Temas Selectos de Neurociencias II Ed.

Javier Velázquez Moctezuma UAM - PUIS 2001

EL SISTEMA VESTIBULAR: ASPECTOS
GENERALES Y NEURODESARROLLO
Amira del Rayo Flores Urbina, Salvador Galicia Isasmendi y Gabriela Ollyni Gómez Rivera Instituto de Fisiología Laboratorio de Neurobiología Benemérita Universidad Autónoma de Puebla

ESTRUCTURA DEL SISTEMA VESTIBULAR Todos los organismos han desarrollado receptores sensoriales para orientarse en diferentes ambientes (Figura 1). De entre los receptores sensoriales, el sistema vestibular es probablemente el más sofisticado porque forma parte de un sistema multimodal que coordina la información recibida de varios sistemas sensoriales. El sistema vestibular proporciona la información que el sistema nervioso central requiere para determinar la posición de la cabeza, así como la velocidad y dirección de los movimientos a los que es sometida. Esta información es integrada a nivel central, donde aunada con aquella propioceptiva y visual, permiten establecer esquemas de la posición y la dinámica de los desplazamientos del organismo (110). Este proceso complejo depende, por tanto, del entorno visual y del control de la posición de los ojos, por una parte y, por otra, de la información que se deriva de los sistemas somatosensorial y vestibular. El sistema vestibular consta de órganos otolíticos (utrículo y sáculo) que responden a aceleraciones lineales, y de canales semicirculares (anterior, posterior y lateral) que están dispuestos en forma ortogonal entre sí y que responden a aceleraciones angulares. En cada una de estas estructuras se encuentran células sensoriales mecanorreceptoras (células ciliadas) localizadas en zonas específicas: en las crestas de las ámpulas en el caso de los canales

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semicirculares, y en las máculas en el caso de los órganos otolíticos.

A

B

C

D

E

Figura 1. Representación esquemática de los órganos vestibulares en el pez (A), anfibio (B), reptil (C), ave (D) y mamífero (E) aa, ámpula anterior; asd, ducto semicircular anterior; bp, papila basilar; c, cóclea; cc, crúz común; l, lagena; la,ámpula lateral; lm, mácula lagena; lsd, ducto semicircular lateral; mn, mácula neglecta; pa, ámpula posterior; psd, ducto semicircular posterior; s, sáculo; sm, mácula sacular; u, utrículo; um, mácula utricular (Modificado de 55, 20).

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De la parte apical de las células ciliadas emanan entre 50 y 100 estereocilios y un cilio verdadero que se localiza excéntricamente, llamado kinocilio, el cual tiene el arreglo característico 9+2 de sus proteínas estructurales, mientras que los estereocilios presentan un núcleo de actina semejante al de las microvellosidades (1). La célula ciliada está en contacto con un líquido llamado endolinfa por su parte apical, mientras que otro líquido, la perilinfa baña su extremo basal. La composición química diferente de ambos líquidos hace que la célula encuentre en el exterior de su membrana apical una concentración alta + de iones K y baja de iones Na + , mientras que en su membrana basal las concentraciones están invertidas.

Figura 2. Polaridad del haz ciliar dentro del epitelio sensorial. La flecha indica la dirección del movimiento que estimula la célula receptora B. Localización relativa de los estereocilios y el kinocilio, vistos en un corte perpendicular al haz ciliar (Tomado de 34). C. Cresta y cúpula del canal semicircular del mono (Tomado de 5).

ya que éstas juegan un papel importante en el proceso de transducción mecanoeléctrica (11) (Figura 2). la transducción es la conversión de la energía mecánica contenida en el estímulo externo (movimientos de la cabeza) en cambios eléctricos dentro de la célula ciliada (44). Los principales canales iónicos expresados por las células ciliadas vestibulares son canales de K+ y de Ca 2+.182 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo La localización del kinocilio y la posición de los estereocilios (colocados en orden decreciente con el mayor de ellos cercano al kinocilio) define morfológicamente una polarización funcional de las células ciliadas. que son cilíndricas y reciben terminales aferentes en forma de botón (54). Las células tipo I aparecen en los reptiles y son filogenéticamente más recientes. 105). EL PROCESO DE TRANSDUCCIÓN MECANOELÉCTRICA En el sistema vestibular. El canal d transducción se localiza cerca del extremo distal de los e estereocilios (48) y se considera como un canal catiónico inespecífico. Este último tipo de células. y se encuentra formando las crestas de peces y anfibios (20. 92). La transducción en las células ciliadas ocurre pocos µseg después de una deflexión positiva del haz ciliar. pero ya . Es importante destacar que los diferentes canales iónicos no están igualmente distribuidos entre las células ciliadas. Los canales de Na + usualmente no están presentes en células ciliadas vestibulares maduras. 92. los cuales han sido estudiados mediante técnicas de fijación de voltaje y de corriente que han revelado diferencias en términos de la expresión de canales iónicos y su papel funcional. y podrían mostrar especificidad en función de la especie con la que se trabaje (10). Estas diferencias podrían estar relacionadas con su sensibilidad a la frecuencia. ganancia y propiedades dinámicas. sin embargo también han sido descritos canales inespecíficos (42. sugiriendo que la transmisión del estímulo mecánico no se lleva a cabo mediante sistemas de segundos mensajeros –lo que implicaría un retardo de algunos cientos de mseg– sino que éste es comunicado directamente al canal iónico. Se han descrito dos tipos de células ciliadas de acuerdo a la forma en que establecen contacto con los axones que las inervan: a) células tipo I que tienen forma de botella de cuello angosto y hacen contacto con una terminal aferente que envuelve totalmente a la célula (39) y b) células tipo II. Las células ciliadas poseen una serie de canales iónicos en su parte basolateral. 102). es considerado filogenéticamente más antiguo (3). aunque podrían estar presentes en células ciliadas auditivas (27.

El movimiento de los cilios en dirección del kinocilio provoca una despolarización en estas células. los cuales son de dos tipos: NMDA y no-NMDA (Kainato. 46). Por ejemplo. 84-85. 70). Se sabe además. la apertura de estos canales generaría una corriente entrante de K+ que despolarizaría la membrana citoplasmática (94). tienen su soma en el ganglio de Scarpa y establecen sinapsis con los núcleos vestibulares a nivel del tallo cerebral o directamente con neuronas del cerebelo. capaces de activar a los receptores glutamatérgicos (51. que en consecuencia se encuentra en fase con el desplazamiento de los estereocilios (74). L deflexión del has piloso cambia la tensión de a estas uniones y brinda la energía necesaria para la apertura del canal. NEUROTRANSMISIÓN AFERENTE Las células ciliadas hacen contacto sináptico con neuronas aferentes. . determinando finalmente un cambio en la frecuencia de descarga de las fibras aferentes con las cuales hacen sinapsis las células ciliadas en su porción basal. que posiblemente se trate de un aminoácido excitador del tipo del glutamato. se ha registrado una actividad eléctrica basal que es debida a la liberación espontánea del neurotransmisor por parte de la célula ciliada. se ha demostrado la presencia de un retardo sináptico y la ocurrencia de potenciales postsinápticos excitatorios (EPSPs) miniatura espontáneos.El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 183 + que el K es el ión positivo más abundante en el espacio endolinfático. Los estereocilios están conectados entre sí por proteínas denominadas uniones de punta (tip-links). En la sinapsis aferente del sistema vestibular de diversas especies. 107). las cuales son de tipo bipolar. 21). La posibilidad de que la transmisión sináptica entre células sensoriales y neuronas aferentes sea de naturaleza química. se sustenta en evidencias morfológicas y electrofisiológicas (20. que esta transmisión se lleva a cabo mediante mecanismos similares a los de otras sinapsis químicas bien conocidas (16. la inclinación de los cilios provoca cambios en el potencial de membrana y en la liberación de neurotransmisor por parte de la célula ciliada. AMPA y metabotrópicos). aunque existen otros aminoácidos endógenos. en el sáculo del pez dorado (29. están mielinizadas. De esta forma. tales como el aspartato y el homocisteato. mientras que un movimiento en la dirección opuesta da lugar a una hiperpolarización (44).

sugiriendo que los receptores a glutamato del canal semicircular de la rana son principalmente del tipo no-NMDA. Este grupo sugirió la presencia de autorreceptores en la célula ciliada. El procedimiento experimental consistió en colocar muy cerca a estas dos células y registrar en la célula granulosa mientras despolarizaban a la célula ciliada. los agonistas glutamatérgicos son capaces de inducir el disparo de las fibras aferentes vestibulares y que los antagonistas en solución normal inhiben la respuesta a estimulación mecánica. sugirió que el receptor implicado es de tipo no-NMDA localizado postsinápticamente.184 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo Los primeros reportes del efecto excitador del glutamato en órganos vestibulares fueron hechos en el laberinto aislado de la rana (4) y en el canal semicircular lateral del gato (15). kainato o NMDA fue una pérdida de la facilitación de la descarga aferente. La potencia mostrada por los agonistas y por los antagonistas. Kataoka y Ohmori fueron capaces de bloquear la respuesta en la célula granulosa con un antagonista del receptor NMDA. Este grupo inhibió la liberación del neurotransmisor de la célula ciliada incrementando la concentración de Mg2+ o agregando cobalto al baño de la preparación. el 2-amino-5-fosfonovalérico (APV o AP5). También se han realizado trabajos en los que se ha estudiado la farmacología glutamatérgica del vestíbulo en el sáculo del pez dorado y se ha encontrado que los antagonistas glutamatérgicos operan a nivel pre y postsináptico (91). Encontraron que la despolarización de la célula ciliada ocasionaba la activación de los receptores NMDA en las células granulosas. Estos estudios son de los más convincentes en la demostración de la liberación . Otros investigadores (98) encontraron un efecto despolarizante postsináptico del glutamato y un efecto facilitador en la frecuencia de descarga aferente. pero no de la despolarizacón lenta de éstas fibras. Kataoka y Ohmori (50) emplearon la técnica de parche de membrana perforado con nistatina en células ciliadas de cóclea de pollo y en células granulosas del cerebelo. quiscualato y NMDA (87). Algunos autores proporcionaron datos que hicieron pensar en un sitio dual de acción para el glutamato (por ejemplo. La respuesta al agregar quiscualato. las cuales son extremadamente sensibles a glutamato. Mediante técnicas inmunocitoquímicas se ha detectado la presencia de glutamato y aspartato en las celulas ciliadas vestibulares (40. en la misma célula ciliada y en la dendrita aferente) (75). En el vestíbulo del axolotl se han descrito las respuestas a kainato. 95). Los autores reportan que en condiciones de bajo Ca 2+ y alto Mg2+ en el baño de la preparación. Quiscualato y kainato fueron más potentes que NMDA.

inmunohistoquímica y reacción en cadena de la polimerasa por la transcriptasa reversa (RT-PCR) se ha mostrado la presencia del RNA mensajero del receptor NMDA en el ganglio vestibular de la rata y el cobayo (67. Estos resultados son congruentes con la idea de que la descarga aferente vestibular en reposo y la respuesta a estimulación mecánica pueden ser moduladas diferencialmente (37). encontrando . similar a aquellas encontradas en el sistema nervioso central (65). y tal característica por parte del glutamato en los órganos vestibulares de la rana ha sido reportada (111). la glutamato descarboxilasa (GAD) (25). pero que su activación no es esencial para las respuestas a estímulos mecánicos breves (88). Respecto a la localización de la GAD hay estudios que indican que se encuentra en el citoplasma de las células ciliadas de los órganos vestibulares del pollo (96). algunos investigadores se dieron a la tarea de identificar un sistema de recaptura del GABA en la cresta ampular del pollo.El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 185 de un neurotransmisor. En otros estudios. implicando la presencia de la enzima de síntesis del GABA. Una vez identificada la enzima de síntesis y el mismo GABA. hay aún controversia sobre la naturaleza del neurotransmisor entre célula ciliada y neurona aferente. a pesar de todos los trabajos mencionados anteriormente. el cobayo y la rata (47. Sin embargo. del cobayo (52) y de la rata (65). cobayo y rata (53) y en estudios de inmunotransferencia se confirmó la presencia de dos formas de GAD con pesos moleculares de 54 y 67 kDa. codificando así la duración del estímulo y participando en respuestas adaptativas y plásticas del sistema (89). 63). Además de estas evidencias hay reportes de la presencia de GAD y GABA tanto durante el desarrollo como en sinapsis maduras en especies como el pollo. otro grupo de investigadores encontró que la GAD media la síntesis del GABA empleando al glutamato como precursor en el vestíbulo del pollo (para revisión ver 65). En vertebrados inferiores. la síntesis del GABA a partir de 3 H-glutamato fue reportada para el vestíbulo del pez. 28). Puede puntualizarse que la actividad detectada por la célula granulosa cerebelar y su antagonismo por APV solamente indican que el agente responsable de tal acción es el glutamato o un análogo de éste. La dependencia de Ca 2+ en la liberación de cualquier neurotransmisor putativo es un elemento importante en el apuntalamiento de su papel funcional. Por medio de hibridación in situ. Existen reportes con técnicas electrofisiológicas que sugieren que los receptores NMDA participan en la actividad espontánea aferente en el vestíbulo del axolotl. la misma GAD fue identificada en homogenados del vestíbulo de la rana. Posteriormente. sino que requieren para ser activados una despolarización sostenida.

Además de estas evidencias hay trabajos en los que se han identificado receptores postsinápticos a GABA. . cuando el potencial de equilibrio del ión Cl. en casi todos los vertebrados (para revisión ver 38). normalmente agrupados en el tallo cerebral cercano a los núcleos vestibulares. la activación del receptor a GABA produce una corriente entrante. fue localizada por técnicas de inmunocitoquímica en terminales aferentes en forma de cáliz y en células del ganglio de Scarpa en el pollo y en el cobayo (52. Sin embargo. las eferentes vestibulares han mostrado ser inhibidoras. de un neurotransmisor considerado tradicionalmente como inhibitorio. ha sido extensamente investigada por medio de métodos electrofisiológicos y morfológicos. a pesar de todas la evidencias de una posible participación del GABA en la neurotransmisión aferente vestibular existen dudas al respecto por ser un transmisor inhibidor. las poblaciones celulares sean heterogéneas y funcionen con neurotransmisores distintos. Estudios inmunocitoquímicos mostraron la presencia de receptores GABA A en las fibras aferente de la cresta ampular de la rata. 96).186 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo que este sistema es dependiente de Na + y energía (64). En contraste al órgano de Corti donde las neuronas eferentes son al parecer puramente inhibidoras. excitadoras o mixtas (38). La localización de los cuerpos celulares de fibras eferentes. o que. en neuronas de corteza olfatoria aislada (7) y en células del neoestriado in vitro (66).se encuentra por arriba del potencial de membrana. Meza (62) ha propuesto que posiblemente el GABA coexista con el glutamato respondiendo a estímulos distintos sobre la célula ciliada y que su acción fuese de retroinhibición. en analogía a lo que ocurre en la médula espinal (80). lo que podría explicar el posible funcionamiento en una sinapsis excitadora. En contraste. alternativamente. del hámster y del ratón (26). la GABA transaminasa (GABA-T). pero también forman conexiones postsinápticas con aferentes en forma de cáliz de células ciliadas tipo I. NEUROTRANSMISIÓN EFERENTE Los receptores auditivos y vestibulares reciben una inervación eferente originada en el cerebro. Una posible explicación es que. Posteriormente la enzima de degradación del GABA en el sistema nervioso central. a potenciales de equilibrio más negativos que el potencial de membrana se genera una corriente de tipo saliente. Las terminales eferentes hacen contacto sináptico directo con las células ciliadas tipo II.

2). en especial. puesto que es bloqueado por atropina y remedado por muscarina (38). CARACTERIZACIÓN DE LA ACTIVIDAD ELÉCTRICA ESPONTÁNEA DE LAS AFERENTES VESTIBULARES Las propiedades de descarga de las fibras aferentes vestibulares han sido descritas en mamíferos (35).El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 187 Estudios inmunohistoquímicos. 57). Se ha reportado que la aplicación de ACh en el laberinto aislado de la rana provocó ambos cambios. La mezcla de excitación e inhibición que producen las eferentes sobre la actividad aferente podría depender de los múltiples tipos de receptores colinérgicos presentes. la subunidad ? 9. En otros estudios. La ACh no parece ser el único transmisor utilizado por las neuronas eferentes. predominando el efecto facilitador mediado aparentemente por receptores muscarínicos. la estimulación eléctrica de axones eferentes suprimen la descarga aferente y este efecto podría ser bloqueado por antagonistas nicotínicos (77). 108). las encefalinas (100). la sustancia P (69. Las subunidades del receptor nicotínico a ACh han sido también identificadas en el sistema vestibular de la rata (41. Se ha reportado que la regularidad de descarga de las aferentes vestibulares depende de dos factores: de la entrada sináptica y de sus propiedades intrínsecas. Una variedad de estudios histológicos y moleculares han demostrado la expresión de receptores nicotínicos y muscarínicos en órganos vestibulares en el humano y en la rata. sugiriendo que esta subunidad podría ser uno de los mediadores del señalamiento colinérgico eferente en la periferia vestibular (56). La aplicación directa de ACh causa pequeños incrementos o decrementos en corrientes salientes de células ciliadas aisladas de la cresta del canal semicircular de la rana. La ACh actúa sobre dos clases de receptores: nicotínicos y muscarínicos. . facilitadores e inhibidores en la frecuencia de descarga aferente. otros péptidos coliberados con ACh son el péptido relacionado con el gen de la calcitonina (CGRP) (93). 109) y el neuropéptido Y (83). electrofisiológicos y farmacológicos han proporcionado suficiente evidencia de que la acetilcolina (ACh) es el principal transmisor liberado de la mayoría de sinapsis eferentes (38. con estudios morfológicos y de ultraestructura se encontró que los patrones de inervación periférica y la morfología de la terminal están también involucrados (32-33. Además. 53). en aves (108) y en vertebrados inferiores (45. Los cinco subtipos de receptores muscarínicos a ACh (M1M5) han sido identificados (101). Algunos de estos efectos pueden ser bloqueados por atropina (43). que también está expresada en órganos vestibulares del ratón y del pollo.

Los diámetros de los axones son mayores para las terminaciones tipo cáliz y más pequeños para las tipo botón (33) (Figura 3). y las dimórficas que inervan ambos tipos de células ciliadas. Terminales aferentes vestibulares en la cresta ampular de la chinchilla. Terminales en forma de cáliz (a. las terminaciones en forma de botón que conectan varias células ciliadas tipo II.188 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo Se han identificado tres tipos de terminaciones aferentes en la cresta de los canales semicirculares de mamíferos por medio de marcaje intra-axonal de fibras con peroxidasa de rábano: las unidades tipo cáliz que inervan células ciliadas tipo I. dimórficas (c) y en forma de botón (d). teñidas con peroxidasa de rábano aplicada extracelularmente. así como su ubicación respectiva en las regiones central (e) intermedia (f) y periférica (g) de la cresta ampular. .b). En el panel inferior se muestra la de scarga espontánea regular e irregular característica de las neuronas aferentes del órgano vestibular que se correlacionan con las fibras delgadas y gruesas respectivamente. Las células pertenecen a la cresta del canal semicircular del mono ardilla (Tomado de 34). e f g Figura 3.

la correlación entre la maduración de la actividad eléctrica espontánea y el desarrollo embrionario podría proporcionar información valiosa respecto al procesamiento de señales vestibulares a nivel periférico. Estudios sobre el neurodesarrollo han proporcionado información sobre la maduración morfológica de las estructuras periféricas vestibulares (22. pero dado que no hay trabajos en aferentes vestibulares usamos como modelo análogo a las aferentes del ganglio coclear. Finalmente. esto se ha encontrado en el ámpula del canal semicircular del pollo (108). mientras que las regulares tienen respuestas tónicas. 17. las células que dan . sólo se han empleado modelos animales adultos. Es por esto que decidimos hacer una revisión general sobre el desarrollo del sistema vestíbulo-coclear en el embrión de pollo y la emergencia de las conductancias iónicas y la excitabilidad en sus elementos esenciales. 76). Sin embargo. 99).El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 189 En todas las especies estudiadas. A pesar de eso. por lo que se desconoce cuando se da tal diferenciación a lo largo del desarrollo embrionario. Hay reportes de que las fibras irregulares tienden a responder de manera fásica a la estimulación mecánica. 61. Se ha encontrado que las terminaciones en forma de cáliz descargan irregularmente. las fibras aferentes se han clasificado con base en la regularidad de su descarga espontánea. También es necesario precisar que todos estos trabajos se han llevado a cabo en células aisladas en cultivo y en rebanadas. EL DESARROLLO DEL SISTEMA VESTÍBULO-COCLEAR EN EL EMBRIÓN DE POLLO (Gallus domesticus) a) Sinaptogénesis El ganglio vestíbulo-coclear es una entidad discernible en el embrión de pollo al segundo o tercer día de incubación (E2-E3). así como de la ontogénesis de la inervación aferente (24. las aferentes que terminan en forma de botón. 103-104). 18. tomando en cuenta el coeficiente de variación (CV) de intervalos entre espigas (35). A pesar de que los patrones de descarga espontánea: regulares e irregulares han sido estudiados en diferentes especies. solo hay pocos datos disponibles sobre aspectos funcionales de su desarrollo postnatal (12-13. pero no se han realizado en preparaciones in vitro íntegras. debido al inicio temprano de la maduración en estas estructuras y a las dificultades para registrar electrofisiológicamente su actividad espontánea. las dimórficas presentan un patrón de descarga que depende de la zona en la que se originen: las que provienen de la zona central de la cresta tienen una descarga más irregular que las provenientes de la zona periférica. 68. 86. se caracterizan por presentar una descarga regular (33).

además de formar sinapsis axo -somáticas de paso sobre las células principales del núcleo tangencial. El patrón maduro. La rama interna del nervio vestibular formada por los axones de las células ganglionares sigue un patrón de desarrollo similar al de la rama periférica. Las fibras finas. es decir. En E11-E13. pero la mayoría de ellas no forman este tipo de estructuras y consecuentemente sufren hipertrofia. caracterizada por una amplia ramificación de las fibras que han ingresado al epitelio sensorial. Por último. las fibras aferentes desarrollan grandes ensanchamientos en la base de las células ciliadas. ubicadas principalmente en el centro de la cresta. mientras que las células de soporte y de Schwan se derivan de la fracción cefálica de la cresta neuronal (14). forman grandes cálices alrededor de una o varias células ciliadas tipo I. Las fibras de medio calibre presentan una localización más central y forman grandes ramas horizontales por debajo de la capa de las células ciliadas. por medio de terminales en forma de “cuchara” y se proyectan a otros núcleos vestibulares incluyendo el retrotangencial (24). los ensanchamientos son sustituidos por las terminales sinápticas maduras (24.190 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo origen a sus elementos neuronales migran desde la vesícula ótica. la sinaptogénesis temprana (E8-E9). En el vestíbulo. 103). un periodo de extensa ramificación seguido de la formación de cuerpos de gran tamaño en aposición con los somas de las células blanco y la desaparición de las ramas que no presentan la formación de tales procesos. medias y colosales son diferenciables en esta etapa siguiendo la distribución característica descrita en otras especies (8-9. sus brazos dan lugar a cálices pequeños y a finas terminales plexiformes. en cuanto al tipo de fibras de la cresta ampular. fase conocida como sinaptogénesis intermedia. Las fibras delgadas predominan en la periferia de la cresta y forman terminaciones en forma de plexo en la base de las células ciliadas tipo II. cuyas células mediante proyecciones periféricas tempranas comienzan a invadir el epitelio sensorial del otocisto y a esbozar los primeros contactos alrededor de E6 (24. las fibras colosales. . al igual que en la cóclea. 103). puede observarse a partir de E13. En la sinaptogénesis tardía comprendida entre los días E14E17. coincide con la diferenciación de las células ciliadas que hasta entonces permanecían indistinguibles respecto de las células epiteliales (104). 23). Para E4-E5 el ganglio vestíbulo-coclear se ha divido ya en las porciones que más tarde darán lugar a sus componentes vestibular y auditivo.

IK(Ca). dependiente de voltaje de activación lenta y cuyo potencial de inversión es cercano al potencial de equilibrio del ion K+ . así como la densidad de corriente (I/Cm ).El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 191 Sin embargo. La corriente de K+ dependiente de Ca 2+. por lo que éstas parecen incrementarse de manera proporcional con la cantidad de membrana celular. y la proporción con que IK(V) e IK(A) contribuyen a la corriente total. muy similares a las corrientes del mismo tipo encontradas en el órgano vestibular de palomas adultas (59). Las características cinéticas de esta corriente se manifiestan K constantes a lo largo del desarrollo. las propiedades de membrana y las conductancias de las células ciliadas entre los días embrionarios E10 y E21. 73). Masetto y cols. la sincronía de dichos eventos es mínima en las etapas temprana e intermedia de la sinaptogénesis. una vez iniciada la sinaptogénesis tardía. (60) estudiaron en rebanadas de crestas ampulares del embrión de pollo. . A pesar de ello. se encontró a partir de E14 y su contribución a la corriente saliente total fue siempre menor al 10 %. E12 se caracteriza por la aparición de una corriente que posee un potencial de inversión cercano al potencial de equilibrio del ión K+ y constantes de activación e inactivación similares a las reportadas para la corriente transitoria de salida I (A). Los autores observaron que a lo largo de este periodo la capacitancia. Las curvas de activación e inactivación para esta corriente se mantienen constantes entre E10 y E21. En la sinaptogénesis tardía las últimas corrientes en expresarse son del tipo rectificador entrante. ya que la invasión de las fibras a nivel central antecede a la invasión de la rama periférica hacia el otocisto. por lo que los autores la denominaron IK(V). además la formación de bifurcaciones a nivel periférico es previa a la ramificación central. la conductancia y el potencial de membrana de las células incrementan su magnitud de manera constante. su cinética es menor que la corriente de rectificación tardía. (Figura 4). ambas terminales (periférica y central) igualan temporalmente su desarrollo (24. En E10-E11 las células ciliadas muestran una corriente saliente. b) Desarrollo de las conductancias iónicas y la excitabilidad Célula ciliada En la célula ciliada pueden observarse una serie de cambios que conservan un curso temporal similar. Ih e IK1.

morfológicamente estas células . aparece en E10 y exhibe un incremento constante a lo largo del desarrollo. Células ciliadas Tipo I. y muestran en E17 una serie de corrientes que se semejan tanto en cinética como en amplitud a las del estado adulto (Modificado de 60). La corriente entrante a través de canales de Ca 2+ dependientes de voltaje. Masetto y cols.192 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo A ICa IKv E10 ICa IK v IA IK(Ca) Ih ICa IK v IA E12 ICa IKv IA IK(Ca) E14 ICa IKv IA IK(Ca) Ih Ik 1 E16 E19-21 B I? ICa IKL Ih IKx E15 E17-21 Figura 4. B. Células ciliadas Tipo II. Las cuales son diferenciables morfológicamente de las tipo II en E15. sin encontrarse diferencias significativas en los parámetros dependientes de voltaje de ICa entre los periodos temprano y tardío del desarrollo. La inervación aferente es indicada por la terminal en la porción basal derecha y la segunda terminal en E14 indica la aparición de los primeros contactos eferentes. A. Representación esquemática de la adquisición de las distintas conductancias membranales en la cresta ampular del embrión de pollo. reportaron en el mismo trabajo que antes de E15 las propiedades de las células ciliadas son lo suficientemente homogéneas como para permitir una diferenciación entre ellas.

A.El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 193 inmaduras semejan células ciliadas tipo II. Esto coincide con la expresión de la mayor parte de las conductancias membranales en las neuronas aferentes del ganglio colcear. así como con la aparición de espigas similares a potenciales de acción en el mismo periodo de desarrollo (Modificado de 24. Ganglio coclear La morfogénesis de la sinapsis coincide con el desarrollo de las conductancias y la excitabilidad de las células del ganglio coclear. En neuronas . Secuencia morfogénica de la sinapsis en forma da cáliz entre las células ciliadas tipo I y las fibras aferentes vestibulares en el embrión de pollo. Figura 5. y que las células ciliadas tipo I sólo pueden ser identificadas después de E15. 97). B. Los contactos de tipo maduro pueden observarse en E16.

Esta última presenta una conductancia estable menor a los 200 pS entre los días embrionarios E6 y E12. mostrando un incremento súbito en E13 y manteniéndose constante hasta el nacimiento. se encuentra relacionada con el establecimiento de los K patrones de actividad y que esta corriente se pierde en el estado adulto (30). mediante despolarización. que se incrementan hasta adquirir en E16 la morfología característica de los potenciales de acción mostrados en el animal adulto. el mismo grupo de investigación mostró que durante E15 y E16 existe un rápido . así como una reducción de la resistencia de entrada que muestra una alta correlación con los incrementos observados en el diámetro neuronal durante el mismo periodo. en embriones de pollo entre los días E6 y E17. la corriente total originada por la salida del ión K muestra un incremento constante desde 200 pA en E6 hasta 1 nA en E17. + Por otra parte. Además. En estas edades. se estudiaron las respuestas a pulsos de corriente despolarizantes. generaron un patrón de descarga repetitiva de potenciales de acción. se ha observado también una adquisición gradual de distintas conductancias a K+ : IK . Las corrientes responsables de la generación de estos potenciales pueden ser detectadas desde E6 en el caso de la corriente rectificadora de salida generada por K+ . El análisis farmacológico de estas corrientes permitió saber que l corriente rectificadora sostenida sensible a a dendrotoxina. Valverde y cols. En E13 y E15-E16 todas las neuronas incluyendo las del núcleo vestibular superior y descendente. seguido por acomodación. de las neuronas de segundo orden de los núcleos vestibulares (72).194 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo disociadas provenientes de este ganglio. Los pulsos cuadrados de corriente despolarizante aplicados a estas células generan a partir de E8 pequeños cambios en forma de espiga en el potencial de membrana. (Figura 5). excepto las células principales del núcleo tangencial. IK(Ca) e IK(DS) . así como un perfil más complejo en cuanto al número de componentes y a su expresión diferencial durante la ontogénesis. IK(A). I (DS) . Para los días E14 y E16 las corrientes tanto de Na + como de K+ son semejantes a aquellas presentes en el ganglio coclear del ave adulta (106). la gran mayoría de células principales generaron un solo potencial de acción. (97) reportaron un incremento gradual del potencial de membrana de las células registradas. Núcleos centrales En neuronas de segundo orden del núcleo vestibular tangencial en el embrión de pollo. y a partir de E8 en el caso de la corriente de Na + . Usando la técnica de registro intracelular mediante fijación de corriente en rebanadas.

así como con los cambios en la excitabilidad neuronal y las transformaciones que toman lugar durante la sinaptogénesis (Modificado de 24. Este tipo de sinapsis adquiere una morfología similar a la del estado adulto en E13.El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 195 crecimiento y extensión dendríticos que coincide con el cambio en el patrón de actividad de estas neuronas. las neuronas de segundo orden de mamíferos y aves que participan en el reflejo vestíbulo-ocular. 71 ). (Figura 6). día en el cual las neuronas de segundo orden del núcleo tangencial (B). A E6 B E13 E11 E15- IKv IA IK(Ca) IK(DS) E13 E21 IKv IKA IK(Ca) Figura 6. .30. En E21 la frecuencia de dichas respuestas se incrementa notablemente. siendo la desaparición de la corriente IK(DS) el evento que hace posible tal incremento. ya que en edades de 1 y 2 días postnatales. las neuronas de primer y segundo. A. De esta forma. siguen el mismo patrón de desarrollo cambiando de un patrón primario de descarga fásica a un patrón maduro de descarga tónica. Secuencia morfogénica de la sinapsis en forma de cuchara entre las fibras aferentes vestibulares y las neuronas de segundo orden en el embrión de pollo. la mayoría de células principales presentó una descarga repetitiva como respuesta a los pulsos cuadrados de corriente. Nótese la coincidencia temporal entre la aparición de las conductancias en la células receptoras ciliadas. comienzan a presentar más de una espiga como respuesta a pulsos cuadrados de corriente.

El oído medio se desarrolla mucho antes de E19. las distintas conductancias que más tarde presentarán en el estado adulto. como sucede en otros sistemas (90). la actividad en las fibras aferentes pudiese jugar un papel mucho más importante en la determinación de las características morfológicas y funcionales de la vía sensorial. Whitehead y Morest (103) han señalado que el hecho de que las ramas periférica y central del nervio vestibular en etapas tempranas sigan cursos temporales distintos puede reflejar la existencia de factores de crecimiento locales. por tanto. pero no es sino hasta este momento en el que ocurre un vaciado de los fluidos dentro del conducto que coincide con el aumento de la sensibilidad auditiva (78). en el establecimiento de los contactos sinápticos. pero su tamaño continua incrementándose hasta E18 (6). centrales y los pertenecientes al VIII par craneal en el sistema vestíbulo-coclear embrionario. no estaría circunscrito únicamente a la excitabilidad neuronal sino al establecimiento de los distintos patrones de descarga. que dirijan la sinaptogénesis en tales etapas. + Resulta interesante la amplia diversidad de conductancias a K así como sus distintos tiempos de expresión. lo que explicaría la sincronía que muestran los componentes vestíbulo-cocleares a partir de la sinaptogénesis tardía (E14-E17). que pudieran reflejar una participación activa en la maduración de las vías vestibulares como ha sido señalado para IK(DS) en el núcleo tangencial (72). Estos autores además coinciden con Masetto y cols. vía el nervio vestibular. . canales semicirculares y órganos otolíticos. en el otocisto y el tallo cerebral. Las corrientes de Ca 2+ dependientes de voltaje implicadas en la exocitosis. adquieren tempranamente. se encuentran presentes y han adquirido su disposición final entre E9 y E11. de manera similar y sincrónica. (60) en señalar que en procesos posteriores del desarrollo. de aparición temprana (E10) en las células ciliadas (60) y en el ganglio coclear (97) resultarían fundamentales. En cuanto a las estructuras accesorias podemos mencionar que los elementos del laberinto membranoso.196 El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo c) Sincronía en la ontogenia de los distintos componentes funcionales En conclusión puede apreciarse que los elementos periféricos. El inicio de las funciones auditiva y vestibular en el Gallus domesticus está claramente relacionado con la morfo e histogénesis del epitelio sensorial. una vez que se ha establecido la vía de contacto entre los elementos periféricos y centrales. El papel de las corrientes de K+ . por tanto.

a saber. presentan un desarrollo temprano. descritos hasta el momento. puesto que para su supervivencia resulta indispensable el poder desplazarse tras los organismos de su misma especie horas después del nacimiento (31. 71. ya sean grandes ungulados o aves de nidos terrestres. aquellos organismos cuyo alumbramiento ocurre en praderas o sabanas a campo abierto. el abrigo de terreras y madrigueras les permite prolongar la maduración de este sistema hasta el primer mes de vida postnatal (19. y que al igual que sus umbrales de activación sufren cambios constantes que se continúan aun después del nacimiento (82). de los ganglios y de los núcleos centrales en el embrión. A pesar de la multiplicidad de elementos temporalmente correlacionados. aislado. es posible apreciar que los primeros indicios de potenciales provocados en los ganglios cocleares (E11). pero la suma de ellos tiene como consecuencia final el inicio prematuro de las funciones auditiva y vestibular. 49). que coincidentemente ocurren entre los días E14 y E17. 81). d) El desarrollo prematuro del Gallus domesticus Existen especies en las cuales el desarrollo de distintas capacidades sensoriales y motoras se encuentra muy acentuado al nacimiento.El sistema vestibular: aspectos generales y neurodesarrollo 197 de las estructuras accesorias. 36. Tal peculiaridad se encuentra relacionada con el nicho ecológico de cada especie. En nuestro laboratorio estamos realizando experimentos dirigidos a obtener . 79) y en los mamíferos. lo que significa que éstas alcanzan un grado notable de madurez durante la vida embrionaria. ya que éste fenómeno se debe a la maduración simultánea y sincrónica de una variedad de propiedades tanto mecánicas como de tipo neuronal. En el sistema vestíbulo-coclear de los vertebrados podemos observar claramente tal fenómeno al comparar su desarrollo en las aves (58. el espectro de las frecuencias a las cuales este órgano puede responder sólo corresponde. Lo anterior hace suponer que aunque no existen antecedentes directos sobre el desarrollo de las conductancias y patrones de descarga en el ganglio vestibular del embrión de pollo. en el pollo neonato. a la parte baja de la escala que percibe la cóclea en el adulto (78). es capaz de desencadenar el inicio de dicha funciones. como sinaptogénesis tardía (24). Difícilmente podemos separar la contribución de cada componente al desarrollo de la funcionalidad de estos sistemas. Es necesario enfatizar que ningún evento único. son respuestas poco sincronizadas de baja amplitud. periodo inicialmente reconocido con base en criterios morfológicos. a estos últimos. éstos deben seguir un desarrollo similar al de los elementos vestibulares y cocleares que se han descrito hasta el momento. Es más.

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