Investigación del Medio Ambiente 155 (2017) 123-133

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bioacumulación de metales y desintoxicación fi procesos de cationes en cefalópodos: Una revisión

Virginie Penicaud, Thomas Labarthe Lacoue- • , Paco Bustamante

Litorales Environnement et Sociétés (LIENSs), UMR 7266 CNRS-Universidad de La Rochelle, 2 rue Olympe de Gouges, 17000 La Rochelle, Francia

RESUMEN

En las últimas décadas, cefalópodos han sido demostrado que tienen capacidades muy altas para acumular la mayoría de los elementos traza,
independientemente de si son esenciales (por ejemplo, Cu y Zn) o no esencial (por ejemplo, Ag y Cd). Entre los di ff vías Erent de la exposición a
elementos traza, la vía trófico parece ser la principal vía de asimilación de numerosos metales, incluyendo Cd, Co, Hg y Zn. Una vez asimilada,
oligoelementos se distribuyen en el organismo, que se acumula en órganos de almacenamiento. La glándula digestivo es el órgano principal en el
que muchos elementos traza se acumulan, lo que de la vía de exposición. Por ejemplo, este órgano puede presentar concentraciones de Cd llegar a
cientos de miles de ppm para algunas especies, a pesar de que la glándula digestiva representa sólo una pequeña proporción de la masa total del
animal. un especí Tal fi c organotropismo hacia la glándula digestiva de los dos elementos esenciales y no esenciales, independientemente de la vía
de exposición, se plantea la cuestión de la desintoxicación fi procesos de cationes evolucionado por cefalópodos a fin de mantener estas altas
concentraciones. Este artículo revisa los conocimientos actuales sobre la bioacumulación de elementos traza en los cefalópodos, el di ff erences en
farmacodinámica entre órganos y tejidos, y la desintoxicación fi procesos de cationes que utilizan para contrarrestar la toxicidad de elementos traza.
Un enfoque particular se ha hecho sobre la bioacumulación en la glándula digestiva mediante la investigación de las localizaciones subcelulares de
elementos traza y sus ligandos proteicos.

1. Introducción
El aumento de fuentes antropogénicas y emisión de contaminantes induce una fuerte presión de
la contaminación sobre los organismos vivos. Los ecosistemas marinos son considerados como el fi receptáculo
nal de contaminantes liberados, especialmente en las zonas costeras que están cerca de descargas
de aguas residuales. Por lo tanto, contaminantes orgánicos persistentes (COP), aceites (incluyendo
hidrocarburos aromáticos policíclicos, HAP), elementos, radionúclidos, basura y desechos (incluyendo
los plásticos), y productos farmacéuticos rastrear, encontrado en la mayoría de las zonas costeras de
todo el mundo, podrían resultar en perjudicial e ff ECTS, directa o indirectamente, una ff eja los recursos
vivos (por ejemplo, Williams, 1996 ). Entre estos contaminantes, oligoelementos metálicos y sus
posibles efectos en la biota marina se han estudiado ampliamente desde hace más de 40 años (por
ejemplo, Islam y Tanaka, 2004 ). Sin embargo, la contaminación de aguas poco profundas sigue siendo
una preocupación, ya que la mayor proporción de elementos traza está atrapado en los sedimentos
costeros donde pueden ser liberados de forma continua en la columna de agua. Por otra parte, el
desarrollo de nuevos compuestos de metal, tales como nanopartículas (por ejemplo,
Además, los organismos marinos tienen que enfrentar el aumento natural concentraciones de metales
en zonas de afloramiento donde de aguas profundas de las llanuras abisales traen altas cantidades de
oligoelementos como Cd en aguas costeras ( Segovia-Zavala et al., 2004 ).
Muchos estudios han reportado concentraciones de elementos traza en organismos marinos de
interés económico, tales como fi sh ( McGeer et al., 2011 ), bivalvos y gastrópodos ( Naimo, 1995 ).
Menos dato disponible sobre los cefalópodos, a pesar de estos organismos se distribuyen
ampliamente y el blanco de fi la pesca en todo el mundo, en particular durante las últimas décadas, en
las que los desembarques de cefalópodos se han incrementado de forma concomitante con una
disminución en la abundancia de pequeños pelágicos fi sh ( Jereb et al., 2015 ). Su consumo masivo
ha llevado a la evaluación de los contaminantes químicos presentes en las especies comestibles de
este grupo, con el fin de evaluar los riesgos para la salud humana ( Nakahara et al., 1982; Rjeibi et al,
2015.; Storelli, 2008; Storelli et al., 2005, 2010 ). Desde entonces, más investigación se ha centrado
en el análisis de las concentraciones de elementos traza, y en menor medida, en la de los
compuestos orgánicos, en los cefalópodos muestreados en el fi ELD ( Kawano et al., 1986; Son et al,
2015.; Tanabe et al., 1984 ). Los valores registrados en los tejidos de cefalópodos han puesto de
manifiesto la excepcional capacidad de estos organismos para acumular y con-

Baun et al., 2008 ), Ha contribuido a una reciente aumento en la liberación de varios elementos traza
en el medio ambiente ( Salles et al., 2013 ). En

• Correspondencia a: UMR 7266 CNRS, Littoral Environnement et Sociétés, CNRS-Universidad de La Rochelle, Institut du Littoral et Envirronnement, 2 rue Olympe de Gouges, 17000 La Rochelle, Francia.

Dirección de correo electrónico: tlacouel@univ-lr.fr (T. Lacoue-Labarthe).

http://dx.doi.org/10.1016/j.envres.2017.02.003
Recibió 31 de octubre de de 2016; Recibido en forma 20 de enero 2017 revisado; Aceptadas 3 de febrero de 2017
0013-9351 / © 2017 Elsevier Inc. Todos los derechos reservados.
V. Penicaud et al.
Figura 1. Todo el cuerpo (o partes blandas para bivalvos) concentraciones de Cd (μg.g- 1 peso en seco) en di ff Para Erent de peces, de crustáceos decápodos en, en di ff Erent familias de bivalvos y cefalópodos recolectados en el Golfo de Vizcaya
y el Canal Inglés. Tenga en cuenta que estos datos no son exhaustivos e ilustran la capacidad de bioacumulación de Cd cefalópodo en comparación con los demás organismos marinos. Por: Perciforme; Clup: Clupeiforme; Gad: gadiformes;
Myc: Myctophiforme; Ang: Anguilliforme; Dic: Decapod; Ven: Veneridae; Tel: Tellinidae; Myt: Mytilidae; Ost: Ostreidae; Pec: Pectinidae; Oct: Octopodidae; Septiembre: Sepiidae; Loli: Loliginidae; Om: Ommastrephidae; Su: Histioteuthidae; Cra:
cranchiidae. Los datos extraídos de la bibliografía se detallan en Tabla S1 .
metales de centrifugado en comparación con otros taxones marinos ( Figura 1 ), Cualquiera que sea
su origen geográfico, incluyendo contaminada (por ejemplo, a lo largo de las costas de los países
industrializados) o zonas vírgenes (por ejemplo, en el sur del Océano Índico) ( Bustamante et al.,
2000 ; Kojadinovic et al., 2011 ; Martin y Flegal, 1975 ; Nakahara et al., 1979 ; Schipp y Hevert, 1978 ; Rejeibi2. Los procesos de bioacumulación de metales
et al., 2014 ). Por otra parte, las concentraciones de elementos traza también muestran una gran
variación en función de la edad, el sexo y el estado de maduración de las personas, además de la
variación entre las especies y los que tienen di ff Erent características de historia de vida, incluyendo
la dieta o nivel trófico ( Chouvelon et al., 2011 , 2012 ; Miramand et al., 2006 ; Ueno et al., 2003 ; Won et
al., 2010 ). Sin embargo, las altas concentraciones registran en cefalópodos, tales como 1003 g g - 1 peso
húmedo de Cd en la glándula digestiva de (Illex argentinus Dorneles et al., 2007 ), Sugiere que estos
organismos e FFI cientemente acumular elementos traza desde el medio ambiente y retenerlos en sus
tejidos. A lo mejor de nuestro conocimiento, el correo ff ECTS de dicha contaminación en cefalópodos
siguen siendo poco estudiados ( Le PABIC et al, 2015A.; Raimundo et al, 2010a.; Semedo et al., 2012 ),
A pesar de que los riesgos para la salud humana parecen estar limitados cuando se consumen sólo
las partes musculares del organismo ( Rjeibi et al, 2015.; Storelli, 2008; Storelli et al., 2006 ).
En general, en comparación con los bivalvos, un número limitado de estudios se han dedicado a
la comprensión de los mecanismos fisiológicos involucrados en las altas capacidades de
bioconcentración y bioacumulación de elementos traza en los cefalópodos ( Bustamante et al, 2006a,
1998b, 2002a.; Costa et al, 2014.; Miramand y Bentley, 1992; Miramand y Guary, 1981; Nakahara et
al., 1979; Raimundo et al, 2010a, 2010b., 2008; Rocca, 1969; Tanaka et al., 1983; Ueda et al., 1985 ).
Estos estudios han demostrado fuerte organotropismo de un número de elementos traza hacia la
glándula digestiva (Ag, Cd, Cu, Zn y 210 Po) y los corazones branquiales y sus apéndices (Co, Fe, V, 241
A.m, 137 Cs y
237 Pu). Estos órganos en general, muestran las concentraciones más altas entre los tejidos y órganos
analizados. esta especificación fi c distribución de órganos sugiere que estos órganos desempeñan un
papel clave en la desintoxicación fi catión y el almacenamiento de elementos traza ( Bustamante et al,
1998a., 2002a; Finger y Smith, 1987; Martin y Flegal, 1975; Miramand y Bentley, 1992; Smith et al.,
1984 ), Sin embargo, es necesario mejorar nuestra comprensión de los mecanismos fisiológicos
subyacentes.
La presente revisión se centra en el metabolismo de los elementos traza en los cefalópodos,
incluyendo el di ff vías de bioacumulación Erent, la distribución de los metales en los niveles de tejido
y subcelulares, y el
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desintoxicación fi procesos de cationes disponibles para contrarrestar la potencialmente tóxicos e ff ECTS de las
elevadas concentraciones registradas en los tejidos de cefalópodos.
Al explicar por qué se observan estas altas concentraciones de elementos traza en las
solicitudes de cefalópodos para evaluar las fuentes de exposición, y la contribución relativa de di ff rutas
de captación Erent en bioacumulación. Los compartimentos del medio ambiente en el que se
dispersan elementos traza, atrapadas o acumulados, tales como la columna de agua, sedimento y
presa, son todas las posibles fuentes de contaminación para los cefalópodos. Por lo tanto, los
resultados de bioacumulación de la absorción o la asimilación de elementos biodisponibles del agua
de mar y los sedimentos (agua de los poros), además de las que se ingiere a través de la comida.
Además, la gran cantidad de metales grabado en los tejidos sugiere e FFI retención ciente y / o pobre
eliminación de elementos traza acumulados.
La mayoría de las especies de cefalópodos se caracterizan por su “ crecen rápido, muere joven ” ciclo
de vida, representada por sus tasas de crecimiento excepcionales, similares a los registrados en los
vertebrados ( O'Dor y Webber, 1986 ). Este rasgo requiere un régimen carnívoro estricto, la tasa de
consumo de alta presa y correo FFI ciente asimilación de nutrientes. Por lo tanto, la asimilación de los
elementos traza a través de la ingestión de presas contaminadas más probable constituye una fuente
importante, contribuyendo a las concentraciones de elementos de alta traza que se encuentran en
estos organismos ( Bustamante et al., 1998a; Martin y Flegal, 1975 ). Como un fi primer argumento, el
interspeci fi comparación c de concentraciones de Cd en cefalópodos muestreados dentro de la misma
área fue mayor en especies de pulpo que las especies pelágicas ( Bustamante et al., 1998a; Lahaye
et al., 2005 ). esta di ff rencia podría atribuirse a los niveles contrastantes de Cd en presas bentónicas
(crustáceos y bivalvos), que proporciona los cefalópodos bentónicos con concentraciones de Cd
mucho más altas que la fi sh que constituyen la presa preferencial de especies pelágicas ( Cossa y
Lassus, 1989 ) ( Figura 1 ). Además, los estudios experimentales han demostrado que la retención de
Cd acumulado en el cuttle fi sh sepia o FFI cinalis di ff Ered dependiendo de su vía de absorción. De este
modo, la vida media biológica (Tb 1/2) de disuelto 109 Cd es de aproximadamente 2 meses, mientras
que el metal acumulado en la dieta es retenida en los tejidos de años, es decir, más de la vida útil de
esta especie ( Bustamante et al., 2002b ), Por lo que los alimentos la principal fuente de acumulación
de Cd. Una contribución similar de la vía de la dieta se ha sugerido en el loligínidos
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Fitzgerald et al., 2007 ). Los estudios en la literatura han informado de que las concentraciones de Hg
se correlacionan positivamente con la edad y el tamaño de los cefalópodos ( Barghigiani et al., 2000;
Monteiro et al., 1992; Pierce et al., 2008; Rossi et al., 1993; Storelli y Marcotrigiano, 1999 ),
Mostrando su bioacumulación en el tiempo. En la Bahía de Biscay, las concentraciones de Hg en
calamar europeos Loligo vulgaris, veteado calamar L.

forbesi y la sepia común fi sh sepia o FFI cinalis se han relacionado con cambios en su posición trófica,
según la evaluación de la firma de isótopos estables ( Chouvelon et al., 2011 ). Por lo tanto, los niveles
de Hg en calamares son signi fi cativamente aumentó, concomitante a un aumento drástico en δ 15 N, lo
que probablemente se asocia con un cambio en la preferencia del tipo de presa, de crustáceos en los
jóvenes calamar en favor de fi sh en las personas mayores. Sin embargo, la correlación de tipo de
presa con el tamaño es menos evidente en cuttle fi sh con un régimen de comida más oportunista, que
también incluye crustáceos (tales como cangrejos) en adultos ( Blanc et al., 1998 ). Estas
observaciones también son consistentes con un estudio que demostró que la vía de la dieta
contribuye a más de 70% de los inorgánico bioacumulación Hg en el cuttle común fi sh ( Lacoue-Labarthe
et al., 2009b ). Además, en fi sh de niveles tróficos más altos que los crustáceos, Hg está presente
principalmente como metilmercurio ( Bloom, 1992; Chouvelon et al., 2009 ). Esta forma orgánica de Hg
se piensa que es muy e FFI cientemente asimilado y retenido por los depredadores ( Pierce et al., 2008 ),
Resultando en la biomagni fi cación de Hg a lo largo de las cadenas alimentarias. Estas propiedades
de MeHg también explican las mayores concentraciones de Hg en cefalópodos adultos en los niveles
tróficos superiores. Sin embargo, esta asociación entre la contaminación y la edad / tamaño sigue
siendo controvertido en pulpo ( Barghigiani et al., 1991; Raimundo y otros, 2004, 2010c.; Seixas et al.,
2005 ) Y en la sub-adultos y adultos cuttle fi SH a partir de la costa de Portugal ( Raimundo et al., 2014 ),
En el que se ha encontrado ninguna relación entre la concentración y tamaño de Hg. Por otra parte,
cefalópodos bentónicos generalmente muestran signi fi cativamente mayores concentraciones de Hg
que cefalópodos pelágicos, es decir

Octopodidae y Sepiidae vs. Ommastrephidae y Loliginidae) ( Bustamante et al., 2006b y Figura 2 SEGUNDO).
Esto plantea la cuestión de la bioacumulación de mercurio en los cefalópodos impulsado por la
sistemática di ff erences o por procedimientos distintos de la exposición trófico. La transferencia de Hg
a partir de sedimentos, donde está metilado, y la acumulación a través de la piel y branquias de
especies bentónicas y enterrando podría explicar por qué estas especies generalmente muestran
mayores concentraciones de Hg que cefalópodos pelágicos. Ciertamente, la toxicocinética de Hg
bioacumulación, teniendo en cuenta ambas formas inorgánicas y orgánicas y di ff fuentes Erent
(sedimentos, alimentos o agua), queda por clari fi ed, a fin de comprender di ff erences en los niveles de
Hg observaron en el fi vejez.

Estas observaciones subyacen el predominio potencial de esta fuente trófica como la vía de
contaminación, sin embargo, los estudios experimentales han puesto de manifiesto que su
contribución relativa en la absorción de metal es el elemento dependiente de traza. Como se
Figura 2. - Cd (A) y las concentraciones de Hg (B) (μg.g- 1 peso en seco) en la glándula digestiva y el músculo del manto, mencionó anteriormente, los datos toxicocinéticos y aplicación de modelos biodinámicas para estimar
respectivamente, de los cefalópodos de los cuatro principales familias (es decir, Loliginidae y Ommastrephidae la contribución relativa de la di ff vías Erent de exposición ( Landrum et al., 1992; Thomann, 1981 ) Ha
calamares, Sepiidae y Octopodidae) recogidos en todo el mundo, con la discriminación taxonomía. Los datos extraídos
permitido la determinación de las principales vías tróficos que contribuyen a Cd, Co, inorgánico
de la bibliografía se detallan en
acumulación Hg y Zn en calamares y cuttle fi sh alimentado con fi larvas sh y camarón de salmuera,
Tabla S2 y S3 .
respectivamente ( Bustamante et al., 2002b; Koyama et al., 2000; Lacoue-Labarthe et al., 2009b ). Sin
embargo, la asimilación de los elementos traza podría ser una ff ected por: (1) el tipo presa, como la
calamar lessoniana Sepioteuthis ( Koyama et al., 2000 ).
proporción de elementos traza accesibles en la presa puede variar ( Pouil et al., 2016 ); (2) la etapa
Sobre la base de las concentraciones reportadas en todo el mundo cefalópodos ( Figura 2 A y Tabla
ontogénica, como la glándula digestiva de los juveniles no es completamente funcional en
S2 ), Pantalla de calamar familia Ommastrephidae significar niveles de Cd tan altas como octopods, pero
comparación con los adultos ( Nixon y Mangold, 1998; Yim y BoucaudCamou, 1980 ); y (3) las
los valores extremos que oscila entre 413 -
condiciones ambientales, como la temperatura o la acidez, que puede un ff ect las formas
1,003 g g - 1 peso húmedo fueron reportados en la glándula digestiva (aproximadamente 1,000 - 2,500 g
fisicoquímicas de elementos traza y el metabolismo de los cefalópodos ( Lacoue-Labarthe et al., 2016 ).
g - 1 peso seco) de (Illex argentinus Dorneles et al., 2007; Gerpe et al., 2000 ). Una vez más, el régimen
Cada uno de estos factores, a su vez, una ff ect la asimilación e FFI deficiencia de oligoelementos por
trófico de esta familia Ommastrephidae oceánica podría explicar estos valores altos, ya que esta
individuos.
especie consumen Cd-ricos crustáceos pelágicos (anfípodos y eufáusidos), y mostrar una importante
canibalismo o la depredación de otras especies de cefalópodos ( Santos y Haimovici, 1997 ). Además,
el di ff erences en las capacidades de bioacumulación en comparación con loligínidos podrían ser el
resultado de su fisiología digestiva contrastantes, como veremos a continuación.

En contraste con los elementos acumulados principalmente de la vía de comida, dieta única que
parece ser un contribuyente menor de Ag en comparación con la absorción directa de los elementos
Otro elemento traza considerado para ser acumulado principalmente a través de vías tróficos en
de base acuosa ( Bustamante et al., 2004 ). Además, la vida media biológica de este elemento es
los organismos marinos es Hg (para revisión:
relativamente corto

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V. Penicaud et al.
en cefalópodos. La consecuencia de la vía de agua que es el principal contribuyente para la
acumulación de Ag, combinado con su velocidad de depuración elevada, es que las concentraciones
de Ag en los cuttle común fi sh Florida uctuar acuerdo a las condiciones de contaminación ambiental
durante su ciclo de vida. Por lo tanto, se han reportado las más altas concentraciones de Ag a ocurrir
en los juveniles que ocupan las áreas de cría costeras, mientras que las concentraciones más bajas
se encontraron en O ff shore invernantes individuos ( Miramand et al., 2006 ). Los tejidos que están en
contacto directo con el agua de mar, tales como las branquias y la piel, se considera que son los
principales sitios de absorción metal. De hecho, tras la exposición a disuelto 110m Ag, las branquias de Asi
que FFI cinalis contenida 25% del contenido de radiotrazador de todo el cuerpo, que se redujo a 3%
después de 6 días en condiciones de limpieza de agua debido tanto a su depuración y su
transferencia hacia otros tejidos, especialmente la glándula digestiva ( Bustamante et al., 2004 ). Al
mismo tiempo, la fracción de Ag en la glándula digestiva aumentó de 5% a 61%, lo que implica muy e FFI
ciente translocación de Ag a partir de tejidos de interfaz (por ejemplo, las branquias y los epitelios) a
este órgano por su Detoxi fi de cationes y de almacenamiento. Además, es de destacar que la
biológica Ag vida media determinada experimentalmente-no exceda de 2 semanas para el metal de
base acuosa ( Bustamante et al., 2004 ), Lo que sugiere el correo ff eliminación reflexiva del metal del
cuerpo. Esto corrobora la disminución de la concentración Ag grabado en los animales salvajes
registradas en los juveniles ( Le PABIC et al., 2015b ). Sin embargo, a lo mejor de nuestro
cuando su exposición a los metales disueltos se reduce durante su o ff la migración invernada orilla ( Miramand
et al., 2006 ).
El predominio de la vía trófico para la acumulación de elementos traza, tales como Cd o Zn, no
excluyen la signi fi captación no puede de elementos traza disueltas en agua de mar ( Lacoue-Labarthe
et al., 2011; Le PABIC et al., 2015b ). Por lo tanto, un embrión rodeado por una cápsula de protección
podría acumular metales disueltos que pueden pasar a través de la cáscara del huevo durante el
desarrollo de huevo (para revisión Lacoue-Labarthe et al., 2016 ), La inducción de alta exposición a un
contaminante ambiental. Por otra parte, la bioacumulación e FFI deficiencia de esta ruta absorción
podría ser una ff ected por factores ambientales. La salinidad, y también el pH del agua, se sabe que
varían en zonas costeras, y se espera a disminuir debido al cambio climático ( Borges y
Frankignoulle, 1999; Caldeira y Wickett, 2005 ), Que puede en Florida influencia especiación química, y
por lo tanto, la biodisponibilidad de metales (a menudo expresada como la fracción de forma libre) ( Millero desintoxicación fi estrategia catión evolucionado por estos organismos para evitar impactos negativos
et al., 2009; Stockdale et al., 2016 ). Por otra parte, los cambios en el metabolismo de los cefalópodos
inducida por las variaciones en la temperatura, la salinidad o la hipercapnia una ff ect su fisiología (es
decir, ionoregulation), y por lo tanto, la capacidad de bioacumulación de metal ( Lacoue-Labarthe et
al.,
2012, 2009a, 2011 ).
La vía de sedimento preocupaciones única especie nectobenthic y bentónicos, tales como
pulpo, cuttle fi sh o Sepiolids que muestran comportamientos que entierran en la arena o barro ( Poirier
et al., 2004 ). Los estudios de campo mostraron que las respuestas de múltiples biomarcadores en la
glándula digestiva de sepia o FFI cinalis son coherentes con la contaminación de los sedimentos en el
Sado estuario, Portugal ( Rodrigo et al., 2013 ). Sin embargo, los datos experimentales han
demostrado que la transferencia directa de Cd, Co y Zn de sedimentos contaminados en los tejidos
de cefalópodos es baja ( Bustamante et al., 2004, 2002b ), Lo que sugiere que los sedimentos actúan
como una fuente indirecta de contaminantes que pueden estar disponibles para cefalópodo través de
bioturbación y removilización en la columna y / o la integración del agua en presa local. Además,
como se discutió anteriormente, la bioacumulación de Hg orgánico, metilado por microorganismos en
el mar Florida piso, podría signi fi cativamente contribuir a la contaminación de las especies
nectobenthic y bentónicas ( Bustamante et al., 2006b ). Hasta la fecha, se encuentran disponibles en
esta vía de transferencia de datos cuantitativos, la prevención de la evaluación de su contribución a
las concentraciones de metales en todo el cuerpo.
los fi vía bioacumulación nal, que debe tenerse en cuenta debido a su potencial para causar la
contaminación durante las etapas tempranas de la vida, es la transferencia materna. Al monitorear el
contenido de Cu de compartimentos de huevos durante su desarrollo, Decleir et al. (1970) mostró la
transferencia progresiva de este metal a partir de la yema de huevo al embrión. Esto sugiere que el
suministro de este oligoelemento esencial para el organismo en desarrollo se deriva de un grupo
inicial de Cu que se incorpora en la vitelina
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reserva. La hipótesis de la transferencia materna de los elementos esenciales también es apoyado
por la presencia de mayores concentraciones de Cu, Fe, Mn y Zn en comparación con los de los
elementos no esenciales (por ejemplo, Ag, Cd y Pb) grabados en los huevos de salvaje Asi que FFI cinalis
( Miramand et al., 2006; Rosa et al, 2015.; Villanueva y Bustamante, 2006 ). La transferencia de
metales esenciales de la hembra a su o ff primavera se ha demostrado experimentalmente utilizando
radiotrazadores, demostrando que 75 Se y sesenta y cinco Zn inicialmente asimilado desde comida
radiomarcada por cuttle común hembra fi sh se transfirieron posteriormente a los embriones a través
de su incorporación en el vitelo ( Lacoue-Labarthe et al., 2008b ). Curiosamente, esta transferencia
materna no se limita a los elementos traza esenciales metabólicamente, como
110m Ag ha sido también encontrado en sepia fi huevos SH en las mismas condiciones. En los huevos
recién puestos, Ag se encontró para ser distribuido por igual entre la cáscara del huevo y el vitelo, y
también se detectó en los juveniles recién eclosionados ( Bustamante et al., 2004; Lacoue-Labarthe et
al., 2008a ). Del mismo modo, como también es probable que se maternalmente transferido,
considerando las altas concentraciones registradas en ambas las gónadas de las hembras ( Bustamante
et al., 2008; Kojadinovic et al., 2011 ) Y en neonatos en comparación con las concentraciones
conocimiento, esta transferencia no se ha demostrado experimentalmente.
Teniendo en cuenta estas vías, la taxonomía, etapa ontogénica, área geográfica, estrategia de
historia de vida y rasgos, incluyendo la dieta y la posición trófica, todos parecen conducir la
concentración de metales registrados en los cefalópodos. Una combinación de ambos experimental y
fi Los estudios de campo deben tenerse en cuenta para explicar la importancia relativa de estos di ff Erent
factores. El enfoque toxicocinéticos (por ejemplo, el uso de radiotrazadores que permiten a trabajar a
concentraciones ambientales) permite el uso de modelos biocinéticos, todavía bajo-aplicado en
cefalópodos, con el fin de investigar los procesos de bioacumulación y su dependencia a las vías de
exposición y el e ff ECTS de los factores bióticos y abióticos. La determinación de las concentraciones
de metales de especímenes silvestres sigue siendo esencial para la validación de estos modelos de
predicción y la evaluación de las variaciones a gran escala en los niveles de población o la
comunidad. La alta capacidad de cefalópodos a concentrar metales plantea la cuestión de la
de los contaminantes sobre los individuos y población. Esto supone altamente correo FFI almacenamiento
ciente de metales por estos organismos a través de mecanismos únicos en el tejido y niveles
subcelulares, con el fin de retener a estos elementos traza en una forma no metabólicamente
disponible, limitando así su toxicidad.
distribución 3. Tissue
La glándula digestiva de los cefalópodos es un órgano complejo que tienen varias funciones
(absorción, la digestión, la síntesis, la secreción, Detoxi fi-
catión ...) ( Boucaud-Camou y Yim, 1980 ; Boucher-Rodoni et al., 1987 ). También se considera ser el
principal tejido de almacenamiento de oligoelementos y COP, y, en consecuencia, es un órgano
desintoxicante clave, como se evidencia por numerosos estudios destacando su habilidad para
concentrar elementos traza en niveles muy altos ( Bustamante et al, 2003, 1998b., 2000; Decleir et
al., 1978; Miramand y Bentley, 1992; Raimundo et al., 2005; Smith et al., 1984; Ueda et al., 1985 ). La
excepción es Hg (inorgánicos y orgánicos) y As, para los que la glándula digestiva contribuye menos
a la carga corporal total ( Bustamante et al, 2008, 2006b.; Kojadinovic et al., 2011 ). Miramand y
Bentley (1992) midió la concentración de 11 metales en la glándula digestiva, corazones branquiales,
riñón y hueso de sepia de dos especies nectobenthic de cefalópodos desde el Canal Inglés, la cuttle
común fi sh sepia o FFI cinalis y el pulpo rizado cirrhosa Eledone. A pesar de la glándula digestiva
representa sólo el 6 - 10% de todo el tejido animal, contiene> 80% de la carga corporal total de Ag, Cd
y Co, y 40 - 80% de los otros elementos medidos. Más recientemente, Raimundo et al. (2010b) También
destacó el papel de almacenamiento de claves para el Cd, Co, Cu y Zn de la glándula digestiva en Octopus
vulgaris de la costa portuguesa. Las concentraciones de Cd, Cu, Pb y Zn se encontró que eran tres o
cuatro órdenes de magnitud mayor en el
V. Penicaud et al.
digestivos glándula cuando se compara con el branquias, riñón y gónadas. El organotropismo única de
elementos traza de este órgano ha planteado la cuestión de la función de la glándula digestiva en
términos de acumulación y desintoxicación fi cationes de elementos traza. Estas observaciones son
compatibles con evidencias de traza de transferencia de elementos, controlaron usando gamma que
emite radiotrazadores (por ejemplo, 110m Ag, 109 Discos compactos, 57 co y sesenta y cinco Zn), a partir de
tejidos de interfaz (de la piel y las branquias) que están directamente expuestos a la contaminación por
agua a la glándula digestiva en Asi que FFI cinalis ( Bustamante et al., 2004, 2002b ). Sin embargo, este
mecanismo de acumulación de elementos traza no es sin consecuencias adversas, tal como daño del
ADN en O. vulgaris, tales como hebras rotas, se encontró que eran más altos en la glándula digestiva
comparación con los otros tejidos analizados ( Raimundo et al., 2010a ), Lo que significa que estos
potenciales desintoxicación fi mecanismos de cationes pueden ser sobrepasado.
corazones branquiales constituyen otro sitio predominante para el almacenamiento de
elementos metálicos tales como Co (incluyendo 60 Co), Ni y V, y de elementos transuránicos tales
como 241 am y 239 - 240 Pu ( Guary y Fowler, 1982; Guary et al., 1981; Miramand y Bentley, 1992;
Miramand y Guary, 1980, 1981; Nakahara et al., 1982; Ueda et al., 1985 ), Incluso más que la propia
glándula digestiva. Este es particularmente el caso de Co, la concentración de los cuales se ha
encontrado para ser aproximadamente tres veces mayor en los corazones branquiales que en la
glándula digestiva de O. vulgaris ( Ueda et al., 1979 ). Por lo tanto, los corazones branquiales
contenían hasta 50% de la radiactividad de todo el cuerpo en O. vulgaris
expuesto a 60 Co, a pesar de que este órgano sólo representa el 0,2% del peso total del cuerpo del
pulpo ( Nakahara et al., 1982 ). Otros elementos traza, tales como Cd y Cu, también se concentran en
los corazones branquiales, sino a un signi fi cativamente menor medida que la glándula digestiva ( Miramandde Cu en corazones branquiales.
y Bentley, 1992 ). Bustamante et al. (2002b) mostró que Cd en el corazón branquial se derivó de Cd a
base de agua, mientras que Cd de los alimentos se retuvo completamente dentro de la glándula
digestiva. La participación de los corazones branquiales en el metabolismo hemocianina de
cefalópodos coleoideos es consistente con la presencia de Cu dentro de este tejido ( Beuerlein et al.,
1998; Mangold, 1989 ), Cu siendo el pigmento respiratorio de hemocianina. Además, tras la
exposición a la disuelto 109 Cd y sesenta y cinco radiotrazadores Zn, los corazones branquiales y apéndices
de Asi que FFI cinalis exhibir altos niveles de Cd después de su transferencia de la piel, las branquias
y los músculos a través de la corriente de la sangre ( Bustamante et al., 2002b ). Considerando la
corta vida media biológica de Cd disuelto acumulado en todo el organismo (aproximadamente 2
meses), y las fisiológicas funciones circulatorias y excretor de la hemolinfa, el Cd a base de agua
derivado transportado por la sangre parece ser excretados a través de los corazones branquiales y
apéndices. Un mecanismo similar de transferencia también se observó para 60 co en O. vulgaris
( Nakahara et al., 1979 ).
Mientras que las más altas concentraciones de Hg han sido registrados en la glándula digestiva,
Hg se encontró que se almacena principalmente en el músculo en términos de distribución de la
carga corporal. Bustamante et al. (2006b) informó que el 70 - 90% de la carga total del cuerpo Hg se
almacena en el tejido muscular del di ff Erent especies de cefalópodos recolectados del Nordeste
Océano Atlántico. Más del 80% de los inorgánico disuelto 203 Hg acumula en cuttle juvenil fi sh también
fue encontrado para ser almacenados en el músculo ( Lacoue-Labarthe et al., 2009b ). Esta
distribución podría ser único
fi rstly explica por el hecho de que estos tejidos representan más del 70% del peso corporal total. En
segundo lugar, en la glándula digestiva, la fracción principal de Hg es la forma inorgánica, a
diferencia de la gran proporción de mercurio orgánico (probablemente principalmente MeHg)
encontrado en el tejido muscular. Esto sugiere que la desmetilación de Hg orgánico podría ocurrir en
este órgano, y / o que MeHg se transloca desde la glándula digestiva al músculo debido a su alta una FFI
nidad para los grupos sulfhidrilo de las proteínas musculares en lugar de tejido adiposo ( Bloom,
1992; Bustamante et al., 2006b ). Sin embargo, la capacidad de almacenamiento del músculo parece
estar limitado en pulpos más contaminados recogidos a lo largo de la costa portuguesa, en los que
las concentraciones de Hg y MeHg alcanzado un umbral, mientras que las concentraciones de Hg se
incrementaron en la glándula digestiva ( Raimundo et al., 2010c ).
127
Investigación del Medio Ambiente 155 (2017) 123-133
En resumen, se encuentran elementos traza a concentrarse en especí fi tejidos c cefalópodos.
Aunque es relativamente desconocida la toxicidad de los contaminantes en los cefalópodos, la
ausencia de aguda e ff ECTS debido a altas concentraciones de metal, como se informó
anteriormente, implica que los procesos bioquímicos se producen tanto en el tejido y los niveles
celulares para almacenar estos elementos en formas no químicamente activos, lo que limita sus
interacciones tóxicas con los compuestos moleculares y celulares, o en menor medida , lo que
permite su eliminación.
4. Mecanismos de traza elemento Detoxi fi de cationes en el nivel celular
4.1. depósitos de metales ricos en corazones branquiales
Como se mencionó anteriormente, los metales tales como Co, Cu, V y elementos transuránicos
son abundantemente o principalmente situados en los corazones branquiales. Este tejido se
compone principalmente de células ovoides, también llamados rhogocytes o células poliédricas,
hemocitos derivados de la sangre circulante, y los hemocitos adhesivas en la pared de los corazones
branquiales. Rhogocytes están implicados en la desintoxicación hemolinfa fi catión mediante la
eliminación de sustancias endógenas o exógenas, tales como ferritina, oro o bacterias coloidal ( Beuerlein
et al., 2002; Beuerlein y Schipp, 1998 ). Estos rhogocytes pueden contener altas cantidades de
numerosos gránulos pigmentados compuestas de residuos intracelular metabólica y Fe (III). Estas
estructuras, llamadas adenochroms ( Miramand y Guary, 1981 ), Podrían ser considerados como sitios
de unión naturales para di ff metales Erent tales como Co o V y elementos transuránicos, y se cree
que participar en su Detoxi fi catiónico ( Fig. 3 ). Por último, se cree que rhogocytes estar involucrado en
el metabolismo californiana ( Beuerlein et al., 2004; Ruth et al., 1999 ), Explicando los niveles elevados
4.2. depósitos de metales ricos en células de las glándulas digestivas
4.2.1. conocimientos histológicos
Varios estudios han tratado de desentrañar los mecanismos fisiológicos involucrados en la
capacidad de almacenamiento de la glándula digestiva, especialmente a través del uso de las
investigaciones histológicas.
Observaciones histológicas de la estructura de la glándula digestiva cuttle-
fi sh reveló que está compuesto por numerosos túbulos con una clearlyde fi lumen NED ( Boucaud-Camou
y Yim, 1980 ). Como fi descrito por primera
Cuénot (1907) , Tres di ff tipos de células Erent componen la glándula digestiva, incluidas las células
basales, células digestivas y células excretores ( Fig. 3 ). Las células basales, con su típica forma
triangular, están situados entre la lámina basal de los túbulos y las células digestivas. Las numerosas
células digestivas, derivado de la di ff erentiation de células basales, están involucrados en la digestión
intracelular, que contiene vacuolas que generalmente son de color amarillo pálido a marrón claro.
Estas vacuolas fueron nombrados originalmente “ petanca ”
por Cuénot (1907) , Y probablemente contener péptidos residuales y los lípidos de la digestión
intracelular ( Boucaud-Camou y Yim, 1980 ). El contenido de estas vacuolas se excreta en el lumen
de los túbulos digestivos, lo que sugiere que estas células digestivas potencialmente jugar un papel
en la excreción de desechos digestivos así como los contaminantes ( Costa et al., 2014 ). Finalmente,
las células excretores están situados cerca de la lámina apical, y principalmente compuestas de un
único gran vacuola cree que desempeñan un papel importante en la excreción de sales. Se derivan
de las células de reemplazo basales y rara vez se observa según Costa et al. (2014) . Los análisis
histológico realizado por Martoja y Marcaillou (1993)
mostró la presencia de esférulas ricas en metales en las células basales de la glándula digestiva de sepia
o FFI cinalis. En estas esférulas, observaron la presencia de Cu y S en cantidades particularmente
altas, y otros elementos numerosos en el orden descendente: uno un lado Zn> Ag y Ca> Mg
> Sr, por otro lado. Basado en varios análisis indirectos, estos autores plantearon la hipótesis de que
estas esférulas contener proteínas de metalotioneína-como (MTLP, proteínas ricas en cisteína a la
que varios metales tienen una alta una FFI nidad) como un ligando de elementos traza incrustado
dentro de una matriz polimérica. Sorprendentemente no fueron capaces de fi nd una asociación entre
V. Penicaud et al.
Fig. 3. - simpli fi representación ed de la bioacumulación de metal y organotropismo en el cuttle común fi SH, Asi que FFI cinalis. ( A) vista esquemática subcelular de la glándula digestiva. SEGUNDO:
“ petanca ” estructuras, heterolysosomes; Brown cuerpos;: bb BC: Las células basales; BH: corazones branquiales; DC: células digestivas; DG: La glándula digestiva; CE: células excretores; G: Gill; H: Head; M: Muscle; MTS: metalotioneínas soluble; Nu:
Núcleo; S: piel; V: vacuola. (B) vista esquemática subcelular de corazones branquiales. PC: células poliédricas.
Cd, bien conocido por su alto una FFI nidad a MTLP, y tales esférulas, que ponen en tela de juicio su
composición y la función para atrapar metales.
Más recientemente, Costa et al. (2014) proporcionado una descripción estructural y química más
detallada de las células basales en la glándula digestiva, el fortalecimiento de los resultados
anteriores desde Martoja y Marcaillou (1993) en la misma especie. Por lo tanto, cálcicas esférulas
ricas en Cu y Pb fueron identificados fi ed en las células basales. Se encontró que estar compuesto de
una matriz de proteína orgánica compleja, procedente de una extensión del retículo endoplásmico
rugoso, también sugirieron para contener MTLP. Sugirieron que elementos traza inicialmente unidos
a proteínas solubles estaban atrapados en estructuras proteo-minerales sólidos. Por lo tanto, las
células basales que contienen estas esférulas son propensos a estar involucrados en rastro elemento
Detoxi fi catiónico, lo que permite su almacenamiento en una forma no químicamente activo. Es de
destacar que estas estructuras típicas ricas en metales no se han observado consistentemente en la
glándula digestiva de los cefalópodos. Ninguno
Boucaud-Camou y Boucher-Rodoni (1983) ni Bustamante (1998)
observado estas estructuras granulares como en las células de las glándulas digestivas de Asi que FFI
cinalis o Todarodes sagittatus, respectivamente. Sin embargo, la variedad de protocolos utilizados
histoquímicas podría explicar estas observaciones opuestas, tales como el uso de inadecuados fi xatives,
como sugiere
Martoja y Marcaillou (1993) .
Se ha propuesto Otro papel plausible para las células basales en el mantenimiento de Cu
homeostasis. Martoja y Marcaillou (1993) similitudes estructurales resaltados en las propiedades de
forma y citológicos entre las células basales (previamente llamados “ reemplazo ” o “ pirámide ”
células) de la glándula digestiva de Asi que FFI cinalis y Nautilus Pompilio,
implicada en la síntesis hemocianina ( Ruth et al., 1999, 1988 ). Esta forma triangular en particular se
encuentra en las células de las glándulas digestivas de ambas especies. Sea cual sea la especie, el
retículo endoplasmático rugoso está también muy desarrollado fi llenando hasta casi todo el volumen de
las células basales. Recientemente, se observaron muchos esférulas que contienen calcio en las células
basales de Asi que FFI cinalis ( Costa et al., 2014 ). Por lo tanto, según lo sugerido por estos autores, una
función particular de este tipo de célula especial ( es decir basal o células de reemplazo) en la regulación
de Cu no pueden ser excluidas, teniendo en cuenta la gran cantidad de Cu se encuentra en las esférulas.
Finalmente, las células digestivas contienen otros dos estructuras que pueden participar en
oligoelemento Detoxi fi catión: (1) la “ petanca ” estructuras, correspondientes a vacuolas típicos (por
ejemplo, heterolysosomes), probablemente involucrados
128
Investigación del Medio Ambiente 155 (2017) 123-133
en la digestión intracelular y la secreción de enzimas ( Boucaud-Camou, 1972 ); y (2) los cuerpos de
color marrón, que son grandes vacuolas que contienen restos celulares, cree que tiene un papel
excretor, observaron previamente para contener los depósitos de Fe en Asi que FFI cinalis ( Costa et
al., 2014 ). Como se conocen los lisosomas para acumular elementos traza desde el citosol y estar
implicado en la metalotioneína turn-over, que se consideran ser una manera para su eliminación en
invertebrados ( Dallinger, 1993; Marigómez et al., 1996; Moore, 1990 ). Un papel similar para el “ petanca
” de las células se puede esperar digestivos de los cefalópodos. La distribución subcelular de
elementos traza en la glándula digestiva de Asi que FFI cinalis mostraron que, entre otros, 44%, 30% y
31% de acumulado Ag, Fe y Zn, respectivamente, se encuentra dentro de la fracción lisosomal ( Tanaka
et al., 1983 ). Similar, Bustamante et al. (2006a) cuenta de que más del 75% de la carga de Ag se
encuentra en las fracciones andmitochondrial lisosoma. Adicionalmente, Raimundo et al. (2008)
mostró una correlación positiva entre los metales contenidos en los lisosomas en
Octopus vulgaris y la cantidad total de metales que se encuentran en toda la glándula digestiva.
Curiosamente, la estructura de la glándula digestiva en Loliginidae es bastante di ff Erent de los otros
cefalópodos coleoideos (al menos desde cuttle fi sh y calamares familia Ommastrephidae), como su
sistema lisosomal es comparativamente menos desarrollado, también carece de la “ petanca ” estructuras
( Boucaud-Camou y Boucher-Rodoni, 1983 ). Por lo tanto, se espera que tales características podrían
limitar la desintoxicación de metal fi rendimiento / almacenamiento de cationes en Loliginidae, teniendo
en cuenta que a menudo muestran una concentración de metal inferior en comparación con otros
cefalópodos de la misma zona. Por ejemplo, Bustamante et al. (2002a) relacionados con la menor
capacidad de bioacumulación de Cd loligínido ( Figura 2 A) a la ausencia de bolas.
4.2.2. compartimentación subcelular
En general, sólo unos pocos estudios han investigado la distribución subcelular de los metales
en la glándula digestiva ( Bustamante et al, 2006a., 2002a; Craig y Overnell, 2003; Finger y Smith,
1987; Raimundo et al.,
2008, 2010d; Rocca, 1969; Tanaka et al., 1983 ), La mayoría de los cuales han considerado sólo el
insoluble (incluyendo orgánulos, los núcleos y restos celulares) y la soluble (citosol) fracciones
subcelulares, separadas por etapas de centrifugación sucesivas. Sólo unos pocos metales, Cd, Cu y
Zn, han sido ampliamente estudiados en estas obras, con Ag investigó en menor medida, para el que
la distribución subcelular varía considerablemente entre especies.
V. Penicaud et al.
En la glándula digestiva de la sepia común fi sh sepia o FFI cinalis,
Cd, Co y Cu se encuentran principalmente en el citosol, lo que significa que estos metales se asocian
con proteínas solubles. En contraste, Ag, Fe, Mn, Pb y Zn se encuentran principalmente en la
fracción orgánulo, lo que sugiere que estos metales podrían estar unidos a o secuestrados dentro de
las estructuras celulares ( Bustamante et al., 2006a ). Estos resultados son consistentes con las
observaciones en la glándula digestiva de otras especies de cefalópodos, al menos con respecto a
Cd, que se ha demostrado ser principalmente 50 - 96% distribuido en la fracción citosólica de las
células de las glándulas digestivas de cirrhosa Eledone, sepia o FFI cinalis, S. orbignyana, S. elegans,
coindetti Illex, Nototodarus gouldi, Todarodes sagittatus, Octopus vulgaris y
Loligo vulgaris, en orden ascendente ( Bustamante et al., 2002a; Finger y Smith, 1987; Raimundo et
al., 2008, 2010d ). En contraste con esto, Cd se encontró principalmente para ser asociado con la
fracción insoluble, compuesto de los orgánulos, los núcleos y los residuos celulares, en el calamar
japoneses Todarodes paci fi cus ( Tanaka et al., 1983 ). Esto podría ser explicado por: (1) diferentes
contribuciones de las rutas de captación de elementos traza (a base de agua, sedimento y rutas
tróficos) entre las especies, y / o (2) di ff erences en las concentraciones de elementos traza en la
glándula digestiva ( Bustamante et al., 2006a, 2002a ). De acuerdo con un estudio sobre la Octopus
ocellatus, di ff erences en la contribución de las vías de exposición no parecen tener un correo ff ect
sobre la distribución de metal subcelular ( Koyagani et al., 1982 ). Sin embargo, Bustamante et al.
(2002a) mostró que cuando la concentración de Cd en la glándula digestiva de los cefalópodos
aumentó, este metal se transfirió continuamente de la soluble al compartimiento insoluble. Además,
la compartimentación subcelular de Cd investigado en siete especies de cefalópodos está
representada una amplia gama de concentraciones totales de CD en la glándula digestiva
(Bustamante et al., 2002a). Los resultados pusieron de relieve una correlación negativa entre el
porcentaje de Cd encontrado en la fracción soluble y la concentración de Cd. Esto sugiere que un
umbral de concentración probablemente existe, como Cd se acumula sobre todo dentro de partes
insolubles de células de las glándulas digestivas. La literatura informa la precipitación de elementos
traza en gránulos insolubles en varios invertebrados como un almacenamiento de elementos traza
común y Detoxi fi mecanismo de cationes (por ejemplo, George et al., 1982 ). Por lo tanto, la
distribución subcelular fortaleció el papel hipotética de las esférulas de células basales, descrito
anteriormente, en la desintoxicación de metal fi catión. A partir de estas observaciones, es di FFI culto a
fi nd un mecanismo común que puede ser aplicado a todas las especies de cefalópodos. Además, la
distribución subcelular observada no puede explicarse por el papel biológico de especi fi c
oligoelementos, ya que ambos elementos esenciales y no esenciales se encuentran en las fracciones
soluble e insoluble en proporciones variables. Sin embargo, es de destacar que fraccionamiento
subcelular es un procedimiento preciso, desde un punto de vista experimental, ya que requiere un
alto grado de precisión para asegurar que la fracción obtenida corresponde a la fracción requerida.
En consecuencia, es posible observar un solapamiento entre varias fracciones, y sus identi fi catión
utilizando técnicas tales como mediciones de la actividad de la enzima u observaciones
ultraestructurales, no siempre se realiza.
tabla 1
Concentraciones (mg g- 1 dw) y la proporción en el citosol (%) de Cd en la glándula digestiva de 4 especies de cefalópodos, así como el peso molecular de las proteínas asociadas con Cd. picos principales y secundarios se refieren a las fracciones a
que las concentraciones de Cd asociados eran el más alto y más bajo (pero detectable), respectivamente, tras el análisis cromatográfico.
Especies [Cd] g g- 1 dw% en el pico principal de peso Protein pico menor citosol
gouldi Nototodarus 10 - 30 70% HMW
40 - 80 HMW SMI
Ommastrephes bartrami 211 N/A SMI
HMW BPM
Onychoteuthis borealijaponica N / A N/A BPM
Todarodes paci fi cus 38 - 82 30% HMW SMI
sepia o FFI cinalis 15 53% HMW
Octopus vulgaris 10 - 30 93% BPM
57 - 252 BPM HMW
HMW: peso molecular alto; IMW: peso molecular intermedio; LMW: bajo peso molecular. NA: no disponible.
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Investigación del Medio Ambiente 155 (2017) 123-133
La relación entre las concentraciones de elementos traza no esenciales en la glándula digestiva
y las que se encuentran en orgánulos son también motivo de preocupación para el riesgo
toxicológico para el organismo. En cuanto a los niveles de Pb Cd y en la glándula digestiva de los
salvajes O. vulgaris, aumento de las concentraciones de metales se asocian con concentraciones
mejoradas Cd y Pb dentro de las mitocondrias y núcleos, respectivamente ( Raimundo et al., 2008 ).
La unión de estos metales a las estructuras celulares clave plantea la cuestión del potencial tóxico e ff ECTS
de estos elementos en la respiración celular y la función núcleo. De hecho, en las mismas especies,
el daño del ADN elevada se ha observado en la glándula digestiva en comparación con otros tejidos ( Raimundo
et al., 2010a ). Sin embargo, el daño del ADN puede ser inducida por genotóxicos distintos de
elementos traza, también conocidos para mostrar alta acumulación en este órgano. Además, las
altas actividades líticas de las enzimas digestivas, que se encuentran en gran cantidad en este
tejidos, sobre materiales nucleares no pueden ser excluidos como factor de daño del ADN. Se
requieren estudios adicionales para evaluar el impacto potencial de los metales en la función celular
y fisiológica, particularmente información con respecto a su toxicología en cefalópodos, que es
especialmente deficiente.
4.2.3. proteínas de unión de metal-
Como se ha descrito anteriormente, cuando los elementos traza no están obligados a orgánulos,
que a menudo se encuentran en la fracción soluble, en el que se asocian con proteínas citosólicas,
inhibiendo de este modo las interacciones tóxicos de iones metálicos con sitios de unión sensibles
(proteínas, moléculas o estructuras celulares) . La formación de complejos de oligoelementos con
especí fi proteínas C ha sido objeto de varios estudios en diversas especies de cefalópodos,
incluyendo cuttle fi sh ( Bustamante et al, 2006a., 2002a; Decleir et al., 1978 ), calamar ( Castillo y Maita,
1991; Finger y Smith, 1987; Tanaka et al., 1983 ), y pulpo ( Bustamante et al., 2002a; Nakahara et al.,
1979; Raimundo et al, 2010b, 2008, 2010d.; Rocca, 1969; Ueda et al., 1985 ). Los tejidos diana
incluyen la glándula digestiva como el órgano preferencial para la acumulación de elementos traza,
además de los corazones branquiales, glándula branquial, los riñones, la sangre y el músculo. En
cuanto a otros estudios que han investigado la desintoxicación de elementos traza fi cationes en
cefalópodos, solamente pocos elementos traza son generalmente dirigido, el más común de los
cuales son
Cd, Cu y Zn. Incluso con estos metales, los resultados obtenidos varían signi fi cativamente entre las
especies, por lo que es di FFI culto a la conclusión de una regla simple o general.
En la glándula digestiva de la sepia común fi sh sepia o FFI cinalis y los calamares Ommastrephes
bartrami, gouldi Nototodarus y
Todarodes paci fi cus, Cd soluble es principalmente unido (~ 70%) a alto peso molecular (HMW)
proteínas (> 70 kDa) ( Bustamante et al, 2006a.; Castillo y Maita, 1991; Finger y Smith, 1987; Tanaka
et al., 1983 ), Mientras que 50% de Cd en el calamar Onychoteuthis borealijaponica está obligado a
bajo peso molecular (LMW) proteínas (> 3 kDa) ( Castillo y Maita, 1991 ) ( tabla 1 ). Similar, Raimundo et
al. (2010d) también mostraron una asociación preferencial de Cd a complejos de proteínas LMW en la
glándula digestiva de Octopus vulgaris. tal di ff erences
Agente reductor Referencia
70 kDa mercaptoetanol una Finger y Smith (1987)
> 70 kDa + 20 kDa
16 kDa (10 - 30 kDa) mercaptoetanol Castillo y Maita (1991)
> 70 kDa no
3 kDa mercaptoetanol Castillo et al. (1990)
70 kDa + 11 - 16 kDa no Tanaka et al. (1983)
70 kDa no Bustamante et al. (2006a)
6 - 11 kDa no Raimundo et al. (2010d)
6 - 11 kDa + 130 - 140 kDa no Raimundo et al. (2008)
V. Penicaud et al.
podría explicarse por: (1) di ff erences entre los protocolos para el análisis cromatográfico, en
particular, si se utiliza no un agente reductor ( tabla 1 ); (2) inter-especí fi variaciones de C en Detoxi fi procesos
de cationes utilizando proteínas solubles; y (3) la magnitud de contraste de la exposición de metal
entre las especies evaluadas. Más precisamente, cuando Cd está presente en la glándula digestiva a
bajas concentraciones se ve obligada a sólo un tipo de proteína (HMW en calamares y cuttle fi sh,
LMW en pulpo), mientras que dos proteínas fracciones son identi fi ed cuando la concentración total
Cd excede 40 g g - 1, independientemente de la especie ( tabla 1 ). Como sugiere Raimundo et al.
(2010d) , El nivel de Cd en la glándula digestiva conduce una desintoxicación transitoria fi estrategia
catiónico, basado en la formación de Cd forma complejos con proteínas HMW cuando los niveles de
Cd son bajos, lo que cambia con la unión a proteínas LMW cuando la concentración de Cd supera un
cierto umbral. En este caso, Cd podría ser atrapado dentro de las estructuras insolubles, como se
describe anteriormente.
En cuanto a la naturaleza de estas proteínas de unión a metal, varios autores han sugieren que
las proteínas LMW podrían ser MTLP ( Bustamante et al., 2002a; Decleir et al., 1978; Finger y Smith,
1987; Raimundo et al, 2010b.; Tanaka et al., 1983 ). Las metalotioneínas (MTs) son bien conocidos
LMW (aproximadamente 6 - 7 kDa), estable al calor y proteínas ricas en cisteína. Además, los metales
como Ag, Cd, Cu, Hg y Zn tienen una alta una FFI nidad para MTs debido a su alto contenido en
grupos tiol ( Viarengo y Nott, 1993 ). Por lo tanto, se cree que MTs a desempeñar un papel clave en la
homeostasis de metales esenciales, además de un papel importante en la tolerancia de elementos
traza de organismos ( Amiard et al., 2006 ). De hecho, su única una FFI nidad para elementos traza les
da la capacidad para eliminar no sólo es esencial, pero también no esencial elementos traza, con la
una FFI nidad sugirió la siguiente manera: Hg> Cu Ag ~ » Cd> Pb> Zn> Co ( Vasak, 1991 ). Ha sido
ampliamente demostrado que la exposición de los organismos para los oligoelementos podrían
conducir a la inducción de MTs a través de la liberación mediada-Zn de un inhibidor unido a un factor
de transcripción constitutivamente activa en condiciones no inducidas ( Palmiter, 1994; Roesijadi,
1996 ). A lo mejor de nuestro conocimiento, la caracterización estructural de metros de cefalópodos
aún no se ha realizado. Sin embargo, varios autores han con fi confirmado la presencia de proteínas
de un peso similar que se unen elementos traza, utilizando MTs de otras especies (rata, conejo y
caballos). Se ha demostrado que las proteínas con un peso molecular cercano al de MTs de otras
especies se unen principalmente Cu en el calamar Todarodes paci fi cus ( Tanaka et al., 1983 ) Y la
cuttle fi sh sepia o FFI cinalis ( Bustamante et al., 2006a ), Se unen Cd en los calamares Ommastrephes
borealijaponica, O. bartrami y
T. paci fi cus ( Castillo y Maita, 1991; Tanaka et al., 1983 ), Y Zn en
O. bartrami ( Castillo y Maita, 1991 ). la cuanti fi cación de MTs en la glándula digestivo a través de la
medición de grupos tiol ha puesto de relieve la amplia variación en las concentraciones de MT entre
las especies de cefalópodos, que van desde 700 hasta 3500 g g - 1 peso mojado ( Bustamante et al.,
2002a; Raimundo et al., 2010b ). Sin embargo, estos niveles son comparables a los encontrados en
otros moluscos, tales como el mejillón mediterráneo Mytilus galloprovincialis
( Pavi do yo do et al., 1993 ) Y el bígaro común littorea littorina
( Bebianno et al., 1992 ). Curiosamente, se encontró que los niveles más bajos de Cd (y también el
mayor porcentaje de Cd soluble) que se asocia con los niveles más altos de MTS ( Bustamante et al.,
2002a ), Lo que sugiere: (1) MTS no son probablemente la principal vía de desintoxicación fi catiónico
para Cd en cefalópodos; y (2) otro Detoxi fi mecanismos de cationes se producen más allá de un
umbral de concentración particular, potencialmente participación de las proteínas solubles más
pesados ​o unión a estructuras insolubles.
En cuanto a los metales esenciales, Le PABIC et al. (2015b) demostrado una correlación positiva
entre el todo organismo de Cu y Zn concentraciones y MTs en cuttle juvenil fi sh, lo cual es consistente
con el papel esencial que los MT puede jugar en la homeostasis de los elementos traza esenciales
en los cefalópodos. Sin embargo, sobre la base de varios métodos indirectos,
Craig y Overnell (2003) mostró que no había pruebas de la implicación en la regulación MT Cu o Zn
en los huevos, crías o tejidos adultos (glándula digestiva, músculo y los ojos) de los calamares
veteados forbesi Loligo. Sin embargo, teniendo en cuenta la pequeña cantidad de lisosomas
contenida dentro de la glándula digestiva de Loliginidae, com-
130
Investigación del Medio Ambiente 155 (2017) 123-133
combinarse con las observaciones histológicas que MTLPs se encuentran principalmente dentro de
los lisosomas ( Martoja y Marcaillou, 1993 ), Estas observaciones pueden ser de acuerdo con los
reportados previamente. Esto plantea la cuestión de la importancia relativa de los MT en la
homeostasis de los elementos esenciales en los cefalópodos, y se requieren más investigaciones
para dilucidar su papel. De hecho, las respuestas fisiológicas a la bioacumulación de metal no sólo
pueden incluir una inducción MTs pero más sencillo un aumento de la facturación MTs, sin cambiar
las concentraciones de proteína ( Wang y arco iris de 2010 ). A lo mejor de nuestro conocimiento, no
hay información sobre la vida media biológica MT después de la exposición del metal está disponible
en cefalópodo, que apunta a la necesidad de investigar esta cuestión en un futuro próximo.
Adicionalmente, Castillo y Maita (1991) Puri fi ed una fracción de proteína de aproximadamente 16
kDa a partir de las células de las glándulas digestivas del calamar
Ommastrephes bartrami. Ellos demostraron la ocurrencia de tres di ff erently proteínas que se unen
Cd, Cu y Zn en una fracción peso similar cargada. Amino caracterización ácido de estas proteínas
demostró que el contenido de cisteína parecía ser más bajo que el límite de detección, lo que sugiere
que esta fracción contenía sólo una cantidad muy baja de MTs. Sin embargo, estos autores
destacaron la alto contenido de ácidos aspártico y glutámico en estas proteínas, que también se
pueden unir elementos traza ( Viarengo et al., 1988 ). Cuando se combinan, ácidos aspártico y
glutámico constituyen 21 - 29% de la relación molar total de estas proteínas, que es comparable al alto
contenido de cisteína (25 - 30%) encontrado en MTs. Los autores sugirieron que los elementos traza
debe estar enlazado a los aminoácidos dicarboxílicos en lugar de tiolatos.
5. Conclusión
En este trabajo se trató de revisar el conocimiento existente respecto a la alta capacidad de
cefalópodos concentrarse oligoelementos metálicos en sus tejidos, para ayudar en el descubrimiento
de los mecanismos fisiológicos involucrados en la homeostasis de metal. También puso de relieve la
falta de conocimiento en esta área, lo que requiere una investigación con el fin de obtener una
comprensión global de la ecotoxicología de estos organismos excepcionales. Parece ser que la
desintoxicación fi mecanismos de cationes incluyen tanto procesos dinámicos y transitorios, lo que
permite el almacenamiento y / o la eliminación de metales en función de las condiciones de
exposición. Sin embargo, estos mecanismos deben estudiarse más a fondo, teniendo en cuenta la
fisiología, en particular la fisiología digestiva, y los rasgos de la vida de cada especie, con el fin de
explicar el di ff erences en la capacidad de bioacumulación observadas entre las especies de
cefalópodos. Además, los metales tróficamente disponibles (TAM) fracciones que podrían ser
transferidos de cefalópodos a depredadores ( Wallace et al., 2003; Wallace y Luoma 2003 ) Podría ser
impulsado por la desintoxicación fi las estrategias de cationes / almacenamiento en la presa. Como
cefalópodos son un componente importante de la dieta de numerosos depredadores como fi SH,
mamíferos y aves marinas marinos ( Clarke, 1996; Croxall y Prince, 1996; Klages, 1996 ), Desentrañar
su metabolismo de metal es por lo tanto esencial para percibir su papel clave en la traza de la
transferencia de elementos y / o biomagni fi de cationes en las redes alimentarias marinas ( Bustamante
et al., 1998a; Muirhead y Furness, 1988 ). Además, se sabe poco acerca de los riesgos toxicológicos
de tales capacidades de bioacumulación en el rendimiento fisiológico y ecológico y fi aptitud de los
cefalópodos. Como recientemente se muestra, la población cefalópodo está aumentando a nivel
mundial, a pesar de la creciente presión antropogénico y cambios en las condiciones climáticas que
se producen en los océanos ( Doubleday et al., 2016 ), Lo que sugiere una aparente tolerancia a la
contaminación medio ambiente marino. Sin embargo, teniendo en cuenta el creciente interés por los
cefalópodos fi la pesca como recursos alimenticios, y su papel clave en las redes tróficas marinas,
este trabajo pone de manifiesto la necesidad de obtener una mejor comprensión de la ecotoxicología
de metales, y, más ampliamente, de otros contaminantes en los cefalópodos. Otras obras tendrían
que combinar los enfoques fisiológicos, toxicológicos y biogeográficos para hacer frente a las
lagunas de conocimiento en este trabajo.
V. Penicaud et al.
Expresiones de gratitud
Este trabajo fue apoyado por los franceses EC2CO programa nacional - Ecodyn (Transfert des
éléments rastros sous l'correo ff et de l'ACIDI fi catión des océans chez les cefalópodos). Virginie
Penicaud fue apoyado por una beca de doctorado del Ministerio de Educación e Investigación de
Francia y de la Universidad de La Rochelle.
Apéndice A. El material suplementario
Los datos complementarios asociados a este artículo se pueden encontrar en la versión en línea
en http://dx.doi.org/10.1016/j.envres.2017.02.003 .
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