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Dayamí Borges, Angela O. Díaz, Ana Nelis San Juan, Eulalia Gómez
Metabolitos secundarios producidos por hongos entomopatógenos
ICIDCA. Sobre los Derivados de la Caña de Azúcar, vol. 44, núm. 3, septiembre-diciembre, 2010, pp. 49-55,
Instituto Cubano de Investigaciones de los Derivados de la Caña de Azúcar
Cuba

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ICIDCA. Sobre los Derivados de la Caña de


Azúcar,
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Instituto Cubano de Investigaciones de los
Derivados de la Caña de Azúcar
Cuba

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Dayamí Borges, Angela O. Díaz, Ana Nelis San Juan, Eulalia Gómez

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RESUMEN

Se aborda la producción de metabolitos secundarios por los hongos entomopatógenos. Se


describen las características estructurales y el modo de acción de las toxinas más cono-
cidas que contribuyen a la patogenicidad, entre las que se encuentran compuestos de
bajo peso molecular (ácido oxálico, ácido 2,6-piridindicarboxilico, ácido 4-hidroximeti-
lazoxibenceno-4-carboxílico) y otros de naturaleza peptídica: Beauvericina,
Efrapeptinas, Destruxinas, Leucinostatinas, Kantomicina y Bassiacridina. Se hace refe-
rencia, además a las enzimas que participan en el ataque al hospedero.

Palabras clave: hongos entomopatógenos, metabolitos secundarios, toxinas, enzimas.

ABSTRACT

The present paper is related with the production of secondary metabolites for entomopa-
thogenic fungus. The structural characteristics and action mechanisms of the most
known toxins involved in fungal pathogenesis are described, which may be low molecu-
lar weight products (oxalic acid, dipicolinic acid, 4- hidroximetilazoxibencene-4-carboxí-
lic acid. Some of them are peptides: Beauvericine, Efrapeptines, Destruxines,
Leucinostatines, Kantomicine and Bassiacridine. Enzymes implicated in host attack are
also mentioned.

Key words: entomopathogenic fungus, secondary metabolites, toxins, enzymes.

INTRODUCCIÓN investigación, por su papel en el control de


plagas y enfermedades de cultivos, sin
Los hongos entomopatógenos han reci- dañar el medio ambiente y la salud (1).
bido una especial atención en los últimos Se conoce que este tipo de hongo ejerce
años por parte de las empresas y órganos de su actividad de forma primaria al atravesar

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la cutícula de los insectos (2), razón por la patógeno (7). Se conoce que los mismos
cual son los organismos con actividad ento- contribuyen a la modificación de la integri-
mopatogénica más relevantes y nos proveen dad estructural del hospedero, a inhibir el
de un importante medio práctico de control proceso selectivo o a sus enzimas y a inter-
microbiológico para los insectos que se ali- ferir con su sistema regulador; además de
mentan de las plantas (1). En general, todos realizar funciones completamente diferen-
los ectoparásitos son susceptibles a las tes dentro de la célula antes de ser secreta-
enfermedades fungosas. dos, como facilitar el movimiento de los
Existen aproximadamente 700 especies iones a través de las membranas (8).
de hongos entomopatógenos y alrededor de El aislamiento y estudio de estas toxinas
100 géneros (3). Sin embargo, solo algunos reviste gran importancia debido a la posibi-
de éstos han sido estudiados a fondo (4,5) y lidad de su utilización como plaguicidas,
son utilizados comercialmente (tabla 1) (6). los mismos poseen baja toxicidad en huma-
nos, elevada acción insecticida y no necesi-
tan requerimientos especiales para su
Tabla 1. Principales hongos entomo - empleo, en comparación con el uso directo
patógenos utilizados comercialmente para el de las cepas sobre los cultivos. También se
control de insectos plaga ha centrado el interés en ellos con el objeti-
vo de contar con moléculas "cabeza de serie"
Especie Insecto plaga que permitan, mediante la obtención de
Langostas, chapulines, análogos sintéticos, optimizar las activida-
Beauveria
áfidos, escarabajos, des por relaciones estructura-actividad (9).
bassiana
mosquita blanca Aunque la producción de metabolitos
Beauveria secundarios es una propiedad genética
Moscas, escarabajos
brogniartii inherente a los hongos entomopatógenos, la
Langenedium producción de un metabolito en específico
Mosquitos
giganteum puede ser significativamente alterada
Termitas, chapulines, mediante la optimización de las condicio-
Metarhizium gallina ciega, langostas, nes del cultivo, como pueden ser los
anisopliae picudos del chile y nutrientes, temperatura, pH, etc.
algodón, escarabajos
Paecelomyces ALGUNOS DE LOS METABOLITOS SECUNDARIOS
Mosquita blanca
fomosoroseus MÁS CONOCIDOS
Lecanicillium Aunque se ha reportado un elevado
Áfidos, trips, mosquita
(Verticillium) número de metabolitos secundarios produci-
blanca
lecanii dos por los hongos entomopatógenos, en solo
una pequeña fracción de las especies y géne-
La acción de estos microorganismos es ros conocidos, éstos han sido examinados y
normalmente lenta. Algunos atacan a gran caracterizados. Los mismos son generalmen-
cantidad de especies distintas de insectos, y te más pequeños que el tamaño promedio de
dependen generalmente de las condiciones las macromoléculas biológicas. Algunos
ambientales de temperatura (25º C) y eleva- pueden ser de estructura orgánica simple,
da humedad relativa para que su desarrollo pero con frecuencia son compuestos de
y acción patogénica sea la adecuada. Se sue- estructura un poco más compleja, muchos de
len comercializar en preparados basados en ellos son toxinas peptídicas cíclicas y linea-
esporas que deben estar en agua unas 24 les, las que se derivan de otros metabolitos
horas antes de su aplicación (4). primarios, en algunos casos con estructuras
Es bien conocido que estos microorga- inusuales y acompañadas ocasionalmente de
nismos producen una gran cantidad de procesos de biosíntesis específicos (7).
metabolitos secundarios, químicamente
diversos, algunos de los cuales son muy Metabolitos de bajo peso molecular
potentes desde el punto de vista biológico, La literatura de las últimas décadas cita
causan severas reacciones adversas en otros un número considerable de metabolitos
organismos, eliminan la competencia de los secundarios de bajo peso molecular que han
nutrientes y facilitan el establecimiento del sido aislados de patógenos de insectos (9).

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En la tabla 2 se muestra la composición de demostrando ser el responsable de la activi-
ácidos orgánicos y fenólicos de un producto dad insecticida exhibida por este hongo
obtenido a partir de los efluentes de la fer- frente a Calliphora erythrocephala (15).
mentación sumergida de Lecanicillium
(Verticillium) Lecanii (10). Toxinas con naturaleza peptídica
También se han reportado toxinas peptí-
dicas cíclicas y lineales (16). A las primeras
Tabla 2. Composición de ácidos orgánicos y
pertenece una familia de péptidos conoci-
fenólicos de un producto obtenido a partir de
dos como depsipéptidos. La acción insecti-
los efluentes de la fermentación sumergida de
cida de éstos es específica para ciertos gru-
Lecanicillium (Verticillium) lecanii
pos de insectos y su toxicidad se debe a la
Ácidos orgánicos acción sinérgica de un grupo complejo de
Ácido glicólico 8,1580 mg/mL compuestos (7).
Ácido cítrico 0,2909 mg/mL
Ácidos fenólicos Beauvericina
0,842 0,006 Fue el primer compuesto de esta natura-
Á. gálico Furfural leza en ser caracterizado, extraído del mice-
mg/mL mg/mL
Ald. 0,303 2,632 lio de Beauveria bassiana, y posteriormente
Á. p-H benz. se han aislado de diferentes especies de
protocateíco mg/mL mg/mL
Á. 0,75 Fusarium y Paecilomyces (17). La beauverici-
0,791 Á. siríngico na es un ciclopéptido y en su biosíntesis
vainillinico mg/mL
Á. p- 0,153 0,249 interviene una enzima multifuncional cono-
Á. ferúlico cida como eniatina sintetasa cuya expresión
coumárico mg/mL mg/mL
es constitutiva (18). Se conoce que es un
agente ionóforo capaz de formar complejos
Otros ácidos orgánicos producidos por de iones Na+ y K+ que permiten el incre-
los hongos entomopatógenos han demostra- mento de la permeabilidad natural y artificial
do poseer una actividad insecticida marginal. de las membranas, induciendo la deshidrata-
ción de los tejidos por pérdida de líquido de
Ácido oxálico las células. Se supone que esto sería la causa
Se ha reportado su producción por principal de la muerte del insecto, además de
Beauveria spp., Lecanicillium (Verticillium) causar cambios en el núcleo de las células
lecanii, Paecilomyces fumosoroseus y (19). También puede producir alteraciones
Metarhizium anisopliae (11). Este compuesto en los procesos de muda y metamorfosis, así
se ha descrito como un factor de virulencia como en la fecundidad (20, 21).
en hongos fitopatógenos y se ha sugerido que Se ha reportado que posee propiedades
en el caso de los hongos entomopatógenos insecticidas contra larvas de los mosquitos
puede ser un elemento que participe en la Aedes aeggypti e Hypothenemus hampei,
solubilización de la proteína cuticular (12). produciendo parálisis luego de 6 horas de
tratamiento y un 73% de mortalidad luego
Ácido 2,6-piridindicarboxílico (ácido dipi- de 72 horas (22). Muestra además actividad
colínico) antibiótica contra algunas bacterias como
Compuesto importante producido por Bacillus subtilis, Escherichia coli y
algunos hongos entomopatógenos entre los Staphilococcus aureus.
que se destacan Paecilomyces spp., M. aniso-
pliae, B. bassiana y L(V). lecanii (13). Su sal Efrapeptinas
sódica posee propiedades insecticidas con- Constituyen una compleja mezcla de
tra larvas de Calliphora erythrocephala (14). péptidos antibióticos producidos por algu-
nos hongos como Tolipocladium niveun,
Ácido 4-hidroximetilazoxibenceno-4-car- Beauveria nivea, Tolipocladium cylindrospo-
boxílico rum (23, 24).
Ha sido aislado conjuntamente con su Un extracto lipídico del caldo de cultivo
producto de oxidación (ácido azoxibence- de T. niveun mostró actividad tóxica sobre el
no-4,4-dicarboxílico) del filtrado del caldo escarabajo colorado de la papa (17). Este
de cultivo de Entomophthora virulenta, extracto, después de un fraccionamiento

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apropiado dio como resultado la concentra- ciones en los élitros y alas anteriores del
ción de la actividad en una fracción peptí- insecto (31). Se ha demostrado además la
dica identificada como una mezcla de efra- influencia de la Destruxina E sobre el flujo
peptinas, la cual fue aislada por HPLC en del calcio y la fosforilación de las proteínas
cinco diferentes picos. en cultivos in vitro de lepidópteros.
Estos picos fueron purificados y caracte-
rizados cromatográficamente, resultando Leucinostatinas
ser ricos en el aminoácido alfa-aminoisobu- Son sustancias de naturaleza peptídica,
tírico, los mismos contenían al menos otros con un ácido graso insaturado en el grupo
15 residuos de aminoácidos, además de N-terminal y un grupo amino en el C-termi-
tener el extremo N-terminal acetilado (17). nal. También están caracterizadas por tener
Se ha demostrado que la efrapeptinas un alto contenido de ácido α-amino-isobutí-
producidas por T. cylindrosporum interfie- rico. Se ha probado su actividad antibiótica
ren con la aglutinina en larvas de G. mello- sobre algunas cepas de bacterias (32).
nella, lo que sugiere que dichos metabolitos
pueden interferir en las interacciones ligan- Kantomicina
do-receptor que ocurren en la membrana Fue aislada de extractos orgánicos obteni-
plasmática permitiendo inferir que la mayo- dos a partir del hongo Akanthomyces gracilis.
ría de las interacciones entre las células y Se caracteriza por presentar una mezcla de
los componentes humorales del sistema isómeros relacionados con la metilpiridoxan-
inmune de los insectos están mediados por tina y la cordipiridona. Este grupo de com-
receptores (25). Se comprobó además que puestos mostró una potente actividad anti-
este tipo de compuestos ejerce una activi- biótica contra Staphylococcus aureus (33).
dad inhibitoria sobre la ATP asa mitocon-
drial (26). Lo interesante es que se descono- Bassiacridina
ce cómo estos hongos se protegen a sí mis- Es una proteína tóxica, purificada a par-
mos de estas toxinas, las cuales han mostra- tir de una cepa de Beauveria bassiana usan-
do ser particularmente activas contra sus do métodos cromatográficos. La fracción
propias enzimas. final contenía entre 0,1 y 0,3% de las pro-
teínas del extracto crudo. La bassiacridina
Destruxinas no mostró afinidad por intercambiadores
Son los compuestos mejor caracterizados, aniónicos y fue caracterizada como un
ya que su modo de acción también inhibe la monómero de 60 KD y punto isoeléctrico de
síntesis de ADN, ARN y de proteínas en las 9,5. Posee actividad β-glucosidasa, N-galac-
células de los insectos (5). Uno de los prime- tosidasa y N-acetilglucosaminidasa, con
ros estudios encaminados a la detección de una probada acción insecticida. Su estruc-
sustancias tóxicas de hongos se realizó sobre tura no se asemeja a ninguna de las toxinas
cepas de Metarhizium anisopliae, condu- entomopatogénicas descritas hasta el
ciendo al aislamiento de dos depsipéptidos momento y tiene una discreta semejanza
cíclicos que se denominaron destruxinas A y con las proteínas enlazantes de la quitina
B. Hoy en día se conocen catorce especies de producidas por levaduras (34).
destruxinas con actividades insecticidas Otro metabolito aislado de B. bassiana y
variables (27). Se conoce que la dimetildex- L. (V.) lecanii, conocido como basianólido,
truxina y la protodextruxina están relaciona- mostró una fuerte acción insecticida tanto
das directamente con la virulencia (28, 29). por ingestión como por inyección contra
Este tipo de toxinas es capaz de inhibir larvas de gusanos de seda Bombix mori (35).
la secreción de fluidos por el tubo de Otros depsipéptidos son las eniatinas aisla-
Malpighi en Schistocerca gregaria (30). Las das de Fusarium (36), que son tóxicas contra
destruxinas A, B y E producidas por M. ani- larvas de Choristoneura fumiferana (37).
sopliae, exhibieron propiedades insectici-
das al ser probadas en larvas de Plutella ENZIMAS
xylostella, así como en larvas y adultos de Los hongos entomopatógenos producen
Phaedon cochleariae, con un nivel de mor- un gran número de enzimas las que son de
talidad alto en las poblaciones de insectos. utilidad relevante para su acción sobre el
Por otra parte, causaron además, deforma- hospedero, pues le permiten convertir los

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tejidos de los insectos en nutrientes para su
crecimiento. Las enzimas son las que deter-
minan la virulencia, porque permiten al
patógeno coexistir con los procesos metabó-
licos cambiantes, asociados con los estados
de enfermedades del hospedero (7).
Las cutículas son muy poco utilizadas
por la mayoría de los hongos, pero es indis-
pensable su penetración para la completa
invasión, por lo cual han desarrollado tam-
bién un poderoso sistema enzimático con Figura 1. Comportamiento de las actividades
este fin, dentro del que se encuentra un proteolítica y lipolítica durante la fermentación
amplio espectro de proteasas muy activas, sumergida del hongo Lecanicillium
necesarias además para la penetración de la (Verticillium) lecanii.
epicutícula hidrofóbica (38). La variación
en la virulencia se puede relacionar con la lítica con puntos isoeléctricos entre 6-9. La
producción y actividad enzimática durante principal enzima detectada producida por
la penetración en la cutícula del hospedero. esta especie resultó ser una proteasa muy
En estudios realizados a los efluentes de alcalina. También se observó similar patrón
la fermentación sumergida del hongo de inducción de actividad proteasa utilizan-
Lecanicillium (Verticillium) Lecanii utilizan- do cutícula como sustrato (4).
do miel final de caña de azúcar como sus- Una cepa de Beauveria bassiana al ser
trato, se pudo comprobar que a partir de las cultivada en un medio líquido que contenía
16 horas comienza la producción de enzi- gelatina como fuente de carbono y nitróge-
mas con actividad proteolítica y lipolítica, no, produjo una serin-proteasa extracelular,
la cual se incrementa a medida que transcu- una endopeptidasa que hidroliza la elastina,
rre el proceso fermentativo (figura 1) (10). caseína y gelatina, pero mucho menos acti-
Se ha demostrado además la producción de va sobre la BSA y el colágeno. Esta enzima
amilasas y quitinasas (38). no es afectada por agentes quelantes, reacti-
Se conoce que las enzimas producidas vos sulfhidrílicos, inhibidores de la tripsina
por estos hongos actúan como una unidad, y y la quimotripsina (42).
aparentemente tienen una acción común que
les permite penetrar a través del integumen-
to del insecto. Las lipasas y proteasas actúan CONCLUSIONES
antes que las quitinasas, la producción
secuencial de las mismas se puede interpre- La acción de los metabolitos secundarios
tar a partir de la estructura física de la cutí- producidos por los hongos entomopatógenos
cula del insecto, las fibras de quitina son sobre los hospederos es muy variada. Los
rodeadas por una capa de proteína; por con- mismos pueden participar en la solubiliza-
siguiente, la quitina no puede ser degradada ción de la cutícula del insecto o en la inhibi-
hasta que las proteínas sean removidas. Estas ción de procesos metabólicos y fisiológicos,
enzimas son sintetizadas de una manera impidiendo su desarrollo y provocando su
coordinada con relación a la estructura cuti- muerte. Esto los convierte en importantes ins-
cular, y son inducidas in vitro cuando son trumentos para incrementar el uso de dichos
cultivadas sobre cutícula de insecto (39). organismos en el control de las enfermeda-
Recientes estudios con Metarhizium ani- des, pudiendo ser empleados como insectici-
sopliae y Beauveria bassiana (40, 41), demos- das o antibióticos. Algunos de ellos muestran
traron que la proteasa es el factor clave en la potencial para su producción a gran escala
penetración de la cutícula del insecto por el para el control de los insectos en el campo.
hongo. La cutícula está formada por un 70% La poderosa batería enzimática produci-
aproximadamente de proteínas, lo que expli- da por los hongos entomopatógenos es tam-
ca que sean tan importantes estas enzimas. bién un arma importante en el ataque y
En un extracto obtenido de un cultivo L. penetración al hospedero. La variedad de
(V.) lecanii en presencia de colágeno se iden- las mismas proporciona una fuente para la
tificaron siete bandas con actividad proteo- producción de extractos enzimáticos útiles

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en un amplio campo de aplicaciones, tous fungal insect biocontrol agents.
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