INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

BIOACUMULACIÓN DE Hg Y Se EN EL TIBURÓN BLANCO

(Carcharodon carcharias) Y LOS PINNÍPEDOS, EN ISLA
GUADALUPE, BAJA CALIFORNIA, MÉXICO

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

MARC AQUINO BALEYTÓ

LA PAZ, B.C.S., JUNIO DEL 2016

 SIP-14 BIS

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

SECRETARIA DE INVESTIGACiÓN Y POSGRADO
ACTA DE REVISIÓN DE TESIS

En la Ciudad de La Paz. B.C.S.. siendo las 12:00 horas del día 09 del mes de
Junio del 2016 se reunieron los miembros de la Comisión Revisora de Tesis designada
por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigación de ~C==I..:;;;CI;;,;:.MA=R-=--_ __
para examinar la tesis titulada:

"BIOACUMULACIÓN DE Hg Y Se EN EL TIBURÓN BLANCO

(Carcharodon carcharias) Y LOS PINNÍPEDOS. EN ISLA GUADALUPE. BAJA CALIFORNIA, MÉXICO"

Presentada por el alumno:

AQUINO BALEYTÓ MARC

Apellido paterno materno nombre(s)

Con registro: _A__

l __4_ _0_ _4_ _9_--=1_
Aspirante de:
MAESTRIA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS
Después de intercambiar opiniones los miembros de la Comisión manifestaron APROBAR LA
DEFENSA DE LA TESIS, en virtud de que satisface los requisitos señalados por las disposiciones
reglamentarias vigentes.

LA COMISION REVISORA
Directores de Tesís

DR.FELIPBGAL-ic:
Director de Tesis
DR. HDGAR MAURIClO HOYOS PADILLA
2l!. Director de Tesis

DRA. CLAUDIA JANETL HERNÁNDEZ CAMACHO

DR. CHRISTOPHER GALH LOWE

 INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
SECRETARíA DE INVESTIGACiÓN Y POSGRADO

CARTA CESiÓN DE DERECHOS

En la Ciudad de La Paz, B.C.S., el dra 15 del mes de Junio delal'\o 2016

El (la) que suscribe OCEAN. MARC AQUINO BALEYTÓ Alumno (a) del Programa
----------------------------------------
MAESTRíA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

con número de registro A140491 adscrito al CENTRO INTERDISCIPLlNARIO DE CIENCIAS MARINAS

manifiesta que es autor(a) intelectual del presente trabajo de tesis, bajo la dirección de:

DR. FELIPE GALVÁN MAGAÑA DR. EDGAR MAURICIO HOYOS PADILLA

y cede los derechos del trabajo titulado:

"BIOACUMULACIÓN DE y Se EN EL TIBURÓN BLANCO

(Carcharodon carcharias) Y LOS PINNrPEDOS, EN ISLA GUADALUPE. BAJA CALIFORNIA, MÉXICO"

al Instituto Politécnico Nacional, para su difusión con fines académicos y de investigación.

Los usuarios de la información no deben reproducir el contenido textual, gráficas o datos del trabajo

sin el permiso expreso del autor y/o director del trabajo. Éste, puede ser obtenido escribiendo a la

siguiente dirección: drshark23@gmail.com • galvan.felipe@gmail.com· amuakua@gmail.com

Si el permiso se otorga, el usuario deberá dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del

mismo.
DEDICATORIA

A mis padres, por apoyarme siempre y a pesar de todo… dándome la oportunidad que
ellos nunca tuvieron.

A mi familia y amigos, pues a pesar del tiempo y la distancia siempre recibo su apoyo,
calor y ánimos.

A mi familia de adopción mexicana, por su apoyo incondicional desde el día que los
conocí; por lograr hacerme sentir uno más entre ellos…

A la Lupita, imponente y majestuosa, cálida y generosa, aunque a veces despiadada…

un lugar cuya fuerza sin duda ha marcado mi vida, tal vez demasiado…

A México lindo, por toda su hospitalidad y generosidad brindadas desde el día que
puse un pie en esta rica tierra… mi más profunda admiración por, a pesar de todo,
resistir el enviste de su insaciable vecino
AGRADECIMIENTOS

Al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politécnico Nacional (CICIMAR-IPN)

por la formación brindada y la oportunidad de desarrollar este trabajo.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT), y Becas de Estímulo Institucional de

Formación de Investigadores (BEIFI) por el apoyo económico cuando las becas me fueron
otorgadas.

A mis directores de tesis: Dr. Felipe Galván Magaña por el trato brindado, humildad y sencillez;
por haberse interesado en mi cuando otros no lo hicieron, tendiéndome un puente al mundo de
la ciencia. Al Dr. Mauricio Hoyos Padilla por facilitarme la oportunidad de este trabajo; por
inspirarme, más si cabe, con su pasión por estos majestuosos animales; por su amistad,
enseñanzas y su constante apoyo desde el día en que nos conocimos en esa isla caprichosa.

A mi comité revisor: Dr. Alberto Sánchez por aconsejarme, escucharme y guiarme; A la Dra.
Claudia Hernández por aceptar formar parte de este comité de manera tan súbita, gracias por su
aportación; Al Dr. Leonardo Andrés Abitia por su sencillez y predisposición; Al Dr. Christopher G.
Lowe por recibirme y concederme parte de su escaso tiempo; por su coherencia, sentido común
y sabiduría compartida, lo que sin duda aportó robustez a este trabajo.

Al Dr. Fernando Elorriaga Verplancken por su gran aportación, lluvia de ideas y apoyo en el área
de los pinnípedos.

A los profesores de CICIMAR-IPN por su cercanía, enseñanzas y predisposición.

Al Biol. Mar. Saúl González Romero por abrirme la puerta a Isla Guadalupe, eso lo cambió todo.
Por su calidad humana y profesional, por su pasión en su trabajo.

Al M.C. Omar Santana Morales, desde el principio uno de mis principales apoyos. Gracias por tu
amistad y confianza; por tu ejemplo de profesionalidad y de entrega. Por compartir parte de tu
infinita sabiduría en campo, nunca dejo de sorprenderme.

A todos los integrantes de la Cooperativa de Abuloneros y Langosteros de Isla Guadalupe, por

su apoyo y aceptación. Gracias por aguantarme y alegrarse cada vez que he estado con ellos.
Gracias por haberme hecho sentir como en mi casa a Doña Paty, Don Russo, Manuel, Ramón,
Beto, Memo… y un largo etcétera.

A la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP), al Grupo de Ecología y

Conservación de Islas (GECI) y a la Secretaría de Marina (SEMAR) por todo el apoyo logístico y
hospitalidad en la Isla.

A mi hermanito mexicano, Francisco Castro Velasco, por su amistad incondicional, apoyo y

buenos momentos y aventuras. Gracias por abrirme las puertas de tu casa.

A Karla por acompañarme en este último tramo del camino, por toda su ayuda, apoyo y gran
dosis de paciencia.
A la M.C. Daniela Murillo Cisneros por guiarme y orientarme desde el primer momento en el
mundo de los metales pesados. Por su constante predisposición, generosidad y ayuda
desinteresada.

A la M.C. Casandra Gálvez por ofrecerme su ayuda y apoyo desde el primer momento. Por toda
la confianza y ayuda prestadas. Gracias a ti y a tu madre por permitirme convivir en vuestra
casa.

A José Rey por ser un gran amigo desde la infancia. Por su constante y desmesurado apoyo.

A todos mi amigos de Barcelona: Dani, David, Emilio, Valero, Joan Mª, Mario, Alsina, Guillem…

A mis amigos y compañeros de Cádiz. En especial a Jorge Sáez Jiménez por su ejemplo e
inspiración en la lucha social y ecologista, por permitirme surcar las aguas en inolvidables
campañas. A Elvira, Nieves, Vicente, Carmen, Eli, María, Martí, Joan Pagès, Joan Llinàs….

A todos mis compañeros/as de clase, de Laboratorio, de cubículo, rommies… por aguantar mis
hábitos algo bruscos y grotescos, por aceptarme junto con mis rarezas. Todos/as han sido un
gran apoyo, y mi familia mientras andamos juntos este camino. Mi más sincera amistad queda
para ustedes: Colombo, Morgane, Josué, María José, Gema, Marisol, Ariadna, Mirtha, Ney,
Dani, Enrique, Luís, Emmanuel, Elena, Chato, Álex, Lalo, Abel, Pet, Andrea, Silal, David, Marine,
Carmen, Frida, Tania, Pepe…

Es justo reconocer y agradecer todo el apoyo mostrado a lo largo de un recorrido cuando uno
alcanza una meta. Pero del mismo modo, es legítimo acordarse de aquellos que lejos de lo
anterior, no han puesto más que trabas y obstáculos… Gracias a ellos me hice más fuerte y
supe en quién podía confiar realmente… Vaya para ellos mi convencimiento que la vida dará a
cada cual aquello que merece, ni más ni menos.
ÍNDICE PÁGINA
RESUMEN ............................................................................................................................................ I
ABSTRACT ......................................................................................................................................... II
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................................................. 1
II. ANTECEDENTES ........................................................................................................................... 6
IIi. JUSTIFICACIÓN ........................................................................................................................... 9
IV. OBJETIVOS ................................................................................................................................. 11
IV.1. OBJETIVO GENERAL ............................................................................................................................... 11
VI.1. OBJETIVOS PARTICULARES ..................................................................................................................... 11
V. ÁREA DE ESTUDIO .................................................................................................................... 12
VI. MATERIAL Y MÉTODOS............................................................................................................. 15
VI.1. TRABAJO DE CAMPO ............................................................................................................................... 15
VI.1.1 Recolección de muestras ......................................................................................................... 15
VI.2. TRABAJO DE LABORATORIO .................................................................................................................... 19
VI.2.1. Preparación y homogenización de las muestras................................................................... 19
VI.2.2. Digestión de las muestras por calentamiento en placas ...................................................... 19
VI.2.3. Determinación de mercurio y selenio por espectrofotometría de emisión óptica con
generador de hidruros acoplado. .......................................................................................... 20
VI.2.4. Validación de los métodos ...................................................................................................... 22
VII. TRABAJO DE GABINETE .......................................................................................................... 23
VII.1. Determinación de la proporción molar Hg:Se ................................................................................ 23
VII.2. Análisis estadísticos ........................................................................................................................ 23
VIII. RESULTADOS ........................................................................................................................... 24
VIII.1. Datos Generales............................................................................................................................... 24
VIII.2. Bioacumulación de mercurio.......................................................................................................... 24
VIII.3. Relación talla tiburón blanco con concentración de mercurio.................................................... 27
VIII.4. Relación rango de tallas con sexo en tiburón blanco .................................................................. 30
VIII.5. Relación sexo y estadio de madurez en pinnípedos con concentración de mercurio .............. 33
VIII.6. Relaciones Depredador-Presa ........................................................................................................ 35
VIII.7. Bioacumulación de selenio............................................................................................................. 38
VIII.8. Relación talla con concentración de selenio ................................................................................ 41
VIII.9. Relación sexo y estadios de madurez con concentración de selenio ....................................... 44
 VIII.10. Proporción molar Mercurio y Selenio (Hg:Se) .................................................................... 46
IX. DISCUSIÓN.................................................................................................................................. 50
IX.1. Bioacumulación de mercurio............................................................................................................ 50
IX.2. Bioacumulación de selenio............................................................................................................... 51
IX.3. Relación sexo y talla con concentración de mercurio y selenio en tiburón blanco .................... 52
IX.4. Relación sexo y estadios de madurez con concentración de mercurio y selenio en pinnípedos
..................................................................................................................................................................... 56
IX.5. Relación depredador-presa .............................................................................................................. 59
IX.6. Proporción molar (PM) Mercurio:Selenio Hg:Se ............................................................................. 60
X. CONCLUSIONES.......................................................................................................................... 62
XI. RECOMENDACIONES ................................................................................................................ 63
XII. BIBLIOGRAFÍA........................................................................................................................... 64
XII. ANEXOS ..................................................................................................................................... 77
ÍNDICE DE FIGURAS PÁGINA

Figura 1. Localización geográfica y principales características de la Reserva de la Biosfera de Isla

Guadalupe (García-Gutiérrez et al., 2005; CONANP-SEMARNAT, 2009)......................................... 12

Figura 2. Esquema de los tres dardos utilizados según técnica de retención: Tipo A de tres dientes;
Tipo B de dos X; Tipo C (Reeb & Best) con lengüeta interior a modo de trampilla ............................ 16

Figura 3. Ballesta con carrete y pértiga utilizados para el muestreo ................................................ 17

Figura 4. Punta modificada con adhesivo y muestra obtenida .......................................................... 17

Figura 5. Puntas de acero y hawaiana usadas para el muestreo de Elefante marino ....................... 18

Figura 6. Digestor por calentamiento en placa ................................................................................ 20

Figura 7. Espectrómetro de emisión óptico con plasma de acoplamiento inductivo (ICP-OES). ...... 21

Figura 8. Concentración promedio de mercurio total (peso seco) entre diferentes tejidos de tiburón
blanco c. carcharias, lobo fino de Guadalupe a. philippii townsendi y elefante marino del norte M.
angustirostris, recolectados en Isla Guadalupe , Baja California ....................................................... 26

Figura 9. Correlación entre la concentración de mercurio total en µg/g/g peso seco y la longitud total
(m) para todas las muestras de tiburón blanco ................................................................................. 27

Figura 10 . Correlación entre la concentración de mercurio total en µg/g peso seco y la longitud total
(m) para los machos de tiburón blanco …………………………………………………………………….28

Figura 11 . Correlación entre la concentración de mercurio total en µg/g peso seco y la longitud total
(m) para las hembras de tiburón blanco…………………………………………………………………… 28

Figura 12. Correlación concentración de mercurio con la talla entre ejemplares de tiburón blanco
muestrados en Isla Guadalupe (presente estudio, puntos blancos) y ejemplares juveniles
provenientes de la Ensenada de California Sur (US) (puntos negros) (Mull, C,G. Et al 2012). ......... 29

Figura 13. Relación rango de tallas con machos de Tiburón blanco ................................................. 30

Figura 14. Relación Hg Total µg/g p.s. con rango de tallas en hembras de C. carcharias ............... 31

Figura 15. Relación Hg Total µg/g p.s. con rango de tallas en machos y hembras de C.
carcharias………………………………………………………………………………………………………32

Figura 16. Concentración Hg Total µg/g p.s. frente a sexo y estado de madurez en Mirounga
angustirostris ..................................................................................................................................... 33
Figura 17. Concentración mercurio frente a sexo y estado de madurez en machos, hembras y crías
de Arctocephalus philippii townsendii ................................................................................................ 34

Figura 18.Comparación de Hg Total µg/g p.s. entre adultos de Carcharodon carcharias y, machos y
hembras adultos y juveniles de Mirounga angustirostris .................................................................... 35

Figura 19. Comparación de [Hg] microg/g p.s. entre calamar Doryteuthis opalescens y, machos (M),
hembras (H) y juveniles (J) de Mirounga angustirostris ..................................................................... 36

Figura 20. Comparación de [hg] microg/g p.s. entre adultos de carcharodon carcharias (adultos ws)
y, machos (machos LFG), hembras (hembras LFG) y crías (crías LFG) de Arctocephalus philippii
townsendi ........................................................................................................................................... 37

Figura 21. Concentraciones de Se (µg/g p.s.) para C. Carcharias (TB), Mirounga angustirostris
(EMN) y Arctocephalus philippii townsendi (LFG) .............................................................................. 39

Figura 22. Concentraciones de Se (µg/g p.s.) para Carcharodon carcharias (TB) y Mirounga
angustirostris (EMN) .......................................................................................................................... 40

Figura 23. Correlación Se (µg/g p.s.) con longitud total de Carcharodon carcharias ........................ 41

Figura 24. Correlación Se (µg/g p.s.) con longitud total en machos de Carcharodon carcharias ..... 42

Figura 25. Correlación Se (µg/g p.s.) con longitud total en hembras de Carcharodon carcharias .... 42

Figura 26. Se (µg/g p.s.) para ambos sexos en tallas juveniles y adultas de Carcharodon carcharias
........................................................................................................................................................... 43

Figura 27. Concentración de Se (µg/g p.s.) en machos, hembas y juveniles de Mirounga

angustirostris ..................................................................................................................................... 44

Figura 28. Concentración de Se microg/g en machos, hembas y juveniles de Arctocephalus philippii

........................................................................................................................................................... 45

Figura 29. Ratio Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Carcharodon carcharias ................................... 46

Figura 30. Ratio Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Mirounga angustirostris .................................... 47

Figura 31. Ratio Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Arctocephalus philippii townsendi .................... 48

Figura 32. Ratio Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Arctocephalus philippii townsendi adultos ........ 49

Figura 33. Ratio Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Arctocephalus philippii townsendi crías ............ 49
ÍNDICE DE TABLAS PÁGINA

Tabla 1. Factores influyentes en la tasa de metilación del mercurio ................................................... 3

Tabla 2. Niveles de Hg reportados para diferentes especies de tiburones y peces según tejido y área
de muestreo en trabajos anteriores ..................................................................................................... 7

Tabla 3. Niveles de Hg reportados para diferentes especies de pinnípedos según tejido y área de
muestreo en trabajos anteriores .......................................................................................................... 8

Tabla 4. Descripción del número de muestras de tiburón blanco tomadas en (2013,2014), Lobo Fino
de Guadalupe (2014) y Elefante Marino del Norte (2014).................................................................. 15

Tabla 5. Valores obtenidos y porcentaje de reproducibilidad de mercurio (Hg) y selenio (Se) en el

esta ndar certificado de bovino .......................................................................................................... 23

Tabla 6 . Datos generales del nº de muestras finalmente analizadas procedentes de Isla Guadalupe,
Baja California. n= número de organismos analizados para cada especie, MA= Macho adulto,
HA= Hembra adulta, C/J= Cría/Juvenil, SI= Sexo Indeterminado y RT(LT)= Rango de tallas (Longitud
total, cm). ........................................................................................................................................... 24

Tabla 7. Concentraciones de mercurio (Hg) en tejido de las especies de tiburón blanco y pinnípedos
biopsiados en Isla Guadalupe, Baja California. n= número de individuos, Min= valor mínimo, Max=
valor máximo, p.h.=peso húmedo, p.s.= peso seco, DE=desviación estándar .................................. 24

Tabla 8. Concentraciones de Selenio expresadas en microg/g p.s. para las tres especies
muestreadas ...................................................................................................................................... 38
 RESUMEN.

El mercurio (Hg) es considerado uno de los principales contaminantes para el medio ambiente con
efectos tóxicos para los organismos marinos debido a que no es metabolizado, se bioacumula y se
biomagnifica a medida que aumenta la posición trófica. El selenio (Se) es un micronutriente con
efectos protectores contra la toxicidad del mercurio. En Isla Guadalupe convergen tres especies
consideradas como bioindicadores del ecosistema: tiburón blanco (Carcharodon carcharias),
elefante marino del norte (Mirounga angustirostris) y lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus
townsendi), por lo que representan una excelente oportunidad para estimar las concentraciones de
Hg y Se acumuladas en tres depredadores tope con hábitos alimentarios e historias de vida distintos.
El muestreo se realizó durante los meses de verano de 2014 (pinnípedos) y otoño 2013/2014
(tiburón blanco) usando ballesta y pértiga con punta adhesiva en lobo fino y hawaianas con
nucleadores de acero inoxidable en tiburón blanco y elefante marino. Mediante un espectrofotómetro
de inducción por plasma se analizaron 37 muestras de tiburón. La concentración de Hg con la talla
de tiburón blanco mostró una baja correlación. Los niveles entre sexo y estados de maduración
fueron superiores en machos y adultos a pesar de no ser significativas. Para elefante marino y lobo
fino de Guadalupe se analizaron 15 y 49 muestras respectivamente; en el elefante marino la
concentración de Hg no fue significativamente distinta entre sexos ni clases de edad, aunque la
concentración tendió a ser mayor en machos y juveniles. Mientras que, en el lobo fino, la
concentración solo fue significativamente distinta entre adultos y crías.
El área de alimentación, posición trófica y transferencia materna se postulan como posibles
explicaciones de las concentraciones de mercurio encontradas en estos organismos.
1
ABSTRACT.

Mercury (Hg) is considered one of the main pollutants to the environment with toxic effects on
marine organisms and it is not metabolized, and biomagnificándose bioacumulándose with
increasing trophic position. Selenium (Se) is a micronutrient with protective effects against
mercury toxicity. Isla Guadalupe converge three species considered as bio-indicators of
ecosystem: white shark (Carcharodon carcharias), northern elephant (northern elephant seal)
and Guadalupe fur seal (Arctocephalus townsendi), which represent an excellent opportunity to
estimate the concentrations of Hg and you were accumulated in three predators with eating
habits and different life stories. Sampling was conducted during the summer of 2014 (pinnipeds)
and autumn 2013/2014 (white shark) using crossbow and pole tip with adhesive fine and
Hawaiian wolf nucleating stainless steel white shark and elephant. By spectrophotometer 37
induction plasma samples were analyzed for the first. The concentration of Hg with the likes of
white shark showed a low correlation. Levels between sex and maturity stages were higher in
adult males and despite not being significant. For elephant and Guadalupe fur seal, 15 and 49
samples were analyzed, respectively, with higher concentrations in males and juveniles of the
first (no significant difference) and, significantly, in the second adults about their offspring. The
feeding area, trophic position and maternal transfer is postulated as possible explanations for the
behavior of mercury in these organisms
I. INTRODUCCIÓN.

La contaminación marina es una amenaza para todos los organismos que habitan los
océanos del mundo. Desde la Revolución Industrial, las fuentes de mercurio (Hg) de origen
antropogénico alcanzaron un máximo durante la fiebre del oro y la plata (1870); posteriormente
sufrieron un rápido descenso que permaneció en sus valores mínimos durante el período de
tiempo comprendido entre las dos Guerras Mundiales, así como en la posterior Gran Depresión.
En las décadas que siguieron, las emisiones de mercurio mostraron un crecimiento exponencial
que ha seguido hasta la actualidad (Streets et al., 2011).

El mercurio es un elemento no esencial para la vida que de manera natural se encuentra de

tres formas: elemental (Hg0), inorgánico (Hg+2 y Hg+1), y orgánico (CH3Hg el más común) y está
presente en los organismos en pequeñas cantidades. Sin embargo, constituye un riesgo de
contaminación para el medio ambiente, ya que es una sustancia con una gran estabilidad
química ante los procesos de biodegradación y no desaparece del medio, sino que es transferido
a otros lugares. Puede cambiar de estado o combinarse con otras sustancias, dando lugar a
formas más tóxicas del metal, por lo que los seres vivos son incapaces de metabolizarlo y al
llegar a niveles que superan su tolerancia produce toxicidad (Mancera-Rodríguez y Álvarez-
León, 2006). Esto se produce debido al efecto de la bioacumulación que es cuando los
organismos acuáticos absorben este metal (en sus tejidos u órganos) más rápidamente de lo
que sus cuerpos pueden eliminarlo (Gray, 2002; Escobar-Sánchez, 2010) y se biomagnifica de
un nivel trófico a otro, incrementando su concentración a través de la cadena trófica (Plessi et al.,
2001; Manjarrez-Paba et al., 2008; Valavanidis y Vlachogianni, 2010; Escobar-Sánchez et al.,
2011; Ordiano-Flores et al., 2011).

Este metal pesado se encuentra en la naturaleza como resultado de procesos naturales

(emisiones volcánicas, la erosión del suelo y la desgasificación de la corteza terrestre) y de
origen antropogénico (minería, agricultura y combustión de combustibles fósiles) (Guentzel et al.,
2007; Escobar-Sánchez et al., 2010; Frías-Espericueta, et al., 2010; Ordiano-Flores et al., 2011;
Hurtado-Banda et al., 2012). Por lo tanto, en las zonas costeras existe una mayor concentración
de este metal debido a la escorrentía fluvial, industrial o por descarga directa de desechos,
producto las actividades humanas (Maz-Corrau et al., 2011).

El Hg liberado al medio ambiente pasará por una serie de procesos: en caso que el Hg
elemental (Hg0 ionizado a Hg2+por la luz solar) provenga de una fuente de contaminación

1
antropogénica como la quema de combustibles fósiles y más en concreto de carbón “sucio”, rico
en sulfuros (S2-), se une con éstos llegando al mar y precipitando juntos en el sedimento. Una
vez allí, las bacterias que habitan a unos centímetros por debajo de sedimentos, aprovecharían
ese aporte de sulfuros junto a los ya existentes (fruto del producto final de la sulfato reducción,
una respiración propia de ambientes anóxicos durante la cual las bacterias usan los sulfatos,
SO42- excretando S2-), para conseguir materia prima para la obtención de sulfatos, aumentando
su actividad respiratoria, que al entrar en contacto con el ión mercúrico, Hg2+(incapaz de
atravesar las células bacterianas) formarían HgS (sulfuro mercúrico, más pequeño y sin carga) el
cual sí es capaz de atravesar la pared celular bacteriana por difusión molecular. Una vez dentro
de las bacterias, ocurren reacciones químicas que separarán los grupos sulfuro (S2-) del
mercurio Hg y añadirán un grupo metilo (CH3), para formar mono-metilmercurio (MMHg) que será
excretado a las aguas circundantes y eventualmente asimilado por el fitoplancton pasando a la
cadena trófica (Fitzgerald et al., 2007). De hecho, más del 90% del total de mercurio en los
tejidos de los peces y otros organismos está en forma de metilmercurio (CH3Hg), por lo tanto, la
medición del Hg total proporciona una aproximación de CH3Hg (Storelli et al., 2003; Nam et al.,
2010; Pethybridge et al., 2010). En otros casos, una vez que es metilado por las bacterias, el
metilmercurio formará enlaces con los iones cloruro, resultando en un compuesto muy estable al
que los rayos de luz solar no pueden romper; esto es diferente a lo que ocurre en ríos y lagos
dónde dichos enlaces son rotos por los fotones (Zhang y Hsu-Kim, 2010).

En el océano abierto se sabe de la existencia de una franja en la columna de agua (100-

1000m) que coincide con la zona de mínimo oxígeno disuelto en la que se encuentran grandes
cantidades de MMHg pero se desconoce cómo ha llegado hasta ahí, relacionándolo con los
procesos biológicos en condiciones anóxicas que se dan lugar en esas profundidades
intermedias. (Sunderland et al., 2009; Blum et al., 2013). Otros posibles orígenes de ese MMHg,
pero en menor medida que la metilación in situ, podrían estar es en las fumarolas hidrotermales
profundas (Cossa et al., 1996 y 2009; Kraepiel et al., 2003; Lamborg et al., 2007) y en la bio-
advección desde la plataforma costera (migración horizontal de los peces) (Lawson y Mason,
1998; Hammerschmidt y Fitzgerald, 2006; Kwon et al., 2016).

Una amplia variedad de anormalidades fisiológicas, reproductivas y químicas han sido

reportados en mamíferos y peces (Pethybridge, 2010). Sin embargo, un componente natural que
puede proteger contra la toxicidad de metales pesados como el Hg es el selenio (Se) (Escobar-
Sánchez et al., 2010) (Tabla 1). Este elemento es un micronutriente biológico universal siendo su
forma orgánica, el selenoaminoácido, la más beneficiosa para los animales ya que es una parte
2
biológicamente activa de un número de proteínas importantes (selenoproteínas), en particular,
las enzimas que participan en mecanismos de defensa antioxidantes (ej. glutatión peroxidasas),
el metabolismo de la hormona tiroidea (por ejemplo, enzimas desyodasas) y el control redox de
reacciones intracelulares (ej, tiorredoxina reductasa). Por lo tanto, la presencia de selenio en los
organismos marinos y la importancia de sus efectos protectores contra la toxicidad del mercurio
son consideraciones importantes para analizar el efecto tóxico del mercurio. (Kaneko y Ralston,
2007).

Tabla 1. Factores influyentes en la tasa de metilación del mercurio; renglones sombreados

indican las condiciones físico-químicas que producen un efecto de inhibición de la metilación.
Tomada de Christina McNaughton (Utah Departhment of health), Mercury Workgroup Meeting,
January 2008.

Condiciones Físico-químicas Influencia Cualitativa en la metilación

Baja [Oxígeno Disuelto] Aumenta la metilación
Disminuye el pH Aumenta la metilación
Aumenta [Materia orgánica Disuelta] Aumenta la metilación
Aumenta la Salinidad Inhibe la metilación
Aumenta [Nutrientes] Aumenta la metilación
Aumenta [Selenio] Inhibe la metilación
Aumenta la Tª Aumenta la metilación
Aumenta [SO42-] Aumenta la metilación
Aumenta [S2-] Aumenta la metilación

Suele haber grandes variaciones en las concentraciones de mercurio entre individuos de la

misma especie y hasta de la misma población. Existen varios factores que pueden afectar dichas
variaciones de mercurio en peces. En particular los tiburones, ya que están en la cúspide de la
cadena trófica; además son longevos y tienden a acumular concentraciones mayores de
mercurio que otros organismos. Esos factores son: longevidad; talla; concentración de mercurio
en el ecosistema; contaminación de las presas; posición en la cadena trófica; procesos físico-
químico-biológicos en el medio marino; y variaciones estacionales (Storelli et al., 2002). De
forma parecida sucede con otros depredadores como los mamíferos marinos.

El tiburón blanco (Carcharodon carcharias) es un elasmobranquio que pertenece a la familia

Lamnidae. Esta especie juega un papel fundamental como depredador tope habitando las aguas

3
oceánicas y costeras de todo el mundo (Compagno et al., 2006). Existen sitios de agregación
estacional, donde se encuentran poblaciones de varios cientos, de los cuales, los ejemplares
machos suelen acudir anualmente y las hembras lo hacen de manera bianual. En sus estadios
tempranos se alimentan de presas bentónicas como peces, invertebrados y otros tiburones.
Durante su etapa adulta llegan a depredar sobre pelágicos mayores y mamíferos marinos.
Además, durante todo su desarrollo pueden desempeñar una actividad carroñera cuando se
presenta la oportunidad. Los adultos llegan a vivir hasta una edad estimada de 73 años y, a
medir, más de 6 m de longitud total (LT), sobretodo los ejemplares hembras, mientras que la talla
al nacer de los neonatos varía entre 1.20-1.75 m LT en función de la localidad geográfica. Están
catalogados como vulnerables en la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
(UICN) (Hamady et al., 2014; Jorgensen et al., 2010).

Isla Guadalupe ha sido considerada uno de los lugares de agregación de una de las
poblaciones de tiburón blanco más importantes del Pacífico Oriental, con un alto grado de
fidelidad al sitio. Se les puede observar durante todo el año, con un pico estacional entre otoño-
invierno (Weng et al., 2007; Domeier y Nasby-Lucas, 2007; Jorgensen et al., 2010). Además, en
la isla se encuentra una importante comunidad de pinnípedos de los que se alimenta el tiburón
blanco como: el elefante marino del Norte (Mirounga angustirostris); el lobo fino de Guadalupe
(Arctocephalus philippii townsendi); y el lobo marino de California (Zalophus californianus). Estas
poblaciones de pinnípedos se distribuyen en diferentes colonias alrededor de la Isla (Gallo-
Reynoso et al., 2005; Gallo-Reynoso y Figueroa-Carranza, 2005).

El elefante marino del Norte es un pinnípedo que pertenece a la familia Phocidae; al nacer
mide 1.25 m LT y pesa 35 kg; presentando un dimorfismo sexual muy marcado en su etapa
adulta llegando a medir los machos 4.1 m LT con 2 toneladas de peso. Esta especie se
caracteriza por desarrollar una probóscide de gran tamaño. Las hembras por su lado alcanzan
los 3 m LT y a pesar 600 kg; llegan a vivir entre 18-20 años. El elefante marino presenta una
marcada poligamia (1:50 MH) y actualmente está categorizado en la UICN como Preocupación
Menor (Reeves, 2005). El lobo fino de Guadalupe también pertenece al suborden de los
pinnípedos y a la familia Otariidae. Al nacer mide 60 cm LT y pesa 2-4 kg; los machos adultos
alcanzan 2.2 m LT, 220 kg de peso y 18 años de edad; las hembras en cambio, miden 1.9 m LT,
pesan 55 kg; llegan a vivir hasta 23 años. Presenta poligamia en menor grado que el elefante.
Recientemente considerado como preocupación menor por la UICN (Reeves, 2005).

4
 Debido a la posición trófica de estas especies de mamíferos marinos que habitan en Isla
Guadalupe, las concentraciones de mercurio y de selenio en sus tejidos deben ser significativas
pero aún desconocidas. Así mismo, la transferencia de estos compuestos a los tejidos de
tiburones blancos se desconoce.

5
PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA.

II. ANTECEDENTES.
Los primeros estudios surgieron a partir de los accidentes producidos por intoxicación de
Hg en la Bahía de Minamata, Japón, e Irak en 1960 y 1971-72, respectivamente. A partir de
ambos sucesos se descubrió que el mercurio es un potente tóxico que afecta a la salud de los
seres vivos. (Rasmussen et al., 2005).

Watling et al. (1981) analizaron los niveles de mercurio en el tiburón mako (Isurus
oxyrinchus) en Sudáfrica. Determinaron concentraciones dentro del intervalo de 0.55-5.67 µg/g y
encontraron una relación significativa entre la concentración de mercurio y la talla de los
organismos e indicaron que los tiburones capturados que excedan los 2m de LT muy
probablemente contengan mercurio en exceso del máximo limite permisible de 1 µg/g. Adams y
McMichael (1999) analizaron los niveles de mercurio de cuatro especies de tiburones
(Carcharhinus leucas, C. limbatus, Rhizoprionodon terraenovae y Sphyrna tiburo) en las costas
de Florida. Encontraron que el 60% de los juveniles y adultos tenían niveles de mercurio
mayores o igual a 0.5 µg/g y el 12% presentaron niveles mayores a 1.5 µg/g.

En México las concentraciones de mercurio en organismos marinos han sido poco

investigadas (Escobar-Sánchez et al., 2011). Entre los trabajos realizados se encuentra el de
Escobar-Sánchez et al. (2011) en la costa occidental de Baja California Sur, quienes estimaron
una concentración de mercurio para el tiburón azul (Prionace glauca) de 1.39±1.58 µg/g (peso
húmedo) que está por encima del límite permitido (1.0 µg/g) para el consumo humano. Por su
parte, Hurtado-Banda et al. (2012) estimaron una concentración de mercurio del tiburón martillo
(Sphyrna lewini) del Golfo de California de 0.82 mg/kg y para el tiburón bironche (Rhizoprionodon
longurio) 0.92 mg/kg (peso húmedo). Determinaron que el 35% de las muestras de músculo
están por encima del límite precautorio (0.50 mg/Kg de Hg) y un 7% excede el límite máximo
para el consumo humano (1 mg/Kg). Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa (2008),
estudiaron los niveles de Hg en pelo de crías de lobo marino de California (Zalophus
californianus) en las Islas del Golfo de California obteniendo concentraciones comprendidas
entre 6.55-139 µg/g (Tabla 2 y Tabla 3).

6
Tabla 2. Niveles de Hg reportados para diferentes especies de tiburones y peces según tejido y
áreas de muestreo.

Especie Tejido Concentración Lugar Referencia

(µg/g)
Makaira nigricans Músculo 15 p.h. Costa Este, US Barber and
Whaling, 1983
Sphyrna zygaena Músculo 18.29 ± 0.03 p.h. M. Jónico, Storelli et al., 2002
Mediterráneo
Carcharodon Músculo 5.45 (2.10-10) p.h. Indian River Lagoon, Adams et al. 2003
carcharias blanco Florida

Carcharhinus Hígado 28.1 p.h Ishigaki Island, Endo et al., 2008

leucas Músculo 3.65 p.h Japan

Carcharodon Músculo 2.78 (0.41–10.3) Ensenada del Sur de Mull et al. 2012
carcharias blanco p.h. California

Músculo 2.5 (0.625-4.5) p.h Australia Sur Este Gilbert et al., 2015
blanco
Isurus oxyrinchus Músculo 20.8 ± 0.8 p.h. California Lyons et al., 2015
blanco
Isurus oxyrinchus Músculo 1.13 (0.15-2.9) California Suk et al., 2009
blanco 1.32 (0.4-3.10) Hawaii

7
 Tabla 3. Niveles de Hg reportados para diferentes especies de pinnípedos según tejido y áreas
de muestreo.

Especie Tejido Concentración Lugar Referencia

(µg/g)
Mirounga Sangre entera 0.593±0.130 Isla Año Habran et al., 2011
angustirostris Leche materna 0.035±0.012 p.h. Nuevo,CA

Pelo durante 43.68 ± 18.51 p.s Reserva Peterson et al.,

muda tardía (machos). Estatal de 2015
Año Nuevo,
18.74 ± 6.10 CA
p.s.(hembras)

Arctocephalus Hígado 18.77 p.h. Isla Sepúlveda et

philippii philippii Alejandro al.,1997
Selkirk,Chile

Arctocephalus Hígado 53.75 p.h. Bird Island, Malcolm et al.,

gazella Georgia del 1994
Sur

Arctocephalus Pelo 9.59±5.89 p.s. Melbourne, Bacher, 1985

pusillus Hígado 62.3±44.7 p.s. AUS
Elorriaga-
Zalophus Pelo (crías) 9.34±6.74 p.s. Islas GC Verplancken &
californianus 139±10 p.s. Isla Granito Aurioles-Gamboa,
,2008

8
III. JUSTIFICACIÓN.

Existen pocos reportes de los efectos de contaminantes sobre la salud de los

pinnípedos; se cree que juegan un papel significativo en los procesos patológicos de estos
animales y se han observado relaciones causales entre los niveles de contaminantes como la
alteración de procesos fisiológicos y el desarrollo de neoplasias en mamíferos marinos (Britt y
Howard, 1983; Reindjers, 1986; Nunn et al., 1996). Dependiendo de la marea, corrientes marinas
y transporte atmosférico, los contaminantes pueden desplazarse grandes distancias a través de
diferentes niveles tróficos e incrementar su concentración en el paso por la cadena alimentaria.
Debido a esto, entre más alto sea el nivel trófico del organismo, mayor será la concentración de
contaminantes en sus tejidos (Reindjers et al., 1994). Además, los organismos de nivel trófico
superior tienen una habilidad limitada para metabolizar estos compuestos por lo que tienden a
bioacumularse (Skoch, 1990).

El mercurio (Hg), además de ocasionar inmunosupresión, tiene efectos sistémicos,

particularmente en el sistema nervioso y renal de los pinnípedos; el selenio, el aluminio y el
titanio afectan negativamente el sistema inmune de los organismos marinos. Así mismo,
desbalances entre la relación Hg:Se pueden ocasionar partos prematuros con desenlace fatal
para los cachorros (Martin et al., 1976; Ronald y Tessaro, 1977). De manera general, los metales
pesados con mayores efectos fisiológicos en los mamíferos marinos son arsénico, berilio,
cadmio, cromo, plomo, mercurio y níquel (Dixon et al., 1988). Por otro lado, el incremento de Hg
podría generar algún impacto negativo en los peces, alterando su crecimiento y reproducción,
así como su comportamiento incluyendo cambios sutiles en la relación depredador-presa
(Sandheinrich y Wiener, 2011; Depew et al., 2012). En última instancia este tipo de cambios
podrían afectar a la estructura y función del ecosistema debido a un posible efecto cascada
(Estes et al., 2011). Los resultados de estudios en tiburones apuntan a posibles cambios
neuroquímicos (Nam et al., 2011; Barrera-García et al., 2012; Taylor et al., 2014), que podrían
preceder a la aparición de más evidencias de síntomas relacionados al daño neurológico y
alteraciones del comportamiento. Por lo tanto, aquí radica la importancia de este trabajo en
comprender mejor la exposición, bioacumulación e impactos del Hg en los tiburones

Hasta la fecha, solo hay un claro antecedente para confirmar los efectos fisiológicos de
los metales pesados en tiburones grises (Carcharhinus plumbeus) residentes del acuario de
Barcelona después de unos días de fuertes precipitaciones que limpiaron la atmósfera de toda

9
polución, llegando al mar mediante la escorrentía e introduciéndose en el acuario a partir de la
tomas de captación de agua en la playa de la ciudad. Al cabo de unas semanas, los tiburones
grises dejaron de comer y comenzaron a desarrollar un patrón de nado anormal, aumentando su
velocidad cerca de la superficie con la aleta dorsal emergida, para luego nadar en círculos y
finalmente dejar de nadar por completo, lo que les llevó a la muerte (Bulto, 2004).

En México, no se cuenta con estudios de toxicidad por metales pesados para estas
especies y como consecuencia se ignora si éstas, al encontrarse en los escalones superiores de
la pirámide trófica, podrían tener unos niveles de mercurio lo suficientemente elevados como
para producirle disfunciones fisiológicas y/o reproductivas, además como para desaconsejar
totalmente su cosumo derivado de la pesca incidental. Es por ello que el propósito del presente
estudio será el de establecer una línea base de la bioacumulación de mercurio (Hg) en las
poblaciones de tiburón blanco, el elefante marino del Norte y el lobo fino de Guadalupe que
habitan en los alrededores y en Isla Guadalupe; a partir de la determinación de la concentración
de en los diferentes tejidos estableciendo las diferencias intraespecíficas (género y estado de
madurez) e interespecíficas (entre las diferentes especies).

En cuanto al selenio, existe un claro precedente de sus efectos en el medioambiente a

raíz del caso del embalse de Kesterson (California, EU), en donde niveles altos de selenio en
plantas y animales causaron la mortalidad y deterioraron la reproducción de las aves acuáticas.
La fauna en general que habitaba el embalse de Kesterson contenían concentraciones de
selenio mucho más altas que las de los sitios de referencia, a menudo con un promedio de 100
veces mayor. Los efectos más pronunciados en las especies silvestres se encontraron en las
aves que se alimentan regularmente en dicho embalse. Estos efectos incluyeron una alta
incidencia de mortalidad embrionaria y la deformidad; así como la mortalidad de las aves adultas
atribuidas a la toxicidad. Efectos similares por intoxicación de selenio pueden ocurrir como
resultado del drenaje agrícola en otras zonas, como el sur del Valle de San Joaquín, California
EU, donde se han encontraron deformidades embrionarias similares a los del embalse Kesterson
en estudios recientes (Ohlendorf, 1989).

10
IV. OBJETIVOS.

IV.1. Objetivo General.

-Determinar los niveles de mercurio (Hg) y Selenio (Se) en tejido muscular y dérmico del tiburón
blanco (Carcharodon carcharias), en grasa de elefante marino del Norte (Mirounga
angustirostris) y en pelo de lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus philippii townsendi) de Isla
Guadalupe.

IV.2. Objetivos Particulares.

- Determinar las diferencias en las concentraciones de Hg y Se entre clase de edad, talla y sexo
para las tres especies.
- Cuantificar la proporción molar Hg:Se.

11
V. ÁREA DE ESTUDIO.

Figura 1. Localización geográfica y principales características de la Reserva de la Biosfera Isla

Guadalupe; tomado de: García-Gutiérrez et al., 2005.

Isla Guadalupe se centra sobre las coordenadas 29.0528° Norte y 118.3041° Oeste y
representa la porción territorial más occidental de la República Mexicana. Se encuentra
aproximadamente a 260 kilómetros frente a la península de Baja California (García-Gutiérrez et
al., 2005; CONANP-SEMARNAT, 2009). Está situada sobre la región sur de la Corriente de
California, lo que le confiere aguas frías de bajas salinidades provenientes de altas latitudes
(Lynn y Simpson, 1987).

La isla es un cono volcánico de formación basáltica desarrollado sobre el extremo norte

de la Dorsal Pacífico Oriental fósil (Delgado-Argote et al., 1993). Según Engel y Engel (1971), las
rocas alcalinas más antiguas reportadas para Isla Guadalupe datan de hace 7 millones de años,

12
aunque la actividad de dispersión de la Dorsal Pacífico Oriental fósil cesó hace
aproximadamente 11 Ma (Lonsdale, 1991). Isla Guadalupe tiene una superficie aproximada de
250,000 ha y una longitud máxima en su eje N-S de 36 km y 12 km en su eje E-O (García-
Gutiérrez et al., 2005). La altura aproximada desde su base es de 5800 m con respecto al nivel
medio del piso oceánico, de los cuales 1300 m emergen sobre el nivel medio del mar. Presenta
una topografía abrupta, que con excepción de algunas planicies y playas arenosas formadas por
arroyos de temporada. Se encuentra constituida principalmente por acantilados basálticos que
sobrepasan los 200 m y se extienden hasta alcanzar profundidades de hasta 3,600 m (Delgado-
Argote et al., 1993.

En su parte sumergida, carece de una plataforma continental, presentando un talud de

70° de inclinación promedio desde la línea de costa, con excepción de la punta sur donde existe
una plataforma de 4 km de ancho con 200 m de profundidad. En cuanto a la batimetría, existen
una serie de cañones profundos en diferentes partes de la costa este, tal como la gran bahía de
Campo Norte, zonas situadas en la porción media de la isla y hacia la zona de los Corrales. El
lado oeste de la isla, al igual que el lado norte, se ven constantemente golpeados por el oleaje y
los vientos dominantes del noroeste que viene sin obstáculos del Océano Pacífico (a excepción
de la Caleta del Oeste). En el lado este el mar es más tranquilo, protegido de los vientos y
oleajes dominantes del noroeste por la cordillera montañosa que recorre la isla (Berdegué,
1957).

En cuanto a su Oceanografía, la isla tiene una orientación norte–sur y actúa como una
barrera contra la Corriente de California (ancha, lenta, fría y poco salada), por lo que produce
una serie de corrientes ascendentes o surgencias y remolinos en diferentes áreas, aportando
aguas frías y ricas en nutrientes. En la superficie marina, al conjuntarse con los vientos
dominantes del noroeste (Berdegué, 1957), producen remolinos y corrientes de chorro que
afectan la superficie del mar, provocando lo que los pescadores llaman “contraste”, que es el
oleaje producido por las corrientes contrarias en diferentes puntas de la isla. En condiciones
normales, la temperatura superficial del mar en la costa fluctúa entre 17 °- 20 °C, bajando a 15
°C en febrero – marzo durante el invierno y aumentando a 21 - 22 °C entre septiembre - octubre
durante el verano. Las mareas son semidiurnas y presentan una amplitud de casi 3 metros
durante los meses de invierno (Stewart y Stewart, 1984). El agua de mar en la isla es muy clara,
alcanzando una visibilidad vertical (disco de secchi) de 25 a 30 m.

En la región noreste de la isla existe una caldera vestigial de roca ígnea con un diámetro

13
aproximado de 10 km (Delgado-Argote et al., 1993), la cual gracias a su batimetría y
geomorfología sirve como una rada náutica de formación natural (llamada Rada Norte) que es
utilizada por los pescadores locales como sitio de extracción de langosta, abulón y pepino de
mar, además como una zona de refugio ante inclemencias climáticas. Estas características
convierten al sitio como ideal para la práctica de las actividades recreativas (buceo en jaula) y
relativas a los trabajos de investigación, proveyendo de protección ante las fuertes corrientes. En
esta zona, la batimetría abrupta dificultan la re-suspensión de la materia orgánica particulada,
favoreciendo una mejor visibilidad durante las prácticas subacuáticas, además que ayuda a
mantener tanto las embarcaciones como las jaulas más estables ante el oleaje, logrando sitios
de anclaje próximos a la línea de costa (CONANP- SEMARNAT, 2009).

14
VI. MATERIAL Y MÉTODOS.

VI.1.Trabajo de Campo.

VI.1.1. Recolección de muestras.

Se obtuvieron 64 muestras de tiburón blanco procedentes de las temporadas 2013 (n=50) y

2014 (n=15). Para los pinnípedos, todas sus muestras fueron recolectadas durante el verano-
otoño 2014.

Tabla 4. Descripción del número de muestras de tiburón blanco tomadas en (2013, 2014), lobo
fino de Guadalupe (2014) y elefante marino del Norte (2014).

Especie n Macho Hembra Crías/Juveniles Sexo Rango de

adulto adulta Indeterminado tallas(cm)

C. carcharias 64 22 14 - 21 7 200-570

A. philippii 70 18 22 30 - -
townsendi

M. 56 8 8 - 40 - -
angustirostris

- Tiburón blanco:

Las biopsias fueron tomadas a mano mediante una hawaiana provista con un dardo
nucleador de acero inoxidable en su extremo. Se usaron tres diferentes tipos de dardos (Figura
2):

- A: Dardo de 5 cm de longitud y 0.6 cm de diámetro con tres ganchos soldados en su

interior para retener la muestra.
- B: Dardo de 10 cm y 0.6 cm de diámetro con una incisión en forma de X para generar
una barbilla de retención orientada en el eje longitudinal del dardo con el fin de retener la
muestra.
- C: Dardo RB, da forma rectangular con acabado en forma de bisel provisto en su interior
de una lengüeta flexible que actúa a modo de trampilla permitiendo el paso de la
muestra pero cerrándose en el momento de extraer el dardo del animal. 10.5 cm x 0.8
cm x 0.4 cm.

15
 Todos los dardos estaban dotados en su parte posterior de unos orificios para permitir la
salida del flujo del agua facilitando la penetración de la muestra en el tejido del animal. Además,
contaban con un freno en su base para ajustar el disparo a la profundidad deseada en el cuerpo
del animal.

Figura 2. Esquema de los tres dardos utilizados según técnica de retención: Tipo A de tres
dientes; Tipo B de dos X; Tipo C (Reeb & Best) con lengüeta interior a modo de trampilla

Los tiburones fueron atraídos con carcasas de atún o de jurel lo más frescas posibles
(también conocido como chum). Antes de utilizar cada dardo, se esterilizó con fuego para evitar
la contaminación bacteriana y de tejidos de otro tiburón. Las muestras fueron tomadas detrás de
la primera aleta dorsal para evitar dañar a los especímenes; además de minimizar la variabilidad
del contenido de éstas. Una vez obtenida la muestra, se almacenaron en tubos Eppendorf y se
conservaron en un congelador. Todos los tiburones fueron filmados previamente a la obtención
de la muestra con cámara tipo GoProH3 unida a un palo extensible para registrar su sexo y
posibles marcas distintivas; además se estimó su longitud total con respecto a la embarcación de
trabajo con la intención de inferir su estado de madurez.

16
- Lobo Fino de Guadalupe:

El procedimiento de obtención de biopsia se realizó en tierra, a una distancia suficiente

como para garantizar un balance entre fuerza de impacto y eficiencia del disparo. Se usó una
pértiga y una ballesta cuyas flechas tenían un cabo amarrado a su extremo posterior por un lado
y por el otro, a un carrete donde se enrollaron varios metros de éste.

Figura 3. Ballesta con carrete y pértiga utilizados para el muestreo.

Se usaron puntas de flechas modificadas con un adhesivo especial (comúnmente

utilizado para trampas de ratones) para retener la mayor cantidad de pelo posible (Caudron,
2007). Las muestras se almacenaron en frascos de cristal cerrados y conservados a temperatura
ambiente.

Figura 4. Izq. punta modificada con adhesivo; Der. muestra obtenida.

17
- Elefante Marino del Norte:

Para el elefante marino, se empleó una hawaiana con dardos tipo B, con una longitud
suficiente para poder extraer muestras de grasa (5 cm x 0.8 cm de diámetro). Después de cada
disparo se esterilizó la punta con fuego y se guardaron las muestras en su recipiente de cristal
correspondiente. Posteriormente fueron almacenadas en un congelador.

Figura 5. Sup. Izq. y Der: untas de acero y hawaiana utilizadas para el muestreo de elefante
marino; Inf. Disparo ejecutado durante la colecta de biopsias.

18
VI.2. Trabajo de Laboratorio.

El trabajo de laboratorio consistió en tres fases: la homogenización de las muestras, la

digestión y la determinación de las concentraciones de mercurio y selenio en las muestras de los
depredadores y sus presas, siguiendo el protocolo de la EPA (Environmental Protection Agency)
(EPA, 2000, método 823-B-00-007).

VI.2.1. Preparación y homogenización de las muestras.

Para determinar la concentración de mercurio y selenio en el músculo, las muestras se

procesaron en el Laboratorio de Análisis y Monitoreo Ambiental del Departamento de Biociencias
e Ingeniería del Centro Interdisciplinario de Investigaciones y Estudios sobre medio ambiente y
Desarrollo (CIIEMAD-IPN), el cual es un laboratorio certificado para investigación de acuerdo a
los estándares de la Entidad Mexicana de Acreditación (EMA). Las muestras se deshidrataron
hasta peso seco en una estufa a 50ºC durante 24h, para poder ser maceradas con la ayuda de
un mortero de ágata y se almacenaron en bolsas de plástico previamente etiquetadas para pasar
al proceso de digestión de muestras. Este proceso de homogenización de las muestras se
realizó con el objetivo de evitar un sesgo en el análisis de cada muestra.

VI.2.2. Digestión de las muestras por calentamiento en placas.

Para la digestión de las muestras, se tomó una sub-muestra de cada muestra

pulverizada y se colocaron en vasos de precipitado de 100 ml. A cada submuestra se le añadió
1ml de ácido nítrico, 3 ml de ácido clorhídrico y 10 ml de peróxido de hidrógeno, este último con
el fin de eliminar cualquier residuo o materia orgánica, y se dejaron digerir por un día.
Posteriormente, se añadieron perlas de ebullición a cada vaso y se colocaron en parrillas a
temperatura suave, evitando que llegaran al punto de ebullición; hasta que se digiriera
completamente, eliminando vapores nitrosos y evitando la desecación de cada muestra.
Posteriormente, se añadieron 10 ml más de peróxido de hidrogeno y se dejó digerir nuevamente
sin permitir que se secara la muestra (Fig. 2).

19
 Figura 6. Digestor por calentamiento en placa.

Finalmente, cada uno de los vasos se lavó hasta obtener una solución final la cual se
aforó a 25 ml con agua des-ionizada, y se almacenaron en frascos de plásticos para su lectura
en el espectrofotómetro de absorción atómica con generador de hidruros.

VI.2.3. Determinación de mercurio y selenio por espectrofotometría de emisión

óptica con generador de hidruros acoplado.

Para la lectura de las concentraciones de mercurio y selenio se utilizó un

espectofotómetro de emisión óptico con plasma de acoplamiento inductivo (ICP-OES), Perkin
Elmer Optima 4300 DV (con visión axial y radial), con un generador de hidruros acoplado para
aumentar el rango de sensibilidad, el cual fue calibrado cada vez que se realizaban las sesiones
de lectura. De acuerdo al manual de operación del fabricante del equipo, se consideraron las
condiciones del protocolo de operación del espectrofotómetro como son la lámpara específica de
cátodo hueco, longitud de onda (253.7 nm para el Hg y 196.0 nm para el Se), abertura espectral,
tiempo de lectura y repeticiones.

20
 Figura 7. Espectrómetro de emisión óptico con plasma de acoplamiento inductivo (ICP-OES).

Previo a cada sesión de lectura de las muestras, se determinó la curva estándar del
espectrofotómetro, que tanto para el caso del Hg como el de Se se realizó con la adición de 0, 1,
3 y 10 µg/L.

La lectura consistió en identificar la absorbancia de cada concentración. Esta lectura se

realizó al accionar el sistema neumático (gas- argón) que inyecta la solución de borohidruro de
sodio (NaBH4; 3% diluido en 1% de hidróxido de sodio), en el frasco de reacción donde se
encuentra la muestra en solución ácida (ácido clorhídrico concentrado al 1.5%), y en el caso de
la determinación de mercurio, se agregaron tres gotas de permanganato de potasio diluido al
5%. En este frasco de reacción se formó el hidruro de mercurio al poner en contacto el
borohidruro con la muestra y se transportó hasta la celda de cuarzo, sobre el cual incide el haz
luminoso. A partir de esta reacción es como se obtienen las lecturas de la absorbancia de
mercurio. En el caso del selenio, la celda es calentada por medio de una flama para romper el
hidruro en átomos libres de selenio.

El cálculo se obtiene al transformar la absorbancia a concentración por medio de una

regresión, la cual es equivalente al volumen de la alícuota. Se refiere la alícuota con el volumen
de suspensión de la muestra para llegar al factor de dilución. El cálculo final se obtiene al
multiplicar la cantidad de mercurio obtenida en la alícuota con el factor de dilución con respecto

21
al volumen total de la muestra, que al dividirse por los gramos de la muestra se obtiene el
número de nano gramos de mercurio en cada gramo de muestra (Perkin Elmer, 1994).

Para comparar los resultados con estudios relacionados al tema, se convirtieron los ng/g
de mercurio a microgramos por gramo (μg/g). Así mismo, con fines comparativos, los valores de
mercurio y selenio fueron transformados de peso seco (μg/g p s) a peso húmedo (μg/g p h), por
lo que se calculó el factor de humedad de cada muestra. Esto se obtuvo al pesar las muestras
antes y después del proceso de deshidratación, y a partir de la substracción de peso húmedo y
peso seco de cada muestra registrada. Además, se cuantificó el porcentaje de pérdida de agua
durante este proceso resultando entorno a un 75% para el músculo y un 40% para la grasa.

Una vez obtenidos ambos pesos, se aplicaron las siguientes fórmulas:

ph * 100 = ps * 25 (músculo) ph * 100 = ps * 60 (grasa)

VI.2.4. Validación de los métodos.

En cada lote de muestras se utilizaron algunos blancos y materiales de referencia
certificada (MRC) marca High Purity, lote 0830219 (Cat. # CRM-BL) en Selenio, y una
concentración certificada de 2 mg/l para diluir a 10 ug/l (Analytes C de Perkin Elmer N9303831)
para el Hg, para validar la metodología. El objetivo de la validación es garantizar que el método y
el lugar donde se implementa son capaces de lograr resultados rutinarios dentro de las
especificaciones del método y que sus resultados son confiables. Para obtener la linealidad, se
realizó la curva de calibración con los estándares marca High-Purity de 1000 ppm en Mercurio a
diferentes concentraciones, las cuales presentaron un coeficiente de correlación de 0.995 que
indica una adecuada linealidad. La exactitud del método se evaluó mediante la determinación del
porcentaje de recuperación del estándar de referencia de hígado de bovino.

Para la validación del método se utilizaron los parámetros de linealidad, especificidad,

precisión y repetitividad de los datos. Las curvas de calibración para cada elemento analizado se
elaboraron con concentraciones de 0, 1, 3 y 10 μg/l, resultando altamente lineales (r2= 0.999).
Para la especificidad, que es la habilidad de evaluar inequívocamente el analito en presencia de
componentes que se pueden estar presentes (impurezas, productos de degradación, etc.), no se
observaron interferencias cuando se utilizaron las longitudes de onda establecido para cada
elemento. Los valores de recuperación encontrados en el material de referencia para los

22
elementos se muestran en la Tabla 5. Por lo que el método fue adecuado para realizar los
análisis de los elementos.

Tabla 5. Valores obtenidos y porcentaje de recuperación de mercurio (Hg) y selenio (Se) en el

esta ndar certificado de bovino.

Certificado Estándar Certificado Control Obtenido % Recuperación

Se µg l-1 10 ± 0.01 - 10.33 ± 1.825 103.3 ± 18.25
Hg µg l-1 - 10 ± 0.01 8.99 ± 1.096 89.9 ± 10.965

VII. TRABAJO DE GABINETE.

VII.1. Determinación de la proporción molar Hg:Se.
Para determinar la proporción molar, se obtuvo el número de moles de cada elemento,
mediante la fórmula:
MOL= Gramos del átomo/Masa atómica

en donde MOL es la unidad con la que se mide la cantidad de sustancia; los gramos del
elemento es la cantidad de mercurio o selenio en la muestra “x”; el peso atómico para el
mercurio y el selenio es de 200.59 y 78.96 respectivamente. Finalmente, se dividen los moles de
selenio entre los de mercurio, calculándose de la siguiente forma: 1: Hg/Se.

VII.2. Análisis estadísticos.

A los datos obtenidos se les evaluó la normalidad y homogeneidad de varianzas
utilizando la prueba de Kolmogorov-Smirnov y Levene (Zar, 1999), los cuales no cumplieron con
dichos criterios por lo que se procedió a utilizar pruebas no paramétricas.
Para evaluar la relación entre las longitudes de los ejemplares y la concentración de los
elementos (Hg y Se en las muestras), se realizó un análisis de correlación lineal de Spearman.
Así mismo, para evaluar las diferencias entre sexos y clase de edad intra e inter
específicamente, y las relaciones depredador-presa, se aplicó la prueba no paramétrica de
Kruskal-Wallis y en caso de existir diferencias significativas, se aplicó el análisis post-hoc de
Mann-Whitney para saber entre qué grupos se presentaban dichas diferencias.

23
VIII. RESULTADOS.

VIII.1. Datos Generales.

De las 190 muestras recolectadas de diferentes tipos de tejidos de las tres especies,
finalmente se analizaron 90 (Tabla 6):

Tabla 6. Datos generales del número de muestras analizadas procedentes de Isla Guadalupe,
Baja California; n= número de organismos analizados para cada especie; MA= Macho adulto;
HA= Hembra adulta, C/J= Cría/Juvenil, SI= Sexo Indeterminado y RT(LT)= Rango de tallas
(Longitud total en cm).

Especie n MA HA C/J SI RT (cm)

C. carcharias 37 12 6 16 3 200-570

A. philippii 49 14 7 28
townsendi

M. 15 8 4 3
angustirostris

VIII.2. Bioacumulación de mercurio.

Las concentraciones promedio ± desviación estándar (DE) de mercurio y selenio son

presentados en peso seco (ps). Se cree que el peso seco proporciona la mejor base para la
comparación de las concentraciones de sustancias en diferentes tejidos (Clark, 2001).
Tabla 7. Intérvalos, promedio y desviación estándar de las concentraciones de mercurio (Hg) en
tejidos de tiburón blanco y pinnípedos en Isla Guadalupe, Baja California; n= número de
individuos; Min= valor mínimo; Max= valor máximo; ph=peso húmedo; ps= peso seco;
DE=desviación estándar.

[Hg] μg g-1 C. carcharias M. angustirostris A. philippii

townsendi

n 38 15 49

p.s. p.h. p.s. p.h. p.s.

Min-Max 0.294-29.3 0.073-7.325 0.136-2.863 0.081-1.717 0.471-21.876

Promedio±DE 4.52±6.196 1.08±1.46 0.517±0.686 0.312±0.411 4.83±4.21

24
 En el caso del tiburón blanco y el elefante marino, las muestras colectadas estuvieron
compuestas por una combinación de tejidos como se muestra a continuación:

- Piel, tejido conectivo y músculo para tiburón blanco.

- Pelo, piel y grasa para elefante marino del Norte.
- Pelo para lobo fino de Guadalupe.

Considerando lo anterior, se tuvo presente la variabilidad asumida debido a la

toxocinética del Hg hacia los diferentes órganos y tejidos (Pethybridge, et al., 2010). Además,

también se consideró que Suk et al., 2009 encontraron variaciones en las concentraciones de Hg
en músculo blanco según la zona del cuerpo muestreada.

25
 Se observaron diferencias significativas (Anova= 0.008) entre los valores de
concentración de Hg de tiburón blanco 4.35 ± 5.98 µg/g (mediana: 1.9 µg/g ps) y los de lobo fino
de Guadalupe 1.88±4.22 µg/g (mediana: 3.71 µg/g ps), con respecto a los valores del elefante
marino del norte 0.52±0.69 µg/g (mediana: 0.29 µg/g ps). Con la prueba post hoc de Tukey se
observó que las diferencias fueron entre el elefante marino y el tiburón blanco (0.0107) y entre el
elefante marino y el lobo fino de Guadalupe( 0.0034); Fig 8.

Figura 8. Concentración promedio de mercurio total (peso seco) en tejidos de tiburón blanco (C.
carcharias), Lobo fino de Guadalupe (A. philippii townsendi) y elefante marino del Norte (M.
angustirostris) recolectados en Isla Guadalupe, Baja California.

26
VIII.3. Relación talla de tiburón blanco con concentración de mercurio.

La correlación lineal entre la concentración de mercurio con la talla fue Rs=0.39 para
todos los individuos. Esto indica que la concentración del mercurio no aumenta con el
incremento de la longitud total del animal (Figura 9), no obedeciendo a la teoría de
bioacumulación. Al separar los datos para machos y hembras (Fig. 10 y 11) se obtuvieron
correlaciones significativas (p<0.05) de 0.42 y 0.606, respectivamente; aumentando
moderadamente la correlación de Hg respecto a la talla, solo puede mostrar cierta tendencia a la
bioacumulación. Una posible explicación a ello, es que los cambios en los factores bióticos
(cambio de dieta) y/o abióticos (uso de hábitat) que afectan al grado de asimilación de
metilmercurio en los tejidos del tiburón blanco, no se producen de manera uniforme y progresiva
a lo largo de su vida, sino que variarían en intensidad y en tiempo de exposición, con lo cual, la
correlación no se manifiesta de forma lineal. Por ello se estimó la concentración del mercurio en
función del rango de tallas (Figuras 13 y 14)

Carcharodon carcharias
35

30

25
Hg Total µg/g p.s.

20

15

10

0
2.00 2.50 3.00 3.50 4.00 4.50 5.00 5.50 6.00
LT (m)

Figura 9. Correlación entre la concentración de Hg total (µg/g p.s.) y la longitud total (m) para
todas las muestras de C. Carcharias; Rs= 0.39; n= 38; p= 0.0008.

27
 Machos C. carcharias

20
18
16
Hg Total µg/g p.s. 14
12
10
8
6
4
2
0
1.5 2 2.5 3 3.5 4 4.5 5
Longitud total (m)

Figura 10. Correlación entre la concentración de Hg total (µg/g p.s.) y la longitud total (m) para
los machos de C. Carcharias; Rs= 0.42; n= 21; p= 0.00075.

Hembras C. carcharias

8
7
6
Hg Total µg/g p.s.

5
4
3
2
1
0
2 2.5 3 3.5 4 4.5 5 5.5 6
Longitud total (m)

Figura 11. Correlación entre la concentración de Hg total (µg/g p.s.) y la longitud total (m) para
las hembras de C. Carcharias; Rs= 0.606; n= 13; p= 0.028.

En la Figura 12, se contrasta la correlación Hg, con la longitud total de tiburones blancos
adultos provenientes de Isla Guadalupe y juveniles de la Ensenada del Sur de California.
Observamos una tendencia negativa de Hg con el aumento de la talla, y una variabilidad de los
datos para los juveniles mucho mayor que para los adultos, mostrando los primeros valores
comprendidos entre los 0.39 y 10.3 µg/g p.h, con un promedio y una desviación estándar de
28
2.534±2.616 µg/g ph; mientras que la variabilidad de los datos para los adultos se concentra
más entre los 0.073 y 2.884 µg/g ph con promedio y desviación estándar de 1.028±1.485 µg/g
ph.

Figura 12. Concentración de mercurio con la talla entre tiburones blancos de Isla Guadalupe
(A TB) y juveniles de la Ensenada de California Sur, EU (J TB) (Mull et al., 2012).

29
VIII.4. Relación rango de tallas con sexo en tiburón blanco.

Los tiburones blancos fueron categorizados en juveniles (>1.75-3 m), sub-adultos

(machos: >3-3.6 m; hembras: >3-4.8 m) y adultos (machos: >3.6m; hembras: >4.8m) según
compendiaron Bruce et al., (2012). Para el caso de los pinnípedos, se clasificaron solo por su
sexo y estadio de madurez.

La relación de los niveles de mercurio con el rango de tallas, mostró diferencias

significativas entre los tres grupos (Kruskall-Wallis p= 0.013<0.05) y éstas diferencias en la
concentración de Hg se encontraron entre las tallas menores con respecto a los mayores (post
hoc Mann-Whitney p=0.016). Los organismos de 2-3 m presentaron concentraciones de mercurio
de 2.55 ±1.77 µg/g, Mediana:3.14 µg/g ps; los de 3.5m, 3.47±6.41 µg/g, Mediana:1.11 µg/g ps
(una alta dispersión debida al outlier cercano a 18 µg/g); y los de 4-4.4m, 9.7± 5.99 µg/g,
Mediana: 8.23 µg/g ps. Los mayores valores de Hg ocurrieron en los ejemplares de mayor talla.

Figura 13. Relación Hg Total µg/g ps por rango de tallas en machos de C. carcharias.

30
 En el caso de las hembras, los análisis no arrojaron diferencias significativas (Kruskal-
Wallis p= 0.1547>0.05). Las tallas entre 2.2-3 m mostraron promedios y desviación estándar de
1.16±0.02, Mediana: 1.57 µg/g ps; la talla de 3.5-.4.5 m, 2.46±1.93, Mediana: 1.7 µg/g ps; y las
de 5-5.7 m, 2.27±1.32, Mediana: 1.55 µg/g ps. De nuevo los valores más altos coincidieron con
los organismos de mayor talla, aunque fueron más bajos comparado con los de los machos.

Figura 14. Relación Hg Total µg/g ps con rango de tallas en hembras de C. carcharias.

31
Al comparar los machos con las hembras de tiburones blancos sí se observaron diferencias,
aunque no significativas (Kruskall Wallis: p= 0.064 > 0.05), lo cual podría indicarnos que nos
encontramos ante un error de tipo II (posiblemente debido al pequeño tamaño de muestra).

Figura 15. Relación Hg Total µg/g p.s. con rango de tallas en machos y hembras de C.
carcharias

32
VIII.5. Relación sexo y estadio de madurez en pinnípedos con concentración de mercurio.

- Elefante marino del Norte (Mirounga angustirostris).

La concentración de Hg no fue significativamente distinta entre adultos y juveniles de ambos

sexos de elefante marino del norte, con un test de Kruskal Wallis de p=0.0882. No obstante, los
niveles en los machos adultos fueron mayores (0.67±0.9, Mediana: 0.38 µg/g ps) a los de las
hembras adultas (0.18±0.05, Mediana: 0.17 µg/g ps) y sensiblemente mayores a los de los
juveniles (0.54±0.35, Mediana: 0.39 µg/g ps) que a su vez fueron superiores a los de las
hembras.
Hg Total (µg/g p.s.)

Figura 16. Concentración Hg Total µg/g ps frente a sexo y estado de madurez en Mirounga
angustirostris.

33
- Lobo fino de Guadalupe (Arctocephalus philippii townsendi).

Los niveles de mercurio fueron ligeramente superiores en los machos adultos (7.20 ±
5.94, Mediana: 4.5 µg/g p.s) a los de las hembras adultas (7.14 ± 3.84, Mediana: 6.2 µg/g p.s).
No obstante, las diferencias de los adultos con las crías (3.06 ± 1.94, Mediana: 2.5 µg/g p.s) sí
fueron significativas tal y como demuestra la prueba Kruskall-Wallis (p=0.0013) y el análisis post
hoc de Mann-Whitney con p=0.0085 entre machos y crías, y p= 0.0018 entre hembras y crías
(Figura 17).

M H C

Figura 17. Concentración mercurio frente a sexo y estado de madurez en machos, hembras
y crías de Arctocephalus philippii townsendii

34
VIII.6. Relaciones Depredador-Presa

Las concentraciones de Hg en adultos de tiburón blanco (5.26±5.7, Mediana: 2.97

(0.53-18) µg/g ps) fueron significativamente distintas a las de su presa (Kruskal-Wallis p= 0.017
<0.05), el elefante marino del norte: machos (0.67±0.9, Mediana: 0.38 (0.13-2.86) µg/g ps),
hembras (0.18±0.05, Mediana: 0.16 (0.13-2.86) µg/g ps) y juveniles (0.54±0.355, Mediana: 0.39
(0.29-0.95) µg/g ps). La prueba de Mann-Whitney post hoc mostró que dichas diferencias
estuvieron entre: machos elefante-adultos tiburón blanco= 0.00077, hembras elefante-adultos
tiburón blanco= 0.0025, juveniles elefante- adultos tiburón blanco= 0.018 (Figura 18).

Figura 18.Comparación de Hg total µg/g p.s. entre adultos de Carcharodon carcharias y,

machos y hembras adultos y juveniles de Mirounga angustirostris.

35
 A pesar que no se obtuvieron diferencias significativas entre el elefante marino y una de
sus presas, el calamar opalescente (Kruskal-Wallis p=0.1354 >0.5), sí se apreció una mayor
concentración en machos (0.67±0.9, Mediana: 0.38 µg/g p.s) y juveniles de elefante (0.54±0.35,
Mediana:0.39 µg/g p.s) con respecto a la del calamar (0.35±0.25, Mediana: 0.23 µg/g p.s.
(Figura 19).

Figura 19. Comparación de Hg Total µg/g ps entre calamar Doryteuthis opalescens y, machos
(EM), hembras (EM) y juveniles (Juv EM) de Mirounga angustirostris.

36
 No hubo diferencias significativas entre las concentraciones de mercurio en tiburón y las
concentraciones de adultos y crías de lobo fino de Guadalupe. A pesar de eso, tanto lo valores
de los machos y hembras de lobo fino de Guadalupe (7.21±5.94 y 7.14±3.84, Medianas: 4.5 y
6.19 µg/g p.s, respectivamente) fueron superiores a los de adultos de tiburón blanco (6.53±7.84,
Mediana: 2.97 µg/g p.s) (Figura 20).

Figura 20. Comparación de Hg total µg/g p.s. entre adultos de Carcharodon carcharias (Adultos
WS) y, machos (Machos LFG), hembras (Hembras LFG) y crías (crías LFG) de Arctocephalus
philippii townsendi

37
VIII.7. Bioacumulación de selenio.

Las concentraciones de selenio fueron expresadas en promedio ± desviación estándar

tanto en peso seco como en peso húmedo (Tabla 8). NOTA: El contenido en agua del pelo es
insignificante, por eso solo se manejó peso seco.

Tabla 8. Concentraciones de selenio expresadas en microg/g p.s. para las tres especies
muestreadas
[Se] μg g-1 C. carcharias M. angustirostris A. philippii
townsendi

n 23 10 49

p.s. p.h. p.s. p.h. p.s.

Min-Max 0.069-1.70 0.017-0.425 0.107-0.332 0.027-0.083 0.059-52.75

Promedio±DE 0.46±0.48 0.115±0.12 0.19±0.08 0.047±0.02 8.31±9.42

Se observaron grandes diferencias entre los niveles de selenio del lobo fino de
Guadalupe (8.31±9.42 µg/g, Mediana: 6.07 (0.059-52.75) µg/g ps) por un lado y, de tiburón
blanco (0.46±0.48 µg/g, Mediana: 0.24 (0.06-1.7) µg/g p.s) y elefante marino (0.19±0.08 µg/g,
Mediana: 0.17 (0.11-0.33) µg/g ps) por otro. Se encontraron diferencias significativas (Kruskal-
Wallis p=1.193 e-7 <0.05) precisamente entre tiburón blanco y lobo fino de Guadalupe y, elefante
marino y lobo fino de Guadalupe (Mann Whitney= 9.226e-6 EMN:LFG, 2.248e-8 TB:LFG) (Fig.
21).

38
Figura 21. Concentraciones de Se (µg/g p.s.) para C. Carcharias (TB); Mirounga angustirostris
(EMN); Arctocephalus philippii townsendi (LFG).

39
 Se separaron las concentraciones de selenio en tiburón blanco y elefante marino del
norte para poder apreciar mejor sus correspondientes diferencias resultando que éstas no fueron
significativas (U Mann Whitney= 0.317) (Figura 22).

Figura 22. Concentraciones de Se (µg/g ps) para Carcharodon carcharias (TB) y Mirounga
angustirostris (EMN).

40
VIII.8. Relación talla con concentración de selenio

La concentración de selenio no estuvo correlacionada con la talla del tiburón fue Rs=
0.3, p-valor= 0.06 (Figura 23). Al distinguir entre machos y hembras, vemos como para los
primeros (Figura 24) no se observó ninguna correlación con una Rs= -0.07 y p-valor= 0.82,
mientras que para las hembras la correlación fue significativa, Rs= 0.78, p-valor= 0.04 (Figura
25).

[Se]- LT Tiburón blanco

1.8

1.6

1.4

1.2
Se µg/g p.s.

0.8

0.6

0.4

0.2

0
1.9 2.4 2.9 3.4 3.9 4.4 4.9 5.4 5.9
LT (m)

Figura 23. Correlación Se (µg/g ps) con longitud total de Carcharodon carcharias;
Rs= 0.3; n=19; p-valor= 0.06.

41
 [Se]-LT Machos TB
1.8
1.6
1.4
1.2
Se µg/g p.s.

1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
1.9 2.4 2.9 3.4 3.9 4.4 4.9
LT (m)

Figura 24. Correlación Se (µg/g ps) con longitud total en machos de Carcharodon carcharias,
Rs= -0.07, n= 12, p= 0.82.

[Se]-LT Hembras TB
1.2

0.8
Se µg/g p.s.

0.6

0.4

0.2

0
3 3.5 4 4.5 5 5.5 6
LT (m)

Figura 25. Correlación Se (µg/g ps) con longitud total en hembras de Carcharodon carcharias,
Rs= 0.78, n= 7, p= 0.04.

42
 La concentración de selenio no fue significativamente distinta entre sexos ni entre rango
de tallas (Kruskal Wallis p=0.125>0.05) (Figura 26). No obstante, se observó cómo los niveles
más altos pertenecieron al grupo de machos de 4-4.4 m LT (0.96±0.83, Mediana: 0.96 µg/g ps) y
hembras de 5-5.7 m LT (0.66±0.36, Mediana: 0.65 µg/g ps), seguidos por los machos de 2-3 m
LT (0.67±0.68, Mediana: 0.25 µg/g ps) y las hembras de 3.5-4.5 m LT (0.41±0.42, Mediana:
0.13 µg/g ps); y finalmente, los machos de 3.5 m LT (0.14±0.03 µg/g ps).

Figura 26. Se (µg/g ps) para ambos sexos en tallas juveniles y adultas de Carcharodon
carcharias

43
VIII.9. Relación sexo y estadios de madurez con concentración de selenio

- Elefante marino del Norte:

La concentración de selenio entre machos, hembras y juvniles de elefantes marinos del

norte, no fue significativamente distinta (U Mann Whitney = 0.89) (Figura 27). Sin embargo, los
machos tuvieron valores más altos de selenio (0.21±0.11, Mediana: 0.21 µg/g p.s.) frente al
0.17±0.03, Mediana: 0.19 µg/g ps de las hembras, y el 0.15 µg/g ps de un solo ejemplar juvenil.

Figura 27. Concentración de Se (µg/g ps) en machos, hembas y juveniles de Mirounga

angustirostris.

44
- Lobo fino Guadalupe:

Tampoco hubo diferencias significativas (Kruskal-Wallis p=0.1197 >0.05) entre machos

(9.16±14.23, Mediana: 4.55 µg/g p.s.), hembras (11.06±4.41, Mediana: 10.1 µg/g ps) y crías
(10.05±7.96, Mediana: 9.2 µg/g p.s.) de lobo fino de Guadalupe (Figura 28).

Figura 28. Concentración de Se µg/g ps en machos, hembas y juveniles de Arctocephalus

philippii townsendi.

45
VIII.10. Proporción molar Mercurio y Selenio (Hg:Se)

Durante los análisis para obtener el razón molar Hg/Se, se observó que ésta disminuye
bruscamente con el aumento de la concentración de mercurio hasta llegar a una concentración
de entre 1-2 µg/g ps a partir de la cual este descenso se hace más gradual y se estabiliza con
los niveles máximos de mercurio Figura 29.

Figura 29. Razón Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Carcharodon carcharias.

46
 Así mismo, el razón Hg:Se en M. angustirrostris disminuye bruscamente con el aumento
de la concentración de mercurio hasta llegar a una concentración de entre 0.2-0.3 µg/g ps a
partir de la cual este descenso se hace más gradual y se asintotiza con las niveles máximos de
mercurio (Figura 30).

Figura 30. Razón Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Mirounga angustirostris.

47
 Para A. p townsendi se aprecia como el razón Hg:Se se mantiene a un valor constante de
2.54 con el aumento de la concentración de mercurio con la excepción de un máximo de 3 con
una concentración de mercurio de 15 µg/g (Figura 31).

Figura 31. Razón Hg/Se con Hg Total (µg/g p.s.) en Arctocephalus philippii townsendi

En las figuras 32 y 33 se separaron los datos de la figura anterior en ejemplares adultos y

en crías, obteniendo para los primeros la misma tendencia para tiburón blanco y elefante marino,
no siendo así para las crías.

48
 1:Hg/Se Lobo Fino Adulto
2.540408
2.540406
2.540404
2.540402
1:Hg/Se

2.5404
2.540398
2.540396
2.540394
2.540392
2.54039
0 5 10 15 20 25
Hg Total (µg/g p.s.)

Figura 32. Razón Hg/Se con Hg Total (µg/g ps) en adultos de Arctocephalus philippii townsendi

1:Hg/Se Cría Lobo Fino

2.540408
2.540406
2.540404
2.540402
1:Hg/Se

2.5404
2.540398
2.540396
2.540394
2.540392
0 1 2 3 4 5 6 7
Hg Total (µg/g p.s.)

Figura 33. Razón Hg/Se con Hg Total (µg/g ps) en crías de Arctocephalus philippii townsendi.

49
IX. DISCUSIÓN:

IX.1. Bioacumulación de mercurio.

Las concentraciones de mercurio para el tiburón blanco de Isla Guadalupe (este estudio)
estuvieron dentro de los rangos obtenidos para el tiburón blanco en California (Mull et al., 2012),
Florida (Adams et al., 2003) y Australia (Gilbert et al., 2015) (Tabla 3). Es importante resaltar que
en nuestro caso se usó una mezcla de tejidos, variando la composición en cada muestra, con lo
que se introdujo una mayor variablidad de las concentraciones de mercurio debida a su
toxocinética (distribución y redistribución dentro del cuerpo)

Los machos y hembras de tiburón blanco fueron separadas por rango de tallas (Figs. 13
y 14) debido a los cambios ontogénicos en la dieta, a diferentes requerimientos energéticos y a
un diferente uso de hábitat a lo largo de su vida.

Las mayores concentraciones de mercurio en tiburón blanco registradas hasta la fecha,

fueron en los ejemplares de Adams et al., 2003 (5.45 [2.10-10] µg/g ph, n= 4, rango de tallas de
2.27- 4.19 m LT), en Indian River Lagoon, Florida, cerca de zonas estuarinas (baja circulación de
agua) con descargas de contaminantes. Seguidos de los tiburones blancos juveniles en la costa
de California (Mull et al., 2012) con concentraciones de 2.78 (0.41–10.3) µg/g ph, n= 19 y rango
de tallas de 1.73-2.83 m LT, más expuestos a los contaminantes provenientes de grandes
ciudades costeras como Los Ángeles o San Diego, California EU; Gilbert et al., 2015, en
Australia, presentaron unas concentraciones (2.5 (0.625- 4.5) µg/g ph, n= 6 y rango de tallas de
1.25-2.75 m LT) muy cercanas en promedio al estudio de California, con el que comparte la
similitud de tener la influencia de las grandes descargas contaminantes provenientes de grandes
ciudades como Sidney. Por último, las menores concentraciones fueron las encontradas en este
estudio, 1.08 ±1.46 (0.073-7.325) µg/g ph, n=38 (2-5.7m LT), indicando posiblemente el menor
grado de contaminación de las aguas de la Península de Baja California debido a la ausencia de
grandes zonas industrializadas (además de comparar entre tejidos diferentes).

En base a lo anterior, podríamos inferir que existe una relación entre los niveles de
mercurio en tiburón blanco y el nivel de contaminación de su uso de hábitat, como podrían ser
las zonas costeras adyacentes a grandes ciudades y más aún si hablamos de zonas
semicerradas donde la falta de oxigenación promueve la actividad bacteriana (Mull et al., 2012).

50
 Lo cual favorecería el aumento de las concentraciones de mercurio, pudiendo derivar en
graves daños fisiológicos y mermar la capacidad reproductiva del tiburón blanco (Gelsleichter et
al., 2010).

Sin embargo, en el caso de los juveniles de la Ensenada Sur de California (EU), cabe
señalar que la mayoría fueron menores de 1.75m (de neonatos hasta 1 año de edad); a tenor de
lo que se sabe por estudios de genética para la zona del Pacifíco Noreste (Oñate et al., 20115),
estos ejemplares estarían más relacionados con las hembras adultas de Isla Guadalupe que con
las de California Central (según mostró su ADN mitocondrial); Estas hembras, que
eventualmente acudirían a dar a luz a las costas sureñas de California, presentaron valores de
mercurio muy inferiores en este estudio. De nuevo, no hay que olvidar que no se estaría
comparando el mismo tipo de tejido; por otro lado, según varios autores (Endo et al., 2008; Mull
et al., 2012; Gilbert et al., 2015) los ejemplares adultos de tiburones, mostrarían un cambio en la
distribución del mercurio desde el tejido muscular en su etapa juvenil a su su tejido hepático
después de la madurez sexual, donde parecería que es el destino final; por ende, los ejemplares
adultos muestreados tendrían menores concentraciones de mercurio en el músculo que los
ejemplares neonatos y juveniles.

Para los pinníedos de este estudio no se cuentan con trabajos para las mismas especies
con los mismos tejidos analizados, lo cual aumenta la relevancia de los resultados descritos
aquí. En elefante marino del norte (muestras compuestas por pelo, grasa y a veces músculo) se
obtuvieron concentraciones de 0.517±0.686 µg/g p.s. (durante el periodo de muda) muy
similares a las reportadas por Habran et al., 2011 en sangre durante la lactancia (0.593±0.130
µg/g p.s.). Para lobo fino de Guadalupe, se obtuvieron valores de 4.83±4.21 µg/g p.s., más
bajos que 9.59±5.89 µg/g p.s. obtenidos de pelo de Arctocephalus pusillus en Melbourne,
Australia (Bacher, 1985); Por otro lado, Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa, 2008
encontraron concentraciones de entre 9.34±6.74 µg/g p.s. y 139±10 µg/g p.s. en diferentes Islas
del Golfo de California .

IX.2. Bioacumulación de selenio.

Los niveles de Selenio en tiburón blanco en el presente estudio (0.46; 0.06-1.7) fueron
en promedio ligeramente inferiores a los de Gilbert et al. (2015) (0.62; 0.37-1.3) y Mull et al.
(2012) (0.64; 0.34-1.19) pero estuvieron sobre los mismos rangos que éstos. Al compararlos con
las otras dos especies de estudio, mostraron concentraciones superiores (aunque no de manera

51
significativa) a los del elefante marino, posiblemente porque el tiburón blanco adquiera parte de
ese selenio al ingerir a los elefantes marinos y a los lobos finos de Guadalupe, además de
moverse por zonas muy enrriquecidas como el Alto Golfo de California (García-Hernández et al.,
2001); Por último, tiburón blanco y elefante marino mostraron concentraciones significativamente
muy inferiores a los del lobo fino de Guadalupe. Ésto es debido posiblemente al área de
alimentación del lobo fino de Guadalupe por las zonas aledañas a la Península de Baja
California (enrriquecida en selenio).

IX.3. Relación sexo y talla con concentración de mercurio y selenio en tiburón blanco.

Branco et al. (2007), vieron como las concentraciones totales de mercurio y

metilmercurio en el músculo de tiburón azul, Prionace glauca, se correlacionaron positivamente
con la longitud del tiburón. Las concentraciones de mercurio en el músculo de cinco especies de
tiburones de aguas costeras de Brasil aumentó al aumentar la longitud de tiburón; la mayor parte
del mercurio (63 a 95%) fue metilmercurio (de Pinho et al., 2002). Del mismo modo sucedió para
el zorro común (Alopias vulpinus) y el mako (Isurus oxyrinchus), mostrando este último una
altísima correlación (Suk et al., 2009). Gilbert et al. (2015), encontraton grandes correlaciones
(r=0.99) en tiburón blanco juvenil (Carcharodon carcharias), en tiburón lobo o arenero
(Carcharhinus obscurus) y en tiburón gris (Carcharhinus plumbeus; r= 0.78).

Sin embargo, en nuestro estudio en ningún caso obtuvimos unas tendencias como las
anteriores, con unas correlaciones bastante bajas. Esto también fue reportado por de Pinho et
al., (2002); McMeans et al., (2010); Nam et al. (2010); Escobar-Sánchez et al. (2011); y Maz-
Courrau et al., (2012). En el caso de los machos, se obtuvo una moderada correlación aunque
significativa de Rs= 0.42 y p= 0.00087; algo más baja que para las hembras con Rs= 0.606 y p=
0.00075 (Figuras 10 y 11). El principal motivo se debería al escaso número de muestras y a la
poca homogeneidad del número de éstas para cada talla afectando significativamente al grado
de inclinación de la pendiente de la recta.

En el caso de la correlación entre ejemplares de tiburones de un año y de juveniles de

California (EU) y adultos de Isla Guadalupe, los resultados mostraron un comportamiento no
esperado, obteniendo en contra de la hipótesis de la bioacumulación, que las concentraciones
de Hg fueron superiores en los ejemplares juveniles. De las 19 muestras del estudio, 12
correspondían a ejemplares menores de 1.75 m, y cuya concentración de Hg corresponde a la
transferida por sus madres; A partir de estudios de genética en tiburón blanco para la zona del

52
Pacífico Noreste (Oñate et al., 2015) se sabe que los juveniles del sur de California están más
relacionados con las hembras de Isla Guadalupe que con las de la población de California.

A partir de lo discutido anteriormente, no era de esperar encontrar cambios graduales de

la concentración de Hg con el aumento de la longitud total del tiburón blanco ya que hay que
tener muy en cuenta los cambios ontogénicos muy marcados que sufre a lo largo de su vida, a
saber: cambio de dieta (debido a un cambio de dentición junto con diferencias de requerimientos
energéticos o nutricionales); cambio en la velocidad de crecimiento (acelerada entre la etapa
neonato-juvenil, y la previa a la madurez sexual, más lenta en adultos); y a una rotación en la
actividad metabólica del hígado, sucediendo estos cambios en la proximidad de la talla de
madurez sexual (Endo et al., 2008). Por ello, al separar las tallas por rangos antes, durante y
después de la madurez sexual, se obtuvo una aproximación mucho más afín con la biología de
este animal, mostrando para ambos sexos la hipótesis de la biomagnificación de manera más
clara.

De entre los posibles efectos que contrarrestarían el fenómeno de la bioacumulación

podría ser un aumento de los mecanismos de desintoxicación con la edad, así como una mayor
síntesis de metalotioneina (proteína con función encapsuladora de metales pesados que se
sintetiza en situaciones de estrés producido por la falta de selenide ante altas concentraciones
de metales no esenciales), lo cual reflejaría una disminución en la concentración de mercurio con
el tiempo (Núñez-Nogueira y Ordoñez,1998). Por otro lado, se ha encontrado una tendencia
creciente con la edad relacionada con concentraciones elevadas en el hígado (con respecto al
músculo) siendo mayor en los animales más viejos; esto estaría indicando que las tasas de
acumulación de algunos metales como el Hg y Cd superan las tasas de metabolismo y excreción
(Turoczy et al., 2000), en particular después de la fase juvenil; apuntando al hígado como
destino final de la distribución de los metales no esenciales.(Endo et al., 2008).

Los neonatos de tiburón blanco (<1.75 m), nacen con una relativa elevada cantidad de
Hg derivada de la transferencia materna mediante sacos de vitelo llenos de proteína rica en Hg
(Lyons y Lowe, 2013), que ocurre en su etapa embrionaria dentro del útero de la madre. Desde
ese momento y durante toda su etapa juvenil llevan una dieta a base de peces e invertebrados
más rica en Hg, más bentónica (sedimentos actúan como trampa de contaminantes; Clark, 2001)
y más cercana a la costa (mayor influencia de fuentes de Hg naturales y antropogénicas).
Además, los juveniles al igual que los adultos, pueden alimentarse por carroñeo de grandes

53
animales a los que no pueden cazar en vida (Dicken et al., 2008); por ejemplo, en Isla
Guadalupe se pueden alimentar de pinnípedos cazados por los adultos, pero debido al efecto de
jerarquización por tamaño, solo lo hacen después de que los adultos se sacien (una vez se han
comido la mayor parte del contenido graso) alimentándose de los restos, básicamente músculo y
vísceras (observación personal). Además, su crecimiento en esta etapa es mucho más rápido,
con lo cual también aumentarían sus requerimientos nutricionales diarios para su crecimiento.

El hecho que no se muestre el efecto de dilución por rápido crecimiento desde el

nacimiento hasta la talla de madurez, se podría deber a que las necesidades metabólicas y
costos de las actividades asociadas a este rápido crecimiento fueran acompañados por un
mayor consumo de presas contaminadas con Hg. Se podría entender como un equilibrio entre
las tasas de consumo de alimentos, la eficiencia de conversión de alimentos (es decir, la relación
entre el crecimiento y las tasas de consumo) y cómo el presupuesto de energía se asigna (es
decir, el crecimiento o la actividad; Trudel y Rasmussen, 2006; Rumbold et al., 2014).

En el caso de los juveniles del área de crianza en el Sur de California EU, posiblemente
se vieron fuertemente afectados por las fuentes industriales y las descargas urbanas de
elementos traza y metales pesados (Schiff et al., 2000; Mull et al., 2012). No obstante, los
procedentes de Bahía Sebastián Vizcaíno tendrían una mayor exposición metales pesados de
origen natural debido a las diferentes corrientes marinas, que provocan un Centro de Actividad
Biológica (BAC) en el área, resuspendiendo y concentrando Hg procedente de otras áreas del
océano (Lluch-Belda et al., 2000).

Los mismos juveniles de California, EU bajan en invierno a Bahía Sebastián Vizcaíno,

Baja California, México y luego vuelven a subir en verano (Weng et al., 2007), por lo que estarían
expuestos a ambas fuentes de Hg. Los de Isla Guadalupe también podrían realizar estos
desplazamientos norte-sur antes de arribar a la Isla.

Los resultados, también reflejaron el efecto de la bioacumulación tanto para machos

como para hembras (esto es, mayor talla, mayor edad, mayor tiempo acumulando mercurio a
través de la alimentación) (Figs. 10,11,13 y 14); así como unos niveles de mercurio superiores
en el caso de los machos, aunque no de manera significativa, apuntando como principal
responsable a la transferencia materna de mercurio a sus crías (mediante la oofagia, proceso
por el cual la madre produce huevos sin fecundar llenos de vitelo para alimentar a sus crías

54
dentro del útero) por parte de las hembras (Lyons et al.,2013 y 2014); en los juveniles, las
diferentes concentraciones entre machos y hembras pueden deberse a un diferente uso de
hábitat (Kock et al., 2013) o a que las hembras pueden crecer más rápido al alcanzar tallas
similares en menor tiempo (Endo et al., 2008), por lo que lo machos llevarían más tiempo
bioacumulando, lo que puede explicar los niveles más altos en su etapa neonato-juvenil
(Hamady et al., 2014).

A partir de los datos disponibles por telemetría satelital se sabe que los tiburones
blancos adultos se segregan estacionalmente: machos y hembras que realizan viajes oceánicos
en dirección a las Islas Hawái, donde probablemente estarían expuestos a fuentes de mercurio
de origen natural debido a la actividad volcánica de la zona. A medio camino entre Isla
Guadalupe y Hawái, se agregan en una área oceánica de alimentación compartida conocida
como SOFA (por sus siglas en inglés) o Shark Café, dónde no se aprecia interacción (por lo
menos superficialmente) y en la que realizan descensos y ascensos en la columna de agua; lo
cual podría deberse a la búsqueda de presas (Jorgensen et al., 2010, Domeier et al., 2012);
además en esa área, existe una zona (200-1000 m) rica en metilmercurio coincidiendo con la
capa de mínimo oxígeno que podría actuar como fuente natural para sus presas.

En cuánto a las hembras embarazadas, los datos satelitales muestran que se acercan a
la Península de Baja California y a la costa Sur de California, adentrándose incluso al Golfo de
California para eventualmente dar a luz a sus crías,4ë exponiéndose a fuentes de origen natural
(BACs) y antropogénico (zonas urbanas costeras) (Maz-Corrau et al., 2006, Domeier et al.,
2012), además de poder consumir presas más expuestas a la contaminación por metales
pesados. Además, las hembras, durante su etapa de no agregación, realizan movimientos de ida
y vuelta entre el mar abierto y la plataforma continental; posiblemente para acceder a otro tipo de
presas como cetáceos (Domeier et al., 2012). Se reportó una hembra adulta que realizó una
migración desde California, Central EU, hasta Isla Guadalupe (Jorgensen et al., 2012), lo cual
conllevaría a que si bien existen patrones generales de movimiento y fidelidad al sitio, siempre
habría ejemplares que realizarían rutas alternativas aumentando la variabilidad de las fuentes de
mercurio a la que se verían expuestos.

Así pues, no se hallaron diferencias significativas entre adultos y juveniles (solo en los
machos) o entre machos y hembras, apuntando tal vez a un error estadístico de tipo II, en el que

55
se acepta la H0 de promedios de ambos grupos son similares aunque en realidad sí esxisten
dferencias debido probablemente al escaso y poco homogéneo tamaño muestral.

En cuanto al selenio, los ejemplares juveniles y las hembras adultas fueron los grupos
que mostraron los niveles más altos. Esto podría deberse a que ambos tienen una relación más
estrecha con las zonas costeras de la Baja California: los juveniles por usarlas como áreas de
crianza primaria y/o secundaria y, las hembras, por usarlas como zonas de alumbramiento
(incluído el Alto Golfo) y posible zona de alimentación en sus incursiones a la plataforma durante
la fase adulta fuera de costa (Galván-Magaña et al., 2010; Domeier et al., 2012). Las
correlaciones de selenio con el incremento de la longitud total fue negativa y no significativa para
las hembras (Rs= -0.07, p= 0.82) y significativamente correlacionada para los machos (Rs= 0.78,
p= 0.04).

IX.4. Relación sexo y estadios de madurez con concentración de mercurio y selenio en

pinnípedos.

- Elefante marino del Norte:

Estos resultados reflejaron que los machos adultos pueden alimentarse de presas de un
nivel trófico superior por efecto de biomagnificación y que los juveniles podrían estar asimilando
gran cantidad de mecurio a través de la transferencia materna durante la lactancia. Esto
aumentaría su concentración relativa de mercurio con respecto a la de las hembras debido a su
pequeño tamaño y a la gran cantidad de leche materna que recibe durante un mes, ganando en
promedio 4.5 kg/día, que a su vez contrarestaría lo anterior por efecto de la dilución.

Durante el muestreo, los juveniles biopsiados al menos tenían un año de edad, con lo
cual no realizarían grandes desplazamentos fuera de la Isla, en donde su alimento estaría
formado por peces que depredarían en los alrededores (más ricos en mercurio que los
calamares). Sin embargo, existe un caso de una cría marcada en Isla Guadalupe en 2003, que
apareció año y medio después en la Isla Isabela del Archipiélago de Las Galápagos en Ecuador,
ya como juvenil, en mayo de 2004 (Gallo-Reynoso y Hoyos-Padilla, 2011). Luego, las
concentraciones de mercurio y selenio halladas en juveniles de elefante marino se explicarían
desde las cantidades remanentes durante el período de lactancia y su alimentación propia.

Otra conclusión que se desprende a partir de los datos, es que en general, las presas
principales para estos organismos no varían de manera notable para ambos sexos siendo los
56
calamares los ítems predilectos, entre otras razones porque son las que más abundan (dieta
teutófaga, especialista-oportunista). Sin embargo, se sabe que su dieta la completan la merluza
del Pacífico Norte (Merluccius productus), la langostilla (Pleuroncodes planipes) y probablemente
con exclusividad en los machos (pudiendo ser más generalistas), diferentes especies de rayas y
tiburones jóvenes bentónicos o demersales (Condit y Le Boeuf, 1984; Antonelis et al.,1987).

Tanto los machos adultos como las hembras adultas se dirigen al norte en sus viajes de
forrajeo, siendo los machos más costeros que las hembras, más oceánicas (Le Boeuf et al.,
2000) y llegando más al Norte; esto implicaría una mayor exposición de contaminación
antropogénica a lo largo de su recorrido por la Costa Oeste de EU y Canadá; ya que estas
regiones cuentan con grandes ciudades costeras, que junto con las descargas fluviales verterían
gran cantidad de todo tipo de contaminantes al mar. Una vez allí, parte de ellos serían metilados
incorporándose a la cadena trófica, bioacumulándose en los machos adultos de elefante marino
del Norte. Otra razón que suavizaría las diferencias entre machos y hembras es que los primeros
viven aproximadamente la mitad de tiempo que las hembras lo cual haría que el efecto de la
bioacumulación fuese superior en las hembras y permitiendo recortar las diferencias en sus
respectivos niveles de mercurio por razones tróficas.

Peterson y colaboradores (2015), expusieron la importancia de la gran cantidad de MHg

encontrada entre los 200-1000 m en la zona oceánica del Pacífico Noreste y su influencia en la
bioacumulación de este contaminante en el elefante marino del Norte. A partir del marcaje
satelital de 77 hembras adultas, concluyeron que las mayores concentraciones de Hg en los
organismos correspondieron a aquellos que realizaron buceos profundos y forrajeos en el
océano abierto; seguidas de las que presentaron buceo superficial en aguas oceánicas y,
presentando las concentraciones más bajas, las hembras que se alimentaron más septentrional
y más cerca de la costa. Así pues, aunque los machos no fueron incluidos en este estudio
debido a su comportamiento más costero influenciado por las fuentes de contaminación
antropogénicas, a su patrón de buceo más bentónico y a su alimentación de una posición trófica
superior a la de las hembras, todo ello contrarestaría a las tendencias encontradas por los
autores en el estudio anterior para las hembras, explicando los resultados que se encontraron en
el actual.

Los bajos niveles de mercurio encontrados en esta especie con respecto a las demás
del presente estudio se pueden atribuir a dos razones: 1) Los calamares no son muy ricos en

57
mercurio sino mucho más en cadmio; 2) La muestra obtenida constó de pelo, piel y grasa (90%
total de la muestra), y se sabe que el metilmercurio no tiene buena afinidad con ella sino con los
grupos tiol de las proteinas. Por su parte, Habran y colaboradores (2011), encontraron
concentraciones de 18.74±6.10, máximos de 32.43 en hembras de elefante marino y
43.68±18.51, máximo de 75.23 en pelo de machos.

En cuanto al selenio, los machos adultos presentaron mayores niveles que las hembras
debido probablemente a su alimentación más costera (Le Boeuf et al., 2000) y por lo tanto más
cerca de las fuentes de selenio a lo largo de la costa Oeste de Estados Unidos y Canadá.

- Lobo Fino de Guadalupe:

Los machos y hembras adultos de lobo fino presentan una concentración similar de
mercurio debido a que sus hábitos alimentarios no difieren mucho los unos de los otros (dieta
oportunista-especialista, Juarez-Ruiz, 2015). Tal vez la diferencia radicaría en la cantidad
ingerida ya que los machos adultos precisarían mayor cantidad de presas por tener mayores
requerimientos energéticos al ser el doble de grandes que las hembras y éstas, a su vez
(sobretodo durante la lactancia), necesitan aprovisionarse tanto de recursos para ellas como
para generar la leche para sus crías. La principal característica que diferencía a los machos de
las hembras en pinnípedos, es la lactancia, y en el caso para el mercurio se sabe que las
hembras descargan parte de los contaminantes y se lo transfieren a las crías, lo cual nos llevaría
a esperar concentraciones bastante inferiores en hembras que en machos (Elorriaga y Aurioles,
Por otro lado, encontramos otro factor que compensaría este desequilibrio y se trata de la
longevidad de éstas: las hembras llegan a vivir en promedio unos 23 años con respecto a los 18
años de los machos; lo cual conllevaría a que éstas tuvieran más tiempo para bioacumular.

Respecto a la diferencia entre crías y adultos, las muestras de pelo de las crías fueron
del tipo lanugo (primer pelaje que se conserva hasta los 4-5 meses); mientras que las de adulto
ya era su pelaje característico que mudan gradualmente a lo largo de 3 años. Así pues, la
diferencia entre las concentraciones entre crías y adultos se podría explicar en parte por las
diferentes ventanas temporales que representa cada tipo de pelaje; siendo las crías
muestreadas en el presente estudio de 2 meses de edad como máximo, por lo que sus
concentraciones de mercurio serían explicadas exclusivamente a partir de su exposición al
mecurio de la madre durante la gestación y de la transferencia materna durante la lactancia. Por

58
su corto tiempo de vida, el efecto de la bioacumulación no tendría el tiempo suficiente para
manifestarse. (Peterson et al., 2015).

En cuanto al selenio, el lobo fino de Guadalupe presentó unas concentraciones muy

superiores a las del tiburón blanco y el elefante marino. Sabiendo que Baja California está en su
mayoría formada por rocas de orígen volcánico o ígneas, y que éstas son las que contienen
mayores cantidades de selenio; que al estar desplazándose hacia el Norte su corteza está llena
de fallas de las que emanan materiales hidrotermales (que también contienen mercurio y selenio
entre otros) (Figueroa-Carranza, 2004); que la descarga de los ríos y de la agricultura en
California, EU arroja gran cantidad de selenio al mar, ocasionando graves problemas de salud a
la fauna y a los ciudadanos de la región (Ohlendorf, 1989), y que toda la costa de California es
afectada por la Corriente de California que fluye hacia el sur, arrastrando parte de ese selenio.
Todo ello puede incidir en la biodisponibilidad del selenio por parte de las presas del del lobo fino
de Guadalupe en sus áreas de alimentación (unos 600 km alrededor de Isla Guadalupe, Gallo-
Reynoso et al., 2008; Lander, 2000).

Es dificil poder dar un razonamiento argumentado en este caso debido a la poca

información que se tiene hasta la fecha, sobretodo de los machos, en donde se cree que viajan
para alimentarse hacia el Norte, debido a los avistamientos en California, EU, por lo que
encontrarían condiciones diferentes de biodisponibilidad de mercurio y selenio. Podriamos decir
que el grupo de las crias con el de las madres presentan una cierta similaridad debido
probablemente a la transferencia materna vía lactancia.

IX.5. Relación depredador-presa.

En la relación tiburón blanco – lobo fino de Guadalupe, este último mostró tener una
mayor concentración de mercurio que su depredador debido a que la ventana temporal de su
pelaje es mayor que la del músculo de tiburón blanco (actuando el pelaje como ruta de
eliminación de contaminantes), por lo que habría más tiempo para bioacumular mercurio en este
tejido.
En la relación tiburón blanco - elefante marino (el cual es la presa que mayor aportación
tiene en la dieta de los tiburones blancos muestreados en Isla Guadalupe, Jaime-Rivera et al.,
2014) el depredador tuvo más mercurio en promedio que la presa, tal y como se observa
claramente en la Figura 18. Esa diferencia tan significativa tendría dos posibles explicaciones: el

59
mayor nivel trófico del tiburón blanco con respecto a su presa directa; y por otro lado, el alto
contenido en grasa de las muestas de elefante marino sabiendo que el metilmercurio se
distribuye poco en estos tejidos.

Además, en el momento del muestreo, los ejemplares de elefante marino estaban

finalizando su período de muda o iniciando el de post muda, durante el cual ayunan;
considerando que el mercurio es eliminado a través del pelo de estos animales (Cossabon et al.,
2015), el momento del muestreo ayudaría a explicar los niveles tan bajos encontrados en el
tejido graso; y al mismo tiepo al estar en época de ayuno, parte de esa grasa es usada para las
necesidades calóricas de los organismos, degradándola y redistribuyendo de nuevo por el
organismo el mercurio acumulado en ella.

Lyons y colaboradores (2015), obtuvieron resultados semejantes al comparar el

contenido de Hg en músculo de un gran tiburón mako (Isurus oxyrinchus) y el contenido en la
grasa de un lobo marino de California (Zalophus californianus) albergado en su estómago.

IX.6. Proporción molar (PM) Mercurio:Selenio Hg:Se.

El comportamiento de la razón Hg:Se con el aumento de la concentración de mercurio

fue el mismo reportado en el estudio de Mull y colaboradores (2012), para tiburón blanco,
elefante marino y adultos de lobo fino de Guadalupe. La lógica de dicho comportamiento se
explica de la siguiente manera:

Cuando las concentraciones de mercurio son normales (no producen toxicidad), la razón
Hg:Se permanece alta ya que el organismo no debería de destinar selenio para que forme
complejo con el mercurio con el fin de volverlo menos tóxico. A medida que aumenta la
concentración de mercurio, también lo haría la del selenio (disminuyendo la razón Hg:Se hasta
estabilizarse a cerca de 1) para contrarestar su efecto, hasta llegar a un umbral en el que el
mercurio seguiría aumentando, pero el cuerpo del organismo no podría destinar más selenio.
Esto debido a que el selenio es un micronutriente esencial para la vida, cuya función principal, es
la de antioxidante, fortalecedor del sistema inmune y como anticancerígeno; una vez se ha
destinado suficiente selenio a estas necesidades de primer orden, el resto es empleado para
contrarrestar los efectos tóxicos del mercurio. El resultado de lo anterior sería que la proporción
Hg:Se se estabilizó con el aumento del mercurio una vez pasado este umbral, obteniendo una
razón mayor a 1 (McMeans et al., 2007; Mull et al., 2012).

60
 Las Figs. 29, 30 y 31, reflejaron un nivel umbral de toxicidad de mercurio cercano a 1
µg/g ps para el tiburón blanco y 0.2 µg/g ps para el elefante marino; para el lobo fino de
Guadalupe, este umbral fue más difuso pero rondaría los 2.5 µg/g ps. No siendo así para la Fig.
32, presumiblemente debido a que las crías de lobo fino de Guadalupe tenían de 2-3 meses de
edad en el momento del muestreo por lo que sus niveles de mercurio y selenio procedían
completamente de la leche materna, teniendo en cuenta no obstante, que el contenido de
mercurio y selenio entre la sangre y la leche materna puede variar notablemente (Habran et al.,
2011).

Del total de tiburones de nuestro estudio tan solo uno superó el umbral de efectos
subletales visto en teleósteos adultos (~ 6-20 µg/g ph) (Wiener et al., 2003). Éstas
concentraciones en tejido muscular han conllevado alteraciones del comportamiento, emaciación
(adelgazamiento patológico), lesiones cerebrales y trastornos en el desarrollo gonadal (Wiener et
al., 2003; Gelsleichter et al., 2010; Nam et al., 2011; Barrera-García et al., 2012; Taylor et al.,
2014). En este sentido, Curvin-Aralar y Furness, 1991 apuntaron a que la redistribución del
mercurio desde órganos altamente contaminados como el hígado o el riñón, tendría como
objetivo el tejido muscular donde quedaría relativamente almacenado (al ser un tejido dinámico e
irrigado), como mecanismo de protección contra la toxicidad del mercurio.

Para los mamíferos marinos, se ha observado que a partir de ciertas concentraciones

de mercurio los animales dejan de comer y mueren llegando a tener 500 µg/g ps en su hígado y
mostrando toxixidad hepática y fallo renal en análisis de sangre ( Ronald y Tessaro, 1977).

Más importante, en algunos casos, los balances entre elementos como Hg:Se han
resultado ser más importantes que las concentraciones absolutas de los metales pesados en
cuanto a su toxicidad se refiere. En el estudio de Martin et al.,1976 se analizaron los cachorros y

hembras de lobo marino de California debido a alumbramientos prematuros masivos. Los

cachorros presenaron ataxia, dificultades respiratorias y murieron rápidamente. Por otro lado, los
niveles de mercurio en las madres sanas fueron mayores que en las madres que alumbraron a
los cachorros enfermos; sin embargo, en las hembras enfermas se observó un severo
desbalance en la proporción Hg:Se.

61
X. CONCLUSIONES

Las concentraciones de mercurio entre las tres especies, fueron superiores en el lobo fino de
Guadalupe Arctocephalus philippii townsendi, posiblemente al actuar su pelo como ruta de
evacuación del mercurio. El elefante marino del norte Mirounga angustirostris presentó unos
niveles de mercurio significativamente inferiores a los del tiburón blanco Carcharodon carcharias
y a los del lobo fino de Guadalupe. Apuntando al tipo de tejido analizado (grasa en su mayoría),
al momento de muestreo (muda, ayuno) y a la gran afinidad del metilmercurio por el azufre de
los grupos tiol de las proteinas (ausentes en la grasa)

En C. carcharias, los resultados confirman la hipótesis de la bioacumulación de mercurio

solamente al separar las tallas por clases de edad, confirmando los marcados cambios
ontogénicos a lo largo de su vida. Las correlaciones con la talla no fueron significativas,
probablemente debido al tamaño muestral y a su poca homogeneidad para cada longitud.

La contaminación antropogénica procedente de las zonas costeras industrializadas tiene

aumenta las concentraciones de mercurio en los ejemplares de C. carcharias.

En las relación depredador-presa tan solo C. carcharias- M.angustirostris presentaron diferencias

significativas.

Para el selenio no se observaron diferencias significativas a nivel intraespecífico, aunque

siempre fueron más altas en los grupos que poseían una mayor relación con las zonas
costeras. Entre especies, A. philippii townsendi presentó de manera significativa las
concentraciones más altas, posiblemente debido a su uso de hábitat.

Para las tres especies analizadas, las hembras presentaron menores concentraciones de
mercurio que los machos, a pesar que las dferencias no fueron significativas, probablemente
debido al escaso tamaño muestral y a su poca homogeneidad. En este sentido, la transferencia
materna sería el principal responsable.

La función del selenio para contrarestar los efectos tóxicos del mercurio podría ser inferida a
partir del comportamiento de la fracción Hg:Se, el cual mostró señales de recuperación ante
altos niveles de mercurio; ésto se observó para las tres especies excepto las crías de lobo fino
de Guadalupe las cuales deben toda su concentración de Hg y Se a la leche materna.

62
XI. RECOMENDACIONES

- Es necesario obtener la muestra de tejido en la misma zona del cuerpo ya que se sabe que las
concentraciones pueden variar en distintos puntos debido a la diferenciación de la disribución de
la grasa.

- Considerar la alta movilidad y los patrones migratorios de los animales para explicar la gran
variabilidad de las concentraciones por diferentes fuentes de exposición de mercurio y selenio,
tanto naturales como antropogénicas.

- Tratar de aumentar el tamaño de muestra y homogeneizar la estructura de tallas con el fin de

obtener correlaciones más confiables.

- Usar mayor cantidad de muestra para llegar al umbral de detección y poder realizar réplicas
para cada medición.

- Separar los tejidos para poder comparar un mismo tipo cuando se estudie varias especies al
mismo tiempo, y en el caso de relación depredador presa, poder confirmar la presencia o
ausencia del efecto de la biomagnificación a nivel cuantitativo.

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76
XIII. ANEXOS

Anexo 1. Comparación entre los ejemplares machos y hembras de Isla Guadalupe con los
ejemplares de Indian River Lagoon (Florida), Ensenada Sur de California (California) y Australia
Sur Este con sus respectivos rangos de tallas.

77
Anexo 2. Diferencia entre las concentraciones de mercurio en piel y mezcla de músculo (y/o
tejido conectivo) para 5 ejemplares de tiburón blanco de Isla Guadalupe.

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