Hiperplasia Linfoide Nodular - ¿Un Marcador de Inflamación de Bajo Grado en El Síndrome Del Intestino Irritable - PDF

25/5/2020 Hiperplasia linfoide nodular: ¿un marcador de inflamación de bajo grado en el síndrome del intestino irritable?
World J Gastroenterol . 14 de diciembre de 2016; 22 (46): 10198-10209. PMCID: PMC5155179

Publicado en línea el 14 de diciembre de 2016 PMID: 28028368
doi: 10.3748 / wjg.v22.i46.10198
Hiperplasia linfoide nodular: ¿un marcador de inflamación de bajo grado

en el síndrome del intestino irritable?
Anna Chiara Piscaglia , Lucrezia Laterza , Valentina Cesario , Viviana Gerardi , Rosario Landi , Loris Riccardo
Lopetuso , Giovanni Calò , Giovanna Fabbretti , Massimo Brisigotti , Maria Loredana Stefanelli y Antonio
Gasbarrini
Anna Chiara Piscaglia, Valentina Cesario, Giovanni Calò, Maria Loredana Stefanelli, Unidad de Endoscopia y
Gastroenterología, Departamento de Medicina Interna, Hospital Estatal, 47893 Borgo Maggiore, República de
San Marino
Anna Chiara Piscaglia, Lucrezia Laterza, Viviana Gerardi, Rosario Landi, Loris Riccardo Lopetuso, Maria
Loredana Stefanelli, Antonio Gasbarrini, Facultad de Gastroenterología, Departamento de Medicina Interna y
Gastroenterología, Hospital "Gemelli", Universidad Católica, 00168 Roma, Italia
Giovanna Fabbretti, Massimo Brisigotti, Departamento de Patología, Hospital "Infermi", 47924 Rimini, Italia
Author contributions: Piscaglia AC provided study concept and design and performed all colonoscopies;
Fabbretti G and Brisigotti M performed histological examination of all tissue samples; Laterza L, Cesario V,
Gerardi V, Landi R, Lopetuso LR and Calò G contributed to the acquisition of data; Piscaglia AC and Laterza L
performed analysis and interpretation of data; Piscaglia AC provided statistical analysis and drafted the
manuscript; Laterza L, Stefanelli ML and Gasbarrini A provided critical revision of the manuscript for important
intellectual content.
Correspondence to: Anna Chiara Piscaglia, MD, PhD, Endoscopy and Gastroenterology Unit, Depatment of
Internal Medicine, State Hospital, Via Scialoja, 47893 Borgo Maggiore, Republic of San Marino.
annachiarapiscaglia@hotmail.com
Telephone: +39-347-1015909
Recibido el 24 de julio de 2016; Revisado el 25 de octubre de 2016; Aceptado el 14 de noviembre de 2016.
Copyright © The Author (s) 2016. Publicado por Baishideng Publishing Group Inc. Todos los derechos
reservados.
Este artículo es un artículo de acceso abierto que fue seleccionado por un editor interno y revisado por pares
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Commercial (CC BY-NC 4.0), que permite a otros distribuir, remezclar, adaptar, construir sobre este trabajo de
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se cita correctamente y el uso no es comercial.
Resumen
OBJETIVO
https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC5155179/ 1/22
Evaluar la prevalencia de hiperplasia linfoide nodular (NLH) en pacientes adultos sometidos a

colonoscopia y su asociación con enfermedades conocidas.
MÉTODOS
Seleccionamos todos los casos que mostraban NLH en la colonoscopia en un plazo de tres años, y los
estratificamos en pacientes sintomáticos con síntomas de tipo de síndrome del intestino irritable (SII) o
sospecha de enfermedad inflamatoria intestinal (EII), y personas asintomáticas sometidas a endoscopia
para detección de cáncer colorrectal. La recolección de datos incluyó el historial médico y el
diagnóstico final. Como controles, consideramos todas las colonoscopias realizadas para las
indicaciones antes mencionadas durante el mismo período.
RESULTADOS
Se seleccionaron mil ciento cincuenta colonoscopias. La NLH fue rara en individuos asintomáticos
(solo 3%), mientras que fue significativamente más prevalente en casos sintomáticos (32%). Entre las
condiciones orgánicas asociadas con NLH, la más frecuente fue la EII, seguida de infecciones y
enfermedad diverticular. Curiosamente, el 31% de los pacientes con SII presentaron NLH colónica
difusa. Los casos de NLH compartieron algunas características clínicas distintivas entre los pacientes
con SII: eran más jóvenes, más a menudo mujeres, y tenían una mayor frecuencia de dolor abdominal,
hinchazón, diarrea, inflamación inespecífica, intolerancia a la lactosa autoinformada y dermatitis por
contacto con metales.
CONCLUSIÓN
Aproximadamente 1/3 de los pacientes con síntomas de tipo SII o sospecha de EII presentaron NLH
colónica difusa, que podría ser un marcador de inflamación de bajo grado en un subconjunto conspicuo
de pacientes con SII.
Palabras clave: Enfermedades inflamatorias intestinales, Enfermedades gastrointestinales funcionales,

Síndrome del intestino irritable, Colonoscopia, Inflamación.
Consejo central: este estudio arroja luz sobre la hiperplasia linfoide nodular del colon (NLH) en
términos de prevalencia, distribución por género y asociación con enfermedades conocidas. Nuestro
resultado más relevante es la identificación de NLH como un supuesto marcador de inflamación de
bajo grado en un subconjunto conspicuo de casos de síndrome de intestino irritable (SII). Se requieren
más estudios para comprender los mecanismos etiopatogenéticos subyacentes a la NLH en el SII, su
asociación con alergias por contacto con metales y sus implicaciones clínicas.
INTRODUCCIÓN
La colonoscopia permite la visualización directa de la mucosa del tracto gastrointestinal inferior y es
una herramienta útil para investigar los síntomas de las enfermedades del intestino delgado. Sin
embargo, hay condiciones en las que los pacientes sintomáticos pueden tener una apariencia normal de
colon en la colonoscopia, aunque su mucosa intestinal muestra signos de inflamación microscópica en
el examen histológico [ 1 ]. En los últimos años, la introducción de técnicas de imagen avanzadas ha
mejorado la caracterización de las lesiones de la mucosa y ha permitido detectar cambios mínimos en
la mucosa que podrían perderse con la colonoscopia estándar con luz blanca (LB) [ 2].] Entre estas
técnicas, la imagen de banda estrecha (NBI) utiliza filtros ópticos frente a la fuente de luz, para reducir
la longitud de onda de la luz proyectada, para permitir la visualización de los cambios morfológicos de
los micro vasos y para mejorar la visibilidad de las lesiones de la mucosa inflamatoria y neoplásica. [ 3
, 4 ].
En nuestra práctica diaria, hemos observado que algunos pacientes sometidos a colonoscopia mostraron
múltiples áreas blanquecinas ligeramente elevadas, generalmente <5 mm de diámetro, muy próximas,
difíciles de ver en la endoscopia WL y más fáciles de reconocer con NBI. Cuando se realizó una
biopsia, estas áreas siempre correspondieron a grupos de ≤ 10 nódulos linfoides, compuestos de tejido
linfoide benigno hiperplásico, denominado "hiperplasia linfoide nodular" (NLH) [ 5 - 9 ]. A veces, la
NLH tenía un contorno rojizo, el llamado "signo del anillo rojo" (RRS), debido a la
hipervascularización en la base de los folículos, asociada con el infiltrado de granulocitos [ 6 ].
Poco se sabe sobre la epidemiología, la patogénesis y las implicaciones clínicas de la NLH. La NLH se
ve comúnmente en el íleon terminal y el colon durante las endoscopias pediátricas, y se ha considerado
clásicamente un fenómeno parafisiológico en niños [ 10 ]. Sin embargo, ha habido informes de NLH en
niños asociados con estreñimiento refractario, infección viral, artritis idiopática juvenil, enfermedad del
tejido conectivo, inmunodeficiencia, hipersensibilidad a la proteína de la leche de vaca, fiebre
mediterránea familiar y la llamada "enterocolitis autista" [ 9 , 11 - 18 ].
En adultos, la NLH puede ser asintomática, o más raramente presenta síntomas gastrointestinales,
como dolor abdominal, diarrea crónica y sangrado [ 18 ]. NLH puede simular poliposis familiar [ 19 ,
20 ] y se ha informado en asociación con enfermedad inflamatoria intestinal (EII), enfermedad celíaca
(CeD), linfoma, disgammaglobulinemia, síndrome de Ehlers-Danlos, colitis de derivación y alergias
alimentarias [ 21 - 28 ] .
La NLH en adultos se considera un hallazgo raro [ 29 ]. La literatura publicada incluye informes de

casos y pequeñas series de pacientes; No está claro si esto se relaciona con el subregistro de endoscopia
o con la verdadera rareza de la afección [ 30 ]. De hecho, la frecuencia de NLH en adultos podría
subestimarse en gran medida porque es difícil de reconocer en la endoscopia WL. Kagueyama et al [ 31
], demostraron que el 39% de los pacientes adultos con diarrea crónica y una colonoscopia normal
tenían NLH en el examen histológico de biopsias en serie tomadas del íleon terminal, el colon
ascendente y el recto. En 2010, Krauss et al [ 6] evaluaron la importancia de la hiperplasia linfoide en
el tracto gastrointestinal inferior en una cohorte de pacientes adultos consecutivos y concluyeron que la
presencia de NLH colónica no es rara y puede representar una respuesta de la mucosa a la estimulación
antigénica, como alérgenos o patógenos.
La mayoría de los casos de NLH que hemos encontrado en nuestra práctica diaria se sometieron a una
colonoscopia por síntomas del tipo de síndrome del intestino irritable (SII), o sospecharon EII, mientras
que una minoría de ellos era asintomática. Con base en esta observación clínica, el objetivo del
presente estudio es evaluar la prevalencia de NLH en adultos sometidos a colonoscopia en la República
de San Marino, y su asociación con enfermedades conocidas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Pacientes
Evaluamos todas las colonoscopias realizadas por un único endoscopista (ACP) desde enero de 2012
hasta enero de 2015, en la Unidad de Endoscopia del Hospital Estatal de la República de San Marino.
Seleccionamos todos los casos que mostraban lesiones compatibles con NLH, para lo cual se tomaron
biopsias de múltiples sitios (íleon, ascendente, transversal, colon sigmoide y recto). Los casos de NLH
se dividieron en dos grupos: sujetos asintomáticos (a-NLH), a quienes se les realizó una colonoscopia
para la detección del cáncer colorrectal o antecedentes familiares de cáncer colorrectal; y pacientes
sintomáticos (s-NLH), en los que se prescribió colonoscopia para los síntomas de tipo SII (dolor
abdominal y / o hábitos intestinales alterados en ausencia de signos o síntomas de alarma) o sospecha
de EII [dolor abdominal y / o hábitos intestinales alterados con hematoquecia y / o pérdida de peso y / o
antecedentes familiares positivos de EII y / o fiebre y / o aumento de calprotectina fecal y / o proteína
C reactiva, y / o anemia]. Los pacientes sintomáticos se dividieron aún más según su diagnóstico final
entrastornos intestinales orgánicos y funcionales ; el último subconjunto se estratificó en SII [con
diarrea prevalente (SII-D) o estreñimiento (SII-C) o hábito intestinal mixto (SII-M)], diarrea funcional
crónica y estreñimiento crónico [ 32 ].
Para medir la prevalencia de NLH en sujetos asintomáticos y pacientes sintomáticos, consideramos

todas las colonoscopias realizadas por el mismo endoscopista para las mismas indicaciones clínicas
(detección de cáncer colorrectal, síntomas de tipo SII, sospecha de EII), en el mismo período de tiempo
(enero de 2012 hasta enero de 2015).
En caso de repetidas colonoscopias en el mismo paciente, solo se incluyó el primer examen en el

análisis. Otros criterios de exclusión fueron examen incompleto, preparación intestinal deficiente, edad
del paciente <18 o> 75 años, antecedentes de cirugía de colon, diagnóstico previo de cáncer colorrectal,
EII o CED.
El protocolo de estudio fue aprobado por el Comité Ético local y se ajustó a las directrices éticas de la
Declaración de Helsinki (2013).
Recopilación de datos: endoscopia, histología, características clínicas y biomarcadores de

inflamación.
Todas las colonoscopias se realizaron bajo sedación profunda con Midazolam y Propofol, con
asistencia del anestesiólogo. Para la preparación intestinal, todos los pacientes recibieron
medicamentos a base de polietilenglicol de bajo volumen (Lovol Esse ® ). NLH se evaluó
macroscópicamente utilizando endoscopios Olympus CF-HQ190 (para EVIS EXERA III Video System
Center CV-190) o CF-Q180A (para EXERA II Video System Center CV-180), en luz blanca y NBI.
Las biopsias se fijaron en formalina y se embebieron en parafina. Se tiñeron secciones de tejido de

cuatro µm con hematoxilina y eosina y fueron evaluadas por dos patólogos expertos (Fabbretti G,
Brisigotti M). Cada sección de tejido se observó en microscopía de luz usando × 20 lentes objetivas y ×
10 ocular.
Revisamos las historias clínicas de los pacientes para investigar sobre los hábitos intestinales, la
intolerancia a la lactosa autoinformada, la dermatitis de contacto con metales, la confirmación
histológica de NLH y el diagnóstico final.
análisis estadístico
Los datos fueron recolectados en una base de datos Excel. Se calcularon estadísticas resumidas para
cada resultado de interés. Los datos continuos se resumieron con media y desviación estándar, mientras
que los datos categóricos se resumieron con distribuciones de frecuencia. Utilizamos la prueba t y la
prueba χ 2 para comparar los subgrupos de pacientes. Un valor de P <0.05 se consideró
estadísticamente significativo. El análisis de datos se generó utilizando el software Microsoft Excel
(Microsoft Corporation, Redmond, WA, Estados Unidos) y el software Real Statistics Resource Pack
(Versión 3.5; Copyright 2013-2015 Charles Zaiontz; www.real-statistics.com ).
RESULTADOS
Figura 1resume el diseño del estudio. Se evaluaron 2226 colonoscopias para determinar su elegibilidad.
De ellos, 1076 cumplieron los criterios de exclusión y fueron descartados. Se observó NLH en 124 de
los 1150 casos bajo análisis (prevalencia global de NLH alrededor del 10%). Cabe destacar que se
encontró NLH en 101 de 315 pacientes sintomáticos (32%) y solo en 23 de 835 sujetos asintomáticos
(3%).
Figura 1
Diseño del estudio. NLH: hiperplasia linfoide nodular; s-no-NLH: pacientes sintomáticos sin NLH; a-
NLH: sujetos asintomáticos; s-NLH: pacientes con hiperplasia linfoide nodular; EII: enfermedad
inflamatoria intestinal; CeD: enfermedad celíaca.
Pacientes sintomáticos
Las principales características sintomáticas de los pacientes se resumen en la tabla 1. Colectivamente,
de 315 pacientes sintomáticos, 110 fueron diagnosticados con trastornos orgánicos (35%), mientras que
el 65% restante tenía enfermedad funcional. Se encontró NLH en el 32% de los pacientes sintomáticos
y siempre se confirmó histológicamente (Figura2) NLH se distribuyó por igual entre las condiciones
orgánicas (34%) y funcionales (31%).
tabla 1
Características de los pacientes sintomáticos.
Todos los pacientes s-NLH s-no-NLH p (s-NLH vs

s-no-NLH)
s-NLH s-no- p (s- F O p (F F O p (F F O

NLH NLH vs O) vs O)
vs s-
no-
NLH)
1
Promedio de 41 ± 53 ± <0.05 40 ± 42 ± 16 NS 49 ± 12 60 ± <0.05 <0.05 <0.05
1 1 1 1
años de edad 14 12 13 10
(media ± DE)
2 2 2
Sexo 85% 68% NS 92% 73% <0.05 70% 64% NS <0.05 NS
2 2
femenino
2 2 2 2
Dolor 91% 83% NS 91% 92% NS 80% 89% NS <0.05 NS
2
abdominal
2 2
Hinchazón 72% 37% <0.05 78% 63% NS 30% 49% <0.05 <0.05 NS
2 2 2
2 2
Diarrea sesenta 26% <0.05 63% 70% NS 26% 26% NS <0.05 <0.05
2 2 2
y
cinco%
2 2
Estreñimiento 17% 36% <0.05 19% 14% NS 38% 34% NS <0.05 <0.05
2 2 2
2 2 2 2
Hábitos 18% 34% NS 19% dieciséis% NS 37% 27% NS <0.05 NS
2
intestinales
mixtos
2 2
Pólipos 24% 45% <0.05 23% 24% NS 42% 52% NS <0.05 <0.05
2 2 2
2 2 2 2
Hematoquecia 23% 40% NS 18% 32% NS 41% 37% NS <0.05 NS
2
2 2
Inflamación 45% 28% NS 39% 54% <0.05 dieciséis% 49% <0.05 <0.05 NS
2 2 2
2 2
Dermatitis de 74% 6% <0.05 66% 77% NS 7% 5% NS <0.05 <0.05
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Los pacientes se dividieron en dos grupos principales: s-NLH (con hiperplasia linfoide nodular, primera columna)
y no-NLH (sin hiperplasia linfoide nodular, segunda columna). Cada grupo se estratificó más en enfermedad
funcional (F, 4 º y 7 º columna respectivamente) y trastorno orgánico (O, 5 ° y 8 ° columna respectivamente). Los
valores de P obtenidos mediante la prueba t ( 1 ) o la prueba χ 2 ( 2 ) entre los distintos subconjuntos de pacientes
se indican en las columnas 3, 6, 9, 10 y 11. NS: No significativo.

Figura 2
Características endoscópicas e histológicas de la hiperplasia linfoide nodular. FA: Tres casos típicos de
hiperplasia linfoide nodular (NLH), como se observa en la endoscopia estándar (CA) de luz blanca (WL) y
la endoscopia (DF) de banda estrecha (NBI), respectivamente. NLH aparece como áreas blanquecinas
ligeramente elevadas, generalmente <5 mm de diámetro, muy espaciadas, difíciles de reconocer en WL y
más fáciles de observar por NBI; G y H: muestran el aspecto histológico de NLH (tinción con
hematoxilina-eosina), como grupos de ≤ 10 nódulos linfoides, compuestos de tejido linfoide benigno
hiperplásico.
Pacientes sintomáticos con NLH

En la mayoría de los pacientes sintomáticos con casos de NLH (s-NLH), la NLH estaba presente en
todos los segmentos del colon (94%); El 21% de los pacientes también mostraron NLH en el íleon
terminal; Se observó NLH en el colon derecho o izquierdo solo en 1% y 5% de los casos,
respectivamente.
En cuanto a la presentación clínica, todos los pacientes con s-NLH se quejaron de hábitos intestinales
alterados, principalmente diarrea crónica; la mayoría de los casos también informaron dolor abdominal
e hinchazón; El 23% tenía hematoquecia. En el 39% de los pacientes, la colonoscopia reveló
inflamación macroscópica concomitante (RRS, hiperemia difusa, erosiones y úlceras); en el 69% de los
casos, la inflamación fue irregular y se limitó al colon izquierdo y / o al recto; se observó una colitis
irregular del lado derecho en el 5% de los pacientes con s-NLH; En el 8% de los casos, la inflamación
afecta al íleon terminal. Se encontraron pólipos de colon y se eliminaron en el 21% de los pacientes con
s-NLH.
El 74% de los pacientes con s-NLH autoinformaron antecedentes de reacciones de hipersensibilidad

tardía y, en particular, de dermatitis por contacto con metales, pero solo una minoría de ellos (9%) tenía
un diagnóstico previo de alergia al níquel (Ni) basado en pruebas de parche . Además, el 63% de los
pacientes con intolerancia a la lactosa autoinformada por NLH.
El diagnóstico final de s-NLH fue de enfermedad orgánica en el 37% de los casos y de trastorno
funcional en el 63% restante (Figura 3) En particular, entre los pacientes con trastornos orgánicos,
encontramos 16 casos de EII: 8 colitis ulcerosa (CU) y 8 enfermedad de Crohn (EC); 9 infecciones
parasitarias o bacterianas; 7 enfermedades diverticulares; 1 colitis microscópica; 1 cáncer colorrectal, 1
CeD y 1 colitis isquémica. Noventa y uno por ciento de los pacientes con trastornos funcionales
cumplieron los criterios de Roma III para el SII, principalmente SII-D. Cabe destacar que la mayoría de
los pacientes con NLH con EII y casi el 20% de los pacientes con SII mostraron NLH con RRS (Figura
4 4)
figura 3
Diagnóstico final para pacientes sintomáticos con hiperplasia linfoide nodular. Los pacientes con
hiperplasia linfoide nodular (s-NLH) se dividieron en trastornos intestinales orgánicos y funcionales; el
último subconjunto se estratificó aún más en SII con diarrea prevalente (SII-D) o estreñimiento (SII-C) o
hábito intestinal mixto (SII-M), diarrea funcional crónica y estreñimiento crónico, de acuerdo con los
criterios de Roma III. Entre las condiciones orgánicas asociadas con NLH, la más frecuente fue la EII,
seguida de infecciones y enfermedad diverticular. SII: síndrome del intestino irritable; EII: enfermedad
inflamatoria intestinal.

Figura 4
Características endoscópicas de la hiperplasia linfoide nodular con signo de anillo rojo, debido a la
hipervascularización en la base de los folículos, asociada con el infiltrado de granulocitos. A y B: un caso
típico de hiperplasia linfoide nodular (NLH) con signo de anillo rojo (RRS) e inflamación macroscópica
difusa, en luz blanca (WL) e imagen de banda estrecha (NBI), respectivamente: RRS aparece como un rojo
(WL) o contorno marrón (NBI) que rodea los focos NLH; C y D: un particular de dos focos NLH con
RRS, en WL y NBI, respectivamente (flechas en blanco y negro).
Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las condiciones orgánicas y funcionales

asociadas con s-NLH para el sexo (más mujeres en el subconjunto funcional) y la intolerancia a la
lactosa autoinformada (más común en los trastornos orgánicos). Por el contrario, no hubo diferencias
estadísticamente significativas en la frecuencia de las alteraciones del hábito intestinal y la dermatitis
por contacto con el metal entre pacientes con s-NLH orgánicos y funcionales. Además, no encontramos
una correlación estadísticamente significativa entre la distribución de NLH y los síntomas clínicos
(datos no mostrados).
Pacientes sintomáticos sin NLH

Los pacientes sintomáticos que se sometieron a colonoscopia y no mostraron NLH [pacientes
sintomáticos sin NLH (s-no-NLH)] fueron 214. Muchos de ellos se quejaron de hábitos intestinales
alterados (principalmente estreñimiento o mixtos) y dolor abdominal; El 40% también informó
hematoquecia. En el 28% de los casos, la colonoscopia reveló inflamación macroscópica (hiperemia,

erosiones y úlceras) y se tomaron biopsias; ninguna de las muestras exhibió NLH en el examen
histológico. Se encontraron pólipos de colon y se eliminaron en el 45% de los pacientes con s-no-NLH.
Con respecto al diagnóstico final, el 34% de los pacientes con s-no-NLH se vieron afectados por
enfermedades orgánicas, mientras que el 66% restante tenía una condición funcional (Figura 5 5) En
particular, entre los pacientes con trastornos orgánicos, encontramos 5 casos de EII (1 CU y 4 CD); 2
colitis infecciosa; 55 enfermedades diverticulares; 12 adherencias abdominales; 3 cánceres
colorrectales. Entre los pacientes con trastornos funcionales, el 80% cumplió los criterios de Roma III
para el SII, principalmente SII-C o SII-M. No se encontraron diferencias en términos de distribución de
la intolerancia a la lactosa autoinformada y la dermatitis de contacto entre pacientes con s-no-NLH con
afecciones orgánicas y funcionales. Cabe destacar que encontramos una diferencia estadísticamente
significativa en la edad media, siendo pacientes con trastornos orgánicos mayores que aquellos con
condiciones funcionales. Por el contrario, no se observó diferencia en la distribución por sexo entre los
dos subconjuntos. Los pacientes con trastornos funcionales mostraron menos hinchazón e inflamación
macroscópica en la endoscopia.
Figura 5
Diagnóstico final para pacientes sintomáticos sin hiperplasia linfoide nodular. SII: síndrome del intestino
irritable; IBS-M: hábito intestinal mixto del SII; SII-C: SII con estreñimiento prevalente; SII-D: SII con
diarrea prevalente; EII: enfermedad inflamatoria intestinal.
Comparación entre pacientes sintomáticos con y sin NLH

Los pacientes con NLH eran significativamente más jóvenes, con mayor frecuencia diarrea e hinchazón
y con menos frecuencia estreñimiento y pólipos de colon en comparación con pacientes sin NLH.
Además, los pacientes con NLH informaron con mayor frecuencia dermatitis de contacto con metales e
intolerancia a la lactosa vspacientes sin NLH, independientemente del diagnóstico final de trastornos
funcionales u orgánicos. Estratificando a todos los sujetos sintomáticos según el diagnóstico final, entre
los diagnosticados con condiciones funcionales, los pacientes que mostraron NLH eran más jóvenes,
con mayor frecuencia mujeres y tenían una mayor frecuencia de dolor abdominal, hinchazón, diarrea,
inflamación, dermatitis de contacto con metales y lactosa autoinformada. intolerancia; por el contrario,
mostraron con menos frecuencia estreñimiento, hematoquecia, hábitos intestinales mixtos y pólipos en
el colon, en comparación con pacientes sin NLH. Entre los pacientes con enfermedades orgánicas,
aquellos que mostraban NLH también eran significativamente más jóvenes, tenían con mayor
frecuencia diarrea, dermatitis de contacto e intolerancia a la lactosa, con menos frecuencia
estreñimiento y menos pólipos. No se observaron diferencias por sexo, dolor abdominal, hinchazón,
signos endoscópicos de inflamación o hematoquecia. Finalmente, los pacientes con NLH con
afecciones orgánicas fueron diagnosticados con mayor frecuencia de EII e infecciones, mientras que
aquellos sin NLH tuvieron una mayor frecuencia de enfermedad diverticular y adherencias
abdominales; no se observaron diferencias para la frecuencia de cáncer colorrectal (Tabla2) No
encontramos una diferencia estadísticamente significativa en términos de actividad clínica o
endoscópica de la enfermedad entre pacientes con EII con o sin NLH.
Tabla 2
Diagnóstico final en pacientes sintomáticos con trastornos orgánicos.
Trastornos orgánicos s-no-NLH s-NLH Valor P

Enfermedad diverticular 70% 19% <0.05
Cáncer de colon 4% 3% NS
Infecciones 3% 24% <0.05
EII 7% 43% <0.05
Adherencias abdominales dieciséis% 0% <0.05
Otros 0% 12% <0.05
No-NLH: pacientes sin evidencia de hiperplasia linfoide nodular; NLH: pacientes con evidencia de hiperplasia
linfoide nodular; EII: enfermedad inflamatoria intestinal; NS: No significativo. La última columna incluye el
valor P obtenido de la comparación entre los casos sin NLH y NLH, mediante la prueba t .
Sujetos asintomáticos.
Entre las 835 personas que se sometieron a una colonoscopia para la detección del cáncer colorrectal,
23 tenían NLH. Por lo tanto, la prevalencia de NLH en adultos asintomáticos fue significativamente
menor en comparación con la frecuencia de NLH en pacientes sintomáticos (3% frente a 32%, P <
0.05).
La mayoría de los pacientes con a-NLH eran mujeres (78%), con una edad media de 57 ± 9 años. La
NLH fue principalmente difusa en todos los segmentos del colon (87%) y solo 1 caso mostró
afectación del íleon terminal. Los pólipos fueron detectados y eliminados en el 48% de los pacientes.
Se observó una enfermedad diverticular asintomática leve en el 35% de los casos; en solo 2 pacientes
con divertículos notamos signos de inflamación macroscópica. El 44% de a-NLH informó sobre
dermatitis por contacto con metales. Uno de los casos se quejó de intolerancia a la lactosa.
Comparando el grupo a-NLH con los 812 individuos asintomáticos restantes que se sometieron a una
colonoscopia de detección y no mostraron NLH (a-no-NLH), estos últimos eran mayores (edad media
61 ± 9 años, P < 0.05), más frecuentemente hombres (mujer 43%, P <0.05) y tuvo una prevalencia
menor estadísticamente significativa de dermatitis de contacto autoinformada (5%, P < 0.05). La tasa
de detección de pólipos no difirió significativamente entre los dos grupos (48% frente a 64%, P >
0.05).
DISCUSIÓN
El presente estudio evaluó la frecuencia y la distribución de género de la NLH colónica, observada en
la endoscopia WL y NBI y confirmada histológicamente, en adultos sometidos a colonoscopia en un
período de tres años. También se investigó la asociación entre NLH y enfermedades conocidas.
La prevalencia global de NLH fue del 10%. La NLH fue rara en sujetos asintomáticos (3%). En
particular, la NLH se encontró principalmente en mujeres asintomáticas, que eran más jóvenes que la
población de control relativo y reportaron con mayor frecuencia dermatitis por contacto con metales.
Por el contrario, la NLH fue un hallazgo frecuente en pacientes sintomáticos, sometidos a colonoscopia
por síntomas de tipo SII o sospecha de EII (32%). También entre el grupo de pacientes sintomáticos, la
NLH fue más frecuente en mujeres jóvenes, que a menudo se quejaban de alergias por contacto con
metales e intolerancia a la lactosa. En cuanto a la presentación clínica, la diarrea y la hinchazón fueron
más comunes, mientras que el estreñimiento fue más raro en NLH vspacientes sin NLH. La enfermedad
diverticular y las adherencias abdominales fueron más frecuentes en los casos sin NLH, mientras que
los pacientes con NLH sufrían con mayor frecuencia de EII o infecciones de colon y tenían menos
pólipos, probablemente debido a la edad más joven en la presentación.
En general, nuestros resultados demuestran que la NLH del tracto gastrointestinal inferior es un
hallazgo endoscópico común en pacientes sintomáticos, en quienes podría reflejar un estado de
actividad inmunológica mejorada. De hecho, se ha postulado que la hiperplasia linfoide es el resultado
de una activación crónica del sistema inmunitario intestinal por desencadenantes antigénicos ( es decir ,
alérgenos, patógenos, toxinas), que conducen a la estimulación repetitiva e hiperplasia eventual de los
folículos linfoides. NLH también podría desarrollarse en condiciones de desregulación del sistema
inmune, como en enfermedades autoinmunes [ 17 ] o en sujetos inmunodeficientes [ 18 ].
La asociación entre alergias alimentarias y NLH ya ha sido documentada [ 12 , 33 , 34 ]. Por el

contrario, a lo mejor de nuestro conocimiento, no hay datos publicados sobre la relación entre NLH y
alergia de contacto alérgica. Los alérgenos metálicos, especialmente el Ni, representan una proporción
significativa de la sensibilización por contacto [ 35 ]. Se ha informado que aproximadamente el 15% de
las mujeres y el 2% -3% de los hombres que viven en países industrializados son sensibles al Ni y
pueden desarrollar dermatitis de contacto alérgica (ACD), un proceso inflamatorio de la piel mediado
por células T inducido por la absorción cutánea de un alergeno en un individuo previamente
sensibilizado. Esta diferencia de género se debe a las diferentes tasas de exposición de la piel (de joyas,
cueros, etc..) a esta sustancia. Alrededor del 20% -30% de los pacientes con ACD también
experimentan síntomas sistémicos (dolor de cabeza, astenia, picazón) y gastrointestinales (hinchazón,
dolor abdominal, diarrea) después de comer alimentos ricos en Ni. Esta condición se conoce como
"dermatitis de contacto sistémica" o "síndrome de alergia sistémica de Ni" (SNAS) [ 36 ]. Di
Gioacchino y col. [ 37], demostró que el desafío oral con Ni, en mujeres con SNAS, estimula el sistema
inmune, induciendo una maduración de linfocitos T de células vírgenes a células de memoria, que se
acumulan en la mucosa intestinal. Se ha informado una mayor frecuencia de hipersensibilidad de tipo
retardado a los metales en pacientes con enfermedad del tejido conectivo y fibromialgia y se ha
especulado que la reactividad de las células T específicas de los metales podría ser un factor etiológico
en el desarrollo de trastornos crónicos mediados por el sistema inmunitario [ 38 , 39 ] Cabe destacar
que Cazzato et al [ 40 ] demostraron una mayor prevalencia de intolerancia a la lactosa en pacientes

afectados por SNAS frente a controles (74.7% vs6.6%, respectivamente); Los autores argumentaron
que el estado proinflamatorio inducido por Ni podría afectar temporalmente las funciones enzimáticas
del borde en cepillo, lo que resulta en hipolactasia.
En nuestro estudio, observamos una frecuencia muy alta de intolerancia a la lactosa autoinformada y
dermatitis de contacto con metales en pacientes con NLH. Podemos suponer que los alérgenos
metálicos podrían desempeñar un papel fundamental en el desarrollo de la hiperplasia linfoide y la
hipolactasia. Esto también podría explicar la mayor prevalencia observada de NLH en mujeres, dada la
mayor frecuencia de sensibilidad a Ni en mujeres frente a masculino.
Otro resultado interesante de nuestro estudio es la asociación entre NLH e IBD. Es bien sabido que la
EII se caracteriza por una respuesta inmunológica anormal a los antígenos ambientales, especialmente
la flora bacteriana entérica, en individuos genéticamente susceptibles. Los folículos linfoides
representan el principal portal de entrada para posibles patógenos, y se ha sugerido que la ulceración
aftosa en la EC y la CU se origina en el epitelio asociado al folículo sobre los folículos linfoides. En
2010, Krauss et al [ 6], comparó la morfología de los folículos linfoides en pacientes con EC, CU y
control, en correlación con los hallazgos histológicos e inmunohistoquímicos. En 15 de 17 pacientes
con la primera manifestación de EC, documentaron NLH con RRS. En algunos NLH con RRS se
observaron úlceras aftosas tempranas. Los autores concluyeron que los folículos linfoides con RRS
probablemente representan un signo temprano de úlceras aftosas en la EC y, por lo tanto, pueden
considerarse marcadores tempranos de la primera manifestación y brotes en la EC.
En nuestro estudio, el 43% de s-NLH fueron diagnosticados como afectados de EII. Curiosamente, en
la mayoría de los casos de EII, NLH se asoció con RRS.
Finalmente, observamos por primera vez una asociación entre NLH e IBS [ 41 ]. Incluso si se han
realizado múltiples avances en el conocimiento de la patogénesis del SII, su etiología sigue siendo
desconocida. Probablemente, el SII es un "término general", que incluye múltiples afecciones con
síntomas gastrointestinales comunes, pero diferente etiopatogenia. Entre los supuestos factores
involucrados en el desarrollo del SII, la inflamación de bajo grado ha despertado un interés creciente en
los últimos años. De hecho, el SII es más común en enfermedades gastrointestinales caracterizadas por
inflamación, como CeD, IBD o después de una gastroenteritis aguda grave [ 42 - 44 ]. La activación
inmunitaria sistémica y mucosa ha sido ampliamente documentada en pacientes con SII, incluso en
ausencia de un evento de gastroenteritis mayor previo [45] La inflamación de la mucosa está
relacionada con el aumento de la permeabilidad de la mucosa, la hiperplasia de las células de
enterocromafina y la mayor disponibilidad de serotonina en los tejidos, un factor clave involucrado en
el control de las funciones sensoriomotoras intestinales [ 46 - 48 ]. Además, el posible vínculo entre la
inflamación de bajo grado y el SII ha sido sugerido por la observación de que la transferencia adoptiva
de sobrenadantes de biopsia de la mucosa evocó la activación de las vías sensoriales de dolor [ 49 , 50 ]
y las respuestas anormales del sistema nervioso entérico en los roedores receptores [ 51 ].
Curiosamente, estas respuestas se redujeron en gran medida por el antagonismo de los factores
relacionados con el sistema inmune [ 49 - 52] El origen de la inflamación de bajo grado en pacientes
con SII permanece indeterminado, pero es probable que sea multifactorial, con predisposición genética
[ 53 , 54 ], estrés [ ] y más permeabilidad de la mucosa [ 4655 ], atopia [ 56 ], microbiota intestinal
anormal [ 57 ]. Estos datos confirman la heterogeneidad de los pacientes con SII y apuntan hacia la
necesidad de encontrar un biomarcador objetivo de inflamación de bajo grado, para seleccionar
aquellos pacientes que podrían beneficiarse más de la terapia antiinflamatoria.
Nuestros resultados sugieren que NLH podría ser un marcador de inflamación de bajo grado en un
subconjunto conspicuo de casos de SII, en los que se puede encontrar una "colitis de lesiones mínimas"
(MLC) caracterizada por NLH colónica difusa. En particular, los pacientes con NLH tienen algunas
características distintivas dentro de la población del SII: son más jóvenes, más a menudo mujeres y
tienen una mayor frecuencia de dermatitis por contacto con metales, dolor abdominal, hinchazón,
diarrea e inflamación inespecífica. Además, el 19% de los pacientes con MLC tenían NLH asociada
con RRS; Podríamos especular que en estos casos MLC podría compartir características comunes con
EII.
Nuestro trabajo presenta algunas limitaciones. En primer lugar, dado que este es un estudio
retrospectivo, la población asintomática no coincide con la población sintomática, porque las personas
que se someten a una colonoscopia con fines de detección son más a menudo hombres y mayores, en
comparación con los pacientes con síntomas similares al SII o sospecha de EII, que mostraron un
mayor prevalencia de mujeres y jóvenes. Además, recopilamos información sobre alergias por contacto
con metales e intolerancia a la lactosa de las historias clínicas de los pacientes; dichos datos no estaban
disponibles para todos los casos. Además, con respecto a la asociación entre NLH y dermatitis de
contacto con metales, solo una minoría de sujetos había realizado pruebas de parche y, por lo tanto,
basamos nuestro análisis en el historial autoinformado de reacciones de hipersensibilidad retardada a
los metales. Finalmente,
En conclusión, la NLH colónica es rara en sujetos asintomáticos, mientras que es un hallazgo frecuente
en pacientes sintomáticos, en los que podría reflejar un estado de actividad inmunológica mejorada.
Podemos especular que la NLH colónica representa un biomarcador objetivo de inflamación de bajo
grado en un subconjunto de pacientes con SII, que podría desencadenarse por reacciones de contacto
con el metal; Además, la NLH colónica con RRS podría compartir características comunes con la EII,
lo que respalda la hipótesis de que el SII y la EII podrían ser parte del espectro de la misma enfermedad
(Figura6 6)

Figura 6
La hiperplasia linfoide nodular del colon en pacientes sintomáticos constituye una "colitis de lesiones
mínimas" que puede ser desencadenada por el níquel u otros factores (como estados de inmunodeficiencia,
infecciones, reacciones de hipersensibilidad, estreñimiento crónico). Especulamos que la colitis de lesiones
mínimas (MLC) podría representar una entidad patológica distinta en un subconjunto de pacientes con
síndrome de intestino irritable (SII) y síndrome de alergia de Ni sistémica (SNAS), y podría preludir al
desarrollo de enfermedad inflamatoria intestinal (EII).
Se requieren más estudios para comprender los mecanismos etiopatogenéticos subyacentes a la NLH
del colon en condiciones orgánicas y funcionales, sus implicaciones clínicas y su posible vínculo con la
EII.
COMENTARIOS
Antecedentes
La hiperplasia linfoide nodular del colon (NLH) se considera un hallazgo poco frecuente en adultos. La
NLH puede ser asintomática o presentarse más raramente con síntomas gastrointestinales, como dolor
abdominal, diarrea crónica y hemorragia, y se ha informado en asociación con enfermedad inflamatoria
intestinal (EII), enfermedad celíaca, linfoma, disgammaglobulinemia, síndrome de Ehlers-Danlos,
colitis por derivación y alergias a los alimentos.
Fronteras de investigación
La literatura publicada incluye informes de casos y pequeñas series de pacientes; No está claro si esto
se relaciona con el subregistro de endoscopia o con la verdadera rareza de la afección.
Innovaciones y avances
Este estudio arroja luz sobre NLH colónica en adultos, en términos de prevalencia, distribución de
género y asociación con enfermedades conocidas. El resultado más relevante de nuestro estudio es la
identificación de NLH como un supuesto marcador de inflamación de bajo grado en un subconjunto de
casos de síndrome de intestino irritable (SII).
Aplicaciones
La NLH colónica difusa podría ser un marcador de inflamación de bajo grado en un subconjunto
conspicuo de pacientes con SII y podría constituir un vínculo entre un subconjunto de casos de SII y
EII.
Revisión por pares

Los autores concluyen que la NLH colónica podría ser un marcador de inflamación de bajo grado en un
subconjunto de pacientes con SII. El punto de vista es interesante.
Notas al pie
Fuente del manuscrito: manuscrito invitado
Tipo de especialidad: Gastroenterología y hepatología.
País de origen: República de San Marino
Clasificación del informe de revisión por pares
Grado A (Excelente): 0
Grado B (Muy bueno): 0
Grade C (Good): C
Grade D (Fair): 0
Grade E (Poor): 0
Institutional review board statement: The study was approved by the ethics committee of San Marino (Republic
of San Marino).
Informed consent statement: Consent was not obtained, given the retrospective nature of the study, but the
presented data are anonymized and risk of identification is low.
Conflict-of-interest statement: No benefits in any form have been received or will be received from a
commercial party related directly or indirectly to the subject of this article.
Data sharing statement: Dataset is available from the corresponding author at

annachiarapiscaglia@hotmail.com.
Peer-review started: July 26, 2016
First decision: September 20, 2016
Article in press: November 16, 2016
P- Reviewer: Kamiya T S- Editor: Yu J L- Editor: A E- Editor: Zhang FF
References
1. Howat ABK, Douce G. The Royal College of Pathologists. In: Histopathology and cytopathology of
limited or no clinical value. 2nd ed. London: RCPath, 2005 [Google Scholar]
2. Hazewinkel Y, Dekker E. Colonoscopy: basic principles and novel techniques. Nat Rev
Gastroenterol Hepatol. 2011;8:554–564. [PubMed] [Google Scholar]
3. Hirata I, Nakagawa Y, Ohkubo M, Yahagi N, Yao K. Usefulness of magnifying narrow-band

imaging endoscopy for the diagnosis of gastric and colorectal lesions. Digestion. 2012;85:74–79.
[PubMed] [Google Scholar]
4. Cheon JH. Advances in the Endoscopic Assessment of Inflammatory Bowel Diseases: Cooperation
between Endoscopic and Pathologic Evaluations. J Pathol Transl Med. 2015;49:209–217.
[PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
5. Langman JM, Rowland R. The number and distribution of lymphoid follicles in the human large
intestine. J Anat. 1986;149:189–194. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
6. Krauss E, Konturek P, Maiss J, Kressel J, Schulz U, Hahn EG, Neurath MF, Raithel M. Clinical
significance of lymphoid hyperplasia of the lower gastrointestinal tract. Endoscopy. 2010;42:334–337.
7. Olmez S, Aslan M, Yavuz A, Bulut G, Dulger AC. Diffuse nodular lymphoid hyperplasia of the
small bowel associated with common variable immunodeficiency and giardiasis: a rare case report.
Wien Klin Wochenschr. 2014;126:294–297. [PubMed] [Google Scholar]
8. Sharma M, Goyal A, Ecka RS. An unusual cause of recurrent diarrhea with small intestinal
“polyposis”. Nodular lymphoid hyperplasia of the small intestine. Gastroenterology. 2012;142:e8–e9.
9. Iacono G, Ravelli A, Di Prima L, Scalici C, Bolognini S, Chiappa S, Pirrone G, Licastri G, Carroccio

A. Colonic lymphoid nodular hyperplasia in children: relationship to food hypersensitivity. Clin
Gastroenterol Hepatol. 2007;5:361–366. [PubMed] [Google Scholar]
10. Riddlesberger MM, Lebenthal E. Nodular colonic mucosa of childhood: normal or pathologic?
Gastroenterology. 1980;79:265–270. [PubMed] [Google Scholar]
11. Kokkonen J, Arvonen M, Vähäsalo P, Karttunen TJ. Intestinal immune activation in juvenile
idiopathic arthritis and connective tissue disease. Scand J Rheumatol. 2007;36:386–389. [PubMed]
[Google Scholar]
12. Kokkonen J, Karttunen TJ. Lymphonodular hyperplasia on the mucosa of the lower gastrointestinal
tract in children: an indication of enhanced immune response? J Pediatr Gastroenterol Nutr.
2002;34:42–46. [PubMed] [Google Scholar]
13. Kokkonen J, Tikkanen S, Karttunen TJ, Savilahti E. A similar high level of immunoglobulin A and
immunoglobulin G class milk antibodies and increment of local lymphoid tissue on the duodenal
mucosa in subjects with cow’s milk allergy and recurrent abdominal pains. Pediatr Allergy Immunol.
14. Wakefield AJ, Murch SH, Anthony A, Linnell J, Casson DM, Malik M, Berelowitz M, Dhillon AP,
Thomson MA, Harvey P, et al. Ileal-lymphoid-nodular hyperplasia, non-specific colitis, and pervasive
developmental disorder in children. Lancet. 1998;351:637–641. [PubMed] [Google Scholar]
15. Furlano RI, Anthony A, Day R, Brown A, McGarvey L, Thomson MA, Davies SE, Berelowitz M,
Forbes A, Wakefield AJ, et al. Colonic CD8 and gamma delta T-cell infiltration with epithelial damage
in children with autism. J Pediatr. 2001;138:366–372. [PubMed] [Google Scholar]
16. Gurkan OE, Yilmaz G, Aksu AU, Demirtas Z, Akyol G, Dalgic B. Colonic lymphoid nodular
hyperplasia in childhood: causes of familial Mediterranean fever need extra attention. J Pediatr
Gastroenterol Nutr. 2013;57:817–821. [PubMed] [Google Scholar]
17. Vossenkämper A, Fikree A, Fairclough PD, Aziz Q, MacDonald TT. Colonic lymphoid nodular
hyperplasia in an adolescent. J Pediatr Gastroenterol Nutr. 2011;53:684–686. [PubMed]
[Google Scholar]
18. Albuquerque A. Nodular lymphoid hyperplasia in the gastrointestinal tract in adult patients: A
review. World J Gastrointest Endosc. 2014;6:534–540. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
19. Venkitachalam PS, Hirsch E, Elguezabal A, Littman L. Multiple lymphoid polyposis and familial
polyposis of the colon: a genetic relationship. Dis Colon Rectum. 1978;21:336–341. [PubMed]
[Google Scholar]
20. Molaei M, Kaboli A, Fathi AM, Mashayekhi R, Pejhan S, Zali MR. Nodular lymphoid hyperplasia
in common variable immunodeficiency syndrome mimicking familial adenomatous polyposis on
endoscopy. Indian J Pathol Microbiol. 2009;52:530–533. [PubMed] [Google Scholar]
21. Bronen RA, Glick SN, Teplick SK. Diffuse lymphoid follicles of the colon associated with colonic
carcinoma. AJR Am J Roentgenol. 1984;142:105–109. [PubMed] [Google Scholar]
22. Kenney PJ, Koehler RE, Shackelford GD. The clinical significance of large lymphoid follicles of
the colon. Radiology. 1982;142:41–46. [PubMed] [Google Scholar]
23. Jones SE, Fuks Z, Bull M, Kadin ME, Dorfman RF, Kaplan HS, Rosenberg SA, Kim H. Non-
Hodgkin’s lymphomas. IV. Clinicopathologic correlation in 405 cases. Cancer. 1973;31:806–823.
24. Fernandes BJ, Amato D, Goldfinger M. Diffuse lymphomatous polyposis of the gastrointestinal
tract. A case report with immunohistochemical studies. Gastroenterology. 1985;88:1267–1270.
25. De Smet AA, Tubergen DG, Martel W. Nodular lymphoid hyperplasia of the colon associated with
dysgammaglobulinemia. AJR Am J Roentgenol. 1976;127:515–517. [PubMed] [Google Scholar]
26. Postgate A, Despott E, Talbot I, Phillips R, Aylwin A, Fraser C. An unusual cause of diarrhea:
diffuse intestinal nodular lymphoid hyperplasia in association with selective immunoglobulin A
deficiency (with video) Gastrointest Endosc. 2009;70:168–169; discussion 169. [PubMed]
[Google Scholar]
27. Kabir SI, Kabir SA, Richards R, Ahmed J, MacFie J. Pathophysiology, clinical presentation and
management of diversion colitis: a review of current literature. Int J Surg. 2014;12:1088–1092.
28. Venter C, Arshad SH. Epidemiology of food allergy. Pediatr Clin North Am. 2011;58:327–349, ix.
29. Tokuhara D, Watanabe K, Okano Y, Tada A, Yamato K, Mochizuki T, Takaya J, Yamano T,

Arakawa T. Wireless capsule endoscopy in pediatric patients: the first series from Japan. J
Gastroenterol. 2010;45:683–691. [PubMed] [Google Scholar]
30. Colarian J, Calzada R, Jaszewski R. Nodular lymphoid hyperplasia of the colon in adults: is it
common? Gastrointest Endosc. 1990;36:421–422. [PubMed] [Google Scholar]
31. Kagueyama FM, Nicoli FM, Bonatto MW, Orso IR. Importance of biopsies and histological
evaluation in patients with chronic diarrhea and normal colonoscopies. Arq Bras Cir Dig. 2014;27:184–
187. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
32. Longstreth GF, Thompson WG, Chey WD, Houghton LA, Mearin F, Spiller RC. Functional bowel
disorders. Gastroenterology. 2006;130:1480–1491. [PubMed] [Google Scholar]
33. Mansueto P, Iacono G, Seidita A, D’Alcamo A, Sprini D, Carroccio A. Review article: intestinal
lymphoid nodular hyperplasia in children--the relationship to food hypersensitivity. Aliment Pharmacol
Ther. 2012;35:1000–1009. [PubMed] [Google Scholar]
34. Carroccio A, Iacono G, Di Prima L, Ravelli A, Pirrone G, Cefalù AB, Florena AM, Rini GB, Di
Fede G. Food hypersensitivity as a cause of rectal bleeding in adults. Clin Gastroenterol Hepatol.
35. Rietschel RL, Fowler JF, Warshaw EM, Belsito D, DeLeo VA, Maibach HI, Marks JG, Mathias
CG, Pratt M, Sasseville D, et al. Detection of nickel sensitivity has increased in North American patch-
test patients. Dermatitis. 2008;19:16–19. [PubMed] [Google Scholar]
36. Di Gioacchino M, Ricciardi L, De Pità O, Minelli M, Patella V, Voltolini S, Di Rienzo V, Braga M,

Ballone E, Mangifesta R, et al. Nickel oral hyposensitization in patients with systemic nickel allergy
syndrome. Ann Med. 2014;46:31–37. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
37. Di Gioacchino M, Boscolo P, Cavallucci E, Verna N, Di Stefano F, Di Sciascio M, Masci S,

Andreassi M, Sabbioni E, Angelucci D, et al. Lymphocyte subset changes in blood and gastrointestinal
mucosa after oral nickel challenge in nickel-sensitized women. Contact Dermatitis. 2000;43:206–211.
38. Stejskal V, Reynolds T, Bjørklund G. Increased frequency of delayed type hypersensitivity to

metals in patients with connective tissue disease. J Trace Elem Med Biol. 2015;31:230–236. [PubMed]
[Google Scholar]
39. Stejskal V, Ockert K, Bjørklund G. Metal-induced inflammation triggers fibromyalgia in metal-

allergic patients. Neuro Endocrinol Lett. 2013;34:559–565. [PubMed] [Google Scholar]
40. Cazzato IA, Vadrucci E, Cammarota G, Minelli M, Gasbarrini A. Lactose intolerance in systemic
nickel allergy syndrome. Int J Immunopathol Pharmacol. 2011;24:535–537. [PubMed]
[Google Scholar]
41. Chey WD, Kurlander J, Eswaran S. Irritable bowel syndrome: a clinical review. JAMA.
42. Sainsbury A, Sanders DS, Ford AC. Prevalence of irritable bowel syndrome-type symptoms in
patients with celiac disease: a meta-analysis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2013;11:359–365.e1.
43. Halpin SJ, Ford AC. Prevalence of symptoms meeting criteria for irritable bowel syndrome in
inflammatory bowel disease: systematic review and meta-analysis. Am J Gastroenterol.
44. Dai C, Jiang M. The incidence and risk factors of post-infectious irritable bowel syndrome: a meta-
analysis. Hepatogastroenterology. 2012;59:67–72. [PubMed] [Google Scholar]
45. Barbara G, Cremon C, Carini G, Bellacosa L, Zecchi L, De Giorgio R, Corinaldesi R, Stanghellini

V. The immune system in irritable bowel syndrome. J Neurogastroenterol Motil. 2011;17:349–359.
[PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
46. Piche T, Barbara G, Aubert P, Bruley des Varannes S, Dainese R, Nano JL, Cremon C, Stanghellini
V, De Giorgio R, Galmiche JP, et al. Impaired intestinal barrier integrity in the colon of patients with
irritable bowel syndrome: involvement of soluble mediators. Gut. 2009;58:196–201. [PubMed]
[Google Scholar]
47. Cremon C, Carini G, Wang B, Vasina V, Cogliandro RF, De Giorgio R, Stanghellini V, Grundy D,
Tonini M, De Ponti F, et al. Intestinal serotonin release, sensory neuron activation, and abdominal pain
in irritable bowel syndrome. Am J Gastroenterol. 2011;106:1290–1298. [PubMed] [Google Scholar]
48. Foley S, Garsed K, Singh G, Duroudier NP, Swan C, Hall IP, Zaitoun A, Bennett A, Marsden C,
Holmes G, et al. Impaired uptake of serotonin by platelets from patients with irritable bowel syndrome
correlates with duodenal immune activation. Gastroenterology. 2011;140:1434–1443.e1. [PubMed]
[Google Scholar]
49. Barbara G, Wang B, Stanghellini V, de Giorgio R, Cremon C, Di Nardo G, Trevisani M, Campi B,

Geppetti P, Tonini M, et al. Mast cell-dependent excitation of visceral-nociceptive sensory neurons in
irritable bowel syndrome. Gastroenterology. 2007;132:26–37. [PubMed] [Google Scholar]
50. Cenac N, Andrews CN, Holzhausen M, Chapman K, Cottrell G, Andrade-Gordon P, Steinhoff M,

Barbara G, Beck P, Bunnett NW, et al. Role for protease activity in visceral pain in irritable bowel
syndrome. J Clin Invest. 2007;117:636–647. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
51. Buhner S, Li Q, Berger T, Vignali S, Barbara G, De Giorgio R, Stanghellini V, Schemann M.

Submucous rather than myenteric neurons are activated by mucosal biopsy supernatants from irritable
bowel syndrome patients. Neurogastroenterol Motil. 2012;24:e1134–e1572. [PubMed]
[Google Scholar]
52. Balestra B, Vicini R, Cremon C, Zecchi L, Dothel G, Vasina V, De Giorgio R, Paccapelo A,

Pastoris O, Stanghellini V, et al. Colonic mucosal mediators from patients with irritable bowel
syndrome excite enteric cholinergic motor neurons. Neurogastroenterol Motil. 2012;24:e1118–e1570.
53. Zucchelli M, Camilleri M, Andreasson AN, Bresso F, Dlugosz A, Halfvarson J, Törkvist L,

Schmidt PT, Karling P, Ohlsson B, et al. Association of TNFSF15 polymorphism with irritable bowel
syndrome. Gut. 2011;60:1671–1677. [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
54. Swan C, Duroudier NP, Campbell E, Zaitoun A, Hastings M, Dukes GE, Cox J, Kelly FM, Wilde J,
Lennon MG, et al. Identifying and testing candidate genetic polymorphisms in the irritable bowel
syndrome (IBS): association with TNFSF15 and TNFα Gut. 2013;62:985–994. [PubMed]
[Google Scholar]
55. Piche T, Saint-Paul MC, Dainese R, Marine-Barjoan E, Iannelli A, Montoya ML, Peyron JF,
Czerucka D, Cherikh F, Filippi J, et al. Mast cells and cellularity of the colonic mucosa correlated with
fatigue and depression in irritable bowel syndrome. Gut. 2008;57:468–473. [PubMed]
[Google Scholar]
56. Vivinus-Nébot M, Dainese R, Anty R, Saint-Paul MC, Nano JL, Gonthier N, Marjoux S, Frin-
Mathy G, Bernard G, Hébuterne X, et al. Combination of allergic factors can worsen diarrheic irritable
bowel syndrome: role of barrier defects and mast cells. Am J Gastroenterol. 2012;107:75–81.
57. Simrén M, Barbara G, Flint HJ, Spiegel BM, Spiller RC, Vanner S, Verdu EF, Whorwell PJ,
Zoetendal EG. Microbiota intestinal en trastornos funcionales del intestino: un informe de la Fundación
Roma. Intestino. 2013; 62 : 159-176. [ Artículo gratuito de PMC ] [ PubMed ] [ Google Scholar ]
Los artículos de World Journal of Gastroenterology se proporcionan aquí por cortesía de Baishideng
Publishing Group Inc

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25/5/2020 Hiperplasia linfoide nodular: ¿un marcador de inflamación de bajo grado en el síndrome del intestino irritable?

World J Gastroenterol . 14 de diciembre de 2016; 22 (46): 10198-10209. PMCID: PMC5155179

Hiperplasia linfoide nodular: ¿un marcador de inflamación de bajo grado

Recibido el 24 de julio de 2016; Revisado el 25 de octubre de 2016; Aceptado el 14 de noviembre de 2016.

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s-NLH s-no- p (s- F O p (F F O p (F F O

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Pacientes sintomáticos con NLH

El 74% de los pacientes con s-NLH autoinformaron antecedentes de reacciones de hipersensibilidad

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Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las condiciones orgánicas y funcionales

Pacientes sintomáticos sin NLH

hematoquecia. En el 28% de los casos, la colonoscopia reveló inflamación macroscópica (hiperemia,

Comparación entre pacientes sintomáticos con y sin NLH

Trastornos orgánicos s-no-NLH s-NLH Valor P

La asociación entre alergias alimentarias y NLH ya ha sido documentada [ 12 , 33 , 34 ]. Por el

que Cazzato et al [ 40 ] demostraron una mayor prevalencia de intolerancia a la lactosa en pacientes

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Revisión por pares

Tipo de especialidad: Gastroenterología y hepatología.

País de origen: República de San Marino

Clasificación del informe de revisión por pares

Grado B (Muy bueno): 0

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Peer-review started: July 26, 2016

First decision: September 20, 2016

Article in press: November 16, 2016

P- Reviewer: Kamiya T S- Editor: Yu J L- Editor: A E- Editor: Zhang FF

3. Hirata I, Nakagawa Y, Ohkubo M, Yahagi N, Yao K. Usefulness of magnifying narrow-band

9. Iacono G, Ravelli A, Di Prima L, Scalici C, Bolognini S, Chiappa S, Pirrone G, Licastri G, Carroccio

29. Tokuhara D, Watanabe K, Okano Y, Tada A, Yamato K, Mochizuki T, Takaya J, Yamano T,

36. Di Gioacchino M, Ricciardi L, De Pità O, Minelli M, Patella V, Voltolini S, Di Rienzo V, Braga M,

37. Di Gioacchino M, Boscolo P, Cavallucci E, Verna N, Di Stefano F, Di Sciascio M, Masci S,

38. Stejskal V, Reynolds T, Bjørklund G. Increased frequency of delayed type hypersensitivity to

39. Stejskal V, Ockert K, Bjørklund G. Metal-induced inflammation triggers fibromyalgia in metal-

45. Barbara G, Cremon C, Carini G, Bellacosa L, Zecchi L, De Giorgio R, Corinaldesi R, Stanghellini

49. Barbara G, Wang B, Stanghellini V, de Giorgio R, Cremon C, Di Nardo G, Trevisani M, Campi B,

50. Cenac N, Andrews CN, Holzhausen M, Chapman K, Cottrell G, Andrade-Gordon P, Steinhoff M,

51. Buhner S, Li Q, Berger T, Vignali S, Barbara G, De Giorgio R, Stanghellini V, Schemann M.

52. Balestra B, Vicini R, Cremon C, Zecchi L, Dothel G, Vasina V, De Giorgio R, Paccapelo A,

53. Zucchelli M, Camilleri M, Andreasson AN, Bresso F, Dlugosz A, Halfvarson J, Törkvist L,

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