. Porcellana sayana (Leach, 1820) Haig (1956)
18. Megalobrachium poeyi (Guérin-Méneville, 1855) Rodríguez y col. (2005)
19. Pachycheles monilifer (Dana, 1852) Lira y col. (2007)
20. Pachycheles susanae Gore y Abele, 1974 Lira y col. (2007)
21. Pachycheles serratus (Benedict, 1901) Luna-Noriega y Lira (2008)
22. Petrolisthes armatus (Gibbes, 1850) Luna-Noriega y Lira (2008)
4
23. Petrolisthes galathinus (Bosc, 1802) Luna-Noriega y Lira (2008)

24. Petrolisthes jugosus Streets, 1872 Luna-Noriega y Lira (2008)
25. Paguristes angustithecus McLaughlin y Provenzano, 1974 Piñango (1988)
26. Hypoconcha parasitica (Linnaeus, 1763) Rodríguez (1980)
27. Raninoides laevis (Latreille, 1825) Sánchez (1997)
28. Raninoides louisianensis Rathbun, 1933 Sánchez (1997)
29. Hepatus pudibundus (Herbst, 1785) Sánchez (1997)
30. Calappa flammea (Herbst, 1794) Taissoun (1985)
31. Calappa nitida Holthuis, 1958 Taissoun (1985)
32. Calappa ocellata Holthuis, 1958 Taissoun (1985)
33. Calappa sulcata Rathbun, 1898 Sánchez (1997)
34. Euryplax nitida Stimpson, 1859 Castro y Ng (2010)
35. Iliacantha liodactylus Rathbun, 1898 Taissoun (1988)
36. Persephona punctata (Linnaeus, 1758) Sánchez (1997)
37. Persephona mediterranea (Herbst, 1794) Fernández (2017)
38. Anasimus latus Rathbun, 1894 Sánchez (1997)
39. Mithraculus forceps A. Milne-Edwards, 1875 Rodríguez (1980)
40. Mithraculus sculptus (Lamarck, 1818) Sánchez (1997)
41. Leiolambrus nitidus Rathbun, 1901 Sánchez (1997)
42. Mimilambrus wileyi Williams, 1979 Ng y Rodríguez (1986)
43. Platylambrus serratus (H. Milne Edwards, 1834) Sánchez (1997)
44. Achelous ordwayi Stimpson, 1860 Sánchez (1997)
45. Cronius ruber (Lamarck, 1818) Sánchez (1997)
46. Charybdis hellerii (A. Milne-Edwards, 1867) Marturet y col. (2008)
47. Lupella forceps (Fabricius, 1793) Sánchez (1997)
48. Tetraxanthus bidentatus (A. Milne-Edwards, 1880) Sánchez (1997)
49. Speocarcinus carolinensis Stimpson, 1859 Sánchez (1997)
50. Tumidotheres maculatus (Say, 1818) Palacios-Thiel y col. (2009)
MATERIALES Y MÉTODOS
Fueron seleccionadas cinco localidades (Loc. 1-5) en las costas de la isla

de Coche (Figura 1). Los muestreos tuvieron lugar entre agosto 2006 y abril
2007. La recolecta de ejemplares fue realizada con diferentes artes y
métodos de captura, como bomba yabby, salabardos, chinchorro playero y
extracción manual de rocas, restos de hexacorales y de Millepora sp.
Linnaeus, 1758, esponjas, algas y conchas moluscos en procura de sus
camarones asociados. La profundidad de muestreo varió entre 0,5-7,0 m.
Las muestras capturadas fueron aletargadas a bajas temperaturas para
evitar la autotomía de los apéndices y trasladadas al laboratorio de
Carcinología de la Universidad de Oriente, núcleo Nueva Esparta, donde
5
fueron identificadas hasta el taxón más bajo posible; se les determinó el

sexo observando la presencia de telicum (hembras) o petasma (machos) en
camarones dendrobranquiados y mediante la presencia (machos) o
ausencia (hembras) del apendix masculina en el segundo pleópodo del
abdomen de los camarones carideos; se les estimó el largo del caparazón
(LC), tomado desde el margen proximal dorsal del caparazón hasta el ápice
del rostro, para lo cual se empleó un portaobjeto graduado, marca Wild,
número 310345, junto con una lupa estereoscópica con cámara lúcida
adosada. Fueron realizadas ilustraciones de casi todas las especies, con la
excepción de Perliclimenaeus ascidiarum Holthuis, 1951 y Processa
fimbriata Manning y Chace, 1971, debido a que el material estaba
deteriorado; igualmente se suministra la descripción de las especies del
complejo Synalpheus brevicarpus (Herrick, 1891) con patrones de
coloración y fotografías que complementan la información. Todas las
ilustraciones fueron realizadas con ayuda de un microscopio
estereoscópico con cámara lúcida. De cada una de las especies presentes
en este inventario faunístico al menos un ejemplar está depositado en la
colección de crustáceos del laboratorio de Carcinología de la Universidad
de Oriente, Núcleo Nueva Esparta.
Figura 1. Mapa de Isla de Coche indicando las localidades de muestreo.
6
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Taxonomía. Fue analizado un total de 190 organismos agrupados en 25
especies (Dendrobranchiata: Penaeidae, Sicyoniidae y Caridea: Alpheidae,
Hippolytidae, Lysmatidae, Palaemonidae, Processidae, Thoridae). Estas
especies están organizadas en ocho familias y 13 géneros. De éstas, nueve
especies estaban previamente reportadas para la isla de Coche (Tabla 1),
constituyendo el resto los primeros registros para esta localidad,
incluyendo un primer reporte para el país, y otros cuatro primeros
reportes para el estado Nueva Esparta.
Orden Decapoda Latreille, 1803

Suborden Dendrobranchiata Bate, 188
Familia Penaeidae Rafinesque, 1815
Penaeus brasiliensis (Latreille, 1817) (Lámina 1 A).

Penaeus brasiliensis Latreille, 1817: 156.- Holthuis, 1959: 66, Fig. 6C.-
Chace y Hobbs, 1969: 53, Fig. 7b.- Rodríguez, 1980: 54, Fig. 13.
Penaeus (Melicertus) brasiliensis.- Pérez Farfante, 1969: 562, Figs. 68,
75-76; 1970b: 164, Figs. 4-15 c.- Chace, 1972: 9.
Penaeus (Farfantepenaeus) brasiliensis.- Williams, 1984: 28, Figs.
11-12. - Holthuis, 1980:38.
Farfantepenaeus brasiliensis.- Pérez Farfante y Kensley, 1997: 79.-
Felder y col. 2009: 1049.- De Grave y Fransen, 2011: 214.
Material analizado: Loc. 3: 2 machos.
Medidas: machos: LC 9,4 – 18,0 mm.
Hábitat de recolecta: en praderas de Thalassia testudinum Koenig,
1805, a una profundidad de 0,5 cm.
Localidad Tipo: Brasil.
Distribución general: Atlántico occidental: desde Carolina del Norte
(EE.UU.) hasta Río Grande del Sur (Brasil), incluyendo Bermudas, golfo de
México y mar Caribe (Cervigón y col., 1992).
Registros previos en Venezuela: archipiélago de Los Testigos (Davant,
1963); islas de Margarita (Davant, 1963; Rodríguez, 1980; Hernández y
col., 1999; Scelzo, 2003), Cubagua (Hernández-Ávila y col., 2007); islote
Caribe (Marcano, 1997); estados Sucre (Davant, 1963; Rodríguez, 1980;
Moreno y col., 2011), Delta Amacuro (Davant, 1963; Marcano, 1984;
Bolaños y col., 2007), Carabobo (Montiel y Pereira, 1983), Zulia (Severeyn
y Rodríguez, 2000) y Falcón (Bolaños y col., 2008); Venezuela sin más
datos (Holthuis, 1980).
7
Familia Sicyoniidae Ortmann, 1898
Sicyonia laevigata Stimpson, 1871 (Lámina 1 B).

Sicyonia laevigata Stimpson, 1871, p. 131.- Rodríguez, 1980: 70.
Sicyonia carinata var. Americana.- De Man, 1911: 10.
Eusicyonia laevigata.- Burkenroad, 1934a:76.- Burkenroad, 1934b:
117.
Material analizado: Loc. 2: 1 macho; Loc. 4: 1 macho.
Hábitat de recolecta: en coral muerto y en praderas de Thalassia
testudinum. Entre 0,5 y 1,50 m de profundidad.
Localidad Tipo: Charleston, Carolina del Sur (EE.UU.).
Distribución general: Atlántico occidental: Carolina del Norte, sur de
Florida (EE.UU.) y suroeste del golfo de México, mar Caribe hasta Santa
Catarina (Brasil) (Rodríguez, 1980). Pacífico oriental: sur del golfo de
California, Costa Rica y Panamá (Pérez-Farfante y Kensley, 1997).
Registros previos en Venezuela: islas de Cubagua (D’Incao, 1995;
Hernández-Ávila y col., 2007; 2012) y Margarita (Montoya y col., 2008);
islote Caribe (Marcano, 1997); Estado Sucre (Rodríguez, 1980).
Suborden Pleocyemata Burkenroad, 1963

Infraorden Caridea Dana, 1852
Familia Palaemonidae Rafinesque, 1815
Periclimenaeus ascidiarum Holthuis 1951

Periclimenaeus ascidiarum Holthuis 1951: 80, lám. 22: figs g-l.- Chace,
1972: 26.
Material analizado: Loc. 1: 1 macho.
Medidas: macho: LC. 2,2 mm.
Hábitat de recolecta: en coral muerto a una profundidad promedio de 1,5 m.
Localidad tipo: Dry Tortugas, Florida (EE.UU.).
Distribución general: Dry Tortugas, Florida (EE.UU.), Colombia,
Dominica hasta Brasil (Abele y Kim, 1986).
Registros previos en Venezuela: archipiélago de Los Roques (Rodríguez, 1986).
Comentario: debido a que el único ejemplar que se logró recolectar
estaba deteriorado, no se pudo realizar ilustraciones de esta especie.
Cuapetes americanus (Kingsley, 1878) (Lámina 1 C-E)

Anchistia americana Kingsley, 1878: 65.
Periclimenes (Harpilius) americanus.- Holthuis, 1951: 60-66, lám 19 a-e.
Cuapetes americanus.- Okuno, 2009: 67–68.
Material analizado: Loc. 1: 2 machos, Loc. 2: 1 macho, Loc. 3: 1 macho.
8
Hábitat de recolecta: en algas verdes y en bancos del molusco bivalvo Arca

zebra (Swainson, 1833), a un rango de profundidad entre 0,10 – 2,00 m.
Localidad tipo: Key West, Florida (EE.UU.).
Distribución general: costa este de EE.UU., desde Carolina del Norte
hasta Florida; golfo de México; Bermuda, Aruba, Colombia; Venezuela,
Brasil (Bruce, 2004).
Registros previos en Venezuela: islas de Cubagua (Holthuis, 1951;
Hernández-Ávila y col., 2007; 2012), Margarita (Soler, 1984; Márquez,
1988) y La Tortuga (Lira, 2004); archipiélago de Los Roques (Grajal y
Laughlin, 1984; Rodríguez, 1986; López, 1992); estados Falcón (Rodríguez,
1980), Carabobo (Montiel y Pereira, 1983), Anzoátegui (Blanco-Rambla y
col., 1992) y Zulia (Severeyn y Rodríguez, 2000).
Familia Alpheidae Rafinesque, 1815

Género Alpheus Fabricius, 1798
La información referente a las especies de este género halladas en la

Isla de Coche fue publicado por Vera-Caripe y col. (2012), donde reportan
por primera vez para Venezuela la especie Alpheus estuariensis, confirman
la presencia de A. formosus y adicionan a A. nuttingi y A. packardii a la
carcinofauna conocida de la isla.
Synalpheus antillensis Coutière, 1909 (Lámina 2)

Synalpheus minus antillensis Coutière, 1909:46, fig.27-.Chace, 1956:
148.- Ray, 1974: 153.
Synalpheus antillensis.- Anker y col. 2012: 16, fig. 9 y 10.
Material analizado: Loc. 1: 3 machos, 1 hembra no ovígera.
Medidas: machos: LC 3,6 - 6,8 mm; LC hembras no ovígera: 6,0 mm.
Hábitat de recolecta: en rocas y coral muerto cubiertos parcialmente
por esponjas. A una profundidad promedio de 1,50 m.
Localidad tipo: Playa Ponce, Fish Hawk (Puerto Rico).
Distribución general: golfo de México, Bahamas, península de Yucatán
(México), Utila (Honduras), Islas Vírgenes, Puerto Rico, Bermudas, Bocas
del Toro (Panamá), República Dominicana, isla de Margarita, Los Roques
(Venezuela), San Martín, Trinidad y Tobago y Brasil (Coutière 1909; Chace
1956; Ray 1974; Anker y col., 2012).
Registros previos en Venezuela: archipiélago de Los Roques (Anker y
col., 2012); isla de Margarita (Anker y col., 2012).
Comentarios: Coutière (1909) realizó una revisión de las especies de
Synalpheus de América, redescribiendo a S. minus (Say, 1818) y
describiendo dos subespecies a las que llamó S. minus antillensis y S.
minus bahiensis. Posteriormente Chace (1956) reportó para Los Roques a
la primera de estas subespecies. Sin embargo, en estudios subsecuentes
9
todos los ejemplares de S. minus antillensis y S. minus bahiensis han sido

invariablemente reportados como S. minus, hasta que Anker y col. (2012)
encontraron evidencias morfológicas y de coloración suficientes para
elevar a S. minus antillensis a la categoría de especie. Por otra parte S.
minus bahiensis permanece actualmente como una subespecie del
complejo minus, aunque según Anker y col. (2012) presenta una forma lo
suficientemente diferente para distinguirla de las otras especies del
complejo.
Synalpheus brevicarpus (Herrick, 1891) (Láminas 3, 4 y 12 A-C, Tabla 2)

Alpheus saulcyi var. brevicarpus Herrick, 1891: 384; lám. 4, figs. 1–3;
lám. 21, figs. 1–4, 8, 9; lám. 22, figs. 1, 2, 4–10, 12–16; lám. 23, figs. 1–8;
lám. 24, figs. 1, 3.
Synalpheus brevicarpus.- Coutière, 1909: 50, fig. 29.- Anker y col.
2012.- De Grave y Fransen, 2011: 404.
Synalpheus minus.- Chace, 1972: 95 (en parte, no Synalpheus minus
Say, 1818).
Material analizado: Loc. 1: 7 machos, 1 hembra, 1 hembra ovígera, Loc.
2: 2 machos, 1 hembra ovígera.
Medidas: machos: LC 3,6 - 10,1 mm; hembras no ovígeras: LC 10,6
mm; hembras ovígeras: LC 10,0 - 15,1 mm.
Descripción: rostro triangular, corto, ancho, de ápice agudo.
Capuchones oculares subiguales al rostro, separados de éste por un
amplio seno en forma de “U”. Anténula con estilocerito agudo, casi alcanza
el margen distal del segundo artejo antenular. Antena con basicerito
armado dorsolateralmente con una espina pronunciada y pequeña y una
ventrolateral, larga, no alcanza el extremo distal del primer segmento
antenular; escafocerito largo, su espina distolateral sobrepasa ligeramente
a la escama pero no al margen distal del pedúnculo antenular. Pleura del
primer somito abdominal con el ángulo posteroventral terminando en una
espina dirigida hacia atrás en machos, redondeado en hembras. Telson
con margen proximal más ancho que el margen distal; margen distal
redondeado, con dos pares de espinas móviles, las mesiales más largas
que las externas, primer par de espinas dorsales ubicadas cerca de la línea
media del telson, el segundo par cerca de 3/4 de su longitud. Ramas
laterales de los urópodos con una espina distolateral fija y otra, gruesa y
fuerte, subparalela a esta, entre ambas hay una espina móvil más larga.
Tercer par de maxilípedos extendidos sobrepasan claramente el tercer
artejo de la anténula; epipodito sinuoso, no alcanza el margen distal del
primer artejo del maxilípedo, con una corona de setas espinulosas distales
largas y delgadas. Primer quelípedo mayor con el ángulo distodorsal del
mero romo, palma lisa, inflada, armada con tres tubérculos dorsodistales,
el más interno armado con un diente muy agudo dirigido hacia abajo, el
10
resto romos. Dedos mucho más cortos que la palma; dedo móvil incurvado
hacia abajo en la mitad de su longitud, margen cortante con una
proyección sinuosa distal subigual al ápice. Quelípedo menor pequeño y
robusto; ángulo dorsodistal del mero avanzado y romo; palma ligeramente
más larga que los dedos; dedos con setas dispersas en sus tres cuartos
anteriores y dispuestas en mechones en la porción más distal. Segundo
par de quelípedos subiguales en tamaño y forma, largos, extendidos
sobrepasan el tercer segmento de la anténula con el último artejo del
carpo y la quela; carpo subdividido en cinco artejos, el primero más largo
que el resto juntos; palma ligeramente más corta que el quinto artejo del
carpo. Tres últimos pares de pereiópodos disminuyendo progresivamente
de tamaño entre ellos; carpo armado de una espina móvil en el ángulo
ventrodistal (ausente en el último par), propodo con numerosas espinas
móviles en su margen flexor; dáctilos bífidos, diente distal más delgado y
ligeramente más largo que el proximal.
Hábitat de recolecta: en coral muerto, Millepora sp., y esponjas (Lámina
12, Figura H). A una profundidad promedio de 2 m.
Coloración: cuerpo casi totalmente de color naranja - rojizo, palma de
la quela mayor con una mancha blanca que algunas veces puede
extenderse hasta los dedos (Lámina 12, Figuras A-C).
Localidad Tipo: Nassau, Nueva Providencia, Bahamas.
Distribución general: Bermudas, este de Florida hasta Dry Tortugas
(EE.UU.), Bahamas, Cuba, Islas Vírgenes, Venezuela, Curaçao, Panamá, y
Brasil (desde Ceará hasta Río Grande del Sur) (Christoffersen, 1979,
Christoffersen 1982, 1998; Bezerra y Coelho 2006).
Registros previos en Venezuela: archipiélago de Los Roques (Chace,
1956; Markham, 1988); isla de Margarita (Montoya y col., 2008).
Comentarios: los organismos recolectados en la Isla de Coche
coinciden con la descripción morfológica de los ejemplares de S.
brevicarpus hallados por Herrick (1891), sin embargo los patrones de
coloración no coinciden con la descripción original, diferencias de hábitat
o de alimentación podrían explicar dichas discrepancias o podría tratarse
de especies sibilinas como hace referencia Anker y col. (2012), que
mencionan que S. brevicarpus es un complejo de especies que incluyen a S.
brevicarpus, S. digueti Coutière, 1909 y a otras especies aun sin describir,
tanto en el Atlántico occidental como en el Pacífico oriental.
Synalpheus cf. brevicarpus (Herrick, 1891) (Láminas 5, 6 y 12 G, Tabla 2)

Synalpheus brevicarpus guerini Coutière, 1909: 52, fig. 30.
Material analizado: Loc.1: 2 machos, 1 hembra, 1 hembra ovígera, Loc.
2:1 macho, Loc. 5: 1 macho, 1 hembra, 1 hembra ovígera.
Medidas: machos: LC 3,1 - 6,4 mm; hembras no ovígeras: LC 4,2 – 5,0
mm; hembras ovígeras: LC 7,0 mm.
11
Descripción: rostro triangular, ancho, de ápice agudo, sobrepasa

ligeramente los capuchones oculares. Capuchones oculares alcanzan casi
la mitad del segmento basal del pedúnculo anténular, casi tan largos y
anchos como el rostro, separados de este por un amplio seno en forma de
“U”. Anténula con estilocerito agudo, casi alcanza el margen distal del
segundo artejo anténular; segundo artejo con los ángulos distales
avanzados anteriormente en un lóbulo romo. Antena con basicerito
armado dorsolateralmente y ventrolateralmente con una proyección fuerte,
avanzada y aguda; proyección ventrolateral sobrepasa ligeramente el
extremo distal del primer artejo antenular; escafocerito largo, su espina
distolateral sobrepasa claramente la escama y el pedúnculo antenular.
Ángulo posteroventral de la pleura del primer somito abdominal
terminando en una espina dirigida hacia abajo en machos, redondeado en
hembras, el de los somitos 3-4 más o menos recto. Telson con los
márgenes subparalelos; margen distal casi tan ancho como el proximal,
con dos pares de espinas móviles, las más mesiales casi el doble de la
longitud de las externas, primer par de setas móviles dorsales ubicadas
cerca de la línea media del telson, segundo par ubicado cerca de 3/4 de
distancia del margen proximal. Ramas laterales de los urópodos con una
espina distolateral fija y otra, gruesa y fuerte, subparalela a ésta, entre
ambas hay una espina móvil más larga. Tercer par de maxilípedos
extendidos casi tan largos como el primer pereiópodo menor, epipodito
sinuoso, sobrepasa en longitud al primer artejo del maxilípedo. Primer
quelípedo mayor con el ángulo distodorsal del mero armado con una
pequeña espina curva y aguda; palma lisa, poco más de dos veces más
larga que los dedos, ligeramente inflada, armada con un diente agudo y
dos tubérculos pequeños en el margen dorso distal. Dedo móvil
fuertemente incurvado hacia abajo en la mitad de su longitud, más largo
que el dedo fijo, con la superficie ventral recta. Quelípedo menor
ligeramente robusto, mero armado con una proyección aguda en el
margen dorsodistal, palma ligeramente más larga que los dedos. Segundo
par de quelípedos filiformes, subiguales, sobrepasan con la quela el
margen distal del primer quelípedo menor; carpo subdivido en cinco
artejos, el primero casi tan largo como los restantes juntos, el último casi
tan largo como los dos precedentes, palma más corta que los dedos. Tres
últimos pares de pereiópodos disminuyendo progresivamente de tamaño
entre ellos; carpo armado de una espina móvil en el ángulo ventrodistal
(ausente en el último par), propodo con numerosas espinas móviles en su
margen flexor, dáctilo muy corto, menos de 1/5 de la longitud del propodo,
bífido, espinas del dáctilo subiguales en la base, el diente proximal más
corto y subparalelo con respecto al distal.
Hábitat de recolecta: en rocas y esponjas a una profundidad promedio
de 1,5 m.
12
Coloración: caparazón y abdomen con una coloración verde tenue, a

veces clara y casi translúcida. Quela mayor verde, un poco más oscura
que el resto del cuerpo, terminando con una coloración roja que ocupa
parte de la palma y dedos; con una mancha blanca transversal entre la
coloración roja (Lámina 12, Figura G).
Distribución: probablemente la distribución general de la subespecie
Synalpheus brevicarpus guerini Coutière 1909, que comprende las
siguientes localidades: Florida (EE.UU), Bahamas, Puerto Rico (Coutière,
1909), isla de Coche, (Venezuela) (presente estudio).
Comentarios: las características morfológicas de las muestras
analizadas coinciden con las señaladas por Coutière (1909) para la
subespecie Synalpheus brevicarpus guerini. Anker com pers. (2009)
menciona que posiblemente esta subespecie deba ser elevada a la categoría
de especie, pero para ello sería necesario obtener material de S. brevicarpus
guerini de diversas localidades y hacer análisis moleculares, para constatar
la consistencia morfológica y genética de la especie.
Synalpheus aff. brevicarpus 1 (Láminas 7, 8 y 12 D-E, Tabla 2)

Material analizado: Loc. 1: 6 machos, 6 hembras ovígeras, Loc. 2: 4
machos, 3 hembras, 4 hembras ovígeras, Loc. 5: 2 machos, 2 hembras, 3
hembras ovígeras.
Medidas: machos: LC 4,8 –10,9 mm; hembras no ovígeras: LC 8,2 –
10,6 mm; hembras ovígeras: LC 6,5 - 11,0 mm.
Descripción: rostro triangular, ancho, de ápice agudo, sobrepasa
ligeramente los capuchones oculares. Capuchones oculares casi tan
anchos o ligeramente más anchos que el rostro, separados de éste por un
amplio seno en forma de “U”. Anténula con estilocerito agudo, se extiende
más allá de la mitad del segundo artejo antenular. Antena con basicerito
armado dorsolateralmente con una espina poco pronunciada, la
ventrolateral es larga, sobrepasa claramente el extremo distal del primer
artejo antenular; escafocerito largo, su espina distolateral sobrepasa a la
escama y al pedúnculo antenular. Pleura del primer somito abdominal con
el ángulo posteroventral terminando en una espina dirigida hacia atrás en
machos, redondeado en hembras. Telson con margen proximal más ancho
que el margen distal; margen distal redondeado, con dos pares de espinas
móviles, las mesiales más largas que las externas, primer par de espinas
dorsales ubicadas cerca de la línea media del telson y el segundo par cerca
de 3/4 de su longitud. Ramas laterales de los urópodos con una espina
distolateral fija y otra, gruesa y fuerte, subparalela a ésta, entre ambas
hay una espina móvil más larga. Tercer par de maxilípedos extendidos
sobrepasan claramente el tercer segmento de la anténula; epipodito
sinuoso, alcanza el margen distal del primer artejo del maxilípedo, con
una corona de setas espinulosas distales largas. Primer quelípedo mayor
13
con el ángulo distodorsal del mero romo, palma lisa, inflada, armada con
tres tubérculos dorsodistales, el más interno armado con un diente muy
agudo dirigido hacia abajo, el resto romos. Dedos menos de dos veces la
longitud de la palma; dedo móvil incurvado hacia abajo a partir de 2/3 de su
longitud. Quelípedo menor pequeño y robusto; ángulo dorsodistal del mero
avanzado y romo; palma ligeramente más larga que los dedos; dedos con
setas dispersas en sus tres cuartos anteriores y dispuestas en mechones en
la porción más distal. Segundo par de quelípedos subiguales en tamaño y
forma, largos, extendidos sobrepasan el tercer artejo de la anténula con el
último artejo del carpo y la quela; carpo subdividido en cinco artejos, primer
artejo casi tan largo, o ligeramente más largo, que el resto de los artejos
juntos; palma más corta que el quinto artejo. Tres últimos pares de
pereiópodos disminuyendo progresivamente de tamaño entre ellos. Carpo
armado de una espina móvil en el ángulo ventrodistal (ausente en el último
par), propodo con numerosas espinas móviles en su margen flexor, dactilos
biunguiculados, dientes pequeños, subparalelos, el distal ligeramente más
largo y ancho que el proximal, separados por una pequeña depresión en la
base.
Hábitat de recolecta: en rocas, trozos de coral muerto, esponjas
(Lámina 12, Figura H), y agregaciones del molusco bivalvo Arca zebra. A
1,50 m de profundidad.
Coloración: abdomen y caparazón de color verde translúcido,
pereiópodos de color más oscuro que el resto del cuerpo. Quela mayor de
color verde oscuro en su parte distal abarcando hasta la mitad de la palma;
con manchas blancas redondas y pequeñas (Lámina 12, Figura D-E).
Comentarios: esta especie forma parte del grupo S. brevicarpus
(Coutiére, 1909). Las características morfológicas y de coloración de estos
organismos evidencian la presencia de una posible nueva especie para la
ciencia, sin embargo, dada la posible variabilidad morfológica de S.
brevicarpus, estudios moleculares son requeridos para corroborarlo.
Synalpheus aff. brevicarpus 2 (Láminas 9, 10 y 12 F, Tabla 2)

Material analizado: Loc. 1: 3 machos, 1 hembra ovígera, Loc. 2: 5
machos, 2 hembras no ovígeras, 1 hembra ovígera, Loc. 4: 3 machos, Loc.
5: 8 hembras ovígeras.
Medidas: machos: LC 3,1 – 6,5 mm; hembras no ovígeras: LC 4,0 – 5,0
mm; hembras ovígeras: LC 6,1 - 6,9 mm.
Descripción: rostro triangular, ancho, de ápice agudo. Capuchones
oculares más anchos que el rostro, separados de éste por un amplio seno
en forma de “U”. Anténula con estilocerito agudo, casi alcanza el margen
distal del segundo artejo antenular. Antena con basicerito armado
dorsolateralmente con una proyección aguda y pequeña, y una
ventrolateral larga, sobrepasa ligeramente el extremo distal del primer
14
artejo antenular; escafocerito largo, su espina distolateral sobrepasa

ligeramente a la escama y al pedúnculo antenular. Pleura del primer
somito abdominal con el ángulo posteroventral terminando en una espina
dirigida hacia atrás en machos, redondeado en hembras. Telson con
margen proximal más ancho que el distal; margen distal redondeado, con
dos pares de espinas móviles, las mesiales más largas que las externas,
primer par de espinas dorsales ubicadas cerca de la línea media del telson
y el segundo par en cerca de 3/4 de su longitud. Ramas laterales de los
urópodos con una espina fija distolateral y otra, gruesa y fuerte,
subparalela a ésta, entre ambas hay una espina móvil más larga. Tercer
par de maxilípedos extendidos sobrepasan claramente el tercer artejo de la
anténula; epipodito sinuoso, sobrepasa en longitud al primer artejo del
maxilípedo; con una corona de setas espinulosas distales largas y
delgadas. Primer quelípedo mayor con el ángulo distodorsal del mero romo,
palma lisa, inflada, armada con tres tubérculos dorsodistales, el más
interno armado con un diente muy agudo dirigido hacia abajo, el resto
romos. Dedos poco más de dos veces la longitud de la palma; dedo móvil
fuertemente incurvado hacia abajo en la mitad de su longitud. Quelípedo
menor pequeño y robusto; ángulo dorsodistal del mero avanzado y romo;
palma ligeramente más larga que los dedos; dedos con setas dispersas en
sus tres cuartos anteriores y dispuestas en mechones en la porción más
distal. Segundo par de quelípedos subiguales en tamaño y forma, largos,
extendidos sobrepasan el tercer artejo de la anténula con el último artejo
del carpo y la quela; carpo subdividido en cinco artejos, primer artejo casi
tan largo como el resto de los artejos juntos; palma de longitud
aproximadamente igual a la del quinto artejo del carpo y a la de los dedos.
Tres últimos pares de pereiópodos disminuyendo progresivamente de
tamaño entre ellos. Carpo armado de una espina móvil en el ángulo
ventrodistal (ausente en el último par), propodo con numerosas espinas
móviles en su margen flexor; dáctilos bífidos, con el diente distal más
ancho y mucho más largo que el proximal.
Hábitat de recolecta: en rocas, esponjas, agregaciones de Arca zebra y
conchas de ostras Pinctada imbricata Röding, 1798. A una profundidad
promedio de 1,50 m.
Coloración: el patrón de coloración es similar al de Synalpheus aff.
brevicarpus 1, salvo con algunas variaciones en el abdomen que algunas
veces tienden a ser verde con cromatóforos naranjas dispersos y en la
quela mayor que presenta una mancha roja-naranja entre la base del
dáctilo y la palma (Lámina 12, Figura F).
Comentarios: esta especie es notablemente diferente al resto de los
integrantes del grupo brevicarpus, principalmente por la extensión del
epipodito del tercer maxilípedo, los dáctilos del tercer par de patas con el
diente distal más largo que el proximal y su mayor talla. Sin embargo
15
como ya se ha mencionado en las especies S. cf. brevicarpus y S. aff.

brevicarpus 1 es necesario comparar con muestras de otras localidades y
hacer análisis moleculares para poder tener mayor certeza de que se trata
de especies nuevas.
Tabla 2. Características que distinguen las especies del grupo S. brevicarpus, presentes en la
isla de Coche.
S. aff. brevicarpus S. aff. brevicarpus

Características S. cf. brevicarpus S. brevicarpus
1 2
Alargados, Alargados, Alargados y Cortos, subiguales
Capuchones ligeramente más ligeramente más subiguales al al rostro
oculares cortos que el cortos que el rostro
rostro. rostro
Sobrepasa Alcanza, pero no Sobrepasada Alcanza, pero no
ligeramente el sobrepasa el muy sobrepasa el
Espina del
tercer artejo margen distal del marcadamente el margen distal del
escafocerito
antenular. pedúnculo tercer artejo pedúnculo
antenular. antenular. antenular.
Armado con una Armado con una Armado con una Armado con una
espina aguda no espina no muy espina bien espina no muy
Basicerito
muy pronunciada. pronunciada pronunciada.
pronunciada.
Epipodito Epipodito alcanza Epipodito Epipodito no
Tercer par sobrepasa el el margen distal sobrepasa el alcanza el margen
maxilípedos primer artejo. del primer artejo. primer artejo. distal del primer
artejo.
Dientes en el Subiguales en la Subiguales en la Diente distal más Diente proximal
margen flexor de base. base. ancho que el más ancho que el
los dáctilos del proximal. distal.
tercer par de
pereiópodos
Caparazón y Caparazón y Muy similar a S. Cuerpo totalmente
abdomen verde abdomen de color sp. 1 con algunas de color naranja
tenue a veces casi verde translúcido, variaciones en el -rojizo, palma de la
translúcido. pereiópodos de color del quela mayor con
Quela mayor color verde abdomen que una mancha
verde, ligeramente translúcido más algunas veces blanca que
más oscura que el oscuro que el tienden a ser algunas veces se
resto del cuerpo, resto del cuerpo. verde con puede extender
terminando con Quela mayor de cromatóforos hasta los dedos.
una coloración color verde naranja
Coloración
roja que ocupa oscuro en su dispersos; y en la
parte de la palma parte distal quela mayor que
y dedos; con una abarcando hasta presenta una
mancha blanca la mitad de la mancha
transversal entre palma; con roja-naranja
la coloración roja manchas blancas entre la base de
de la palma y los redondas y los dáctilos y la
dedos. pequeñas. palma.
16
Synalpheus apioceros Coutière 1909 (Lámina 11 A-B)

Synalpheus apioceros Coutière, 1909: 27, fig 9.- Rodríguez, 1980:
155.- Abele y Kim, 1986: 203, 226–227, figs i–k.
Material analizado: Loc. 1: 2 machos, 4 hembras ovígeras, Loc. 2: 7
macho, 5 hembras, 2 hembras ovígeras, Loc. 4: 7 machos, 3 hembras, 3
hembras ovígeras.
Medidas: machos: LC 2,1 – 5,2 mm; hembras no ovígeras: LC 3,5 – 6,9
mm; hembras ovígeras: LC 4,2 – 5,1 mm.
Hábitat de recolecta: en rocas, trozos de coral muerto, esponjas,
agregaciones del molusco bivalvo Arca zebra y conchas vacías de botuto
[Aliger gigas (Linnaeus, 1758)]. A una profundidad promedio de 1,50 m.
Localidad tipo: isla Marco, Florida (EE.UU.).
Distribución general: desde el sur de Florida (EE.UU.), México,
Surinam, Curaçao, Panamá y Venezuela (Chace, 1972).
Registros previos en Venezuela: Venezuela sin más datos (Coutière, 1909),
islas de Margarita (Soler, 1984; Márquez, 1988; Hernández y col., 1999) y
Cubagua (Hernández-Ávila y col., 2007), archipiélago de Los Roques (Rodríguez,
1986; Grajal y Laughlin, 1984; De Grave y Fransen, 2011).
Comentarios: Coutiere, (1909), reporta en su trabajo tres subespecies
de Synalpheus apioceros (S. apioceros mayaguensis, S. apioceros leiopes y
S. apioceros detorrensis), donde la variedad S. apioceros leiopes es referida
a aguas de Venezuela. Anker y col. (2012) menciona que las diferencias
que existen entre un S. apioceros típico y un S. apioceros leiopes, basado
en observaciones personales, son inconsistentes y sugiere que esta última
es una sinonimia de S. apioceros. Las muestras presentes en este trabajo
presentan características morfológicas similares a la descripción de S.
apioceros.
Synalpheus fritzmuelleri Coutière, 1909 (Lámina 11 C-E)

Synalpheus fritzmûelleri Coutière, 1909: 35, fig. 18.- Williams, 1965:
69, fig. 56.- Chace 1972: 92.- Abele y Kim, 1986: 203, 226–227, figs a–c.
Material analizado: Loc. 1: 2 machos, 1 hembra no ovígera, Loc. 2: 1
hembra no ovígera, Loc. 4: 1 macho, Loc. 5: 1 hembra no ovígera.
Medidas: machos: LC 4,3 – 5,1 mm; LC hembras no ovígeras: 3,9 – 5,3 mm.
Hábitat de recolecta: en coral muerto, anémonas y esponjas.
Localidad tipo: isla Marco, Florida (EE.UU.).
Distribución general: desde Carolina del Norte hasta Florida (EE.UU.),
golfo de México, Bermuda, Bahamas, Yucatán (México), Honduras, Belice,
Panamá, Cuba, Jamaica, República Dominicana, Venezuela, St. Martin,
Barbados y Brasil (fide Anker y col., 2012).
Registros previos en Venezuela: archipiélagos de Los Roques, (Coutière,
1909; Chace, 1956; Grajal y Laughlin, 1984; Markham, 1988) y Los Frailes
(Tagliafico y col., 2005); islas de Margarita (Márquez, 1988; Vera y Lira, 2005) y
17
Cubagua (Márquez, 1988; Hernández-Ávila y col., 2007), estados Sucre

(Rodríguez, 1980), Carabobo (Montiel y Pereira, 1983) y Falcón (Anker y col.,
2012), Venezuela, sin más datos (Christoffersen, 1979).
Synalpheus scaphoceris (Coutière, 1910) (Lámina 11 F-G)

Synalpheus townsendi scaphoceris Coutière, 1910: 486, 487, fig 2.-
Schmitt, 1924: 66; 1930: 344; 1935: 152.
Synalpheus scaphoceris.- Dardeau, 1986: 109, 111.
Material analizado: Loc. 1: 4 machos, 4 hembras no ovígeras, 4
hembras ovígeras, Loc. 2: 3 hembras no ovígeras, 1 hembra ovígera; Loc. 4:
3 hembras no ovígeras, 4 hembras no ovígeras.
Medidas: machos: LC 4,5 – 5,9 mm; LC hembras no ovígeras: 3,1 – 5,0
mm; hembras ovígeras: LC 3,2 – 5,6 mm.
Hábitat de recolecta: en rocas, rocas de coral, Millepora sp., y esponjas.
Localidad tipo: Dry Tortugas (EE.UU.).
Distribución general: Florida (EE.UU.), golfo de México, isla de Lobos
(México), Puerto Rico, Curaçao, de Pernambuco hasta São Paulo (Brasil)
(Dardeau, 1986 en parte; Christoffersen 1998; Anker y col., 2012).
Registros previos en Venezuela: archipiélago de Los Roques (Chace, 1956).
Automate cf. rectifrons Chace, 1972 (Lámina 13)

Automate rectifrons Chace, 1972: 76, fig. 24.
Material analizado: Loc. 3: 2 machos.
Medidas: Machos: LC 2,1 - 2,9 mm.
Hábitat de recolecta: en túneles de Upogebia omissa a una profundidad
inferior a 0,50 m.
Localidad tipo: zona interna del arrecife Nicchehabin, bahía de la
Ascensión, Quintana Roo, México.
Distribución general: Quintana Roo (México), probablemente en
Antigua (Chace, 1972) y Venezuela (Blanco-Rambla y col., 1992; Bolaños y
col., 2007).
Registros previos en Venezuela: estados Anzoátegui (Blanco-Rambla y
col., 1992) y Delta Amacuro (Bolaños y col., 2007).
Comentarios: Automate rectifrons según Anker y Komai (2004) forma
parte de un grupo de cinco especies (A. evermanni Rathbun, 1901, A.
rectifrons, A. rugosa Coutière, 1902, A. branchialis Holthuis y Gottlieb,
1958 y A. anacantopus De Man, 1910). Los individuos recolectados en la
isla de Coche coinciden con las características del grupo y principalmente
con la especie A. rectifrons, sin embargo la presencia de una espina fuerte
y conspicua en el isquio del tercer pereiópodo (Lámina 10, figura D) no
concuerda con las descripciones de ésta ni del resto de las especies
mencionadas.
18
Familia Thoridae Kingsley, 1878
Thor manningi Chace, 1972 (Lámina 14 C-D)

Thor manningi Chace, 1972, p. 137, Fig. 59, 60.- Rodríguez, 1980: 170, Fig.
49.- Abele y Kim, 1986: 234, Figs. 245 k-n.- De Grave y Fransen, 2011: 434.
Material analizado: Loc. 1: 3 machos, 8 hembras ovígeras, Loc. 2: 1 macho,
1 hembra ovígera, Loc. 3: 2 machos, Loc. 5: 1 macho, 1 hembra ovígera.
Medidas: machos: LC 1,8 – 2,9 mm; hembras ovígeras: LC 2,2 – 4,1 mm.
Hábitat de recolecta: en esponjas, rocas, rocas de coral, agregaciones
del molusco bivalvo Arca zebra a una profundidad entre 0,50 m y 2 m.
Localidad Tipo: Puerto Inglés, Antigua.
Distribución general: Pacífico oriental, Atlántico central, Bermudas,
Carolina del Norte (EE.UU.); Tobago y Curaçao hasta Brasil (Chace, 1972).
Registros previos en Venezuela: estados Falcón (Rodríguez, 1980;
Bolaños y col., 2008) y Zulia (Carrujo-Noguera y col., 2006); archipiélago
de Los Roques, (Grajal y Laughlin, 1984; Rodríguez, 1986; López 1992),
islas de Margarita (Márquez, 1988; Hernández y col., 1999), Cubagua
(Márquez, 1988; Hernández-Ávila y col., 2007; 2012), Coche (Mata y col.,
2009) y La Tortuga (Lira, 2004).
Familia Lysmatidae Dana, 1852
Lysmata ankeri Rhyne y Lin, 2006 (Lámina 14 A-B)

Lysmata wurdemanni.- Chace, 1972: 129.
Lysmata wurdemanni.- Rodríguez, 1980: 168, Fig. 48.- Abele y Kim, 1986: 19.
Lysmata ankeri Rhyne y Lin, 2006:179, Figs.7-9, lám. 1C y 2.
Material analizado: Loc. 5: 1 hembra ovígera.
Medidas: LC hembra ovígera: 11,9 mm.
Hábitat de recolecta: asociado a coral muerto a una profundidad de 7 m.
Localidad tipo: playa Pompano, Florida (EE.UU.).
Distribución general: Florida (EE.UU.), Haití, Venezuela, Panamá,
Surinam, Guyana Francesa, Brasil (Rhyne y Lin 2006).
Registros previos en Venezuela: estados Sucre (Rodríguez, 1980) y
Zulia (Severeyn y Rodríguez, 2000), archipiélagos de Los Roques
(Rodríguez, 1980; 1986) y Los Frailes (Tagliafico y col., 2005); islas de
Margarita (Márquez, 1988; Hernández y col., 1999), Cubagua (Márquez,
1988; Rhyne y Lin, 2006; Hernández-Ávila y col., 2007) y Coche
(Rodríguez, 1980; Mata y col., 2009).
Comentarios: el ejemplar obtenido perdió uno de los segundos
pereiópodos, el único que tenía presentó 34 artejos en el carpo (Lámina 11,
Figura B), lo que representa una variedad morfológica, considerada como
rara para la especie (Anker com pers. 2007). El resto de las características
morfológicas del ejemplar se ajustan a la descripción de Lysmata ankeri.
19
Familia Hippolytidae Dana, 1852
Hippolyte pleuracantha (Stimpson, 1871) (Lámina 14 E-F)

Virbius pleuracanthus Stimpson, 1871: 127.
Hippolyte pleuracantha.- Williams, 1965: 80, fig. 65.
Medidas: macho: LC 2,0 mm.
Hábitat de recolecta: en agregaciones de algas verdes a 0,50 metros de
profundidad.
Localidad Tipo: Puerto Norfolk, Virginia, Punto Somers, Puerto Great
Egg, Nueva Jersey (EE.UU.).
Distribución general: Florida, Nueva Jersey, Texas (EE.UU.),
Bermudas, Venezuela (Márquez, 1988).
Registros previos en Venezuela: islas de Cubagua (Márquez, 1988) y
Coche (Mata y col., 2009).
Hippolyte zostericola (Smith, 1873) (Lámina 14 G-H)

Virbius zostericola Smith, 1873: 550, lám. 3: fig. 11.
Hippolyte zostericola.- Gurney 1936: 25, 26, lám. 2: figs. 22-27.
Material analizado: Loc. 3: 1 macho, 3 hembras ovígeras.
Medidas: macho: LC 2,9 mm; hembras ovígeras: LC 3,3 - 4,6 mm.
profundidad.
Localidad tipo: Vineyard Sound, Massachussets (EE.UU.).
Distribución general: desde el sur de Massachussets (EE.UU.), Bermuda,
Trinidad, Curaçao, Venezuela, hasta Brasil (Ceará) (Márquez, 1988).
Registros previos en Venezuela: estado Sucre (Rodríguez, 1980),
archipiélago de Los Roques (López, 1992), islas de Cubagua (Márquez,
1988; Hernández-Ávila y col., 2007) y Coche (Mata y col., 2009).
Hippolyte obliquimanus Dana, 1852 (Lámina 14 I)

Hippolyte obliquimanus Dana, 1852: 25.- Udekem d’Acoz, 1997: 470,
figs. 1 y 2.- De Grave y Fransen, 2011: 422.
Hippolyte curacaoensis.- Chace, 1972: 111, figs. 44a-u, 45a-k.- Abele y
Kim, 1986: 231, 237, fig. i-k.- Rodríguez, 1980: 166, fig. 45a-b (macho);
Hippolyte zostericola.- Rodríguez, 1980, en parte: 167, fig. 46a-d
(hembra), pero no p. 166 (clave).
Medidas: macho: LC 2.1 mm.
profundidad.
Localidad tipo: Brasil.
Distribución general: Carolina del Norte, Florida (EE.UU.), Cuba, San
20
Christopher, Antigua, Carriacou, Tobago, Guadalupe, Curaçao, Puerto

Rico, Venezuela hasta Brasil (Udekem d’Acoz, 1997).
Registros previos en Venezuela: estados Falcón (Rodríguez, 1980) y
Carabobo (Montiel y Pereira, 1983), islas de Cubagua (Márquez, 1988;
Hernández-Ávila y col., 2007) y Coche (Mata y col., 2009).
Familia Processidae Ortmann, 1890
Ambidexter symmetricus Manning y Chace, 1971 (Lámina 15 A-C)

Ambidexter symmetricus Manning y Chace, 1971: 3, figs. 1, 2.
Medidas: Macho: LC 5,1 mm.
Hábitat de recolecta: en túneles, asociado al crustáceo decápodo
Upogebia omissa Gomes Corrêa, 1968 a 0,5 m de profundidad.
Localidad tipo: Bahía Biscayne, Condado de Miami-Dade, Florida
(EE.UU.).
Distribución general: Pacifico oriental: Laguna Percebú, Baja
California (México). Atlántico oeste: Florida (EE.UU.), golfo de México,
Puerto Rico, Trinidad y Venezuela (Márquez, 1988).
Registros previos en Venezuela: estado Sucre (Rodríguez, 1980), isla de
Margarita (Márquez, 1988).
Nikoides schmitti Manning y Chace, 1971 (Lámina 15 D-E)

Nikoides schmitti Manning y Chace, 1971: 8, figs. 3-5.- Chace, 1972:
142.- Williams, 1984: 141, fig. 99.- Abele y Kim, 1986: 23, 254 (clave), figs.
260 – 261.
Hábitat: en praderas de Thalassia testudinum a 1,50 metros de profundidad.
Localidad Tipo: a dos millas al sur de Garden Key, Dry Tortugas,
Florida (EE.UU.).
Distribución general: Cabo Lookout, Carolina del Norte bahía Biscayne
y Dry Tortugas, Florida (EE.UU.), Quintana Roo, (México), Cuba,
Guadeloupe, Costa caribeña de Panamá, entre Guyana y Surinam, Bahía
(Brasil) (Manning y Chace, 1971; Heck, 1977; Carvacho, 1979; Williams,
1984; Martínez-Iglesias y col., 1996; Román-Contreras y Martínez-Mayén,
2007; Almeida y Bezerra, 2011) y Venezuela (presente estudio).
Comentarios: el género Nikoides Paulson, 1875 fue reportado por
primera vez para Venezuela por Rodríguez (1986), para el archipiélago de
Los Roques, con base en un ejemplar deteriorado el cual no pudo ser
identificado a nivel específico. El hallazgo de esta especie en aguas
venezolanas confirma la presencia del género y amplía su rango de
distribución para Venezuela y el Caribe.
21
Processa fimbriata Manning y Chace, 1971

Processa fimbriata Manning y Chace, 1971: 19, figs. 8-10.
Hábitat: en rocas a 1,5 m de profundidad.
Localidad Tipo: East Key, Dry Tortugas, Florida (EE.UU.).
Distribución general: desde Carolina del Norte (EE.UU.) hasta Rio de
Janeiro (Brasil) (Chace, 1972).
Registros previos en Venezuela: archipiélago de Los Roques (Rodríguez,
1986; López, 1992); isla de Cubagua (Hernández-Ávila y col., 2007).
Ecología. En cuanto al número de organismos por sustrato, las

esponjas fueron el sustrato más frecuentemente utilizado, con un total de
91 ejemplares (48% del total de la recolecta), seguido de las rocas, con 29
individuos (15%) y conchas de Arca zebra con 24 organismos (12%), el
número de camarones en el resto de los sustratos recolectados no superó
el 9% de la captura total para este estudio. Márquez (1988) en las islas
Margarita y Cubagua, y Rodríguez (1986) en el archipiélago de Los Roques,
respectivamente hallaron resultados similares en lo que respecta a
proporciones de organismos asociados a esponjas y rocas. La presencia de
camarones asociados a esponjas en Venezuela ha sido ampliamente
documentada (Chace, 1956; 1972; Rodríguez, 1986; Lira, 2004; Ríos y
Duffy, 2007), algunas de estas relaciones pueden ser especie-específicas
(Duffy, 1996; 2003). Por otra parte, las conchas de botutos (Aliger gigas)
también proveen protección y refugio a los camarones, como lo ilustran los
resultados obtenidos por Rodríguez (1986) quien halló una alta cantidad
de organismos asociados a estas conchas, sin embargo, este tipo de
sustrato no es muy frecuente en la isla de Coche.
El mayor número de especies fue observado en el sustrato rocoso, con

11 especies (21,42%), siendo Synalpheus scaphoceris y S. aff. brevicarpus
1 las que presentaron una mayor abundancia relativa, con nueve
organismos (31%) y cuatro organismos (14%) respectivamente; seguido de
las esponjas, con 10 especies (18,85%); siendo S. apiceros la más
abundante en número para este sustrato con 20 individuos (23%), seguido
por S. aff. brevicarpus 2 con 15 organismos (17%) y S. aff. brevicarpus 1
con 14 individuos (15%) del total de la captura en esponjas. Las
agregaciones de Arca zebra presentaron un total de nueve especies
(16,07 %), siendo S. apioceros la especie con mayor número de ejemplares
para este sustrato (9 individuos que representan el 38 % de la captura en
este hábitat), el resto de las especies no superaron individualmente el
12,5 % de la captura para este sustrato. Márquez (1988) y Morao (1983)
22
mencionan que para las islas de Margarita y Cubagua, los sustratos con
mayor número de especies fueron esponjas y rocas, además señalan que
los camarones del género Synalpheus son comunes en estos tipos de
hábitat. El predominio en número de especies en sustratos duros, como rocas,
corales, entre otros, puede explicarse por el hecho de presentar una gran
heterogeneidad de hábitat, así como proveer una mayor defensa (refugio); en
efecto, cuando se compara la diversidad de especies entre zonas arenosas o
arenofangosas y zonas rocosas o coralinas, éstas últimas poseen mayor
número de especies, no sólo por la heterogeneidad de su superficie, sino
también porque poseen mayor superficie por unidad de área (Lira, 1997). Otros
estudios acerca de crustáceos marinos han conseguido también un mayor
número de especies en sustratos duros en comparación con otros tipos de
sustratos (Soler, 1984; Marcano, 1987; Hernández, 1992; García, 1995).
Se halló ocho especies de camarones en coral muerto (considerado en

este estudio como un sustrato distinto al rocoso), de las cuales los
organismos de la familia Alpheidae fueron los más representativos con
seis especies, seguidos por una especie de la familia Hippolytidae y una de
la familia Palaemonidae. Rodríguez (1986) y Lira (2004) reportaron para
Los Roques y la isla de La Tortuga, respectivamente, una importante
variedad de especies de camarones en coral muerto siendo este tipo de
sustrato uno de los hábitat de mayor importancia para las recolectas de
crustáceos decápodos debido a sus formas con cavidades y consistencia
dura, que sirven tanto de refugio como de posibles ambientes de
reproducción, alimentación y cría de juveniles.
Las especies Hippolyte obliquimanus, H. zostericola, H. pleuracantha y

Cuapetes americanus fueron recolectadas asociadas con algas. Chace
(1972), Rodríguez (1986) y Márquez (1988) mencionaron a estas especies
como frecuentes en este tipo de hábitat. Tres especies de camarones
fueron hallados en galerías en el sustrato, ocasionalmente en compañía
del Gebiidae Upogebia omissa (Decapoda: Upogebiidae), siendo la especie
Alpheus estuariensis (ver Vera-Caripe y col., 2012) la que mostró el mayor
número de organismos en este tipo de hábitat (3 individuos, 50%), seguido
por Automate cf. rectifrons que representó el 33,33% (2 individuos) y
Ambidexter symmetricus con el 13,33% (un individuo). Las especies del
género Upogebia han sido señalados como hospederos de algunas especies
de camarones carideos como Leptalpheus forceps Williams, 1965 y L.
mexicanus Ríos y Carvacho, 1983, asociados a U. dawsoni Williams, 1986
en Baja California (Ríos, 1992), en el Pacífico de Panamá (Anker com pers.
2007), Alpheus dentipes Guérin, 1832 asociado a U. mediterranea Noël,
1992, en el mar Mediterráneo (Schembri y Jaccarini, 1978), y
Leptahlpheus felderi Anker, Vera-Caripe y Lira, 2006 asociado a U. omissa
23
Gomes Corrêa, 1968 en la isla de Margarita (Anker y col., 2006). El

hallazgo de camarones con U. omissa puede ser debido a asociaciones
accidentales o casuales entre ambos grupos de organismos, e incluso
podría deberse a la técnica de muestreo empleada (bomba yabby), pues la
misma puede ocasionar un colapso de galerías aledañas de U. omissa y
camarones (A. estuariensis, A. cf rectifrons y Ambidexter symmetricus)
originando que ambos grupos de organismos aparezcan en un mismo
muestreo aunque realmente no compartan galerías, sin embargo hasta no
tener más evidencia, siguen siendo nuevos reportes de asociaciones
ecológicas del crustáceo upogebido con camarones carideos.
Thalassia testudinum es la especie más común de las praderas de

fanerógamas marinas presentes en el Caribe, habitando desde las zonas
de marea hasta profundidades de 10 metros (Glyn, 1972, en Croz y col.,
1975). Estas plantas sirven de hábitat a una gran diversidad faunística, ya
que proveen de alimento a un número importante de organismos, brindan
refugio a una fauna particular y permiten, entre otras características, la
acumulación de detritus orgánico que forma parte del alimento de muchas
otras especies (Croz y col., 1975). Para la isla de Coche la abundancia y
diversidad relativa de especies de camarones peneidos y carideos en este
tipo de sustrato fue baja (3 especies) en comparación con los resultados
obtenidos por Bauer (1985) que menciona las especies Cuapetes
americanus, Thor manningi, Hippolyte obliquimanus (reportado como H.
curacoensis), Alpheus packardii y Latreutes parvulus (Stimpson, 1871),
como fauna nocturna asociada a praderas de Thalassia sp., en la costa
norte de Puerto Rico; Márquez (1988), por su parte, reportó especies como
Alpheus viridari (Armstrong, 1949), Ambidexter symmetricus, Palaemon
northropi (Rankin, 1898), P. ritteri Holmes, 1895 y Tozeuma carolinense
Kingsley, 1878 asociadas a estas fanerógamas marinas para las islas
Margarita y Cubagua; y López (1992), quien reportó 24 especies y recolectó
un total de 2565 camarones solamente en praderas de Thalassia
testudinum del archipiélago Los Roques. En el presente estudio sólo se
halló ocho organismos representantes de tres especies, de los cuales
Penaeus brasiliensis representó el 75% de la captura seguido por Sicyonia
laevigata y Nikoides schmitti con 12,5% respectivamente. La baja cantidad
de especies recolectadas en este sustrato, se debe quizás a la técnica de
muestreo empleada.
Los sustratos coralinos proveen una variedad de hábitat que sustentan

una alta diversidad de organismos, incluyendo numerosas especies de
camarones, proveyéndoles de alimento y refugio. En las localidades
seleccionadas en la isla de Coche, este tipo de ecosistema estuvo
pobremente representado, siendo el coral pétreo Millepora sp., el
24
representante más conspicuo. La diversidad y abundancia de camarones

asociadas a este coral fue baja, en comparación con otros sustratos, sólo
cuatro individuos de dos especies (Synalpheus brevicarpus y S.
scaphoceris ) fueron recolectados en este sustrato. En contraste, Chace
(1956) halló ocho especies de camarones asociadas a Acropora cervicornis
(Lamarck, 1816) en el archipiélago de los Roques; mientras que Márquez
(1988) reportó 10 especies de camarones asociados a Porites sp. Link,
1807 y Acropora sp., en las islas Margarita y Cubagua. Igualmente,
Rodríguez (1986) y Lira (2004), en sus respectivos trabajos, registran una
importante variedad de especies de camarones en comunidades coralinas de
Los Roques y La Tortuga. Probablemente, muestreos en localidades de la isla de
Coche que posean una mayor diversidad de especies de corales incrementarían
el registro de especies de camarones. También se logró recolectar un organismo
en restos de una concha de botuto (Aliger gigas) y uno asociado a anémonas;
sin embargo, como en el caso de los corales, estos sustratos fueron poco
frecuentes en las localidades de muestreo seleccionadas en la isla de Coche.
CONSIDERACIONES FINALES
De 190 organismos recolectados en las cinco localidades establecidas

en la isla de Coche se encontró que la especie más representativa en
número de individuos fue Synalpheus apioceros, con 17,36% de
abundancia relativa (33 individuos), seguida por la especies S. aff.
brevicarpus 1 con 15,78% (30 individuos), las especies S. aff. brevicarpus 2
y S. scaphoceris con 12,10 % cada una (23 individuos), Thor manningi con
8,94% (17 individuos), S. brevicarpus 6,31% (12 individuos) y Alpheus
formosus 4,21% (8 individuos). El resto de las especies no superaron el
3,68% (7 individuos) de abundancia relativa. Es muy probable que la
relativa baja cantidad de organismos recolectada en esta investigación en
comparación con otros trabajos se deba al esfuerzo en horas dedicado a
cada estación y sustrato en particular. Muestreos dirigidos a evaluar
únicamente sustratos específicos y por tiempos más prolongados
posiblemente arrojen una mayor cantidad de organismos recolectados y
también aumenten el número de especies conocidas para la zona.
AGRADECIMIENTOS
Los autores desean agradecer al Dr. Arthur Anker (Universidade Federal de
Goiás) por la confirmación de algunas especies, así como por la información
referente al complejo brevicarpus. También se desea agradecer a los licenciados
en Biología Marina Alberto Rosales, Luis Marturet, Ximena Hernández-Flores
(UDONE) y Alejandro Tagliafico (INIA Sucre-Nueva Esparta), al TSU Néstor
25
Rago (INIA Sucre-Nueva Esparta), a los estudiantes de Biología Marina Neil

Castro y Henry Montoya (UDONE-ECAM) y al Sr. Alexis Zabala por su valiosa
colaboración en la logística y muestreo de los organismos. A la Dra. Isabel
Calderón por la lectura crítica del manuscrito.
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32
LÁMINAS
Lámina 1. Penaeus brasiliensis (Latreille, 1817) A), macho, caparazón en vista lateral; Sicyonia
laevigata Stimpson, 1871 B), macho, caparazón en vista lateral; Cuapetes americanus (Kingsley, 1878),
E) macho, caparazón en vista lateral, F) quelípedo del segundo par de pereiópodos, G) escafocerito.
33
Lámina 2. Synalpheus antillensis Coutière, 1909., macho, A) caparazón anterior en vista dorsal, B)
región frontal del caparazón en vista lateral, C) abdomen, D) telson y urópodos, E) segundo pereiópodo,
F) tercer maxilípedo, G) porción distal del último artejo del tercer maxilípedo, H) tercer pereiópodo, I)
quelípedo menor en vista lateral, J) quelípedo menor en vista mesial, K) quela menor en vista lateral, L)
dedos de la quela mayor en vista lateral, M) quela mayor en vista lateral, N) quelípedo mayor en vista
mesial, O) quelípedo mayor en vista mesial.
34
Lámina 3. Synalpheus brevicarpus (Herrick, 1891), hembra, A) porción anterior del caparazón
en vista dorsal, B) región frontal del caparazón en vista lateral, C) tercer maxilípedo, D) ápice del
tercer maxilípedo E) segundo pereiópodo, F) tercer pereiópodo, (G) dáctilo del tercer pereiópodo,
H) abdomen, I) telson y urópodos, J) urópodos.
35
Lámina 4. Synalpheus brevicarpus (Herrick, 1891), hembra, A) quelípedo mayor en vista lateral,
B) dedos de la quela mayor en vista lateral, C) quela mayor en vista mesial, D) quelípedo menor
en vista lateral, E) quelípedo menor en vista mesial, F) quela menor en vista lateral.
36
Lámina 5. Synalpheus cf. brevicarpus (Herrick, 1891), macho, A) caparazón en vista dorsal, B)
caparazón en vista lateral, C) telson y urópodos, D) abdomen, E) urópodos, F) segundo
pereiópodo, G) tercer pereiópodo, H) dáctilo del tercer pereiópodo, I) tercer maxilípedo J) porción
distal del tercer maxilípedo.
37
Lámina 6. Synalpheus cf. brevicarpus (Herrick, 1891), macho, A) quelípedo mayor en vista
lateral, B) quela mayor en vista mesial, C) dedos de la quela mayor en vista lateral, D) quelípedo
menor en vista mesial, E) quelípedo menor en vista lateral, F) quela menor en vista lateral.
38
Lámina 7. Synalpheus aff. brevicarpus 1, macho, A) región frontal del caparazón en vista dorsal,
B) región frontal del caparazón en vista lateral, C) segundo pereiópodo, D) tercer pereiópodo, E)
dáctilo del tercer pereiópodo, F) tercer maxilípedo, G) porción distal del tercer maxilípedo H)
urópodos, I) telson y urópodos, J) abdomen.
39
Lámina 8. Synalpheus aff. brevicarpus 1, macho, A) quelípedo mayor en vista lateral, B) dedos
de la quela mayor en vista lateral, C) dedos de la quela mayor en vista mesial, D) quelípedo
menor en vista lateral, E) quelípedo menor en vista mesial, F) quela menor en vista lateral.
40
Lámina 9. Synalpheus aff. brevicarpus 2, macho, A) región frontal del caparazón en vista dorsal,
B) región frontal del caparazón en vista lateral, C) telson y urópodos, D) urópodos, E) abdomen,
F) segundo pereiópodo, G) tercer pereiópodo, H) dáctilo del tercer pereiópodo, I) tercer
maxilípedo, J) porción distal del tercer maxilípedo.
41
Lámina 10. Synalpheus aff. brevicarpus 2, macho, A) quelípedo mayor en vista lateral, B) dedos
de la quela mayor en vista mesial, C) dedos de la quela mayor en vista lateral, D) quelípedo
menor en vista lateral, E) quelípedo menor en vista mesial, F) quela menor en vista lateral.
42
Lámina 11. Synalpheus apioceros Coutière, 1909, macho, A) caparazón en vista dorsal, B)
quelípedo mayor en vista lateral; S. fritzmuelleri Coutière, 1909, macho, C) caparazón en vista
dorsal, D) palma y dedos del quelípedo mayor en vista lateral, E) dáctilo del tercer pereiópodo;
S. scaphoceris Coutière, 1909, macho, F) región frontal del caparazón en vista dorsal, G) quela
mayor en vista lateral.
43
Lámina 12. Especies del complejo Synalpheus brevicarpus presentes en la Isla de Coche: A-C) S.
brevicarpus (Herrick, 1891); D-E) S. aff. brevicarpus 1; F) Synalpheus aff. brevicarpus 2; G) S. cf.
brevicarpus (Herrick, 1891); H) hábitat de S. brevicarpus y S. aff. brevicarpus 1.
44
Lámina 13. Automate cf. rectifrons Chace, 1972, macho, A) región frontal del caparazón en vista
dorsal, B) quelípedo mayor en vista mesial, C) quelípedo mayor en vista lateral, D) tercer
pereiópodo, E) telson y urópodos.
45
Lámina 14. Lysmata ankeri Rhyne y Lin, 2006, hembra ovígera, A) región frontal del caparazón
en vista lateral, B) segundo pereiópodo; Thor manningi Chace, 1972, macho, C) caparazón en
vista lateral, D) tercer pereiópodo; Hippolyte pleuracantha (Stimpsom 1871), macho, E)
abdomen, F) caparazón en vista lateral; H. zostericola (Smith 1873), hembra ovígera, G)
abdomen, H) caparazón en vista lateral; H. obliquimanus Dana, 1852, macho, I) caparazón en
vista lateral.
46
Lámina 15. Ambidexter symmetricus Manning y Chace, 1971, macho, A) región frontal del
caparazón en vista lateral, B) rostro, C) primer par de pereiópodos; Nikoides schmitti Manning y
Chace, 1971, macho, D) región frontal del caparazón en vista lateral, E) región frontal del
caparazón en vista dorsal.
47
Enero-Junio, 2019
DINÁMICA DE COMUNIDADES MICROBIANAS

HETEROTRÓFICAS EN LA PLANICIE DE INUNDACIÓN
DEL RÍO MAPIRE, VENEZUELA
Alejandra Zamora-Figueroa* y Nora Malaver
Laboratorio de Ecología de Microorganismos. Centro de Ecología Aplicada. Instituto
de Zoología y Ecología Tropical. Universidad Central de Venezuela. Caracas,
Venezuela. *alejandra.zamora@gmail.com
RESUMEN
En la planicie de inundación del Río Mapire (Venezuela) se producen anualmente pulsos de
inundación y sequía que generan variabilidad espacial y temporal en las condiciones de
humedad del suelo. El objetivo fue caracterizar las comunidades microbianas heterotróficas
(hongos y bacterias) cultivables asociadas al suelo de la planicie de inundación, y determinar si
el gradiente de inundación influye en los patrones de estructura comunitaria y en su función, en
referencia a la descomposición de materia orgánica en este tipo de ecosistemas. Se colectaron
muestras en tres épocas del año (sequía, entrada de lluvias e inundación) en 4 puntos del
gradiente definidos por la intensidad de la inundación. Se compararon en las diferentes zonas y
épocas de muestreo los parámetros fisicoquímicos del suelo, densidades de microorganismos y
los perfiles fisiológicos de las cepas aisladas, mediante análisis estadísticos. La estructura
comunitaria se estimó a través de índices de diversidad funcional y un análisis de clúster
permitió identificar equivalencias funcionales. Los resultados muestran patrones
espacio-temporales de estructura funcional de la comunidad microbiana como respuesta a
heterogeneidad en condiciones edáficas y disponibilidad de sustratos. Se infiere que las
comunidades microbianas están adaptadas a los pulsos anuales de inundación, pues la
inundación no afecta negativamente el funcionamiento del componente microbiano en el
ecosistema y no se detienen los procesos a los cuales está asociado. Las equivalencias
funcionales revelan procesos sucesionales debido a los cambios de humedad del suelo y
disponibilidad de fuentes de carbono en las distintas épocas del año.
Palabras clave: comunidades microbianas, suelo, planicie de inundación, perfil

fisiológico, grupos funcionales, diversidad funcional.
Heterotrophic microbial communities dynamics in

the floodplain of Mapire River, Venezuela
Abstract
Annual pulses of flooding and drought in the floodplain of the Mapire River (Venezuela) generate
spatial and temporal variability in soil moisture conditions. The objective of this study was to
characterize the cultivable heterotrophic microbial communities (fungi and bacteria) associated
with the floodplain soil to determine if the flood gradient influences the patterns of community
structure and its function, in reference to the decomposition of organic matter in this type of
Recibido: septiembre 2019

Aceptado: abril 2020
ecosystems. Samples were collected at three times of the year (drought, rainfall and flooding) at
4 points of the gradient defined by the intensity of the flood. Statistical analyzes were used to
compare the physicochemical parameters of the soil, the densities of microorganisms and the
physiological profiles of the isolated strains in the different sampling areas and times. The
community structure was estimated through functional diversity indices and a cluster analysis
allowed identification of functional equivalences. The results show spatial-temporal patterns of
functional structure of the microbial community as a response to heterogeneity in edaphic
conditions and availability of substrates. It is inferred that the microbial communities are
adapted to the annual flood pulses, since the flood does not negatively affect the functioning of
the microbial component in the ecosystem and the processes to which it is associated do not
stop. Functional equivalences reveal successional processes due to changes in soil moisture
and availability of carbon sources at different times of the year.
Keywords: microbial communities, soil, floodplain, physiological profile, functional

groups, functional diversity.
INTRODUCCIÓN
Las planicies de inundación constituyen áreas cuyos suelos son de
origen aluvial en uno o ambos lados de un río, y están sujetos a las
inundaciones por desbordamiento durante los períodos de mayor nivel de
agua permaneciendo saturados o cubiertos de agua periódicamente
(Westermann, 1993, Rinklebe y col., 2007). Las fluctuaciones del nivel
freático traen como consecuencia varias condiciones de humedad del
suelo, presentando zonas óxicas y anóxicas, lo que permite una amplia
gama de procesos anaeróbicos y aeróbicos (Gutknecht y col., 2006).
Diversos estudios en biogeoquímica de humedales han demostrado

que la hidrología es el principal factor que afecta la estructura de la
comunidad microbiana (Brockett y col., 2012) pues, los períodos de sequía
y re-humedecimiento del suelo generan estrés osmótico y competencia por
recursos ocasionando presión selectiva (Fierer y col., 2003; Castro y col.,
2010), influyendo en los procesos microbianos en este tipo de ecosistemas
(Mentzer y col., 2006). Las llanuras de inundación conectan los sistemas
terrestres y acuáticos y los microorganismos impulsan la transferencia de
nutrientes, elementos y materia orgánica en estos sistemas (Nelson y col.,
2016). En ese sentido, la mayoría de los estudios relacionados con la
ecología microbiana están orientados a determinar cómo la diversidad de
microorganismos influye en el funcionamiento de los ecosistemas y la
relación existente entre diversidad-funcionamiento (Hooper y col., 2005;
Córdoba-Tapia y Zambrano, 2015). Sin embargo, la dinámica estacional
de la comunidad microbiana en suelos de planicies de inundación con
condiciones fluctuantes de óxido-reducción es poco conocida, pero se
considera importante para entender la comunidad microbiana y la
dinámica del ciclo de nutrientes en estos ecosistemas (Moche y col., 2015).
50
Zamora-Figueroa y Malaver: Dinámica de comunidades microbianas en planicie de inundación.
Las comunidades microbianas tienen un importante rol en muchos

procesos ecosistémicos, tales como formación y descomposición de
materia orgánica, respiración, ciclaje de nutrientes (Delgado-Baquerizo y
col., 2016), no obstante, la investigación microbiana en humedales se ha
centrado mucho más en microorganismos específicos responsables de
procesos clave que en el análisis funcional general de la comunidad
microbiana (Gutknecht y col., 2006).
Los estudios independientes del cultivo demuestran que una gran

proporción de las poblaciones microbianas autóctonas en los humedales
está representada por organismos aún no cultivados con fisiologías y
potenciales metabólicos desconocidos (Dedysh, 2011), y además, el
conocimiento sobre los microorganismos responsables de la
descomposición de la materia orgánica en estos ecosistemas es mucho
más limitado (Pankratov y col., 2011) aunque se han realizado algunos
avances en el conocimiento del efecto de las variables ambientales en los
humedales y en las capacidades metabólicas de los microorganismos
(Freixa y col., 2016; Argiroff y col., 2017).
La determinación de patrones de uso de sustratos como indicador de la

diversidad funcional (Zak y col., 1994) ha sido ampliamente utilizada para
clasificar o caracterizar especies aisladas del suelo, o consorcios microbianos
(Campbell y col., 1997). La evaluación de la utilización de diferentes fuentes de
carbono por un microorganismo o consorcio de ellos es una metodología que
permite establecer el perfil fisiológico de ensamblajes microbianos
heterotróficos capaces de ser metabólicamente activos y cultivables
(Stefanowicz, 2006; Zamora y col., 2012;). Como ventaja, algunas
investigaciones demuestran que éstos métodos convencionales de
microbiología, combinados con un enfoque de ecología de comunidades pueden
detectar cambios estructurales o funcionales de la comunidad microbiana del
suelo (Garau y col., 2007). Así lo demuestran los trabajos de (Huang y col.,
2017) en cuyo monitoreo de efecto de enmiendas al suelo encontraron que los
resultados de perfiles fisiológicos y la diversidad funcional de la comunidad
microbiana del suelo fue consistente con los resultados encontrados con
técnicas moleculares (basado en genes del rRNA 16S y rRNA ITS). En otro
estudio comparativo, Xue y col. (2008) usando Ecoplacas Biolog, electroforesis
en gel con gradiente desnaturalizante (DGGE, por sus siglas en inglés),
mostraron resultados similares en términos del efecto del cambio en el uso de
la tierra en la estructura de la comunidad microbiana del suelo.
Las variaciones estacionales en las condiciones de humedad originan

cambios en las condiciones fisicoquímicas en la solución del suelo
(disponibilidad de nutrientes, pH, potencial redox, etc.) que se reflejan en
51
la respuesta fisiológica de la comunidad microbiana, y estos cambios en la

función de la comunidad pueden ser indicadores del funcionamiento del
ecosistema en respuesta a condiciones ambientales globales (Lennon y
col., 2012, Nelson y col., 2016; García y col., 2018). Por otra parte, el
cambio climático podría influir en las condiciones físicoquímicas de los
suelos de las planicies de inundación con los consecuentes impactos en la
comunidad microbiana del suelo. Por esta razón se hace necesaria la
comprensión de los principales procesos biogeoquímicos, particularmente,
las funciones microbianas del suelo como requisito previo para el manejo
sostenible de este tipo de ecosistemas en el contexto de la adaptación y
mitigación del cambio climático.
En ese sentido, el análisis funcional de comunidades microbianas

heterotróficas en planicies de inundación tropicales contribuye al
conocimiento de estos ecosistemas ribereños y su biogeoquímica. Con esta
premisa, este trabajo procura caracterizar funcionalmente las
comunidades microbianas heterotróficas (hongos y bacterias) asociadas al
suelo de la planicie de inundación de un río tropical, con la finalidad de
determinar si los cambios espaciales y temporales del gradiente de
inundación influyen en los patrones de estructura comunitaria, como una
variable controladora en el funcionamiento del ecosistema.
Área de estudio. El sitio de estudio se encuentra ubicado al sur del

estado Anzoátegui, Venezuela, en la planicie de inundación del río Mapire
(7°44’N y 64°45’W). Este río fluye a través de la Formación Mesa del
Pleistoceno, y ha sido clasificado como de aguas negras debido a su color
marrón oscuro y a las características oligotróficas en términos de
nutrientes y productividad primaria (Vegas-Vilarrúbia, 1988). La
temperatura media anual es 27,4°C y la precipitación promedio anual es
de 1333 mm, con una estación seca entre noviembre y abril y la estación
lluviosa desde mayo hasta octubre (Vegas-Vilarrúbia y Herrera, 1993).
En esta zona ocurre la formación de un lago de inundación estacional

como consecuencia del represamiento de las aguas por el río Orinoco,
generando un lecho de inundación perpendicular al cauce del río, y donde
se puede delimitar claramente un gradiente de inundación que depende de
la topografía del área. El estudio se realizó a lo largo de un hidroperíodo
completo: sequía (T1, Marzo 2009), inicio de lluvias (T2, Mayo 2009) e
inundación (T3, Agosto 2009) en cuatro zonas del gradiente, delimitadas
52
previamente por Chacón y col. (2005): (i) zona baja (MAX), donde la
profundidad de la lámina es de 12 m durante ocho meses por año, de
mayo a diciembre, de textura arcillosa (54.2% arcilla, 23.3% limos y 22.5%
arena); (ii) zona intermedia (MED), donde la inundación alcanza un
máximo de cinco metros de profundidad durante cinco meses al año, de
junio a noviembre, de textura arcillosa (65% arcilla, 20.8% limos y 14.2%
arena) ; (iii) zona alta (MIN), en la que la lámina de agua presenta 1 m de
profundidad sólo dos meses por año, de julio a septiembre, de textura
franco-arcillo-arenosa (21.7% arcilla, 20.8% limos y 57.5% arena) y se
incluyó una zona más elevada topográficamente (NF), donde en ninguna
época del año ocurre inundación, de textura arenosa (18.3% arcilla, 20%
limos y 61.7% arena).
Colecta de muestras. En cada zona y período, se colectaron muestras

de suelo empleando un diseño muestral sistemático. Los puntos de
muestreo se arreglaron en un transepto perpendicular al margen del río
siguiendo el gradiente de la inundación (Figura 1), y en cada punto de
muestreo se tomaron muestras de suelo por triplicado del horizonte
superficial del perfil del suelo (0-10 cm), usando un core circular con 8 cm
de diámetro (n=3 por zona y fecha de muestreo, total n= 36).
Figura 1. Diseño de la toma de muestras en las diferentes zonas del gradiente de inundación del río
Mapire. MAX, zona máxima inundación; MED, zona de inundación media; MIN, zona de mínima
inundación, NF, zona nunca inundada. (·) punto de muestreo. Adaptado de Rosales (1988).
53
Análisis físico y químico del suelo. Las muestras fueron secadas

(excepto las muestras para la determinación de humedad y aislamiento
microbiano) a temperatura ambiental, entre 26 a 28°C, tamizadas (mesh 10)
y homogeneizadas a fin de tomar una fracción representativa para los
diferentes análisis. Se determinó el porcentaje de saturación de agua por
diferencia en el peso antes y después de secar 10 g de suelo a 110 ºC
durante 24 horas (Richards, 1941) y se expresó respecto a la capacidad de
campo (relación entre la máxima capacidad de retención de agua y el
contenido de agua de la muestra). El pH se determinó en una mezcla con
proporción1:2.5 (suelo: agua) de acuerdo a Jackson (1976) utilizando un
electrodo estándar de vidrio (HORIBA). La materia orgánica de suelo (%MO)
se determinó por el método de oxidación completa (Walkley y Black, 1934).
Aislamiento de microorganismos. Los microorganismos cultivables

del suelo fueron activados en medio líquido, agitando durante 8 horas 25 g
de suelo en 50 ml de solución salina isotónica (NaCl 0.85 % p/v). Se
realizaron diluciones seriadas y se inocularon en placas de agar tripticasa
de soya para bacterias aeróbicas, agar tioglicolato para bacterias
anaeróbicas y agar malta para hongos. Todas las placas fueron incubadas
a temperatura ambiente. Para la incubación de bacterias anaerobias se
usaron jarras de anaerobiosis GasPack®. Para determinar la densidad
microbiana se cuantificaron las unidades formadoras de colonias (UFC)
luego de 24 h para las bacterias y 72 h para los hongos. Para cada época
de muestreo, se aislaron aleatoriamente de cada réplica diez cepas de
bacterias aeróbicas, diez cepas de bacterias anaeróbicas (para un total de
30 cepas de bacterias aeróbicas y 30 cepas de bacterias anaeróbicas por
cada zona del gradiente) y los diferentes morfotipos de hongos.
Determinación del perfil fisiológico y análisis funcional. La

caracterización funcional de las comunidades microbianas se realizó a
través del potencial bioquímico de cada cepa bacteriana y fúngica aislada.
Se realizaron un total de 14 pruebas bioquímicas vinculadas a la
mineralización de materia orgánica y ciclaje de N y P en el suelo, que
incluyeron: a) utilización de compuestos carbonados como glucosa,
lactosa, peptonas, almidón (MacFaddin, 2004), celulosa, lignina, quitina y
pectina (Parkinson y col., 1971), b) producción de enzimas como ureasas,
proteasas, fitasas, nitrato y nitrito-reductasas (MacFaddin, 2004) y
lipasas (Slifkin, 2000) y c) solubilización de fosfatos (Pikovskaya, 1948).
Los resultados se expresaron como frecuencias de utilización de cada
sustrato (número de respuestas positivas) respecto al total de cepas. La
frecuencia de uso de sustratos en cada sitio y época de muestreo se utilizó
para calcular el índice de diversidad de Shannon (H’) como estimador de la
diversidad metabólica de la comunidad microbiana (Zak y col., 1994).
54
Análisis estadístico. Se realizaron análisis de ordenación de

escalamiento multidimensional no métrico (NMDS por sus siglas en inglés)
para representar gráficamente los cambios en las variables
microbiológicas (densidad microbiana y perfiles de utilización de sustratos)
y de variables fisicoquímicas del suelo en las diferentes zonas del
gradiente de inundación en las diferentes épocas de muestreo. La
ordenación NMDS se llevó a cabo con base a la medida de distancia
Bray-Curtis en el software PAST versión 3.2 (Hammer y Harper, 2001).
Adicionalmente, a partir de los valores de frecuencia de utilización de cada
sustrato se realizó un análisis de componentes principales (ACP) con el
software CANOCO versión 4.56 (Braak y Smilauer, 1997), a fin de
representar los patrones de actividad fisiológica de las comunidades
microbianas en las distintas zonas del gradiente durante las diferentes
épocas del año. Se realizó un análisis multivariante permutacional de
varianza de dos vías (PERMANOVA por sus siglas en inglés; Anderson y
col., 2008) para determinar diferencias estadísticamente significativas de
las variables microbiológicas y fisicoquímicas del suelo, entre épocas y
sitos de muestreo de la planicie de inundación. Cada prueba se realizó
utilizando 9999 permutaciones bajo la suma de cuadrados (SS) de Tipo III
y un modelo reducido para generar un estadístico F permutado y un valor
de p. La contribución de las variables fisicoquímicas y microbiológicas a la
disimilitud promedio (PD, por sus siglas en inglés) entre sitios y épocas de
muestreo se calculó mediante un procedimiento de porcentaje de similitud
(SIMPER por sus siglas en inglés, Clarke y Gorley, 2006). Estos análisis
multivariados se realizaron utilizando el software PRIMER 6 y
PERMANOVA+ versión 6.1.16. Las diferencias en los índices de diversidad
(H’) y variables fisicoquímicas se determinaron a través de un análisis de
varianza de dos vías (ANOVA) y test de Tukey como prueba a posteriori. Se
realizó un análisis de cluster, con base a los resultados de presencia o
ausencia de utilización de sustratos, empleando el algoritmo de vecino
más cercano y como medida de similitud la distancia euclidiana, con la
finalidad de agrupar las cepas con perfiles fisiológicos idénticos. Los
grupos formados por cepas de distinto tipo: bacterias aeróbicas y
anaeróbicas, o bacterias y hongos, u hongos taxonómicamente distintos,
se consideraron equivalentes funcionales. Estos análisis se realizaron en
el software PAST versión 3.2 (Hammer y Harper, 2001).
RESULTADOS
Dinámica espacio–temporal del gradiente de inundación. La
variabilidad espacio-temporal de las variables fisicoquímicas y
microbiológicas se representó mediante un NMDS (Figura 2). La
55
dispersión de los puntos sugiere la formación de un gradiente espacial, y

principalmente temporal de condiciones fisicoquímicas en el suelo que se
refleja en la expresión de los grupos funcionales microbianos. Las
variables fisicoquímicas (Figura 2A) fueron diferentes en todas la
localidades (PERMANOVA: F= 143.4, Pperm= 0.001) y entre épocas
(PERMANOVA: F= 830.3, Pperm= 0.001), así como la interacción entre
ambos factores (PERMANOVA: F= 44.3, Pperm= 0.001).
Figura 2. Análisis de ordenación de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) mostrando

diferencias entre las zonas del gradiente de inundación y épocas de muestreo. (A) NMDS plot basado
en similitudes de variables fisicoquímicas. (B) NMDS plot basado en similitudes de variables
microbiológicas. MAX. zona máxima inundación. MED. zona de inundación media. MIN. zona de
mínima inundación. NF. zona no inundada. T1. sequía. T2. inicio de lluvias. T3. inundación.
56
En la Tabla 1 se observa que las zonas más bajas del gradiente (MAX y
MED) presentaron un porcentaje de saturación de humedad
significativamente mayor respecto a las zonas más elevadas (MIN y NF) en
todas las épocas de muestreo (Tukey, p< 0.05). Por otra parte, el contenido
de materia orgánica en el suelo de las zonas intermedias mostró una
tendencia a aumentar con el inicio de lluvias (Tukey, p<0.05),
encontrándose en mayor concentración en las zonas intermedias del
gradiente (MED y MIN). Los análisis de varianzas indicaron que para
ambas variables la interacción de los factores sitio y época de muestreo
fueron significativas (ANOVA, p = 6.35 E-17 y 1.79 E-05, respectivamente).
Los valores de pH del suelo indican que el suelo es bastante ácido, y no se
encontraron variaciones espacio-temporales significativas. Con relación a
la densidad de microorganismos cultivables, se determinó que la
interacción de los factores sitio y época de muestreo fue significativa para
bacterias aeróbicas y hongos (ANOVA, p = 3.06 E-09 y 0.02
respectivamente). La densidad de bacterias mostró una tendencia a
aumentar (Tukey, p<0.05) durante la época de inicio de lluvias, mientras
que la densidad fúngica disminuyó significativamente durante la época de
inundación (Tukey, p<0.05) en todas las zonas de muestreo. La riqueza
fúngica por otra parte presentó una tendencia particular, encontrándose
mayor riqueza de morfotipos de hongos filamentosos y levaduriformes en
T2, mientras que en T3 se observó una disminución del número de
morfotipos de hongos filamentosos con relación a las levaduras (Tabla 1).
Las disimilitudes entre sitios basadas en variables fisicoquímicas

(SIMPER) indicaron que la principal contribución entre MAX y MED
(PD=32.11) fue el contenido de materia orgánica (67%), mientras que con el
resto de las zonas la principal contribución fue el porcentaje de saturación de
humedad (99% de contribución en todos los casos). El SIMPER también
indicó que la diferencia entre T1 y T2 (PD=26) se debió al porcentaje de
saturación de humedad (59% de contribución) y al contenido de materia
orgánica (41%), mientras que en T3 las diferencias se debieron al porcentaje
de saturación de humedad (99% de contribución).
Las disimilitudes entre sitios basadas en variables fisicoquímicas

(SIMPER) indicaron que la principal contribución entre MAX y MED
(PD=32.11) fue el contenido de materia orgánica (67%), mientras que con el
resto de las zonas la principal contribución fue el porcentaje de saturación
de humedad (99% de contribución en todos los casos). El SIMPER también
indicó que la diferencia entre T1 y T2 (PD=26) se debió al porcentaje de
saturación de humedad (59% de contribución) y al contenido de materia
orgánica (41%), mientras que en T3 las diferencias se debieron al porcentaje
de saturación de humedad (99% de contribución).
57
Tabla 1. Variables fisicoquímicas y microbiológicas en el gradiente de inundación a lo largo del hidroperíodo.

DensAE DensAN DensH N°
Season H MO
pH Log CFU Log CFU Log CFU morfotipos
Zone (%) (%)
g-1
g-1
g-1
fúngicos
9H
MAX 18.99 Ba
7.98 Bb
3.7 Aa
7.32 Bc
8.55 Bb
8.22 Aa
2L
4H
MED 15.1Ba 13.24Ba 3.8Aa 9.17Ca 8.90Bab 6.77ABab
1L
T1
3H
MIN 8.82Bb 8.39Bb 4.1Aa 8.18Bb 10.65Ba 5.26Bb
4L
4H
NF 6.82Bb 5.63Bc 3.9Aa 7.32Bc 10.43Bab 7.54ABab
2L
4H
MAX 20.42Ba 11.19Ab 3.5ABb 12.41Aa 12.08Aa 4.35Ba
4L
7H
MED 17.79 Ba
15.71 Aa
3.7 Ab
12.37 Aa
12.88 Aa
5.02 Ba
5 L
T2
7H
MIN 15.02Ba 12.46Ab 3.9Aab 12.17Aa 13.51ABa 5.66ABa
7L
9H
NF 8.14 Bb
8.02 Ac
4.3 Aa
12.36 Aa
12.34 Aa
5.63 Ba
7L
1H
MAX 100Aa 4.02Cb 4.3Aa 12.52Aa 10.32ABc 8.25Aa
12 L
3H
MED 100Aa 7.53Ca 4.1Aa 11.64Bb 10.79ABbc 8.45Aa
15 L
T3
3H
MIN 52.32Ab 8.48Ba 3.8Aa 12.82Aa 13.27Aa 7.77Aa
15 L
4H
NF 39.43Ac 4.51Bb 4.1Aa 12.79Aa 12.68Aab 8.38Aa
11 L
*Letras mayúsculas diferentes en la misma columna indican diferencias estadísticamente significativas
entre épocas para una misma zona (ANOVA, Tukey p < 0.05). *Letras minúsculas diferentes en la misma
columna indican diferencias estadísticamente significativas entre zonas para una misma época (ANOVA, Tukey
p < 0.05). MAX. zona máxima inundación. MED. zona de inundación media. MIN. zona de mínima inundación.
NF. zona no inundada. T1. sequía. T2. inicio de lluvias. T3. inundación. %H. porcentaje de humedad con
relación a la capacidad de campo. %MO. porcentaje de materia orgánica. Den AE. densidad de bacterias
heterotróficas aeróbicas. Den AN. densidad de bacterias heterotróficas anaeróbicas. Den H. densidad de
hongos.
Tal como se observa en la Figura 2B, los perfiles de uso de sustratos

mostraron diferencias entre sitios (PERMANOVA: F= 7.3, Pperm= 0.001), y
entre épocas (PERMANOVA: F= 46.9, Pperm= 0.001) y la interacción de los
factores (PERMANOVA: F= 3.2, Pperm= 0.001). En la Figura 3 se
representa el patrón de usos de sustratos de las comunidades
microbianas en las diferentes zonas y épocas de muestreo. Se destacan
cambios temporales en los patrones de consumo de sustratos complejos
(celulosa, lignina, pectina y quitina), simples (actividad de α-amilasas,
β-amilasas, proteasas) así como uso de aceptores de electrones
alternativos (nitrato y nitrito reductasas, sulfatoreductasas).
Los análisis de similitudes (SIMPER) indicaron que las diferencias en

los perfiles de uso de sustratos entre las zonas MAX y MED (PD=14.99)
son debidas a cambios en las frecuencias de utilización de carbohidratos
simples principalmente (13% de contribución) y amilasas (12%); con MIN
58
(PD=16.03) la contribución a la disimilitud fue de principalmente

carbohidratos simples (15%) y actividad ureasa (10%) y la disimilitud con
NF (PD=13.66) la mayor contribución fue la actividad nitrito-reductasa
(11%) y ureasa (10%). La disimilitud de los perfiles fisiológicos entre las
zonas MED y MIN (PD=13.03) se debe a una mayor frecuencia de amilasas
(14% de contribución) y carbohidratos simples (10%) y con NF (PD=15.86)
por amilasas (13%) y actividad lipolítica (11%). Finalmente, la principal
contribución a la disimilitud de perfiles fisiológicos entre las zonas MIN y
NF (PD= 11.27) se deben a la solubilización de fosfatos (12%) y actividad
lipolítica (11%). En cuanto a las diferencias temporales el SIMPER indicó
que las diferencias entre las zonas entre T1 y T2 (PD= 22.64) se debieron
principalmente a la actividad de nitrito-reductasa (19% de contribución) y
uso de lignina (8%) y con T3 (PD=22.52) la mayor contribución es de
actividad de nitrito-reductasa (14%) y actividad proteolítica (9%). La
principal contribución a las diferencias en el perfil fisiológico entre T2 y T3
(PD= 18.47) fue la solubilización de fosfatos (14%) y amilasas (11%).
Figura 3. Análisis de Componentes Principales de los patrones de utilización de sustratos de

comunidades microbianas en el gradiente de inundación. MAX. zona máxima inundación. MED. zona
de inundación media. MIN. zona de mínima inundación. NF. zona no inundada. T1. sequía. T2. inicio
de lluvias. T3. inundación. Glu. metabolismo de glucosa. Lac. metabolismo de lactosa. Pep.
metabolismo de peptonas. α-ami. Actividad de α-amilasas. b-ami. Actividad de ß-amilasas. Pec.
degradación de pectina. Cel. degradación de celulosa. Lig. degradación de lignina. Qui. degradación de
quitina. Gel. actividad de proteasas. Twn. actividad de lipasas. NO2. actividad de nitrato-reductasas.
N2. actividad de nitrito-reductasas. Ure. actividad de ureasas. Pi. solubilización de fosfatos. Po.
actividad de fitasas.
59
Diversidad Funcional. La Figura 4 representa los índices H’, los

cuales sugieren de forma cuantitativa el grado de semejanza en la
estructura de las comunidades estudiadas. No se encontraron diferencias
estadís-ticamente significativas en los índices de diversidad en las
diferentes zonas y épocas de muestreo (ANOVA, p>0.05).
Figura 4. Diversidad de utilización de sustratos de la comunidad microbiana en el gradiente de

inundación. MAX. zona máxima inundación. MED. zona de inundación media. MIN. zona de mínima
inundación. NF. zona no inundada. T1. sequía. T2. inicio de lluvias. T3. inundación.
Equivalencias funcionales. Los perfiles fisiológicos de cada cepa

aislada por sitio y época de muestreo permitieron determinar
equivalencias funcionales en el gradiente de inundación (Tabla 2). Como
factor común, en todas las zonas se observaron equivalencias del tipo
bacteria aeróbica-anaeróbica, hongo-levadura, hongo-bacteria,
levadura-bacteria. Se determinó predominancia de equivalencias entre
cepas anaeróbicas, pero también aeróbica-anaeróbica (por ejemplo, MAX
y NF en T1) o anaeróbica-hongo (por ejemplo, MAX y MIN en T2). Se
destacan además, equivalencias de tipo aeróbica-levadura (MAX y MED en
T3), anaeróbica-hongo (MIN en T2, MAX y MIN en T2), hongo-levadura
(MIN y NF en T3). La matriz de equivalencias funcionales evidencia que al
identificar coincidencias en la expresión de grupos microbianos
particulares en diferentes zonas del gradiente para una misma época de
muestreo o en la misma zona para distintas épocas podría implicar
redundancia funcional en la comunidad microbiana.
60
Tabla 2. Matriz de equivalencias funcionales en el gradiente de inundación
MAX MED MIN NF

Sitio / época
T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3 T1 T2 T3
T1
AN-AN
T2
MAX AE-AN
AN-AN AN-AN
T3
AE-AN L-L
AN-AN
T1 AE-AE AN-AN
AN-H
AE-AE
AE-AE
T2 AE-AN AE-AE AN-AN
AN-AN
MED AN-H
AE-AN
AE-AE AE-AE AE-AE
T3 AN-AN AE-AE
AE-AN AE - L AN-H
AN-AN
AE-AE AN-AN AN-AN
T1 AN-AN AN-AN AN-AN
AE-AN AE-AE L-L
AN-H AN-H
AN-AN AN-AN AN-AN AN-AN AE-AE AN-H
MIN T2 AE-AN
AE-AN AE-AN AE-AN AE-AE AE-AN AE-AE
AE-AE AE-AE
AN-AN AN-AN AN-AN AE-AE AN-AN
T3 AN-AN AE-AE AN-AN
L - L AE-AE AE - L AE-AN AE-AN
AN-AN AN-AN AN-AN AN-AN
T1 AN-AN AN-AN AN-AN AE-AN AN-AN
AE-AN L-L L-L AE-AN
AE-AE
AN-AN AN-AN AN-AN AN-AN
T2 * * AN-AN L - L AE-AE AN-AN
AE-AE AE-AE AE-AE AE-AE
AN-AN
NF AE-AE
AN-AN
AE-AE
AE-AN AE-AE AN-AN AE-AE AN-AN AN-AN L - L
T3 AE-AN AN-AN AN-AN AN-AN
AN-AN AN-AN AE - L AN-AN AE-AN AE-AE H - L
AN-AN
L - AN
L - AE
La interpretación se hace con doble entrada, considerando equivalencias funcionales de cepas de distinto tipo: AE.
bacteria aeróbica. AN. bacteria anaeróbica. H. hongo filamentoso. L. levadura. MAX. zona máxima inundación. MED.
zona de inundación media. MIN. zona de mínima inundación. NF. zona no inundada. T1. sequía. T2. inicio de lluvias. T3.
inundación.
DISCUSIÓN
Se ha establecido que la estructura de las comunidades cambia
espacio-temporalmente como respuesta al incremento o déficit de
recursos o por factores ambientales que determinan los patrones de
actividad de los microorganismos y su interacción en la comunidad
(Samaritani y col., 2017). En los ecosistemas influenciados por pulsos de
entrada de recursos (agua, nutrientes) éstos se convierten en el principal
factor de la variación estacional de la biomasa microbiana del suelo
(Wardle, 1998). El análisis de ordenación realizado en este estudio
muestra que la estructura funcional de la comunidad microbiana varía en
el espacio y el tiempo, pero fueron las variaciones estacionales las que
tuvieron mayor impacto. Este resultado parece coincidir con lo planteado
61
por Delong (2010) quien señala que en los sistemas bajo perturbaciones
recurrentes, tales como los pulsos de inundación, las dinámicas
temporales dominan los patrones de diversidad microbiana.
Los perfiles fisiológicos cambiaron de acuerdo a las variaciones de las

condiciones fisicoquímicas y disponibilidad de sustratos en cada posición
del gradiente (Figura 2). Resultados similares fueron encontrados por
Samaritani y col. (2017) quienes reportan que la estacionalidad influye en
mayor medida la estructura de la comunidad microbiana, en relación a las
variaciones espaciales a través de una planicie de inundación restaurada.
Estos autores concluyen que la estacionalidad afectó la disponibilidad de
carbono, y la humedad del suelo y contenido de nutrientes fue
heterogéneo en consecuencia, y por tanto la estructura comunitaria fue
variable espacio-temporalmente.
Miller y col. (2001) establecen que los suelos en las zonas elevadas de las
planicies de inundación son mejor drenados y en consecuencia son menos
inundados que las zonas más bajas asociadas. Esta condición se cumple en
el gradiente de inundación del Río Mapire, donde las zonas MAX y MED de
textura arcillosa y ello les permite retener más tiempo la humedad del suelo
y la materia orgánica (Langer y Rinklebe, 2009), mientras que las zonas
MIN y NF textura franco-arenosa, están sometidas a condiciones abióticas
diferentes, no sólo por la textura más arenosa y menor retención de
humedad, sino por encontrarse más cercano al ecotono entre el bosque y la
sabana. En referencia a este gradiente edáfico, Rosales (1988) determinó
que los cambios en la fertilidad del suelo definen el tipo de vegetación que se
establece, identificando en el gradiente de inundación del Río Mapire dos
tipos de vegetación, várzea e igapó, caracterizadas por mayor y menor
fertilidad respectivamente. Este estudio se realizó en el bosque de igapó,
donde la baja fertilidad del suelo y el carácter oligotrófico de las aguas de
inundación (Vegas-Vilarrúbia y Herrera, 1993) hacen de la planicie de
inundación del Río Mapire un ecosistema que podría considerarse como un
sistema cerrado en el cual, la cantidad de sedimentos transportada por el
Río Mapire aun en épocas de descarga alta es muy baja como sugieren los
resultados de Vegas-Vilarrúbia (1988). En este sistema los nutrientes son
reciclados constantemente, ya que entran al suelo en forma de hojarasca
durante la época seca (T1). Las plantas en este bosque pierden sus hojas
debido al estrés hídrico como un mecanismo adaptativo de la vegetación
para evitar la excesiva transpiración foliar (Fernández y col., 1999). Esta
hojarasca es descompuesta por la comunidad microbiana del suelo, siendo
gran parte de estos nutrientes incorporados nuevamente a las plantas para
la formación de hojas nuevas durante la entrada de lluvias. Los perfiles
fisiológicos de la comunidad microbiana durante la época seca se
62
caracterizaron por el consumo de sustratos complejos tales como lignina,

celulosa, pectina y almidón principalmente, lo cual es consistente con el
proceso arriba explicado, pues estos sustratos constituyen elementos
estructurales de la hojarasca seca.
Trabajos previos han propuesto que la heterogeneidad del hábitat es el

resultado de los cambios en la composición de la comunidad vegetal,
explicando la variabilidad en la estructura de la comunidad microbiana
(Grayston y col., 2001; Balasooriya y col., 2008). Asimismo, algunas
especies de plantas favorecen la actividad de la biota del suelo que facilita la
descomposición de sus propios residuos, al menos a pequeñas escalas
espacio-temporales (Dennis y col., 2010), y los patrones sucesivos de la
comunidad microbiana seguirá la sucesión de vegetación a lo largo del
gradiente de inundación y la calidad de la hojarasca (Balasooriya y col.,
2008; Bardgett y Van der Putten, 2014). En ese respecto, Gutknecht y col.
(2006), Balasooriya y col. (2008), Yu y col. (2012) y Samaritani y col. (2017)
establecen que la vegetación es uno de los factores que influyen en la
estructura de la comunidad microbiana a través de exudados radicales que
proveen carbono soluble para los microorganismos que habitan las
cercanías de las raíces (Gutknecht y col., 2006; Samaritani y col., 2017).
Además se ha discutido que la disponibilidad de agua es un factor

importante que influye en la diversidad microbiana del suelo (Mentzer y col.,
2006) y se determinó en este estudio que el contenido de humedad del suelo
varió significativamente de una época a otra en la planicie de inundación (Tabla
1). De la misma manera en que la humedad del suelo aumentó en T2, también
incrementó el contenido de materia orgánica y la densidad de microorganismos.
El perfil fisiológico de las comunidades microbianas durante esta época se
caracterizó por el uso de sustratos simples y solubles tales como glucosa y
almidón (Figura 3), que coincide con la mayor disponibilidad de carbono en el
suelo, proveniente quizá de una mayor actividad de las raíces y lisis de células
microbianas por shock osmótico producto del rehumedecimiento del suelo
(Balasooriya y col., 2008). En ese sentido, la estimulación de microorganismos
capaces de utilizar azúcares simples y aminoácidos sugiere que las plantas
pueden liberar compuestos de este tipo en sus rizósferas (Grayston y col., 2001;
Grayston y Campbell, 1996). Por otro lado, la actividad de nitratoreductasas
demuestra la importancia del metabolismo anaeróbico de algunos
microorganismos durante esta época.
Asimismo, en esta época aumentó en el número de morfotipos de

levaduras en todas las zonas del gradiente, resultado que coincide con lo
indicado por Allison y Treseder (2008) quienes sugieren que cuando ocurre
un cambio en la humedad del suelo, se reduce la capacidad competitiva de
63
los hongos adaptados a la condición anterior respecto a aquellos taxones

tolerantes a las nuevas condiciones. Las bajas tensiones de oxígeno pueden
influir en el desarrollo de hongos filamentosos, debido a que éstos
presentan un metabolismo estrictamente aeróbico (Morton, 2005)
favoreciéndose entonces la expresión de levaduras, cuyo metabolismo
fermentativo les permite adaptarse a las nuevas condiciones. Este patrón
espacio-temporal de riqueza de morfotipos fúngicos (Tabla 1) como
respuesta a los cambios estacionales en la planicie de inundación,
coincide con los resultados de Kaisermann y col. (2015) y Lennon y col.
(2012) quienes determinaron que la comunidad fúngica del suelo es
sensible a cambios de humedad, modificando rápidamente la composición
de la comunidad entre estados de alto y bajo nivel de saturación, debido a
la coexistencia de diferentes poblaciones de hongos ocupando distintos
nichos de humedad, con dominancia de aquellas más tolerantes. Autores
como Gutknecht y col. (2006), Mentzer y col. (2006), Bossio y col. (2006),
Langer y Rinklebe (2009) y Unger y col. (2009) establecen que en suelos
inundados la actividad fúngica es poco importante así como su
participación en la biogeoquímica en el ecosistema. Estas observaciones
difieren de los resultados de este trabajo, ya que se pudo determinar que la
densidad fúngica no disminuyó significativamente (Tabla 1) ni tampoco su
actividad fisiológica durante la época de mayor inundación (T3). Los
perfiles de uso de sustratos sugieren que el compartimiento fúngico de la
comunidad microbiana tiene una importante participación en la
biogeoquímica del bosque, no encontrándose evidencia de que los cambios
en el contenido de humedad del suelo afecten el rendimiento metabólico de
los hongos (Kaisermann y col., 2015).
Durante la inundación (T3) los perfiles fisiológicos determinados

mostraron mayor frecuencia de actividad de proteasas e hidrólisis de
peptonas, ambos sustratos asociados a la mineralización de nitrógeno, y
también así como solubilización de fósforo, y mineralización de este elemento
por fitasas (Figura 3). El contenido de materia orgánica en el suelo disminuyó
significativamente en esta época (Tabla 1) quizá por degradación microbiana,
o bien porque los nutrimentos fueron absorbidos por las raíces de las plantas
y/o lixiviados (Montaño y col., 2013). El patrón de uso de sustratos
encontrado responde a una disminución en la cantidad y calidad de sustratos,
indicando que la disponibilidad de recursos podría estar activando
microorganismos con la capacidad enzimática para mineralizar los nutrientes
limitantes. Estos resultados sugieren que la que la inundación no afectó los
procesos biogeoquímicos a los cuales los microorganismos están asociados,
puesto que las comunidades microbianas en estas zonas están adaptadas a
los pulsos anuales de inundación, manteniéndose la actividad fisiológica del
componente microbiano en este ecosistema.
64
Es interesante destacar que bajo la lámina de agua en la zona MAX se

encontraron además de las bacterias anaeróbicas y levaduras, presencia
de bacterias aerobias y hongos filamentosos cuyo metabolismo es
estrictamente aerobio. Una explicación para ello es que la vegetación de la
zona presenta adaptaciones morfológicas para sobrevivir a la época de
inundación prolongada, presentando en las ramas raíces adventicias, que
permiten la respiración de la planta en aquellas zonas donde la duración
de la inundación es mayor (Rosales, 1988). Esta estrategia de evasión para
la inundación desarrollada por la vegetación podría tener influencia en la
comunidad microbiana del suelo, ya que la respiración de la planta, así
como su metabolismo (fotosíntesis) no es detenido durante la época
lluviosa debido a un cierre estomático que ocurre durante esta época
(Fernández., 2006). La contribución de la respiración de las raíces a la
respiración total del suelo puede oscilar entre 10 y 90% (Hanson y col.,
2000) y quizá la ventilación radical podría mantener cierta condición
aeróbica en la superficie del suelo inundado (Gutknecht y col., 2006),
facilitando la actividad de algunos hongos filamentosos y bacterias
aeróbicas durante la inundación.
En este trabajo no se determinó la diversidad de especies microbianas,

sino que se utilizó la estructura funcional (perfil fisiológico) como un
estimador de la estructura de las comunidades microbianas. La variedad
de morfotipos fúngicos encontrados, así como los cambios significativos
en los patrones de utilización de sustratos entre sitios y épocas sugieren
que la hidrología modificó la estructura de las comunidades microbianas,
en concordancia con lo encontrado por Moche y col. (2015) cuyos
resultados apuntan a que la duración de la inundación afecta la
estructura comunitaria, resultado directamente relacionado con la
textura del suelo y la disponibilidad de carbono orgánico lábil.
Después de una perturbación, tal como la inundación, la estructura de

la comunidad microbiana es modificada debido a que algunos grupos
microbianos son más sensibles al cambio de las condiciones abióticas,
mientras que otras son favorecidas (Chowdhury y col., 2011) y a pesar de
ello, una comunidad puede presentar cambios en la diversidad
taxonómica y mantenerse estable en cuanto a la diversidad funcional
(Villéger y col. 2010). Esta afirmación podría estar sustentada con los
resultados encontrados, pues se determinó que la estructura comunitaria
es afectada por la estacionalidad, pero no se encontraron diferencias
significativas en los valores de índices de diversidad de sustratos (Figura
4). La relación entre el hábitat, procesos y estructura comunitaria es
extremadamente compleja, y conexiones directas son muy difíciles de
establecer (Bardgett y Van der Putten, 2014). La contribución de los
65
diferentes microorganismos a las funciones ecosistémicas no son

equitativas, y grupos particulares pueden más sensibles a los cambios de
los parámetros del suelo (Rasche y col., 2011) o pueden ser
funcionalmente redundantes (Pereira e Silva y col., 2012).
En ese sentido, la expresión de grupos funcionalmente idénticos en

diferentes épocas de muestreo (Tabla 2) indica patrones temporales que
evidencian sucesión de la comunidad microbiana como respuesta a
cambios en las variables fisicoquímicas como contenido de humedad del
suelo y variaciones en la cantidad y disponibilidad de sustratos (por
ejemplo, T1 y T3 en MAX; T2 y T3 en MED). La apertura de nichos
específicos en ciertas etapas del hidroperíodo trae como consecuencia
cambios en la estructura de la comunidad microbiana, sin embargo, la
presencia de grupos funcionalmente equivalentes garantizaría la estabilidad
funcional del sistema. La resiliencia después de la perturbación es una
función de la estructura de la comunidad, la contribución relativa de especies
sensibles y resistentes (Samaritani y col., 2017).
Peter y col. (2011) sugiere que existe un contexto-dependencia de

funciones específicas de ciertas especies que tiene influencia directa en la
redundancia multifuncional de la comunidad microbiana, como un efecto
simultáneo de la biodiversidad en el ecosistema. Entonces, cuando hay
más de una especie con un papel ecológico similar en un sistema, se
consideran funcionalmente redundantes, y pueden desempeñar un papel
importante en garantizar la estabilidad del ecosistema cuando algunas
especies se pierden debido a cambios ambientales (Córdoba-Tapia y
Zambrano, 2015).
Por otra parte, las equivalencias funcionales entre zonas adyacentes

indican que ocurre un intercambio de organismos entre las diferentes
zonas del gradiente por el movimiento de agua, de la lluvia y del río en las
diferentes épocas de año; desde la zona NF hacia la zona MAX en T2 y de la
zona MAX a MIN en T3 (Tabla 2), lo cual concuerda con la teoría de
conectividad hidrológica planteada por Ward y col. (1999) y Neiff (2004)
que implica flujos horizontales (agua, nutrientes, organismos) desde y
hacia el río. Durante la fase positiva del pulso denominada potamofase,
las planicies adyacentes al ríos están cubiertos de agua de inundación,
conectados con el curso del río y recibiendo aportes de éste (agua,
nutrientes, esporas, etc.), mientras que durante la fase negativa del pulso
o sequía, denominada limnofase, se produce entonces un flujo de
materiales desde la planicie hasta el curso del río. Este proceso, tiene
implicaciones importantes para los patrones de biodiversidad, debido al
papel que juega la conectividad hidrológica en la estructuración de los
66
patrones sucesionales de las comunidades vegetales (Ward y col., 1999), y

como consecuencia, en las comunidades microbianas del suelo, pues aun
cuando cada zona del gradiente de inundación tiene características
fisicoquímicas y microbiológicas particulares, la conectividad hidrológica
entre ellos puede proporcionar una vía importante para la dispersión
microbiana (Hullar y col., 2006; Argiroff y col., 2017). Estos resultados
sugieren que la hidrología del sistema promueve la conectividad entre las
comunidades microbianas en las diferentes zonas en el gradiente de
inundación, con importantes implicaciones en la biodiversidad de la
planicie de inundación, entendiéndose que la funcionalidad del
ecosistema es un componente de ésta (Ward y col., 1999).
En conclusión, los patrones espaciales y temporales en la estructura

funcional de la comunidad microbiana cultivable encontrados en este
trabajo, parecen ser una respuesta a los cambios en las variables
fisicoquímicas del suelo. En ese sentido, se observó que las comunidades
microbianas se encuentran adaptadas a los pulsos anuales de inundación
y sequía, por lo que los cambios temporales en la estructura funcional de
la comunidad microbiana fueron más evidentes. La humedad del suelo es
un factor determinante en el crecimiento de bacterias y hongos, creando
condiciones adecuadas para el incremento de la densidad poblacional de
estos grupos microbianos, aunque la saturación del suelo modificó la
estructura comunitaria. Sin embargo, se determinó que los pulsos de
inundación no afectaron negativamente la diversidad funcional, al
contrario se determinó que la hidrología del sistema y la disponibilidad de
sustratos inducen cambios en la estructura comunitaria, mientras que la
redundancia funcional garantiza la continuidad de los procesos,
indicando que el ecosistema es altamente resiliente a las perturbaciones
anuales de inundación y sequía.
AGRADECIMIENTOS
Esta investigación fue financiada por FONACIT Proyecto N°

2009000461.
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Acta Biol. Venez., Vol. 39(1):73-90 REVISIÓN
Enero-Junio, 2019
IMPACTO DE ACTIVIDADES ANTRÓPICAS SOBRE

PARÁMETROS MICROBIOLÓGICOS Y BIOQUÍMICOS DEL
SUELO: TRES CASOS DE ESTUDIO
Ismael Hernández Valencia
Centro de Ecología Aplicada, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad de
Ciencias, Universidad Central de Venezuela. Caracas-Venezuela.
*ismael.hernandez@ciens.ucv.ve
RESUMEN
Se presentan tres casos para Venezuela donde es evaluado el impacto de diferentes
actividades antrópicas sobre parámetros bioquímicos y microbiológicos del suelo; ellos
son: a) la fitorremediación de un suelo contaminado con petróleo, en donde se determinó
el contenido de aceites y grasas, el carbono de la biomasa microbiana y la actividad de la
enzima deshidrogenasa, b) la fertilización de un suelo con abonos orgánicos, en donde se
determinó el C, N y P de la biomasa microbiana y las actividades de las enzimas fosfatasa
ácida y ureasa, y c) la rehabilitación de la vegetación en una mina de bauxita, en donde se
determinó la respiración basal, las actividades de las enzimas deshidrogenasa, ureasa y
fosfatasa ácida, y los contenidos de C, N y P de la biomasa microbiana. La mayoría de los
indicadores seleccionados registraron cambios bajo las diferentes actividades antrópicas,
lo que sugiere su idoneidad para evaluar el impacto sobre la actividad microbiana y
bioquímica del suelo, principalmente aquellas ligadas al ciclaje de C, N y P. Sin embargo,
los resultados deben ser interpretados cuidadosamente, ya que las mediciones suelen
hacerse bajo un conjunto de condiciones de laboratorio estándares, que no reflejan
necesariamente las condiciones naturales. Adicionalmente, la interpretación no debe
basarse en un sólo indicador, sino en un conjunto de ellos, que además de los parámetros
bioquímicos y microbiológicos, incluya parámetros físicos y químicos.
Palabras clave: biomasa microbiana, actividad enzimática, fitorremediación,

abonos orgánicos, rehabilitación forestal.
Impact of human activities on microbiological and

biochemical soil parameters: three case studies
Abstract
Three cases are presented where the impact of human activities on soil microbiological
and biochemical parameters in Venezuela were assessed: a) the phytoremediation of soil
contaminated with crude oil, where oil and grease content, microbial biomass carbon,
and dehydrogenase activity were determined, b) fertilization of a savanna soil with
organic fertilizers, where C, N and P of microbial biomass and phosphatase and urease
activities were determined, and c) rehabilitation of the vegetation in a bauxite open mine
Recibido: julio 2019

Aceptado: julio 2020
pit, where basal soil respiration, urease, acid phosphatase, and dehydrogenase activities,
as well as C, N, and P of the microbial biomass were determined. Most of the selected
indicators showed changes under different anthropogenic activities and treatments,
suggesting their suitability to assess human impact on soil microbial and biochemical
activity, mainly those linked to cycling of C, N and P. Results, however, should be
interpreted carefully, since measurements are usually done under a set of standard
laboratory conditions, which do not necessarily reflect natural conditions. In addition,
the interpretation must not be based on a single indicator, but a set of them, which, in
addition to biochemical and microbiological parameters should also include physical and
chemical parameters.
Keywords: Microbial biomass, enzymatic activity, phytoremediation, organic

amendments, forest rehabilitation.
INTRODUCCIÓN
A los suelos se le adjudican importantes funciones ecológicas, como
son: a) la producción de biomasa que es fuente de fibras, alimentos y
energía, b) reactor que filtra, regula y transforma la materia para proteger
de la contaminación al ambiente, y c) hábitat de plantas, animales y
microorganismos (Briones, 2014), entre otras. Desde el punto de vista
socioeconómico, los suelos constituyen un recurso fundamental, ya que la
potencialidad agrícola de un país y su seguridad alimentaria dependen de
la extensión, características productivas y el manejo que se les
proporciona.
La calidad del suelo ha sido uno de los tópicos de mayor interés en las
ciencias del suelo, especialmente en lo que se refiere a su definición, y a la
búsqueda de formas confiables para evaluar esta calidad. La definición de
“calidad del suelo” ha sido difícil de establecer, ya que en ella el término
debe hacer referencia a un conjunto de atributos y funciones asignados de
acuerdo a un juicio de valor, que permita evaluar la capacidad que tiene el
suelo para producir lo que se espera de él, o bien valorar la
sustentabilidad de las prácticas de manejo del mismo (Patzel y col., 2000,
Bünemann y col., 2018). Una de las definiciones más aceptadas es la de
Doran y Parkin (1994), quienes la definen como “la capacidad que tiene el
suelo para sostener la productividad biológica y mantener la calidad
ambiental, de tal forma que se promueva la salud vegetal, animal y
humana; todo ello dentro de los límites que impone el ecosistema y el tipo
de manejo que recibe”.
Una gran variedad de procesos y propiedades físicas, químicas y

biológicas están envueltos en el funcionamiento del suelo, y debido a la
imposibilidad de considerar todos los parámetros, es necesario hacer una
74
Hernández Valencia.: Impacto de actividades antrópicas sobre el suelo
selección de aquellos más idóneos de acuerdo a la función del suelo que se

quiere estudiar. Muchos de los parámetros químicos y algunos físicos son
pruebas de rutina en la mayoría de los laboratorios comerciales y centros
de investigación, mientras que los de tipo biológico tienen una
disponibilidad más restringida y su interpretación no es sencilla.
Las evaluaciones biológicas incluyen la estimación de la abundancia o

biomasa de organismos específicos o grupos funcionales, así como el
contenido de compuestos orgánicos o la actividad de enzimas que son
esenciales en la descomposición de la materia orgánica y el ciclaje de
elementos, procesos fundamentales en la producción de cultivos y
descontaminación de suelos (Parisi y col., 2005). El reto actual se presenta
en la búsqueda de indicadores apropiados para valorar la calidad del suelo
para otras funciones diferentes a la producción de alimentos, e incorporar
los parámetros de tipo biológico, por su ventaja para servir como señales
tempranas de los cambios que sufren los suelos por la intervención
antrópica (Astier-Calderon y col., 2002).
En las últimas décadas, los indicadores bioquímicos y microbiológicos

han sido utilizados para establecer el impacto de prácticas agrícolas
(Acosta-Martínez y col., 2007), las prácticas de aforestación (Caravaca y
col., 2002), la recuperación de áreas afectadas por la minería (Izquierdo y
col., 2005) y la biorremediación de suelos contaminados con
hidrocarburos (Margesin y col., 2000), entre otros. Sin embargo, es
necesario seguir profundizando sobre su uso, especialmente en cuanto a
su capacidad para describir e integrar procesos de los ecosistemas y del
suelo, su aplicación en diversas condiciones de campo, su sensibilidad a
las variaciones de manejo y de clima, su consistencia en la dirección del
cambio y su accesibilidad a diferentes usuarios (Doran y Parkin, 1994;
Bending y col., 2004).
A continuación se presentan un conjunto de investigaciones que se

han llevado a cabo sobre el impacto de diferentes tipos de intervención
antrópica sobre indicadores microbiológicos y bioquímicos de calidad del
suelo. Los casos estudiados son: (a) la fitorremediación de un suelo
contaminado con petróleo crudo, (b) la fertilización de un suelo de sabana
con abonos orgánicos y (c) la rehabilitación de la vegetación en una mina
de bauxita a cielo abierto. En estos casos, los parámetros seleccionados
fueron la respiración basal y la actividad de la enzima deshidrogenasa,
relacionadas con la oxidación de compuestos carbonados por los
microorganismos; la actividad de la enzima ureasa, relacionada con el
ciclaje de N en el suelo; la actividad de la enzima fosfatasa ácida,
relacionada con la mineralización del fósforo orgánico; y el contenido de C,
75
N y P de la biomasa microbiana, relacionados con la inmovilización de

estos nutrientes por los microorganismos y con su disponibilidad a corto
plazo. Posteriormente, con base en los resultados obtenidos se pudo
identificar cuáles mostraron cambios, de manera que pudieran ser
considerados en el futuro para estudios similares.
DISCUSIÓN
Caso 1: Fitorremediación de un suelo contaminado con petróleo.

Entre las técnicas de rehabilitación de suelos contaminados con petróleo,
la fitorremediación ha despertado interés por ser un procedimiento pasivo,
útil para remediar simultáneamente varios contaminantes, más
económico respecto a las tecnologías basadas en procesos físicos y
químicos y además procura un paisaje más agradable (Trapp y Karlson,
2000). Los pastos representan un material vegetal con prioridad de
estudio para la fitorremediación de suelos contaminados con petróleo y
sus derivados, ya que muestran una rápida germinación y altas tasas de
crecimiento. Adicionalmente, la rizósfera podría jugar un papel importante,
ya que las raíces y sus microorganismos y enzimas asociados tienen
capacidad para absorber, transformar, degradar o estabilizar los
contaminantes del suelo (Cunningham y col., 1996).
El impacto de los derrames de petróleo en el suelo, así como la

contribución de las plantas en la biorremediación de suelos contaminados
con petróleo, pueden ser evaluados a través de indicadores de la actividad
microbiológica y bioquímica del suelo, como la actividad de la enzima
deshidrogenasa y el contenido de C microbiano, ya que ambos están
relacionados con: (a) la oxidación de compuestos carbonados bajo
condiciones aeróbicas y (b) el uso y acumulación del carbono por parte de
los microorganismos, respectivamente (Stêpniewska y Woliñska, 2005,
Timmerman y col., 2003). Con base a lo expuesto, en este caso se
evaluaron los cambios producidos en la actividad microbiana, durante la
fitorremediación con Urochloa brizantha y Panicum máximum de un suelo
contaminado con un crudo liviano.
Se realizó un ensayo en condiciones de umbráculo (condiciones

promedio: 23,2 ºC de temperatura, 450 μEs-1 de radiación y 85% de HR)
con los pastos Panicum maximum Jacq. Var. Tanzania y Urochloa
brizantha (Hochst. ex A. Rich.) R.D. Webster, con el fin de establecer su
capacidad para reducir la concentración de aceites y grasas en un suelo
contaminado con petróleo crudo, así como los cambios en el tiempo en la
actividad de la enzima deshidrogenasa y el contenido de C microbiano. El
76
suelo usado fue el horizonte A de un Typic Haplustox, franco arenoso, pH

fuertemente ácido, mientras que el crudo utilizado provino del campo
Budare del estado Guárico y presentaba una gravedad de 27,2 º API.
El ensayo se realizó en envases de poliestireno de 44 cm de largo, 32

cm de ancho y 28 cm de alto. Tres réplicas fueron establecidas para cada
pasto y en ellas se agregaron 20 kg de suelo contaminado con el crudo al
3% (p/p) y luego se sembraron 26 semillas de los pastos (Semillas Magna,
con 95% de germinación certificada). Para mejorar el desarrollo de las
plantas, se adicionó cal para obtener un pH adecuado del suelo de 6,5
unidades (1:2,5-agua). Además se fertilizó con 0,23 g.kg-1 suelo de fosfato
diamónico y 2,4 g.kg-1 suelo de urea, fraccionada en porciones equivalentes a
los 0, 15, 30 y 45 días. La dosis de fertilización fue determinada con base a la
relación C:N:P de 100:2:0,2, recomendado por Hutchinson y col., (2001). El
contenido de humedad se mantuvo al 60% de la capacidad de campo a través
de riegos cada 3 días. Con el transcurrir del ensayo, la competencia entre
plantas y la eliminación manual permitió el establecimiento de dos plantas por
envase. Como control, se establecieron 3 envases sin plantas, pero con la
misma concentración de crudo, dosis de fertilización, cal y contenido de agua
del tratamiento con plantas. Muestras duplicadas de suelos superficiales (0-15
cm) fueron tomadas al azar en cada envase a los 0, 30, 60, 120 y 240 días de
iniciado el ensayo y luego refrigeradas (4°C) hasta realizar los análisis de
laboratorio. El contenido de aceites y grasas se determinó de acuerdo al método
gravimétrico EPA 3540, con el uso de diclorometano como extractante (Deuel y
Holliday, 1997). El C microbiano se determinó por el método de Vance y col.
(1987), mientras que la actividad de la enzima deshidrogenasa se
determinó de acuerdo al método de Casida y col., (1964). Mayores detalles
sobre el establecimiento del ensayo se presentan en Mager y Hernández
Valencia (2013).
Los resultados mostraron una rápida disminución durante los

primeros 30 días en el contenido de aceites y grasas y posteriormente la
tasa de pérdida se redujo progresivamente con el tiempo (Figura 1A). Al
término, la descontaminación de suelos fue mayor en presencia de los
pastos, con una disminución estadísticamente significativa en el
contenido de aceites y grasas de 63% en P. máximum, 55% en U. brizantha,
y 40% en el control. El C microbiano mostró la misma tendencia para
todos los tratamientos, con un incremento hasta los 60 días de iniciado el
ensayo y luego una disminución hasta los 240 días cuando finaliza el
mismo (Figura 1B); sin embargo, no se encontraron diferencias
significativas entre tratamientos. En el caso de la enzima deshidrogenasa, el
máximo valor se observó a los 30 días para los tratamientos con pastos y a los
60 días para el tratamiento sin pastos (Figura 1C). Sólo para los días 120 y 240
77
se encontraron diferencias estadísticas significativas (P<0,05) entre

tratamientos, siendo más alta la actividad para U. brizantha respecto el control
y P. máximum, mientras que estos dos últimos tratamientos no mostraron
diferencias estadísticas entre sí.
Figura 1. (A) Contenido de aceites y grasas,(B) C microbiano (Cmic) y (C) actividad de la enzima
deshidrogenasa (ADH) en suelo contaminado con y sin gramíneas. Las líneas verticales corresponden
al error estándar.
Para todos los tratamientos, la rápida disminución inicial en el contenido de

aceites y grasas estuvo relacionada con la degradación mediada por
microorganismos de los compuestos más lábiles, así como la volatilización de
compuestos del crudo de bajo peso molecular. En estadios más avanzados, la
reducción en la tasa de degradación del crudo está vinculada a la persistencia
78
de compuestos de más lenta degradación por sus características químicas o

baja biodisponibilidad (McMillen, 1995; Madsen, 1997). En el caso de los
tratamientos con gramíneas, las raíces pueden estimular la actividad
microbiana y la degradación del crudo, ya que este es utilizado como una
fuente de carbono y energía. Sin embargo, no se encontraron mayores valores
en el C microbiano y en la actividad de la enzima deshidrogenasa con la
presencia de los pastos para los diferentes tiempos evaluados respecto al
tratamiento sin pastos. Ello se justifica en parte por la alta variabilidad que
mostraron ambos parámetros, especialmente en los primeros 60 días del
ensayo, cuando el desarrollo de la rizósfera es pobre.
El tipo, cantidad de crudo y los manejos agronómicos (fertilización,

riego y encalado) favorecieron la actividad microbiana, ya que se
observó un incremento en el contenido de C microbiano y en la
actividad de la enzima deshidrogenasa para todos los tratamientos al
inicio del ensayo (Figura 1B y 1C). La cinética del C microbiano y la
actividad de la enzima deshidrogenasa mostraron una tendencia muy
similar con un pico entre los 30-60 días del ensayo, que se asocia con
un aumento de la actividad microbiana por el aprovechamiento de
sustratos carbonados biodisponibles, posteriormente decae la actividad
microbiana en la medida que estos disminuyen y aumentan la proporción
de compuestos más recalcitrantes (Alexander, 1999).
Los resultados permiten concluir que pese a la mayor biorremediación en

los suelos con pastos, los parámetros seleccionados no indican una mayor
actividad bioquímica y microbiológica que pueda asociarse a este hallazgo. Sin
embargo, se observó un incremento en la actividad bioquímica y microbiana
cuando se agrega hidrocarburos, fertilizantes, se encala el suelo y se desarrolla
la rizósfera, lo que es una demostración del cambio producido por la
contaminación y posterior biotratamiento.
Caso 2: Fertilización orgánica en suelos arenosos de sabanas. Las

sabanas en las adyacencias de Puerto Ayacucho, estado Amazonas, poseen
suelos arenosos con muy bajos contenidos de C, N y P; en consecuencia, el uso
intensivo para la agricultura está supeditado a la utilización de grandes dosis
de fertilizantes, particularmente de N y P. Para incrementar la productividad,
algunos agricultores han implementado sistemas de producción donde se
emplean abonos orgánicos para mejorar de la fertilidad. Estos sistemas
alternativos a la agricultura convencional que utiliza fertilización
inorgánica, se generan debido a la inexistencia de fuentes naturales de
fertilizantes cercanas, lo costoso del fertilizante inorgánico y al subsidio al
alimento de animales (gallinaza) que durante años mantuvo el estado
venezolano (López-Hernández y col., 2006).
79
Para el estudio se seleccionaron tres sistemas de producción con

fertilización orgánica: (a) estiércol de ganado (Majada), (b) gallinaza y (c)
compost, en contraste con un sistema de producción con fertilización
inorgánica (Tabla 1).
Tabla1. Descripción de los sistemas de producción estudiados.
Tiempo
Sistema Forma de
aplicación Tipo fertilizante Cultivos introducidos
Producción Incorporación
fertilizante
Estiércol > 1 año Excretas de bovinos Por un período de 6 Al inicio cultivos
bovino meses se deposita una anuales como Citrullus
(majada) capa de material vulgaris (patilla), Zea
orgánico y el inicio de mays (maíz), Cucurbita
la época de lluvia maxima (auyama) y
indica la etapa de posteriormente
cultivo. Manihot esculenta (yuca
dulce).
Gallinaza 20 a 30 Excrementos de Se hace la remoción Mangifera indica

años pollo mezclados con del estrato vegetal, (mango), Persea
cal y residuos canalizando zanjas en americana (aguacate),
vegetales hileras donde se Annona muricata
siembra y entre las (guanabana), Musa sp.
hileras se distribuye el (plátano). También
abono (<2t/ha) siembran cultivos de
periódicamente. secano, como Vigna
unguiculata (frijol), Zea
mays (maíz).
Compost 20 a 30 Excrementos de Se realiza la Se mantiene un sistema

años cerdo mezclados excavación de un agroforestal con plantas
con residuos hueco, donde se coloca de Musa sp. (plátano),
vegetales formando el compost (<2 t/ha) y Mangifera indica
un compost. luego la planta. Se (mango), Citrus sp.
realiza (cítricos).
incorporaciones
periódicas en la base
de la planta y con un
constante riego en
sequía.
Sistema 2 años Incorporación de Con el pase de la Pasto Brachiaria

Agrícola 1000 kg/ha de roca rastra de un tractor se dictioneura en
Inorgánico fosfórica incorporó la capa asociación con dos
pulverizada y 300 vegetal, por voleo se leguminosas,
kg/ha de agregó la roca fosfórica Centrocema
fertilizante NPK pulverizada y el macrocarpum y
(12-24-12) dos años fertilizante NPK y por Stylosanthes capitatis.
antes del muestreo. último se mezcló con la
rastra. Entrada la
época de lluvia se
sembró el pasto.
80
En cada sistema de producción y su control (sabana sin tratamiento)

se tomaron nueve muestras simples de suelo al azar entre 0 - 10 cm de
profundidad y a partir de ellas se prepararon tres muestras compuestas a
partir de tres muestras simples también tomadas al azar. Las muestras
fueron pasadas por un tamiz de 2 mm de apertura y refrigeradas (4°C)
hasta realizar las determinaciones del N (Sparling y West, 1988), C (Vance
y col., 1987) y P (Hedley y col., 1982) de la biomasa microbiana, y las
actividades de las enzimas fosfatasa ácida (Tabatabai y Bremner, 1969) y
ureasa (Tabatabai y Bremner, 1972). La selección de estos indicadores se
debió al papel que tienen los microorganismos y las enzimas seleccionadas
en el ciclaje y disponibilidad de C, N y P, que son esenciales para el
crecimiento de las plantas. Información más detallada sobre el estudio lo
presentan López Hernández y col., (2006).
Los resultados mostraron que la adición de abonos orgánicos produjo

un incremento estadísticamente significativo en el contenido de C
microbiano con relación al tratamiento control (Tabla 2). Los cambios
significativos en las variables evaluadas fueron bajo la incorporación de
gallinaza, seguido del sistema con estiércol de bovinos y del sistema bajo
compost. Los valores más bajos se encontraron en el sistema con
fertilización inorgánica y estuvo asociado a los menores aportes de materia
orgánica, uso de labranza, menor humedad del suelo y valores de pH más
ácidos, parámetros que tienen influencia directa con la actividad de las
comunidades microbianas.
Tabla 2. Biomasas microbianas y actividades enzimáticas en suelos sometidos a fertilización

(orgánica e inorgánica).
Sistema de Estiércol Fertilización

Gallinaza Compost
Producción bovino inorgánica
C T C T C T C T
C microbiano
98 a 122 a 54 a 153 b 54 a 106 b 50 a 74 a
(µg/g)
N microbiano
(µg/g) 7,5 a 58,6 b 11,9 a 19 a 11,9 a 22,1 a 31,1 a 20,0 a
P microbiano
(µg/g) Pi 0,2 a -5,3 b 0,2 a -1,1 b 0,2 a -2,0 b 0,5 a -0,1 b
Po 0,8 a 67 b 3,0 a 75 b 12 a 1,6 b 3,7 a 2,2 a
Actividad fosfatásica
ácida 10,4 a 37 b 10,7 a 27,9 b 10,7 a 46,6 b 3,2 a 9,9 b
(µg/g)
Actividad ureásica
(µg/g) 39,0 a 69,7 b 9,0 a 4,02 a 9,0 a 12,1 a 31,8 a 46,2 a
Valores seguidos de letras diferentes indican diferencias estadísticas significativas entre el tratamiento
y el control (T de Student P<0,05). C: Control. T: Tratamiento.
81
La actividad ureásica y el N microbiano registraron los valores más

altos en el sistema con estiércol de bovinos, donde la deposición de orina
animal incrementa de forma sustancial los valores de la actividad
enzimática. El sistema bajo fertilización inorgánica no presentó cambios
sustanciales en el N microbiano respecto al control. Por su parte, la
actividad fosfatásica fue también mayor en los sistemas de producción
orgánicos; sin embargo, llamó la atención que pese a los altos niveles de P
disponible reportados por López y col., (2007) en ninguno de los sistemas
orgánicos mostraron una fuerte inhibición de la actividad fosfatásica,
hecho reportado en la literatura para cultivos en donde se han utilizado
abonos verdes (Piotrowska-Dlugosz y Wilczewski, 2014). Los valores de P
microbiano medidos como Pi fueron negativos para todos los sistemas
orgánicos, al igual que el sistema tratado con agricultura convencional
(Tabla 2), siendo este resultado bastante común en la literatura para el
caso de los suelos tropicales con altas capacidades de adsorción de P
(Potter y col., 1991). Por el contrario, cuando se midió el Po microbiano
(Cuadro 2) los valores fueron estadísticamente significativos y mayores en
el caso del tratamiento con gallinaza y estiércol de bovino, sin cambios
sustanciales bajo fertilización inorgánica y menores bajo el tratamiento
con compost, cuando se comparan con los controles.
En síntesis, la adición de enmiendas orgánicas, tuvo un efecto notable

en la actividad microbiana y bioquímica de los suelos respecto al sistema
bajo fertilización inorgánica. Ello sugiere una mejora en la fertilidad
biológica, en virtud del rol fundamental que juegan los microorganismos y
las enzimas del suelo como catalizadores de la fertilidad química. No se
realizaron comparaciones entre los diferentes sistemas de producción, en
donde las posibles diferencias entre ellas pueden estar relacionadas con la
composición del abono, cantidad utilizada y tiempo de aplicación.
Caso 3: Rehabilitación de la vegetación en una mina de bauxita. La

extracción de bauxita a cielo abierto en Los Pijiguaos, estado Bolívar, ha
generado una fuerte degradación del paisaje dominado por bosques
húmedos que se desarrollan sobre suelos muy pobres, y que es mitigado
con un programa de rehabilitación que a la fecha alcanza más de 300 ha
recuperadas. Este programa contempla la extracción y preservación de la
capa orgánica del suelo (suelo superficial en los primeros 50 cm) antes de
la extracción de la bauxita, su almacenamiento temporal y la posterior
reincorporación y adecuación química y física, previo al establecimiento de
la cobertura vegetal. En las áreas con rehabilitación más avanzada (14
años), se han encontrado especies propias del bosque maduro (Alessi,
2003). En el caso de los suelos no se han realizado estudios sobre los
cambios en sus características, los cuales pudieran ser útiles para
82
conocer su comportamiento y el efecto de las prácticas de rehabilitación

utilizadas. Con base en lo antes expuesto, en el presente caso se
estudiaron los cambios de algunos indicadores microbiológicos y
bioquímicos en áreas afectadas por la explotación y con diferentes tiempos
de rehabilitación, con el fin de establecer la evolución e idoneidad de estos
indicadores en el seguimiento de la recuperación de estas áreas.
En el yacimiento se identificaron cuatro sectores: (a) Área donde se

inició la rehabilitación con la incorporación de la capa orgánica de suelo,
la cual tenía 6 meses de almacenamiento previo y sin siembra de especies
vegetales y/o acondicionamiento del suelo (R0), (b) Área con 1,5 años de
rehabilitación (R1,5), (c) Área con 14 años de rehabilitación (R14) y (d)
Bosque nativo (BN).
En las áreas donde se inició la rehabilitación (R0, R1,5 y R14), la

preparación del terreno consistió en su conformación para lograr una
topografía plana a ligeramente inclinada (no mayor del 15 % de pendiente), su
escarificación hasta 100 cm de profundidad y posterior incorporación de la
capa orgánica de suelo hasta lograr un grosor entre 30 a 40 cm. Para R1,5 y
R14, la adecuación química y revegetación inicial del suelo consistió en la
aplicación de 200 a 300 kg ha-1 de NPK (12-24-12) y semillas de pastos
introducidos, mientras que para la siembra de árboles se procedió al trasplante
de juveniles provenientes de áreas vecinas intervenidas con 50 g del fertilizante
por planta (Lisena, 2004). Para la fecha de la toma de muestra, la vegetación
R1,5 correspondió a un arbustal con altura inferior de 100 cm compuesto
por dicotiledóneas herbáceas, gramíneas y juveniles de árboles y arbustos
propios de la zona de estudio. La vegetación de R14 era un bosque bajo
(dosel <10 m) de cobertura media, mientras que el bosque nativo es de
altura media (dosel < 17 m) y de cobertura densa.
En cada sector se estableció una parcela de una ha (100 x 100 m) y en

ellas se tomaron 25 muestras de suelo al azar hasta una profundidad de
10 cm y a partir de ellas se prepararon 5 muestras compuestas
provenientes de 5 muestras de suelo. Las muestras fueron tamizadas a
través de un tamiz de 2 mm y refrigeradas a 4 °C hasta realizar los análisis
microbiológicos y bioquímicos, los cuales fueron: la respiración basal (Alef
y Nannipieri, 1995) y la actividad de la enzima deshidrogenasa (Casida y
col., 1964), la actividad de la enzima ureasa (Nannipieri y col., 1980), la
actividad de la enzima fosfatasa ácida (Tabatabai y Bremner, 1969) con las
modificaciones indicadas por Saá y col. (1993), el contenido de C
microbiano (Vance y col., 1987), N microbiano (Sparling y West, 1988) y P
microbiano (Hedley y col., 1982). Información más detallada sobre el
estudio se encuentra en Hernández Valencia y col. (2011).
83
Los resultados mostraron que la respiración basal, presentó un

incremento progresivo con el tiempo de rehabilitación (Figura 2A), en tanto
que el bosque nativo alcanzó el valor más alto, encontrándose diferencias
significativas entre todas las condiciones evaluadas. El C y N de la
biomasa microbiana (Figuras 2B y 2C) también mostraron una tendencia
similar. De hecho, se consiguieron relaciones positivas entre la respiración
basal y el C de la biomasa microbiana (r=0,90, p<0,05) y N microbiano
(r=0,92, p<0,05), así como entre el contenido de C orgánico y la respiración
basal (r=0,88, p<0,05) y del C orgánico con la biomasa de C microbiano
(r=0,82, p<0,05) y de N de la biomasa microbiana (r=0,92, p<0,05).
Estos resultados apoyan la tesis que el incremento en el contenido de

materia orgánica en el suelo y el desarrollo de la rizósfera durante la
rehabilitación de las áreas degradadas, favorece su actividad metabólica.
Sin embargo, para el contenido de P microbiano este patrón no fue tan
evidente, ya que si bien el P de la biomasa microbiana fue más alto en BN,
las áreas sujetas a rehabilitación (R0, R1,5 y R14) no mostraron
diferencias estadísticas significativas entre ellas (Figura 2D). Por su parte,
el cociente metabólico (qCO2), que es la razón entre la respiración basal y
la biomasa del C microbiano, fue superior en R0, seguido de R1,5,
mientras que en R14 y BN no mostraron diferencias significativas entre sí
y presentaron los valores más bajos (Figura 2E). En cuanto a las enzimas
evaluadas, para los tres tipos se encontró que R0 presentó la más baja
actividad. En el caso de la actividad de la deshidrogenasa el incremento
fue progresivo en el sentido R0 <R1,5 < R14 < BN (Figura 2F), que fue la
misma tendencia observada para la respiración basal y el C y N de la
biomasa microbiana. En el caso de la actividad ureásica y fosfatásica
(Figura 2G y 2H, el patrón fue ligeramente similar, excepto que R1,5 y R14
no mostraron diferencias significativas entre sí.
De los resultados se deriva que pese a la reincorporación de la capa

orgánica, la actividad biológica del suelo es afectada por la remoción de la
cobertura vegetal y el almacenamiento de la capa orgánica. Esto se verifica
cuando se observa que tanto la biomasa microbiana como la respiración
basal y la actividad de las enzimas evaluadas, presentaron valores más
bajos en R0, donde recién se había colocado la capa orgánica de suelo.
Ésto pudiera ser producto de los bajos aportes de materia orgánica, bajo
contenido de oxígeno en los depósitos más profundos, eventual presencia
de compuestos tóxicos y reducido ciclaje y disponibilidad de nutrimentos
en las pilas de capa orgánica almacenada.
84
Figura 2. Parámetros microbiológicos y bioquímicos en el suelo de áreas rehabilitadas y el bosque

nativo en Los Pijiguaos, Edo. Bolívar: (A) Respiración basal, (B) C microbiano, (C) N microbiano, (D) P
microbiano, (E) coeficiente metabólico, (F) actividad de deshidrogenasa, (G) actividad ureásica y (H)
actividad fosfatásica ácida. Letras minúsculas distintas similares indican medias distintas entre
tratamientos (DMS p<0,05). Las líneas verticales indican el error estándar.
Con la fertilización y el establecimiento de la cobertura vegetal,

aumentó la actividad bioquímica y microbiológica del suelo, tal como se
encontró para la respiración basal, las actividades enzimáticas y la
biomasa de C y N microbiano de R1,5 y R14 respecto a R0. Esto se asocia
85
principalmente al incremento en el contenido de materia orgánica en el

suelo y también a la presencia de una rizósfera que favorece el desarrollo
de la microbiota. Por otra parte, con el desarrollo de la cobertura vegetal y
el incremento de la actividad microbiológica, aumentan los requerimientos
de nutrimentos, los cuales deben ser suplidos a través de la
mineralización de la materia orgánica, que es mediada por las enzimas del
suelo. En el caso del coeficiente metabólico, los valores más altos se
observaron en los estadios más tempranos de rehabilitación, e indica que
con el progreso de la sucesión hay acumulación de biomasa microbiana
con menores costos de mantenimiento. Esta dinámica también podría
explicarse por una mejora progresiva de las condiciones ambientales para
el desarrollo de los microorganismos del suelo (p.e. contenido de carbono
en el suelo), que reduce sus requerimientos energéticos para sobrevivencia
y desarrollo (Insam y Haselwandter, 1989).
Uno de los valores prácticos del uso de estos indicadores es el análisis

de su evolución durante la rehabilitación, lo cual permitiría establecer la
cercanía y el tiempo requerido para alcanzar la condición deseada, o bien
para evaluar el desempeño de varias prácticas de recuperación. En el
primer caso y para este estudio, si se toma como meta alcanzar las
características microbiológicas y bioquímicas de los suelos del bosque
nativo (BN), se puede observar que a excepción del cociente metabólico, los
restantes indicadores en las áreas rehabilitadas aún no se equiparan a
esta referencia y se vincula al relativo corto tiempo de desarrollo de las
labores de rehabilitación con relación al tiempo requerido para restituir
las características originales del ecosistema intervenido.
En bosques secundarios húmedos tropicales, alcanzar una riqueza

florística similar al bosque primario, puede llevar pocas décadas después
del abandono; sin embargo, una composición florística similar es un
proceso más largo. Esta aseveración se apoya en estudios de metanálisis
sobre registros palinológicos que indican tiempos de recuperación con una
mediana de 210 años y un promedio de 503 años (Cole y col., 2014) y de
estudios de cronosecuencias, donde se ha encontrado que luego de 80-100
años de sucesión, la composición florística de los bosques secundarios aún
dista de parecerse al bosque maduro (Denslow y Guzmán, 2000) y puede variar
considerablemente dependiendo del tipo de disturbio y su frecuencia de
aparición (Guariguata y Ostertag, 2001, Cole y col., 2014). Para Los Pijiguaos,
las áreas con recuperación más avanzada apenas tenían 14 años para el
momento del muestreo y las evaluaciones realizadas indican que la
composición florística aún difieren considerablemente del bosque nativo
pese a la siembra de especies autóctonas (Alessi, 2003), lo cual pudiera
estar ligado a los factores antes mencionados.
86
De los resultados se puede establecer que los indicadores

seleccionados fueron sensibles para detectar el impacto de la minería
sobre la calidad del suelo, hecho que se evidencia en las claras diferencias
significativas en los parámetros evaluados entre BN y R0. En cuanto a
aquellos más idóneos para registrar los cambios en el tiempo, la mayoría
mostró una tendencia consistente con el tiempo de rehabilitación. Siendo
los más sensibles la respiración basal, el C y N de la biomasa microbiana y
la actividad de la enzima deshidrogenasa, donde todas las condiciones
evaluadas fueron diferentes entre sí.
CONSIDERACIONES FINALES
La mayoría de los indicadores mostraron cambios bajo las diferentes
actividades antrópicas evaluadas. Esto sugiere que aquellos que
mostraron dichos cambios, pueden ser idóneos para evaluar el impacto de
estas actividades antrópicas, principalmente las ligadas al ciclaje de C, N y
P. Solamente el C de la biomasa microbiana se estudió en los tres casos, lo
que refleja que no existe un conjunto de indicadores comunes y que su
selección depende de los objetivos del estudio, específicamente de la
función del suelo que se quiere estudiar. Evidentemente, entre los
parámetros bioquímicos y microbianos, el C de la biomasa microbiana es
un indicador idóneo de la actividad de los microorganismos del suelo y
que está relacionado con en el ciclaje de C, como en los casos que se
consideraron en este trabajo: (a) la degradación de hidrocarburos (caso 1),
(b) la mineralización de carbono por adición de abonos orgánicos (caso 2)
y (c) los aportes de materia orgánica por la vegetación al suelo durante su
rehabilitación (caso 3).
En estos estudios se evidencia cómo los objetivos de la investigación, y

en consecuencia la función del suelo en la cual se quieren detectar los
cambios influyen en la selección de los indicadores. En el caso 1 sobre
fitorremediación de suelos contaminados con hidrocarburos, siendo el
petróleo un compuesto carbonado, la selección de indicadores estaba
dirigida a aquellos parámetros microbiológicos y bioquímicos que
pudieran establecer la importancia de la actividad microbiana y
bioquímica del suelo en la oxidación de compuestos carbonados bajo
condiciones aeróbicas y el uso y acumulación del carbono por parte de los
microorganismos. Por ello se tomó en consideración la estimación de la
actividad de la enzima deshidrogenasa y el C de la biomasa microbiana.
En los casos 2 y 3 los objetivos y funciones del suelo que se evaluaron
fueron diferentes y más amplios y estaban relacionados con el ciclaje de
nutrientes esenciales como C, N y P, y por ello más y diferentes
indicadores fueron incorporados como la actividad de las enzimas ureasa
y fosfatasa y el N y P de la biomasa microbiana.
87
En todos los casos presentados, los aportes de carbono y otros

nutrientes, así como el desarrollo de la rizósfera, son factores que
pudieran justificar los resultados, ya que los mismos estimulan la
actividad microbiana y bioquímica de los suelos. En el caso de la
fitorremediación de suelos contaminado con petróleo, si bien no se
encontraron diferencias entre los tipos de pastos, aunque estos mostraron
diferentes capacidades para descontaminar el suelo, se observó un
incremento en la actividad bioquímica y microbiana cuando se agrega
hidrocarburos, fertilizantes, se encala el suelo y se desarrolla la rizósfera,
lo que es una demostración del cambio.
La respuesta observada en los indicadores microbiológicos y

bioquímicos estudiados confirma la necesidad que estos sean
incorporados en los estudios en donde se investiga el impacto de las
actividades antrópicas sobre la calidad del suelo y que no se restrinjan a
las tradicionales evaluaciones de indicadores físicos y químicos
(Bünemann y col. 2018). Por otra parte, los resultados deben ser
interpretados cuidadosamente, ya que las mediciones suelen hacerse bajo
un conjunto de condiciones de laboratorio estándares, que no reflejan
necesariamente las condiciones naturales. Adicionalmente, la
interpretación de los datos para establecer lo que es una buena o mala
calidad del suelo, no depende de la evaluación de un solo indicador, sino
de un conjunto de ellos, que además de los parámetros bioquímicos y
microbiológicos, incluya parámetros físicos, químicos (Doran y Parkin,
1994, Astier-Calderon y col. 2002, Bünemann y col. 2018).
LITERATURA CITADA
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90
Acta Biol. Venez., Vol. 39(1): 91-105 ARTÍCULO
Enero-Junio, 2019
PARÁMETROS MICORRÍZICOS Y CALIDAD DEL SUELO

EN CULTIVOS DE PAPAS NATIVAS E INTRODUCIDAS
(MÉRIDA, VENEZUELA)
Maoly Márquez1*, Alicia Cáceres1, Ismael Hernández-Valencia2

y Liccia Romero3
1
Instituto de Biología Experimental, Facultad de Ciencias, Universidad Central de
Venezuela. Caracas. Venezuela. 2Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad
de Ciencias, Universidad Central de Venezuela. Caracas. Venezuela. 3Instituto de
Ciencias Ambientales y Ecológicas. Facultad de Ciencias. Universidad de Los Andes.
Mérida. Venezuela. *maolymarquezfv@gmail.com
RESUMEN
En el páramo de Gavidia, estado Mérida (Venezuela) se cultivan papas nativas (Solanum
tuberosums pp. andigenum), las cuales se dan bajo un sistema tradicional, que incluye
descansos largos del suelo y uso de enmiendas orgánicas. También se producen papas de la
subespecie tuberosum (introducidas), en cuyo proceso de producción aplican fertilizantes
químicos. En este sentido, se compararon estos sistemas agronómicos respecto a un bosque
paramero. Se evaluó la micotrofía de los sistemas, cuantificando la colonización de hongos
micorrízicos arbusculares (HMA) y hongos septados oscuros (HSO), la densidad de esporas de
HMA y el número más probable de propágulos infectivos. También se analizó la calidad del suelo,
usando indicadores físicos, químicos y biológicos. Los resultados destacan que hay colonización
por HMA y HSO en las tres parcelas, la colonización por HMA es alta y no difiere entre
localidades. La colonización por HSO es mayor en el suelo de papa introducida. El conjunto de
indicadores de calidad del suelo (disponibilidad de agua y actividad microbiológica) refieren que
el suelo del bosque paramero presenta mejor calidad a nivel físico y biológico. El contenido de
nutrientes es mayor en las parcelas agrícolas. El análisis multivariado refleja que las parcelas de
papas están relacionadas entre sí, pero respecto al bosque paramero, la parcela de papas nativas
está más cercana a éste; pudiendo indicar que el manejo agronómico dado a éstas incide en
menor grado sobre el bosque paramero.
Palabras clave: páramo, propiedades del suelo, micorrizas arbusculares, hongos

septados oscuros, sostenibilidad.
Mycorrhizal parameters and soil quality in native

potatoes and introduced potatoes crops at the
Venezuelan Andes
Abstract
In paramo de Gavidia, Mérida state (Venezuela) both native and introduced potatoes are cultivated.
Native potatoes (Solanum tuberosum spp. andigenum) are grown under a traditional system, which
includes unplanted periods and the use of organic amendments. Production of potatoes of the
Recibido: noviembre 2019

Aceptado: junio 2020
introduced subspecies tuberosum, by contrast, employs chemical fertilizers and a rest short period
between harvests. Both agronomic systems were compared to a paramo forest. The microtrophy of the
three system was evaluated quantifying the colonization of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), dark
septate endophytes (DSE), AMF spores density, and the most probable number of infective propagules.
Soil quality was also analyzed using physical, chemical, and biological indicators. Results indicate
colonization by AMF and DSE in the three sites studied; colonization by AMF was high and did not
differ between localities while colonization by DSE was higher in the introduced potatoes soil. Soil
quality indicators (water availability and microbiological activity) indicated that the forest soil
presented a superior quality both physically and biologically. Nutrient content was higher in the
agricultural plots. A multivariate analysis showed that the potatoes sites were related to each other,
with the plot of native potatoes closer to the reference area, indicating that traditional agronomic
management affects to a lesser degree the paramo forests.
Keywords: Paramo, soil properties, arbuscular mycorrhizal fungi, dark

septate endophytes, sustainability.
INTRODUCCIÓN
La agricultura intensiva es una de las actividades con mayor impacto
ambiental, ya que requiere de un alto consumo de agua, nutrientes y
energía, produce deforestación, pérdida de biodiversidad, proliferación de
especies plagas y genera degradación de los suelos por erosión, pérdida de
fertilidad, compactación, y contaminación con agroquímicos, entre otros.
Ante la creciente degradación tierras producidas por la agricultura, se
hace necesario evaluar las prácticas agrícolas existentes y desarrollar
nuevas que impliquen no solo una producción sostenida en el tiempo, sino
también con menor impacto ambiental y mayor equidad social respecto a
la agricultura intensiva convencional (Altieri y Nicholls, 2000).
El suelo es un componente esencial de los agroecosistemas que refleja

los cambios en el uso de la tierra y más específicamente de los manejos
que se procuran para la producción agrícola. Por ello es preciso definir su
estado para evaluar la sustentabilidad del mismo ante determinados
cultivos y sus prácticas asociadas (Astier-Calderón y col., 2002). En este
sentido, se define como calidad del suelo al conjunto de propiedades
físicas, químicas y biológicas de éste, que le proporcionan funciones en un
ecosistema, como la capacidad que éste tiene para sostener la
productividad biológica y mantener la calidad ambiental de tal forma que
se promueva la salud vegetal, animal y humana; todo ello dentro de los
límites que impone el ecosistema y el tipo de manejo que se le da (Doran y
Parkin, 1994). Este concepto toma en cuenta, tanto las propiedades
intrínsecas del suelo y sus interacciones, así como las relaciones del suelo
con el medio ambiente, las plantas, los animales y los seres humanos.
Además, al incorporar el aspecto de producción sostenida en el largo plazo,
se incluye implícitamente la búsqueda de estrategias de manejo que
formen parte de un modelo de agricultura sostenible (Astier-Calderón y
col., 2002).
92
Márquez y col.: Parámetros micorrízicos y calidad del suelo
A diferencia de los estudios tradicionales de fertilidad del suelo, a los

estudios de calidad de suelos se han integrado las propiedades biológicas,
como la actividad microbiana y la densidad de organismos, ya que estos
cumplen un papel fundamental en las transformaciones de la materia
orgánica, el ciclaje de nutrientes y la estabilidad de los agregados de suelo
y además son sensibles a las prácticas de manejo (Jeffries y col., 2003).
Por otra parte, algunos microorganismos como lo hongos micorrízicos
arbuscularaes (HMA) establecen asociaciones benéficas con las plantas,
que permiten tolerar condiciones de estrés hídrico y nutricional, altas
concentraciones de compuestos tóxicos y presencia de patógenos (Bago y
col., 2000; Cuenca y col., 2007).
En el páramo de Gavidia, estado Mérida (Venezuela) se mantiene el

sistema de cultivo tradicional de papas nativas (Solanum tuberosum ssp.
andigenum), lo cual es importante en la región, ya que está asociado a un
componente sociocultural de relevancia, declarada como “Bien de Interés
Cultural de la Nación” en 2015. En estos cultivos el uso de fertilizantes
inorgánicos es bajo, con uso de fertilizantes orgánicos, hay rotación de
rubros y el descanso del suelo es de tres meses (Romero y Monasterio,
2005). En contraste, el proceso de cultivo de la spp. tuberosum (especie de
papa introducida) es de ciclos de producción cortos, con descanso del
suelo de dos meses y exigente a nivel nutricional, sobrepasando los 400
kg/ha de fertilizantes químicos (Villa y Sarmiento, 2009). El interés por la
preservación de las papas nativas y el control de la franja agrícola en el
páramo venezolano, data de hace más de dos décadas y al respecto se han
descrito desde las diferentes variedades de papas nativas presentes en la
región (Romero y Monasterio, 2005), hasta la dinámica del N, P y C en el
suelo como indicadores de la restauración de la fertilidad, así como los
cambios de las comunidades microbianas y la actividad de las mismas en
el suelo cultivos de papa tradicional e introducida (Llambí y Sarmiento,
1998; Montilla y col., 2002; García, 2010).
La conservación de la fertilidad y productividad de los suelos es un

objetivo primordial para alcanzar la sostenibilidad de un agroecosistema.
Para ello es necesario contar con indicadores que proporcionen
información sobre los cambios en las propiedades del suelo cuando es
sometido a diferentes condiciones de manejo e identificar aquellas
prácticas que generan el menor impacto socioambiental. Tomando en
cuenta lo anterior, en el presente estudio se realizó una comparación en
dos sistemas con manejos agronómicos de papa (nativa e introducida)
respecto a una referencia (bosque paramero), conjugando el análisis
micorrízico con la determinación de indicadores de calidad de suelo
asociados a la productividad, a fin de comprender los cambios producidos
cuando los métodos de cultivo son diferentes y determinar cuál sistema se
aproxima a lo que se considera sustentable.
93
El estudio se realizó en el Valle de las Piñuelas, Páramo de Gavidia
(Mérida, Venezuela), entre 3300 y 3600 msnm, con una temperatura
media anual entre 8-10°C y precipitación de 1300 mm distribuida en
forma bimodal (época seca entre noviembre y marzo) (INAMEH, 2016). En
la zona predominan cultivos de cereales, ajo, zanahorias y papa, así como
el pastoreo extensivo (ganado vacuno). Se consideraron tres unidades de
estudio de 0,25 ha cada una: (a) Una parcela cultivada en forma
tradicional con papas nativas (PN) de la variedad Guadalupe o Arbolona
blanca, sin aplicación de insumos químicos (8°40´02´Ń, 70°54´48´Ó,
3528 msnm), (b) una parcela cultivada con papas introducidas (PI)
variedad Andinita, con utilización alta de insumos pero sin aplicación de
fungicidas ni herbicidas (8°40´01´Ń, 70°54´48´Ó, 3363 msnm) y (c) un
área de referencia constituida por vegetación de bosque paramero, en
donde dominan plantas leñosas (BR) (8°39´56´Ń, 70°54´43´Ó, 3363
msnm). En las localidades con cultivo de papas, no hay especies arbóreas,
ni arbustivas, solo destaca la presencia de hierbas de las familias Poaceae,
Asteraceae y Brassicaceae. Un resumen de las características y manejos
de las tres parcelas se presenta en la Tabla 1.
Tabla 1. Manejos agronómicos en los sistemas de producción de papas evaluados.

Especie Papa nativa: Gudalupe (Arbolona Papa introducida: Andinita
blanca) Solanum tuberosum
Solanum tuberosum spp. andigenum spp. tuberosum
Rotación de cultivos Sí: Avena, trigo, brócoli, ajo, papa No

Descanso entre 3 meses 2 meses
siembras
Ciclo de cultivo 7-9. 1 cosecha por año 4. 2-3 cosechas por año
(meses).
Labranza Arado con bueyes Arado con bueyes
Abonos orgánicos Gallinaza: 5.600Kg/ha Gallinaza: 5.600Kg/ha
Siembra 45-60 días posteriores a la aplicación 30 días posteriores a la aplicación

de enmiendas orgánicas de enmiendas orgánicas
(Mayo) (Enero-Mayo-Agosto)
Fertilización química No hay N,K,P, Ca, Sulfatos: 400Kg/ha
Rendimiento. 10.000Kg/ha 10.000Kg/ha
Duración postcosecha 9 meses 2 meses
El muestreo se realizó en época seca (diciembre), en período

postcosecha (2 semanas) de ambos cultivos de papas. Para evaluar la
calidad de suelo, se efectuó un muestreo aleatorio simple en cada parcela,
94
tomando 25 muestras a una profundidad de 0-20 cm, conformando

posteriormente 5 muestras compuestas. En cuanto al estudio micorrízico,
se colectaron aleatoriamente 3 muestras de suelo de cada localidad para
determinar la micotrofía del sistema. Las muestras para análisis
biológicos fueron refrigeradas a 4ºC hasta realizar las respectivas
determinaciones en simultáneo.
Como indicadores físicos se analizó el contenido de humedad (Rhoades,

1982), la capacidad de campo (Klute, 1986) y la textura (Bouyoucos, 1962). En
la evaluación de los indicadores químicos se determinó el pH en una relación
agua:suelo de 2,5:1, el carbono orgánico-materia orgánica (Baker, 1976), el
nitrógeno total y el fósforo disponible (Bremner, 1960; Anderson e Ingram
1992). Respecto a los indicadores biológicos, se evaluó la respiración basal (Alef
y Nannipieri, 1995), el carbono microbiano (Anderson y Domsch, 1978), la
actividad de la enzima deshidrogenasa (Casida y col., 1964. Modificado por
Paolini, 2011) y la actividad de la fosfatasa ácida (Tabatabai y Bremmer, 1969.
Modificado por Paolini, 2011).
La colonización micorrízica se determinó mediante el aclarado con

KOH, acidificación con HCl y tinción con azul de tripano (Phillips y
Hayman, 1970). Las raíces teñidas se evaluaron al microscopio óptico
para cuantificar la presencia o ausencia de estructuras fúngicas por el
método de Mc. Gonigle y col. (1990). A través de esta metodología, también
se observaron y cuantificaron las estructuras dematiáceas de los hongos
septados oscuros (HSO). La evaluación de la densidad de esporas
micorrízicas arbusculares, se realizó según el método de tamizado
húmedo, decantado y centrifugación en sacarosa (Sieverding, 1991). Se
cuantificó el número más probable de propágulos infectivos (NMP) de
hongos micorrízicos arbusculares (HMA) y HSO, de acuerdo al método de
Porter (1979) modificado por Sieverding (1991).
Los resultados se evaluaron estadísticamente, comprobando la

homocedasticidad, posteriormente se aplicó un análisis de varianza de
una vía (ANOVA). Adicionalmente se determinó el índice de Bray-Curtis
(Brower y col., 1984), como medida de la similitud entre las localidades.
Lo anterior, fue realizado a través del programa estadístico Past 3.X
(Hammer y col., 2001).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Al contrastar los valores obtenidos entre el bosque de referencia y las
localidades postcosecha, se puede apreciar diferencias en la calidad del
suelo y el estatus micorrízico.
95
En los indicadores físicos de calidad de suelo, se detalla que la textura

de los suelos es franco-arenosa. Respecto a la capacidad de campo y el
contenido de humedad, el bosque paramero presentó los mayores valores
(Tabla 2). Cuando la vegetación silvestre es remplazada por cultivos en
bosque parameros venezolanos, hay aumento de la evapotranspiración
producto de los manejos agronómicos, principalmente el arado,
constituyendo el 66,0 % de las salidas totales de agua del sistema
(Sarmiento, 2000), lo cual se evidencia en el cambio del contenido de
humedad.
Tabla 2. Indicadores de calidad de suelo. BR: Bosque paramero de referencia. PN: Suelo bajo
cultivo de papa nativa. PI: Suelo bajo cultivo de papa introducida. Subíndices diferentes indican
diferencia estadísticamente significativa (p ≤ 0,05).
Localidad BR PN PI
Textura Franco-arenosa Franco-arenosa Franco-arenosa
Capacidad de campo (gH2O.g suelo-1) 1,2 a 0,8 b 0,6 c
Contenido de humedad (%) 55,8 a 35,53 b 23,5 c
pH 4,1 a 4,7 b 5,01c
Contenido de materia orgánica (%) 18,3 a 16,2 a 17,2a
N total (%) 0,6 a 0,7 ab 0,8 b
Relación C:N 19,6 a 14,1 ab 12,4 b
P disponible (ppm) 4,1 a 88,1 b 37,7 c
Relación C:P 35062,2 a 1200,7 b 2546,0 c
Respiración basal 39,5 a 30,9 a 7,3 b

(mgCO2.kg suelo-1.d-1)
Carbono microbiano 933,8 a 557,8 b 520,2 b
(mg C.kg suelo-1)
qCO2 (mgCO2. mg C-1.d-1) 0,04 a 0,05 a 0,02 b
Actividad de la deshidrogenasa 0,03 a 0,01 b 0,004 c

(µm TPF. g-1.d-1)
Actividad de la fosfatasa ácida 19,3 a 13,1 ab 8,9 b
(µm p-NF. g-1.h-1)
Los pH del suelo de cada localidad difieren entre sí (Tabla 2), el suelo
del bosque paramero es extremadamente ácido (4,1) (USDA, 1998),
mientras que el suelo de las parcelas de papas nativas presenta pH de 4,7
y el área con producción de papas introducidas 5,1, clasificándose ambos
como fuertemente ácido. El incremento de pH se asocia a la gallinaza
aplicada que tiene un valor de pH de 7,8 (Machado y Sarmiento, 2012;
Vergara y col., 2015), en el caso de PI la aplicación de fertilizantes
inorgánicos también contribuye al incremento del pH. El contenido de
materia orgánica y carbono orgánico, en los tres sistemas es alto.
96
El contenido de materia orgánica en las localidades no se diferenció

estadísticamente entre sí. El mayor valor se registró en PI, mientras que
PN presentó valores significativamente intermedios con las otras
localidades. En los suelos bajo cultivos de papa se esperaba una
reducción en el contenido de materia orgánica debido al arado y a la
estimulación de la actividad microbiana por la fertilización; sin embargo,
los aportes de gallinaza pudieron compensar las pérdidas, más cuando
ésta posee gran parte del carbono en un compartimiento recalcitrante que
tiende a mineralizarse más lentamente (Machado y Sarmiento, 2012;
Vergara y col., 2015).
El nitrógeno total varió significativamente entre las localidades

estudiadas, el mayor valor se registró en PI, mientras que PN presenta
valores significativamente intermedios con las otras localidades; se obtuvo
una alta relación carbono-nitrógeno en el bosque paramero y en PN, dicha
tasa puede considerarse óptima en PI. El P disponible es
significativamente menor en BR (Tabla 2), con valores de 4,1 ppm (muy
baja disponibilidad); seguido de PI con una disponibilidad muy alta de
37,7 ppm, mientras que PN tiene un contenido de fósforo muy alto
(88,1ppm) (PNUD-INFAT, 2002). La relación carbono-fósforo varió
significativamente entre las áreas de estudio.
Al respecto, se puede destacar que la gallinaza posee un contenido de N

de 2,93% y de P de 3180 ppm (Machado y Sarmiento, 2012; Vergara y col.,
2015), que de igual forma justifica los incrementos observados en el
contenido de N total para el cultivo de papas introducidas y de P
disponible, tanto para papas nativas como introducidas. Los cambios en
la relación C:N coincide con lo reportado por Llambí y Sarmiento (1998)
con la conversión del bosque paramero a cultivos de papas introducidas.
En el bosque paramero la materia orgánica, presenta un cociente muy alto
en la relación C:N, indicando una mayor inmovilización de N por los
microorganismos (Martens y col., 2003). Los valores de la relación C:P
superan a lo señalado en la bibliografía para que ocurra mineralización del
P (C:P=200-300) (Fuentes, 1999), lo cual indica que en las tres áreas de
estudio predomina la inmovilización del fósforo.
Detallando los resultados de los indicadores biológicos, se encuentra

que en la respiración basal (Tabla 2), no hay diferencias significativas
entre BR y PN, mientras que PI presenta el menor valor (7,3 mgCO2.kg
suelo-1.d-1). Estos valores indican que tanto en BR y PN, hay mayor y
actividad microbiana. Los resultados son comparables con otros reportes
de la región, en donde destacan que no hay cambios significativos en la
respiración en la conversión bosque paramero - cultivo tradicional de papa
(García, 2010).
97
Los datos de carbono microbiano, refieren que hay mayor biomasa de

microorganismos del suelo presentes en el bosque referencia (933,8mg
C.kg suelo-1.), las áreas con manejos agrícolas, no presentaron diferencias
entre ellas. En las áreas cultivadas disminuyen la biomasa microbiana
posiblemente asociado a los procesos de labranza y a la fertilización
química, que afectan la regeneración de la microbiota produciendo una
modificación de la comunidad microbiana en cuanto a estructura y
función (Cruz y col., 2012).
El coeficiente metabólico es menor en la zona con un manejo

agronómico comercial (0,02mgCO2. mg C-1.d-1), respecto a BR y PN, que
no presentan diferencias estadísticas entre sí. Lo anterior permite
confirmar que la disponibilidad de nutrientes, a través de la
mineralización de la materia orgánica, tanto en el bosque paramero es
menor y en el cultivo de papas nativas, por lo que una mayor cantidad de
carbono debe ser mineralizado, dada la falta de fuentes alternativas de
nitrógeno (Sarmiento y Bottner, 2002), lo que se traduce en una mayor
actividad de los microorganismos. Mientras que en la zona de papas
introducidas, la fertilización química y la gallinaza, constituyen una
fuente lábil de nutrientes, de allí que el qCO2 reflejado sea menor.
Situación similar se describe en otras conversiones del bosque paramero
de la región (García, 2010).
La actividad de la deshidrogenasa, medida que expresa la mayor

capacidad oxidativa sobre la materia orgánica, presentó una tendencia a
la disminución de la actividad enzimática al ir del bosque paramero (0,03
µm TPF. g-1.d-1) a la localidad con un manejo agronómico comercial (0,004
µm TPF. g-1.d-1) (Tabla 2). Lo anterior puede asociarse a que en el bosque
paramero, hay mayor biomasa microbiana, mientras que la localidad de
papas introducidas presenta el menor valor. Tendencia similar reportan
Avellaneda-Torres y col. (2018), al señalar que hay una disminución de la
actividad de la enzima deshidrogenasa en suelos bajo cultivos de papas
respecto al páramo. En cuanto a la comparación de los manejos
agronómicos, los datos coinciden con lo destacado por Järvan y col. (2014),
con lo que se deduce, que el uso de fertilizantes químicos afecta
negativamente la calidad biológica del suelo, ya que la actividad de la
microbiota asociada a la mineralización de la materia orgánica disminuye.
En cuanto a la actividad de la fosfatasa ácida del suelo, se observa que

hay mayor actividad de la fosfatasa ácida en el bosque paramero (19,3µm
p-NF. g-1.h-1) en comparación a las áreas bajo los cultivos de las diferentes
especies de papa. Al respecto, se tiene que a bajos pH la disponibilidad de
fósforo se reduce, incrementándose la producción de fosfatasas ácidas por
parte de microorganismos y raíces, en la mineralización de PI (Dalurzo y
col., 2005). Resultados similares destacan Gálviz y col, (2007), quienes
encuentran que hay mayor actividad de la fosfatasa ácida en suelos no
98
intervenidos en los Andes colombianos. Al contrastar los diferentes

sistemas de cultivo, se detalla como PI presenta el menor valor; la mayor
disponibilidad de P en los suelos de papas introducidas, actúa como un
retroalimentador negativo que inhibe la actividad de la enzima (Fernández
y Lafuente, 2013). Lo anterior es comparable a lo señalado por Qin y col.
(2017), que refieren que la actividad de esta enzima disminuye en sistemas
continuos de papa en comparación a sistemas con rotación de cultivos.
Respecto a las interacciones evaluadas, destaca que el porcentaje de

colonización micorrízica es alto, superando el 50% (Ferrer y Herrera ,1988)
y no presentan diferencias significativas (Tabla 3), entre las estructuras de
HMA destaca el predominio de hifas, seguido de las vesículas, enrollados
hifales y arbúsculos; solo se presentaron diferencias significativas en la
proporción de vesículas (Tabla 3), así mismo se registró que el NMP de
HMA, >520 propágulos por 100 g de suelo (Habte y Osorio, 2001). Por lo
tanto, la micotrofía de las tres localidades (PMA y NMP) no se ve afectada
por los diferentes tipos de manejo. La micotrofía en las parcelas agrícolas
está asociada a la alta micotrofía del cultivo (McArthur y Knowles, 1993),
que podría estimular el crecimiento del hongo o recuperación y
mantenimiento del inóculo nativo. La presencia de arbúsculos y
enrollados en las tres localidades, indican funcionalidad de la simbiosis,
ya que estas estructuras se consideran de intercambio nutricional. Sin
embargo, hay que considerar que la funcionabilidad de la simbiosis se
corrobora por métodos bioquímicos que determinan la viabilidad de las
estructuras (van Aarle y col., 2005).
Tabla 3. Análisis micorrízico arbuscular y de HSO. BR: Bosque paramero de referencia. PN:
Suelo bajo cultivo de papa nativa. PI: Suelo bajo cultivo de papa introducida. Subíndices
diferentes indican diferencia estadísticamente significativa (p ≤ 0,05).
Localidad BR PN PI
PMA (%) 61,5 a 66,4 a 66,1 a
Hifas (%) 56,2 a 66,5 a 60,9 a
Arbúsculos (%) 7,1 a 5,6 a 6,1a

Vesículas (%) 32,6 a 16,3 b 16,6 b
Enrollados hifales (%) 13,3 a 14,5 a 19,7 b
Densidad de esporas 579,9 a 481,4 a 233,3 b

(N° de esporas. 100g suelo-1)
Hongos septados oscuros (%) 11,4 a 4,0 b 20,1 c
NMP-HMA 474.785,9 a 258.248,4 a 353.992,6 a

(N° propágulos
colonizadores.100g suelo-1)
NMP-HSO 1853,9 a 2,9 b 12,4 b
(N° propágulos
colonizadores.100g suelo-1)
99
La densidad de esporas en el bosque paramero y en el cultivo con papa

nativa no presentaron diferencias significativas entre sí (530,6 esporas. 100 g
suelo seco-1), la densidad de esporas es 2,3 veces menor en el suelo de papa
introducida (Tabla 3). Este resultado en el bosque paramero, puede
relacionarse no solo a la ausencia de perturbación antrópica, sino también a la
mayor diversidad de especies vegetales presentes, que puede favorecer el
desarrollo de las comunidades de HMA (Johnson y Wedin, 1997). Resultados
similares reportan en el Parque Nacional Chingaza en Colombia respecto al
bosque paramero El Granizo, en el cual hay fuerte intervención antrópica
(García y col., 2004). La disminución del número de esporas en los suelos de
manejo agronómico comercial, puede atribuirse a la poca vegetación hospedera
y al arado constante. Aunado a ello, se ha reportado que la fertilización química
nitrogenada disminuye la diversidad fúngica y la eficiencia mutualista de los
HMA (Duchicela y González, 2003).
Se registró una mayor y significativa colonización de HSO en la parcela de

papa introducida (Tabla 3), la cual presenta menor calidad biológica del suelo,
registrando menores valores de respiración basal y actividad enzimática,
considerando esto, es de resaltar que los HSO, son nutricionalmente
importantes en ecosistemas bajo diferentes tipo de estrés (Jumpponen y
Trappe, 1998). Los valores de propágulos de HSO en el bosque paramero
de referencia presentan el valor más alto y significativo con 1853,9 N°
propágulos colonizadores por 100 g suelo, lo que podría indicar que las
primeras fases de desarrollo de esta simbiosis se ven favorecidas en las
condiciones de este suelo. Diversas investigaciones reportan HSO en la
cordillera de los Andes (Schmidt y col., 2008; Urcelay y col., 2011), en
Venezuela, se había reportado la presencia de HSO en zonas relacionadas
a la alta concentración de elementos tóxicos para las plantas; como en el
ecotono y la sabana de Loma de Níquel (Aguirre, 2012).
Articulando la calidad de suelo y la micotrofía de los sistemas, a través del

índice de Bray-Curtis (Tabla 4), se detalla como las localidades bajo cultivos son
más similares entre sí, lo cual es acorde tomando en cuenta que la especie
cultivada es la misma. La zona productora de papas nativas presenta un valor
más cercano a la unidad respecto al bosque de referencia, con esto y aunado a
los datos de calidad biológica del suelo obtenidos, se podría referir que este
manejo agronómico incide en menor grado sobre el ecosistema. Dicha
tendencia ha sido reportada por García (2010) en otros bosques parameros de
la región, aplicando diversos análisis multivariados.
Tabla 4. Índice de Bray-Curtis para las localidades. Bosque paramero de referencia. PN: Suelo
bajo cultivo de papa nativa. PI: Suelo bajo cultivo de papa introducida.
BR PN PI
BR 1 0,913 0,894
PN 0,913 1 0,941
PI 0,894 0,941 1
100
En general, Duan y col. (2011) destacaron que los cambios en la

calidad del suelo podrían no afectar de manera drástica a los HMA,
producto en parte de la alta adaptabilidad micorrízica, el contexto biótico
de los mismos y como las plantas y HMA optimizan los recursos antes
diferentes perturbaciones (Johnson y col,, 2013). De allí, que las
diferencias entre las localidades al aplicar el índice de Bray-Curtis, no
superan el 11% entre las mismas, ya que el componente micorrízico tiene
un rol preponderante en las 3 zonas. Resultados similares se han
registrado al analizar manejos agronómicos contrastantes en el cultivo de
papas (Larking y col., 2012).
Debido a que no existe un consenso en la definición de calidad de

suelos, tampoco existe un consenso sobre lo que debe ser considerado un
suelo de máxima calidad (Gil-Sotres y col., 2005, Büenemann y col., 2018).
Los diferentes enfoques sobre lo que es un suelo de máxima calidad
pueden ser resumidos en dos opciones. El primero considera que un suelo
de máxima calidad es aquel que se encuentra en equilibrio con todos los
componentes del ambiente, como el caso de los suelos que se desarrollan
con vegetación climax. El segundo considera a aquellos suelos con
máxima productividad y mínima degradación ambiental (Gil-Sotres y col.,
2005). Como puede observarse estos enfoques ecológicos y agronómicos
pueden ser no concordantes, ya que muchos ecosistemas silvestres con
vegetación climax usualmente presentan baja fertilidad química y en
consecuencia no suelen ser altamente productivos, a menos que se
apliquen fertilizantes y otros insumos. En nuestro caso de estudio se
deriva que desde el punto de vista ecológico, el bosque paramero presenta
la mayor calidad del suelo que destaca por mayor disponibilidad de agua y
actividad biológica. El establecimiento de cultivos de papas, tanto
introducidas como nativas, genera un cambio en los suelos, siendo más
marcado en los suelos con papas introducidas en donde la fertilidad
química es mayor, pero la actividad biológica disminuye respecto al
bosque paramero. Desde el punto de vista de la calidad química, así como
desde el enfoque económico, los suelos bajo cultivo de papas introducidas
tienen una mayor calidad; sin embargo produce degradación ambiental.
CONCLUSIONES
A través de los indicadores de calidad del suelo se aprecia que los cultivos de
papas (nativas e introducidas), producen cambios en las propiedades del
mismo, siendo menos marcados en la parcela de papas nativas, y en
consecuencia se puede concluir que el manejo agronómico bajo el cual se
producen estas papas es más sostenible desde el punto de vista ecológico.
La micotrofía dada por los HMA en los sistemas estudiados indica la

existencia de especies altamente micotróficas tanto en el bosque paramero
como en las dos zonas bajo manejos agronómicos. La presencia de HSO fue
101
mayor en la parcela de papa introducida, la cual presentó menor calidad del

suelo a nivel físico y biológico. Así mismo, se puede indicar que el desarrollo de
estas interacciones, es clave para el desarrollo, funcionamiento y
mantenimiento de un ecosistema natural o un sistema agrícola sustentable.
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105
Enero-Junio, 2019
COMUNIDAD DE ANUROS EN AMBIENTE DE SABANA DE

LA CORDILLERA DE LA COSTA DE VENEZUELA
Israel Cañizales
Instituto de Zoología y Ecología Tropical (IZET), Facultad de Ciencias, Universidad
Central de Venezuela. israel.canizales@ciens.ucv.ve
RESUMEN
Se analizó la estructura y composición de la comunidad de 12 especies simpátricas de anuros en
un ambiente de sabana del Tramo Central de la Cordillera de la Costa al norte de Venezuela. Se
capturaron 621 individuos, 52,50% correspondieron a machos y 47,50% a hembras. Las
especies identificadas en este estudio son de amplia distribución. La familia Hylidae fue la de
mayor diversidad, con 7 especies y el 64,25% de todos los individuos capturados. La especie que
aportó el mayor número de individuos fue Engystomops pustulosus con 149 individuos. La
riqueza específica en el área muestreada representa un 13,95% con respecto a la Cordillera de la
Costa y un 3,24% para Venezuela. El trabajo se realizó empleando la técnica de muestreo de
búsqueda libre y sin restricciones entre junio de 2010 a junio de 2013 en un área de 25 km2,
tanto en época de lluvia como de sequía. Se determinó que existe diferencia estadística
significativa en las abundancias de las especies entre las épocas de muestreo (ANOVA F = 4,632;
P= 0,04). Los datos de uso de microhábitat y la altura de la percha fueron registradas para cada
animal. El hábitat arbustivo presentó el valor máximo de diversidad (H’ = 1,39; J’ = 0,87) con una
riqueza específica de cuatro (33,34%) especies, seguido por el hábitat terrestre (H’ = 1,10; J’ =
0,89) con tres (25%) especies, el hábitat acuático (H’ = 0,69; J’ = 0,10) con dos (16,66%) especies.
Las diferencias encontradas entre especies pueden estar asociadas al tipo de sustrato, época del
año y la cobertura vegetal. Sin embargo, se determinó que no existe diferencia estadística
significativa entre estos (ANOVA F = 1,500; P= 0,201).
Palabras clave: Anuros, Comunidad, Hábitat, Diversidad, Venezuela.
Anuros community in savannah environment in the

Cordillera de la Costa of Venezuela
Abstract
The structure and composition of the community of 12 sympatric species of anurans were analyzed
in a savannah environment of the Cordillera de la Costa in northern Venezuela by collecting
specimens by a free and unrestricted search procedure between June 2010 and June 2013 in an
area of 25 km2, both during the rainy and dry seasons. Data on microhabitat use and height of the
perch were recorded for each animal. 621 individuals were captured, 52.50% males and 47.50%
females. The species identified in this study are widely distributed. The Family Hylidae was the most
diverse, with 7 species representing 64.25% of all captured individuals. The most abundant species
was Engystomops pustulosus with 149 individuals. The specific richness in the sampled area
compared to the Cordillera de la Costa represents 13.95% and 3.24% for Venezuela. There was a
Recibido: octubre 2018

Aceptado: mayo 2020
significant statistical difference in abundances of the species between the seasons (ANOVA F = 4.632,
P = 0.04). The bush habitat presented the maximum value of diversity (H' = 1.39, J' = 0.87) with a
specific richness of four (33.34%) species, followed by the terrestrial habitat (H' = 1.10, J' = 0.89) with
three (25%) species, and the aquatic habitat (H' = 0.69, J' = 0.10) with two (16.66%) species. The
differences found between species can be associated with type of substrate, time of year and
vegetation cover. However, there was no significant statistical difference between them (ANOVA F =
1.500, P = 0.201).
Keywords: Anurans, Community, Habitat, Diversity, Venezuela.
INTRODUCCIÓN
De forma habitual se ha propuesto como factores que rigen la
composición de especies en una comunidad a la dinámica de parches
(Ricklefs y Schluter, 1993), la hipótesis evolutiva (Holt y col., 2003), los
procesos estocásticos (Tilman, 2004), los efectos espaciales (Parris 2006,
Ernst y Rödel, 2008), la perturbación (Ernst y Rödel, 2005, 2006; Gardner
y col., 2007a), el clima (Kopp y Eterovick, 2006; Gardner y col., 2007b), las
interacciones interespecificas, incluyendo la competencia y depredación
(Yu y col., 2001), así como las características del hábitat. A nivel local el
mutualismo (Ricklefs y Schluter, 1993), mientras que, a escala regional,
los factores filogenéticos, evolutivos y eventos biogeográficos (Vitt y Zani,
1996; Zimmerman y Simberloff, 1996). Del mismo modo la composición,
distribución y abundancia de especies estarían limitadas por condiciones
ambientales tales como la disponibilidad de nutrientes, la estructura
física del hábitat y de las variaciones de humedad y temperatura (Parris,
2006). La forma precisa en que cada uno de estos procesos interactúan
para determinar la dinámica de una comunidad varía de un caso a otro.
En este sentido, Bastazini y col. (2007) señalan que hay poca evidencia
concreta sobre la influencia de las precipitaciones como factor principal en
la estructuración de las comunidades de anuros en general. Del mismo
modo los diversos grados de segregación entre especies de la misma
comunidad serían el resultado de la estructura de la vegetación
relacionada con el tipo de suelo y el cuerpo de agua (Bastazini y col., 2007)
y el tamaño de la charca o estanque (Werner y col., 2007a, b).
Por su parte, Vellend (2010) señala a la especiación y a la dispersión

como los procesos de incorporación de nuevas especies a las comunidades,
mientras que la abundancia relativa de estas especies se establece
posteriormente por la deriva y la selección. La influencia de la dispersión
en la dinámica de la comunidad depende del tamaño y la composición de
las comunidades de donde provienen los dispersores y de aquellas en las
que se dispersan (Ricklefs y Schluter, 1993; Caley y Schluter, 1997; Morin,
1999). Históricamente los anfibios se consideran uno de los grupos con
menor capacidad de dispersión debido a su dependencia a la humedad y a
108
Cañizales: Anuros de la Cordillera Central de Venezuela
su vulnerabilidad a la desecación ya que la movilización sobre todo a

través de paisajes áridos puede ser peligrosa. La filopatría parece ser la
mejor opción para este grupo de vertebrados (Duellman y Trueb, 1994).
Sin embargo, aunque muchas especies de anuros son filopátricos en su
fase adulta algunos individuos de una población tienen la capacidad para
dispersarse a distancias relativamente largas (Smith y Green, 2005). De
acuerdo con estos autores, al menos un individuo en una población de
anuros debería ser capaz de desplazarse entre 11 a 13 kilómetros. Por su
parte, Petranka y Holbrook (2006) señalan que los anuros rara vez se
dispersan más de 2 a 3 kilómetros.
En el Neotrópico reside cerca de un tercio de las especies de anuros

conocidas en el mundo (Duellman y Trueb, 1994). Las temperaturas
medias, las altas precipitaciones y la heterogeneidad vegetal generan
condiciones climáticas que favorecen su diversidad y abundancia,
ofreciéndoles diversos sitios de refugio, reproducción y alimentación
(Duellman y Trueb, 1994, Bastazini y col., 2007, Werner y col., 2007a, b).
Con respecto a la distribución espacial, esta la determina la interacción
que existe entre las características físicas del hábitat, los requerimientos
fisiológicos de cada especie y la disposición de los recursos (Zimmerman y
Simberloff, 1996; Lima y Magnusson, 1998; Cáceres y Urbina, 2009).
Adicionalmente, las diferencias en los ciclos reproductivos y en los
patrones de actividad o la plasticidad en el comportamiento de las
distintas especies son parámetros importantes en la diversidad y la
coexistencia temporal de las comunidades de anuros (Zimmerman y
Simberloff, 1996; Lima y Magnusson, 1998; Silva y col., 2011). En el caso
de anuros presentes en ambientes donde los niveles de humedad puedan
fluctuar y el régimen de lluvias sea escaso, estos enfrentan el reto de
encontrar la humedad adecuada que permita el desarrollo tanto de los
estadios larvarios como de los adultos (García y col., 2005; Zorro Ceron,
2007; Wells, 2007; Fonseca Ribeiro De Oliveira y Eterovick, 2010).
En general, los anuros por ser un grupo abundante, diverso y fácil de

muestrear permiten la evaluación del impacto de la fragmentación del
paisaje. Al ser depredadores de invertebrados y presa primordial en la
dieta de diferentes tipos de vertebrados también participan en el flujo de
energía dentro de los ecosistemas (Acosta-Galvis, 2000). Debido a sus
características fisiológicas y etológicas factores ambientales como la
temperatura, la precipitación y la humedad relativa del aire limitan su
distribución ecológica y geográfica generando cambios sobre las
poblaciones (Duellman y Trueb, 1994; García y col., 2005; Gardner y col.,
2007b; Zorro Ceron, 2007; Wells, 2007; Cáceres y Urbina, 2009; Fonseca
Ribeiro De Oliveira y Eterovick, 2010). Urbina-Cardona y col. (2014)
señalaron que los paisajes fragmentados resultado de la actividad agrícola
debido a la deforestación de coberturas naturales resultan en una gran
limitante para el desarrollo de la riqueza de especies de anfibios por la baja
109
conectividad entre fragmentos. Estudios comparativos de comunidades de

anuros en bosques perturbados y prístinos del neotrópico y trópico
africano demostraron que la estructura espacial es de mayor importancia
(Ernst y Rödel, 2006).
En Venezuela se encuentra cerca de 5% de la diversidad de anfibios del

planeta (Angulo y col., 2006; Molina y col., 2009). Con una riqueza de 387
especies, 370 anuros (ranas y sapos), 10 cecílidos y siete salamandras
(Barrio-Amorós y col., 2019), más de la mitad son especies endémicas en
el país (Molina y col., 2009). Para la Cordillera de la Costa o Cordillera
Central están reportadas 45 especies de anuros (Molina y col., 2009). Esta
variedad es resultado de las características geográficas, climáticas y
orográficas presentes en el país, las cuales han generado una amplia
heterogeneidad de hábitats óptimos para las diferentes especies. Por
consiguiente, el presente estudio tiene como objetivos contribuir al
conocimiento de la riqueza y abundancia de anuros en un ambiente de
sabana y analizar la estructura y composición de una comunidad de
anuros.
Descripción del área de estudio. El estudio se realizó en la vertiente
noroccidental del Cerro Zapatero (Macizo de Nirgüa), de la Cordillera de la
Costa al norte de Venezuela (10°20’4” Norte, 68°39’17” Oeste) en la
Hacienda Guáquira con una superficie de 2.500 hectáreas, que se
extienden entre los 100 y 1.400 msnm, que varían desde sabanas hasta
bosques nublados. La región presenta un régimen climático monomodal,
con una estación de sequía de febrero a abril y otra de lluvias de mayo a
enero con promedios de precipitación mensual de 100 a 150 mm, y anual
cercano a los 1.400 mm. La temperatura promedio anual es 27ºC, con
variación diaria comprendida entre ± 9,5ºC (Runemark y col., 2005;
Lotzkat, 2007) (Figura 1). El área muestreada localizada entre los 100 y
120 msnm fue de 25 km2 conformada por parcelas con vegetación en
varias fases de sucesión, destinadas a cultivos y pastoreo de ganadería
semiextensiva, caminos de tierra inundados con charcas sin vegetación,
bordes de bosque, sabanas abiertas con vegetación secundaria, sabanas
inundadas y lagunas cubiertas de arbustos densos.
Trabajo de campo. Los animales se recolectaron empleando la técnica

de muestreo de búsqueda libre y sin restricciones (Angulo y col., 2006),
este método es eficiente para obtener el mayor número de individuos y
especies en el menor tiempo. Las capturas las realizaron dos personas de
forma manual, utilizando lámparas de mano y red de malla con mango
durante diferentes meses entre junio de 2010 y junio de 2013. A fin de
optimizar y ampliar la captura de animales las actividades se realizaron
110
tanto en la época de sequía como de lluvia, coincidiendo con las fases de

luna menguante o creciente menguante y luna nueva. Se hicieron
caminatas o recorridos nocturnos, durante dos noches consecutivas,
entre las 19:00 y las 00:00 horas en diferentes situaciones meteorológicas,
tipos de vegetación y considerando la altura hasta dos metros. Los datos
de uso de microhábitat como tipo de sustrato (suelo, vegetación, tipo de
plantas) y la altura de la percha (altura desde el suelo o desde la superficie
del agua), temporada (época de sequía o lluvias) fueron registradas para
cada animal. Los animales recolectados fueron mantenidos temporalmente de
manera individual en bolsas y recipientes plásticos cerrados para su
identificación y posterior sacrificio. Para ésto se utilizó una solución de alcohol
etílico 10% más 20 c.c. de lidocaína con epinefrina al 2% por ser rápida, eficaz y
no provoca dolor o sufrimiento alguno. Posteriormente los ejemplares fueron
fijados en formalina 10% y almacenados en solución de alcohol etílico 70% y
depositados en el Laboratorio de Ecología y Manejo de Fauna Silvestre del
Instituto de Zoología y Ecología Tropical (IZET) de la Universidad Central de
Venezuela (UCV).
Figura 1. Ubicación geográfica del área de estudio. La estrella negra señala la posición relativa. La
línea verde indica la poligonal de la Hacienda Guáquira. Coordenadas en la figura.
Trabajo de laboratorio. El arreglo y listado de la composición

taxonómica se realizó con base en las descripciones de Rivero (1961),
Solano (1971), Lotzkat (2007), Barrio-Amorós (2009), Heyer y de Sá (2011)
y Rojas-Runjaic y col. (2018).
Análisis de datos. Esfuerzo de captura: se evaluó usando el número de

horas empleadas en el trabajo de campo en relación con el número de
personas que participaron en el muestro y que se expresa en
horas/hombre. Éxito de captura: se cuantificó como el número de
individuos (n) atrapados por unidad de tiempo, expresado en
individuos/hora. Abundancia relativa: se tuvo en cuenta el número de
111
individuos capturados por especie en relación con el índice de esfuerzo de

captura. Caracterización de hábitat: las especies de anuros identificadas
se ordenaron en categorías por tipo de sustrato y altura de la percha en el
que se observaron. Estructura de la comunidad: se analizó de acuerdo con
su riqueza y diversidad. Se realizaron curvas de acumulación de especies
para estimar la precisión del esfuerzo de muestreo, empleando el
programa EstimateS v 8.0.0 (Colwell, 2006). Para medir la diversidad total
encontrada se utilizó el índice de Shannon-Wiener (Hʼ). El grado de
igualdad de las abundancias de las diferentes especies en la comunidad se
calculó mediante el índice de Pielou (J’). Se generaron diagramas de
distribución de abundancia por época del año y tipo de hábitat. Para
evaluar el efecto de la estacionalidad y los tipos de hábitat se utilizó el
análisis de varianza (p ≤ 0,05).
RESULTADOS
Se capturaron 621 individuos, 326 (52,50%) machos y 295 (47,50%)
hembras, pertenecientes a 12 especies de anuros. El esfuerzo de captura fue de
140 horas/hombre, con un éxito de captura de 4,44 individuos/hora. Estas se
agrupan en 3 familias: Bufonidae (1 especie), Hylidae (7 especies) y
Leptodactylidae (4 especies). En cuanto al tipo de hábitat las especies
identificadas se agruparon en seis categorías (Tabla 1).
Tabla 1. Riqueza y abundancia por especies capturadas indicando el tipo de hábitat. (n) =
número de individuos capturados, (AR) Abundancia Relativa = número de individuos
capturados/horas/hombre.
Familia
n AR Hábitat
Especie
BUFONIDAE
Rhinella marina 40 0,29 T
HYLIDAE
Boana xerophylla 51 0,36 Aa
Boana punctata 113 0,81 Ar
Dendropsophus luteoocellatus* 17 0,12 Ar
Dendropsophus microcephalus 129 0,92 Ar
Phyllomedusa trinitatis* 14 0,10 Ao
Scarthyla vigilans 56 0,40 Ar
Scinax rostratus* 19 0,14 Ta
LEPTODACTYLIDAE
Engystomops pustulosus* 149 1,06 Ac
Leptodactylus insularum* 2 0,01 Ac
Leptodactylus fuscus 19 0,14 T
Pleurodema brachyops 12 0,09 T
Total: 621 4,44
Aa = Arbóreo-arbustivo, Ac = Acuático, Ao = Arbóreo, Ar = Arbustivo, T = Terrestre, Ta = Terrestre-arbustivo.
*Ausente en la época de sequía.
112
El total de especies en este estudio se categorizaron como especies de

amplia distribución (Molina y col., 2009). Los géneros Boana,
Dendropsophus y Leptodactylus presentaron dos especies cada uno. Las
especies que aportaron mayor número de individuos fueron Engystomops
pustulosus (Lynch, 1970) con un total acumulado de 149 y una
abundancia relativa de 1,06 individuos capturados/horas/hombre que
representa 23,99% del total de capturas, Dendropsophus microcephalus
(Cope, 1866) con 129 individuos (20,77%), 0,92 individuos
capturados/horas/hombre, Boana punctata (Schneider, 1799) con 113,
individuos (18,20%), 0,81 individuos capturados/horas/hombre. Las
nueve especies restantes representan 37,04% del total de capturas.
La curva de acumulación de especies en función del esfuerzo de

muestreo y los estimadores no paramétricos empleados (Chao 2, Jacknife
1 y Jacknife 2) muestra una curva ascendente, directamente proporcional
al tiempo, desde el inicio del muestreo hasta alcanzar las 60
horas/hombre donde alcanza una asíntota hasta las 120 h/h, donde
registramos un máximo de 12 especies. El número de especies predichas
por los estimadores de riqueza: Chao 2 (12 spp.), Jacknife 1 (12,86 spp.) y
Jacknife 2 (12,98 spp.) no difieren significativamente con la riqueza
observada (Figura 2). El valor del índice de diversidad de Shannon-Wiener
(H’) fue de 2,07 y el índice de equidad de Pielou (J’) fue de 0,83, indicando
que algunas especies están mejor representadas que otras.
Figura 2. Curva de acumulación especies de anuros observados y curvas para los estimadores no
paramétricos de máxima riqueza Chao 2, Jacknife 1 y Jacknife 2 en el área de estudio.
113
De la riqueza total de especies registrada (n= 12), 41,67% no se

observaron en el período de sequía (Tabla 1). E. pustulosus con 149, D.
microcephalus con 124 y Scarthyla vigilans (Solano, 1971) con 52
aportaron el mayor número de individuos en época de lluvia. B. punctata
(Schneider, 1799) aportó el mayor número de individuos en temporada de
sequía con 87 (Figura 3). Se determinó que existe diferencia estadística
significativa en las abundancias de las especies entre las épocas de
muestreo (ANOVA F = 4,632; P= 0,04; n= 621).
160
Lluvia Sequia
140
120
Número de individuos
100
80
60
40
20
0
E. pustulosus D. microcephalus S. vigilans B. xerophylla R. marina B. punctata S. rostratus L. fuscus D. luteoocellatus P. trinitatis P. brachyops L. insularum
Figura 3. Abundancia anuros capturados en época de lluvia y sequía.
Con respecto a la distribución espacial en cuanto a la altura de percha, D.

microcephalus y S. vigilans se localizaron entre 20 a 90 cm sobre el nivel del
suelo, Dendropsophus luteoocellatus entre 40 a 90 cm y B. punctata entre 90 a
120 cm principalmente en vegetación variable, compuesta por gramíneas y
arbustos emergentes del nivel del agua, generalmente cercanos a la orilla de
estanques y lagunas. Boana xerophylla en campo abierto entre 0 a 160 cm
sobre el pasto, arbustos o árboles en zonas inundadas. Scinax rostratus entre
20 a 40 cm en vegetación baja en los bordes de los estanques temporales o
permanentes cerca del bosque. Phyllomedusa trinitatis se encontró sobre los
cuerpos de agua natural y artificial en ramas de árboles entre 90 a 180 cm.
Leptodactylus fuscus y Leptodactylus insularum se localizan en el suelo seco o
tierra húmeda y en ocasiones en charcas poco profundas, expuestos o
escondidos en la hierba, cerca de una madriguera o una depresión en el suelo.
Rhinella marina se encontró activo sobre todo en vegetación secundaria abierta
en el suelo seco o tierra húmeda. Pleurodema brachyops se encontró expuesto
en caminos de tierra y en ocasiones en charcos efímeros con vegetación o no en
hábitats naturales o perturbados (corrales de ganado). E. pustulosus flota
libremente en el agua en sabanas o caminos de tierra inundada, incluso
en huellas de ganado vacuno llenos de agua.
114
Los valores de diversidad y equidad registran diferencias para cada tipo de

hábitat. El hábitat arbustivo con una riqueza específica de cuatro especies
(33,34%) presenta el valor máximo de diversidad (H’ = 1,20; J’ = 0,86), seguido
por el hábitat terrestre (H’ = 0,98; J’ = 0,89) con tres (25%) especies y el hábitat
acuático (H’ = 0,07; J’ = 0,10) con dos (16,66%) especies. Los hábitats arbóreos,
arbóreo–arbustivo y terrestre–arbustivo albergan una especie cada uno,
equivalente al 25% restante de las especies. En términos de abundancia
asociada al tipo de hábitat, los hábitats arbustivo, acuático, terrestre y
arbóreo–arbustivo presentaron el mayor número de individuos con 315
(50,72%), 151 (24,32%), 71 (11,43%) y 51 (8,21%), respectivamente. Los
hábitats terrestres–arbustivo y arbóreo albergaron 19 (3,06%) y 14 (2,25%)
individuos restantes de los presentes en el área de trabajo (Figura 4). Sin
embargo, se determinó que no existe diferencia estadística significativa entre
estos (ANOVA F = 1,500; P= 0,201; n= 621).
160
Arbustivo Acuático Terrestre Arbóreo - Arbustivo Terrestre - arbustivo Arbóreo
140
120
100
Abundancia
80
60
40
20
0
E. pustulosus D. microcephalus B. punctata S. vigilans B. xerophylla R. marina S. rostratus L. fuscus D. luteoocellatus P. trinitatis P. brachyops L. insularum
Especies
Figura 4. Abundancia de anuros capturados por tipo de hábitat.
DISCUSIÓN
A la fecha de hoy, en Venezuela no existe información documentada
específica sobre los efectos que genera la agricultura y la ganadería en la
declinación de la diversidad y de algunas poblaciones de anuros en
ecosistemas de sabanas naturales. No obstante, las actividades
antropogénicas que causan la pérdida y deterioro del hábitat se señalan
como las principales amenazas que enfrentan los anfibios neotropicales
(Angulo y col., 2006).
115
El presente estudio describe algunos aspectos de la estructura

comunitaria para 12 especies de anuros encontradas en las tierras bajas
de la Hacienda Guáquira. La riqueza específica en el área muestreada
corresponde a 36,36% del total general (Lotzkat, 2007, Rojas-Runjaic y
col., 2018). En cuanto a la riqueza específica en comparación con la
Cordillera de la Costa representa un 13,95% y 3,24% para Venezuela
(Barrio-Amorós y col., 2019). La familia Hylidae fue la mejor representada
en este estudio, tanto en riqueza (7 especies) como en abundancia (399),
representando 58,34% y 64,25% respectivamente de la captura total. Este
resultado concuerda con lo propuesto por Faivovich y col. (2005), quienes
mencionan que Hylidae es considerada la familia más diversificada la cual
ocupa diferentes ambientes debido a su amplia variedad de modos de
reproducción y a sus requerimientos ecológicos. A ésta le siguen las
familias Leptodactylidae (4 especies) y Bufonidae (1 especie). Este patrón
de riqueza por familia se corresponde con los trabajos de Acuña-Vargas
(2016) para la Guajira colombiana y de Ilha y Dixo (2010), Waldez y col.
(2013), y Menin y col. (2017) para diferentes tipos de ambientes en la
Amazonia brasileña, a diferencia de los resultados de Rodríguez-Cardozo y
col. (2016) para un ambiente de bosque húmedo tropical en la Amazonia
colombiana, de Oliveira y col. (2018) para un ambiente semi-árido en la
región nordeste de Brasil donde la familia Leptodactylidae presenta el
mayor número de especies. Esto puede estar relacionado con el hecho de
que los hílidos presentan una mayor segregación vertical en relación con
las familias Bufonidae, Leptodactylidae de hábitos terrestres. Los géneros
Boana, Dendropsophus y Leptodactylus estuvieron representados por dos
especies cada uno.
Aunque el esfuerzo de captura permitió registrar  71,00% de las

especies reportadas por Lotzkat (2007) para el ambiente de sabana, se
evidencia la necesidad de realizar evaluaciones periódicas en el área de
estudio para corregir, confirmar o enriquecer los registros en particular a
los referentes a especies raras y crípticas. Sin embargo, la curva de
acumulación de especies se estabiliza en el número máximo de 12
especies, lo que indica que este no incrementará al aumentar el esfuerzo
de muestreo, adicionalmente el número de especies predichas por los
estimadores no paramétricos empleados no difieren de manera
significativa con la riqueza observada.
Aun cuando todas las especies estudiadas son simpátricas, su

abundancia varió en el tiempo y presentaron mayor actividad durante la
época de lluvia. Un resultado similar fue encontrado por Rivero y Dixon
(1979) y Bertoluci (1998) en diferentes comunidades de anuros, donde la
actividad de las especies no siempre fue sincrónica. El régimen atípico de
lluvias de los últimos diez años también podría haber afectado la
presencia de anuros durante los muestreos. Aunque el recurso acuático se
116
mantiene relativamente estable durante todo el año debido a la existencia

de cuerpos de agua permanentes, naturales y artificiales, algunas
especies no se observaron o no se escucharon durante la estación seca.
Así, la época de lluvias en esta área, y no la presencia de cuerpos de agua,
parece estar directamente relacionada con la mayor riqueza y abundancia
de especies con modos reproductivos asociados a estanques, charcos y
lagunas. De manera similar, Bertoluci (1998) indica que la abundancia de
especies en el neotrópico se relaciona con la estación de lluvias, la cual
favorece la reproducción de algunas de las especies durante muchos
meses en esta estación.
Boana xerophylla, D. microcephalus y R. marina presentan una

actividad reproductiva asociada al inicio de la temporada de lluvias. D.
microcephalus es activa durante casi toda la durante la época de lluvias,
mientras que temporada S. vigilans es activa durante un corto período de
tiempo. Aunque los machos estudiados de estas especies estaban
maduros sexualmente durante la época de lluvia, su actividad y la
presencia de hembras reproductivas no siempre fueron sincrónicas. Las
especies de hílidos estudiadas se observaron activas en la noche sobre la
vegetación que rodea los cuerpos de agua, esta característica es
compartida por los hílidos en contraste con otras familias, de bajas
altitudes como leptodactílidos y bufónidos, excepto B. xerophylla que
ocasionalmente se observó en el suelo o en la hojarasca del bosque. En
hílidos el nido de espuma protege tanto los huevos como los renacuajos
contra la desecación y la depredación teniendo un desarrollo larval rápido
(Lynch, 2006). Muchas especies en este hábitat no se reproducen
continuamente durante la estación de lluvias; algunas se reproducen sólo
por unos días al año y sus patrones reproductivos representan un tipo de
reproducción oportunista y explosiva, mientras que otras continúan
reproduciéndose todo el tiempo, excepto en la estación seca. En el caso de
R. marina su modo reproductivo con la postura de numerosos huevos
pequeños y pigmentados, le permite absorber más calor y tener una
metamorfosis rápida (2 días en promedio) protegiéndose a la vez de la
radiación ultravioleta (Downie y col., 2004). De tal forma que R. marina
selecciona una gran variedad de sitios para la ovoposición como son las
charcas efímeras en áreas abiertas o canales de riego y caños de desagüe
asociados a las actividades antrópicas. Cuando especies de diferentes
tamaños son sincrónicas en tiempo de actividad y reproducción durante la
época de lluvias, el tamaño corporal parece tener alguna relación con el
uso del microhábitat, ya que favorece la segregación de especies,
existiendo una mínima interacción, es decir, especies de tamaño corporal
pequeño ocupan microhábitats diferentes a los de las especies más
grandes. En este sentido, el grado de solapamiento entre especies de
tamaños similares en la época de lluvias fue bajo, lo que sería un
117
indicativo de que no todas las especies son activas simultáneamente;

cuando el tiempo de actividad de cada una de las especies coincide, el
recurso espacial es utilizado de tal manera que el solapamiento en los
nichos trófico y espacial es mínimo.
Desde un punto de vista espacial, la distribución y distancia mostrada

entre especies probablemente obedezca a factores como especialización en
el uso de recursos y comportamiento, aunque existen algunas zonas de
solapamiento. La distribución temporal de las especies y las diferentes
historias de vida (Ernst y Rödel, 2006) también afectan la partición del
hábitat y la riqueza de especies. En términos de uso de hábitat,
Leptodactílidos y bufónidos son más propios de microhábitats terrestres
ocupando el suelo del bosque (Lima y Magnusson, 1998, Muñoz–Guerrero
y col., 2007) o en cámaras subterráneas (Tárano, 2010). Las especies
identificadas en este estudio se ajustan a estas afirmaciones. R. marina es
exitosa en sitios altamente alterados debido a su piel gruesa y tuberculada
y a su toxicidad que le ayuda a evitar la pérdida de agua y a los
depredadores. E. pustulosus fue el más generalista, ocupando hábitats
naturales y antrópicos (por ejemplo, sabanas inundadas y bordes de
bosque). P. brachyops fue la única especie que se encontró o asoció a
hábitats perturbados temporales (por ejemplo, caminos de tierra y lagunas
en corrales de ganado) en lugar de los hábitats naturales. La preferencia
por estos cuerpos de agua está probablemente asociada con una reducida
o nula competencia con heteroespecíficos durante el desarrollo del
renacuajo (Petranka y col., 1994). Esta preferencia puede ser incidental
(no adaptativa), ya que estos a menudo son alterados por el ser humano y
el ganado.
En este estudio las especies de hílidos se encontraron en áreas abiertas

arboladas sobre vegetación en estratos bajo y medio principalmente. Se
desconoce la influencia del efecto de borde como factor en la estructura y
composición de la comunidad. Es apropiado resaltar que D. microcephalus,
D. luteoocellatus y S. vigilans comparten microhábitats similares. Como ya
se mencionó, en el caso de hílidos neotropicales, el solapamiento en el uso
de microhábitats es minimizado en relación con sus requerimientos
tróficos y por diferencias en relación con el tamaño corporal, los cuales
disminuyen la competencia interespecífica. Esto último se ha observado
principalmente cuando las especies son estacionales y activas en tiempos
similares (Muñoz–Guerrero y col., 2007).
La altura de la percha es otro factor de segregación en el caso de

especies de tamaño corporal similar. En este estudio, B. punctata, B.
xerophylla y S. rostratus generalmente usan los mismos microhábitats, sin
embargo, cuando estas especies se encuentran de manera simultánea, la
primera se encuentra entre los 90 y 120 cm en vegetación compuesta por
gramíneas y arbustos cerca de la orilla de estanques y lagunas, seguida de
118
B. xerophylla que se observa desde el nivel del suelo en campo abierto o

sobre el pasto o en ramas de arbustos o árboles hasta los 2 metros de
altura, mientras que S. rostratus está en vegetación baja en los bordes de
los estanques temporales o permanentes cerca del bosque entre los 20 y
40 cm. Así mismo, cada una tiene un patrón temporal de actividad
diferente, siendo más extendido el de B. xerophylla. Un patrón similar fue
encontrado por Muñoz–Guerrero y col. (2007) al sur del departamento del
Magdalena en Colombia. Con respecto a D. luteoocellatus, D.
microcephalus y S. vigilans la altura de percha se ubicó entre los 20 a 90
cm sobre vegetación gramínea, sólo D. microcephalus y S. vigilans fueron
sincrónicas coincidiendo en muchos casos en la misma planta con pocos
centímetros de separación y en ningún momento se observó
comportamiento agonístico entre las especies. Aunque esta observación
coincide con lo señalado por Fonseca-Pérez y col. (2017) existen
diferencias en la altura de percha registrada de 24±16,2 cm para S.
vigilans y 22,7±9,5 para D. microcephalus. Por su parte, Muñoz–Guerrero
y col. (2007) encontraron evidencias de segregación espacial entre S.
vigilans y D. microcephalus en cuanto a altura de percha y tipo de
vegetación. Los resultados presentados aquí no permiten afirmar la
existencia de segregación.
El patrón de abundancia se caracterizó por presentar un conjunto de

especies abundantes y otras poco frecuentes o raras. La fracción dominante de
la comunidad está conformada por tres especies (B. xerophylla, D.
microcephalus y E. pustulosus) cuyas abundancias constituyen 62,96% del
total registrado, por encima de los cien individuos seguido de B. xerophylla. S.
vigilans y R. marina, con abundancias de entre 40 y 56 individuos; el resto de
las especies: D. luteoocellatus, L. fuscus, L. insularum, P. brachyops, P. trinitatis
y S. rostratus, presentaron abundancias que se consideran como moderadas a
bajas. La especie dominante fue E. pustulosus; esta especie es considerada
generalista y parece adaptarse a cambios en el hábitat y se asocia a localidades
con perturbación intermedia. La especie poco frecuente o rara fue L. insularum
ya que esta representada por dos individuos. La mayor riqueza y abundancia
de especies se encontró en el hábitat arbustivo; lo cual podría sugerir una
fuerte sobreposición entre las especies a causa de la poca variación en el uso de
los diferentes sustratos. Sin embargo, estos resultados difieren de lo reportado
por Cardoso y col. (1989) quienes reportan mayor riqueza y abundancia de
estas especies y otras congenéricas en el hábitat terrestre, tal vez producto de la
baja heterogeneidad ambiental de las lagunas muestreadas, que se encuentran
rodeadas de pastizales de gramíneas como el principal tipo de vegetación
marginal.
Finalmente, y considerando que fue en la época de sequía en la cual se

registró la menor riqueza de especies en comparación con la época de
lluvias, se podría explicar que la abundancia y distribución espacial y
temporal de las poblaciones de anfibios estudiadas podrían estar
119
determinados por la disponibilidad y acceso del recurso alimenticio.

Asimismo, podría señalarse de acuerdo con observaciones personales, que
la distribución de las especies en el área de estudio tiene una fuerte
relación con la humedad relativa del aire. Aquellas especies que ocupan
los mismos microhábitats, la altura de percha no parece determinar la
coexistencia sino la estructura y cobertura vegetal. En el área de estudio,
en la época de lluvia el grado de solapamiento es bajo debido a que no
todas las especies son activas simultáneamente, sobre todo en las
especies de tamaño similar, las cuales tienen patrones de actividad
diferentes, Sin embargo, si coincide el tiempo de actividad el recurso
espacial se distribuye de tal manera que se minimiza el solapamiento
entre especies de tamaño similar.
AGRADECIMIENTOS
A la Hacienda Guáquira. A la Ilustre Universidad Central de Venezuela.
Al Instituto de Zoología y Ecología Tropical. A César Molina (†) por el
interés y apoyo permanente a este estudio. A Nelson Moncada por su
incondicional apoyo y compañerismo. A la memoria de mi amado hijo
Armando (†), compañero quien supero su miedo al trabajo solitario y en
oscuridad absoluta.
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Enero-Junio, 2019
CONTENIDO ESTOMACAL EN ANUROS DE LA

CORDILLERA DE LA COSTA DE VENEZUELA
Israel Cañizales
Instituto de Zoología y Ecología Tropical (IZET), Facultad de Ciencias, Universidad
Central de Venezuela. israel.canizales@ciens.ucv.ve
RESUMEN
Se analizó el contenido de 621 estómagos de 12 especies de anuros de un ambiente de
sabana de la Cordillera de la Costa en el norte de Venezuela. El trabajo se realizó con
animales recolectados entre junio de 2010 a junio de 2013 en un área de 25 km2, tanto en
época de lluvia como de sequía. Luego de extraer y disectar cada estómago, se realizó la
identificación taxonómica de una de las presas, con individuos enteros o partes de ellos,
en su mayoría hasta la categoría de orden. El porcentaje de vacuidad alcanzó una media
de 61,62±13,44% del total de estómagos estudiados. Se identificaron 14 tipos de presa
representados principalmente por artrópodos (85,72%), de la Clase Insecta (71,43%) y la
Clase Arachnida (14,29%). Se encontraron diferencias significativas de presas
consumidas entre las estaciones (Kruskal-Wallis, H = 2,59; p = 0,03212). El análisis de
similitud de presas entre especies a través del índice cualitativo de Jaccard presentó una
variación de 0,14 a 0,80. La diferencia de presas encontrada entre especies podría estar
asociada al tipo de sustrato, época del año y la cobertura vegetal.
Palabras clave: Anuros, Diversidad, Dieta, Presas, Venezuela.
Stomach content in anurans from Cordillera

de la Costa of Venezuela
Abstract
Contents of 621 stomachs in 12 anurans species from a savannah environment of the
Cordillera de la Costa in northern Venezuela were analyzed. The work was carried out with
animals collected between June 2010 and June 2013 in an area of 25 km2, both in the rainy
and dry season. Once each stomach was removed and dissected, taxonomic identification was
performed for each entire prey item, or parts of them, usually to the order category. The
vacuity percentage reached an average of 61.62±13.44% of the total stomachs studied.
Fourteen types of prey were identified represented mainly by arthropods (85.72%), Insects
(71.43%), and Arachnids (14.29%). There were statistically significant differences in prey
items between seasons (Kruskal-Wallis, H = 2.59; p = 0.03212). The analysis of similarity of
prey between species through the similarity index of Jaccard presented a variation of 0.14 to
0.80. The differences in preyitems found between species could be associated with the type of
substrate, time of year and plant cover.
Keywords: Anurans, Diet, Diversity, Prey, Venezuela.
Recibido: octubre 2018

Aceptado: mayo 2020
INTRODUCCIÓN
Los anuros postmetamórficos son depredadores esencialmente de una
variedad de artrópodos, además de otras variedades de alimento como
moluscos, vertebrados y en ocasiones materia vegetal (Duellman y Trueb,
1994). En este sentido, en cuanto a la especificidad de las presas los
anuros pueden ser ordenados en un intervalo continuo de generalistas a
especialistas. Toft (1981) considera que no ingieren cualquier organismo
que este dentro de su espectro de aceptabilidad, por el contrario, tienen
preferencias por ciertas categorías, de manera que muchos de ellos
pueden considerarse como especialistas. Determinar la dieta de cualquier
organismo permite conocer las condiciones y recursos que este requiere
para su supervivencia.
En anuros el estudio y análisis del contenido estomacal representan

una estrategia eficaz para reconocer e identificar las características de la
función de cada especie en su ecosistema, sus presas habituales,
espectros de alimentación y especialización (Duellman y Trueb, 1994).
Rasgos como el tamaño, el sexo, las preferencias del hábitat y del
microhábitat (Toft, 1980a;b, 1981; Piñero y Durant, 1993), la edad
(Strussmann y col. 1984; Wiggins, 1992), temporada y el tamaño y
comportamiento de las presas (Lima, 1998) se han relacionado con la
composición de la dieta.
En Venezuela, los pocos estudios de las preferencias de alimentación y

comportamiento en este grupo se centran en su mayoría en un limitado
número de taxones (Durant y Dole, 1974; Piñero y Durant, 1993; Evans y
Lampo, 1996; Díaz, 2008; González y col., 2012; Viña, 2015;
Fonseca-Pérez y col., 2017). El presente estudio permitió analizar y
describir cualitativamente la composición de la dieta de 12 especies
anuros que habitan en ambiente de sabana en la cordillera central de
Venezuela.
Descripción del área de estudio. El estudio se realizó en la vertiente
noroccidental del Cerro Zapatero (Macizo de Nirgua), de la Cordillera de la
Costa al norte de Venezuela (10°20’4” Norte, 68°39’17” Oeste). El área
muestreada fue de 25 km2 conformada por parcelas con vegetación en
varias fases de sucesión, lagunas cubiertas de arbustos densos, caminos
de tierra inundados con charcos sin vegetación, sabanas inundadas y
bordes del bosque, sabanas abiertas con vegetación secundaria y con
charcos efímeros destinadas a cultivos y pastoreo. La localidad presenta
un régimen climático monomodal, con una estación de sequía de febrero a
abril y otra de lluvias de mayo a enero con promedios de precipitación
126
Cañizales: Contenido estomacal de anuros en sabana de Venezuela
mensual de 100 a 150 mm, y anual cercano a los 1.400 mm. La

temperatura promedio anual es 27ºC, con variación diaria comprendida
entre ± 9,5ºC (Runemark y col., 2005, Lotzkat, 2007).
Material biológico. Las especies de anuros identificadas en este

estudio se ordenaron según el tipo de hábitat en el que se hallaron, en:
acuáticas, arbóreas, arbustivas, terrestres, arbóreo–arbustivas y
terrestres–arbustivas. Los ejemplares se recolectaron entre junio de 2010
y junio de 2013, en diferentes lapsos durante las épocas de sequía y lluvia;
empleando la técnica de muestreo de búsqueda libre y sin restricciones,
método eficiente para obtener el mayor número de especies en el menor
tiempo (Angulo y col., 2006).
Trabajo de laboratorio. Para el análisis del contenido estomacal se

extrajeron los estómagos y se procedió a rasgar cada órgano mediante el
uso de agujas de disección. Para la identificación del contenido se
utilizaron los criterios de Smith y Silva (1970) mediante el uso de lupa
estereoscópica (Carl Zeiss 20x, 40x y 80x) en su mayoría hasta la categoría
taxonómica de orden y familia. El orden Himenoptera se separó en
Heteroptera y Homóptera. La familia Formicidae se registró aparte debido
a su frecuencia de aparición. En ningún caso se evaluó el volumen o la
relación intraespecífica del tamaño de la presa con el tamaño corporal.
Análisis de datos. Los datos se procesaron mediante estadística

descriptiva incluyendo promedios y desviación estándar, porcentaje y
frecuencia de presas por especie y por tipo de hábitat. Para evaluar el
efecto de la estacionalidad se utilizó la prueba H de Kruskal-Wallis (p ≤
0,05). El grado de semejanza de la dieta entre especies se obtuvo con el
índice de similitud de Jaccard para datos cualitativos. Finalmente se
realizó un análisis de agrupamiento con su respectivo dendrograma
obtenido mediante el método de pares de grupos no ponderados usando la
media aritmética (UPGMA), empleando el programa Paleontological
Statistics PAST 3.0 (Hammer y col., 2001).
RESULTADOS
Se analizó el contenido de 621 estómagos de 12 especies de anuros. Se

hallaron 382 estómagos vacíos, que representan 61,51% del total
estudiado (Tabla 1). Phyllomedusa trinitatis presentan el valor más alto
con 92,86%. De los estómagos con contenido P. brachyops presenta el
valor más alto con 58,33%.
127
Tabla 1. Relación de estómagos llenos y vacíos y porcentaje de vacuidad en 12 especies de anuros.

Número de Número de
Especie n estómagos estómagos % Vacuidad
llenos vacíos
Boana punctata1 113 40 73 64,60
Boana xerophylla3 51 20 31 60,78
Dendropsophus luteoocellatus*1 17 7 10 58,82
Dendropsophus microcephalus1 129 44 85 65,89
Engystomops pustulosus*5 149 67 82 55,03
Leptodactylus fuscus2 19 9 10 52,63
Leptodactylus insularum*5 2 1 1 50,00
Phyllomedusa trinitatis*6 14 1 13 92,86
Pleurodema brachyops2 12 7 5 41,67
Rhinella marina2 40 17 23 57,50
Scarthyla vigilans1 56 22 34 60,71
Scinax rostratus*4 19 4 15 78,95
Total 621 239 382 61,51
Promedio±DE 19,92±20,53 31,83±30,72 61,62±13,44
n = muestra, *Ausente en época de sequía. Tipo de hábitat: 1 = Arbustivo, 2 = Terrestre, 3 = Arbóreo-arbustivo, 4 =
Terrestre-arbustivo, 5 = Acuático, 6 = Arbóreo. DE = desviación estándar.
En total se identificaron 14 tipos de presa, principalmente artrópodos

con 85,72%, mientras que otros taxa representaron el 14,28% (Tabla 2).
Del total de artrópodos registrados, la clase Insecta representó 71,43% y la
clase Arachnida 14,29%. Las especies de anuros con el mayor número de
presas (n= 10) son Dendropsophus microcephalus y Boana punctata
seguidas por Boana xerophylla y Scarthyla vigilans (n= 8), Leptodactylus
fuscus y Rhinella marina (n= 7), Scinax rostratus (n= 5), Dendropsophus
luteoocellatus, Engystomops pustulosus y Pleurodema brachyops (n= 4) y
Phyllomedusa trinitatis (n= 1).
Tabla 2. Categorías de presas identificados en estómagos de 12 especies de anuros.
Ac Ar Bl Co Di He Ho Fo Is Le Od Or Mo Col
B. punctata + + + + + + + + + +
B. xerophylla + + + + + + + +
D. luteoocellatus + + + +
D. microcephalus + + + + + + + + + +
E. pustulosus + + + +
L. fuscus + + + + + + +
L. insularum + + +
P. trinitatis +
P. brachyops + + + +
R. marina + + + + + + +
S. vigilans + + + + + + + +
S. rostratus + + + + +
Ac = Acarina, Ar = Araneae, Bl = Blattodea, Co = Coleoptera, Di = Diptera, He = Heteroptera, Ho = Homoptera, Fo = Formicidae, Is =
Isoptera, Le = Lepidoptera, Od = Odonata, Or = Orthoptera, Mo = Molusca, Col = Colubridae. + = Presente.
128
De las 14 categorías alimentarias encontradas en los estómagos, 13 los

hallamos en la época húmeda y 8 en la época seca. De estas categorías, los
ácaros, dípteros, heterópteros, homópteros, moluscos y colúbridos fueron
consumidos sólo durante la época húmeda, mientras que los isópteros lo
fueron en la época seca. La diversidad trófica fue mayor en la época de lluvia en
comparación con la de sequía. Las diferencias entre estaciones resultaron
significativas entre las 14 categorías consumidas (Kruskal-Wallis, H = 2,59; p =
0,03212). La clase Arachnida y el orden Coleoptera se hallaron en 10 de las 12
especies de anuros, lo que equivale a 83,34% del total de presas identificadas
con frecuencias de 0,1343 para cada uno. Los órdenes Lepidoptera y
Orthoptera se encontraron en 8 y 6 especies con frecuencias de 0,1194 y
0,0896 respectivamente. La familia Formicidae aparece en 7 especies con una
frecuencia de 0,1045. Blattodea, Diptera, Heteroptera y Homoptera son el
recurso principal en 5 especies con una frecuencia de 0,0746 para cada una.
Isóptera y Odonatos están presentes en dos de las especies de anuros con
frecuencias de 0,0299. Los ácaros fueron únicamente encontrados en D.
microcephalus. Los moluscos se encontraron en D. microcephalus y L. fuscus.
Un colúbrido (Serpentes) se encontró en R. marina. De acuerdo con estos
resultados las especies de anuros se ajustan a la categoría de carnívoros,
mayormente insectívoros.
En cuanto al tipo de presa asociada al tipo de hábitat el valor máximo

observado se obtuvo en el hábitat arbustivo con 13 tipos identificados. Le
siguen el terrestre con 11, arbóreo–arbustivo con 8, terrestre–arbustivo
con 5, acuático con 4 y arbóreo con 1 (Figura 1).
14
12
10
8
Riqueza
0
Arbustivo Terrestre Arbóreo-Arbustivo Terrestre-Arbustivo Acuatico Arbóreo
Tipo de hábitat
Figura 1. Distribución de riqueza de presas por tipo de hábitat.
129
El análisis de agrupamiento a partir del índice de similitud de Jaccard

para datos cualitativos presenta dos grupos diferenciados entre sí (Figura
2). Un grupo aislado formado por P. trinitatis con valores que varían de 0,1
a 0,1429 indicando que esta especie no comparte ningún tipo de presa con
el resto de las especies. El siguiente grupo lo conforman dos subgrupos: (1)
B. xerophylla, B. punctata, S. vigilans, D. microcephalus, L. fuscus, R.
marina y P. brachyops con valores de 0,333 a 0,8000 indicando que estos
comparten casi todos los tipos de presas identificadas; sin embargo, P.
brachyops presenta valores 0,222 que indica que ésta comparte pocas
presas con el resto de las especies de este grupo, y (2) S. rostratus, D.
luteoocellatus y E. pustulosus con valores entre 0,2857 y 0,600, indicando
que estas especies comparten varios tipos de presa.
Figura 2. Dendrograma de similitud de la composición de la dieta según el Índice de Jaccard.

Coeficiente de correlación cofenetica de 0,9288. El dendrograma obtenido mediante el método de los
pares de grupos no ponderados usando la media aritmética (UPGMA).
DISCUSIÓN
La abundancia, distribución espacial y temporal de las poblaciones de
anuros en el presente estudio podrían estar determinados por la
disponibilidad y acceso al recurso alimenticio. Algunas de las especies
analizadas presentan un número reducido de individuos y a la vez, sus
estómagos presentan un alto porcentaje de vacuidad (Tabla 1). Dichas
especies no ofrecen condiciones experimentales robustas respecto a la
130
composición de la dieta. Sin embargo, el tipo y número de categorías y los

valores de frecuencia obtenidos pueden ser usados descriptivamente como
valores de referencia.
En este estudio, el número de estómagos vacíos fue de 61,51%. Para

las especies de hílidos analizados el intervalo de estómagos vacíos fue de
58,82% a 92,86%. Valores que se ubican en su mayoría en el intervalo
reportado por Menin y col. (2017) y Jiménez y Bolaños (2012) para
diferentes especies de hílidos entre 36 a 78%. Con relación a D.
microcephalus y S. vigilans, los porcentajes de estómagos vacíos obtenidos
en el presente estudio (65,89% y 60,71%, respectivamente), indican
valores superiores para D. microcephalus e inferiores para S. vigilans, al
comparlos con los datos publicados por Fonseca-Pérez y col. (2017) de
49,50% para D. microcephalus y 71,81% para S. vigilans. Para los
leptodactílidos el intervalo de valores de estómagos vacíos fue de 41,67% a
100%, mientas que en bufónidos alcanzó 57,50%. Estos valores pueden
ser atribuidos al patrón de actividad de los individuos capturados, a la
hora en la que fueron recolectados y a la disponibilidad de recursos.
Las diferencias estaciónales encontradas se debieron al consumo

exclusivo de algunas categorías de alimento en determinada época. Por
ejemplo, encontramos que las ranas consumieron más arañas,
coleópteros y formícidos durante la época de lluvia. Estas diferencias
pueden relacionarse con la variación que experimentan las poblaciones de
artrópodos a lo largo del año en un ambiente estacional, pues se ha
documentado el efecto que la humedad, precipitación y temperatura, así
como la producción de hojarasca, tienen sobre las poblaciones de la fauna
del suelo (Toft, 1980b). En este sentido, en este ambiente de sabana la
época de sequía registró menor riqueza de especies en comparación con la
época de lluvias, contrario a lo encontrado por Toft (1980b) en el suelo de
un bosque tropical donde la mayor diversidad y abundancia de artrópodos
ocurrió durante la época seca.
De las 14 categorías de alimento encontradas, las más importantes

fueron las arañas, coleópteros, formícidos y lepidópteros. Estudios
llevados a cabo en anuros postmetamórficos han documentado que
los artrópodos son el recurso alimentario principal de este grupo de
vertebrados (Toft, 1980a,b, 1985; Duellman y Trueb, 1994; Lima,
1998). Las especies del género Boana exhiben una tendencia
generalista en el consumo de presas, lo confirman los estudios de
Mahan y Johnson (2007), Muñoz y col. (2007), Guimarães y col.
(2011), Carmo y col. (2013), y Astwood-Romero y col. (2016) con
preferencia por los Órdenes Coleoptera, Himenoptera y Ortoptera. B.
punctata y B. xerophylla presentan tendencias similares de acuerdo
con los resultados aquí obtenidos (Tabla 2).
131
El género Dendropsophus está conformado por especies que presentan

hábitos alimenticios generalistas con alguna tendencia hacia los órdenes
Coleóptera, Himenóptera y Araneae según estudios realizados por Muñoz
y col. (2007), Hoyos y col. (2012), Moreno y Hoyos (2014) y
Astwood-Romero y col. (2016). Los resultados para el consumo de presas
por parte de D. microcephlalus y D. luteocellatus indican tendencia
generalista con una preferencia sutil hacia los órdenes Coleóptera,
Himenóptera y Lepidóptera (Tabla 2). Con respecto a la composición de la
dieta de D. microcephalus y S. vigilans, los resultados obtenidos en este
estudio presentan una diferencia con lo publicado por Fonseca-Pérez y col.
(2017) en cuanto a la presencia de ácaros oribátidos y moluscos
gasterópodos en D. microcephalus y Odonatos en S. vigilans. De forma
similar, en el estudio realizado por Jiménez y Bolaños (2012) en Costa
Rica en dos especies del género Dendropsophus, éstos tampoco reportan ni
ácaros ni moluscos en el tipo de presa mientras que existe mayor
coincidencia en lo reportado por Muñoz-Guerrero y col. (2007) para D.
microcephalus al sur del departamento del Magdalena en Colombia.
Fonseca-Pérez y col. (2017) señalan de forma similar y con muy pocas
variaciones para D. microcephalus y S. vigilans a Himenóptera, Odonatos,
Ortóptera, Lepidóptera, Díptera y los restantes órdenes como presas
principales. Con respecto a la composición de la dieta de E. pustulosus los
resultados en el presente estudio están muy por debajo de lo señalado por
González-Duran y col. (2012) quienes identifican hasta 10 órdenes
distintos para la especie en el departamento de Caldas, Colombia y por
Viña (2015), quien identifica 16 ordenes distintos en un sector de la
misma área de estudio.
Las especies del género Leptodactylus en general, presentan un amplio

espectro en el consumo de presas. Muñoz y col. (2007) y Astwood-Romero
y col. (2016), registran que L. colombiensis consume, entre otros, ítems de
los órdenes Hemíptera y Coleóptera al igual que de la clase Arachnida. Por
su parte Sugai y col. (2012) registran para L. fuscus hábitos generalistas
con inclinación por el consumo de presas de los órdenes Orthoptera,
Coleoptera y Araneae. Camera y col. (2014) encontraron que L. mystaceus
presenta hábitos de consumo generalistas con preferencia hacia el órden
Coleoptera, sin embargo, esta especie utiliza recursos variados de los
órdenes Hymenoptera (Formicidae), Blattodea, Dermaptera, Diptera,
Lepidoptera y Araneae. Los resultados de este estudio para L. fuscus y L.
insularum concuerdan con la literatura señalada (Tabla 2). Además, se
encontraron algunas presas de la clase Gastropoda que podrían indicar
que L. fuscus se alimenta ocasionalmente en el agua (Maneyro y col. 2004).
En L. fuscus se logró identificar siete tipos de presa y tres en L. insularum,
numéricamente inferior a lo reportado por Almeida-Gomes y col. (2007) y
Zaracho y col. (2012) para las especies L. marmortus en Brasill y para L.
diptyx en Argentina respectivamente.
132
En este trabajo, en P. trinitatis se encontró un sólo tipo de presa

(Orthoptera), resultado que difiere totalmente de lo reportado en la
literatura para otras especies del género Phyllomedusa. Dure (1999),
Santos y col. (2004), Paula Lima y col. (2010), Astwood-Romero y col.
(2016) y Blanco Torres y col. (2017) registran hasta 21 tipos diferentes de
presas. Los de mayor importancia de la clase Arachnida (Araneae y
Opiliones), el órden Hymenoptera (familia Formicidae), y algunas del
órden Coleoptera. En el caso de P. brachyops, en este estudio se pudo
identificar un total de cuatro tipos de presa, por debajo del total señalado
por Díaz (2008) para esta especie en los llanos orientales de Venezuela
reportando a Himenoptera, Coleoptera, Diptera, Hemiptera, Ortoptera y
Acarina como componentes principales de la dieta. De acuerdo con
Lajmanovich (1994), Evans y Lampo (1996), Gelover y col. (2001),
Carvalho y col. (2011), Isaacs y Hoyos (2010), Sampredro y col. (2011),
Hoyos y col. (2012), Fajardo y col. (2013), Moreno y Hoyos (2014) y
Astwood-Romero y col. (2016) las especies del género Rhinella presentan
una marcada preferencia por el consumo de presas del Orden
Hymenoptera, en especial de la familia Formicidae y en menor proporción
del Orden Coleoptera. La especie de este género analizada en el presente
estudio exhiben exactamente las mismas preferencias (Tabla 2).
Los registros de Teixeira y Vrcibradic (2004), Muñoz y col. (2007),

Teixeira y Rödder (2007), Pertel y col. (2010), Astwood-Romero y col. (2016)
y Blanco Torres y col. (2017) para distintas especies del género Scinax, las
caracterizan por ser generalistas y por el consumo de presas
principalmente de los órdenes Orthoptera, Hymenoptera (Formicidae),
Coleoptera y de la Clase Arachnida, entre otras. En este estudio el número
de presas en S. rostratus difiere de lo señalado por Muñoz Guerrero y col.
(2007) quienes identifican seis tipos diferentes de presas y por Blanco
Torres y col. (2017) con 11 tipos distintos de presa para esta especie en un
área de bosque seco tropical y ambiente de sabana intervenida al norte de
Colombia; en ambos casos los autores no incluyen a Odonata como parte
de la dieta. Por otra parte, los hallazgos en cuanto al tipo de presas aquí
reportados son similares a lo publicado por Astwood-Romero y col. (2016)
hacia los Órdenes Coleoptera, Hymenoptera (Formicidae) y Odonata, sin
embargo, consumen también, aunque en menor proporción, presas de la
Clase Arachnida.
En conclusión, se evidencia que la gran mayoría de especies

estudiadas presentan preferencias por el consumo de la Clase Insecta, y
dentro de ésta los Órdenes Coleoptera, Lepidoptera y Orthoptera y la
Familia Formicidae. Aunque los valores de similitud son variables entre
las especies, se aprecia que las especies más relacionadas entre sí tienen
dietas similares. B. xerophylla y B. punctata comparten 80% del tipo de
presas, pero no es el caso de D. luteoocellatus y D. microcephalus que
comparten sólo 40%; esto último puede ser atribuible a la diferencia del
133
tamaño de la muestra. En este sentido B. punctata, B. xerophylla, D.

microcephalus, S. vigilans, L. fuscus y R. marina pueden considerarse
generalistas, ya que consumen entre 50% y 71,43% de las presas
identificadas. Por su parte D. luteoocellatus, E. pustulosus, P. brachyops y
S. rostratus presentan una tendencia oportunista, ya que consumen entre
28,57% y 35,71% de las presas, mientras que P. trinitatis se podría
calificar de especialista ya que consume un sólo tipo de presa.
LITERATURA CITADA
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136
ACTA BIOLOGICA VENEZUELICA, Vol. 39 (1) 2019
Diagramación: Ana Bonilla

Julio de 2020
Instituto de Zoología y Ecología Tropical - UCV
Publicación electrónica de libre acceso

mediante el portal SABER-UCV:
http://saber.ucv.ve/ojs/index.php/revista_abv
y la página web del Instituto de Zoología y Ecología Tropical:
izt.ciens.ucv.ve
Acta Biologica Venezuelica
UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA - FACULTAD DE CIENCIAS
INSTITUTO DE ZOOLOGIA Y ECOLOGÍA TROPICAL
Vol. 39, No. 1, Ene-Jun 2019 Vol. 39, No. 1, Jan-Jun 2019
Dep. Legal 195102DF414 – VEISSN 0001-5326
CONTENIDO CONTENTS
EDITORIAL EDITORIAL
Toro. Importancia de la vida en el suelo ... i Toro. Importance of life in the soil ............ i
ARTÍCULOS y REVISIONES ARTICLES & REVIEWS

Vera-Caripe y Lira. Camarones litorales Vera-Caripe & Lira. Littoral shrimps
(Crustacea: Penaeoidea y Caridea) de la Isla (Crustacea: Penaeoidea and Caridea) of
de Coche, Estado Nueva Esparta, Coche Island, Nueva Esparta State,
Venezuela .................................................. 1 Venezuela ................................................ 1
Zamora-Figueroa y Malaver. Dinámica de Zamora-Figueroa & Malaver.
comunidades microbianas heterotróficas Heterotrophic microbial communities
en la planicie de inundación del Río dynamics in the floodplain of Mapire River,
Mapire, Venezuela …................................. 49 Venezuela ............................................... 49
Hernández Valencia. Impacto de Hernández Valencia. Impact of human
actividades antrópicas sobre parámetros activities on microbiological and
microbiológicos y bioquímicos del suelo: biochemical soil parameters: three case
tres casos de estudio ................................... 73 studies ..................................................... 73
Márquez y col. Parámetros micorrízicos y Márquez et al. Mycorrhizal parameters
calidad del suelo en cultivos de papas and soil quality in native potatoes and
nativas e introducidas (Mérida, introduced potatoes crops at the
Venezuela) ................................................. 91 Venezuelan Andes …………..……………… 91
Cañizales. Comunidad de anuros en Cañizales. Anuros community in
ambiente de sabana de la Cordillera de la savannah environment in the Cordillera
Costa de Venezuela ................................ 107 de la Costa of Venezuela …….…………… 107
NOTAS CIENTÍFICAS SCIENTIFIC NOTES

Cañizales. Contenido estomacal en Cañizales. Stomach content in anurans
anuros de la Cordillera de la Costa de from Cordillera de la Costa of
Venezuela …………………………………… 125 Venezuela .............................................. 125
INSTITUTO DE ZOOLOGIA Y ECOLOGÍA TROPICAL - FACULTAD DE CIENCIAS

UNIVERSIDAD CENTRAL DE VENEZUELA - CARACAS, VENEZUELA

Acta. Biol - Venez. 39 (1) 2019

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ACTA

Acta Biologica Venezuelica

VOLUMEN XXXIX No. 1 ENERO– JUNIO 2019

Publicada por el Instituto de Zoología y Ecología Tropical,

INSTITUTO DE ZOOLOGÍA Y ECOLOGÍA TROPICAL

IMPORTANCIA DE LA VIDA EN EL SUELO

Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Centro de Ecología Aplicada (CEA),

La fertilidad del suelo se ha definido tradicionalmente como la

El suelo es un recurso natural que necesita de un largo período de

Ante esta situación se nos presentan dos alternativas: elaborar

La Dra. Ana Primavesi (2010) nos deja la siguiente reflexión... El hombre

CAMARONES LITORALES (CRUSTACEA: PENAEOIDEA Y

Jonathan Vera-Caripe¹,²* y Carlos Lira¹,³

¹Grupo de Investigación en Carcinología, Universidad de Oriente, Núcleo Nueva

Palabras clave: inventarios, taxonomía, decápodos.

Recibido: julio 2019

Littoral shrimps (Crustacea: Penaeoidea and Caridea) of

Keywords: inventories, taxonomy, decapods.

El suborden Dendrobranchiata Spence Bate, 1888 comprende a un

abdomen (Chace, 1972; Pérez Farfante y Kensley, 1997). Las principales

Los camarones del infraorden Caridea Dana, 1852 son el grupo de

Los estudios sobre taxonomía de camarones en el Caribe son

Estudios ecológicos han arrojado importantes datos sobre ciclos de

Uno de los primeros trabajos acerca de camarones de áreas

la presencia de cuatro especies de carideos así como siete especies de

Estos y otros trabajos de inventario de decápodos en general (e.g.

La isla de Coche ha sido objeto de relativa poca atención en los

Tabla 1. Crustáceos decápodos previamente registrados para la Isla de Coche.

23. Petrolisthes galathinus (Bosc, 1802) Luna-Noriega y Lira (2008)

Fueron seleccionadas cinco localidades (Loc. 1-5) en las costas de la isla

fueron identificadas hasta el taxón más bajo posible; se les determinó el

Figura 1. Mapa de Isla de Coche indicando las localidades de muestreo.

Orden Decapoda Latreille, 1803

Penaeus brasiliensis (Latreille, 1817) (Lámina 1 A).

Familia Sicyoniidae Ortmann, 1898

Sicyonia laevigata Stimpson, 1871 (Lámina 1 B).

Suborden Pleocyemata Burkenroad, 1963

Periclimenaeus ascidiarum Holthuis 1951

Cuapetes americanus (Kingsley, 1878) (Lámina 1 C-E)

Hábitat de recolecta: en algas verdes y en bancos del molusco bivalvo Arca

Familia Alpheidae Rafinesque, 1815

La información referente a las especies de este género halladas en la

Synalpheus antillensis Coutière, 1909 (Lámina 2)

todos los ejemplares de S. minus antillensis y S. minus bahiensis han sido

Synalpheus brevicarpus (Herrick, 1891) (Láminas 3, 4 y 12 A-C, Tabla 2)

Synalpheus cf. brevicarpus (Herrick, 1891) (Láminas 5, 6 y 12 G, Tabla 2)

Descripción: rostro triangular, ancho, de ápice agudo, sobrepasa

Coloración: caparazón y abdomen con una coloración verde tenue, a

Synalpheus aff. brevicarpus 1 (Láminas 7, 8 y 12 D-E, Tabla 2)

Synalpheus aff. brevicarpus 2 (Láminas 9, 10 y 12 F, Tabla 2)

artejo antenular; escafocerito largo, su espina distolateral sobrepasa

como ya se ha mencionado en las especies S. cf. brevicarpus y S. aff.

S. aff. brevicarpus S. aff. brevicarpus

Synalpheus apioceros Coutière 1909 (Lámina 11 A-B)

Synalpheus fritzmuelleri Coutière, 1909 (Lámina 11 C-E)

Cubagua (Márquez, 1988; Hernández-Ávila y col., 2007), estados Sucre

Synalpheus scaphoceris (Coutière, 1910) (Lámina 11 F-G)

Automate cf. rectifrons Chace, 1972 (Lámina 13)

Familia Thoridae Kingsley, 1878

Thor manningi Chace, 1972 (Lámina 14 C-D)

Familia Lysmatidae Dana, 1852

Lysmata ankeri Rhyne y Lin, 2006 (Lámina 14 A-B)

Familia Hippolytidae Dana, 1852