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FUNDAMENTOS Y MÉTODOS

PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS


FUNDAMENTOS Y MÉTODOS
PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Germán Amat García


Profesor Asociado
Grupo de investigación Insectos de Colombia
Instituto de Ciencias Naturales

SEDE BOGOTÁ
FACULTAD DE CIENCIAS
INSTITUTO DE CIENCIAS NATURALES
© Universidad Nacional de Colombia
Facultad de Ciencias
Instituto de Ciencias Naturales

© Germán Amat García

Grupo de investigación Insectos de Colombia


Instituto de Ciencias Naturales
Facultad de Ciencias
Universidad Nacional de Colombia

Primera edición, 2007


Bogotá, Colombia

Fotografía carátula: Gustavo Rubiano


(Mantodea: Stagmatoptera precaria, hembra)

Ilustraciones: Nathalie Devia y Eduardo Amat


Diseño y diagramación: Andrea Kratzer

Impresión:
Proceditor Ltda.
Tels.: 560 2317 - 757 9200
Bogotá, Colombia

ISBN 978-958-701-
AGRADECIMIENTOS

El autor agradece a la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, por


la oportunidad brindada para enseñar, investigar y aprender. A la Facultad de
Ciencias, donde se propició un espacio editorial para concretar este proyecto
de obra. Al Instituto de Ciencias Naturales, que representa un ambiente ideal
para interactuar con investigadores, tener acceso a ejemplares de colección,
generar conocimiento y adelantar trabajos docentes y de investigación. Al De-
partamento de Biología, donde he tenido la suerte de formarme como biólogo
y donde he encontrado generaciones de estudiantes que me han ayudado a
mejorar los cursos impartidos desde el Instituto de Ciencias Naturales.

Así mismo, agradezco a los profesores Fernando Fernández del Instituto de


Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia, quien incansable-
mente me ha proporcionado bibliografía especializada en Sistemática de Insec-
tos; a mis colegas Gonzalo Andrade y Carlos Sarmiento, con quienes integro el
grupo de investigación Insectos de Colombia, del Instituto de Ciencias Natura-
les. A los profesores Jaime Aguirre, director del Instituto de Ciencias Naturales
y Gustavo Rubiano (con su equipo editorial), coordinador de publicaciones de
la Facultad de Ciencias, por su interés y colaboración en la publicación de la
presente obra. Al profesor Orlando Vargas del Departamento de Biología de la
Universidad Nacional de Colombia, con quien he compartido cátedras relacio-
nadas con la Ecología y diseñado algunas pruebas de campo sobre Ecología de
insectos. A Andrea Kratzer, por su tarea de diseño y diagramación.

Agradecimientos especiales a Nathalie Devia, estudiante del Departamento


de Biología de la Universidad Nacional de Colombia y a mi hermano, biólogo
Eduardo Amat, quienes dedicaron diligentemente muchas horas de su tiempo a
la preparación de las figuras y tablas que acompañan el texto de la obra. Doy
reconocimientos sinceros a todos mis estudiantes de Biología (pre y posgrado)
de la Universidad Nacional, especialmente a Rodrigo Sarmiento, Larry Jiménez e
Irina Morales; gracias a ellos he mantenido vivos mi interés y esfuerzo en produ-
cir este modesto texto de entomología. A los biólogos Santiago Schmidt y Diego
Cuadros, a David Sánchez, estudiante de posgrado de la maestría en Biología,
Universidad Nacional, sede Bogotá y a Luz Myriam Gómez, Mg. SC. en Entomo-
logía, Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín, por su participación en
la preparación de algunas prácticas expuestas. Finalmente, agradezco a todos
mis colegas colombianos estudiosos de los insectos y a los estudiantes del grupo
de Entomología de la Universidad de Córdoba (GREUC) y su profesor Claudio
Fernández, con quienes he podido proponer, analizar y discutir sobre algunas
experiencias pedagógicas expuestas en estas notas.
CONTENIDO

PRESENTACIÓN . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9

PARTE I
Introducción al estudio de los insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11

Capítulo 1: La riqueza y el éxito de los insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13


1.1. Los insectos y la biodiversidad global . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13
1.2. Los órdenes de Insecta y su riqueza en especies . . . . . . . . . . . . . 15
1.3. ¿Por qué son tan exitosos los insectos? . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 15
1.4. Factores evolutivos generadores de diversidad . . . . . . . . . . . . . . 22
1.5. Hacia una comprensión de sus adaptaciones . . . . . . . . . . . . . . . . 22

Capítulo 2: Estructura general de los insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25


2.1. Plan corporal y estructura externa . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25
2.2. Estructura interna . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 32
2.3. Metamorfosis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34
2.4. Reproducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36

PARTE II
Taxonomía y Sistemática de los Hexapoda . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39

Capítulo 3: Conceptos en Taxonomía de insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41


3.1. Taxonomía y Sistemática . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41
3.2. Exposición de algunos conceptos fundamentales . . . . . . . . . . . . . 42
3.3. Un vistazo histórico a los sistemas de clasificación de insectos . . . . 46
3.4. Diagnosis taxonómicas dentro de la epiclase de los Hexapoda . . . . 51

Capítulo 4: Fundamentos en Sistemática de insectos . . . . . . . . . . . . . . . 63


4.1. El método filogenético . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 63
4.2. Estado del arte en la filogenia de los Hexapoda . . . . . . . . . . . . . . 67
4.3. Contribución de la Biología molecular a la filogenia
de los Hexapoda . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 79

PARTE III
Ecología de insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81

Capítulo 5: Conceptos y métodos en Ecología de insectos . . . . . . . . . . . . 83


5.1. Niveles jerárquicos de estudio . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 83
5.2. Ecología de organismos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 83
5.3. Ecología de comunidades . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 85
5.4. Las comunidades de insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 86
5.5. Definición de gremios y grupos funcionales en los insectos . . . . . . . 88
5.6. Ecología de las interacciones (insecto/planta) . . . . . . . . . . . . . . . 91
5.7. El muestreo ecológico de insectos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 97
5.8. Algunas técnicas de captura . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 98
5.9. Evaluación de los muestreos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100
5.10. Métodos analíticos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100

PARTE IV
Los insectos como modelos biológicos en pedagogía . . . . . . . . . . . . . . . 107

Capítulo 6: Talleres y prácticas propuestas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 109


6.1. Taller teórico-práctico sobre la diversidad y adaptación
en los Hexapoda . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 109
6.2. Práctica sobre la significancia taxonómica de caracteres
en los Hexapoda . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 116
6.3. Comparando métodos en la Sistemática . . . . . . . . . . . . . . . . . . 120
6.4. Determinación del tamaño poblacional
en Orthoptera Acridoidea . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 124
6.5. Cuantificación de la herbivoría de insectos . . . . . . . . . . . . . . . . 128
6.6. Caracterización de insectos antófilos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 132
6.7. Caracterización de insectos micetófilos . . . . . . . . . . . . . . . . . . 135
6.8. Obtención de ADN de insectos con calidad
para la secuenciación . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 140

BIBLIOGRAFÍA GENERAL . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 153


PRESENTACIÓN

La Entomología es una disciplina cuyo objeto es el conocimiento científico


de los insectos; representa una disciplina muy compleja porque se nutre de to-
das las ciencias biológicas, e incluso de la química y de la física. En esta primera
década del siglo XXI, nos resulta inconveniente la separación entre la Entomolo-
gía básica y la aplicada; es un tiempo para mirar diligentemente los elementos
históricos significativos del avance entomológico y a su didáctica, pero también
para recibir con atento criterio el torrente de conocimiento producido por las
nuevas tecnologías de la Biología molecular y la acelerada socialización como
consecuencia de los recursos del internet.

El contenido de estas “Notas de Clase” está dividido en cuatro partes: intro-


ducción a los Hexapoda (Parainsecta e Insecta), su taxonomía y sistemática, su
ecología y su uso como modelos pedagógicos. Se referencia especialmente la
incidencia de la Taxonomía, la Sistemática y la Ecología en el conocimiento de
los Insecta; de esta forma, resulta útil para los estudiosos del grupo recordar y
aprehender elementos de marcos conceptuales con nuevos aportes a la teoría y
al método desde la perspectiva de estas disciplinas.

En el primer capítulo se presenta el grupo desde el punto de vista de la


biodiversidad global; su condición de ser el grupo de organismos vivos más di-
versificado del planeta obliga a tratar el fenómeno de su éxito biológico. En
el capítulo segundo se presentan los tópicos clásicos de la estructura general
de los insectos. En el capítulo tercero se exponen algunos fundamentos de la
taxonomía, se hace una retrospectiva histórica, con fines más didácticos que
historiográficos, a las principales propuestas clasificatorias en insectos y se pre-
sentan las principales diagnosis supraordinales y ordinales del grupo. El capítulo
cuarto está dedicado a conceptos introductorios en sistemática filogenética; se
revisa de manera breve el estado actual del grupo desde la filogenia, un sucinto
repaso a las sinapomorfias de cada orden y al impacto de la biología molecular
en los terrenos de la entomología. El capítulo quinto se centra en aspectos
básicos y metodológicos de la ecología aplicados a los insectos, y el último ca-
pítulo recoge una serie de experiencias didácticas que pueden incorporarse a la
componente práctica de un curso general de entomología.

El autor
PARTE I

INTRODUCCIÓN AL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

“Richard Southwood ha explicado la preeminencia y diversidad


de los insectos con tres palabras: tamaño, metamorfosis y alas (…),
puesto que los insectos fueron los primeros en expandirse en los nichos
terrestres, se hallaban sin duda demasiado bien atrincherados para ser
desalojados por los recién llegados”.

Edward O. Wilson (1992)


FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Capítulo 1
LA RIQUEZA Y EL ÉXITO DE LOS INSECTOS

1.1. Los insectos y la biodiversidad global


La biodiversidad es un atributo natural de los seres vivos que se refiere a
la variación de toda expresión de vida. Para entender la complejidad de la
organización viva se reconocen jerárquicamente varios niveles, junto con los
complejos ecológicos que ellos integran: gen, individuo, organismo, población,
especie, comunidad, biocenosis, ecosistema, paisaje. Si bien la biodiversidad
puede medirse en cualquiera de estos niveles, el de especie constituye en la
práctica una unidad fundamental para entender la riqueza y el éxito de un gru-
po como el de los insectos.

La riqueza descrita reúne, por lo menos 1,4 millones de especies vivientes.


Corresponden 25.000 a plantas superiores, 40.000 a vertebrados y 750.000 a
insectos, incluyéndose el resto de las especies a otros invertebrados, hongos y
microorganismos (Wilson, 1994). Pero ¿cuántas especies de insectos hay real-
mente en el planeta?; esta pregunta es problemática, porque hay diferencias
entre el número de especies vivas descritas y el número estimado de éstas
(figura 1.1). Este hecho desencadenó la conocida “crisis de la biodiversidad”,
pues demostró la incapacidad del hombre en su intento de catalogar y delimitar
la biodiversidad del planeta. La llamada “crisis de la biodiversidad” se originó,
por consiguiente, desde los terrenos de la entomología de los años ochenta
gracias a Terry Erwin (1982), quien llegó a la conclusión, mediante estimacio-
nes de extrapolación, que en el planeta existirían como mínimo 30 millones de
especies de insectos (tabla 1.1).

Nematoda Algae Mollusca Crustacea


Virus Protozoa Algae Protozoa
Bacteria Crustacea Vertebrata
Tracheophyta
Vertebrata Bacteria
Fungi Virus

Mollusca Nematoda

Arachnida Arachnida

Fungi
Tracheophyta
Insecta Insecta

1,7 MILLONES DE ESPECIES DESCRITAS 12 A 15 MILLONES DE ESPECIES ESTIMADAS

Figura 1.1. La riqueza de INSECTA en el contexto de la biodiversidad global.

13
GERMÁN AMAT GARCÍA

Tabla 1.1. Estimaciones de extrapolación de Erwin (1982) para la estimación de la ri-


queza global de insectos.

1. Número de especies de coleópteros colectados


en 19 árboles en sotobosque ............................................ 1.200

2. Proporción coleópteros por categorías tróficas:


Herbívoros .................... 682
Predadores .................... 296
SOTOBOSQUE Fungívoros ..................... 69
Coprófagos/necrófagos ..................... 96
1.143

3. Proporción porcentual de coleópteros:


Herbívoros ................... 20 %
Predadores .................... 5 %
Fungívoros ................... 10 %
Coprófagos/necrófagos .................... 5 %
40 %
(árboles de sotobosque)

4. Especies de coleópteros asociadas a una especie de árbol:


682 x 0,2 = 136
296 x 0,5 = 15
69 x 0,1 = 7
96 x 0,05 = 5
163

5. Coleópteros del sotobosque en la región neotropical:


163 x 50.000 = 8.150.000

6. Estimación de la riqueza de artrópodos en dosel:


Los coleópteros equivalen al 40% de todos los artrópodos
8.150.000 x 2,5 = 20.375.000

7. Estimación de la artropofauna:
La artropofauna de dosel es dos veces mayor
que la artropofauna del sotobosque
20.375.000 x 1,5 = 30.562.500

14
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Los cálculos de Erwin desencadenaron de manera escalonada y controversial


todas las reacciones, primero entre entomólogos y luego entre zoólogos, ecó-
logos, sistemáticos y biólogos estudiosos de la riqueza global; los valores teó-
ricos del número de especies de insectos en el planeta oscilarían entre 5 y 30
millones. El trabajo de Erwin dio origen a una copiosa producción de literatura
con énfasis en estimaciones de la riqueza local, regional y global de los insectos
(Gaston, 1991; Gaston y Hudson, 1994).

1.2. Los órdenes de Insecta y su riqueza en especies


Los Hexapoda se conocen también con el nombre de Insecta, aunque desde
hace un tiempo se reserva este último nombre para un taxón más incluyente
(Ectognatha). En este texto nos referiremos en el sentido de Grimaldi y Engel
(2005), compartido en alto grado por Wheeler et al. (2001) y Terry y Whiting
(2005) (tabla 3.8), es decir, considerar a los Hexapoda como una Epiclase, que
contiene las clases Entognatha (Diplura + Protura + Collembola) y Ectognatha
(= Insecta), aunque estos dos taxones ya eran reconocidas en 1888 por Grassi,
sólo hasta 1953 se definieron formalmente por Hennig.

En la actualidad se conocen entre 29 y 34 órdenes de insectos (Wheeler et


al., 2001; Grimaldi y Engel, 2005; Terry y Whiting, 2005); incluyendo a Mantho-
phasmatodea, que corresponde al orden descrito más recientemente. De estos
órdenes reconocidos se destacan Coleoptera, Hymenoptera, Diptera y Lepidop-
tera, calificados de alto rango o megadiversos, en virtud al gran número de
especies. Los órdenes con mayor rareza taxonómica son: Manthophasmatodea,
Grylloblattodea y Zoraptera y están representados con 11, 25 y 30 especies,
respectivamente (tabla 1.2). Tanto los órdenes megadiversos como los de alta
rareza son claves en la comprensión de los factores responsables de la gran
adaptabilidad biológica del grupo.

1.3. ¿Por qué son tan exitosos los insectos?


Un gran número de entomólogos coinciden en que el éxito de los insectos,
reflejado en su alta riqueza de especies, gran abundancia de individuos y capa-
cidad de colonizar un amplio espectro de microhábitats, ha sido posible gracias
a los siguientes factores:

• Tamaño corporal pequeño.


• Condición alada.
• Metamorfosis.
• Ciclos de vida cortos y alto potencial reproductivo.
• Multiplicidad de formas de vida.

15
Tabla 1.2. Riqueza de familias y especies en los órdenes reconocidos de la clase Ectog-
natha (= Insecta). Los grupos entrecomillas son considerados parafiléticos.

ORDEN No. de familias No. de spp %

1. Archaeognatha 2 500 0,03


2. Zygentoma 4 370 0,05
3. Ephemeroptera 23 2.000 0,28
4. Odonata 26 5.000 0,63
5. Orthoptera 28 20.000 2,64
6. Phasmatodea 3 2.500 0,24
7. Plecoptera 14 2.000 0,22
8. Embiidina 8 200 0,02
9. Dermaptera 11 784 0,13
10. Grylloblattodea 1 25 0,26
11. Manthophasmatodea 3 11 0,23
12. Zoraptera 1 30 0,01
13. Isoptera 7 2.300 0,26
14. Mantodea 8 1.800 0,23
15. “Blattodea” 6 3.900 0,50
16. Hemiptera 131 35.000 9,31
17. Thysanoptera 8 4.500 0,64
18. “Psocoptera” 35 3.000 0,27
19. Phthiraptera 17 3.000 0,41
20. Coleoptera 166 250.000 40,79
21. Neuroptera 17 6.000 0,50
22. Megaloptera 2 300 0,03
23. Raphidioptera 2 175 0,03
24. Hymenoptera 95 150.000 12,92
25. Trichoptera 43 7.000 1,45
26. Lepidoptera 128 150.000 5,71
27. Siphonaptera 16 2.380 0,26
28. “Mecoptera” 9 500 0,06
29. Strepsiptera 10 532 0,03
30. Diptera 132 90.000 13,03

TOTAL 956 744.604 100,00


FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

1.3.1. Tamaño corporal pequeño

El tamaño de los insectos está comprendido entre 0,2 y 160 mm. Esta con-
dición biológica permite un mayor número de nichos a ocupar por unidad de
área, en comparación con organismos de tallas superiores. Se ha comprobado
que existe una alta correlación entre la longitud del cuerpo y el número de
especies animales (May, 1988), de tal forma que los organismos más pequeños
están representados por una fracción muy grande de especies (figura 1.2); se-
gún esto, cada reducción en el tamaño de un animal, produce un incremento de
cien veces en su número de especies (Morrone et al., 1999).

La talla guarda también una estrecha relación con un equilibrio entre la tasa
de especiación y la tasa de extinción. Generalmente se acepta la predicción de
que una especie de talla pequeña presente un período de desarrollo más corto
y presente más generaciones por unidad de tiempo; en consecuencia, los insec-
tos, por su pequeña talla tienen mayores perspectivas de cambio evolutivo que
otros grupos de animales de mayor talla (García-Barros, 1999). Otra considera-
ción importante, respecto a la talla de los insectos, consiste en que su disminu-
ción determina un incremento en el cociente superficie/volumen corporal, lo
que determina un patrón de respuesta característico en importantes procesos
fisiológicos relacionados con la difusión, la respiración, la termorregulación, la
evaporación, la transpiración, la velocidad de enfriamiento de calentamiento
y otros eventos.

Número de especies

Talla (m)

Figura 1.2. Correlación entre la longitud del cuerpo y la riqueza de especies animales
(según May, 1988).

17
GERMÁN AMAT GARCÍA

1.3.2. Condición alada

Esta característica constituye una novedad evolutiva exclusiva del grupo e


influye sobre los procesos de dispersión que, según las especies, va desde la
escala milimétrica a cientos de kilómetros. La invasión de nuevos microhábi-
tats, en el campo evolutivo y ecológico, responde a factores de explotación de
nuevos recursos alimenticios o la aparición de estrategias antidepredatorias. El
vuelo de los insectos contribuye, además, a la formación de poblaciones aisla-
das, que mediante la selección diferencial, deriva genética y otros mecanismos
configuran importantes factores generadores de diversidad específica (Reyes-
Castillo, 1992).

1.3.3. Desarrollo (metamorfosis)

Los eventos del desarrollo en insectos se conocen también como metamorfo-


sis (figura 1.3). La metamorfosis, especialmente la de los holometábolos, ace-
lera el estado de las formas inmaduras, facilita estados de latencia (diapausa)
durante las condiciones de estrés y contribuye a la segregación de nichos entre
distintos estados de desarrollo, disminuyendo así los efectos de la competencia
intraespecífica.

A B C
Figura 1.3. a) Metamorfosis directa, propia de los “apterigotos”; b) Metamorfosis in-
completa en hemimetábolos; c) Metamorfosis completa en holometábolos.

18
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

1.3.4. Ciclos de vida cortos y alto potencial reproductivo


La reducción de talla en insectos siempre se ha asociado con disminución en
los intervalos temporales de las generaciones, debido a que se requiere de un
menor tiempo para alcanzar la madurez. Una alta natalidad, acompañada de un
número alto de generaciones por año, da como resultado un gran potencial de
cambios genéticos en las poblaciones. Dichas poblaciones pueden incrementar
así su capacidad de adaptabilidad a ambientes cambiantes. Muchos ciclos de
vida y, por consiguiente, varias generaciones en un año califican a un insecto
como polivoltino; en contraste, si un tipo de insecto sólo tiene una generación
anual, se le denomina univoltino.
Los insectos tienen un enorme potencial reproductivo; si hipotéticamente
las especies no tuvieran factores de control demográfico, habrían ocupado toda
la superficie de la Tierra; las hembras de las moscas de Drosophilidae, por ejem-
plo, pueden depositar cientos de huevos; sin factores ambientales altamente
restrictivos podrían alcanzar 25 generaciones en un año con una descendencia
de 1041 individuos (Borror y White, 1970).

1.3.5. Multiplicidad de formas de vida


Es muy difícil encontrar un sitio en el planeta donde no se encuentren in-
sectos. En cuanto a su distribución geográfica, la mayor abundancia y riqueza
se produce en los trópicos, donde las condiciones de humedad y temperatura
elevadas, la vegetación exuberante y la estabilidad que ha tenido esta región
en el pasado geológico reciente han propiciado una extraordinaria diversifica-
ción de especies.
Los insectos han aprovechado múltiples nichos y cada tipo de organismo es
el resultado de una variante estructural y fisiológica adquirida evolutivamente;
antenas, piezas bucales, alas y patas, por ejemplo, corresponden a importantes
estructuras que contribuyen a esa multiplicidad de formas de vida; además, un
alto grado de expresión de factores fisiológicos, reproductivos y de comporta-
miento han incrementado los mecanismos de aislamiento en las especies.

Se puede afirmar, en términos generales, que los insectos tienen hábitats


terrestres y acuáticos. En los ambientes terrestres las formas de vida más im-
portantes son:
• Insectos de la hojarasca y el suelo.
• Insectos de sustratos de vegetación viva (fitófagos).
• Insectos de los sustratos leñosos vivos (xilófagos) y en descomposición
(saproxilófagos).
• Insectos de los sustratos de deposición de otros animales (coprófagos).
• Insectos de los hongos (micetófilos).
• Insectos cavernícolas.
• Insectos de los cadáveres (necrófagos).

19
GERMÁN AMAT GARCÍA

Tabla 1.3. Características de las formas de vida acuáticas en insectos (adaptado de


Elzinga, 1997).

PORCENTAJE ESTADO DE HÁBITAT


HÁBITO
ORDEN DE ESPECIES DESARROLLO O
TRÓFICO
ACUÁTICAS ACUÁTICO ACTIVIDAD

Todos los Sobre la superficie de


Collembola 1 Desconocida
estados la película de agua

En el fondo,
Odonata > 99 Ninfa trepadores, Predadores
excavadores

Herbívoros
Todos los Sobre la superficie de
Orthoptera <1 (de plantas
estados la película de agua
emergentes)
Herbívoros,
En el fondo, rocas, carroñeros,
Ephemeroptera 100 Ninfa
excavadores Algunos
carnívoros
Herbívoros,
Plecoptera 100 Ninfa En el fondo, rocas carroñeros o
carnívoros
Sobre o bajo de Carnívoros,
Hemiptera 10 Ninfa, adulto la superficie de la algunos
película de agua carroñeros
Rocas, fondo,
Megaloptera 100 Larva Carnívoros
trepadores

Sobre o debajo de
Carnívoros,
la superficie de la
Coleoptera 2 Larva, adulto herbívoros y
película de agua,
carroñeros
fondo, trepadores

Hymenoptera <1 Larva Con insectos Parásitos

Lepidoptera <1 Larva Rocas, trepadores Herbívoros

Bajo la superficie Herbívoros


de la película de y carroñeros
Diptera < 50 Larva
agua, en el fondo, algunos,
excavadores carnívoros

Omnívoros y
Rocas, en el fondo,
herbívoros,
Trichoptera 100 Larva trepadores, poco
algunos
nadadores
carnívoros

20
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

En los hábitats acuáticos las formas de vida más importantes son (tabla 1.3):

• Insectos de ambientes lóticos.


• Insectos de ambientes lénticos.
• Insectos de cuerpos de agua temporales.
• Insectos de zonas litorales y marinas.

Tabla 1.4. Tipos de adaptación en insectos, de acuerdo a factores restrictivos, toleran-


cia, grado de especialización y rareza de los individuos.

ADAPTACIONES CARACTERÍSTICAS

• No hay factores altamente restrictivos (inductores)


• Rangos de tolerancia ambiental altos
• Ausencia de especializaciones (calificados como
TIPO I
generalistas)
• Abundancia demográfica alta
• Tallas pequeñas a medianas
• Factores altamente restrictivos (inductores ambientales)
• Respuestas adaptativas predominantemente morfológicas y
TIPO II fisiológicas
• Rangos de tolerancia ambiental medios
• Tallas pequeñas a medianas
• Factores altamente restrictivos (inductores predadores
potenciales)
• Respuestas adaptativas predominantemente de
TIPO III comportamiento (mimetismos, aposematismos, cripsis)
• Rangos de tolerancia ambiental medios
• Tallas medianas a grandes
• No hay aparentemente factores altamente restrictivos
• Estructuras de “desadaptación”, hipertelias en insectos
calificados como altamente especializados
TIPO IV
• Rangos de tolerancia ambiental bajos (vulnerables)
• Abundancia demográfica baja
• Individuos por lo general de talla grande

21
GERMÁN AMAT GARCÍA

1.4. Factores evolutivos generadores de diversidad


Los gradientes de diversidad biológica observados en diferentes partes del
planeta, no solamente responden a las condiciones intrínsecas de un taxón,
sino también son el resultado de la participación de factores externos, que dan
origen a siete teorías generadoras de diversidad biológica; estas premisas son
válidas para entender los factores exógenos responsables de la diversidad de los
insectos (Baker, 1970; Emden y William, 1974):

• Teoría del tiempo disponible.


• Teoría de la heterogeneidad espacial.
• Teoría de la competición.
• Teoría de la depredación.
• Teoría de la estabilidad climática.
• Teoría de la productividad.
• Teoría de la heterogeneidad temporal.

1.5. Hacia una comprensión de sus adaptaciones


El término adaptación corresponde a uno de los conceptos más complejos
y problemáticos en la Biología (Amat-García y Vargas, 1995); por esto cabrían
muchas modalidades y criterios para establecer los tipos de adaptaciones en in-
sectos; sin embargo, proponemos cuatro categorías basadas principalmente en
factores altamente restrictivos de caracter ambiental o bióticos (predadores)
que inducen respuestas de orden morfológico, fisiológico o de comportamiento;
en estas cuatro categorías también cuenta el grado de especialización y los
límites de tolerancia de los individuos (tabla 1.4).

La resistencia de los insectos a las bajas temperaturas, como factor inducti-


vo de adaptación, está bien documentada desde los estudios de Reamur (1734),
quien demostró la capacidad de los insectos de sobrevivir a sobrecongelamien-
tos durante períodos invernales. Éstos han encontrado que las principales res-
puestas de los insectos se pueden expresar en la talla corporal, el melanismo,
la pubescencia, el braquipterismo (reducción alar), el comportamiento, las ca-
racterísticas del ciclo de vida y la fisiología de los organismos (Somme, 1986;
Block, 1990; Danks, 1996, 2000, 2006); así mismo, estas respuestas están me-
diadas por los elementos físicos comprometidos en el tipo de restricción am-
biental (tabla 1.5).

22
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 1.5. Factores importantes en las respuestas adaptativas de los insectos frente a
las bajas temperaturas (modificado de Danks, 2006).

PRINCIPALES EFECTOS
ELEMENTO ATRIBUTOS
SOBRE LA CRIOPROTECCIÓN

Temperatura y su variación,
Región Clima, tiempo
tazas de congelamiento

Selección de hábitat, Aislamiento,


Microhábitat características, tazas de congelamiento,
modificación efectos del hielo

Fenómenos de Inoculación del hielo,


Capullos, cutícula
superficie efectos mecánicos externos

Resistencia o
Ausencia o presencia del hielo;
Cristalización tolerancia al
formación del hielo
congelamiento
Concentración del hielo,
agua no congelable, manejo
Estado,
Relaciones del agua e interacciones de
disponibilidad,
hídricas los solutos,
deshidratación
supercongelamiento por
deshidratación
Solutos, proteínas
Inhibición o modificación
Crioprotectores anticongelantes,
del hielo o ruptura
proteínas de choque

Enzimas, Modificación o función


Otras moléculas
antioxidantes de la ruptura

23
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Capítulo 2
ESTRUCTURA GENERAL DE LOS INSECTOS
El conocimiento de la estructura general de los insectos, en concreto los
aspectos de su anatomía externa, son muy útiles para la comprensión de los
términos que deben ser manejados en las claves de reconocimiento de los dis-
tintos órdenes. A continuación se proporcionarán unas nociones generales de
los elementos importantes en la constitución física de un insecto adulto. Una
consulta detallada de la anatomía, fisiología y desarrollo de insectos puede
hacerse en Chapman (1982).

2.1. Plan corporal y estructura externa


El cuerpo de los insectos se compone de una serie de segmentos, más o
menos fusionados, formando tres regiones fáciles de distinguir: cabeza, tórax y
abdomen. La cabeza es la región donde están situados los principales órganos
de los sentidos como los ojos, las antenas y las piezas bucales (representadas
por un par de mandíbulas, las maxilas y el labio). El tórax se compone de tres
segmentos casi siempre distinguibles y es la región intermedia que lleva articu-
lados en su parte ventral los tres pares de patas, un par en cada uno de los seg-
mentos y en vista dorsal, las estructuras de vuelo, situadas sobre los segmentos
segundo y tercero. El abdomen, con once segmentos no tan visibles, cuenta con
apéndices escasos y reducidos a los que lleva en su extremo (cercos en el seg-
mento undécimo) y estructuras apendiculares en los segmentos octavo y nove-
no que forman parte de la genitalia externa en hembras de algunos órdenes.

Los tegumentos del insecto están protegidos y reforzados con placas duras
y esclerotizadas denominadas escleritos. Estas placas normalmente se ubican
dorsal y centralmente en cada segmento, dejando las partes laterales blandas
y flexibles; sólo en algunos casos, los escleritos son continuos dejando un ani-
llo completo (Viedma et al., 1985). Entre anillo y anillo, en tórax y abdomen,
existe una región del tegumento que permanece blanda y que permite el movi-
miento del cuerpo. En cada segmento se distingue una porción dorsal o tergo,
otra ventral o esterno y dos laterales o pleuros.

2.1.1. La cabeza

Presenta el aspecto de una cápsula más o menos esférica, fuertemente es-


clerotizada y unida al tórax por un cuello casi siempre membranoso y flexible.
De acuerdo con la inclinación del eje mayor y la posición relativa de las piezas
bucales puede denominarse hipognatha, si el eje mayor está dispuesto en sen-
tido vertical y las piezas bucales son ventrales; prognatha, si el eje mayor es

25
GERMÁN AMAT GARCÍA

horizontal y las piezas bucales están en posición anterior, y opistognatha, que


es una condición prognatha, con las piezas bucales dispuestas ventralmente
hacia atrás (figura 2.1). Ventralmente se encuentra la boca, en cuyos márgenes
se insertan las piezas bucales, a los lados las mandíbulas y maxilas y por detrás
el labio. Asociadas con estas estructuras se encuentran otras dos no apendicu-
lares: el labio y la hipofaringe.

Figura 2.1. Tipos de cabeza en los Hexapoda: a) hipognatha (Orthoptera); b) prognatha


(Coleoptera); c) opistognatha (Hemiptera) (modificado de Snodgrass, 1971).

Áreas cefálicas: con propósitos descriptivos se distinguen varias regiones en


la cabeza, entre las cuales se cuentan: el vértex, en la parte superior; descen-
diendo hacia la boca la frente, el clípeo, que es un esclerito más o menos de-
finido entre los distintos órdenes. Lateralmente, están los parietales y debajo
de ellos las genas (que equivale a las mejillas en algunos vertebrados).

Apéndices cefálicos: son apéndices pareados representados por las ante-


nas, derivadas del segundo segmento y las piezas bucales, compuestas por
mandíbulas, maxilas y labio, correspondientes al cuarto, quinto y sexto seg-
mentos del modelo hexápodo.

• Antenas: la antena típica de un insecto consta de un filamento multiarticu-


lado, con definición de tres partes: el escapo o artejo basal del apéndice,
que une la antena a la cabeza; el pedicelo o artejo más corto, que contiene
un aparato sensorial denominado órgano de Johnston y el flagelo, asentado
sobre el pedicelo y dividido por una serie de artejos similares. Se pueden
reconocer unos once tipos de antenas importantes en el grupo (figura 2.2).

• Piezas bucales: corresponde a las estructuras responsables de la alimenta-


ción (figura 2.3). En los Entognatha, reposan en una cavidad cefálica formada
por una prolongación de las genas y en los Ectognatha (Insecta) son visibles
externamente. El conjunto de estas estructuras puede presentar modifica-
ciones de acuerdo con el hábito alimenticio del insecto, de tal forma que po-
demos referirnos al aparato bucal masticador, chupador, lamedor-chupador,
picador-chupador, entre otros (figura 2.4).

26
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Figura 2.2. Tipos de antenas en Hexapoda: a) filiforme; b) setácea; c) aserrada; d) mo-


niliforme; e) pectinada; f) plumosa; g) estilada; h) aristada; i) lamelada; j) capitada; k)
clavada (tomado de Elzinga, 1997).

• Ojos: pueden presentarse bajo dos formas: los ocelos u ojos sencillos y los
ojos compuestos, cuyas unidades constituyentes son los ommatidios. Un oce-
lo es un fotorreceptor que para todas sus células tiene un único aparato dióp-
trico encargado de transmitir y condensar los rayos de luz, en tanto que un
ojo compuesto tiene como principal característica su córnea dividida en un
cierto número de facetas; cada ommatidio corresponde a una única faceta
de la córnea. Y su número puede variar según el grupo entre unas pocas (1-
10) hasta cerca de 30.000.

27
GERMÁN AMAT GARCÍA

Figura 2.3. Estructura del aparato bucal de un insecto masticador: a) mandíbula de


insecto herbívoro; b) mandíbula de predador; c) mandíbula de excavador, con modi-
ficaciones para filtrar agua; d) maxila de herbívoro; e) labio de herbívoro. Ca, cardo;
Ga, galea; In, incisivo; Lc, lacinia; Lblp; palpo labial; Mo, molar; Mxplp, palpo maxilar;
Prmt, prementón; Pmt, posmentón (tomado de Elzinga, 1997).

Figura 2.4. Tipos de aparatos bucales en los insectos: a) cortador-chupador (Diptera); b)


chupador (Diptera); c) succionador (Lepidoptera); d) perforador-succionador (Diptera);
e) perforador-succionador (Hemiptera); f) masticador-lamedor (Hymenoptera) (tomado
de Elzinga, 1997).

28
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

2.1.2. El tórax

Corresponde a la región ubicada entre la cabeza y el abdomen; consta de


tres segmentos denominados, de adelante hacia atrás, protórax, mesotórax y
metatórax. Cada uno de estos tres segmentos torácicos posee un par de apén-
dices locomotores; en el caso de los insectos alados, se presenta un par de alas
en cada uno de los dos últimos segmentos y debido a un alta especialización
de las estructuras responsables del vuelo, hay una mayor integración entre el
mesotórax y el metatórax hasta formar una unidad funcional denominada pte-
rotórax (figura 2.5). En el caso de los insectos apterigotos, los tres segmentos
torácicos difieren muy poco en tamaño, proporciones y estructuras.

En cada uno de los segmentos torácicos se pueden distinguir las siguientes


regiones corporales:

• La dorsal o tergo, que en el tórax se denomina noto.


• La ventral o esterno.
• Las laterales o pleuros.

Los prefijos de pro, meso y meta hacen alusión a las regiones anterior, me-
dia y posterior; por ejemplo, el pronoto corresponde a un amplio escudo de la
región anterior del protórax en vista dorsal.

Figura 2.5. Organización estructural del tórax en los insectos, en la cual se aprecian los
tres segmentos, sus escleritos y estructuras derivadas de las patas y las alas (tomado de
Elzinga, 1997).

29
GERMÁN AMAT GARCÍA

2.1.2.1. Las patas

Cada uno de los segmentos torácicos posee típicamente un par de patas, que
son los órganos locomotores del insecto; éstos se componen de seis segmentos:
coxa, trocánter, fémur, tibia, tarso y pretarso; de ellos sólo el pretarso está
dividido hasta un máximo de cinco tarsómeros. En general, las patas pueden
presentar ciertas modificaciones adaptativas relacionadas con el hábito de vida
del insecto (figura 2.6).

Figura 2.6. Modificaciones estructurales en las patas de los insectos: a) saltadora (Or-
thoptera); b) prensora (Mantodea); c) fosorial (Hemiptera: Auchenorrhynha); d) nadado-
ra (Coleoptera); e) con adherencias especiales (Coleoptera). Cx, coxa; Fm, fémur; Tb,
tibia; Tr, trocánter; Ts, tarso (tomado de Elzinga, 1997).

30
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

2.1.2.2. Las alas

Son órganos suplementarios, independientes de las patas en cuanto a su


origen y adicionales al aparato locomotor de los insectos. Anatómicamente se
caracterizan por ser evaginaciones laminares paratergales pareadas en los seg-
mentos meso y metatorácicos, diferenciadas como finas membranas y sosteni-
das por nervios y con una articulación más o menos compleja con el tórax. Están
dotadas de un sistema de tubos huecos y esclerotizados llamados nerviaciones
o venas, que le imprimen consistencia y capacita al organismo para sus activi-
dades de vuelo (figura 2.7).

Figura 2.7. Venación generalizada del ala en los Hexapoda. Venas longitudinales: costal
(C), subcostal (Sc), radial (R), medial (M), cubital (Cu), anal (A); venas transversales:
humeral (h), radial (r), sectorial (s), radio-medial (r-m), medial- transversa (m), medio-
cubital (m-cu), cúbito-anal (cu-a).

El modelo completo de las nerviaciones de un ala se llama venación y es de


un gran significado taxonómico y sistemático (De la Fuente, 1994). En los órde-
nes primitivos, las alas están plegadas longitudinalmente en forma de abanico y
unas venas longitudinales se sitúan en las cimas de los pliegues, denominándose
venas convexas; otras se sitúan en el fondo de los valles y se denominan cónca-
vas. Por último, las venas dividen la superficie del ala en espacios cerrados por
ellas dando origen a las celdas; para denominar estas celdas se toma el nombre
de la vena que constituye el margen anterior.

2.1.3. El abdomen

Constituye la tercera región corporal, con un número variable de segmen-


tos, pero típicamente pueden considerarse once, más el telson possegmenta-
rio, donde se forma el ano, según observaciones las embrionarias en insectos.
No obstante, la tendencia es a una reducción en la mayoría de órdenes, siendo

31
GERMÁN AMAT GARCÍA

visibles 6, 7 u 8 segmentos e incluso 4 o 2, situación observada en algunos Hy-


menoptera Chrysididae.

En el abdomen se cumplen importantes funciones metabólicas, como diges-


tión, absorción, excreción, respiración y circulación y reproductoras como el
desarrollo, la maduración gonadal y la diferenciación de los órganos copulado-
res. También se pueden considerar apéndices muy modificados, que desarrollan
funciones auxiliares para la reproducción y la oviposición, localizados cerca a
los orificios anal y genital; entre estos apéndices están los cercos (Dermaptera,
Blattodea), los paraproctos (Orthoptera Acrididae), los ovipositores (Orthop-
tera Gryllidae y Tettigonidae) y aguijones (Hymenoptera Apidae y Vespidae)
(figura 2.8).

Figura 2.8. Organización estructural en el abdomen de los Hexapoda: a) con ovipositor


en a) Orthoptera; b) Hemiptera (tomado de Elzinga, 1997).

2.2. Estructura interna


Los insectos presentan una organización interna típica de los artrópodos
(Morón y Terrón, 1988), en la cual se destacan las siguientes características:

• Un sistema digestivo constituido por tres partes (estomodeo, mesenterón y


proctodeo), provisto de glándulas salivales pareadas (figura 2.9).

• Un sistema nervioso de tipo ganglionar escaleriforme en posición ventral


y longitudinal, con dos masas ganglionares cefálicas: supra y subesofágica
(figura 2.10).

• Una cavidad secundaria del cuerpo integrada con la cavidad primaria (he-
moceloma) e invadida por hemolinfa, en la cual quedan inmersos todos los
órganos.

32
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Figura 2.9. Organización estructural del sistema digestivo en algunos grupos de los
Hexapoda: a) Orthoptera; b) Coleoptera; c) Hemiptera: Heteroptera; d) Hemiptera: Au-
chenorrhyncha; e) Lepidotera; f) Diptera (tomado de Elzinga, 1997).

• Un sistema circulatorio abierto, con el corazón dorsal y longitudinal, provisto


de pares de ostiolos laterales y envueltos en la membrana pericárdica.

• Un sistema respiratorio de tipo traqueal, comunicado con el exterior por


medio de estigmas torácicos y abdominales.

• Un sistema excretor constituido por los Túbulos de Malpighi, ubicados entre


el mesenterón y el proctodeo.

33
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Un sistema reproductor dioico, formado en los machos por dos testículos y un


número variable de folículos, que desembocan en los vasos deferentes, que
se ensanchan para formar la vesícula seminal; las hembras presentan un par
de ovarios integrados de ovariolas, que son tubuliformes y que se conectan
lateralmente con los oviductos (figura 2.11).

• Un sistema muscular con varios cientos a miles de músculos que forman un


complejo discontinuo de tres grupos: músculos apendiculares, músculos
viscerales y bandas segmentales.

Se recomienda la consulta de textos especializados en morfoanatomía o fisio-


logía de insectos (Bursell, 1974; Chapman, 1982; Snodgrass, 1935; Wiggleswor-
th, 1967, entre otros).

Figura 2.10. Organización estructural del sistema nervioso en algunos grupos de los
Hexapoda: a) Zygentoma; b) Coleoptera; c) Hemiptera: Heteroptera. B, cerebro; 1,
ganglio protorácico; 2, ganglio mesototorácico; 3, ganglio metatorácico (tomado de El-
zinga, 1997).

2.3. Metamorfosis
Los insectos presentan cuatro tipos básicos de metamorfosis en el sentido de
Berlese (1913, citado por Costa et al., 2006):

2.3.1. Ametabolía

Presente en los “Apterigota” (Archaeognatha y Zygentoma) y caracterizados


por no presentar cambios en la morfología externa durante su vida posembrio-

34
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

naria; es decir, que después de abandonar el huevo, el individuo se asemeja a


un adulto en miniatura y durante las mudas sólo van aumentando de tamaño
(tabla 2.1).

Figura 2.11. Organización estructural del sistema reproductor en los Hexapoda: a) Hem-
bras; b) Machos. Ova. = ovario; Ca. = cáliz; Ovi. lat. = oviducto lateral; Glan. es. = glán-
dula de esperma; Es. = espermateca; Cam. genital = cámara genital; Ovi. me. = oviducto
medio; Glán. Acces. = glándula accesoria; Ducto eyacu. = ducto eyaculatorio; Vesícula
sem. = vesícula seminal; Vas. eferentes = vasos eferentes; Vas. deferentes = vasos defe-
rentes; Tubo esp. = tubo espermático; Test. = testículos (tomado de Elzinga, 1997).

2.3.2. Metamorfosis incompleta

En este caso, los individuos no presentan un estado quiescente entre el


último estadio larvario y el adulto. Puede presentarse tres variantes: los que
presentan pseudometabolia, en los cuales hay diferencias conspicuas de los
juveniles en relación con los adultos, pero el insecto joven a cada muda se va

35
GERMÁN AMAT GARCÍA

aproximando al estado adulto, por lo general son formas terrestres; en la pau-


rometabolia (metamorfosis gradual), no existen variaciones entre inmaduros
y adultos en los hábitos ni en la nutrición, los inmaduros pueden ser hidrófilos
con adultos terrestres; en la heterometabolia ocurre un período de inmovilidad
ninfal antes de la transformación del adulto (tabla 2.1).

2.3.3. Metamorfosis intermedia

Corresponde a la neometabolia y presenta características tanto de la me-


tamorfosis incompleta como de la completa. Se presenta en Thysanoptera, He-
miptera Coccoidea en los que ocurren dos estadios denominados “prepupa” y
“pupa”, intermedios entre la serie ninfal y el adulto (tabla 2.1).

2.3.4. Metamorfosis completa (holometabolia)

En los holometábolos se presentan tres estados morfológica y fisiológicamen-


te muy distintos: larva, pupa e imago. Se caracteriza por una cierta semejanza
entre los diferentes estadios de la condición larvaria. En la hipermetamorfosis
o hipermetabolia o heteromorfosis el primer estadio larval es ciclopririforme,
con patas torácicas desarrolladas y anatomía interna muy diferente al estadio
siguiente. En la polimorfosis las modificaciones morfológicas son únicamente
externas y corresponden a adaptaciones ecoetológicas simples; la hipermeta-
morfosis verdadera, es conocida en los parásitos que ponen sus huevos en el
huésped (tabla 2.1).

2.4. Reproducción
La reproducción de la mayoría de insectos es bisexual; es decir, que el hue-
vo liberado por la hembra se desarrolla después de haber recibido las células
espermáticas liberadas por el macho. Las estrategias reproductivas observadas
dentro del grupo ilustran, en consecuencia, una gran multiplicidad de respues-
tas que van desde el oviparismo (reproducción mediante huevos) al viviparismo
(embriones que se desarrollan con el alimento que les proporciona la madre) u
ovoviviparismo (huevos retenidos en el tracto genital de la hembra hasta que el
desarrollo embrionario se complete).

Otros tipos reproductivos menos usuales corresponden a la partenogénesis


en el cual los huevos se desarrollan sin la intervención del espermatozoide; a
la pedogénesis, o adquisición de la capacidad reproductora en la fase larval;
a la poliembrionía, cuyo resultado son varios embriones viables a partir de
un huevo. Finalmente, algunos insectos son sólo partenogenéticos bajo ciertas
circunstancias ambientales y vuelven a la reproducción bajo otras condiciones,
propiciándose así una alternancia de generaciones.

36
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 2.1. Patrones de desarrollo en insectos (según Berlese, 1913; en Costa e Ide,
2006). Los “Apterygota” corresponden a una parte de los PARAINSECTA (CLASE).

ÓRDENES
GRUPOS TIPO DE DESARROLLO
REPRESENTATIVOS
APTERYGOTA

Archaeognatha:
AMETABOLIA Machiloidea
Zygentoma:
Lepismatoidea

Phthiraptera, especies
ápteras de Orthoptera,
Pseudometabolia Isoptera, Psocoptera
y Heteroptera
(Hemiptera)
INCOMPLETA

Ephemeroptera,
Odonata, Isoptera,
Paurometabolia Dermaptera,
Thysanoptera,
Hemiptera

Heterometabolia Cicadidae (Hemiptera


Hipometabolia Auchenorryncha)
METABOLIA O METAMORFOSIS

Coccoidea (Hemiptera
INTERMEDIA Neometabolia
Stenorryncha)
PTERYGOTA

Megaloptera,
Neuroptera,
Coleoptera,
Diptera, Mecoptera,
Ordinaria
Siphonaptera,
Trichoptera,
Lepidoptera,
HOLOMETABOLIA

Hymenoptera
COMPLETA

Hymenoptera
Verdadera
endófagos

Stresiptera
Coleoptera:
Hipermetamorfosis Micromalthidae,
o Hipermetabolia Carabidae, Meloidae y
o Heteromorfosis Polimorfosis Rhipiphoridae
Neuroptera:
Mantispidae
Lepidoptera:
Noctuidae

37
PARTE II

TAXONOMÍA Y SISTEMÁTICA DE LOS HEXAPODA

Frontispicio de la obra Historia Naturalis de Insectis libro III,


de Serpentibus libro III et Draconibus libro I.

Johnston (Amsterdam, 1657)


FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Capítulo 3
CONCEPTOS EN TAXONOMÍA DE INSECTOS

3.1. Taxonomía y Sistemática


Resulta conveniente trazar las diferencias entre la Taxonomía y la Sistemá-
tica, a la luz del cuerpo de disciplinas del conocimiento biológico contemporá-
neo, en vista de que la Entomología Sistemática ha seguido el mismo progreso
conceptual y metodológico que estas disciplinas (tabla 3.1). Tradicionalmente
se ha considerado a la Taxonomía como la ciencia de la clasificación, un área
de conocimiento operativa y práctica, sin un marco conceptual robusto; esta
condición la satisface la Sistemática, calificada en la actualidad como la ciencia
de la diversidad orgánica (Ghiselin, 2005).

La Taxonomía, de carácter empírica y descriptiva, ha sido definida como


una modalidad de organizar la información biológica, en concordancia con los
diferentes métodos (feneticismo, cladismo o evolucionismo). La Sistemática,
por el contrario, es una disciplina de síntesis que se alimenta de la Taxonomía,
la Ecología, la Genética, la Etología, la Paleontología y muchas más disciplinas
del conocimiento biológico. Se puede afirmar que la Taxonomía organiza la
diversidad entomológica en forma de clasificaciones y la Sistemática estudia
comparativamente todas las características de las especies e interpreta el pa-
pel de los taxones en la economía de la naturaleza y en la historia evolutiva
(Mayr y Ashlock, 1991).

Tabla 3.1. Relaciones entre la Taxonomía y la Sistemática, como áreas de conocimiento


biológico.

ESTATUS
DISCIPLINA OBJETIVO MÉTODOS
DISCIPLINARIO

Clasificación y
Empíricos Disciplina empírica
Taxonomía nomenclatura de
inductivos y descriptiva
los seres vivos

Diversidad de Disciplina de
Inductivos
los organismos síntesis,
Sistemática hipotético-
y sus relaciones descriptiva y
deductivos
naturales explicativa

41
GERMÁN AMAT GARCÍA

3.2. Exposición de algunos conceptos fundamentales

3.2.1. ¿Para qué clasificar organismos vivos?

Clasificar consiste en ordenar elementos de acuerdo con sus semejanzas y


diferencias en un cierto número de grupos metódicamente distribuidos. Resulta
de una abstracción de la realidad que surge de nuestro deseo de explicarnos la
naturaleza. El biólogo clasifica y da nombres para entender el complejo orden
biológico (organización del conocimiento), usar apropiadamente los recursos
potenciales de las especies y para conservar la biodiversidad.

3.2.2. Algunas definiciones

• Clasificación: Ordenamiento o disposición de objetos en grupos o series so-


bre la base de sus relaciones, que pueden ser observables o inferidas.

• Taxón: Un grupo de organismos reconocido como una unidad formal a cual-


quier nivel de la clasificación.

• Categoría: Un nivel o rango en la jerarquía taxonómica. En zoología existen


trece categorías importantes.

• Carácter: Atributo de un organismo o parte de éste con una o varias formas


de expresión llamadas estados de carácter.

• Sistema taxonómico: Una propuesta clasificatoria elaborada por un autor en


la que ordena y sistematiza los caracteres, las categorías, los nombres y los
taxones; el autor debe ser explícito en los criterios de su sistema.

• Taxones o taxa: Serie de objetos en cualquier rango reconocidos como un


grupo en un sistema de clasificacion.

• Sistemática:

- Ciencia de la diversidad orgánica (Ghiselin, 2005).

- Estudio de la descripción y explicación de la diversidad de los organismos y


sus relaciones naturales. De carácter inductiva e hipotética-deductiva.

• Taxonomía:

- Disciplina de la Sistemática cuyo objetivo es la clasificación y la nomencla-


tura de los organismos vivos (Ghiselin, 2005).

- Es la ciencia de cómo clasificar e identificar seres vivos (Mayr y Ashlock,


1991). De carácter eminentemente inductiva.

42
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• Taxonomía (Simpson, 1961): Estudio teórico de la clasificación incluyendo


sus bases, principios, procedimientos y reglas. Ciencia de la Clasificación.

• Taxonomía (Ball, 1994): Estudio y aplicación de los principios de la clasifica-


ción a los organismos y nominación de los taxa reconocidos.

• Biosistemática (Ball, 1994): Estudio del origen y la diferenciación de los


organismos vivientes a dos niveles: de especiación (origen y evolución de las
especies) y de filogenia (relaciones entre las especies).

• Microtaxonomía: Su objetivo es identificar, describir y delimitar las especies


(Mayr y Ashlock, 1991).

• Macrotaxonomía: Su finalidad es construir clasificaciones de los taxones.


Presupone una delimitación correcta de las especies (Mayr y Ashlock, 1991).

3.2.3. Niveles del estudio taxonómico (Mayr, 1969)

• Alfa taxonomía: se ocupa de la descripción y diagnóstico de las especies; el


hecho de describirlas ya implica asociarlas a un género, por tanto se trata de
una labor eminentemente clasificatoria.

• Beta taxonomía: agrupación de especies en géneros y categorías más altas.


Algunos autores consideran que es el estudio de un conjunto de especies de
un grupo taxonómico en un área determinada (taxofauna).

• Gamma taxonomía: establece las relaciones de parentesco evolutivo o filo-


genia entre las especies.

3.2.4. Etapas históricas de la Taxonomía y la Sistemática

Durante cientos de años los naturalistas, y entre ellos entomólogos, han


intentado detectar, describir y explicar los grupos taxonómicos de su interés.
Estos objetivos se han cumplido históricamente a través de las siguientes
etapas:

• Etapa I: Sistema de nomenclatura binomial (Linneo, 1758).


Filosofía Zoológica (Lamarck, 1809).

• Etapa II: El paradigma evolutivo (Darwin, 1859).


Filogenética haeckeliana (Haeckel, 1866).

• Etapa III: La nueva Sistemática (1940).

• Etapa IV: Aparición de las 3 escuelas de Taxonomía (1950-1960):


Evolucionismo, Feneticismo, Cladismo.

43
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Etapa V: El paradigma filogenético (1980).


Biología Comparada (1980).

• Etapa VI: Sistemática y evolución molecular (2000-presente).


Conservación de la biodiversidad (2000-presente).

Aunque, a lo largo de las etapas II y III, generalmente se aceptaba el con-


cepto de evolución, no todos los científicos compartían exactamente la teoría
propuesta por Darwin (1859). La falta de un concepto común de evolución y
una metodología de inferencia filogenético-objetiva, estandarizada y unifica-
dora, tuvo importantes consecuencias, como por ejemplo, que para cada grupo
taxonómico toda la autoridad sistemática se centrara en un grupo de personas
muy reducido.

La existencia y credibilidad de esa “autoridad taxonómica” se veía reforza-


da por la falta de un procedimiento formalizado de corroboración y refutación
de hipótesis; otro aspecto fue la carencia de una orientación filosófica sobre
qué aspectos evolutivos debían ser reflejados en las clasificaciones. El surgi-
miento de las etapas IV, V y VI con el robustecimiento de los expertos y escue-
las de conocimiento en los diferentes grupos taxonómicos propició un avance
significativo en la catalogación de la diversidad del mundo natural, resultando
en la mayor parte de la clasificación biológica tal y como hoy la conocemos
(Carranza, 2005).

3.2.5. La clasificación y los caracteres en la Taxonomía

• La clasificación es el producto del trabajo de un taxónomo; es, ante todo,


consecuencia de una labor inductiva para establecer una jerarquía de grupos
a distintos niveles. Representa una hipótesis y, por ende, sometida a su re-
visión o refutación.

• La identificación es la ubicación de un ejemplar en el grupo que le corres-


ponde; es, ante todo, una labor deductiva. Cuando se asigna un nombre
formal se habla de determinación taxonómica y normalmente se realiza
mediante el uso de claves.

3.2.6. Protocolos del trabajo taxonómico

1. Descripción: explicación descriptiva detallada de los ejemplares objeto de


estudio.

2. Diagnosis: representa una combinación única de estados de carácter de un


taxón.

3. Sinonimia: corresponde a más de un nombre aplicados a un mismo taxón.

44
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

4. Ilustración: esquemas gráficos con detalle del plan corporal o detalle de


estructuras de los organismos.

5. Clave: esquemas de trabajo diseñados para facilitar la determinación taxo-


nómica de los organismos.

6. Normas de nomenclatura zoológica: la nomenclatura zoológica sirve como


un lenguaje para comunicar conocimiento acerca de los organismos que se
dan a conocer formalmente; sus normas, orientadas a garantizar la estabili-
dad y universalidad de los nombres científicos, están organizadas en reglas
y artículos de aplicación obligatoria, complementadas con recomendaciones
y sugerencias que indican la mejor forma de proceder; todo ello bajo los
principios de disponibilidad o validez de publicación, prioridad, homonimia,
sinonimia y tipificación.

3.2.7. El entendimiento del lenguaje taxonómico (publicaciones taxonómicas)

1. Estudios descriptivos:

a) Descripciones de un nuevo taxón: proposición de la existencia de una


nueva entidad biológica y formalmente se ajusta a las reglas clasificatorias
y nomenclaturales vigentes. Si se refiere a nuevas especies, generalmen-
te las descripciones provienen de taxónomos principiantes o taxónomos
experimentados que requieren, por varias razones, publicar un nombre
nuevo para su inclusión de futuros trabajos con mayor envergadura.

b) Redescripción de un taxón: reelaboración y revaluación de descripcio-


nes ya publicadas, generalmente antiguas (fines del s. XVIII a inicios del s.
XX), que contemplan caracteres muy importantes para el reconocimiento
y la clasificación actual de los taxones a considerar.

2. Estudios de síntesis:

a) Sinopsis: resumen o visión de conjunto del conocimiento científico de un


taxón.

b) Revisión: corresponde a una revaluación del conocimiento previo de un


grupo, generalmente hecha con base en la inclusión de nuevos ejem-
plares de estudio y nuevas especies. Su temática puede incluir toda una
familia, un género o un grupo de especies.

c) Monografía: son trabajos exhaustivos sobre un determinado taxón, en los


cuales se incluyen todas las temáticas de apoyo al conocimiento sistemá-
tico del grupo: morfología, biología básica, biología molecular, estados
inmaduros, distribución geográfica, etc. Por regla general se incluyen to-
dos los miembros del grupo.

45
GERMÁN AMAT GARCÍA

d) Atlas: estudios muy ilustrados que permiten la identificación y determi-


nación de los taxones mediante criterios comparativos.
e) Guía de campo: estudios que facilitan rápidamente el reconocimiento
de los taxones, en los cuales se contemplan caracteres observables en
campo.
3. Estudios nomenclaturales: se concentran expresamente en la validez no-
menclatural de los taxones y en la historia de estos cambios.
4. Trabajos faunísticos (de campo):
a) Inventario: listas de especies de una región, incluyen taxones supraespe-
cíficos.
b) Censo y diversidades alfa, beta, gamma: registro de especies con con-
teos de abundancia en una escala espacial determinada, ya sea localidad,
paisaje o región.
c) Monitoreo: seguimiento de un taxón a nivel espacial o temporal.
5. Estudios bibliográficos (de colecciones o bibliografía):
a) Lista de chequeo (checklist): listas de taxones con sus sinónimos y datos
de distribución geográfica. Suministran bibliografía referente a descrip-
ciones originales y revisiones importantes.
b) Catálogo: listas de taxones con sus sinónimos y datos de distribución geo-
gráfica; brindan revisiones bibliográficas más completas que las listas de
chequeo.
6. Estudios sobre técnicas y métodos: Permiten facilitar el estudio taxonómi-
co de las especies mediante la proposición de nuevas técnicas que apuntan
a hacer eficiente la captura de individuos en campo; observaciones de com-
portamiento o técnicas de detección especializadas.

3.3. Un vistazo histórico a los sistemas de clasificación de


insectos
La historia de la clasificación de los insectos es múltiple y compleja; se
podrían hacer periodizaciones arbitrarias para las 50 clasificaciones más impor-
tantes en la historia de la Entomología Sistemática, pero para una comprensión
global debemos considerar por los menos cinco referentes de tiempo, con sus
exponentes más importantes (tabla 3.2). Cada clasificación cuenta con unos
principios y orientaciones particulares, como consecuencia de las teorías y los
métodos de estudio, además del grado de aceptación que tuvieron los autores,
entre los que se cuentan alemanes, austríacos, belgas, franceses, holandeses,
italianos, norteamericanos, rusos y suecos.

46
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 3.2. Autores de las principales propuestas clasificatorias en la historia de la Ento-


mología Sistemática.

Clasificaciones prelinneanas Clasificaciones linneanas


(siglo XVII a 1763) (1768 a 1789)

Johnston (1657) Linneo (1768)


Swammerdam (1685) Fabricius (1775)
Ray (1710) Degeer (1783)
Valisnieri (1713) Latreille (1796)
Scopoli (1763) Olivier (1789)

Clasificaciones evolucionistas
(1900-1957)
Clasificaciones lamarckianas
Borner (1904)
(siglo XIX)
Shipley (1904)
Handlirsch (1908)
Lamarck (1801)
Brues, Melander y Carpenter (1954)
Packard (1883)
Krausee y Wolf (1919)
Brauer (1885)
Crampton (1924)
Lacordaire (1856)
Martynov (1925)
Sharp (1895)
Handlirsch (1930)
Comstock (1895)
Brees y Melander (1932)
Imms (1957)
Rasnitsyn y Quicke (2002)

Clasificaciones filogenéticas (1969-actual)

Hennig (1969)
Boudreaux (1979)
Hennig (1981)
Kristensen (1981)
Wheeler et al. (2001)
Grimaldi y Engel (2005)

La clasificación de los insectos ha experimentado muchos cambios y se han


reconocido un número cada vez mayor de órdenes con el desarrollo de conoci-
mientos más detallados; sin embargo, ha habido órdenes que se han fusionado y
esto no ha sido necesariamente en las primeras clasificaciones. Las clasificacio-
nes más completas en tiempos pre-linneanos correspondieron a Swammerdam
(1685) y a Valisnieri (1713), citados en Papavero et al. (2001); Swammerdam
propuso un sistema clasificatorio tomando como punto de partida la metamor-
fosis (tabla 3.3) y Valisnieri, adoptando un criterio artificial, ordenó los insectos
de acuerdo con sus hábitats y hábitos alimenticios (tabla 3.4).

47
GERMÁN AMAT GARCÍA

El sistema de clasificación de Linneo (1735) correspondió a la primera cla-


sificación “oficial” y en la que Insecta comprendía grupos artrópodos actuales.
En el Systema Natura de 1758, Linneo proponía siete órdenes taxonómicos,
basado en presencia/ausencia, número, textura y modificaciones de alas (tabla
3.5). El primer texto de entomología, Philosophia entomologica, fue escrito
por Fabricius, un discípulo de Linneo; en Dispositio, uno de los doce capítulos
del libro, se exponen los puntos de vista sobre los problemas taxonómicos en
la entomología de la época. Fabricius fue partidario de usar como carácter de
gran significancia taxonómica el tipo de aparato bucal, ya que, según él, este
carácter era constante y suficiente para ordenar sus trece taxones propuestos
(tabla 3.6); en síntesis, replanteó y cambió los caracteres esencialmente lin-
neanos por aquellos que él consideraba más naturales. Fabricius fue el primero
en predecir la importancia de la genitalia en la taxonomía de los insectos.

Latreille (1796), cercano a Fabricius, propuso una clasificación atendiendo


al mayor número de caracteres morfológicos; realmente era una composición
de los sistemas de Linneo y Fabricius, aunque tuvo la originalidad de tratar a
Insecta equivalente a los Hexapoda y, sobre todo, aplicó consistentemente la
jerarquía de familia entre el género y el orden. Brauer (1885) introdujo la divi-
sión fundamental en Insecta en dos subclases: Apterygogenea y Pterygogenea.

En el siglo XX, Handlirsch (1908) y Wilson y Doner (1937) revisaron los pri-
meros intentos de clasificación poslinneana, entre los cuales los esquemas de
Brauer (1885), Sharp (1895) y Borner (1904) contribuyeron en gran medida a
la definición de la mayoría de órdenes actuales. Handlirsch publicó un sistema
revolucionario, en el que mantiene a Insecta como una división primaria de Ar-
thropoda, dividiéndola en cuatro clases que a su vez comprenden 34 órdenes.
Aunque esta clasificación no tiene éxito, Brues y Melander (1954) la siguen, pero
introduciendo los recién descubiertos órdenes Protura y Zoraptera y elevando a
rango ordinal la familia Grylloblattidae, incrementándose a 37 los órdenes.

La contribución de Martynov (1925) debe incluirse en la historia de las clasi-


ficaciones de insectos, ya que introdujo los dos grupos tradicionales de Pterygo-
ta: Paleoptera y Neoptera. Imms, en 1925, expone una clasificación en la que
el orden Anoplura incluía a Mallophaga y Siphunculata, y en 1957 aumenta el
número de órdenes respecto a la de 1925 (tabla 3.7). Se puede afirmar que
la primera mitad del siglo XX primaron las clasificaciones con criterios evolu-
cionistas; importantes avances conceptuales en sistemática fueron coherente-
mente articulados por Willi Hennig, quien publicó su Sistemática filogenética
en idioma alemán en 1950; este entomólogo marcó una fuerte influencia en las
clasificaciones de los años sesenta, de tal forma que hoy las clasificaciones de
mayor consenso están elaboradas bajo criterios filogenéticos (tabla 3.8). En
este tratamiento histórico, merece la atención el aporte de la escuela rusa a
la Entomología Sistemática, que aunque sin tener consenso mundial estructura
un sistema clasificatorio novedoso y sustentado por importantes investigaciones
embriológicas y de paleoentomología (Rasnitsyn, 2002).

48
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 3.3. La clasificación de Insecta, según Swammerdam (1685).

Obra: 1. Sin metamorfosis 2. Con metamorfosis, con


Historia Insectum generalis (pulgas, arañas, alas que se desarrollan
escorpiones y poco a poco (libélulas,
crustáceos) grillos y cucarachas)

3. Con metamorfosis 4. Insectos cuya evolución


con estado pupal no encaja en ninguna
Criterio: (coleópteros, de las clasificaciones
Aspectos de desarrollo lepidópteros) anteriores

Tabla 3.4. La clasificación de insectos, según Valisnieri (1713).

Obra:
Nuove Idea d´una Division
Generali degli´Insetti
1. Los que comen 2. Los que viven en el
plantas agua

3. Los que viven


4. Los que viven sobre
en la tierra
otros animales o
o sustancias
carne
sólidas
Criterio:
Hábitos y hábitats

49
GERMÁN AMAT GARCÍA

Tabla 3.5. Clasificación de insectos, según Linneo (1758).

I N S E CTA Obra:
Alae 2:
Sistema Naturae XII
Alae Alteres loco posticarum:
A. Superiores ………. 6. DIPTERA
-Crustaceae,
sutura recta: Alae 0:
………. 1. COLEOPTERA s. absque. Alis et elytris:
- Seemicrustaceae, ………. 7. APTERA
Incumbentes:
………. 2. HEMIPTERA

B. Omnes
- Imbricata squamis:
………. 3. LEPIDOPTERA
- Membranaceaea:
• Ano inerme:
………. 4. NEUROPTERA
• Ano aculeato: Criterio:
………. 5. HYMENOPTERA Hábitos y hábitats

Tabla 3.6. Clasificación de insectos, según Fabricius (1778).

Obra:
1. Eleutherata (= Coleoptera) Philosophia
2. Rhyngota (= Hemiptera) entomologica
3. Piezata (= Coleoptera)
4. Antiata (= Hymenoptera)
5. Glasata (= Diptera)
6. Ulonata (= Lepidoptera)
7. Synistata(= Neuroptera)
8. Odonata (= Odonata)
9. Mitosata (= Miriapoda)
10. Unogatoa (= Arácnida)
11. Polygonata (= Crustacea)
12. Kleisignatha (= Crustacea)
13. Exochnata (= Crustacea) Criterio:
Tipos de aparato bucal

50
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 3.7. Clasificación de insectos, según Imms (1957).

Subclase I. APTERYGOTA
Protura
Collembola
Diptera
Thysanura

Subclase II. PTERYGOTA


División I. Exopterygota
(Hemimetabola)

División II. Endopterygota (Holometabola)

Ephemeroptera Embioptera Neuroptera


Odonata Dictyoptera Coleoptera
Plecoptera Zoraptera Hymenoptera
Orthoptera Hemiptera Trichoptera
Phasmida Thysanoptera Lepidoptera
Grylloblattodea Psocoptera Siphonaptera
Isoptera Mallophaga Mecoptera
Dermaptera Siphunculata Strepsiptera
Diptera

29 ÓRDENES

3.4. Diagnosis taxonómicas dentro de la epiclase de los


Hexapoda
Una diagnosis taxonómica representa una combinación de estados de carác-
ter, que es única y exclusiva del taxón a considerar. La diagnosis contempla, en
lo posible, estados de carácter de gran importancia y que pueden ser conspi-
cuos y observables para quien los estudia; su uso representa una manera prác-
tica de reconocer grupos con base en caracteres. Algunos caracteres, además
de diagnósticos, pueden ser sinapomórficos, lo que significa la consideración de
atributos informativos desde el punto de vista filogenético para la conforma-
ción de grupos naturales. Un carácter sinapomórfico puede ser diagnóstico si
representa cierta facilidad para la observación por parte del taxónomo. En este
capítulo se presentarán caracteres diagnósticos y en el siguiente se hará énfasis
en las sinapomorfias de los órdenes.

51
GERMÁN AMAT GARCÍA

Tabla 3.8. Clasificación de los insectos de acuerdo con Grimaldi y Engel (2005) y Terry
y Whiting (2005).

Epiclase HEXAPODA
Clase ENTOGNATHA
Orden Diplura
Orden Protura
Orden Collembola
Clase INSECTA (= Ectognatha)
Orden Archeognatha
DICONDYLIA
Orden Zygentoma
PTERYGOTA
Orden Ephemeroptera
Metapterygota
Odonatoptera
Orden Odonata
Neoptera
Polyneoptera
Anartioptera
Orden Dermaptera
Orden Grylloblattodea
Orden Mantophasmatodea
Superorden Plecopterida
Orden Plecoptera
Orden Embiodea
Orden Zoraptera
Superorden Orthopterida
Orden Phasmatodea
Orden Orthoptera
Superorden Dictyoptera
Orden Mantodea
Orden “Blattaria”
Orden Isoptera
Eumetabola
Paraneoptera
Superorden Psocodea
Orden “Psocoptera”
Orden Phthiraptera
Superorden Condylognatha
Orden Thysanoptera
Orden Hemiptera
Holometabola (= Endopterygota)
Superorden Coleopterida
Orden Coleoptera
Superorden Neuropterida
Orden Raphidioptera
Orden Megaloptera
Orden Neuroptera
Superorden Hymenopterida
Orden Hymenoptera
Superorden Panorpida
Antliophora
Orden “Mecoptera”
Orden Siphonaptera
Orden Strepsiptera
Orden Diptera
Amphiesmenoptera
Orden Trichoptera
Orden Lepidoptera

52
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

3.4.1. Entognatha

Los Entognatha representan parte de los antiguos Apterigotos, cuyas carac-


terísticas fundamentales desde el punto de vista taxonómico son:

• Apéndices de las partes bucales incluidos dentro de una bolsa gnatal en la


cápsula de la cabeza.
• Durante la embriogénesis, los pliegues laterales de la cabeza se forman so-
bre los capullos de las partes bucales.
Tabla 3.9. Elementos diagnósticos de los Entognatha.

ORDEN DIAGNOSIS

 Cuerpo elongado y patas cortas


 Ojos ausentes
Diplura

 Antenas multiarticuladas
 Flagellum musculoso
 Cercos desarrollados y multiarticulados

 Ojos ausentes
 Antenas ausentes
Protura

 Mandíbulas y maxilas estiliformes retráctiles en


invaginaciones del cráneo
 Cercos ausentes

 Ojos ausentes o reducidos


 Antenas con 4 segmentos
Collembola

 Abdomen de 4 a 6 segmentos
 Presencia de colóforo (estructura de adherencia
al sustrato localizado en el primer segmento
abdominal)
 Presencia de fúrcula (órgano saltador) localizado
entre el 4º y el 5º segmento abdominal)

3.4.2. Archaeognatha y Dicondylia

Los Insecta comprenden al orden Archaeognatha y a los Dicondylia, que con-


tiene, a su vez, a Zygentoma y los órdenes restantes (tabla 3.10).

53
GERMÁN AMAT GARCÍA

Tabla 3.10. Elementos diagnósticos de los Archaeognatha y Zygentoma.

ORDEN DIAGNOSIS
 Cuerpo elongado y subcilíndrico
Archaeognatha

 3 filamentos multiarticulados terminales


 3 ocelos y ojos grandes
 Piezas bucales parcialmente retráctiles hacia la
cabeza
 Estilos presentes sobre las bases de las patas
meso y metatorácicas

 Cuerpo elongado
Zygentoma

 3 filamentos multiarticulados
 Palpos maxilares con 5 segmentos
 Ojos pequeños rudimentarios o ausentes
 Apéndices multisegmentados presentes o
ausentes en los segmentos abdominales

3.4.3. Pterygota: Ephemeroptera + Metapterygota

Los Pterygota se caracterizan taxonómicamente por la articulación man-


dibular fija, la ausencia de subimago, las patas pterotorácicas con tráqueas
posteriores y la pérdida de algunos músculos pterotorácicos; está compuesto
por 28 órdenes (tablas 3.11, 3.12, 3.13 y 3.14).
Tabla 3.11. Elementos diagnósticos de los antiguos “Paleopteros”.

ORDEN DIAGNOSIS
 Cuerpo dividido elongado y subcilíndrico
Ephemeroptera

 Antenas filiformes o setáceas multiarticuladas


 3 ocelos y ojos grandes compuestos
 Venación reticulada con numerosas venas
transversales
 Décimo segmento con largos cercos y un
filamento caudal medio

 Cabeza móvil grande


 Tórax alargado y abdomen elongado
Odonata

 Ojos compuestos grandes


 2 ocelos laterales presentes
 Antenas cortas setáceas en 3 a 7 segmentos
 Venación reticulada

54
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

3.4.4. Polyneoptera

Este superorden está formado por once órdenes: Orthoptera, Phasmida, Ple-
coptera, Embiidina, Gryllobattaria, Manthophasmatodea, Dermaptera, Zorap-
tera, Isoptera, Mantodea y Blattaria.

El carácter definitorio del grupo es la expansion de la región anal en el ala


posterior, por la adición de numerosas venas anales; este mismo carácter está
secundariamente reducido en Zoraptera, Embiidina, Grylloblattodea y Mantho-
phasmatodea (tabla 3.12). Es el superorden más heterogéneo del resto y su
monofilia es todavía debatida.

Tabla 3.12. Elementos diagnósticos de los Polyneoptera.

ORDEN DIAGNOSIS

 Cuerpo alargado
 Ligeramente aplanado en plano dorsoventral
Dermaptera

 Cabeza prognatha
 Piezas bucales masticadoras
 Protórax móvil
 Patas caminadoras
 Cercos fuertemente esclerotizados

 Cuerpo alargado, cilíndrico o ligeramente


Gryllobattodea

aplanado
 Antenas multiarticuladas filiformes tan largas
como el tórax
 Protórax subcuadrado
 Abdomen con cercos de 8 a 9 segmentos
 Patas caminadoras
Manthophasmatodea

 Cuerpo alargado de pequeña talla


 Ligeramente aplanado en plano dorsoventral
 Cabeza hipognata
 Piezas bucales masticadoras
 Cuerpo similar a Mantodea pero sin pata
prensora

55
GERMÁN AMAT GARCÍA

 Piezas bucales mandibuladas


 Ojos compuestos laterales
 2-3 ocelos
Plecoptera

 Antenas largas filamentosas con numerosos


segmentos
 Tórax con tres segmentos subiguales
 Alas anteriores más estrechas que posteriores
 Tórax y/o abdomen con remanentes de
branquias ninfales

 Cuerpo subcilíndrico, elongado, modificado para


vivir en galerías tubulares
Embiidina

 Cabeza prognata con piezas bucales


mandibulares
 Antenas con 12 a 32 segmentos
 Ojos en forma de riñón
 Protórax pequeño, más estrecho que la cabeza

 Individuos muy pequeños


Zoraptera

 Antenas moniliformes de 9 segmentos


 Ojos compuestos y ocelos presentes o ausentes
 Protórax grande subcuadrado
 Patas caminadoras con tarsos de 2 segmentos
Phasmatodea

 Ojos compuestos presentes y ocelos presentes


en algunos machos alados
 Cabeza prognata
 Piezas bucales mandibuladas

56
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

 Cuerpo subcilíndrico elongado


Orthoptera

 Patas posteriores alargadas para el salto


 Cercos bien desarrollados (con uno o varios
segmentos)
 Cabeza hipognata con ojos compuestos
 Antenas multiarticuladas

 Cabeza pequeña, triangular, libremente móvil


sobre un cuello más delgado
 Ojos grandes en posición lateral con ocelos (3)
Mantodea

presentes o ausentes
 Antenas delgadas, filiformes, multiarticuladas
 Protórax delgado, elongado y fuertemente
esclerotizado
 Mesotórax y metatórax corto
 Primer par de patas prensoras

 Cuerpo amplio, aplanado con cabeza hipognata


 Piezas bucales mandibuladas
 Ojos compuestos grandes y ocelos desarrollados
Blattaria

como dos manchas oceliformes


 Antenas largas multiarticuladas
 Patas corredoras con espinas conspicuas
 Alas anteriores fuertemente esclerotizadas
(Tegminas)

 Individuos sociales formando pequeñas a grandes


colonias
 Individuos de talla pequeña a moderada con
Isoptera

cuerpo subcilíndrico débilmente esclerotizado


 Cabeza hipognata o prognata
 Piezas bucales mandibuladas
 Antenas moniliformes con 10 a 32 segmentos
 Tórax con segmentos subyugales con tergitos
pobremente esclerotizados

3.4.5. Paraneoptera

Este grupo está conformado por cuatro órdenes: Hemiptera, Thysanoptera,


Psocoptera y Pthiraptera (tabla 3.13). El grupo está sustentado por la ausencia
de cercos, la presencia de cuatro túbulos de Malpighi, la ausencia del esternito
I, un ganglio abdominal concentrado y los espermatozoides con dos flagelos.

57
GERMÁN AMAT GARCÍA

Tabla 3.13. Elementos diagnósticos de los Paraneoptera.

ORDEN DIAGNOSIS
 Individuos corpulentos de tamaño diminuto a
pequeño con cuerpo suave y cabeza móvil con
Psocoptera

clípeo prominente
 Mandíbulas masticadoras y maxilas con lacinias
modificadas a manera de lámina delgada
 Protórax pequeño como collar
 Mesotórax y metatórax desiguales con tergos
fusionados en los individuos no alados

 Individuos pequeños con cuerpo bien modificado


como ectoparásitos de vertebrados
 Ojos reducidos o ausentes, ocelos ausentes
Pthiraptera

 Antenas cortas de 3 a 5 segmentos


 Piezas bucales mandibuladas o altamente
modificadas para perforar o chupar
 Tórax con segmentos débilmente separados o
fusionados, o con protórax lineal y móvil
 Patas cortas y fuertes, con tarsos modificados
queliformes para adherirse a la piel de su huésped

 Insectos primitivos con cuerpo alargado


 Cabeza alargada, hipognata u opistognata
Thysanoptera

 Piezas bucales asimétricas, con maxilas y


mandíbula derecha modificada como estiletes
 Ojos prominentes redondos o en forma de riñón
con ommatidios grandes y redondeados
 Antenas de 4 a 5 segmentos, insertas
anteriormente
 Alas con largas setas en sus bordes

 Insectos de talla pequeña a grande con aparato


bucal picador y chupador
 Cápsula cefálica fuertemente esclerotizada,
algunas veces con escleritos separados o
Hemiptera

delimitados por suturas


 Ojos compuestos alargados, ocelos presentes o
ausentes
 Protórax largo
 Alas externas esclerotizadas parcialmente
(hemiélitros)
 Mesotórax con esclerito triangular (escutelo) en
vista dorsal

58
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

3.4.6. Holometabola

Este grupo está formado por once órdenes: Coleoptera, Neuroptera, Mega-
loptera, Raphidioidea, Hymenoptera, Trichoptera, Lepidoptera, Siphonaptera,
Mecoptera, Strepsiptera y Diptera (tabla 3.14). La monofilia del grupo se sus-
tenta en la metamorfosis completa, los rudimentos alares evaginados al mudar
de larva a pupa, la aparición de la genitalia externa en la penúltima muda y la
articulación tricondílica entre la coxa y el cuerpo.
Tabla 3.14. Elementos diagnósticos de los Holometabola.

ORDEN DIAGNOSIS

 Insectos de talla pequeña a grande


Coleoptera

 Ojos compuestos de ocelos ausentes


 Piezas bucales masticadoras
 Protórax grande móvil
 Alas externas fuertemente esclerotizadas
(élitros)

 Mandíbulas fuertes y bien desarrolladas


 Ojos compuestos prominentes con ocelos
Raphidioidea

presentes o ausentes
 Protórax delgado y alargado en forma de
cuello
 Los dos pares de alas similares en talla y
venación
 Hembras con ovipositor largo y delgado

 Mandíbulas bien fuertes y alargadas


 Antenas delgadas o multiarticuladas
Megaloptera

 Ojos compuestos grandes con ocelos


presentes o ausentes
 Tórax con 3 segmentos desiguales
 Alas membranosas alargadas que cubren el
abdomen cuando están en reposo

 Piezas bucales masticadoras


 Ojos laterales grandes, con ocelos
Neuroptera

presentes o ausentes
 Antenas multiarticuladas, filiformes o
moniliformes
 Mesotórax y metatórax similares en
estructura
 Alas desiguales con venación similar

59
GERMÁN AMAT GARCÍA

 Cabeza libre, móvil con mandíbulas


adaptadas para masticar
 Antenas multiarticuladas, filiformes o
Hymenoptera

moniliformes
 Ojos compuestos grandes en posición
lateral
 Mesotórax alargado, fusionado con su
pronoto pequeño a manera de collar
 Alas membranosas con pocas venas
 Alas unidas por setas como ganchos en los
márgenes de las alas posteriores (hamuli)

 Insectos de cuerpo alargado


Mecoptera

 Cápsula cefálica de tipo hipognata


 Maxilas y mandíbulas alargadas y
delgadas, apicalmente aserradas
 Abdomen cilíndrico, elongado con cercos
de 1 o 2 segmentos

 Insectos diminutos con cuerpo aplanado


Siphonaptera

dorsoventralmente
 Cápsula cefálica de tipo hipognata
 Antenas con 3 segmentos
 Segmentos torácicos desiguales
 Patas posteriores modificadas para el salto

 Insectos de talla diminuta o pequeña


especializados para el endoparasitismo
Strepsiptera

 Machos con cabeza grande y transversa


 Antenas pectinadas con 4 a 7 segmentos
 Protórax y mesotórax muy pequeños
 Mesotórax con alas reducidas a manera
de élitros sin venas funcionando como
halterios

 Cabeza libre móvil con ojos compuestos, 3


ocelos
 Antenas multiarticuladas, filiformes o
moniliformes reducidas con segmento
Diptera

terminal a manera de cerda


 Piezas bucales con una proboscis
 Metatórax reducido a una banda
transversal y en el cual se diferencian los
balancines (halterios)

60
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

 Insectos con cabeza libre, móvil


 Ojos compuestos, 2 a 3 ocelos presentes o
Trichoptera

ausentes
 Antenas largas filiformes con numerosos
segmentos
 Mandíbulas vestigiales
 Tórax con primer segmento reducido a
manera de collar

 Cuerpo y alas cubierto con escamas


Lepidoptera

 Piezas bucales con un proboscis


 Cabeza hipognata con grandes ojos
laterales
 Protórax pequeño a manera de collar
 Patas adaptadas para caminar

61
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Capítulo 4
FUNDAMENTOS EN SISTEMÁTICA DE INSECTOS

4.1. El método filogenético


La Sistemática filogenética o cladística se basa en tres supuestos básicos:

 La vida ha surgido solamente una vez, y por ello todos los organismos tienen
algún ancestro común, más o menos remoto.

 Hubo un patrón de diversificación (cladogénesis) que se puede representar


como bifurcaciones sucesivas e irreversibles en los linajes.

 Las características de los organismos cambian con el tiempo (proceso evolu-


tivo).

Su objetivo es producir hipótesis “comprobables” de las relaciones genealó-


gicas entre grupos monofiléticos de organismos (Lanteri et al., 2005). La meto-
dología cladista asigna un valor muy importante a las homologías, y de éstas se
derivan de conceptos igualmente relevantes como son los caracteres homólogos
primitivos (plesiomorfias) y los homólogos recientes (apomorfias).

Los árboles filogenéticos se analizan e interpretan a partir de modelos gráfi-


cos que representan las relaciones ancestro-descendiente en un grupo de orga-
nismos. Hay varios términos para describir las partes de un cladograma (figura
4.1).

 Raíz o nodo basal: es la base o punto de partida del cladograma.

 Nodos internos o componentes: son los puntos de ramificación del cladogra-


ma, es decir, que están conectados con dos o más nodos o taxones termi-
nales.

 Ramas internas o internodos: son los segmentos que unen nodos internos.

 Ramas terminales: son los segmentos que unen nodos internos y taxones
terminales.

 Taxones terminales: son las unidades en estudio, es decir, los taxones que se
hallan situados en los extremos de las ramas terminales y están conectados
con un solo nodo interno o con la raíz.

Los grupos monofiléticos (Hennig, 1966) se identifican por las sinapomorfias


de sus miembros y están integrados por el ancestro común más reciente del
grupo y todos sus descendientes. Los grupos parafiléticos se reconocen por

63
GERMÁN AMAT GARCÍA

caracteres plesiomórficos e incluyen al ancestro común más reciente y algunos


pero no todos sus descendientes. Los grupos polifiléticos reúnen taxones basa-
dos en homoplasias (paralelismos) e incluyen miembros procedentes de varios
ancestros (figura 4.1). En la actualidad, la condición monofilética o parafilética
de muchos taxones de animales es muy discutida y las hipótesis de parentesco
se hallan sujetas a constantes cambios a consecuencia de los análisis y las in-
terpretaciones de nuevos caracteres introducidos; esta es la situación que se
presenta entre los Hexapoda.

Grupo monofilético

Grupo parafilético

Nodo terminal

Politomía

Nodo interno
o ancestral

Grupos hermanos

Raíz

Figura 4.1. El cladograma, modelo gráfico que expresa las relaciones naturales (filoge-
néticas) entre los taxones (véase explicación en texto).

4.1.1. Postulados más importantes de la cladística

 El patrón de relaciones de parentesco expresado en un cladograma puede


trasladarse a una clasificación filogenética.

 Un cladograma se construye de tal manera que los cambios de un estado de


carácter a otro sean mínimos; el principio en que se basa esta regla está
sustentado por el de simplicidad o de parsimonia.

 Los taxones de una clasificación filogenética deben ser grupos naturales o


monofiléticos (clados).

64
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

 Los grupos monofiléticos se reconocen por los caracteres derivados compar-


tidos entre sus miembros (sinapomorfias).

 La condición primitiva (plesiomorfia) o derivada (apomorfa) de un carácter


depende de su distribución en los diferentes niveles de la jerarquía taxonó-
mica. Los caracteres presentes en todos los integrantes de un grupo o en un
nivel jerárquico superior al mismo (plesiomorfos) no pueden ser informativos
de las relaciones de parentesco dentro de dicho grupo.

 La congruencia entre caracteres es la última prueba a aplicar para distinguir


entre una similitud por homología de una similitud por homoplasia.

4.1.2. Principio de “simplicidad” o de “parsimonia”

Corresponde a un principio o criterio general para la escogencia de una hi-


pótesis entre varias para explicar los datos de la forma más simple y eficiente.
Este principio se aplica en diversas disciplinas científicas e implica que, cuando
hay varias hipótesis que compiten entre sí, deben ser sometidas a una prueba
de contrastación o falsación, de modo que aquellas que no superen tal prueba
deberán ser reemplazadas por otras; las hipótesis menos simples requieren
de numerosos supuestos ad hoc, para explicar los datos y su contenido infor-
mativo es menor que el de las hipótesis más parsimoniosas. En la cladística
se aplica el principio para elegir el cladograma óptimo entre varias hipótesis
alternativas. Este criterio minimiza el número de paralelismos o reversiones
que deben postularse para explicar los caracteres en su conjunto; por esto se
prefieren las hipótesis filogenéticas en las cuales se observa una mayor con-
gruencia entre los caracteres que determinan los agrupamientos (Lanteri et
al., 2005). Los otros dos tipos de análisis alternos al de la parsimonia son: el
análisis de máxima verosimilitud y el conjunto de análisis basados en matrices
de distancias.

4.1.3. La congruencia de caracteres

Cuando de dos caracteres independientes se deriva el mismo esquema de


bifurcaciones, se dice de ellos que son congruentes. Por el contrario, si de
ellos se derivan distintos cladogramas, son incongruentes. Aunque no apor-
ten información nueva, la acumulación de caracteres congruentes es de gran
utilidad, ya que supone una validación del cladograma y de la hipótesis de
filogenia que hemos postulado. Cuando un carácter aporta información nueva,
afectando a otras líneas filéticas, pero sin contradecir el cladograma propues-
to, se dice que es consistente (figura 4.2). Cuando se tiene dos caracteres
incongruentes, al menos uno de ellos debe ser homoplásico, puesto que en
principio la filogenia es única y es necesario escoger un único cladograma (Ri-
bera y Melic, 1996).

65
GERMÁN AMAT GARCÍA

A B C D E
8 A B C
1 - + +
7
2 - + +
6
3 + + -

4
3
2
1

Figura 4.2. Congruencia de caracteres. Los caracteres 1 y 2 y los 3 y 4 son congruentes,


aunque en cada caso uno de los dos es redundante. El caracter 8 en B es consistente
con la existencia del grupo D + E, ya que no supone ninguna contradicción (no es una
homoplasia en ninguna de sus especies), pero es incongruente con la especie A, ya que
a pesar de presentar el mismo estado, lo convierte en una homoplasia con respecto a A
(tomado de Ribera y Melic, 1996).

4.1.4. Aspectos metodológicos de la cladística

El análisis cladístico consiste en una serie de etapas sucesivas que incluye: la


selección de los taxones de estudio, la selección de los caracteres, la construc-
ción de la matriz de caracteres, la búsqueda de los árboles más parsimoniosos
y la evaluación de la fiabilidad de la hipótesis escogida.

• Muestreo taxonómico: el grupo a estudiar o grupo interno puede ser de


cualquier rango (principalmente orden, familia, género) preferentemente
monofilético, aunque esta condición no es obligatoria para abordar un es-
tudio filogenético. Para justificar la monofilia del grupo interno se deben
buscar sinapomorfias de todos sus miembros, lo que significa adoptar una
hipótesis filogenética previa. Así mismo, se asume que cada uno de los taxo-
nes del grupo interno son a priori monofiléticos, pudiendo pertenecer a di-
ferentes categorías taxonómicas. Por ejemplo, si el objetivo es reconstruir
la filogenia de una familia de organismos, los taxones a analizar podrán ser
tribus, subtribus o géneros cuya asignación a determinadas tribus o subtribus
resulte dudosa.

• Muestreo de caracteres: los caracteres a emplear en el análisis cladístico


pueden provenir de diferentes fuentes, con la condición de que sean discretos,
doble estado o multiestados. En la actualidad, las fuentes de caracteres más
empleadas son las morfológicas y las secuencias de ADN de distintos genes.

66
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• Construcción de cladogramas: los cladogramas se construyen sobre la base


de las evidencias que aportan los caracteres y la congruencia en los mis-
mos permite agrupar a los taxones considerados por sinapomorfias (Hennig,
1969). Esta etapa no es una tarea fácil por el gran número de árboles posi-
bles para un determinado número de taxones (Gómez y Uribe, 2003). Cuando
se utilizan métodos como el de máxima parsimonia y el de máxima verosi-
militud, que incorporan un criterio de optimización (en el caso de la MP será
el árbol con el menor número de pasos), el proceso de hallar el mejor árbol
implica la construcción de los árboles y su evaluación. El número de árboles
filogenéticos posibles incrementa exponencialmente con el número de taxo-
nes incluidos en el análisis, pasando de tres árboles posibles enraizados para
tres taxones (o secuencias) a más de 34 millones para tan solo diez taxones.
Debido a las limitaciones de tipo computacional es imposible evaluar todos
los árboles, así que se evalúa tan sólo una fracción de ellos. Finalmente,
existen varios métodos de búsqueda de árboles que se diferencian según su
algoritmo, dos de ellos son el branch and bound y el método “exhaustivo”,
que garantizan encontrar el árbol óptimo (Carranza, 2005).

4.2. Estado del arte en la filogenia de los Hexapoda

4.2.1. Relaciones externas del grupo: Atelocerata vs. Pancrustacea

En los últimos diez años la propuesta de Snodgrass (1935) sobre la existencia


de los Mandibulata, que agrupa a Crustacea, Myriapoda y Hexapoda, ha cobra-
do gran fuerza, aceptándose tácitamente su condición de grupo natural. Para
explicar el arreglo interno de los Mandibulata, se han propuesto dos hipótesis
(figura 4.3); la primera de ellas establece a los Myriapoda como grupo hermano
de los Hexapoda, integrando ambos el taxón Atelocerata; caracteres comunes
como la pérdida del segundo par de antenas, presencia del tentorio (esqueleto
interno en la base de la cabeza), tubos respiratorios o tráqueas y sistema ex-
cretor con túbulos de Malpighi, entre otros, sustentaba muy bien esta relación
y le imprimía coherencia a la denominada “teoría sinfiloide” del origen de los
insectos. Esta hipótesis tuvo un enorme consenso durante casi dos siglos; sin
embargo, desde 1993 los estudios sobre biología molecular cuestionaron fuer-
temente esta hipótesis de parentesco.

La otra hipótesis considera a los insectos y crustáceos como grupos her-


manos, con la creación del taxón Pancrustacea (= Tetraconata) (figura 4.3).
Actualmente, las dos hipótesis presentadas, mutuamente excluyentes, son ob-
jeto de fuertes debates en numerosos artículos de revistas especializadas sobre
sistemática y evolución de artrópodos.

La monofilia de los Pancrustacea está sustentada por varios análisis de datos


moleculares, como son las secuencias de genes ribosómicos y un análisis combi-
nado de datos moleculares y morfológicos y la de Atelocerata por la mayoría de

67
GERMÁN AMAT GARCÍA

análisis morfológicos (Giribet et al., 1999; Wheeler et al., 2001). Nótese que al-
gunas sinapomorfias de los Hexapoda pueden ser en realidad simplesiomorfias si
consideramos la segunda hipótesis, es decir, la existencia de los Pancrustacea.

El reciente hallazgo de Devonohexapodus bocksbergensis (Hass et al., 2003),


un hexápodo marino del Devónico inferior de Alemania, cuestiona sorprenden-
temente sobre el modelo hexápodo admitido durante dos siglos: esto demuestra
que el plan corporal de un mandibulado con tres pares de patas no concuerda
con el patrón de invasión a los ambientes terrestres. Sentadas estas bases de
discusión se esperan nuevas fuentes de datos que definan una respuesta clara
sobre los Hexapoda y su origen en el escenario de los Arthropoda (Muzón, 2005;
Grimaldi y Engel, 2005).

Hexapoda se sustenta, por consiguiente, en las siguientes sinapomorfias:

• La tagmosis o regionalización en cabeza, tórax y abdomen.


• Tres pares de patas torácicas.
• Presencia de placa maxilar, maxilas secundarias fusionadas en un labio.
• Crecimiento epimórfico (a excepción de Protura, que es anamórfico).
• Ommatidias con dos células pigmentarias primarias.
• Presencia de trocantín (esclerito que una la coxa de la pata con el cuerpo).

ATELOCERATA

MYRIAPODA

HEXAPODA

CRUSTACEA

PANCRUSTACEA

Figura 4.3. Hipótesis sobre las relaciones filogenéticas externas de los Hexapoda: 1)
Myriapoda como grupo hermano de Hexapoda, integrando ambos el taxón Atelocerata;
2) Hexapoda y Crustacea como grupos hermanos, con la creación del taxón Pancrustacea
(= Tetraconata).

68
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

4.2.2. Relaciones internas del grupo

La mayoría de entomólogos sistemáticos del siglo XIX y principios del XX divi-


dieron a los Hexapoda en dos grupos básicos: los Apterigota y los Pterigota; toda-
vía a mediados del siglo XX, Borror y Delong (1971) dividían la clase Insecta en las
subclases Apterigota (Collembola + Diplura + Protura + Thysanura) y Pterygota
(órdenes restantes); en estos arreglos primaba el criterio de las relaciones evolu-
tivas entre los grupos, con caracteres importantes como la presencia o ausencia
de las alas, el tipo de estructuras bucales, el desarrollo, entre otros. Desde que
Hennig, en 1966, utilizó el método filogenético, se han dado importantes apor-
tes para el entendimiento de las relaciones filogenéticas entre los Hexapoda; en
consecuencia, la literatura señala teorías de carácter monofilético, difilético o
polifilético. En este capítulo señalaremos aquellas en las cuales los autores se
acogen bajo una filiación monofilética (Hennig, 1969; Kukalová-Peck, 1991).

4.2.3. Relaciones en Entognatha

Hennig (1969) propuso un arreglo taxonómico completo de los Hexapoda,


con la existencia de los Entognatha y Ectognatha; los órdenes que componen
los entognathos (Collembola + Protura + Diplura), según él, constituyen el grupo
hermano de los restantes Hexapoda y forman un grupo natural o Entognatha
(figura 4.4a; tabla 4.1); dentro de este grupo se han reconocido dos grupos her-
manos: Ellipura (Collembola + Protura) y Diplura. Todos los entognatos compar-
ten una serie de autapomorfias como son la modificación de las piezas bucales
y su inclusión dentro de un repliegue cefálico u oral, la reducción de los palpos,
la reducción de los órganos visuales en Collembola (faltan en Protura y Diplura)
y la reducción casi total de los ciegos gástricos y los túbulos de Malpighi (Bach
de Roca et al., 1999).

hia hia
la yp ma ra la yp ma tera ra
a bo
a o r
o p te era o
a b a o r
o p e
ur em ur o c nt aeo opt ur em ur oc ent aeo opt
ot ll ipl icr ige l e ot oll ipl icr g l e
Pr Co D M Z Pa N r
P C D M Z i Pa N

Ellipura
Ellipura =
Entognatha Ectognatha Parainsecta
Insecta
Hexapoda
a) Hexapoda b)
Figura 4.4. Dos hipótesis contemporáneas de relevancia para explicar las relaciones
filogenéticas internas en los Hexapoda: a) según Hennig (1969); b) según Kukalová-Peck
(1991).

69
GERMÁN AMAT GARCÍA

Figura 4.5. Relaciones filogenéticas entre los órdenes de los Hexapoda y sus taxones
supraordinales más importantes (según Wheeler et al., 2001).

70
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Aunque la monofilia de los Entognatha es aceptada por Hennig (1969),


Wheeler et al. (2001) demostraron, en algunos cladogramas con utilización de
caracteres morfológicos, su condición parafilética; también establecieron en
Diplura su condición como grupo hermano de los Ectognatha; esto último ya
lo había sostenido Kukalová-Peck (1991), además de ratificar a los Parainsecta
como subclase de la superclase Hexapoda, por el desarrollo anamórfico del em-
brión, antenas con musculatura o ausentes y piezas bucales entognatas. De la
propuesta de Kukalová-Peck (1991) se deriva que los Apterigota están formados
únicamente por los Zygentoma y que la entognatía de los Diplura, con respecto
a los Parainsecta, es prácticamente una convergencia (figura 4.4b).

Basados en el análisis de evidencia total, Wheeler et al. (2001) concluyeron


que los Entognatha es un grupo claramente monofilético, en tanto que los “Ap-
terigota” clásicos (Entognatha + “Thysanura”) y “Thysanura” (Archaeognatha +
Zygentoma) muestran una condición claramente parafilética (figura 4.5); este
esquema coincide con el de Hennig (1969) y Grimaldi y Engel (2006).

En la tabla 4.1 se consignan de manera resumida las sinapomorfias en los


órdenes de los Entognatha.

Tabla 4.1. Algunas de las principales sinapomorfias en los Entognatha.

ORDEN SINAPOMORFIA

 Articulación monocóndila entre el


Diplura

trocánter y el fémur y entre éste y la tibia


 Ausencia de ojos
 Ovaríolos panoísticos

 Primer par de patas dirigidos hacia adelante


(funciones sensoriales)
Protura

 12 segmentos abdominales
 Apéndices rudimentarios sobre los primeros
segmentos abdominales
 Pérdida de antena

71
GERMÁN AMAT GARCÍA

 Ojos ausentes o reducidos


 Antenas con 4 segmentos
Collembola

 Abdomen de 4 a 6 segmentos
 Presencia de colóforo (estructura de adherencia
al sustrato localizado en el primer segmento
abdominal)
 Presencia de fúrcula (órgano saltador localizado
entre el 4º y el 5º segmento abdominal)

4.2.4. Relaciones en Ectognatha

La monofilia de Insecta (= Ectognatha), compuesta por Archaeognatha (= Mi-


crocoryphia), Zygentoma y Pterigota, está en la actualidad bien fundamentada
por la mayoría de entomólogos sistemáticos. Antiguamente, los Archaeognatha
(= Microcorhyphia) y los Zygentoma estaban reunidos en “Thysanura”, pero
basándose en la articulación de las mandíbulas (monocondilia como autapomor-
fia), se separó Archaeognatha, en tanto que los Zygentoma y los Pterigota que-
daron agrupados en Dycondilia (Hennig, 1969; Kukalová-Peck, 1991; Wheeler et
al., 2001). La tabla 4.2 señala las principales sinapomorfias en Archaeognatha
y en Zygentoma.
Tabla 4.2. Algunos caracteres sinapomórficos en Archaeognatha y Zygentoma.

ORDEN SINAPOMORFIA
 2 ojos compuestos reunidos en la punta de la
Archaeognatha

cabeza
 Ocelos bien desarrollados
 Palpos maxilares con 7 segmentos
 No hay contacto directo de individuos en
cópula (transferencia indirecta de esperma)
 Hábitos de actividad nocturna
Zygentoma

 Ojos compuestos reducidos o ausentes


 Largo filamento terminal entre los cercos
 Hábitos de actividad diurna

Las sinapomorfias que sustentan la clase Insecta (= Ectognatha) son:

• Túbulos de Malpighi bien desarrollados.


• Antenas anilladas.

72
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• Dos uñas pretarsales articuladas al tarso.


• El segundo antenómero o pedicelo presenta una serie de estructuras sensi-
tivas que en su conjunto constituyen el órgano de Johnston.
• Las hembras tienen un oviscapto u ovipositor en los segmentos octavo y
noveno del abdomen.
• Articulación fémuro-tibial dicondílica.
• Presencia de cavidad amniótica.

Pterygota, que contiene a la mayoría de los órdenes del grupo, está susten-
tado por las siguientes sinapomorfias (Wheeler et al., 2001):

• Dos pares de alas presentes (reducidas en algunos grupos).


• Dos órganos propiorreceptores coxales.
• Transferencia espermática mediante la cópula.
• Articulación pleural fija entre coxa y cuerpo.

En una primera etapa, los estudios sobre la filogenia de los Pterygota siempre
consideraron que el grupo estaba constituido por los Paleoptera y los Neoptera
(Hennig, 1969; Kukalová-Peck, 1991), debido a que los primeros (Ephemeropte-
ra + Odonata) carecían de un mecanismo flexor en sus alas; así, los individuos
mantenían sus alas extendidas vertical u horizontalmente en reposo sobre el
abdomen; sin embargo, es posible que la incapacidad para plegar las alas sea
un rasgo plesiomórfico, lo que permite deducir más bien su condición parafi-
lética. Admitiendo esta hipótesis, los Odonata quedan considerados como el
grupo hermano de los Neoptera; Wheeler et al. (2001) y Grimaldi y Engel (2005)
reconocen al taxón Metapterygota, compuesto por los Odonatoptera y los Neop-
tera (figura 4.5), sustentado por la ausencia de vesículas coxales y de filamento
caudal, la ausencia de subimago, patas pterotorácicas con tráqueas posteriores
y pérdida de algunos músculos cefálicos y pterotorácicos. La tabla 4.3 señala
las principales sinapomorfias entre los antiguos paleópteros.

Tradicionalmente se han reconocido tres grupos supraordinales como monofi-


léticos en los Neoptera: los Polyneoptera, los Paraneoptera y los Holometabola
(= Endopterygota: Neuropterida + Hymenopterida + Panorpida) (figura 4.5). El
primero de ellos se compone de once órdenes conocidos como “Ortopteroides”
y cuyo carácter definitorio es la expansión de la región anal del ala posterior
gracias a la adición de numerosas venas anales; otros caracteres también son
comunes, pero al parecer de naturaleza plesiomórfica: apéndices en el undé-
cimo segmento abdominal (cercos), numerosos túbulos de Malpighi y cordón
nervioso con varios ganglios segmentados separados. Aunque por caracteres
moleculares se discute su monofilia, en la tabla 4.4 se incluyen las principales
sinapomorfias de los órdenes de los Polyneoptera.

Los Paraneoptera u órdenes “hemipteroides” (Psocoptera, Phthiraptera, He-


miptera y Thysanoptera), comparten cierto número de rasgos especializados

73
GERMÁN AMAT GARCÍA

como venación reducida, ausencia de un lóbulo anal en las venas posteriores,


reducción tarsal, cuatro o menos túbulos de Malpighi, fusión de los ganglios
abdominales y espermatozoides biflagelados. La tabla 4.5 presenta las sinapo-
morfias de estos órdenes.

La monofilia de los Holometabola, y de cada uno de los once órdenes que


lo forman, está relativamente bien sustentada por evidencias morfológicas y
moleculares (tabla 4.6); es posible que los Mecoptera puedan presentar cierta
condición parafilética pero esto todavía está por estudiar, pues los primeros
estudios moleculares han encontrado que los Siphonaptera podrían quedar in-
cluidos dentro del orden de los Mecoptera.

También se acepta, temporalmente, las siguientes consideraciones:

• El clado entre los Hymenoptera y los Mecopteroidea no está soportado por


evidencias morfológicas ni moleculares robustas (Whiting, 2002).

• La monofilia de los Mecopterida (Amphiesmenoptera + Diptera + Strepsip-


tera + Mecoptera + Siphonatera) aún es cuestionable.

• Los órdenes que se presentan entre comillas en las tablas de sinapomorfias


se consideran como grupos parafiléticos.
Tabla 4.3. Caracteres sinapomórficos en los antiguos órdenes “Paleópteros”.

ORDEN SINAPOMORFIA
Ephemeroptera

 Región anal reducida en ala posterior


 Larvas acuáticas (náyades)

 Arculus posterior separando venas RP y


Odonata

MA
 Vena subdiscoidal presente

• Aunque se acepta que los Neuropterida es un grupo monofilético, no están


claras las relaciones entre sus órdenes (Neuroptera + Megaloptera + Raphi-
dioptera).

74
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 4.4. Definición de algunas sinapomorfias en los órdenes de los Polyneoptera.

ORDEN SINAPOMORFIA
Dermaptera

 Tarsos con 3 segmentos


 Ovipositor reducido
 Alas mesotorácicas esclerotizadas
 Cercos insegmentados fuertemente endurecidos
Gryllobattodea

 Saco eversible mediano en el primer esternito


abdominal
 Ocelos ausentes
 Genitalia de machos asimétrica
Manthophasmatodea

 Cabeza hipognatha
 Ocelos ausentes
 Pérdida de sulcus epistomal
 Cercos insegmentados

 Ninfas duceacuícolas o de ambientes muy


Plecoptera

húmedos
 Músculos abdominales fuertes
 Ninfas capaces de nadar por ondulaciones
laterales del cuerpo
Embiidina

 Con glándulas productoras de “seda” en


basitarso anterior

75
GERMÁN AMAT GARCÍA

 Patrón de venación alar típica en el grupo


 Tarsos de 2 segmentos (segmento basal muy
Zoraptera

reducido)
 Cercos insegmentados
 Hábitos de actividad nocturna
Phasmatodea

 Glándulas de defensa en región protorácica


 Hembras con vómer (esclerito del décimo
esternito que posibilita la cópula)
 Huevos con opérculo

 Patas saltatorias
Orthoptera

 Tibia posterior con 2 filas de dientes o espinas


sobre la superficie dorsal
 Presencia de división horizontal en espiráculos
protorácicos

 Hábito predador
Mantodea

 Fémur largo y delgado con filas de espinas sobre


la superficie ventral
 Movimiento cefálico rotatorio
Blattaria

 Hábito alimentario polífago


 Estructuras protectoras de huevos u ootecas

 Eusociales
Isoptera

 Simbiosis con microbiontes para digerir celulosa


 Alas dehiscentes
 Genitalia de machos reducida y simétrica

76
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 4.5. Sinapomorfias en los órdenes de Paraneoptera.

ORDEN SINAPOMORFIA
Psocoptera

 Ojos globosos
 Protórax pequeño y pterotórax grande
 Órgano de Pearman en la coxa posterior
 Huevo con corion delgado, no esculpido
Pthiraptera

 Ectoparásito de vertebrados
 Aptero
 Ojos bien reducidos
 Cabeza con movimientos bien restringidos
Thysanoptera

 Alas estrechas con setas largas y venación


reducida
 Uñas reducidas en las formas adultas
 Pretarsos con vesículas eversibles
 Estiletes de la lacinia cortadoras

Tabla 4.6. Principales sinapomorfias en los órdenes de los Holometabola.

ORDEN SINAPOMORFIA
 Alas anteriores esclerotizadas o élitros
Coleoptera

 Larvas con urogomphi (par de apéndices


sobre el 9º terguito abdominal (se excluye
Archostemmata)
 Pérdida de 8 músculos pterotorácicos (se
excluye Archostemmata)
Raphidioidea

 Protórax elongado
 Ovipositor fuerte y elongado
 Patrón de venación típico en el grupo
 Tercer tarsómero bilobulado
 Ausencia de arolio pretarsal
Megaloptera

 Larvas acuáticas con branquias laterales


 Pliegue anal en el ala anterior

77
GERMÁN AMAT GARCÍA

Neuroptera
 Alas membranosas con venación
reticulada
 Fusión del gonocoxito 9º con el gonarcus
 Larva con aparato bucal succionador

 Alas posteriores más pequeñas que las


Hymenoptera

anteriores y unidas por los hamuli (serie


de pequeños ganchos)
 La espuela protibial se modifica como
“limpiador de antena”
 Las venas anales del ala anterior no
alcanzan el margen del ala posterior

 Tres grandes ocelos


Mecoptera

 Piezas bucales mandibuladas


 Antenas filiformes
 Poca diferenciación entre el mesotórax y
metatórax
Siphonaptera

 Ocelos ausentes
 Pérdida virtual o total de ojos
 Reducción de antenas y tórax

 Machos con antenas flabeladas (8 o


menos segmentos)
Strepsiptera

 Palpos labiales reducidos o ausentes


 Alas anteriores modificadas como
halterios
 Alas posteriores expandidas adaptables
al vuelo

 Alas anteriores modificadas como


halterios o balancines
Diptera

 Mandíbulas vestigiales o ausentes


 Pronoto pequeño
 Mesotórax grandes

 Larvas apneústicas (sin espiráculos)


Trichoptera

 Antenas y tentorium de larvas reducidos


 Piezas bucales modificadas en un
haustellum (hipofaringe y prelabio
fusionados)

78
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

 Alas con cubierta densa de escamas en


Lepidoptera

venas y membranas
 Alas con venas “M” trirramificadas
 Tibia anterior con o sin una espina apical
 Pérdida del ocelo mediano

4.3. Contribución de la Biología molecular a la filogenia


de los Hexapoda
El espectacular avance de la Biología molecular en los últimos veinte años
ha impactado la estructura de todas las disciplinas biológicas, incluida la Ento-
mología. La producción de artículos científicos centrados en el objetivo de re-
construcciones filogenéticas de insectos ha sido enorme durante los últimos
cinco años (De Salle et al., 2002). Estas investigaciones presuponen que algunos
atributos moleculares de los organismos, entre ellos las secuencias de ADN, han
evolucionado de forma similar entre grupos relacionados naturalmente y se
basan en obtener tal información para postular hipótesis de parentesco entre
las entidades de estudio (especies, géneros, familias, órdenes, clases taxonó-
micas e incluso filums). Otras técnicas de estudio que se están promoviendo
en la Entomología Sistemática, además de la electroforesis y la citogenética
molecular, son: el análisis de enzimas de restricción de ADN, la secuenciación
de proteínas, ARN y ADN, el análisis de fragmentos de ADN genómico, el análisis
de secuencias de ADN nuclear, ribosomal y mitocondrial.

La comprensión actual de la filogenia de los Hexapoda se debe a la morfolo-


gía y en gran medida a la secuenciación de pequeñas subunidades nucleares de
ARNr (18S). Ya existen modelos de estudio en los cuales los entomólogos están
integrando caracteres morfológicos tradicionales y moleculares para esclarecer
filogenias, interpretando importantes fragmentos de subunidades más grandes
de ARNr (28S) y de ADN mitocondrial y caracterizando la constancia del tiempo
molecular para evaluar tiempos de divergencias entre taxones (De Salle et al.,
2002; Hoy, 2003). Es sorprendente como el uso de secuencias se ha abordado
con gran facilidad por la experiencia acumulada, el conocimiento sobre tasas de
evolución de genes en diversos grupos de insectos y el acceso a la secuenciación
automática de ADN. Uno de los pasos más importantes en el análisis filogenético
molecular con nucleótidos es el alineamiento adecuado de las secuencias para
garantizar que los sitios sean homólogos.

Un punto conceptual importante en el tema es que tradicionalmente se ha


utilizado como criterio de homología en datos moleculares el mismo criterio
aplicado a los datos morfológicos, en donde las correspondencias de caracteres
entre los taxones tal como se definen en una matriz, no son revisadas durante
la búsqueda, sino que se analizan generalmente utilizando parsimonia de Fitch
(todas las transformaciones son equiprobables). Este tipo de homología, resul-

79
GERMÁN AMAT GARCÍA

tante después de someter las secuencias de ADN a un proceso de alineamiento


múltiple se llama homología estática base a base. Los alineamientos múltiples
consisten en transformar series de nucleótidos, que pueden tener longitudes
diferentes, en series de carácter de igual longitud, mediante la introducción de
gaps; éstos están representados por el símbolo << - >> y postulan fenómenos de
inserción o deleción asumiendo que dos secuencias divergieron de un ancestro
común (Giribet y Wheeler, 1999b). Salvo las dificultades con la determinación
de homologías, los datos moleculares permiten estudiar más directamente el
genoma del organismo y proveen numerosos caracteres, los cuales pueden de-
finirse de un modo relativamente objetivo.

El incremento exponencial en los últimos años por el empleo de datos mole-


culares, ha provocado que el número de filogenias en insectos haya aumentado
y que aparezcan proyectos tan novedosos como el árbol de la vida, cuyo ob-
jetivo principal es el de proporcionar información filogenética sobre todos los
grupos taxonómicos (http://tolweb.org/tree/phylogeny.html). La información
sobre genomas de insectos alcanza una aplicación insospechada y sus impli-
caciones caben dentro de las fronteras de la evolución, la biotecnología y la
ingeniería genética (Cockburn, 1998). En el 2002, Science describió un número
entero dedicado a la descripción genómica de Anopheles gambiae, el vector
más importante de la malaria en el mundo, este suceso representa un grandioso
aporte a la entomología médica; allí se ilustra las secuencias, los genes y los
temas genéticos hasta una resolución de 10 kb, así como un listado de logros
y limitaciones de la actual descripción de la organización genómica (Munster-
mann, 2002). Existen instituciones, programas o centros a partir de los cuales
se pueden obtener vía internet información sobre secuencias genómicas de in-
sectos (Restrepo, 2003):

• ARS: Programa Nacional sobre información en Genética de Invertebrados. Su


objetivo es preservar especímenes de referencia, mantener germoplasma,
documentar material genético de insectos y manejar bases de datos con
estas temáticas.

• NCBI: Centro Nacional de Bioinformática, creado en 1988 para suministrar


información en Biología molecular. Maneja la base de datos Gen Bank (www.
ncbi.nih.gov/genbanck/). Gracias a esta base de datos, Gaunt y Miles (cita-
dos en Chin, 2002) hallaron las bases genómicas del “reloj biológico” en los
insectos; según ellos, los primeros insectos, emparentados con formas crus-
táceas, aparecieron hace 430 millones de años.

• EMBL: Instituto Europeo de Bioinformática, suministra información sobre


secuencias de nucleótidos y proteínas, estructura de proteínas y literatura
actualizada en estos temas.

• GENOME NET: Su objetivo es la genética de insectos y proporcionar informa-


ción sobres secuencias de genes.

80
PARTE III

ECOLOGÍA DE INSECTOS

“Los insectos no heredarán la Tierra.


Ya les pertenece, así que es mejor que hagamos la paz
con los dueños de la casa”.

Thomas Eisner
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Capítulo 5
CONCEPTOS Y MÉTODOS EN ECOLOGÍA DE INSECTOS

5.1. Niveles jerárquicos de estudio


La Ecología es una disciplina de las ciencias biológicas que estudia las
interrelaciones de los organismos con el medio que les rodea, tanto viviente
como no viviente. Estos conceptos fueron introducidos por Ernest Haeckel en
1866, dentro de los cuales descansa el fundamento que el ser viviente depen-
de de su entorno físico y que éste también depende de los organismos que los
ocupan.

Cada organismo vivo tiene un medio específico, que en últimas está estruc-
turado por factores físicos y químicos y sus niveles de interacción van desde sus
moléculas constituyentes hasta la biosfera global (figura 5.1). Las exigencias
vitales de la especie o del individuo y su papel frente a su entorno se indagan a
través de la Autoecología; en esta área de conocimiento ecológico se reconoce
la dependencia de los organismos frente a la luz, la temperatura, la humedad,
sus recursos alimenticios y predadores. Los aspectos teóricos dirigidos a las
poblaciones giran en torno a tres preguntas fundamentales: ¿cuántos indivi-
duos de una misma especie existen en un área determinada?, ¿cómo ocupan
el espacio en el cual se encuentran? y ¿cómo es su dinámica demográfica y de
desarrollo con respecto al tiempo?; estos planteamientos están en el ámbito
de la ecología de poblaciones; finalmente, la interrelación entre individuos
de distintas especies que comparten un espacio y un ecosistema ha sido objeto
tradicional de la ecología de comunidades. Entre los siete niveles de estudio
considerados hay importantes competencias de la Ecología y en esta obra nos
centraremos en los organismos y las comunidades de insectos.

5.2. Ecología de organismos

5.2.1. Factores ambientales importantes en la biología de los insectos

Luz, temperatura y humedad son los factores abióticos más importantes que
inciden en los procesos biológicos de los insectos. Esta compleja relación factor
ambiental-insecto puede analizarse desde múltiples puntos de vista, pero exis-
ten dos enfoques interesantes, desde la perspectiva de la inducción exógena o
el conjunto de mecanismos por los cuales los insectos perciben, y codifican los
factores ambientales, y desde el punto de vista de la adecuación biológica o
las respuestas de los insectos, a varios niveles, frente a condiciones óptimas y
restrictivas del factor ambiental a considerar.

83
GERMÁN AMAT GARCÍA

BIOSFERA = ECOSFERA

Ecología BIOMAS = ECOZONAS


Sistémica

ECOSISTEMAS

COMUNIDADES

Demoecología POBLACIONES Genética de


poblaciones y
Ecofisiología Genética
ORGANISMOS
Autoecología Fisiología
CÉLULAS Biología celular y
de microorganismos
MOLÉCULAS
Biología molecular

Figura 5.1. Niveles de organización biológica y escalas de captación de las diferentes


competencias de la Ecología (modificado de Deléage, 1993).

5.2.2. La luz, factor inductor en la biología de insectos

La luz es una forma de energía que es emitida en diferentes longitudes de


onda, induce procesos de fotorrecepción en los insectos, puede modificar con-
ductas bajo fluctuaciones del fotoperíodo y determina patrones de selección de
hábitats en los insectos:

• La gran mayoría de insectos desarrollan órganos fotorreceptores, basados


en sistemas de captación de diversas longitudes de onda de luz: receptores
dérmicos, ocelos y ojos compuestos.

• La visión de los insectos, con relación a otros animales, es única si se tiene


en cuenta el rango de longitud de onda a la cual se excitan las células foto-
rreceptoras.

• La visión entre los insectos se puede tipificar de acuerdo con la cantidad de


luz que hay en el ambiente. Visión por aposición, en día y por superposición
en horas crepuscularias y nocturnas.

• Muchos insectos parecen ser “medidores” de la duración de horas-luz o de


horas-oscuridad en un ciclo de 24 horas, lo que les permite modificar sus
ritmos de crecimiento y desarrollo. En las zonas subtropicales o templadas,
los lepidópteros ropaloceros, que normalmente pasan el invierno en una dia-
pausa pupal, pueden prolongar sus etapas larvarias si son expuestas a la luz
durante 14 horas/día o más.

84
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• La orientación de los insectos hacia la luz (fototaxis) tiene un fuerte signifi-


cado ecológico para distintas actividades, como lo son: obtención de fuentes
de alimento, individuos del otro sexo y dispersión; en estos casos operan
mecanismos de decodificación de los estímulos luminosos (color). En otros
insectos existen efectos sobre la reproducción, y también en esos casos el
organismo hace uso de códigos visuales.

5.2.3. La regulación térmica de los insectos

Los insectos son poiquilotermos, es decir, producen poco calor y lo trans-


miten fácilmente; de igual forma, toman la alta temperatura del medio y su
temperatura corporal varía de acuerdo con la temperatura del medio:

• Se conoce que en los insectos se ha desarrollado una fuerte percepción térmi-


ca, lo que le permite a los organismos guiarse a través de las posibles zonas de
temperaturas óptimas y se proteja de las altas o bajas temperaturas. El calor
circundante es transmitido al insecto de forma fácil y rápida. En cuanto al ca-
lor producido metabólicamente, éste es cedido fácilmente al medio y de ahí
que el calor del medio sustituya ampliamente la temperatura del cuerpo.

• Los individuos en reposo y en ausencia de radiación solar cuentan con una


temperatura cercana a la del ambiente, de tal forma que las ganancias tér-
micas por conducción y convección son poco importantes. Con estas con-
diciones, aunque el calor metabólico es su única fuente, no supera en la
fracción de un grado a la del ambiente. Hay pruebas que algunos insectos
pueden elevar la velocidad de enfriamiento evaporativo abriendo espiráculos
aún en condiciones de reposo.

5.2.4. La humedad como factor ecológico

El agua constituye un gran porcentaje del peso corporal del insecto (50-60 %)
y desempeña un papel ecofisiológico importante en la regulación térmica, ca-
talítica, hidrolítica e ionizante. La humedad no ejerce un efecto directo sobre
el sistema metabólico en la forma en que lo hace la temperatura y lo extremos
de humedad; esto significa que, literalmente, el vapor de agua no podría matar
a un insecto. Las regulaciones en los factores de luz, temperatura y humedad,
acompañadas de un régimen alimenticio óptimo, constituyen los elementos
centrales de la cría artificial de insectos (Amat et al., 2005).

5.3. Ecología de comunidades


La definición clásica que se ha dado a una comunidad es “cualquier conjunto
de poblaciones vivos en un hábitat dado”. Tradicionalmente se han reconocido
ciertos atributos que se cumplen en toda comunidad biótica (Krebs, 1985):

85
GERMÁN AMAT GARCÍA

 Diversidad: en el sentido ecológico más estricto, es una medida de la he-


terogeneidad de la comunidad, es decir, de la cantidad y proporción de los
diferentes elementos que contiene. Además del sentido que en sí tiene este
atributo, es un parámetro muy útil en el estudio, descripción y comparación
de las comunidades ecológicas. Dado que la diversidad es una expresión del
reparto de recursos y energía, su estudio es una de las aproximaciones más
útiles en el análisis comparado de las comunidades, e incluso, de hábitats,
zonas o regiones (Halffter y Ezcurra, 1992; Martín-Piera, 1997).

 Propiedades colectivas: son las implicaciones que tienen las comunida-


des por el hecho de tener elementos constituyentes, es decir, las especies;
pueden identificarse como propiedades colectivas el número de especies
(riqueza), la abundancia de cada especie, la diversidad, la biomasa y la pro-
ductividad (Begon, Harper y Townsend, 1995; Bonilla y Guillot, 2003).

 Propiedades emergentes: si se considera que las comunidades son algo más


que la suma de las partes, este tipo de propiedades hace alusión a las in-
teracciones que se dan entre las especies constituyentes; algunas propie-
dades son la estructura trófica, el límite a la similaridad morfológica entre
especies, entre otras. El análisis de la estructura de la comunidad implica,
entonces, la identificación e interpretación de sus propiedades colectivas y
emergentes (Begon, Harper y Townsend, 1995; Bonilla y Guillot, 2003).

 Temporalidad: las comunidades se modifican con el paso del tiempo en for-


ma direccional (sucesional) o cíclica. Se han propuesto dos hipótesis de la
sucesión para explicar cambios direccionales; la hipótesis clásica afirma que
la sustitución de especies en las etapas tardías de la sucesión resulta faci-
litada por los organismos presentes en etapas previas; pocas secuencias de
sucesión se ajustan al modelo clásico y actualmente se intenta analizar a la
sucesión, sobre todo de comunidades animales, como un fenómeno dinámico
resultante del equilibrio entre la capacidad de colonización de algunas es-
pecies y la competitiva de otras (Krebs, 1985). La persistencia significa por
cuánto tiempo está presente una población o por cuánto tiempo se mantiene
la misma composición de una comunidad.

 Estabilidad: se define como la persistencia de una comunidad en el espacio y


en el tiempo y sus factores causales pueden ser los disturbios o la resistencia
de la comunidad frente al disturbio.

5.4. Las comunidades de insectos


Una comunidad de insectos está compuesta por todos los organismos que
ocupan un lugar determinado, pero dada la complejidad tanto del medio físico,
como de los organismos y de sus técnicas de captura, se hace necesario que los
entomólogos delimiten previamente las comunidades a estudiar; la entomofau-
na terrestre, por ejemplo, se puede delimitar de acuerdo con los microhábitats

86
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

en comunidades de dosel, del suelo, del estrato herbáceo, del estrato arbustivo
y del suelo. También puede delimitarse con base en los patrones de dispersión,
identificándose comunidades de insectos aéreos, cursoriales (epigeos) o endó-
geos (figura 5.2).

ENTOMOFAUNA GLOBAL

Comunidades
1 Comunidades
de insectos
de insectos de dosel
aéreos 2
Comunidades
de insectos
3
Comunidades
de insectos cursoriales
arbustivos/arbóreos
4
Comunidades de
insectos de
5
estratos herbáceos
Comunidades de
insectos epígeos
de hojarasca 6 7 Comunidades
de insectos
edáficos/endógenos

Figura 5.2. “Compartimentos” de estudio en la caracterización de comunidades de in-


sectos terrestres.

Una caracterización básica de comunidades de insectos incluye los siguien-


tes atributos, propiedades o variables:

• Composición (inventario) y riqueza de especies.


• Diversidad de especies y abundancia de especies.
• Relación talla/biomasa de especies.
• Organización trófica y gremios.
• Distribución espacial y ecológica.

El creciente estudio de la estructura de las comunidades de insectos tiene


aplicación en la formulación de estrategias de conservación y directrices de
manejo de ecosistemas. La estructura de las comunidades existentes en un de-
terminado hábitat puede estar relacionada con la productividad primaria bruta
y sus mecanismos estudiados a través del flujo de energía, formación de las
redes alimenticias y la diversidad de especies. Por otra parte, se puede investi-
gar qué factores dentro de un ecosistema regulan la presencia o la ausencia de
determinadas especies (Silvestre et al., 2003).

87
GERMÁN AMAT GARCÍA

5.5. Definición de gremios y grupos funcionales en los


insectos
El concepto de gremio nació de la ecología animal (Elton, 1927), cuando
los ecólogos revisaron la noción de estructura de grupos tróficos. La reinter-
pretación del concepto surgió a partir de estudios sobre explotación de nichos
por aves, definiéndose el concepto como un grupo de especies que explotan la
misma clase de recursos en forma similar (Uetz et al., 1999). Sólo hasta 1973,
Root aplicó este concepto en un estudio de comunidades de artrópodos y Cum-
mins acuñó, el mismo año, los términos de grupo funcional para un grupo de
invertebrados acuáticos. En 1984 (Cummins y Merritt) las dos acepciones eran
aceptadas como sinónimos, pero posteriormente, el concepto de grupo funcio-
nal, adquirió una connotación más evolutiva, al considerarse como un grupo
de especies polifiléticas que contribuyen a las características generales de una
comunidad basadas en una evolución convergente de caracteres anatómicos,
morfológicos, fisiológicos, comportamentales o tróficos (Steneck, 2001).

Las especies pertenecientes al mismo gremio explotan los recursos dentro


del nicho multidimensional de diferentes maneras, con preferencia por deter-
minadas porciones de la oferta de alimento, ocupación espacial y distintos pe-
ríodos de actividad. Los efectos de la competencia dentro de los gremios se
minimiza por la oferta de recursos y por la plasticidad de las estrategias com-
portamentales adoptadas por cada especie. Aunque la existencia de especies
con requerimientos e historias de vida diferentes hace difícil los procedimien-
tos para definir gremios, el concepto provee de una categoría muy funcional
para poder estudiar e interpretar la estructuración de las comunidades.

Considerando que el tipo de alimento es uno de los recursos básicos de las


especies, el criterio trófico es muy útil en la calificación de las especies que se
ensamblan en una comunidad; una definición de grupos funcionales de insec-
tos, por ejemplo, basada en los principales recursos que pueden suministrar
plantas y animales permite establecer, por lo menos, 17 grupos (figura 5.3).
En el ámbito de las comunidades, se pueden asociar todos los gremios de un
determinado ecosistema a través de las cadenas tróficas y de cada uno de estos
gremios se cuantifican las biomasas de sus especies integrantes (asociadas no
necesariamente por relaciones naturales o filogenéticas); todo ello da una idea
de estructuración y organización de una comunidad (figura 5.4).

No sólo el criterio de los hábitos tróficos de las especies es empleado para


definir gremios; también existen otros criterios, como los tipos de planes corpo-
rales, tamaños, comportamientos para la consecución de recursos, estrategias
reproductivas, ciclos de actividad, entre otros. Para algunos grupos de insectos
se han propuesto categorías gremiales específicas, lo que facilita la compren-
sión de su papel en los ecosistemas. Como un ejemplo, se consideran aquí los
escarabajos coprófagos (Coleoptera: Scarabaeidae) y las hormigas (Hymenop-
tera: Formicidae) (tabla 5.1).

88
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Parásitos Hematófagos
Carnívoros
Coprófagos
Animal

Necrófagos Hematófagos
Generalistas
Detritívoros Nectarívoros

Fitófagos
Saprófagos
Nectarívoros
Vegetal

Frugívoros
Polinívoros Succionadores
de
Predadores Nectarívoros savia
de
semilla

Sólido Líquido
Figura 5.3. Grupos funcionales de insectos basados en recursos alimenticios de origen
vegetal y animal (modificado de Gullan y Cranston, 1994).

1. Fitófagos Avifauna
Vegetal 66 %B y otros
16 %R, 40 %A, 33 %B vertebrados

2. Nectarívoros polinívoros
Inflorescencias
13 %R, 3 %A, 11 %B
5. Parasitoides
Sustrato

3. Saprófagos 18 %R, 3 %A, 2 %B


Materia
orgánica
13 %R, 23 %A, 22 %B 6. Predadores

21 %R, 5 %A, 16 %B
4. Hematófagos nectarívoros
Sangre
1 %R, 4 %A, 4 %B 18 %B

Espejo de agua Chironomidae

Figura 5.4. Modelo de organización de los principales grupos funcionales de insectos terres-
tres en un humedal altoandino de Colombia (Humedal Jaboque). R = Riqueza de especies, A =
Abundancia de individuos, B = Biomasa seca (mg) (tomado de Sánchez y Amat-García, 2005).

89
GERMÁN AMAT GARCÍA

En conclusión, para el entendimiento de los gremios se debe considerar el


mayor número de variables ecológicas posibles (tabla 5.2). Especies pertenecien-
tes al mismo gremio serían, de esta manera, aquellas que sobreponen el mayor
número de variables dentro del nicho multidimensional; solamente así se podría
afirmar que este grupo de especies estaría actuando de modo similar en un eco-
sistema. Aunque gremios y grupos funcionales pueden ser considerados como si-
nónimos, estrictamente los gremios son agrupaciones de especies, más refinados
que los grupos funcionales; en tanto que un grupo funcional puede integrarse con
representantes de más de un gremio como producto de una alta convergencia
evolutiva, un gremio no puede estar constituido por más de un grupo funcional.
Tabla 5.1. Ejemplos de definición de gremios en insectos de Australia (hormigas) y África
(escarabajos coprófagos).

GRUPO DE INSECTOS GREMIOS REFERENCIA


Hormigas
1. Dolichoderinae dominantes
Hymenoptera
2. Camponotini subordinadas
Formicidae 3. Especies especialistas Andersen &
4. Especies crípticas Patel (1994)
5. Especies subcrípticas
6. Especies oportunistas
7. Myrmicinae generalistas
8. Especies grandes, forrajeras solitarias
Escarabajos coprófagos
1. Grandes rodadores
Coleoptera
2. Pequeños rodadores
Scarabaeidae 3. Excavadores tuneleros rápidos
4. Excavadores tuneleros lentos de gran Doube
tamaño (1991)
5. Excavadores tuneleros lentos de
pequeño tamaño
6. Cleptoparásitos
7. Residentes

Cuanto más incorporemos variables ecológicas para la definición de un gre-


mio (tabla 5.2), estaremos más cerca a la definición de nicho y cuando me-
nos variables sean consideradas en el agrupamiento de las especies, más nos
aproximaremos a la condición de grupo funcional; hormigas granívoras y roedo-
res granívoros son ejemplos de un grupo funcional de especies que pertenecen
a gremios diferentes. Una de las razones que hace interesante un modelo de
clasificación de comunidades de las comunidades de insectos en gremios es la
posibilidad de ampliar los conocimientos sobre la dinámica de un determinado
hábitat; especies de una comunidad local de insectos ocupan diferentes niveles
estructurales del hábitat, componiendo de esta forma grupos funcionales distin-
tos (Silvestre et al., 2003).

90
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

5.6. Ecología de las interacciones (insecto/planta)


Una especie puede influir sobre el comportamiento o la abundancia de otra,
de tal manera que se configure toda una red de interacciones, representada
por relaciones directas o indirectas, retroalimentaciones positivas o negati-
vas e injerencias ecosistémicas sobre la estructura de la comunidad, el ciclo
de nutrientes o el flujo de energía. Los insectos son elementos de excelencia
para ejemplarizar casos de interacciones biológicas como la competencia, la
depredación, los mutualismos y los parasitismos (Schowalter, 2000). Todas las
especies, enfrentadas a recursos limitados, compiten entre sí o con individuos
de otras especies, y pocas poblaciones animales están libres de la depredación,
que son dos factores bióticos que afectan la dinámica de las poblaciones. La
competencia (intra o interespecífica) puede darse por espacio, recursos, por
sexos, o por estatus más elevado en una jerarquía social. El tipo de interacción
entre especies en que una de ellas se alimenta directamente de la otra es com-
pletamente distinto de la competencia; incluye el parasitismo, la depredación
y la herbivoría (fitofagia). El término depredación queda restringido a la muerte
y alimentación animal (presas) y es muy frecuente entre los insectos.
Tabla 5.2. Variables ecológicas con sus categorías para la definición de gremios de hor-
migas (Formicidae) de la región neotropical (tomado de Silvestre et al., 2003).

VARIABLES CATEGORÍAS
1. Patrón de Dominante, generalista, especialista, oportunista,
comportamiento subordinada.
Colectora de exudados, cultivadora de hongos,
2. Condición trófica depredadora generalizada, depredadora especializada,
detritívora.
3. Localización del nido Arbóreo, tronco caído, subterráneo, diversificado.
Vegetación, epigeo, hipogeo, vegetación y epigeo,
4. Sustrato de forrajeo
epigeo e hipogeo.
5. Actividad de forrajeo Patrullera, focal, críptica, nómada.
6. Forma de Solitaria, reclutamiento parcial, reclutamiento
reclutamiento masivo, legionaria.
7. Estructuras Glándula, aguijón, mandíbula, tegumento, coloración,
especializadas visión.
Mínimo, pequeño, mediano, grande, polimorfismo
8. Tamaño
grande.
9. Agilidad Baja, media, alta, muy alta.
Pequeña (hasta 100 individuos), media (100-1.000),
10. Población grande (1.000-10.000), muy grande (más de 10.000
individuos).
Cebo, manual, trampa (de caída, bandeja, luminosa,
11. Método de colecta
Malaise), Winkler o Berlesse.

91
GERMÁN AMAT GARCÍA

Southwood (1973) fue uno de los primeros en considerar las interaccio-


nes básicas entre insectos y plantas bajo las categorías de alimento, refugio
y transporte. Gilbert y Raven (1975) establecen siete tipos de interacciones
entre estos dos grupos (tabla 5.3). En la depredación de plantas por insectos
es común la afectación de semillas o plántulas inducidas por hormigas (For-
micidae), chinches (Heteroptera), orugas (Lepidoptera) o ciertos coleópteros
(Bruchidae); como parasitoides, se destacan los Hymenoptera Chalcidoidea;
los casos menores, corresponden a los insectos como dispersores de propágulos
de plantas o actuando como agentes alelopáticos y en su papel de hospederos
de plantas parásitas o predadoras de las mismas. Especial consideración se
dará a la herbivoría y a la polinización, como importantes modalidades de
interacción.
Tabla 5.3. Categorías conocidas en la interacción insecto-planta (tomado de varias
fuentes).

INSECTOS PLANTAS
Depredadores, parasitoides Presas
Parásitos Hospederas
Polinizadores, dispersores de semillas Proporcionan recompensas
Agentes alelopáticos, antiherbívoros Proporcionan refugios
Agentes concentradores de nutrientes Proporcionan refugios
Hospederos Parásitas
Presas Depredadoras

5.6.1. La herbivoría

La herbivoría de insectos hace alusión al consumo de tejidos vegetales in-


cluyendo hojas, tallos, raíces, flores, frutos y semillas. Los insectos herbívoros
son un componente de primer orden para el funcionamiento de los ecosiste-
mas, presentan una extrema diversidad y abundancia y se puede afirmar que
el 15 % de todas las especies eucarióticas son insectos consumidores de tejidos
vegetales; por su parte, la mayor fracción de la biomasa que se concentra en
el planeta procede de las plantas, aspecto que hace más interesante esta in-
teracción (Bernays, 1998). Aproximadamente, la mitad de todas las especies
existentes de insectos se alimentan de plantas vivas, lo que representa que más
de 400.000 especies de insectos herbívoros (fitófagos) se alimenten de 300.000
especies de plantas vasculares (Schoonhoven et al., 1998).

Si hipotéticamente existiese una fuerza evolutiva que se manifestara en


su máxima expresión por la capacidad exitosa de los insectos herbívoros, las
plantas estarían casi que extintas; esto realmente no es así por la gran riqueza

92
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

y abundancia de las plantas, así como por el desarrollo de respuestas estraté-


gicas frente a la fitofagia de los insectos. Por tal razón, ecosistémicamente, la
herbivoría es un proceso que permite la reducción en la densidad de las plan-
tas o sus derivados, la transferencia de biomasa y nutrientes al suelo y afecta
las condiciones de los hábitats y recursos disponibles para otros organismos
(Schowalter, 2000).

Los tejidos vegetales están constituidos en su mayor parte por agua y com-
puestos relativamente indigeribles (celulosa y lignina); esto convierte a las
plantas en suministradoras de agua, de tal manera que desde el punto de vista
energético y nutritivo no representa un agente biológico importante para la
mayoría de los insectos; sin embargo, las plantas son abundantes y con gran
riqueza de especies en el planeta y la realidad es que constituye el recurso ali-
menticio para millares de especies de insectos, entonces ¿qué tipo de recurso
ofrecen las plantas a los insectos? El peso fresco de las hojas, por ejemplo, está
constituido por más de 90 % de agua y de 1 a 3 % de proteína; la mayor parte del
residuo son carbohidratos. Las semillas y el polen tienen un menor contenido de
agua y mayor cantidad de proteínas, mientras que la madera contiene aun una
menor cantidad de proteínas; en casi todos los tejidos de las plantas superiores
la concentración de proteínas es menor (menos del 10 % del peso fresco) que
en los tejidos de los insectos (5-20 % de su peso fresco) (Hodkinson y Hughes,
1993).

En la literatura clásica sobre las interacciones ecológicas (insecto/planta)


figura el trabajo de Ehrlich y Raven (1964) sobre la evolución conjunta (coevo-
lución) de mariposas y plantas; esta investigación consistió en un estudio sobre
los hábitos alimentarios de Papilionoidea, una superfamilia de mariposas. La
explicación de esta relación planta/insecto se basó en suponer la aparición (por
mutación y recombinación) de elementos que modificaron químicamente a la
planta confiriéndole un mecanismo de defensa en contra de los herbívoros, ade-
más de ciertas ventajas selectivas. Esta diversificación química se constituyó en
una fuerza selectiva para que los insectos herbívoros sufrieran ciertos cambios
permitiéndoles superar estas barreras químicas.

En este juego ecológico-evolutivo entre insectos herbívoros y plantas se


pueden reconocer los siguientes aspectos:

• Que los insectos determinen en gran medida el comportamiento de las plan-


tas respecto al crecimiento y desarrollo.

• Que las plantas presenten respuestas que neutralicen la acción de los insec-
tos herbívoros.

• Que los herbívoros muestren y caractericen que contrarrestan las respuestas


de las plantas.

93
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Otras respuestas que representen la diversificación de estructuras de las


plantas, la condición generalista o especializada de un herbívoro para utili-
zar un recurso, etc. (Oyama y Espinoza, 1986).

Desde la perspectiva evolutiva, la herbivoría descansa en los conceptos de


coevolución, como un proceso de selección natural recíproca y dependiente de
la frecuencia entre dos o más especies, sin que exista intercambio de mate-
rial genético entre ellas. Las teorías actuales sobre defensa de las plantas con
respecto a los insectos herbívoros están basadas en los conceptos de trade-off
(relación resistencia/tolerancia) y de evolución convergente de defensa en las
plantas. A continuación se reseñan algunas de las más importantes (Agrawal,
2006):

• Las plantas se defienden primariamente mediante un tipo de estrategia,


dada por el compromiso entre los costos de la defensa y la carencia de una
necesidad (hipótesis univariate tradeoffs).

• Las plantas que coexisten tendrán estrategias de defensa ante los insectos
herbívoros de manera convergente y el compromiso costo /beneficio se es-
tablecerá, por una parte, entre la resistencia a los herbívoros y, por la otra,
a la habilidad para restituir los tejidos después de la defoliación (hipótesis
resistance-regrowth tradeoffs).

• Las plantas que son aparentes para los herbívoros (fáciles de encontrar)
presentan defensas cuantitativas, es decir, promueven la producción de
sustancias, como por ejemplo los taninos, que actúan de acuerdo con su
concentración en las hojas. Por otra parte, las plantas no aparentes, o que
pueden escapar en tiempo y espacio a sus herbívoros, pueden desarrollar
defensas cualitativas, como la producción de alcaloides, que son de acción
específica con bajas concentraciones (teoría de Feny).

• Como las especies han evolucionado a partir de sus ancestros, las formas
vivas recientes han mejorado las estrategias de defensa con respecto a los
grupos basales emparentados (teoría del progreso macroevolutivo de la de-
fensa).

Existen tres niveles de especificidad de los insectos con respecto al tipo de


alimentación, que aunque son completamente arbitrarios, resultan de gran uti-
lidad para la caracterización de la entomofauna:

• La categoría monofágica, que ha sido definida en sentido amplio englobando


a las especies de insectos que sólo se alimentan de plantas pertenecientes a
un género taxonómico (especialistas).

• La oligofagia, que incluye las especies de insectos que están restringidas a


huéspedes pertenecientes a una misma familia taxonómica de plantas.

94
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• La polifagia, con especies que se alimentan de plantas de distintas familias


(generalistas).
Ocasionalmente se usa los términos estenofagia y eurifagia para denotar
hábitos de alimentación especialista o generalista, respectivamente.

5.6.2. La polinización

La imposibilidad de desplazamiento de las plantas crea un obstáculo físico


para la dispersión de sus genes; la gran mayoría de plantas han resuelto este
problema generando asociaciones con los animales para que éstos transporten
los granos de polen entre los estigmas; es por este fenómeno que existe un tipo
de interacción mutualista en la cual se transfieren los gametófitos (♂) al estig-
ma (♀) de la planta, gracias a la participación de un agente, que en este caso
puede ser un insecto (Schoonhoven et al., 1998).
Tabla 5.4. Órdenes de Hexapoda con especies reconocidas como visitantes florales y/o
polinizadoras (adaptado de Proctor et al., 1996).

HEXAPODA OBSERVACIONES
Clase Piezas bucales generalizadas.
Collembola
Entognatha: Se alimentan de polen.
Clase Piezas bucales masticadoras.
Plecoptera
Insecta: Consumen polen y néctar de plantas.
Piezas bucales masticadoras.
Dermaptera
Forrajean flores de muchas especies.
Blattodea Lamen flores de algunas plantas (Apiaceae).
Orthoptera Visitantes casuales.
Hemiptera
-Miridae Consumidores de polen de Asteraceae y Apiaceae.
-Anthocoridae Consumen néctar de Salix.
-Lygaeidae Consumen polen y néctar.
Neuroptera Consumen néctar.
Mecoptera Consumen néctar.
Trichoptera Algunas especies son polinizadoras efectivas.
Coleoptera Muchas especies son polinizadoras.
Diptera Muchas especies son polinizadoras.
Piezas bucales adaptadas para alimentación
Trichoptera
líquida (néctar).
Lepidoptera Algunas especies son polinizadoras.
Hymenoptera Muchas especies son polinizadoras.

95
GERMÁN AMAT GARCÍA

La ecología de la polinización involucra, por consiguiente, dos componen-


tes: las plantas, que presentan características reproductivas específicas, pro-
pias de la historia de vida de cada especie y adaptadas para atraer y mantener
los visitantes florales, y el segundo componente, los visitantes florales, posibles
vectores de polen que aprovechan las recompensas y en alguna medida adaptan
también sus estrategias de historias de vida a las características y circunstan-
cias que las plantas les ofrecen (Barret et al., 1997). Los estudios de la polini-
zación son quizá los más estudiados como interacción insecto/planta y han sido
tratados en todos los niveles de organización biológica: desde el nivel génico
hasta el ecosistémico y desde la perspectiva ecofisiológica hasta la evolutiva,
quedando demostrado así, que un mutualismo polinizador-planta significa más
que la participación de dos especies y que resulta un complejo fenómeno con
variaciones a través del espacio y el tiempo.
El tipo y grado de selectividad que presenta un polinizador depende de
factores intrínsecos, determinados por su historia evolutiva y conducta, o de
factores extrínsecos como los atrayentes brindados por las plantas, que pue-
den ser visuales, olfatorios, mecanorreceptores, entre otros. Recientemente,
se han revisado tópicos, como la existencia de un conflicto de intereses en la
interacción, ya que la situación óptima para la planta es la obtención de los
“servicios del polinizador” a cambio de ninguna recompensa y éste último debe
explotar todos los recursos disponibles así transporte polen o no; esto desvirtúa
el concepto ecológico ortodoxo del mutualismo y hace pensar en un concepto
de antagonismo evolutivo (Pellmyr, 2002).
Tabla 5.5. Síntesis de algunas características florales en relación con los principales
polinizadores.

INSECTO FORMA COLOR OLOR POLEN NÉCTAR FLORACIÓN


Coleoptera Actinomorfa, Blancuzco Fuerte, Abundante Escaso o Continua
poco profunda, rancio ausente
formando
trampa
Diptera Actinomorfa, Morado, Fuerte, Escaso Ausente Continua
formando púrpura, desagrable
trampa marrón
Hymenoptera Variable, Intensos: Dulce, Con Con Diurna o
puede ser azul, aromático frecuencia frecuencia continua
zigomorfa amarillo abundante abundante
naranja
Lepidoptera Tubular, con Intensos: Débil Escaso Abundante Diurna o
diurnos plataforma rojo, continua
amarillo
Lepidoptera Tubular, con Pálidos: Fuerte, Escaso Abundante Nocturna
nocturnos plataforma o blanco, dulce
sin ella verde

Entre los Hexapoda se conocen quince órdenes con especies que han sido
reconocidas como visitantes florales o polinizadoras. Como elementos que le

96
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

confieren gran importancia a su papel de vectores de polen se cuentan su tama-


ño, comportamiento, características estructurales de sus piezas bucales y sus
hábitos de alimentación (tabla 5.4).

Los diferentes atributos de las plantas son factores codeterminantes para defi-
nir los diferentes síndromes de polinización; entre las características de las plantas
de floración más estudiadas en la interacción están: la talla, la forma, el aroma flo-
ral, el patrón de floración, la cantidad y calidad del polen y el néctar (tabla 5.5).

5.7. El muestreo ecológico de insectos


Para la cuantificación de la riqueza de especies y la abundancia de indivi-
duos en un estudio de caracterización de comunidades de insectos, se deben
satisfacer las condiciones de muestreo; esto significa dar respuesta a tres pre-
guntas fundamentales: ¿cuál es la unidad muestral?, ¿cuál es el tamaño de la
muestra? y ¿cuál es la técnica de captura a adoptar? Con respecto a la unidad
muestral y a las técnicas, existen protocolos de muestreo que tienen cierto
grado de consenso entre los entomólogos y que pueden aplicarse con confianza.
Los insectos del suelo, por ejemplo, pueden ser capturados mediante las cono-
cidas “trampas de caída”, de tal manera que una unidad de montaje de esta
técnica puede corresponder a la unidad muestral del estudio y representará los
datos de una muestra.

La utilidad en la asignación de una unidad muestral es la de procesar datos


independientemente y dependiendo del tamaño de muestras obtener medidas
estadísticas de tendencia central (medias, medianas, desviaciones estándar,
etc.). Un protocolo de muestreo para insectos terrestres de humedales de mon-
taña tropicales, por ejemplo, está dirigido hacia cinco componentes de la ento-
mofauna, con la asignación de sus respectivas muestras, unidades muestrales y
técnicas de captura (tabla 5.6).
Tabla 5.6. Condiciones de muestreo para el estudio de la fauna de insectos terrestres en
humedales altoandinos (tomado de Sánchez y Amat-García, 2005).

UNIDAD
COMPONENTE FAUNÍSTICO MUESTRA TÉCNICA
MUESTREAL
Insectos errantes sobre el suelo Diez vasos Un vaso Trampa de caída

Golpeteo sobre
Insectos de follaje Cinco plantas Una planta
vegetación

Insectos de vegetación Tres repeticiones de 50 pases Barrido con red


herbácea y arbustiva 50 pases dobles dobles entomológica

Insectos voladores de
Tres trampas Una trampa Trampa Malaise
vegetación arbustiva y arbórea

Vegetación en Una Barrido con red


Insectos antófilos
floración inflorescencia entomológica

97
GERMÁN AMAT GARCÍA

5.8. Algunas técnicas de captura


La fauna local de insectos se da a conocer por medio de los inventarios, de
los censos o de los monitoreos; para el primer caso se requiere efectuar colec-
tas de material entomológico, y, para los censos o monitoreos, además de estas
colectas, se hace necesario cumplir con los requerimientos de un muestreo
ecológico para efectos de representatividad de los datos. Las colectas son acti-
vidades de captura de los ejemplares y van acompañadas del sacrificio de éstos
y su preservación. La literatura entomológica documenta unas treinta técnicas
de captura de uso frecuente (Morrón y Terrón, 1988), unas directas con acción
manual o utilización de instrumentos una vez que se detectan visualmente los
individuos (figura 5.5) y otras técnicas indirectas, que sin visualizar los organis-
mos, se requiere modificar sus hábitats naturales, hacer remociones, acciones
mecánicas, introducir atrayentes o inducir su interceptación en puntos físicos
donde es posible encontrar individuos vivos (tabla 5.7).

a) b)

c) d)
Figura 5.5. Algunos instrumentos utilizados para el estudio taxonómico y ecológico de
insectos: a) trampas de caída o Pit fall, para insectos edáficos; b) red o jama, para in-
sectos voladores; c) trampa Malaise, para insectos voladores; d) frasco de succión, para
insectos cursoriales.

98
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 5.7. Principales técnicas de captura de insectos para estudios taxonómicos y eco-
lógicos.

TÉCNICAS DE
INSTRUMENTOS OBSERVACIONES
CAPTURA
Técnicas directas: Red aérea o jama - Insectos voladores, en
reposo sobre plantas
Red acuática - Insectos acuáticos
(varios estados de
Separación manual directa desarrollo)

Capturadores: pinzas, pinceles, - Insectos edáficos y de


aspiradores las cortezas muertas
- Insectos de pequeña
talla, generalmente
Técnicas indirectas: Palo de golpeteo + red colectora poco voladores
mallas cernidoras o Winkler
- Remoción o acción embudo Berlesse
mecánica sobre el
sustrato De luz: - Trampa generalista
fuente + sábana colectora +
- Atrayentes capturadores
- Trampa selectiva para
De color: dípteros, coleópteros
trampa pegajosa o de agua - Trampa selectiva para
bandejas colectoras himenópteros

De olor:

Trampa con cebos:


- Necrotrampas:
Origen animal, desechos orgánicos: dípteros, coleópteros,
NTP-80 himenópteros
- Carpotrampas:
Frutas, desechos orgánicos: dípteros, coleópteros,
Van Someren himenópteros dípteros

Sangre humana o animal:


- Interceptores Shannon
- Dípteros, coleópteros,
Trampas con atrayentes de olor/ himenópteros
volátiles: - Dípteros
McPhail, Delta, Jackson. Uso de - Insectos edáficos
feromonas
- Cursoriales, edáficos

Trampa Pit fall o de caída - Coleópteros

Trampa de barrera - Trampa generalista

Trampa Malaise

99
GERMÁN AMAT GARCÍA

5.9. Evaluación de los muestreos


Una vez realizado el muestreo se requiere saber si éste es representativo o
no. En los estudios de comunidades, lo importante es evaluar si se incluyeron
casi todas las especies integrantes. Lo anterior se realiza de manera eficaz
por medio de curvas de acumulación de especies, para lo cual se cuenta con
un programa disponible en internet: EstimateS 6.0 (URL: http://viceroy.eeb.
uconn.edu/EstimateS). Este programa es una herramienta muy útil para reali-
zar curvas de acumulación y estimaciones de la riqueza esperada de acuerdo
con modelos. Se parte de datos provenientes de un sistema de muestreo es-
tandarizado, luego se aleatoriza y se calculan valores de riqueza observada y
esperada con uso de estimadores, teniendo en cuenta las desviaciones estándar
provenientes del proceso de aleatorización.

Los estimadores empleados tienen en cuenta el número de especies de un


muestreo que sólo están representados por uno o dos individuos, en el caso de
abundancias (singletons-doubletons), o que se registran una o dos muestras
cuando se tabulan presencia-ausencia de las especies (uniques y duplicates); la
razón de esto radica en que en la naturaleza no existen individuos solos, sino
poblaciones y si tenemos un alto número de singletons o uniques, significa que
no se ha censado un número suficiente de individuos o el muestreo es incomple-
to. Cuando los modelos gráficos construidos por los valores de los estimadores
describen curvas asintóticas se interpretan como muestreos adecuados. Para
obtener las curvas de acumulación es necesario seguir una serie de procedi-
mientos y pasos detallados, a partir de una matriz de datos entre “spp. vs.
presencia (1)/ausencia (0)” o “spp. Vs. abundancias absolutas”.

5.10. Métodos analíticos

5.10.1. Descriptores clásicos: diversidad de Shannon-Wiener

La literatura ecológica documenta un sinnúmero de cuantificadores pero


a manera de ilustración se presenta el índice de Shannon-Wiener, empleado
en comunidades o taxocenosis a las cuales se les ha determinado las especies
presentes y sus respectivas abundancias. La proporción de cada taxón cobra
importancia en la determinación de este índice.

Fórmula (Shannon, 1948):


s
H ´= − ∑ p
i
Log p
i
i =1

S = Número de especies o taxones


Ni = Número de individuos de cada especie o taxón
N = Número de individuos

100
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

5.10.2. Construcción de modelos de distribución

Las especies animales se distribuyen, normalmente, según jerarquías de


abundancia, desde algunas muy abundantes hasta algunas muy raras. En las
comunidades de insectos el patrón general es que haya bastantes especies
raras, pocas abundantes y muchas especies con una abundancia intermedia
(figura 5.6). Es muy probable que este tipo de relación especies/abundancia
se cumpla cuando los componentes de la comunidad interaccionan y compiten
por unos recursos muy limitados. Esta observación condujo a la generación de
los distintos modelos de distribución de abundancia de especies. Se han des-
crito cuatro modelos principales (figura 5.7): las series logarítmicas (logseries)
de Fisher, Corbet y Williams (1943), el modelo lognormal (Preston, 1948), las
series geométricas y el llamado modelo de la “barra fraccionada” (MacArthur
et al., 1967); en este último modelo casi todas las especies son igualmente
abundantes, mientras que en el geométrico hay unas pocas especies muy abun-
dantes y en el lognormal, común para el caso de comunidades de insectos, las
especies con abundancias intermedias son las más comunes. Como se sabe,
la distribución lognormal es simétrica, en forma de campana. En los modelos
logseries se asume que hay un número pequeño de especies abundantes y una
gran proporción de especies poco abundantes, lo que determina que las curvas
sean una “jota invertida” modelo ejemplarizado al principio de la explica-
ción.

Figura 5.6. Distribución de abundancias en una comunidad de insectos micetófilos de un


bosque andino de Colombia (datos tomados de Amat et al., 2004).

101
GERMÁN AMAT GARCÍA

Estos cuatro modelos se han interpretado clásicamente en cuanto a la dis-


tribución de recursos, en donde la abundancia de una especie es equivalente a
la porción de nicho ocupado por cada especie en la comunidad (Martin-Piera,
1997). Un tratamiento detallado para el uso de estos modelos se encuentra en
Magurran (1988).

5.10.3. Análisis multivariado

El estudio multivariado de los datos comprende una serie de métodos para


analizar un gran número de variables simultáneamente, cuando entre éstas
existe interdependencia. Entre los métodos de mayor aplicación entomológica
se encuentran el análisis de clasificación, las técnicas factoriales (componentes
principales, correlación canónica, análisis discriminante, análisis de correspon-
dencia) y el escalamiento multidimensional (Mangeaud, 2004).

Las técnicas de clasificación tienen por objeto encontrar la posible “agru-


pación natural” de los grupos a evaluar y que en el caso de los insectos pue-
de corresponder a comunidades determinadas por la presencia/ausencia de
especies, su abundancia o la biomasa de los grupos funcionales; también se
pueden tratar los datos para identificar sitios o épocas de muestreo y pueden
ser divididos en grupos de comunidades con estructuras similares (Mancera et
al., 2003).

Figura 5.7. Curvas de abundancia de especies ajustadas a tres modelos de distribu-


ción.

102
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

5.10.4. Análisis espaciales y temporales

Las investigaciones sobre los patrones espaciales de la riqueza y la densidad


de insectos se originaron por la necesidad de describir la heterogeneidad espa-
cial que éstos presentan, heterogeneidad aplicada al estatus de plagas dentro
del grupo y su relación con sus enemigos naturales o a los patrones de com-
petencia intraespecífica. Los estudios que describen estos patrones han hecho
uso de diferentes metodologías estadísticas como la relación varianza-media
o el índice de Lloyd, entre otros, cuya información se limita a determinar si
la población se distribuye al azar, agregada o uniforme, desconociéndose la
localización espacial y omitiendo las diferencias entre los diversos patrones
espaciales (Santamaría et al., 2002). En este sentido se han creado nuevas al-
ternativas metodológicas propuestas desde la Geoestadística, conocida como
la teoría de las variables regionalizadas. Estos métodos se desarrollaron por
la necesidad de tomar muestras representativas en puntos físicos, al azar o
preestablecidos, que tienen variabilidad por atributos de presencia/ausencia
o abundancia de especies; principalmente, se utilizan para elaborar mapas
de distribución y poder interpretar con criterios predictivos (figura 5.8). Una
mayor información sobre los métodos se puede obtener en Mancera et al.,
(2003).

5.10.5. Estimaciones indirectas de biomasa

La toma de las tallas por especie, en un estudio de caracterización de


comunidades de insectos, permite cuantificar indirectamente la biomasa in-
dividual o de la comunidad global, de acuerdo con la relación establecida
entre longitud del cuerpo y biomasa comprobada ampliamente por Rogers et
al. (1976). Para el cálculo de las biomasas se utilizaron las mismas clases de
tamaño citadas en Stork y Blackburn, (1993) (tabla 5.8). Por medio de esa in-
formación se elaboraron histogramas de frecuencia de la biomasa relacionando
los diferentes taxas encontrados. El modelo matemático que permite ponderar
la biomasa es:

B = N (0,0305L2,62)
e
donde:

Be = Biomasa seca en mg
N = Abundancia
L = Media geométrica de la longitud corporal para las clases de tamaño
relevantes

103
GERMÁN AMAT GARCÍA

Figura 5.8. Patrones espacio-temporales de la comunidad de coleópteros fitófagos (se-


gún abundancia) en áreas naturales con impacto agrícola de las sabanas tropicales de
Colombia: a) Maíz en madurez de cosecha, año 2001; b) Soya en vegetativo, 2001; c)
Soya en madurez de cosecha; d) Maíz en llenado de grano, 2002; e) Maíz en madurez de
cosecha, 2002; f) Soya en llenado de vaina, 2002; g) Soya en madurez de cosecha, 2002
(tomado de Cuadros y Amat, 2007).

104
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Tabla 5.8. Clases de tamaños según Stork y Blackburn (1993), utilizadas en el cálculo
de la biomasa.

Clases de tamaño Rango (mm) Media geométrica (mm)


1 0 - 0,5 0,42
2 0,5 - 0,64 0,57
3 0,64 - 0,9 0,77
4 0,9 - 1,2 1,04
5 1,2 - 1,7 1,43
6 1,7 - 2,1 1,92
7 2,1 - 3,0 2,6
8 3,0 - 4,1 3,51
9 4,1 - 5,4 4,75
10 5,4 - 7,5 6,43
11 7,5 - 10 8,7
12 10 - 13,5 11,75
13 13,5 - 18 16
14 18 – 25 21,5
15 25 – 33 29
16 33 – 46 39,5
17 46 – 60 53,5
18 60 – 83 72

105
PARTE IV

LOS INSECTOS
COMO MODELOS BIOLÓGICOS EN PEDAGOGÍA

“Los insectos eran también mensajeros de los hechiceros,


por lo que Moctezuma los habría enviado,
a través de los encantadores, para detener a los españoles…”.

Fray Diego Durán (cronista del siglo XVI)


FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Capítulo 6
TALLERES Y PRÁCTICAS PROPUESTAS

6.1. Taller teórico-práctico sobre la diversidad y


adaptación en los Hexapoda
Germán Amat
Profesor Asociado
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

LA DIVERSIDAD DE LOS INSECTOS

Uno de los saltos más espectaculares de la evolución se produjo hace 300


millones de años cuando aparecieron los insectos. Su número en especies so-
brepasa el millón, de tal forma que por cada cinco especies de animales cuatro
son insectos. Además de esta diversidad en cuanto a las especies, los insectos
constituyen el grupo de organismos vivos más importante respecto a la diver-
sidad genética; casi la mitad de los genes del planeta están contenidos en los
insectos.

• ¿Cómo es la repartición de la riqueza global de insectos entre los


principales órdenes?

• ¿Cuáles son los requisitos para que un grupo de insectos sea calificado
como “de alto rango o hiperdiverso”? Analice este caso.

• ¿Cuáles son los cuatro órdenes con mayor riqueza?

• ¿Qué características los hacen particulares con respecto a los órdenes


restantes?

• ¿Cuáles son los dos órdenes con mayor rareza?

• ¿Cómo contribuye la rareza de los insectos al entendimiento del éxito


biológico?

Fuente: Amat, G. (2007). Fundamentos y métodos para el estudio de los


insectos. Notas de Clase. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional
de Colombia, Bogotá.

109
GERMÁN AMAT GARCÍA

EL JUEGO DE LOS NUMERITOS Y LAS PROPORCIONES

La era de la llamada “crisis de la biodiversidad” se originó desde los terrenos


de la entomología gracias a Erwin (1982), quien concluyó, mediante estimacio-
nes de extrapolación, que en el planeta existirían como mínimo 30 millones de
especies de insectos. Su cálculo desencadenó de manera escalonada y contro-
versial todas las reacciones, primero entre entomólogos y luego entre zoólogos,
ecólogos, taxónomos y biólogos estudiosos de la riqueza global. Hoy, los valores
teóricos del número de especies de insectos que podrían ocupar el planeta va-
rían entre 5 y 80 millones, intervalo estimativo que hace más problemático el
tema. El trabajo de Erwin dio origen a una copiosa producción de literatura con
énfasis en estimaciones de riqueza local, regional y global de grupos taxonómi-
cos o de todos los elementos de la fauna en su conjunto. Se puede afirmar que
las estimaciones (reales y estimadas) de la riqueza global de los insectos han
surgido bajo cuatro modalidades:

• Del conocimiento obtenido por los clasificadores: Linneo, en el siglo XVIII,


fue uno de los pioneros al proponerse la misión de catalogar la naturaleza,
y posteriormente los entomólogos clásicos como Fabricius, Latreille y otros
siguieron su ejemplo. En la actualidad, la fuente importante del número de
especies descritas es el Zoological Record, que permite conocer, además del
nombre y número de especies, la tasa de descripción de las especies como
un reflejo de su riqueza.

• De la aplicación del principio de proporcionalidad: Raven (citado por


Stork, 1993) encontró que la riqueza de mamíferos, aves y otros grupos de
vertebrados de la región neotropical, muy bien documentada, es aproxima-
damente el doble de la observada en la zona templada. Si esta proporción de
2:1 se aplica para los insectos, los cuales son mejor conocidos en las zonas
templadas, es plausible adicionar al millón y medio de especies de animales,
hasta hoy conocidos, por lo menos dos tercios de esta cifra, lo que significa-
ría aproximarnos al valor de tres millones de especies.

• De la combinación de muestreos locales y proporcionalidad: Williams


(citado por Dirzo, 1990), realizó un muestreo intensivo de campo y ayudán-
dose de extrapolaciones matemáticas, proyectó el número de insectos a 3
x 106 especies. Erwin, con sus célebres muestreos de insectos procedentes
de la copa de Luehea seemani, una especie de árbol de las selvas húmedas
de Panamá, llegó al controversial número de 30 millones de especies, que
representaría la riqueza global de los artrópodos; esto produjo que un gran
número de entomólogas se unieran a las controversias y aportaran nuevos
elementos de análisis.

• De la alta correlación entre la riqueza y el tamaño de los organismos.

110
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• A propósito de las estimaciones de Erwin, examine ¿cómo hizo la


estimación global de los artrópodos?

• ¿Qué datos son los empíricos u observados?

• ¿Qué datos son los teóricos o estimados?

• ¿Por qué sostiene Erwin, que aún sus estimaciones siguen siendo
bajas?

• ¿Qué debilidades podrían tener las estimaciones erwinianas?

Fuente: Erwin (1982).

DIVERSIDAD REAL VS. DIVERSIDAD ESTIMADA: ¿DISPARIDAD SIN


SOLUCIÓN?

El cálculo de los límites de la riqueza de los insectos exige un referencial de


escala tanto local, paisajístico (mesoescala) y regional. Para las estimaciones
globales se llegó a un punto estacionario sin resolución y algunos entomólogos
crearon la necesidad de revisar su marco conceptual y metodológico, conse-
cuencia derivada de la disparidad entre las estimaciones de los entomólogos;
por ello:

• Se ha generado mucho interés en comparar el tratamiento algorítmico que


los autores manejan para dar sus estimaciones de la riqueza global de los dis-
tintos grupos de insectos. Entre los grupos de insectos más conocidos como
himenópteros, coleópteros y dípteros, el número total de especies estimadas
predictivamente comparado con el número de especies descritas taxonómi-
camente es abismal (Gaston, 1991).

• Es necesario revisar los patrones de distribución geográfica de las entomo-


faunas regionales, empezando por las regiones biogeográficas más impor-
tantes del planeta, ya que varias especies de insectos tienen patrones de
distribución moderada y no siempre se refleja en las valoraciones de riqueza
global (Gaston y Hudson, 1994).

• En cuanto a la diversidad regional, se requieren esfuerzos para comprender


y estandarizar métodos (basados en sistemas de información) que integren
los datos obtenidos de los museos y colecciones con aquellos obtenidos por
muestreos de campo.

• En el ámbito local, se requiere adoptar el conocido tamaño mínimo muestral


para garantizar la calidad de los inventarios.

111
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Establezca, con un ejemplo, un modelo de trabajo para conocer la


diversidad local de los insectos (métodos, técnicas, variables, tipos
de análisis e interpretación,…).

• Analice de qué manera la diversidad local de insectos puede ser


incorporada a la problemática de la diversidad regional (entomofauna
de un país) y a la diversidad global.

Fuentes: Gaston (1991), Jiménez-Hortal y Valverde (2003).

LA BIOLOGÍA DE LOS INSECTOS O EL PROBLEMA DE


ENTENDER LAS ADAPTACIONES

Las múltiples hipótesis sobre la adaptación biológica demuestran que quizá


este fenómeno es uno de los más difíciles y complejos de definir, comprobar y
explicar. Se han proporcionado interpretaciones de tipo morfológico, funcional,
ecológico, comportamental, genético y evolutivo.

Los insectos son entidades biológicas que por su gran diversidad propician
todo tipo de tesis sobre adaptación y especialización a las distintas formas de
vida. Para algunos entomólogos, atributos visibles como la forma y talla corpo-
ral pueden expresar adaptaciones; sin embargo, en la realidad, la mayoría de
adaptaciones son difíciles de identificar y comprobar.

Un gran número de entomólogos coinciden que el éxito de los insectos, re-


flejado por la alta riqueza y abundancia de los insectos, ha sido posible por los
siguientes factores:

• El tamaño pequeño
• Los ciclos de vida cortos
• La condición alada
• La metamorfosis
• La alta fecundidad
• La gran variabilidad estructural y funcional

• Analice detenidamente las implicaciones de cada uno de estos factores


del éxito biológico de los insectos.

Fuente: Reyes-Castillo (1992).

112
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

TIPOS ADAPTATIVOS EN INSECTOS NEOTROPICALES

La luz, la temperatura, la humedad y la presión son los factores abióticos


más importantes que inciden en los procesos biológicos de los insectos; esta
relación factor ambiental-insecto puede analizarse desde el punto de vista de
las extremas restricciones impuestas por estos factores exógenos.

• ¿Cómo es la regulación térmica de un insecto volador en actividad?


(realice consultas externas).

Fuente: Consulta externa.

Muchas manifestaciones de lo que se entiende por adaptación se observan


cuando el organismo está enfrentado a factores ambientales muy restrictivos
inducidos por la luz, la temperatura o la humedad (hábitats de desierto, de
cavernas, etc. ...). La respuesta en insectos se puede notar principalmente en
caracteres de morfología, tamaño, color o en ciertos patrones fisiológicos o en
la conducta. Los factores bióticos altamente restrictivos para los insectos son
los predadores. Podemos proponer, con estos criterios, cuatro tipos adaptati-
vos, que pueden ser aplicados a taxa infraordinales:

Tipos adaptativos en insectos

• No hay factores altamente restrictivos (inductores)


Adaptaciones • Rangos de tolerancia ambiental altos
tipo I • Ausencia de especializaciones
• Abundancia ecológica alta (calificados como generalistas)

• Factores altamente restrictivos inductores ambientales


• Respuestas adaptativas predominantemente morfológicas,
Adaptaciones
fisiológicas
tipo II
• Rangos de tolerancia ambiental medios
• Factores altamente restrictivos (predadores potenciales)

• Respuestas adaptativas predominantemente


Adaptaciones
comportamentales
tipo III
• Rangos de tolerancia ambiental medios

• No hay aparentemente factores altamente restrictivos


• Estructuras de “desadaptación”, hipertelias en insectos
Adaptaciones
calificados como altamente especializados
tipo IV
• Rangos de tolerancia ambiental bajos (vulnerables)
• Rareza ecológica

113
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Cite dos casos conocidos de adaptación en insectos que correspondan


a la propuesta anterior (familias, géneros o especies).

• Analice detenidamente el caso de la adaptación de los insectos cuyo


factor restrictivo es la baja temperatura (hábitats de alta montaña).

Fuente: Somme (1986).

ESTRUCTURA Y FUNCIÓN: UNA RESPUESTA A LAS


ADAPTACIONES

Las nociones de estructura-función pueden ser claves para explicar el ajuste


de los organismos a su ambiente; en estos casos, no se suele abordar al indivi-
duo como un todo, sino a estructuras o procesos funcionales por separado y que
por tener una relación tan estrecha con los hábitats se le pueden definir como
estructuras indicadoras de adaptación. En insectos se han tratado tres aspectos
importantes:

 Biodiseños (estructura y hábitat): plan corporal o hábitus,


hábito y morfoestructuras (Evans y Forsythe, 1984).
 Morfofisiología (función y conducta): recepción de
estímulos, alimentación, desplazamiento (Heinrich, 1987).
 Mecanismos fisiológicos frente a factores altamente
restrictivos.

La eficiencia orgánica se puede estudiar desde estos tres puntos de vista.

• Compare las respuestas adaptativas del tipo I en insectos cuando se


enfrentan a bajas y altas temperaturas.

LOS GREMIOS O GRUPOS FUNCIONALES: CONCEPTO


ADAPTATIVO EN ECOLOGÍA

La teoría de gremios ha sido desarrollada ampliamente en la ecología de


insectos y aplicada a hormigas, mariposas, escarabajos, ortópteros y otros gru-
pos.

114
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• Revise el concepto de “gremios” en la teoría ecológica.

• Examine la clasificación gremial de Andersen aplicada a las hormigas


de Australia.

• ¿Qué criterios tuvo en cuenta Andersen para la definición de estos


grupos?

Fuente: Andersen (1990).

LAS ESTRATEGIAS DE HISTORIAS DE VIDA: CONCEPTO


ADAPTATIVO EN EVOLUCIÓN

El término historias de vida hace relación a las condiciones ambientales


en las cuales un organismo maximiza su adecuación, ya sea ésta vista como
tasas de fecundidad y sobrevivencia diferenciales o como las proporciones ge-
notípicas en una población que pasan a la siguiente generación. En la litera-
tura se señalan los siguientes factores como componentes de las historias de
vida (Morales, 1988):

 Tamaño + Crecimiento y desarrollo + Reproducción


 Sobrevivencia + Esfuerzo reproductivo = FITNESS

115
GERMÁN AMAT GARCÍA

6.2. Práctica sobre la significancia taxonómica de


caracteres en los Hexapoda
Germán Amat
Profesor Asociado
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

Importancia de los caracteres

Los caracteres son atributos que varían de una clase de organismo a otro;
sin embargo, no toda variación observable puede utilizarse como carácter taxo-
nómico. La selección y el registro correcto y detallado de los caracteres es
una de las tareas más importantes de la práctica taxonómica; esta selección
depende generalmente del problema a resolver de los recursos metodológicos
disponibles (Lanteri y Cigliano 2005). Una de las necesidades prácticas de la
clasificación está en la formación de grupos y en la definición diagnóstica de
sus entidades constitutivas, prescindiendo, en un buen número de casos, de
criterios estrictamente filogenéticos.

En esta práctica se realizará una normatización taxonómica, con operati-


vidad de caracteres dicotómicos que reflejen cierto grado de variabilidad que
permita obtener grupos jerárquicos y diagnosis individuales.

• Reciba los cinco especímenes de trabajo y seleccione uno para su


diagnosis taxonómica.

Nota: Utilice el formato de caracteres para la identificación de grupos.

116
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

FORMATO DE ALGUNOS CARACTERES


PARA LA DETERMINACIÓN DE ÓRDENES
EN HEXAPODA
1. Tamaño  Diminuto (hasta 2 mm)
 Entre 2-3 cm
 Más de 4 cm
2. Tipo de cabeza  Hipognatha
 Prognatha
 Opistognatha
3. Ocelos  Presentes
 Ausentes
4. Tipo de aparato bucal  Masticador
 Chupador
 Picador chupador (en pico)
 Masticador-Lamedor
 Succionador
 Otro ____________
5. Tipo de antena  Filiforme
 Moniliforme
 Setácea
 Geniculada
 Lamelada
 Clavada
 Otro ____________
6. Inserción de las antenas en la  Sobre la frente
cabeza
 En la parte dorsal de la cabeza
7. Alas  Presentes
 Ausentes
8. Número de alas desarrolladas  1 par
 2 pares

117
GERMÁN AMAT GARCÍA

9. Tipos de alas anteriores  Membranosas


 Apergaminadas
 Elitrosas
 Hemielitrosas
 Escamosas
10. Tamaño de alas anteriores con  Iguales
relación a las posteriores
 Mayores
 Menores
11. Desarrollo de la venación alar  Muy desarrollada
 Moderada
 Escasa
12. Modificación de patas  Cavadora
anteriores y posteriores
 Saltadora
 Raptoras
 Corredora (ver los 3 pares)
 Otro ____________
13. Cercos  Presentes
 Ausentes
14. Modificaciones estructurales de  En tenaza
los cercos
 Filamentosos
 En papila
 En aguijón
15. Disposición de la genitalia  Interna
 Conspicua o casi externa
16. Número de segmentos tarsales  2a3
(2º par de patas)
 4a5
17. Forma de los tarsos  Diferentes
 Más o menos iguales
18. Tipo de unión tórax-abdomen  Amplio
 Costreñida
19. Número de uñas tarsales  1
 2

118
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• Observen en grupo los individuos y realicen una selección de caracteres


(5).

• Elaboren una tabla como el siguiente ejemplo:

ESTRUCTURA CARÁCTER ESTADOS DE CARÁCTER

Pata Tipo morfofuncional 1. Corredora


2. Cavadora
3. Nadadora

Fuente: Utilice como ayuda el plan base típico de algunos órdenes de


insectos.

• Establezca la normatización taxonómica ordenando los especímenes


de acuerdo con los caracteres seleccionados (a manera de clave
pictórica dicotómica).

• Entregue por grupo el formato de caracteres resuelto con esquemas al


respaldo, clave diagramática y diagnosis por cada ejemplar.

119
GERMÁN AMAT GARCÍA

6.3. Comparando métodos en la Sistemática


Germán Amat
Profesor Asociado
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

Carlos Sarmiento
Profesor Asistente
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

INTRODUCCIÓN

Existen tres escuelas de clasificación biológica que difieren en su filosofía y,


por tanto, en sus métodos: el evolucionismo, el feneticismo y el cladismo (Mayr
y Ashlock, 1991). En la escuela evolutiva o escuela clásica se busca reconstruir
la historia de un grupo mediante el estudio de fósiles y la asignación de peso o
mayor relevancia a algunos caracteres que faciliten esta reconstrucción. En la
escuela fenética o de taxonomía numérica no se persigue reconstruir esta histo-
ria y a partir de la comparación de todos los caracteres, se establece el nivel de
similitud general. En la escuela cladista y filogenética se busca la reconstruc-
ción histórica mediante la comparación de caracteres con igual importancia a
priori, pero empleando a posteriori sólo aquellos que son novedades evolutivas
(sinapomorfias).

La fuerte influencia que tienen estos métodos en la Biología comparada,


obligan a quienes trabajan con seres vivos a reconocer los principios teóricos
y metodológicos de cada escuela (Lanteri y Cigliano, 2005). El presente ta-
ller pretende dar a conocer el desarrollo operativo básico de cada uno de los
métodos partiendo de un grupo de organismos hipotético diseñado por Artigas
(1979).

PROCEDIMIENTO

La práctica se desarrollará formando grupos de máximo tres personas. Cada


uno seguirá las pautas descritas a continuación:

1- METODOLOGÍA EVOLUTIVA

a) Elabore un modelo que interprete la historia evolutiva del grupo hipotéti-


co de organismos (ejemplares 1-12 del anexo) basados en sus propuestas
de tendencias evolutivas según nociones de desarrollo gradual. Repre-
sente este modelo mediante un árbol genealógico. Tenga en cuenta las
siguientes condiciones:

120
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• El ancestro es el organismo número 11.


• La historia se cumple en cuatro períodos.
• Se excluye en organismo el número 9.

b) Elabore una tabla de estructuras-caracteres(6)-estados de caracter.

c) Elabore una tabla donde se describan las principales tendencias evoluti-


vas y en cada una de ellas los principales procesos que ocurren, así:

TENDENCIA EVOLUTIVA PROCESOS


1- Nómbrela, seleccionando uno de los
proceso 1 + proceso 2 + proceso 3
procesos
2- Nómbrela, seleccionando uno de los
proceso 1 + proceso 2 + proceso 3
procesos

2- METODOLOGÍA FENÉTICA
a) Escoja seis caracteres presencia (1) /ausencia (0) en los organismos 3, 5 y
7 y preséntelos en una tabla especies/caracteres.

CARACTER/TAXONES 3 5 7
1. Ej.: Desarrollo de antena delgada (0) engrosada (1) engrosada (1)

b) Cuantifique el grado de similitud entre pares de especies mediante el


índice de Jaccard* (presente esto en una matriz especie/especie). Su fór-
mula es:
a
J = ________
a+b+c

a = presencia conjunta del caracter (1,1).


b = presencia del caracter en la especie A y ausencia en B (1,0).
c = ausencia del caracter en la especie A y presencia en B (0,1).
* Este índice va de 0 a 1, donde 1 es la similitud máxima.

c) Elabore un cuadro de similitudes, así:

Taxón 3 5 7
3
------
5
------
7
------

121
GERMÁN AMAT GARCÍA

d) Elabore el diagrama de agrupamiento. Para ello escoja el valor de Jaccard


más alto y forme un conjunto con el par de especies involucradas, luego
tome el valor inmediatamente inferior y asocie la especie correspondien-
te con el primer conjunto formado. (Sólo se podrá formar un fenograma
con tres entidades).

3- METODOLOGÍA CLADÍSTICA
a) Escoja seis caracteres presencia (1) /ausencia (0) en los organismos 3, 5 y
7 y preséntelos en una tabla especies/caracteres.

b) Emplee el organismo 9 como grupo de comparación o grupo ajeno (incor-


pórelo en la matriz).

c) Establezca la polaridad de los caracteres teniendo en cuenta lo siguiente:


si el estado del caracter está en el grupo propio (3, 5, 7) y en el grupo ajeno
(9), se trata de un estado primitivo o plesiomórfico (0); si el estado se en-
cuentra sólo en el grupo propio, se considera derivado o apomórfico (1).

CARACTER/TAXONES 3 5 7
1. Ej.: Desarrollo de antena delgada (0) engrosada (1) engrosada (1)

d) Elabore todos los cladogramas posibles con las tres especies objeto de
estudio (3, 5, 7) y ubique la posición de cada uno de los seis caracteres
utilizados. En este momento es posible que un caracter se comporte como
una novedad evolutiva (sinapomorfia) en un cladograma y como una con-
vergencia (homoplasia) en otros.

e) En cada cladograma cuente el número de cambios evolutivos, consideran-


do pérdida de caracteres o convergencias. Utilice CONVENCIONES ADE-
CUADAS:

• sinapomorfia ◦ homoplasia (convergencia)


□ reducción ∗ autapomorfia

f) Seleccione el cladograma con el menor número de cambios contabilizados


(criterio de parsimonia).

PRESENTACIÓN DE RESULTADOS

EVOLUTIVO FENÉTICO CLADÍSTICO


Tabla de caracteres +
Tabla de líneas-procesos Matriz de caracteres
cuadro similitudes
Árbol evolutivo Fenograma Cladogramas posibles

122
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

ANÁLISIS

1- Identifique:

a) Una estructura de éxito en el grupo.


b) Una estructura de extinción.
c) Dos caracteres homólogos.
d) Dos caracteres convergentes.
2- Haga un análisis comparativo de los métodos utilizados (tres párrafos).

ANEXO
(Organismos hipotéticos de trabajo diseñados por Artigas, 1979)

123
GERMÁN AMAT GARCÍA

6.4. Determinación del tamaño poblacional en


Orthoptera Acridoidea
Germán Amat
Profesor Asociado
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

INTRODUCCIÓN

Un muestreo ecológico de insectos puede llevarse a cabo para conocer dis-


tintos aspectos de las poblaciones silvestres con un interés científico; en otros
casos, para establecer programas de manejo de especies en estudios de con-
trol de plagas, monitoreo de vectores o de conservación. Una de las variables
fundamentales para el conocimiento de las poblaciones es su densidad y, por
ende, el tamaño de la población. De esta manera, estimar el tamaño e identi-
ficar el área de acción son las premisas para indagar sobre las poblaciones de
insectos.

En la literatura se conocen tres métodos para estimar la densidad pobla-


cional de insectos: los absolutos, los relativos y los índices de población. Los
primeros producen resultados del tipo densidad/unidad de superficie y cuenta
con tres técnicas: la de exclusión o remoción, la del vecino más próximo y la de
captura/recaptura; esta última será tema de la presente práctica.

Fundamento de la técnica captura/recaptura

• Presupone que durante el tiempo entre


muestreos no han ocurrido nacimientos,
muertes, migraciones y todos los organismos
tienen la misma probabilidad de ser
capturados. Consiste en tomar una muestra
de la población, marcar los individuos
capturados y devolverlos a su hábitat. Después
de un tiempo propicio en el que los individuos
se mezclan con los otros individuos de la
población, se toma una segunda muestra.

• De los individuos capturados, habrá una


fracción de individuos marcados y otros no
marcados; si las recapturas corresponden a
un número amplio de individuos, se podrá
estimar mediante (N)*.

124
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

METODOLOGÍA

PREMUESTREOS

• En un lapso de una hora, empleando una red entomológica, realice capturas


de ortópteros en un parche de vegetación preferentemente secundaria con
predominio de vegetación arbustiva. De las especies encontradas seleccione
la más abundante y reserve un individuo para su identificación taxonómica.

MUESTREOS Y TÉCNICAS DE CAPTURA

• Planifique las capturas estableciendo una unidad de esfuerzo por intervalo


de tiempo en un transecto o parcela. Se recomienda un muestreo en parcelas
de 10 m x 10 m o en transectos lineales de 10 m cada uno en intervalos de
tres minutos, así:

Tiempo 1 ………………… minuto 3


Tiempo 2 ………………… minuto 10
Tiempo 3 ………………… minuto 15
Tiempo 10 ……………… minuto 50

• Realice conteos de individuos de la especie en estudio por número de tiem-


pos.

• Marque los individuos capturados.

• Libere los individuos capturados marcados al final del muestreo.

• Repita el muestreo, en el mismo sitio, a las 24 horas (el tratamiento de los


datos exige un único marcaje con una recaptura).

• Realice un censo de los individuos capturados con marcas (recapturas).

125
GERMÁN AMAT GARCÍA

Registro de datos
Consigne los primeros datos de la siguiente manera:
Capturas
Número de Número de Total de
Tiempo de Total
individuos individuos no individuos no
captura liberados
marcados marcados marcados
1

10
Recapturas
Número de Número de Total de
Tiempo de Total
individuos individuos no individuos no
captura liberados
marcados marcados marcados
11

20

MATERIALES

- Cordel o pita (100 m)


- Jama para captura de insectos voladores
- Cinta de enmascarar
- Pinzas entomológicas
- Cámara letal con acetato de etilo
- Formatos para censos de insectos
- Marcador de capturas (se recomienda pintura blanca correctora)

ANÁLISIS DE LOS DATOS

2
Se valora mediante el índice de Lincoln, también conocido como el
estimador de Peterson. Los mejores estimados se obtienen cuando el
número de organismos marcados y liberados (a) es muy similar a los
recapturados (n):

126
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

P = (an)2
________
r

Donde: p = tamaño de la población total


a = número de organismos marcados y liberados
n = número de organismos recapturados
r = número de organismos marcados y recapturados

Para el presente caso, el tamaño de la población podrá estimarse


mediante
n1. n 2
* ________
(N)
m2
Donde: N = tamaño de la población total
n1 = número de organismos en la primera captura
n2 = número de organismos en la segunda captura
m2 = número de organismos marcados en la recaptura

Consideraciones básicas

Existen seis condiciones básicas para la aplicación exitosa del


método:
1. Los animales marcados tienen que mezclarse completamente
con la población original.
2. Se asume ausencia de pérdidas o ganancias de individuos por
muertes, nacimientos o migraciones.
3. La actividad normal de los animales marcados no debe afectarse
por las marcas.
4. En los muestreos, que son al azar, todos los individuos
(marcados y no marcados) tienen la misma probabilidad de ser
capturados.
5. El muestreo debe hacerse en intervalos de tiempo adecuados,
es decir, lo más corto posible para evitar cambios en el número
total y lo más amplio posible para garantizar que los marcados
y no marcados puedan mezclarse.
6. La captura de un individuo no debe afectar la probabilidad de
que el individuo vuelva a ser capturado.

127
GERMÁN AMAT GARCÍA

6.5. Cuantificación de la herbivoría de insectos


Germán Amat
Profesor Asociado
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

Orlando Vargas
Profesor Asociado
Departamento de Biología
Universidad Nacional de Colombia

INTRODUCCIÓN

Cuando una planta es atacada por un insecto fitófago, ésta tiene respuestas
de defensa que pueden ser de muchos tipos, dependiendo de la historia evolu-
tiva de cada especie vegetal. Entre las estrategias antiherbivoría más impor-
tantes se cuentan:
1. Distribución espacial discreta o aparente, lo cual hace difícil o fácil su loca-
lización por parte de los insectos fitófagos.
2. Baja calidad nutritiva de la planta, lo que ocasiona una baja palatabilidad
en los insectos.
3. Ritmos fenológicos de la planta discordantes con la biología y poblaciones del
insecto fitófago. Por ejemplo, muchas plantas sincronizan su alta producción
de hojas con las épocas de disminución de las poblaciones de herbívoros.
4. Producción de defensas físicas como cutículas gruesas, pubescencias, espi-
nas, pelos urticantes, etc.
5. Producción de sustancias químicas (metabolitos secundarios) de sabor agra-
dable que impiden que el insecto herbívoro se alimente de la planta; otras
plantas tienen toxinas que envenenan al herbívoro o producen compuestos
que alteran el ciclo de crecimiento normal del agresor o hacen indigerible la
planta (látex, resinas).
Aunque los metabolitos secundarios son agentes de defensa en las inte-
racciones planta-planta, planta-patógeno, planta-animal, estas sustancias no
afectan de igual modo a todos los enemigos de la planta. Generalmente, los
herbívoros “especializados” son más resistentes a los efectos de estas sustan-
cias que los herbívoros “generalistas”. Las defensas químicas como la acción
de los taninos corresponden a defensas químicas cuantitativas, debido a que se
vuelven más efectivas al aumentar su concentración; en contraste, las defensas
químicas, como la acción de alcaloides, impiden la herbivoría aun en bajas con-
centraciones. La producción de estos metabolitos secundarios desvía la energía
del crecimiento y la reproducción de las plantas; por consiguiente, imponen un

128
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

alto costo y se concentran en plantas que son fácilmente encontradas por los
insectos herbívoros.

Feeny (1976) propuso una teoría que trata de explicar la interacción plan-
ta-herbívoro en cuanto a la capacidad del herbívoro para detectar la planta;
dividió las plantas en dos categorías según su detectabilidad.

1
Características de las plantas aparentes y discretas para
reconocerlas en campo

Plantas aparentes Plantas discretas


• Crecimiento lento • Crecimiento rápido
• Perennes • Efímeras anuales
• Ciclo de vida largo • Ciclo de vida corto
• Metabolitos “costosos” • Metabolitos “baratos”
• Escapan por sustancias químicas • Escapan por baja apariencia
• Comunes, agrupadas • Raras, dispersas

Según esto, las predicciones de Fenny nos indican que las plantas discretas
deberán invertir menos energía en defensas químicas, es decir, invierten menos
energía en la producción de sustancias de defensa química cualitativa y si se
enfrentan a insectos herbívoros, éstos tendrán que ser “especialistas”. Por lo
contrario, las plantas aparentes tendrán defensas químicas cuantitativas para
impedir toda acción de insectos herbívoros, a pesar del alto costo que repre-
senta para la planta.

• Ponga a prueba la teoría de Fenny, seleccionando en campo un


conjunto de especies de plantas (10).

METODOLOGÍA

MUESTREO DE MATERIAL VEGETAL

• Con base en las características de diferenciación seleccione en campo cinco


especies de plantas aparentes y cinco de plantas discretas.

• Seleccione el follaje al azar (hojas jóvenes y maduras) en cada especie de


trabajo.

129
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Escoja al azar (utilice una tabla de números aleatorios) cien hojas por cada
especie de trabajo.

PROCESAMIENTO DE DATOS

• Calcule los porcentajes de área defoliada con base en categorías de herbivoría.


• Calcule los índices de herbivoría por especie.

3
Categorías de herbivoría

categoría 0 1 2 3 4 5
% área defoliada 0 1-6 7-12 12-25 26-50 50 o más

• Diseñe una tabla de especies vs. categorías con el índice de Dirzo, así:

• Elija las pruebas estadísticas (no paramétricas) apropiadas para demostrar


diferencias entre las distintas categorías y entre las diferentes característi-
cas; por ejemplo, aparentes-no aparentes; con látex-sin látex; con pubes-
cencias-sin pubescencias.

Cálculo de los índices de herbivoría (índice de Dirzo)


i
n(i)
I. H. = ________
N

Donde: n = número de individuos por categoría


i
i = categoría
N = número total de hojas

MATERIALES
- Tijeras podadoras
- Cinta de enmascarar
- Bolsas plásticas
- Tijeras

130
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Especies vs. Categorías

Categorías

Especies 0 1 2 3 4 5
% área defoliada

Preguntas fundamentales

Trate de responder a los siguientes planteamientos:

1. ¿Qué relación hay entre la herbivoría y las características de los


atributos foliares?

2. En dónde se presenta mayor herbivoría: ¿en plantas aparente o en


aquellas discretas?

3. ¿Qué prueba de observación haría para saber si una especie es más


palatable que otra?

4. ¿Qué papel pueden jugar los insectos en la diversidad de una comunidad


vegetal?

131
GERMÁN AMAT GARCÍA

6.6. Caracterización de insectos antófilos


Germán Amat
Profesor Asociado
Instituto de Ciencias Naturales
Universidad Nacional de Colombia

David Sánchez
Biólogo
Universidad Nacional de Colombia
Candidato Mg. Sc. en Biología, Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá

INTRODUCCIÓN

En la polinización entomófila los insectos operan como vectores del polen


al transportarlo de una flor a otra. Este hecho es de enorme importancia para
las plantas, pues asegura su éxito reproductivo al facilitar la fecundación de la
flor, el desarrollo del fruto y la producción de semillas. Los insectos obtienen
recompensas alimenticias de las plantas en forma de néctar o polen. El néctar
proporciona energía a los insectos, mientras que el polen, por su alto contenido
proteico, es usado para la maduración del huevo y el crecimiento de las larvas
(Heinrich, 1973).

La entomofilia o polinización por insectos es el síndrome de polinización más


extendido entre las fanerogamas, ya que alrededor del 67 % de estas plantas son
polinizadas por insectos (Barnes y Ruppert, 1996), pertenecientes a los órdenes
Coleoptera (cantarofilia), Lepidoptera (falenofilia), Diptera (miofilia) e Hyme-
noptera (melitofilia) (Kearns, 2001). La polinización entomófila especializada
se deriva de la concepción coevolutiva entre plantas y polinizadores planteada
por Darwin y desarrollada posteriormente con el concepto de los síndromes de
polinización. Como ejemplo de polinización muy selectiva se pueden destacar
a las orquídeas, que reciben o aceptan únicamente a una especie de abeja
polinizadora. Sin embargo, la generalización o redundancia en los sistemas de
polinización es probablemente la regla, más que la excepción (Kearns, 2001),
ya que la mayoría de flores entomófilas reciben visitas de diferentes tipos de
insectos (Moldenke, 1976; Ellis y Ellis-Adams, 1993, Waser et al., 1996, citados
en Kearns, 2001).

Además de los insectos polinizadores, existen otras estrategias de vida que


aprovechan en alguna medida el recurso floral. Algunos insectos visitantes flo-
rales, por ejemplo, son insectos ladrones de polen que sólo obtienen alimento
de las flores pero no son polinizadores efectivos. Los insectos predadores que
aprovechan las estructuras florales para mimetizarse y cazar insectos antófilos
constituyen otra estrategia que se aprovecha de la vulnerabilidad de los insec-
tos antófilos cuando se alimentan de polen o néctar.

132
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

• ¿Qué estructuras morfológicas y cuáles adaptaciones de las flores y


de los órdenes de insectos polinizadores facilitan la polinización?

• Discuta y analice cuáles síndromes de polinización entomófila son


más eficientes para las plantas:

- Síndromes generalistas vs. síndromes especialistas.

- Cantarofilia vs. falenofilia vs. miofilia vs. melitofilia.

METODOLOGÍA

EN CAMPO
• Realice barridos con la red entomológica sobre dos especies de plantas
en estado de floración (mínimo cinco flores por especie) para la captura
de los insectos antófilos. Se puede observar la visita de algún insecto y
proceder a su captura o colocar la red sobre la inflorescencia de modo que
los insectos que se encuentren en ésta queden dentro de la jama.
• Aplique a cada insecto capturado 1 a 2 gotas de acetato de etilo con el
propósito de inmovilizarlo, luego frote con una microsección de gelatina
el aparato bucal, las patas y la cara ventral del tórax con la ayuda de una
jeringa de insulina que contenga la gelatina. Estas regiones corporales del
insecto, que son las que mayor contenido de polen presentan, permiten la
obtención de las cargas de polen transportadas por los insectos antófilos.
• Con las microsecciones de gelatina obtenidas elabore las láminas semiper-
manentes directamente en campo con la ayuda de una vela que derrita
de forma lenta la gelatina. También se puede depositar temporalmente
la gelatina en bolsas resellables rotuladas para luego realizar el procedi-
miento descrito unas horas más tarde.
• Dentro de las bolsas resellables rotuladas que contengan alcohol al 70 %,
introduzca los insectos visitantes capturados para su determinación taxo-
nómica en laboratorio.
• Elabore una lámina semipermanente adicional con el polen de cada espe-
cie de planta evaluada.

EN LABORATORIO
• Utilizando el microscopio determine el tamaño y la morfología del polen
de cada especie de planta evaluada (40x y 100x).

133
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Determine taxonómicamente los insectos visitantes colectados, así como


el polen de las láminas semipermanentes construidas con la gelatina to-
mada de cada insecto.

• Discrimine por morfoespecies de insectos visitantes y morfotipos de po-


len.

ANÁLISIS Y PROCESAMIENTO DE DATOS

• Determine la composición y riqueza de insectos antófilos que visitan cada


planta y de los insectos que contienen cargas polínicas.

• Identifique qué grupos o especies de insectos visitan un mayor número de


especies de plantas (registran un mayor número de morfotipos de polen).

• Asigne una categoría trófica a los insectos de acuerdo con su previa iden-
tificación; con ello puede concluir cuáles especies de insectos visitantes
tienen una estrategia predadora y si se relacionan los hábitos dados a
conocer en la literatura con los hábitos antófilos observados.

• Determine la diversidad de insectos antófilos y de insectos con contenido


polínico encontrados por planta utilizando índices de diversidad.

MATERIALES

– Red entomológica o jama para captura de insectos antófilos


– Acetato de etilo
– Gelatina (agua destilada 46 %, glicerina 39 %, gelatina 13 %, fenol 1,3 % y
fucsina básica < 0,1 %)
– Jeringas de insulina con gelatina
– Láminas portaobjeto
– Laminillas cubreobjeto
– Esmalte transparente
– Bolsas resellables pequeñas
– Alcohol al 70 %
– Trozos de papel pergamino y rapidógrafo para rotulación

134
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

6.7. Caracterización de insectos micetófilos


Eduardo Amat
Instituto de Investigaciones de Recursos Biológicos
Alexander von Humboldt
ecamat@humboldt.org.co

INTRODUCCIÓN

En la naturaleza, insectos y hongos entretejen una amplia red de interaccio-


nes ecológicas, desde los hongos que atacan insectos como los entomopatóge-
nos hasta los insectos que comen hongos denominados micófagos. Esta práctica
enfocará su interés en la diversidad de las comunidades de insectos micófagos
con los hongos comúnmente conocidos como setas.

Se define como micofagia al consumo de micelio, cuerpo fructífero, esporas,


o cualquier estructura fúngica por un insecto (Lawrence, 1989); contrario a lo
que se pensaba, este patrón alimentario se encuentra ampliamente diseminado
entre insectos, principalmente en los órdenes Diptera y Coleoptera. De acuerdo
con el grado de asociación al hongo, los insectos se pueden categorizar como:

• Micetobiontes o micófagos primarios: insectos cuya asociación es obligato-


ria, normalmente dependen del hongo para llevar su ciclo de vida. Utilizan
el hongo como lugar de abrigo y oviposición; se encuentran principalmente
en los primeros estados de desarrollo del hongo.

• Micetófilos o micófagos secundarios: insectos cuya dependencia por los


hongos no es absoluta; exhiben cierta afinidad con los hongos pero también
se pueden encontrar en otros recursos fuentes de materia orgánica en des-
composición. Este tipo de insectos usualmente se encuentran en estados de
desarrollo intermedios y finales del hongo.

• Micetóxenos: a esta categoría pertenecen los insectos que ocasionalmente


se encuentran en los carpóforos; no es clara la relación y por lo general uti-
lizan el hongo como refugio temporal. En esta categoría es común encontrar
insectos entomófagos, parasitoides e hiperparasitoides.

Es evidente que la naturaleza del hongo condiciona profundamente la eco-


logía de la fauna asociada; de la misma manera y en una escala más amplia de
tiempo es posible que también afecte su historia evolutiva. Algunos coleópteros
micófagos que llevan su ciclo de vida en hongos carnosos y efímeros, llevan a
cabo un desarrollo larval acelerado de aproximadamente 3 a 11 días, mientras
que los asociados a hongos persistentes alcanzan a tardar de 16 a 72 días; estas
historias de vida reflejan una adaptación a la naturaleza del hábitat; con estas
respuestas exhiben patrones bien definidos de acuerdo con el uso del recurso o
la necesidad de enfrentar diferentes presiones (Ashe, 1987).

135
GERMÁN AMAT GARCÍA

La fauna de insectos asociados a hongos en hábitats tropicales suelen ser


comunidades formadas por un considerable número de especies; generalmente
son entidades complejas en donde se conjugan una infinita cantidad de factores
que afectan su naturaleza (Amat et al., 2004). Estudios de la relación insecto-
hongo han centrado su interés en la identificación de la diversidad de insectos
que componen estas asociaciones; esto se debe a que son comunidades clara-
mente definidas y fáciles de estudiar, sin embargo, esta interacción proporciona
un óptimo campo para realizar otro tipo de estudios en varias disciplinas de la
Ecología y Genética.

Preguntas fundamentales

• ¿Cómo es la composición y diversidad de la entomofauna asociada a


hongos?

• ¿Existen especies dominantes y raras?

• ¿Existen patrones en la selección de hospederos?

• ¿Micófagos generalistas o micófagos especialistas?

• ¿Hay competencia por el recurso?

• ¿Se evidencia alguna repartición del recurso?

• ¿Que estrategia utilizan los insectos para minimizar la competencia?

• ¿Existe alguna relación entre la diversidad de insectos con caracterís-


ticas intrínsecas del hongo?

METODOLOGÍA

COLECTA DE HONGOS

• En campo seleccione un recorrido predeterminado (aproximadamente una


hora), haga uso del cronómetro en el momento de empezar y finalizar la
colecta; a medida que avanza en el recorrido, identifique la ubicación
fortuita de cada hongo o seta, una vez ubicado acérquese de manera
cautelosa para no perturbar la presencia de posibles insectos voladores;
utilice el envase plástico para recoger el pie del hongo (estípite) y con la
otra mano tape inmediatamente el envase (figura 6.1), un solo envase se
utilizará por hongo. Terminado el recorrido remítase en el menor tiem-
po posible al laboratorio; los hongos principalmente basidiomicetos son

136
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

efímeros y su consistencia no permite una manipulación por largos perío-


dos (preferiblemente escoja un bosque con gran cantidad de hojarasca o
material vegetal en descomposición, esto aumenta las posibilidades de
encontrar setas).

EN LABORATORIO

• Separe y rotule los hongos colectados, asigne un número único de muestra


a cada hongo.

• Separe en un vial o envase pequeño con alcohol al 70 % los insectos adul-


tos encontrados, utilice un vial por cada muestra y rotule.

• Complete la información de las muestras de hongos anotando caracte-


rísticas físicas, color, altura, diámetro del píleo, presencia y número de
insectos, entre otras observaciones.

• Disecte una pequeña sección sagital del hongo y consérvela en un papel


seco, llévela al horno para muestras botánicas a fin de secar la muestra y
facilitar su identificación taxonómica.

• La porción restante del hongo usualmente infestado con larvas, llévela a


la cámara de cría (figura 6.2) (sólo utilice una cámara por hongo), alma-
cene en un lugar seco y oscuro.

• Revise periódicamente los montajes; a medida que emerjan los nuevos


adultos colecte y preserve en alcohol, rotule con el mismo número de
muestra correspondiente al hongo del cual emergió.

ANÁLISIS DE LA INFORMACIÓN

• Identifique taxonómicamente los insectos adultos encontrados en campo


y los emergidos de la cámara de cría, separe familias y morfotipos, a con-
tinuación cuantifique y tabule.

• Con la ayuda de un colega botánico o micólogo, determine taxonómi-


camente los hongos colectados, hasta donde sea posible a la mayor re-
solución taxonómica; de igual manera separe morfotipos, cuantifique y
tabule.

• Para estimar la representatividad de su muestra realice una curva de acu-


mulación de especies o curva de colector, utilice diferentes estimadores
de riqueza. Ej.: ICE, CHAO, Jackknife… analice los datos y discuta.

• Por medio de un análisis sencillo de correspondencia, relacione incidencia


de insectos y hongos, discuta los posibles patrones en la selección del
hospedero, señale si encontró grupos especialistas o generalistas.

137
GERMÁN AMAT GARCÍA

• Aplique índices de diversidad y riqueza: Shannon, Margalef, Simpsom…

• Grafique el rango de las abundancias por especies.

• Categorice los insectos de acuerdo con los grados de asociación anterior-


mente descritos.

• Agrupe los datos de riqueza y abundancia por:

- Categorías de desarrollo del hongo


- Categorías de tamaño
- Órdenes o familias de hongos
- Consistencia (carnosos o leñosos)

• Analice y formule posibles hipótesis que expliquen sus datos.

Adicionalmente:

Con base en los datos de emergencia de adultos infiera ciclos de vida. Repita
su práctica en otra temporada climática contrastante (invierno, verano, seca o
lluviosa); con base en los tiempos cronometrados y las abundancias de hongos,
infiera la disponibilidad del recurso de acuerdo con la temporada.

MATERIALES

- Envases pequeños plásticos de boca ancha


- Envases medianos de vidrio de boca ancha
- Viales o envases plásticos pequeños
- Pinzas entomológicas
- Cronómetro
- Espuma
- Bolsa pequeña de tierra o arena

138
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

- Alcohol al 70 %
- Rapidógrafo o marcador de tinta indeleble
- Cinta de enmascarar
- Libreta de campo

Figura 6.1. Método manual de colecta de hongos y sus insectos asociados.

Tapón de
espuma

Hongo

Capa de
tierra

Figura 6.2. Montaje para la cría de insectos asociados a hongos.

139
GERMÁN AMAT GARCÍA

6.8. Obtención de ADN de insectos con calidad


para la secuenciación
Luz Myriam Gómez Piñérez
Bacterióloga y laboratorista, Universidad de Antioquia
Mg. Sc. en Entomología, Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín
Grupo de Investigación en Sistemática Molecular GSM
Universidad Nacional de Colombia, sede Medellín

INTRODUCCIÓN

El campo de la Biología molecular ha tomado un gran auge en los últimos


años; muchos entomólogos usan esta herramienta, ya que brinda un nuevo nivel
de resolución para el estudio de la ecología y la sistemática de insectos (Loxda-
le y Lushai, 1998). Dentro de este campo, las secuencias de ADN desempeñan
un papel importante, pues son una herramienta útil en el análisis de variación
intraespecífica, especies crípticas, variación geográfica, comportamiento re-
productivo, relaciones filogenéticas, y estructura de poblaciones de insectos;
complementando de forma importante los estudios realizados con base en ca-
racteres morfológicos (Avise, 2004; Hoy, 1994).

El empleo de este tipo de información (secuencias de ADN) en estudios de


insectos, se relaciona con el desarrollo de técnicas como la reacción en cadena
de la polimerasa (PCR) y del secuenciamiento de ADN, que permiten seleccio-
nar regiones específicas proporcionando gran cantidad de información genética
(Parker et al., 1998). Además, las secuencias poseen la característica de ser
conectables permitiendo la comparación de datos mediante los diversos estu-
dios (Caterino et al., 2000), y en comparación con otras técnicas, permite la
utilización de pequeñas cantidades de tejido, característica importante para
estudios en entomología (Parker et al., 1998; Hillis et al., 1996; Hoy, 1994).

Para obtener el ADN a partir de insectos, con calidad óptima para secuencia-
ción, existen múltiples métodos (fenol-cloroformo, DNeasy Kit [Qiagen], DTAB-
CTAB, buffer de lisis, etc.), cuya utilización depende, entre otros, del tiempo y
tipo de preservación de la muestra. La adecuada colección y almacenamiento
de tejidos tiene un papel importante en la calidad del ADN obtenido y en la
elección de las técnicas a emplear; para más detalle referirse a Dessauer et al.
(1996). Los pasos básicos para obtener el ADN son: extracción, verificación de la
extracción, amplificación (región específica) y verificación de la amplificación
(véase recuadro 1).

En esta práctica se desarrollará un protocolo “sencillo” para la extracción


de ADN, el cual consiste en la utilización de un buffer de lisis que ha mostrado
buenos rendimientos en la obtención de ADN a partir de tórax y patas de insec-
tos (mariposas, abejas, dípteros), incluso en especímenes de museo de dos años
de antigüedad. Para la amplificación del ADN y la verificación se desarrollarán
protocolos estándar (Bedoya et al., 2005; Uribe et al., 2006).

140
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Es de relevancia anotar que para el desarrollo de esta actividad se requiere


de buenas prácticas de bioseguridad, procurando condiciones de asepsia, evi-
tando la contaminación de las muestras. Los mesones de trabajo deben limpiar-
se previamente, el material que se va a utilizar debe ser estéril y la persona
que va a desarrollar el trabajo debe tener guantes y bata de laboratorio. El
trabajo a realizarse requiere de concentración y orden, ya que un descuido al
dispensar los reactivos o las muestras puede conducir a la obtención de resul-
tados erróneos.

El material fuente de ADN (insectos) debe estar codificado y registrado (iden-


tificación taxonómica, procedencia, tipo de conservación, etc.). Debe llevarse
un cuaderno de registro de actividades y procedimientos realizados.

Diagrama de flujo de los procesos a seguir para la obtención de ADN


con fines de secuenciamiento

Extracción Amplificación Secuenciación


Verificación Verificación
de ADN de ADN de ADN

METODOLOGÍA POR FASES

1. EXTRACCIÓN DE ADN (BUFFER DE LISIS)

Consiste en un proceso que incluye destrucción mecánica de tejidos, tra-


tamiento enzimático y centrifugación diferencial. Este protocolo ha mostrado
excelentes resultados para insectos conservados en isopropanol, en seco o bajo
congelamiento. Para insectos muy quitinizados es recomendable extraer pre-
viamente el músculo y a partir de éste realizar la extracción.

MATERIALES

- Marcador indeleble
- Cuaderno o fichas de registro
- Lancetas estériles
- Viales de 1,5 ml estériles. Utilice un par de viales por cada muestra
- Micropipetas de 20 µl, 100 µl y 200 µl
- Puntas estériles para cada una de las micropipetas a utilizar (20 µl, 100 µl
y 200 µl)

141
GERMÁN AMAT GARCÍA

- Maceradores estériles, uno por cada muestra


- Gradilla con capacidad para viales de 1,5 ml
- Guantes
- Recipiente de descarte
- Papel absorbente
- Nevera de icopor
- Hielo en escarcha

EQUIPO

- Reloj – Cronómetro
- Baño seco (65 ºC)
- Centrífuga refrigerada a -4 ºC
- Secador al vacío

REACTIVOS

- Buffer de lisis (NaCl 5M 1,6 ml; Glucosa 5,48 g; EDTA 0,05 M 170 µl; Tris
HCl 2,4 ml; SDS 20 % 2,5 ml; Tris 1,21g), estéril y con pH ajustado a 7,5
- Acetato de potasio 8M
- Etanol al 70 %
- Etanol al 100 %

Antes de comenzar el proceso, registrar (cuaderno de registro) las muestras


que se van a utilizar. Leer previamente los pasos a seguir y tener a disposición
todos los elementos requeridos para este procedimiento. Emplear una punta
por cada muestra, descartarla después de dispensar el reactivo o muestra.

PROCEDIMIENTO (VÉASE RECUADRO 2)

- Marcar dos juegos de viales por cada ejemplar y disponerlos en la gradilla.

- Sobre una servilleta coloque el insecto y desprenda con ayuda de la lan-


ceta la parte del insecto a utilizar como fuente de ADN (tórax, pata, mús-
culo). Si el espécimen fue conservado en isopropanol, seque el exceso de
éste en la servilleta.

- Deposite la fuente de ADN en un vial de 1,5 ml y adicione 100 µl de buffer


de macerado.

- Use un macerador para cada muestra. Macere la muestra hasta que el bu-
ffer se observe turbio. Luego de la maceración deposite los maceradores
en el recipiente de descarte.

142
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Diagrama de flujo de extracción de ADN (buffer de lisis)

- Cuando la muestra esté completamente macerada coloque el vial en baño


seco a 65 ºC durante 30 minutos. El baño maría, por tanto, debe encen-
derse con anterioridad hasta que alcance la temperatura deseada.

- Al pasar los 30 minutos remueva el vial del baño seco y adicione 14 µl de


acetato de potasio 8M y mezcle.

143
GERMÁN AMAT GARCÍA

- Después de adicionado el acetato de potasio, coloque el vial en el hielo


en escarcha durante 30 minutos.

- Al pasar los 30 minutos, centrifugue a 14.000 rpm durante 10 minutos.


Transcurridos los 10 minutos transfiera el sobrenadante a un nuevo vial
previamente marcado. Descarte el vial anterior.

- Adicione al nuevo vial 100 µl de etanol al 100 % y guarde a -20 ºC durante


24 horas, con la finalidad de precipitar el ADN.

- Al pasar las 24 horas, centrifugue a 14.000 rpm durante 20 minutos.

- Descarte el sobrenadante volteando el vial sobre el recipiente de descar-


te. En el fondo del vial se puede observar un pequeño precipitado (pellet)
que corresponde al ADN extraído.

- Evitando el desprendimiento del precipitado, lávelo depositando 200 µl


de etanol al 70 % y girando el vial entre sus dedos, descarte el sobrena-
dante.

- Repita el lavado con 200 µl de etanol al 100 % y descarte nuevamente el


sobrenadante.

- Para secar la muestra lleve el vial a la secadora de vacío o voltee los viales
sobre el papel absorbente.

- Cuando la muestra esté seca resuspenda en 50 µl de agua bidestilada es-


téril. Es importante que la muestra esté completamente seca, ya que los
residuos de alcohol pueden inhibir la amplificación del ADN.

- Para terminar, almacene los viales debidamente rotulados a -20 ºC (tiem-


pos cortos) o a 80 ºC (tiempos prolongados).

Observaciones importantes:

• Deben evitarse ciclos de congelamiento y descongelamiento frecuentes,


ya que afectan la calidad del ADN.

• Al finalizar el trabajo, organice el mesón de trabajo y guarde los mate-


riales y reactivos en los lugares destinados para los mismos.

2. VERIFICACIÓN DE EXTRACCIÓN DE ADN


EN GEL DE AGAROSA

Este procedimiento se utiliza mediante una electroforesis, comprobando la


obtención o no del ADN y su calidad. Como primera medida debe prepararse el
gel de agarosa, subsecuentemente se siembran las muestras en el gel, se corre

144
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

la electroforesis y se visualiza el gel en una cámara de luz U. V. Para visualizar


el ADN en gel de agarosa se utilizan compuestos que pueden intercalarse con
el ADN y son visibles con luz U. V., entre los cuales encontramos: bromuro de
etidio y EnVISION (amresco ®). Para este caso, utilizaremos como solución re-
veladora EnVISION (amresco ®).

En caso de usar bromuro de etidio, recuerde que es un compuesto muta-


génico y se debe tener mucha precaución para evitar contacto directo o tocar
otros objetos y superficies, si los guantes están contaminados. Evite aspirar sus
vapores. Evite derrames y asegúrese de utilizar siempre los mismos materiales
para la preparación de los geles.

2.1 PREPARACIÓN DEL GEL DE AGAROSA


MATERIALES

- Probeta
- Erlenmeyer
- Palilla
- Pipetas de 0,2 a10 µl
- Puntas estériles
- Guantes

EQUIPOS

- Balanza
- Horno microondas
- Cámara de electroforesis

REACTIVOS

- Agarosa
- Buffer TBE 1X

PROCEDIMIENTO

- En un Erlenmeyer adicione buffer TBE 1X y agarosa (homogenice), a fin de


preparar una solución al 0,8 %. La cantidad de solución a preparar depen-
de del tamaño de la cámara donde se correrá la electroforesis.
- Lleve el Erlenmeyer al horno microondas, hasta que la solución se torne
translúcida.
- Retire el gel del horno microondas y deje enfriar aproximadamente hasta
50 ºC.

145
GERMÁN AMAT GARCÍA

- Sirva el gel en la cámara de electroforesis evitando la formación de burbu-


jas. Recuerde colocar el peine para la formación de los pozos de sembrado.

- Deje transcurrir el tiempo hasta que el gel solidifique.

2.2. SIEMBRA DE MUESTRAS EN EL GEL Y ELECTROFORESIS DE MUESTRAS

MATERIALES

- Nevera de icopor
- Gradilla
- Hielo en escarcha
- Pipeta de 2 µl a 10 µl
- Puntas estériles
- Guantes
- Papel encerado
- Beaker para descarte

REACTIVOS

- TBE 1X
- Solución reveladora (EnVISION - amresco®-)
- Agua destilada estéril

PROCEDIMIENTO

- Cuando el gel esté sólido retire el peine, quite los demás dispositivos y
agregue buffer TBE 1X hasta cubrir el gel por completo.

- En orden consecutivo, disponga sobre una gradilla los viales. Prepare un


vial adicional con agua bidestilada estéril, que servirá como control. Con-
sérvelos en frío.

- En un papel encerado, dispense 8 µl de ADN de cada muestra, adicione 2


µl de solución reveladora y homogenice. Use una punta para cada muestra
y descártela después de su uso.

- Sirva en los pozos del gel cada una de las muestras. En el último pozo
siembre el control. Recuerde registrar el orden que siembra las muestras.

- Conecte la cámara a la fuente de poder y prográmela a 80 voltios durante


una hora. Para verificar que la cámara de electroforesis ha quedado co-
rrectamente instalada, observe la formación de burbujas en los extremos
una vez encienda la fuente de poder.

146
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

2.3. VISUALIZACIÓN DEL GEL (CÁMARA DE LUZ U. V.)

Después de finalizado el proceso de electroforesis, retire el gel y dispóngalo


en la cámara de luz U. V. Use gafas protectoras o careta en caso de observar
el gel directamente. Encienda la luz U. V. y registre fotográficamente el gel
obtenido. Recuerde utilizar un grado de brillo, contraste y exposición uniforme
durante su trabajo, para estandarizar y permitir comparaciones. La fotografía
permitirá visualizar si su procedimiento ha sido exitoso o no; en caso de ser
exitoso podrá ver la calidad de ADN, su estado de degradación y la presencia
de ARN (figura 6.3).

3. AMPLIFICACIÓN DE ADN (PCR)

Método in vitro de síntesis de ADN, donde se amplifica una región específica


de éste, mediante el uso de cebadores (oligonucleótidos) que flanquean la re-
gión de interés. En la actualidad existe gran número de cebadores para insec-
tos, tanto para la amplificación de genes mitocondriales como nucleares.

Como un paso optativo antes de desarrollar la amplificación, puede reali-


zarse un tratamiento con RNasa, el cual se emplea para mejorar los resultados
en la amplificación del ADN. También puede utilizase un equipo de purificación
previo al PCR dependiendo de la calidad de la extracción.

1 2 3 4 5 6 7 8

ADN total

ARN

Figura 6.3. Fotografía del gel de extracción del ADN de mariposas. Pozos 1 a 5: ADN
total, pozo 6: control, pozos 7 y 8: residuos de ARN.

147
GERMÁN AMAT GARCÍA

MATERIALES

- Marcadores indelebles
- Cuaderno o fichas de registro
- Micropipetas de 2 µl, 20 µl, 200 µl y 1.000 µl
- Puntas estériles para cada una de las micropipetas a utilizar (2 µl, 20 µl,
200 µl y 1.000 µl)
- Viales de 1,5 ml, estériles
- Viales para PCR, estériles
- Gradillas
- Beaker de descarte
- Papel absorbente
- Nevera de icopor
- Hielo (escarcha)
- Guantes

REACTIVOS

- Buffer 10 X sin MgCl2


- MgCl2
- Deoxinucleótidos trifosfados (dNTPs [mezcla de dATP, dTTP, dGTP y dCTP])
- Taq-polimerasa
- ADN molde (previamente extraído)
- Cebadores (oligonucleótidos)
- Agua bidestilada estéril

EQUIPO

- Termociclador
Antes de comenzar el proceso, registrar (cuaderno de registro) las muestras
que se van a utilizar. Leer previamente los pasos a seguir y tener a disposición
todos los elementos requeridos para este procedimiento. Emplear una punta
por cada muestra, descartarla, después de dispensar el reactivo o muestra.

PROCEDIMIENTO

- Todos los reactivos deben estar conservados en frío, para lo cual se dis-
pone de la nevera de icopor llena de hielo (escarcha). La taq-polimerasa
sólo se sacará del congelador al momento de usarse y se guardará nueva-
mente una vez servida. Programe el termociclador según el perfil térmico
que se va a utilizar.

148
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

- Registre adecuadamente las cantidades, concentraciones y marca de los


reactivos que empleará para la reacción, el número de las muestras y los
cebadores utilizados.

- Desinfecte el mesón de trabajo.

- Marque los viales a utilizar, dispóngalos en la gradilla y colóquelos en hie-


lo. Prepare un vial adicional con agua bidestilada estéril, la cual servirá
como control.

- Descongele el ADN previamente extraído, tome los µl de ADN correspon-


dientes y dispénselos en los viales de PCR. Consérvelos en hielo mientras
procede a preparar la mezcla de reactivos.

- Verifique la concentración de los reactivos que se van a emplear. En un


vial de 1,5 ml prepare la mezcla de reactivos, dispense los reactivos en el
siguiente orden buffer 10 X, MgCl2, deoxinucleótidos, cebador 1 y cebador
2, taq-polimerasa y agua. Antes de servir los reactivos verifique que estén
completamente descongelados. El buffer 10 X sin MgCl2, y el MgCl2 debe-
rán ser homogenizados en vortex antes de agregarlos a la mezcla.

- Adicione los µl correspondientes de la mezcla a cada uno de los tubos de


reacción de PCR donde previamente depositó el ADN. Coloque cada vial
en el termociclador tan pronto como sea posible.

- Verifique que el programa a correr es realmente el suyo y no se retire del


termociclador hasta que haya pasado por lo menos un ciclo.

- Cuando el termociclador haya terminado, retire sus muestras y almacéne-


las a -4 ºC, mientras verifica si hubo o no amplificación. Después, almace-
ne a -20 ºC o -80 ºC.

Al finalizar el trabajo, organice el mesón de trabajo, guarde materiales y


reactivos en los lugares destinados para los mismos.

Recuerde que el perfil térmico y las cantidades de los reactivos a utilizar


deben ser previamente estandarizados. Las temperaturas de desnaturalización
pueden variar entre 97 ºC y 93 ºC, las de extensión entre 70 ºC y 72 ºC; la tem-
peratura de hibridación depende de la temperatura de fusión (Tm) de los ceba-
dores (generalmente varía entre 48 ºC y 55 ºC). A manera de ejemplo, Gómez-P.
et al. (2007) usaron para la amplificación de ADN de mariposas el perfil térmico
ilustrado en el recuadro 3.

La concentración final de los reactivos en una PCR puede variar según su


marca y de la calidad del ADN extraído. Uno de los pasos más importantes
dentro del trabajo de laboratorio lo constituye la estandarización de estas con-
centraciones, en la búsqueda de una optimización de la reacción. Para la am-
plificación de un fragmento del gen mitocondrial ND4 a partir de 1 µl de ADN

149
GERMÁN AMAT GARCÍA

molde de mariposas, Gómez-P. et al. (2007) utilizaron reactivos fermentas en


las siguientes cantidades y concentraciones: 5 µl de buffer 10X, 4 µl de MgCl2
(25 mM), 0,1 µl de dNTPs (1 mM), 0,3 µl de taq-polimerasa (500 U) y 0,3 µl de
cada cebador (50 µM) para una reacción de 50 µl.

Tabla de perfil térmico

Grados centígrados Tiempo


Desnaturalización inicial 94 ºC 3 minutos
Desnaturalización 93 ºC 30 segundos
35 ciclos
Hibridación 48 ºC 1 minuto
Extensión 70 ºC 1 minuto
Extensión final 72 ºC 10 minutos

4. VERIFICACIÓN DE AMPLIFICACIÓN DE ADN


EN EL GEL DE AGAROSA

Para este procedimiento se sigue el mismo protocolo que para la verificación


de extracción; sin embargo, la concentración final del gel debe ser de 1 %. Para
la siembra de las muestras se dispensa en el primer pozo 2 µl de marcador de
peso molecular (ready-to-use), el cual permite comparar los tamaños estándar
de ADN con el tamaño (pares de bases- pb-) del gen o fragmento del ADN ampli-
ficado (figura 6.4). Si no se obtiene un amplificado de buena calidad (presencia
de background), puede utilizarse un paso opcional de purificación.

150
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

ADN
amplificado.
Peso
aproximado
600 pb.

Figura 6.4. Fotografía de gel de amplificación del ADN de mariposas. Pozo 1: marcador
de peso molecular; pozos 2, 4, 5, 6, 9, 10 y 11: ADN amplificado; pozo 12: control nega-
tivo; pozos 3, 7 y 8: amplificaciones negativas.

151
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

BIBLIOGRAFÍA GENERAL

Agrawal, A. (2006). “Macroevolution of plant defense strategies”. TRENDS in


Ecology and Evolution, 22 (2): 103-9.

Amat, E.; Amat, G. y Henao-M., L. G. (2004). “Diversidad taxonómica y ecoló-


gica de la entomofauna micófaga en un bosque altoandino de la cordille-
ra oriental de Colombia”. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias
Exactas, Físicas y Naturales, 28(107): 223-31.

Amat-García, G.; Gasca, H. y Amat, E. (2005). Guía para la cría de escarabajos.


Universidad Nacional de Colombia - Fundación Natura. Bancoideas, Bogo-
tá.

Amat-García, G. y Vargas-Ríos, O. (1995). “La adaptación biológica: algunas


tesis de comprensión”. Innovación y Ciencia, 4(1): 20-5.

Andersen, A. (1990). “Ant communities in the Gulf region of Australia´s semi-


arid tropics: species, composition, patterns of organization and biogeogra-
phy”. Aust. J. Zool. 41, 399-414.

Andersen, A. and Patel, A. (1994). “Meat ants as dominant members of Austral-


ian ant communities: an experimental test of their on the foraging sucess
and forager abundance of other species”. Oecologia, 98: 15-24.

Artigas, J. N. (1979). “Confiabilidad de los métodos: Sistemática alfa y taxono-


mía numérica”. Acta Zoológica Lilloana, 34: 179-187.

Ashe. J. A. (1987). “Egg chamber production, egg protection and clutch size
among fungivorous beetles of the genus Eumicrota (Coleoptera: Staphyli-
nidae) and their evolutionary implications”. Zoological journal of the Lin-
nean Society, 90: 255-273.

Avise, J. C. (2004). Molecular markers, Natural History and Evolution. Sunder-


land, Massachussets, Sinauer Associates, Inc.

Bach de Roca, C.; Gajú-Ricart, M. y Compte, A. (1999). “Recientes aportaciones


filogenéticas sobre los ‘Apterigota’”. En: Melic, A.; de Haro, J. J. y Ribera,
I. (eds.). Evolución y filogenia de Arthropoda. Boletín de la SEA, 26: 379-
95.

Baker, H. G. (1970). “Evolution in the tropics”. Biotropica, 2: 101-11.

Ball, G. (1994). “Nociones actuales acerca de la Sistemática y la clasificación

153
GERMÁN AMAT GARCÍA

de insectos”. En: Llorente, J. y Luna, I. (eds.). Taxonomía Biológica. UNAM-


Fondo de Cultura Económica, pp. 39-52.

Barret, S.; Hader, L. and Worley, A. (1997). “The Comparative Biology of Po-
llination and Mating in Flowering Plants”. En: Silvertown, M.; Franco, M.
and Harper, J. (eds.). Plant Life Histories. Cambridge University Press, pp.
57-77.

Bedoya, A.; Gómez-P., L. M.; Uribe, S. I. (2005). “Extracción de ADN a partir


del margen costal del ala anterior, pata y masa antenal de mariposas”. En:
Duarte, M.; Marconato, G. (eds.) Libro de resúmenes. I Encuentro sobre
Lepidoptera Neotropicais. Biodiversidade, Evolução e Conservação. Campi-
nas, São Paulo, Brasil, pp. 76.

Begon, M.; Harper, J. and Townsend, C. (1995). Ecología, individuos, pobla-


ciones y comunidades. Barcelona, Omega.

Berlese, A. (1913). “Intorno alle metamorphosi degli insetti”. Redia, 9: 121-


36.

Bernays, E. (1998). “Evolution of Feeding Behavior in Insect Herbivores”. Bio-


science, 48(1):35-43.

Block, W. (1990). “Cold tolerance of insects and other arthropods”. Phil. Trans.
R. Soc. London. B 326: 613-33.

Bonilla, M. A. y Guillot, G. (eds.) (2003). Prácticas de Ecología. Serie Notas de


Clase. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá.

Borner, C. 1904. Zur Systematik der Hexapoden. Zool. Anz, 27. 511-533.

Borror, D. and White, R. (1970). Peterson Field Guides. A field guide to insectes
American north of Mexico. N. Y., Houghton Mifflin Company.

Borror, J. D. and Delong, D. M. (1971). An introduction to the study of insects.


N. Y., Holt, Rinehart and Winston.

Boudreaux, H. B. (1979). Arthropod phylogeny with special references to in-


sects. N. Y., John Wiley & Sons.

Brauer, F. (1885). “Systematische-zoologische Studien”. Sitz Akad. Wien.,91:


237-413.

Bursell, E. (1974). Introducción a la fisiología de los insectos. Madrid, Editorial


Alhambra.

Brues, C.; Melander, A. and Carpenter, F. (1954). “Classification of Insects”.


Bull. Mus. Com. Zool. Vol. 108.

154
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Carranza, S. (2005). Los métodos moleculares en el estudio de la Sistemática y


Filogenia de los anfibios y reptiles ibéricos.

Caterino, M. S.; Chow, S. and Sperling, F. A. (2000). “The current state of Insect
Molecular Systematics: Atriving tower of Babel”. Ann. Rev. Ent. 45: 1-54.

Chapman, R. F. (1982). The Insects. Structure and Function. London, Hodder


and Stoughton.

Chin, G. (2002). “Editors’ choice: The Origins of Insects”. Science, 296: 17-67.

Cockburn, A. F. (1998). Insect germoplasm and genome databases. Am. Ento-


mol., 44: 16-99.

Costa, C. y Ide, S. (2006). “Etapas del desarrollo”. En: Costa, C.; Ide, S. y Si-
monka, C. E. (eds.). Insectos inmaduros, metamorfosis e identificación.
Monografías Tercer Mundo, vol. 5, 19-28. SEA, CYTED & RIBES, Zaragoza.

Cuadros, D.; Amat-García, G. y Aguilera, E. (en prensa). Uso de patrones espa-


cio-temporales de escarabajos (Coleoptera: Insecta) para la conservación
de áreas naturales sin vocación agrícola (Orinoquia, Colombia).

Cummins, K. W. (1973). “Trophic relations of aquatic insects”. Ann. Rev. Ento-


mol., 18: 183-206.

Cummins, K. W. and Merritt, R. (1984). “Ecology and distribution of aquatic


insects”. En: Resh, V. and Rosenberg, D. The Ecology of Acuatic Insects. N.
Y., Praeger.

Danks, H. V. (1996). “The wider integration of studies on insect cold-hardi-


ness”. European Journal of Entomology, 93: 383-403.

___________ (2000). “Dehydration in dormant insects”. Journal of Insect Phy-


siology, 46: 837-52.

___________ (2006). “Insect adaptations to cold and changing environments”.


Can Entomol., 138: 1-23.

Darwin, Ch. (1973). El origen de las especies. Barcelona.

De la Fuente, J. A. (1994). Zoología de artrópodos. N.Y. Interamerican - Mc-


Graw-Hill.

De Salle, R.; Giribet, G. and Wheeler, W. (eds.) (2002). Molecular systematics


and evolution: Theory and practice. Basel, Birkhauser Verlag.

Deléage, J. P. (1993). Historia de la Ecología. Barcelona, Icaria Editores.

Dessauer, H. C.; Cole, C. J. and Hafner, M. S. (1996). “Collection and storage of

155
GERMÁN AMAT GARCÍA

tissues”. En: Hillis, D. M.; Moritz, C. and Mable, B. K. (eds). Molecular Sys-
tematics. Second edition. Sunderland, Massachussets, Sinauer Associates,
Inc. pp. 29-47.

Magurran, A. E. (1988). Ecological diversity and its measurement. Princeton


University Press, Princeton.

Doube, B. (1991). “Dung Beetles of Southern Africa”. En: Hanski, I. and Cam-
befort, Y. (eds.). Dung Beetle Ecology. Princeton University Press, pp. 133-
55.

Ehrlich, P. and Raven, P. (1964). “Butterflies and Plants, a study in Coevolu-


tion”. Evolution, 18: 586-608.

Elton, C. S. (1927). Animal Ecology. Sidgwick & Jackson.

Elzinga, R. (1997). Fundamentals of Entomology. New Jersey. Prentice-Hall.

Emden, H. and Williams, G. F. (1974). “Insect Stability and Diversity in Agro-


ecosystems”. Ann. Rev. Entomol., 19: 455-74.

Erwin, T. (1982). “Tropical forests : their richness in Coleoptera and other ar-
thropods species”. The Coleopterist Bulletin, 36: 74-75.

Evans, M. and Forsythe, T. (1984). “A comparison of adaptations to running,


pushing and burrowing in some adult Coleoptera: especially Carabidae”. J.
Zool., 202: 513-14.

Fenny, P. (1976). “Plant apparency and chemical defense”. En: Wallace, T. and
Mansell, R. (eds.). Biochemical interactions between plants and insecs. Re-
cent Advances in Phytochemistry, 10: 1-40.

Fischer, R.; Corbet, A. and Williams, C. (1943). “The relation between the num-
ber of species and the number of individuals in a random sample of an
animal population”. J. Anim. Ecol., 12: 42-48.

García-Barros, E. (1999). “Implicaciones ecológicas y evolutivas del tamaño en


los artrópodos”. En: Melic, A.; de Haro, J. J. y Ribera, I. (eds.). Evolución y
filogenia de Arthropoda. Boletín de la SEA, 26: 657-78.

Gaston, K. (1991). “The magnitude of global insects species richness”. Conser-


vation Biology, 5: 283-296.

Gaston, K. and Hudson, E. (1994). “Regional patterns of diversity and estimates


of global insect Species Richness”. Conservation Biology, 3: 493-500.

Ghiselin, M. (2005). “Taxonomy as the organization of knowledge”. Proceedings


of the California Academy of Sciences, 56, supplement 1, 15: 161-9.

156
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Gilbert, L. and Raven, P. (eds.). (1975). Coevolution of animals and plants.


University of Texas Press, Austin.

Giribet, G.; Wheeler, W. C. y Edgecombe, G. (1999). “Sistemática y filogenia de


artrópodos, estado de la cuestión con énfasis en análisis de datos molecu-
lares”. En: Melic, A.; de Haro, J. J. y Ribera, I. (eds.). Evolución y filogenia
de Arthropoda. Boletín de la SEA, 26: 197-212.

Giribet, G. and Wheeler, W. C. (1999b). “On gaps”. Mol. Phylogenet. Evol., 13:
132-43.

Gómez-P., L. M.; Giraldo, C. E.; López-Rubio; A. y Uribe; S. I. (2007). “Vari-


abilidad morfológica y molecular de Oleria makrena (Hewitson) y Oleria
fumata (Haensch) (Lepidoptera: Ithomiinae)”. Neotropical Entomology
(sometido).

Gómez, L. M. y Uribe, S. (2003). “Sobre las secuencias de ADN en Sistemática


Molecular y las hipótesis filogenéticas”. Sistemática Molecular, 3: 6-7.

Grimaldi, D. and Engel, M. (2005). Evolution of the Insects. Cambridge Univer-


sity-Press, USA.

Gullan, P. and Cranston, P. S. (1994). The Insects, an Outline of Entomology.


London. Chapman & Hall.

Haeckel, E. (1866). Generelle Morphologie der Organismen. 2 vols. Georg. Re-


imer, Berlín.

Halffter, G. y Ezcurra, E. (1992). “¿Qué es la biodiversidad?”. En: Halffter, G.


(compilador). La diversidad biológica de Iberoamérica. Acta Zoológica (n.
s.). Volumen especial: 3-24.

Handlirsch, A. (1908). Die fossilen Insekten und die Philogenie der rezenten
formenwilhelm Engelmann. Leipzig.

Hass, F.; Waloseck and Hartenberger, R. (2003). “Devonohexapodus bocksber-


gensis, a new marine hexapod from the Lower Devonian Hunsruck Slates
and the origin of Atelocerataand hexapoda”. Org. Divers. Evol., 3: 39-54.

Heinrich, B. (1975). “Pollination energetics”. Annu. Rev. Ecol. Syst., 6: 139-


170.

___________ (1987). “Termorregulación de las mariposas nocturnas de invier-


no”. Rev. Investigación y Ciencia, 128: 76-83.

Hennig, W. (1950). Grundzüge einer theorie der phylogenetischen systematik.


Berlín.

___________ (1966). Phylogenetic Systematics. Univ. Illinois Press, Chicago.

157
GERMÁN AMAT GARCÍA

___________ (1969). Die Stammesgeschichte der Insekten. W. Kramer verlag,


Franfurt am main.

___________ (1981). Insect Phylogeny. N. Y., John Wiley & Sons, Chichester.

Hillis, D. M.; Moritz, C. and Mable, B. K. (1996). Molecular Systematics. Second


edition. Sunderland, Massachussets, Sinauer Associates, Inc.

Hodkinson, I. y Hughes, M. (1993). La fitofagia en los insectos. Barcelona,


Oikos-Tau.

Hoy, M. A. (1994). Insect Molecular Genetics. An introduction to principle and


applications. San Diego, California, Academic Press Inc.

___________ (2003). Insect Molecular Genetics. Amsterdam, Academic Press.

Imms, A. D. (1925). A General Textbook of Entomology. Methuen, London.

___________ (1957). A General Textbook of Entomology. N. Y., E. P. Dutton.

Jiménez-Hortal y Valverde (2003). “Las curvas de acumulación de especies y


la necesidad de evaluar la calidad de los inventarios biológicos”. Revista
Ibérica de Aracnología, 8: 151-61.

Kearns, C. A. and Inouye, D. (1993). Technics for pollination biologist. Colorado


University Press, Nieddot.

Krebs, Ch. (1985). Ecología, estudio de la distribución y la abundancia. México,


Harla.

Kristensen, N. P. (1981). “Phylogeny of insect orders”. Ann. Rev. Entomol., 26:


135-57.

Kukalová-Peck, J. (1991). CFossil history and the evolution of hexapod struc-


tures”. En: Nauman, I. (ed). The insects of Australia. Cornell Univ. Press,
Ithaca, pp. 141-179.

Lanteri, A. y Cigliano, M. (2005). Sistemática biológica: fundamentos teóricos


y ejercitaciones. Universidad Nacional de La Plata, Facultad de Ciencias
Naturales y Museo, Argentina.

Latreille, P. (1796). Histoire Naturelle, Generale et Particuliere des Crustacés


et des Insectes. París, Dufart.

Lawrence, J. F. (1989). “Mycophagy in the Coleoptera: Feeding strategies and


morphological adaptations”. In: Wilding, N. M.; Collins; Hammond, P. and
Webber, J. F. (eds.). Insects-fungus interactions. Academic Press, New
York.

158
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Linneo, C. (1735). Sistema naturae, sive regna tria naturae systematice propo-
sita per classes, ordines, genera et species. Lugduni, Batavorum.

___________ (1758). Sistema naturae, sive regna tria naturae systematice pro-
posita per classes, ordines, genera species cum characteribus, differentiis,
synonymis, locis. Tomo I, Laurentii Salvii, Holmiae.

Loxdale, H. D. and Lushai, G. (1998). “Molecular markers in Entomology”. Bull.


Ent. Res., 88: 577-600.

MacArthur, R. and Wilson, E. (1967). The theory of island biogeography. Prince-


ton University Press, Princeton.

Magurran, A. 1988. Ecological Diversity and its Measurement. Princeton.

Mancera, J. E.; Peña, E.; Giraldo, R. y Santos, A. (2003). Introducción a la mod-


elación ecológica. Principios y aplicaciones. Universidad Nacional - Univer-
sidad del Magdalena - Universidad del Valle. Cargraphics, S. A.

Mangeaud, A. (2004). “La aplicación de técnicas de ordenación multivariadas


en la entomología”. Rev. Soc. Entomol. Argent., 63(3-4): 1-10.

Martín-Piera, F. (1997). “Apuntes sobre biodiversidad y conservación de insec-


tos: dilemas, ficciones y ¿soluciones?”. Bol. SEA, 20: 25-55.

Martynov, A. (1925). “Uber zwei Grundtypen der Flugel bei den Inserten und
ihre Evolution”. Z. Corp. Okol. Tiere, 4: 465-501.

May, R. M. (1988). “How many species are there on earth?”. Science, 2411:
1441-9.

Mayr, E. (1969). Principles of Systematic Zoology. N. Y., McGraw-Hill.

Mayr, R. and Ashlock, P. (1991). Principles of Systematic Zoology. N. Y., Mc-


Graw-Hill.

Morales, E. (1988). “Estrategias de ciclo de vida”. Ciencias. Número especial,


4: 37-43. México, UNAM.

Morón, M-A. y Terrón, R. (1988). Entomología práctica. Instituto de Ecología,


A. C. México, D. F.

Morrone, J. J.; Espinosa, O. D.; Fortino, A. y Posadas, P. (1999). El arca de la


biodiversidad. México, UNAM.

Munsterman, L. (2002). “El genoma de Anopheles gambiae”. Biomédica, 22:


453-4.

Muzón, J. (2005). “Insecta. La búsqueda de la clasificación perfecta”. Rev. Soc.

159
GERMÁN AMAT GARCÍA

Entomol., 64(3): 1-12.

Oyama, K. y Espinoza, F. (1986). “Herbívoros y plantas: ¿cómo interactúan?”.


Ciencias, 9: 38-46.

Papavero, N.; Pujol, J. y Llorente, B. (2001). Historia de la Biología Compara-


da. Vol. IV: de Descartes a Leibniz. México, UNAM.

Parker, P.; Snow, A. A.; Shug, M. D.; Booton, G. C. and Fuerst, P. A. (1998).
“What molecules can tell us about populations: chossing and using a mole-
cular marker”. Ecology, 79 (2): 361-382.

Pellmyr, O. (2002). “Pollination by animals”. En: Herrera, C. y Pellmy, O. (eds.).


Plant-Animals Interactions. Blackwell Science, Malden, pp. 157-184.

Preston, F. (1948). “The commonness and rarity of species”. Ecology, 29: 254-
83.

Proctor, M.; Yeo, P. and Lack, A. (1996). “The Natural History of Pollination”.
Timber Press, Portland.

Rasnitsyn, A. and Quicke, D. (eds.) (2002). History of Insects. Kluwer Academic


Press. N. Y.

Reamur, R. (1734). Memoires pour à l´histoire des Insectes. 2(170): 141-7.

Restrepo, F. (2003). “Actualizándonos en genoma de insectos”. Sistemática Mo-


lecular, 3: 9.

Reyes-Castillo, P. (1992). “¿Por qué hay más insectos que de otros animales?”.
Rev. Soc Mex. Hist. Nat., 43: 145-150.

Ribera, I. y Melic, A. (1996). «Introducción a la metodología y la sistemática


cladista». Bol. SEA, 15: 27-45.

Roger, L.; Hinds, W. and Buushbom, R. (1976). “A general weight vs length rela-
tionship for insects”. Annals of Entomol. Soc. Am., 69: 387-389.

Root, R. (1973). “Organization of a plant-arthropod association in simple and


diverse habitats: the fauna of collards (Brassica oleracea)”. Ecol. Monogr.,
43: 95-124.

Sánchez, D. y Amat-García, G. (2005). “Diversidad de la fauna de Artrópodos


terrestres en el humedal Jaboque, Bogotá, Colombia”. Caldasia, 23(2):
311-29.

Santamaría, G.; Benítez, E. y Acosta, A. (2002). “Geoestadística. Conceptos y


aplicación práctica en estudios entomológicos para cultivos de flores bajo
invernadero”. Revista Asocolflores, 17-25.

160
FUNDAMENTOS Y MÉTODOS PARA EL ESTUDIO DE LOS INSECTOS

Shannon, C. 1948. “A mathematical theory of communication”. Bell System


Tech. J., 27: 379-43.

Sharp,D. 1895. “Some points in the classification of the Insect Hexapoda”.


CVongr. Int. Zool., 4: 246-9.

Silvestre, R.; Brandao, C. y da Silva, R. (2003). “Grupos funcionales de hormi-


gas: el caso de Los gremios del Cerrado”. En: Fernández, F. (ed.). Introduc-
ción a las Hormigas de la región Neotropical. Instituto de Investigación de
Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá, PP. 398.

Simpson, G. (1961). Principles of Animal Taxonomy. Columbia University Press,


N. Y.

Schoonhoven, L. M.; Jermy, T. and van Loon, J. (1998). Insect-Plant Biology,


from Physiology to Evolution. London, Chapman & Hall.

Schowalter T. (2000). Insect Ecology. San Diego Academic Press.

Snodgrass, R. E. (1935). Principles of insect morphology. N. Y., McGraw-Hill


Book Company.

___________ (1971). A textbook of Arthropod Anatomy. N. Y., Hafner Pub. Co.

Somme, L. (1986). “Tolerance to low temperatures and desiccation in insects


from Andean Paramos”. Arctic and Alpine Research, 18 (3): 253-7.

Southwood, T. (1973). “The insect/plant relationship, an evolutionary perspec-


tive”. En: Emden, H. F. van (ed.). Insect/plant relationships. N. Y., Jon
Wiley & Sons.

Steneck, R. (2001). “Functional groups”. En: Encyclopedia of Biodiversity. Vol.


3. Academic Press, pp. 121-39.

Stork, N. E. (1993). “Inventorying of biodiversity: more than a question of num-


bers”. En: Forey, P. ; Humphries, C. and Vane-Wright, R. (eds.). Systematics
and Conservation Evaluation. Systematics Ass. special vol. Oxford.

Stork, N. E. and Blackburm, T. (1993). “Abundance, body size and biomass of


artrhropods in tropical forest”. Oikos, 67: 483-489.

Terry, M. and Whiting, M. (2005). “Mantophasmatodea and phylogeny of the


lower Neopterous insects”. Cladistics, 21: 240-257.

Triplehorn, Ch. and Johnson, N. F. (2005). Borros and DeLongs Introduction to


the Study of Insects. Australia, Thomson Brooks/Cole.

Uetz, G.; Halaj, J. and Cady, A. (1999). “Guild structure of Spiders in major
crops”. The Journal of Arachnology, 27: 270-280.

161
GERMÁN AMAT GARCÍA

Uribe, S.; Bedoya, A. y Gómez-P, L. M. (2006). Manual de obtención y análisis


de secuencias de ADN en insectos. Grupo Sistemática Molecular. Medellín,
Colombia.

Viedma, M. G. de; Baragaño, J. y Notario, A. (1985). Introducción a la Ento-


mología. Madrid, Editorial Alhambra.

Wigglesworth, V. (1967). The principles of Insect Physiology. London, Methuen


& Co Ltd.

Wilson, E. O. (1994). La diversidad de la vida. Crítica. Barcelona, Grupo Gri-


jalbo.

Wilson, H. and Doner, M. (1937). The historical developement of insect classifi-


cation. Madison, Wisconsin.

Wheeler, W.; Whiting, M.; Wheeler, Q. and Carpenter, J. (2001). “The Phylogeny
of the Extant Hexapod Orders”. Cladistics, 17: 113-169.

Whiting, M. F. (2002). “Phylogeny of the Holometabolous insect orders: molecu-


lar evidence”. Zoological Scripta, 31: 3-15.

162