La evidencia molecular y fósil sobre el

origen de las angiospermas

James A. Doyle
Departamento de Evolución y Ecología, Universidad de California, Davis, California 95616; correo electrónico:
jadoyle@ucdavis.edu

Annu. Rev. Planeta Tierra. Sci. 2012. 40: 301-26 El Annual Review of Palabras clave
Earth and Planetary Sciences está en línea en
Cretáceo, sistemática molecular, paleobotánica, palynology, filogenia
earth.annualreviews.org doi de este artículo:

Resumen
10.1146 / annurev-tierra-042711-105313 Derechos de
Los datos moleculares en las relaciones dentro de las angiospermas confirman la opinión de que el
Autor c © 2012 Annual Reviews.
aumento de la diversidad morfológica través de la re Cretácico refleja su radiación evolutiva. A pesar
Todos los derechos reservados
de la aparición temprana de los deportes acuáticos y los grupos con flores simples, el registro es
0084-6597 / 12/0530 a 0301 $ 20.00
consistente con inferencias de árboles moleculares que las primeras angiospermas fi eran plantas
leñosas con hojas pinnadas veteados, multiparted flores, carpelos ascidiate uniovulate, y polen
monosulcate columela. Los datos moleculares parecen refutar la hipótesis basada en la morfología de
las angiospermas y que Gnetales son los parientes más cercanos. Los análisis morfológicos de
plantas vivas y semillas fósiles que asumen las relaciones moleculares identifican glossopterids,
Bennettitales, y Caytonia como angiospermrelatives; estos resultados son withproposedhomologies
consistentes entre la cúpula de glossopterids y Caytonia y el óvulo bitegumentado angiospermas.
fechas moleculares Jurásico para las angiospermas pueden conciliarse con el registro fósil, si las
primeras angiospermas fi estaban restringidos a mojar hábitats bosque sotobosque y no se irradian
hasta el Cretácico.

301
 INTRODUCCIÓN

En los últimos 20 años, los análisis filogenéticos de datos de secuencias de ADN han revolucionado pensar en el origen y
evolución de muchos grupos de organismos. El impacto de los datos moleculares ha sido especialmente profunda en las
angiospermas, o plantas de florescencia, que se elevaron a la posición dominante en la mayoría de los ecosistemas terrestres
durante el Cretácico. A finales de 1990, los análisis de múltiples genes llevado al grupo AngiospermPhylogeny (1998) para
proponer un nuevo nivel más alto clasificación filogenética fi cación de las angiospermas, que se ha mantenido muy estable con
los estudios de un número creciente de genes (Filogenia Grupo Angioesperma 2009), incluyendo casi completa el genoma del
cloroplasto (Jansen et al. 2007, Moore et al. 2007). Al igual que en otros grupos taxonómicos, estudios filogenéticos moleculares
de las angiospermas han revelado dos acuerdos con las ideas anteriores derivados del registro fósil,

Esta revisión explora áreas de congruencia y conflicto y formas en que podrían resolverse los conflictos (cf. Doyle 2001). Me
centro en el origen de las angiospermas, a diferencia de su evolución diversi fi cación, haciendo hincapié en un marco filogenético.
Una solución exitosa a la problemwould implica principalmente una comprensión del origen de las nuevas características
intrínsecas distintivos de angiospermas, o sinapomorfias, por transformación de las estructuras conocidas en plantas relacionadas,
y en segundo lugar una comprensión de los aspectos extrínsecos, tales como cuando y donde se produjeron estos cambios y bajo
qué presiones selectivas ambientales.

ESTADO DEL PROBLEMA ANTES SISTEMÁTICA TOMOLECULAR

Antes de la década de 1960, se pensaba que el registro fósil del origen y la subida de las angiospermas ser inusualmente misteriosa,
debido tanto a la falta de taxones fósiles intermedios entre las angiospermas y otros grupos y el carácter del registro de angiospermas
más temprano en el Barremiano, Aptiense, y las etapas del Albiano del Cretácico Temprano. El registro a continuación consistió en gran
parte de las hojas, que habían sido identi fi cada o en comparación con diversos taxa moderna. La impresión resultante que
angiospermas aparecieron “de repente” en “forma moderna” condujo a sugerencias, goingback toDarwin in1879 (Friedman

2009), que el grupo se originó y diversi fi cada ante el Cretácico en un área con un registro fósil pobre. La mejor teoría
desarrollada fue la de Axelrod (1952, 1970), que postula que las angiospermas se originaron en las tierras altas tropicales en el
Pérmico Triásico o e invadieron las cuencas bajas de deposición en el Cretácico, como resultado de climas cada vez equable.

Esta imagen comenzó a cambiar con los estudios de polen fósil, que proporcionó pruebas sobre oras fl en áreas geográficas donde

megafósiles plantas eran desconocidos y representación más amplia de los taxones que componen la vegetación. A pesar de muestreo

casi todo el mundo, los estudios palinológicos no pudieron revelar polen de angiospermas antes de la mitad del Cretácico inferior, mientras

que algunos deberían haber sido transportados desde las tierras altas si las angiospermas crecían allí, y encontraron que los primeros

polen de angiospermas del Cretácico era mucho menos diversa de lo esperado de la hoja fósil identificaciones (Scott et al.

1960, Brenner 1963). La mayor parte signi fi cativamente, el orden de actuación de los principales tipos de polen de angiospermas
agreedwith hipótesis sobre la evolución de polen fromcomparativemorphology derivados de las plantas recientes ( Figura 1) ( Doyle
1969, 1978; Muller 1970). El angiospermas polen primera era monosulcate; es decir, que tenía un solo surco para la germinación del
tubo polínico, como en gimnospermas, monocotiledóneas, dicotiledóneas y “magnoliid”, que se cree que incluyen las angiospermas
más primitivas. Este polen fue identificado como angiospermous por su estructura exina columelar, con varillas radiales que
conectan las capas de la pared interior y exterior (nexina y Tectum, respectivamente). Tal polen se conoce ahora de nuevo a la
Hauteriviano o Valanginiano (Trevisan 1988, Hughes 1994, Brenner 1996). Monosulcates fueron seguidos por el polen tricolpado,
caracterizado por tres surcos longitudinales,

302 Doyle
 zonas de polen
etapas Potomac Pol tipos len

Zona IV Triporate
Cenomaniano Normapolles
Zona III
99,6 Mya Formación Dakota

tricolporado
B II- do
triangular
tarde
yo
j
sol
h
(alargada)
subzona II- Subzona
F
albiense
de media

Tricolporado

subzona II- UNA

mi ? Buarcos, Famalicão,
segundo
principios tricolpado Vale de Agua
una do re
112 Mya
Mya112
Mya Zona yo Torres Vedras?

aptiana Monosulcate

125 Mya
Mya125
Mya yixian ( Archaefructus)

Barremian tipos de hojas

(Vertical dimensiones
Hauteriviano de tiempo no
una monocotiledóneas ( Acaciaephyllum) fghij
Palmeado veteado, cordadas palmeado veteado,
Valanginiano están a escala)
Ternately diseccionado ( Vitiphyllum)
segundo peltado ( Nelumbites)
Berriasiano
do Palmeado veteada, reniforme pinnadas Pinado veteada, margen dentado pinnadas diseccionado y el
145,5 Mya
veteada, margen dentado pinnadas veteada,
Delaware compuesto ( Sapindopsis)
el margen liso ( Rogersia, Ficophyllum) platanoids palmadas lobuladas

Figura 1

secuencia estratigráfica de los principales tipos de polen de angiospermas y hoja en el Grupo de Potomac de este de América del Norte (ed modi fi de Doyle y Hickey 1976), con
correlaciones de localidades planta-cojinete en otras áreas geográficas. Abreviatura: Mya, hace millones de años.

por lo general en el Albiano en latitudes medias del norte (sur de Laurasia). Este es el tipo de polen básico para la gran mayoría de
las dicotiledóneas “” ahora conocidos para formar un clado Eudicotyledoneae con nombre. Tricolpates aparecieron a finales de
Barremian o aptiana de América del Sur, África y Oriente Medio (Gondwana Norte), pero, también, que fueron precedidos por
monosulcates (Brenner 1976, 1996; Doyle et al 1977;. Schrank 1983; Penny 1986 ; Regali y Viana 1989; Doyle 1992; Ibrahim 2002;
Schrank y Mahmoud 2002). Tricolpates se unieron a finales del Albiano por el polen tricolporado, el tipo más común en
Eudicotyledoneae vivos, con un poro en el centro de cada surco. Tricolporates se unieron en el Cenomaniano (Cretácico superior)
por el polen triporate del grupo Normapolles, con tres aberturas redondas, como en Fagales polinizadas por el viento, que la
mayoría de los botánicos considerados como altamente derivada.

Estas observaciones llevaron a un consenso de que la radiación principal de las angiospermas se produjo durante el Cretácico.
Varios autores observaron que las angiospermas podrían haber existido antes, pero, de ser así, deben haber sido baja en la
diversidad y el avance que han escapado a la detección (por ejemplo, Doyle 1969, Muller, 1970). La congruencia de la secuencia
estratigráfica de tipos de polen y su secuencia evolutiva presunta no tendría sentido si las angiospermas tenían diversi fi cado ya en
un área de tierra oculta; no hay ninguna razón para esperar que los grupos podrían migrar a las zonas más conocidas en el orden en
que habían evolucionado mucho antes. Axelrod (1970) sugirió que la evolución del polen podría haber quedado atrás la sistemática
diversificación de las angiospermas, pero otros argumentaron que

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 303

 esta era incompatible con la congruencia sistemática de polen y clasificacion (Muller 1970, Walker y Doyle 1975).

Esta imagen era confirmada por estudios sobre las hojas de angiospermas del Cretácico, que habían sido olvidadas desde
principios de 1900. Las hojas se pensaba tradicionalmente para tener bajo valor sistemática, pero este punto de vista se cambia con
métodos más rigurosos de análisis de los caracteres de las hojas y las encuestas de su distribución sistemática (Dilcher 1974, Hickey &
Wolfe 1975, Doyle 2007). Estudios de hojas de angiospermas en el Grupo Potomac del este de los Estados Unidos ( Figura 1) mostraron
un patrón de diversificación morfológica fi cación a través del tiempo comparable con el observado en el registro de polen (Doyle y
Hickey 1976, Hickey y Doyle 1977), teniendo en cuenta que la sección comienza al final de la fase monosulcate. En el Potomac inferior
(Zona I de Brenner, 1963), probablemente a Aptiano temprano Albiano (Hochuli et al., 2006), hojas de angiospermas son raros, simple,
y por lo general pinnadamente veteado, con nerviación inusualmente irregular. Características similares se presentan en grupos
recientes “magnoliid leñosa” con el polen monosulcate. Unos pocos son palmeado veteada, como en “Magnoliids herbáceas.” Hojas
ternately disecados (con división en tres partes de la hoja), como en el orden eudicot Ranunculales, aparecen junto con el primer rara
polen tricolpado ( Vitiphyllum). Más abundantes y divergentes tipos de hojas aparecen en la parte superior Potomac (Zona II, media y
tardía Albian), muchos de los cuales son comparables con los grupos tricolpados vida, tales como hojas peltados ( Nelumbites) similar a
la del género acuático

Nelumbo ( loto), palmeado lobulado “platanoids” en comparación con Platanus ( sicómoro), y pinnately diseccionado y hojas
compuestas ( Sapindopsis) ahora conocido también estar relacionada con Platanus ( Crane et al. 1993). La mayoría de estas
hojas tienen nerviación más regular que los del Potomac inferior. consistentes secuencias son conocidos en el oeste de América
del Norte, Portugal, Kazajstán, Colombia, Brasil, y Argentina (Doyle y Hickey 1976, Pons 1984, Mohr y Friis 2000, Archangelsky
et al.
2009).
Estos avances no tienen un gran impacto en las discusiones sobre el origen de las angiospermas; que proporcionarán más

indicaciones sobre polaridad carácter y el momento de la radiación que en las relaciones con otras plantas con semillas. Sin embargo, sí

ayudar a refutar las teorías más antiguas basadas en taxones derivados, tales como comparaciones entre Fagales y Gnetales, y

favorecieron las basadas en las angiospermas con el polen monosulcate (Doyle 1978). La mayoría de las discusiones sobre el origen

centrado en los llamados helechos con semilla del Mesozoico como glossopterids (en realidad Pérmico), corystospermas (Triásico), y Caytonia

( homologías principalmente Jurásico), y posibles del tegumento exterior del óvulo angiospermas bitegumentado con la cúpula semilla, que
de estos taxones (Gaussen 1946, Stebbins 1974, Doyle 1978, Retallack y Dilcher 1981).

A partir de la década de 1980, la comprensión del registro de angiospermas del Cretácico se revolucionó aún más por los
descubrimientos de fósiles flores y frutas (Friis 1984;. Friis et al 2000, 2006a, 2010a, b,
2011), principalmente en el rango de tamaño mesofossil (milímetro). Contrariamente a las suposiciones anteriores, flores son a
menudo bien conservados como lignito o carbón vegetal y se pueden extraer de los sedimentos mediante tamizado y estudiaron
con microscopía electrónica de barrido o microtomografía de rayos X (Friis et al. 2009, Friis & Pedersen 2011). Las flores han
sido el pilar de la sistemática de angiospermas desde Linneo, en gran parte debido a que son tan ricas en personajes. Por otra
parte, flores fósiles a menudo tienen polen en los estambres o en el estigma, lo que permite la integración con el registro de
polen disperso, y que a veces se pueden asociar con hojas y madera. Estudios de flores fósiles tienen ampliamente confirmado
la imagen basado en el polen y hojas, pero proporcionan más detalles sobre los clados reales presentes. Sin embargo,

Estos avances fueron acompañados por la expansión de (parsimonia) métodos cladístico para la reconstrucción filogenia,
utilizando inicialmente datos morfológicos. A pesar de algunos resultados cladísticos morfológicos han sido refutado por los análisis
moleculares, otros que son polémicos en un primer momento han sido confirmado. Además, el enfoque cladístico enormemente clari
fi car cuestiones evolutivas forzando

304 Doyle
 grupo hermano existentes grupo de la corona

parientes madre

nodo de la corona

linaje madre

nudo del tallo

Figura 2

Conceptos involucrados en relacionar taxones fósiles y los árboles de los taxones de vida y el uso de la optimización de la parsimonia para reconstruir los estados

de caracteres en el nodo de grupo de la corona y el linaje tallo.

sistemáticos para formular hipótesis más explícitas sobre la filogenia y su relación con la evolución de caracteres, que no es
menos importante en la era molecular presente es.
resultados Molecular sólo se refieren a grupos de la corona (un grupo corona consiste en el ancestro común más reciente de
un clado de estar y todos sus derivados), y no a los linajes de vástago de conexión grupos corona uno con el otro, o ramas
extintas (STEM parientes) a partir de estos linajes ( Figura 2)
(Doyle y Donoghue 1993). Desde un punto de vista filogenético, el origen de las angiospermas se puede dividir en dos problemas relacionados, que son vagamente

comparables con las clásicas preguntas, “¿Cuáles fueron las primeras angiospermas como?” Y “¿Qué han venido?” El primer problema es donde está arraigado el árbol de

grupos corona, o que las líneas existentes son más basal (que se adjunta a los nodos más basales). Basal no significa necesariamente primitiva: representantes de

salones de líneas basales son por lo general más o menos especializados en relación con el ancestro común muerto hace mucho tiempo (Crisp & Cook, 2005). Sin

embargo, dado el carácter de taxones y la topología del árbol viviente, podemos utilizar el principio de parsimonia (o criterios relacionados) para optimizar los estados de

caracteres en el árbol y estimar el estado ancestral, incluso en ausencia de datos de grupos externos (un top- enfoque hacia abajo; Bateman et al. 2006). Por ejemplo, si

hay dos o más líneas con el mismo estado de ramificación en una serie por debajo de la mayor parte de un clado, es más parsimonioso para reconstruir este estado como

ancestral. El segundo problema es que los grupos externos más cercanos de las angiospermas son (siendo el más cercano el grupo hermano). Una vez más, los grupos

externos pueden ser más o menos derivan, pero si se conocen varios grupos externos, puede ser posible reconstruir los estados de caracteres en los nodos por debajo de

las angiospermas y deducir cómo las nuevas características de angiospermas evolucionaron a partir de estructuras conocidas en los grupos externos (un enfoque de abajo

hacia arriba) . Estas preguntas implican un riesgo de razonamiento circular: Cuando el árbol está enraizado grupo interno puede depender de qué taxones son

considerados los grupos externos más cercanos, y viceversa. Este problema se resuelve mejor mediante el análisis simultáneo de ambas grupo interno y el grupo afuera

taxones. si hay dos o más líneas con el mismo estado de ramificación en una serie por debajo de la mayor parte de un clado, es más parsimonioso para reconstruir este

estado como ancestral. El segundo problema es que los grupos externos más cercanos de las angiospermas son (siendo el más cercano el grupo hermano). Una vez más,

los grupos externos pueden ser más o menos derivan, pero si se conocen varios grupos externos, puede ser posible reconstruir los estados de caracteres en los nodos por

debajo de las angiospermas y deducir cómo las nuevas características de angiospermas evolucionaron a partir de estructuras conocidas en los grupos externos (un

enfoque de abajo hacia arriba) . Estas preguntas implican un riesgo de razonamiento circular: Cuando el árbol está enraizado grupo interno puede depender de qué

taxones son considerados los grupos externos más cercanos, y viceversa. Este problema se resuelve mejor mediante el análisis simultáneo de ambas grupo interno y el grupo afuera taxones. si hay dos o más líneas con el mismo estado de ramificación en una serie

La mayoría de los análisis cladístico morfológicas de las plantas de semilla indicaron que las angiospermas fueron los más
estrechamente relacionados a la vida Gnetales y Mesozoico y Bennettitales Pentoxylon -la hipótesis anthophyte, llamada así porque
todos estos taxones tienen estructuras reproductivas girasol-como. Este recordó vistas de Arber y Parkin (1907), que también se
asocia con las angiospermas Bennettitales andGnetales. anthophytes Sin embargo, algunos análisis vinculados con helechos de
semillas Mesozoico (Crane 1985, Doyle y Donoghue 1986), otros los asociados con coniferophytes (Nixon et al. 1994, Rothwell y
Serbet 1994), y algunos movidos Caytonia hasta una posición hermana de las angiospermas (Doyle 1996,

2006, 2008; Hilton & Bateman 2006). Escarbaderos de las angiospermas también eran incompatibles; la

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 305

 líneas basales en algunos análisis habían multiparted flores (Magnoliales: Donoghue y Doyle 1989; Calycanthaceae: Loconte y
Stevenson 1991; Nymphaeales: Doyle 1996), mientras que en otros análisis tenían ores sencilla fl (Chloranthaceae y / o
Piperales: Nixon et al 1994,. Taylor & Hickey
1996).
Los estudios moleculares no proporcionan evidencia directa sobre las relaciones de las angiospermas con fósiles, pero casi
uniformemente rechazan la principal conclusión acerca de sus relaciones con los taxones vivo que los análisis morfológicos
acordaron, a saber, su conexión con Gnetales. Sin embargo, los datos moleculares han resuelto esencialmente el problema de
enraizamiento y de ese modo en gran medida clari fi ed la morfología de las primeras angiospermas. Las siguientes secciones
se analiza el estado de estas cuestiones filogenéticas a la luz de los datos moleculares y fósiles y discutir el problema del tiempo
y el entorno del origen de las angiospermas. Aunque el tema es el origen de las angiospermas,

MOLECULAR Y FOSSIL evidencia sobre la PRIMEROS ANGIOSPERMAS

Los análisis moleculares primeros de angiospermas, basados ​en genes individuales, dieron escarbaderos inconsistentes. El ARN
ribosómico identi fi ed Nymphaeales (lirios de agua) como el grupo hermano de todos los otros angiospermas (Hamby y Zimmer 1992),
mientras que el gen del cloroplasto rbcL colocado el acuático sin raíces Ceratophyllum en esta posición (Chase et al. 1993). Sin
embargo, desde 1999, los análisis de múltiples genes han dado muy consistente y estadísticamente bien apoyado resultados (Mathews
y Donoghue
1999, Parkinson et al. 1999, Qiu et al. 1999, PS Soltis et al. 1999, DE Soltis et al. 2005), que son en gran medida insensible a la
elección de los grupos externos (Graham & Iles 2009). Estos análisis (ver Figura 3)
colocados tres líneas que contienen ~ 175 especies en la base del árbol, en el llamado grado ANITA:
Amborella, un árbol o arbusto luchando en Nueva Caledonia; Nymphaeales; y Austrobaileyales, un clado de lianas, arbustos y
árboles pequeños, el ser más familiar Illicium ( anís estrellado). (ANITA significa Amborella, Nymphaeales, Illiciales, Trimenia, y Austrobaileya).
(. Cantino et al 2007) El restante> 99,9% de las especies de angiospermas forman una mesangiosperms grupo central con nombre,
compuestos de cinco clados: Chloranthaceae, que destaca por sus simples flores; Ceratophyllum; Magnoliidae, en un sentido nuevo
monofilético, que consiste en Magnoliales, Laurales, Canellaceae (incluyendo Winteraceae), y Piperales (incluyendo
Aristolochiaceae); monocotiledóneas; y eudicots, con tricolpado y polen derivado. Dentro eudicots, Ranunculales (amapolas,
ranúnculos) y varias otras líneas forman un grado basal con polen mayoría tricolpado por debajo de un gran clado núcleo
denominado Pentapetalae, la mayoría de los cuales tienen flores pentámeras con un perianto diferenciado en cinco sépalos y cinco
pétalos, así como tricolporado polen.

Algunos resultados moleculares que contradecían vistas mayores fueron anticipados por análisis morfológicos, tales como la
monofilia de eudicots y la asociación de Aristolochiaceae con Piperales (Dahlgren y Bremer 1985, Donoghue y Doyle 1989). Sin
embargo, estudios morfológicos agrupan Piperales, Nymphaeales, y monocotiledóneas ya sea en un grado paraphyletic
(Dahlgren y Bremer 1985) o un clado (Donoghue y Doyle 1989), en lugar de colocar Nymphaeales en el grado Anita y Piperales
en el clado magnoliid. En estos casos, la morfología fue anulada cuando los caracteres morfológicos se combinaron con
secuencias de tres genes (Doyle y Endress 2000). áreas persistentes de la incertidumbre de si la preocupación Amborella y
forman dos líneas sucesivas Nymphaeales o un clado y la disposición de los cinco clados mesangiosperm. En el análisis
combinado de Doyle y Endress (2000), las características carpelo retenidos desde el grado ANITA datos moleculares revocada
en la colocación de Chloranthaceae en la base de mesangiosperms ( Figura 3). Doyle y Endress (2000) no incluyeron Ceratophyllum,
pero los datos morfológicos de Endress y Doyle (2009) vinculados con

306 Doyle
 Mesangiosperms

Magnoliidae

Austrobaileyales Piperales Magnoliales

Nymphaeales Chloranthaceae Canellales Laurales monocotiledóneas Eudicotyledoneae

otras otros
monocotiledóneas Eudicotyledoneae
Illicium Ceratophyllum

Core Ranunculaceae
Atherospermataceae
Ascarina Sarcandra

Stigma
Aristolochioideae

Menispermaceae
Calycanthoideae
Nymphaeoideae

Lardizabalaceae
Brasenia Nuphar

West Bros platanoid

Schisandraceae

Asteropollis plant

Gyrocarpoideae
Hernandioideae
Mollinedioideae
Pennipollis plant

Dioscoreaceae

Trochodendron
Magnolioideae

Melanthiaceae

Berberidaceae
Nartheciaceae

Papaveraceae
Hydatellaceae

Monimioideae
Siparunaceae
Myristicaceae
Austrobaileya

Archaeanthus
Archaefructus

Tofieldiaceae

Scheuchzeria
Idiospermum
Virginianthus
Monetianthus

Winteraceae

Annonaceae
Walkeripollis
Hedyosmum

Saururaceae

Canellaceae

Tetracentron
Liriodendron

Galbulimima
Chloranthus

Sapindopsis
Aponogeton

Proteaceae
Asaroideae

Endressinia

Spanomera
Gomortega

Circaeaster
Piperaceae

Glaucidium

Nelumbites
Lauraceae
Eupomatia
Canrightia
Amborella

Degeneria
Anacostia

Liliacidites

Buxaceae
Mauldinia
Cabomba

Trimenia

Hydrastis
Euptelea

Nelumbo
Butomus
Hortonia
Barclaya

Platanus
Araceae
Lactoris

Acorus
Canal tegumento interno
Óvulo

tegumento exterior

Ascidiate carpelo de
papuana Trimenia Estratigrafía

forma carpelo

Ascidiate
Intermedio (Buarcos, Puddledock, etc.)
Cenomaniano temprano - medio Albian
plicate Torres Vedras) Late Albian - principios
Tarde Barremiano - Aptiano? (Incluyendo
Equívoco

figura 3

Árbol filogenético de las relaciones de angiospermas basales de Endress y Doyle (2009), basada en los datos moleculares y morfológicas, con taxones fósiles coloca en las posiciones más
parsimoniosos basados ​en los análisis de Doyle et al. (2008), Endress y Doyle (2009), Friis et al. (2009), Doyle y Endress (2010), y Friis & Pedersen (2011). Los colores de las ramas indican
el curso más parsimoniosa de evolución de la forma carpelo. posiciones probables de otras monocotiledóneas y eudicots se indican. Colores detrás de los nombres de los fósiles indican las
posiciones estratigráficas de las localidades donde se producen o taxones han sido descritos en más detalle. Dibujo de una sección longitudinal de un carpelo ascidiate de Trimenia

proporcionado por PK Endress.

Chloranthaceae. En los análisis de genomas de cloroplastos casi completos (Jansen et al. 2007, Moore et al. 2007), Amborella y
Nymphaeales formó dos líneas sucesivas, Chloranthaceae estaban vinculados con Magnoliids, y Ceratophyllum estaba vinculado
con eudicots, pero un estudio de genes mitocondriales (Qiu et al. 2010) vinculado Amborella con Nymphaeales y Ceratophyllum con
Chloranthaceae. No está claro si estos conflictos re fl ect sesgo en uno u otro de los datos moleculares establecidas o diferentes
historias evolutivas de los cloroplastos andmitochondria, debido a la hibridación antigua o linaje de clasificación (polimorfismo en el
ancestro común y la pérdida de diferentes copias en sus descendientes). Sin embargo, un análisis de evolución lenta genes del
cloroplasto (Moore et al. 2011), que se espera que sea más fiable, encontró el Ceratophyllum- enlace Chloranthaceae, lo que
podría indicar sesgos en todo los conjuntos de datos del genoma del cloroplasto.

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 307

 Estos resultados proporcionan un marco independiente para el estudio de la evolución personaje que ayuda a superar los
problemas de la circularidad y la elección grupo externo que plagaron análisis morfológicos (Doyle y Endress 2000, zanis et al.,
2003, Endress y Doyle 2009). Mediante la colocación de tres líneas lowdiversity por debajo de la mayor parte de las
angiospermas, el enraizamiento ANITA presenta una situación casi ideal para la reconstrucción de los estados ancestrales. El
uso de parsimonia, el estado ancestral para algunos caracteres es ambiguo debido a la variación entre las líneas Anita, tales
como si las partes fl orales fueron dispuestos en una espiral o en verticilos de tres, pero muchos otros estados ancestrales son
claras. Por lo tanto, podemos inferir que el ancestro común más reciente de las angiospermas tenía madera sin vasos, hojas
simples pinnadamente veteados (Doyle 2007), monosulcate pollenwith columela estructura de la exina (Doyle 2005, 2009), Figura
3; términos discutidos más adelante) (Endress y Doyle 2009). Las dos disposiciones de Amborella y Nymphaeales tiene poco
impacto en estas inferencias.

La relación de estos resultados a theCretaceous registro puede ser evaluada mediante la optimización de los caracteres individuales de fósiles

en un árbol molecular o mediante el análisis de un conjunto de datos que incluye tanto fósiles como taxones vivos. El enfoque ideal podría ser un

análisis total de pruebas (Hermsen y Hendricks 2008), con un conjunto de datos de caracteres morfológicos, tanto para caracteres moleculares para

taxones de estar y taxones fósiles y, pero hasta ahora la mayoría de los estudios han utilizado un enfoque de andamio molecular (Springer et

Alabama.

2001), en el que un conjunto de datos morfológicos establecidos para vivir y fósil taxones se analiza con la disposición de vivir taxones fija a un

árbol columna vertebral basado en datos moleculares (Eklund et al. 2004, Doyle et al.

2008, Friis et al. 2009, Doyle y Endress 2010, Friis & Pedersen 2011). Esto parece justificado con el argumento de que los fósiles tienen

relativamente pocos caracteres y que la mayoría de las relaciones moleculares son lo suficientemente robusta que la adición de los fósiles

probablemente no afectará a la topología de los taxones que viven, pero estas hipótesis deben ser probados en el futuro.

Molecular resultados confirman que el orden estratigráfico de aparición de tipos de polen de angiospermas se corresponde
con su secuencia de la evolución (Doyle 2005, 2009). El estado de abertura ancestral inferido es monosulcate, como en el polen
de angiospermas reconocible más antigua. Antes de la ANITA enraizamiento, un tectum continua y la estructura exina granular
fueron ampliamente considerados ancestral. polen fósil con estas características sería difícil de distinguir de polen de
Bennettitales y por lo tanto podría haber existido por mucho tiempo antes de que los cretáceo sin ser reconocido (Muller 1970,
Doyle et al. 1975, Walker y Walker 1984). Sin embargo, los árboles moleculares implican que la estructura exina ancestral era
columelar, y aunque el tectum fue originalmente continua, una tectum reticulada surgieron en el nodo de conexión
Austrobaileyales y mesangiosperms. Esto sugiere que Valanginiense monosulcates reticulares-columela pueden no ser tan lejos
del origen de las angiospermas como el pensamiento. La etapa continua-tectado puede ser representado por el polen
Hauteriviano con un tectum verrugado reminiscencia de Amborella ( Hughes 1994; Doyle 2001, 2005; Hesse

2001).
árboles moleculares implican que el polen tricolpado, el siguiente tipo principal fósil, se desarrolló una vez desde monosulcate en la
línea para eudicots. polen Tricolporado se derivó de tricolpados varias veces, como se infiere de la variada escultura de finales de los
años tricolporates Albiano (Doyle 1969, Furness et al. 2007). La mayoría de Eudicotyledoneae basales son tricolpado, pero algunas de
mostrar los orígenes aislados de polen tricolporado (algunos Menispermaceae, Sabiaceae, Buxaceae). Entre Pentapetalae, polen
tricolpado se retiene inmany Saxifragales y Caryophyllales, pero Rosidae y Asteridae son básicamente tricolporado. polen Triporate con
estructura exina granular, como en Cenomaniano Normapolles, evolucionó a partir de tricolporado dentro de Fagales viento de
polinización (por ejemplo, Betulaceae, Juglandaceae) y en el subgrupo viento de polinización de Rosales que antes se llamaba Urticales
(Doyle 2009).

congruencia similar se observa cuando los caracteres de las hojas del Cretácico se representan en filogenia molecular (Doyle 2007). La

nerviación inferirse ancestrales era pinadas, como en la mayoría de Potomac menor

308 Doyle
angiospermas, pero había tres primeros orígenes de la nerviación palmeada, en Nymphaeales, Piperales y Eudicotyledoneae, en

consonancia con la presencia de unos tipos de hojas fewpalmately veteados en el Potomac inferior y su creciente diversidad en el Potomac

superior. Upchurch (1984) observó que los patrones de estomas en inferiores hojas Potomac eran más como los de Amborella y

Austrobaileyales, 15 años antes de que estos taxones fueron reconocidos como basal.

La mayoría de los análisis filogenéticos de las angiospermas del Cretácico Inferior (véase Figura 3) tienen flores fósiles involucrados.

Algunas de las localidades mejor estudiados, de Portugal, fueron pensados ​originalmente para ser tan viejo como Valanginiano, pero las

correlaciones más recientes implican que la mayor parte de ellos son finales Albiano temprano, withTorres Vedras, probablemente, al ser mayor
Material suplementario
(ver Sección Suplementaria 1; siga el enlace de materiales suplementarios Opiniones fromtheAnnual página principal en http://www.annualreviews.org

). descripciones originales de los taxones que han sido analizados filogenéticamente se hace referencia en Sección 2 suplementario. La mayoría

de estos fósiles parecen pertenecer en los linajes de familias madre o clados mayores que viven (ver Sección Suplementaria 3).

Los análisis filogenéticos muestran una mejor evidencia forMagnoliidae y otros grupos basales, comenzando antes y continuando
junto a la radiación de Eudicotyledoneae. Doyle y Endress (2010) confirmaron y re fi nido de comparaciones Endressinia ( Aptiano
tardío, Brasil) y Archaeanthus ( Cenomaniense superior Albiano temprano) con Magnoliales, Virginianthus ( medio Albian) con Laurales
basales y Mauldinia ( Cenomaniense superior Albiano temprano) con Lauraceae y hernandiaceae, y Walkeripollis tétradas de polen
(Aptiense superior Barremian-temprana) con Winteraceae. Monocots están representados desde el Aptiano adelante por Liliacidites polen,
con la escultura graduada de diagnóstico (Doyle 1973, Walker y Walker 1984, Doyle et al., 2008); por Acaciaephyllum, un tallo de hoja
cuya asignación a monocotiledóneas fue interrogado por Gandolfo et al. (2000), pero confirmada por Doyle et al. (2008); y por en
orescencias fl relacionadas con la familia cerca-basal monocotiledónea Araceae (Friis et al. 2010b). Al menos dos flores se colocan de
forma segura en el grado ANITA: Monetianthus ( Albiano temprano) en Nymphaeaceae (Friis et al. 2009) y anacostia

(Albiano temprano-medio) en Austrobaileyales (Doyle et al., 2008). Otros probables son Nymphaeales
Pluricarpellatia desde finales del Aptiano de Brasil (Mohr et al., 2008) y parte del Albiano de Jordan (Taylor et al., 2008).

Doyle y Endress (2010) también confirmaron a fi nidades de mediados y finales de los taxones Albiano con tricolpados
líneas eudicot: hojas y frutos de peltados Nelumbites con Nelumbo, cabezas de flores unisexuales y palmeado lobulado y hojas
pinnadas disecados (platanoids, Sapindopsis) con Platanus, y unisexuales Spanomera flores con Buxaceae. La primera evidencia
fl oral para Pentapetalae está cerca del límite del Albiano-Cenomaniano (Basinger y Dilcher 1984), pero se puede representar
uno de los tipos de polen tricolporado que comienzan a proliferar a finales del Albiano. La relación de Late polen cretácicos
Normapolles a Fagales está bien establecido por la asociación con flores fósil (Friis 1984, Friis et al. 2006b).

Los fósiles relacionados con la familia;-obscuro Chloranthaceae (o más Chloranthaceae Ceratophyllum si éstos forman un
clado) son notablemente visible en oras fl principios de angiospermas. Estos incluyen polen monosulcate con la escultura
característica y una nexina de espesor ( Clavatipollenites, Asteropollis, Pennipollis: Doyle 1969, Walker y Walker 1984, Doyle et
al. 2008), las hojas con los dientes chloranthoid y estomas (Upchurch 1984), y flores extremadamente simples con carpelos
uniovulate individuales (Pedersen et al. 1991, Friis et al. 2000, Eklund et al. 2004). Algunos han sugerido que Chloranthaceae
ofrecer un prototipo alternativo para el angiospermas girasol (Nixon et al., 1994, Taylor & Hickey 1996), pero esta conflictos de
datos withmolecular, que sitúan a la familia de forma segura en los mesangiosperms, lo que implica que su simplicidad fl oral es
el resultado de reducción (Endress y Doyle 2009). Este punto de vista es consistente con la existencia coetánea de flores más
complejo y se ve apoyada por Canrightia ( Friis & Pedersen 2011), que se parecía Chloranthaceae y Ceratophyllum en tener uno
óvulo ortótropo por carpelo pero retenido flores bisexuales con varios tépalos, estambres, y carpelos. Aunque Chloranthaceae
puede no ser una clave para el origen de las angiospermas, que

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 309

 son significativos como las angiospermas comunes primeros, que lleva en causas ecológicas para el surgimiento del grupo (Feild et
al., 2004, Feild y Arens 2007).
discusión similar fue estimulado por el hallazgo de que hydatellaceae, plantas acuáticas hora con hojas lineales que se
suponía que bemonocots, son en cambio un basales ofNymphaeales rama (Saarela et al. 2007). Sus estructuras reproductivas
han sido interpretadas como en orescencias fl de flores unisexuales que constan de un estambre o un carpelo, pero Rudall et al.
(2009) sugirió en cambio que representan un estado oral o pre fl no fl oral. Sin embargo, la posición filogenética de
hydatellaceae implica que sus flores se reducen (Endress y Doyle 2009).

Un caso relacionado es Archaefructus, una planta acuática con fi hojas finamente disecadas y reproductivos ejes que llevan

estambres individuales o pareadas y carpelos, desde las camas Yixian lago del noreste de China (Sun et al., 1998, 2002). Archaefructus fue

primero reportada como la más antigua conocida angiospermas (Sun et al., 1998), debido a que el Yixian se pensaba que era el Jurásico

Tardío, pero las camas han sido redated radiometricamente como Barremian o Aptiano (Zhou et al., 2003). Un análisis cladístico por Sun

et al. (2002) colocado Archaefructus a continuación todas las angiospermas vivos, que les han llevado a sugerir que ilustra una etapa de

pre fl oral ante los perianth, estambres, carpelos y se agruparon en flores típicas fl. Sin embargo, Friis et al. (2003) citaron el hecho de que

los estambres y carpelos están a menudo en pares como evidencia de que los ejes reproductivos estaban en orescencias fl de reducidas

flores unisexuales. También observaron que el patrón ternate de la disección de la hoja se parece al de Vitiphyllum en el Potomac inferior y

Ranunculales en Eudicotyledoneae. Los análisis filogenéticos por Doyle (2008) y Endress y Doyle (2009) anidados Archaefructus en el

grupo de la corona de angiospermas con uno de los dos taxones que tienen aún más simples flores, dependiendo del árbol de la columna

vertebral: Ceratophyllum, si esta planta se vincula con Eudicotyledoneae, o hydatellaceae. Estos resultados dependen de la descripción de Archaefructus

como teniendo polen monosulcate, pero Friis et al. (2003) se preguntaron si los restos se fi gura por Sun et al. (2002) fueron los granos de

polen. Si los caracteres de polen Archaefructus se puntúan como desconocido, su posición es más parsimonioso en Ranunculales

(Endress y Doyle 2009). Bajo cualquiera de estas hipótesis, Archaefructus

es demasiado lejos de la base de las angiospermas tener un impacto importante en los estados ancestrales inferidas.

Estos y otros fósiles con características similares a eudicot plantean problemas para la congruencia de los registros de
hojas, polen, y el girasol. La formación Yixian también contiene simple y ternate hojas asocia con cuatro y fi-eudicot como frutas
carpeladas ve-( Sinocarpus, Leefructus: Leng y Friis
2006, Sun et al. 2011). Vitiphyllum ocurre con el polen tricolpado más antigua del Potomac (Doyle y Hickey 1976, Hickey y Doyle
1977), a un nivel que es probablemente más temprana Albian (Hochuli et al.
2006), pero el Yixian es Barremian o aptiana. polen tricolpado se produce en el último Barremian y aptiana de África y América del
Sur (Doyle 1992, Brenner 1996, Heimhofer y Hochuli 2010), pero sólo aislada granos tricolpados pre-Albiense son conocidos en
Europa (Hughes 1994), y el noreste de China fue en una paleolatitud superior, donde tricolpates general aparecieron más tarde
(Brenner 1976, Hickey y Doyle 1977, Crane & Lidgard 1989). hojas lobuladas ternately también son anteriores polen tricolpado en el
Aptiano de Argentina (Archangelsky et al. 2009, Puebla 2009). Una posibilidad es que algunas o todas estas hojas no son
Eudicotyledoneae, sino más bien líneas extintas de Nymphaeales, como se propone para Archaefructus. Otra es que ellos
representan taxones en el linaje madre eudicot, antes del origen del polen tricolpado. análisis de parsimonia implica que las hojas
diseccionados surgieron dentro Ranunculales (Doyle 2007), pero de acuerdo con el análisis de verosimilitud (Geeta et al. 2012) es
probable que ya existían en el ancestro de Eudicotyledoneae. Alternativamente, puede ser que el polen tricolpado se produce en el
Yixian y Argentina, pero es raro porque los primeros eudicots fi eran productores bajos de polen. Wang et al. (2000) informaron de
polen “prototricolpate” de la Yixian, pero no está claro que estos granos tienen tres colpi; al menos un (fi gura 21 de Wang et al.
2000) puede ser un grano triturado de la conífera Classopollis.

Un resultado importante de los estudios moleculares se refiere a la morfología original del carpelo ( Figura 3). El ANITA
enraizamiento refuta la vista más viejo que el carpelo ancestral era plicate (conduplicada), como una hoja plegada por la mitad y
se sella por fusión de los márgenes, como en algunos

310 Doyle
Winteraceae y Magnoliales (Bailey y Swamy 1951). En cambio, los grupos Anita, Chloranthaceae, y Ceratophyllum tener carpelos
ascidiate, en el que los brazos de la primordio en forma de U están conectados por una zona transversal meristemático y el
carpelo crece como un tubo. El interior del tubo se convierte en un canal de sellado con la secreción, una notable
“medio-angiospermous” condición (Doyle y Endress 2000, Endress y Igersheim 2000). Dado que los datos de desarrollo pueden
ser necesarios para distinguir ascidiate de carpelos plegadas (Endress 2005), este personaje es difícil de determinar en los fósiles.
Sin embargo, muchos carpelos Albiano Aptiano-tempranos eran en forma de barril y carecen de pruebas para una sutura ventral,
lo que sugiere que eran ascidiate (Friis et al. 2000, Doyle 2001).

Con una óvulos por carpelo en Amborella, Hydatellaceae, algunos Austrobaileyales, Chloranthaceae, y Ceratophyllum, esta
condición puede ser reconstruida como ancestral (Endress y Doyle 2009). carpelos Uniovulate predominan en oras primeros
cretácicos mesofossil FL (Friis et al. 2010b). Es dudoso si el óvulo ancestral era anátropos (re flexionada) o ortótropo (erecto),
porque
Amborella, Chloranthaceae, y Ceratophyllum son taxones casi basales ortótropo y otros son anátropos. Sin embargo, el hecho de
que el tegumento exterior de Amborella andChloranthaceae es asimétrica en desarrollo sugiere que estos taxones llegaron
antepasados ​fromanatropous (Yamada et al. 2001). Ambos tipos se producen en el cretáceo temprano, pero las semillas
anátropos son más comunes (Friis et al. 2010b) .Muchos tiene una capa exotestal duro, como inNymphaeales andmost
Austrobaileyales, y algunas veces un opérculo, un sinapomorfía de Nymphaeales (Friis et al. 2006a, 2010a; Mohr et al 2008)..

Tradicionalmente, las flores bisexuales fl se han considerado ancestral, pero esto es dudoso por razones de parsimonia
porque muchas líneas basales son unisexuales ( Amborella, Hydatellaceae, Schisandraceae, Ceratophyllum, y Hedyosmum y ascarina
en el Chloranthaceae). Sin embargo, la presencia de estambres estériles en flores femeninas de Amborella sugiere una
ascendencia bisexuales (Endress y Doyle 2009). Tanto flores bisexuales y unisexuales son visibles en las oras mesofossil fl más
antiguas (Friis et al. 2010b).

Desde un estudio de las distribuciones de angiospermas por Bews (1927), la mayoría de los botánicos han visto
angiospermas como un grupo básicamente tropical. El hecho de que los taxones a continuación, considerada primitiva
(Magnoliids leñosas y líneas ANITA) son más diversos en el sudeste de Asia y Australasia llevó Takhtajan (1969) a concluir que
las primeras angiospermas eran árboles de los bosques tropicales húmedos. Por el contrario, Stebbins (1974) argumentó que
las nuevas características de las angiospermas, muchos de ellos relacionados con la aceleración del ciclo de vida, fueron más
propensos seleccionados en hábitats inestables en los trópicos secos. El uso de pruebas de la aridez en el Cretácico inferior del
norte de Gondwana (depósitos de sal, helechos subordinadas, abundantes coníferas adaptadas secos y Gnetales), Brenner
(1976) argumentó que la propagación hacia los polos de polen tricolpado apoyó esta opinión. Aunque este argumento era
estrictamente relevante para sólo Eudicotyledoneae,

1977). En el área de Potomac, que estaba húmedo y subtropical, Doyle y Hickey (1976) y Hickey y Doyle (1977) sostuvieron que la
morfología y la facies distribución de hojas de angiospermas (en gran parte en facies corriente margen más gruesas) fi t la vista de
que representaban inmigrantes de los trópicos semiáridos que fueron preadaptada a hábitats perturbados. Sin embargo, el argumento
geográfica ha sido debilitado por la evidencia de que algunas partes del norte de Gondwana (Egipto, Israel, Colombia) fueron menos
áridas (helechos más abundantes, algunos carbones) y que el polen principios de angiospermas era tan común allí como en las
regiones secas, o más por lo que (Doyle et al., 1982, Schrank 1983, Brenner 1996, Ibrahim

2002, Schrank y Mahmoud 2002). hojas de angiospermas tempranas de Colombia (Pons 1984) son similares a los de latitudes
medias. Taylor & Hickey (1996) argumentaron que las primeras angiospermas eran herbácea, citando evidencia de
angiospermas herbáceas en el Cretácico Inferior y el hecho de que Chloranthaceae y Piperales eran basal en el análisis
filogenético.
Los análisis moleculares han dado lugar a la revisión de estas ideas. Feild et al. (2004) y Feild y Arens (2007) mostraron que
los grupos Anita, excepto Nymphaeales, tienen adaptaciones a las perturbaciones

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 311

 (Incluyendo semillas pequeñas) pero crecen en hábitats sotobosque de poca luz en los bosques tropicales y subtropicales
húmedos, lo que sugiere que este es el lugar original de angiospermas-la hipótesis de “oscuro y perturbado”. Chloranthaceae
menudo crecen en hábitats más soleados, lo que sugiere que las nuevas adaptaciones que les permiten “romper” del sotobosque
podría explicar por qué eran los primeros angiospermas comunes. Feild et al. (2004, 2009) sostiene que estas inferencias fueron
consistentes con el menor registro de Potomac, en el que las angiospermas se asocian con evidencia de alteración, pero
subordinada a las coníferas y helechos. Inferiores hojas de angiospermas Potomac carecen de características de la cutícula
xeromórficas, y sus epidérmicas y venational similitudes con ANITA taxones (Upchurch 1984, Feild et al. 2011) sugieren que tenían
la fisiología similar. La evidencia de hábitats corriente márgenes abiertos se verá más adelante,

La prominencia de las angiospermas acuáticas en el Cretácico Inferior (sin duda Magni fi cado por el sesgo preservational) ha
llevado a sugerir que las primeras angiospermas fi eran acuáticos (Sun et al., 2002, Coiffard et al., 2007, Gómez et al. 2008).
Además de Archaefructus ( Sun et al. 2002), los deportes acuáticos incluyen Monetianthus ( Friis et al. 2009), Pluricarpellatia ( Mohr et
al. 2008), hojas nymphaealean Albiano (Taylor et al. 2008), Montsechia de lechos de lagos Barremiense en España (Mart'ın-Closas
2003), Cenomaniense superior Albiano temprano Ceratophyllum parientes (Dilcher y Wang 2009), y Nelumbites

(Samylina 1968, Hickey y Doyle 1977, Upchurch et al. 1994). Sin embargo, todos estos que han sido analizados filogenéticamente
se han relacionado con taxones vivo en el que el hábito acuático es mejor interpretado como derivada. Incluso si Archaefructus eran
basal (Sun et al., 2002), en ausencia de grupos externos sería igualmente parsimonious asumir que los primeros angiospermas fi
eran acuático o terrestre. Una estirpe acuática es inverosímil por razones anatómicas, ya que probablemente supondrá la pérdida
de la actividad cambial, como en las monocotiledóneas, Nymphaeales, Ceratophyllum, y Nelumbo

(Carlquist 2009), mientras Amborella y Austrobaileyales tiene un cilindro de xilema secundario normal (Feild y Arens 2007). Hay casi no
hay casos en los que las relaciones implican que las angiospermas terrestres se derivaron de los deportes acuáticos (Cook 1999), con
la excepción notable de las monocotiledóneas, que confirman la regla por carecer de un cámbium bifacial normal. Sin embargo, la
aparición temprana de deporte acuático podría apoyar la idea de que las primeras angiospermas fi tenían un hábito de crecimiento (por
ejemplo, rizomatosas) que fue más fácilmente transformado en uno acuático del que se esperaría si fueran árboles.

MOLECULAR Y FÓSILES DE DATOS SOBRE grupos externos Y

HOMOLOGIAS angiospermas

Los análisis moleculares de plantas con semillas parecen refutar la opinión de que los parientes más cercanos de las angiospermas

areGnetales, un elemento clave de la hipótesis anthophyte. análisis temprana de los genes individuales dio los árboles muy variados

(revisados ​por Doyle 1998b, 2001;. DE Soltis et al 2005), pero los análisis de múltiples genes se han reducido estos para algunas

alternativas principales ( Figura 4). angiospermas Sólo unos pocos estudios de ADN ribosomal han agrupados y Gnetales, con apoyo

estadístico insignificante (Hamby y Zimmer 1992, Stefanovic et al. 1998, Rydin et al. 2002), y no hay soporte de caracteres cero para esta

relación en los genes del cloroplasto rbcL, PAAS, y psbB ( Sanderson et al. 2000, Sanderson y Doyle 2001). Muchos análisis de múltiples

genes, a partir de Qiu et al. (1999), Bowe et al. (2000), y Chaw et al. (2000), Gnetales anidados dentro de las coníferas, por lo general

como el grupo hermano de Pinaceae-la hipótesis gnepine ( Figura 4 una). En la mayoría de estos árboles, las angiospermas son el grupo

hermano de gimnospermas existentes (acrogymnosperms: Cantino et al. 2007). Esto no quiere decir que las gimnospermas en el sentido

tradicional de “plantas con semillas desnudas” son monofilético; Todos los análisis morfológicos han colocado varios helechos de semillas

Paleozoico, que son tipológicamente gimnospermas, por debajo del grupo corona planta de semilla. Árboles con Gnetales de coníferas

pero cícadas vinculados con las angiospermas ( Figura 4 segundo) fueron encontrados en algunos análisis de Magall '

Y en Sanderson (2002) y en el estudio de

312 Doyle
 una segundo do re

Figura 4

Pinaceae Other

Pinaceae Other
Other conifers

Other conifers
Angiosperms

Angiosperms

Angiosperms

Angiosperms
relaciones filogenéticas entre las principales plantas de semilla de vida que se encuentran en los análisis moleculares. paneles una y segundo son árboles gnepine.
Pinaceae

Pinaceae
Gnetales

Gnetales

Gnetales

Gnetales
conifers

conifers
Cycads

Cycads

Cycads
Ginkgo

Ginkgo

Ginkgo

Cycads
Ginkgo
Mathews et al. (2010), en la que se utilizaron las filogenias de los genes derivados de las duplicaciones en el linaje tallo de la planta de

semilla de erradicar el uno al otro. En la alternativa más común, Gnetales eran el grupo de la hermana de otras semillas plantas de un árbol

Gnetales-basal ( Figura 4 do). En la mayoría de tales árboles, angiospermas eran hermana de los taxones restantes, pero en las de Rai et al.

(2008), las angiospermas estaban vinculados con las cícadas. En un análisis de ~ 1.200 genes, pero sólo el 16 taxones (de la Torre-B'

Arcena et al.
2009), angiospermas eran basal en las plantas de semilla y Gnetales eran hermana a otros gimnospermas ( Figura 4 d). Los árboles de los
dos últimos tipos son menos consistentes con la estratigrafía que cualquiera anthophyte o gnepine árboles becauseGnetales y
angiospermas son las dos últimas líneas de plantas de semilla a aparecer en el registro fósil (1998a Doyle, Burleigh y Mathews 2004).

Estos conflictos entre árboles no inspiran confianza en los datos moleculares (cf. Rothwell et al.
2009), pero los estudios que utilizan más métodos estadísticos ayudan a identificar qué resultados se deben a efectos Longbranch (Felsenstein

1978), que se producen cuando se ejerce demasiada evolución en algunas líneas de los resultados en las convergencias o inversiones que superan

en número a los verdaderos sinapomorfias entre líneas (revisado por Mathews 2009). En primer lugar son comparaciones de análisis de primera y

posiciones segundo codón (donde la mayoría de las sustituciones resultan en diferentes aminoácidos) frente a tercera posiciones (donde la mayoría

de las sustituciones no afectan a la composición de aminoácidos), que evolucionan más rápidamente y son más sujeto a homoplasy. Cuando los

análisis de todas las posiciones de codón dan árboles Gnetales-basales, los análisis de primera y segunda posiciones dan árboles gnepine,

favoreciendo así el último (Sanderson et al. 2000, Magall '

Y en Sanderson
2002). Burleigh y Mathews (2004) obtuvieron resultados similares mediante la eliminación de sitios de rápida evolución, independientemente de la

posición del codón. En segundo lugar están los estudios que comparan la parsimonia, máxima verosimilitud, y métodos bayesianos; los dos últimos

están diseñados para compensar múltiples cambios y debe ser menos sujetos a efectos de larga rama. Los conjuntos de datos que dan árboles

Gnetales-basales cuando se analizaron con parsimonia dan árboles gnepine cuando se analizaron con los métodos de probabilidad y bayesianos

(Magall ' en &

Sanderson 2002, DE Soltis et al. 2002, Burleigh y Mathews 2004). Estos resultados han llevado a algunos a concluir que las
relaciones entre las plantas de semilla de vida ahora se resuelven en favor de la hipótesis gnepine, pero esto puede ser prematuro
(Mathews 2009, Mathews et al., 2010).
Gnepine árboles no fueron una sorpresa completa desde un punto de vista morfológico. Antes de la llegada de la cladística,
muchos autores han señalado posibles homologías de Gnetales y coniferophytes en anatomía de la madera, morfología de la hoja,
y la organización de la estróbilos (Bailey 1925, 1953; Eames 1952; Bierhorst 1971; Doyle 1978). Debilidades de caracteres que se
cree que asociar Gnetales y angiospermas fueron discutidos por Donoghue y Doyle (2000), y las similitudes anatómicas adicionales
entre Gnetales y coníferas (por ejemplo, hoyos con un toro) fueron documentados por Carlquist (1996). En el análisis morfológico
de Doyle (2008), en la que los personajes se vuelven a puntuar de acuerdo con estas observaciones, los árboles con Gnetales de
coníferas y en un clado anthophyte convirtieron igualmente parsimoniosos.

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 313

 Resolución de la filogenia planta de semillas en favor de un árbol gnepine puede parecer una victoria pírrica para los interesados ​en el origen de las angiospermas.

Mientras que la hipótesis anthophyte implicaba que Gnetales podría preservar pasos en la evolución de las características de angiospermas, tales como la doble

fertilización (Friedman y Carmichael, 1996), los árboles en los que las angiospermas y acrogymnosperms son grupos hermanos implican que ningún grupo externo de estar

es más cerca de las angiospermas que cualquier otro. Si es así, las plantas vivas no proporcionan evidencia sobre las homologías de las nuevas características de

angiospermas o su secuencia de origen, excepto tal vez a través de estudios sobre la filogenia de los genes implicados en el desarrollo (Frohlich y persecución 2007). (.

Mathews et al 2010) Si cícadas se hermana a las angiospermas, la situación no es mucho mejor; paso themain que cícadas muestran hacia angiospermas es parcial catión

simplifica de la hoja de la fronda fernlike de las plantas de semilla primeros. El progreso puede venir sólo de reconocimiento de parientes madre fósil de las angiospermas,

pero estos se pueden reconocer solamente por el análisis de la morfología, y la fiabilidad de la morfología ha sido cuestionado por los resultados moleculares. Sin

embargo, incluso si la morfología era engañoso en el caso de las angiospermas y Gnetales, no siempre es engañosa, como se ilustra por los muchos casos en que los

análisis moleculares han confirmado los resultados de los análisis morfológicos (y vistas precladistic). y la fiabilidad de la morfología ha sido cuestionado por los resultados

moleculares. Sin embargo, incluso si la morfología era engañoso en el caso de las angiospermas y Gnetales, no siempre es engañosa, como se ilustra por los muchos

casos en que los análisis moleculares han confirmado los resultados de los análisis morfológicos (y vistas precladistic). y la fiabilidad de la morfología ha sido cuestionado

por los resultados moleculares. Sin embargo, incluso si la morfología era engañoso en el caso de las angiospermas y Gnetales, no siempre es engañosa, como se ilustra

por los muchos casos en que los análisis moleculares han confirmado los resultados de los análisis morfológicos (y vistas precladistic).

Si los árboles gnepine son correctos, la situación es análoga a la de amniotas, en la que los mamíferos que viven y reptiles
(incluyendo aves) son grupos hermanos que se dividen en el carbonífero (Gauthier et al. 1988, Meyer & Zardoya 2003). Sin embargo,
hay una larga serie de los llamados reptiles parecidos a mamíferos que están conectados de forma segura al linaje vástago mamífero,
mientras que no hay consenso entre los paleobotanists que cualquier fósiles conocidos son parientes madre de angiospermas (cf.
Taylor & Taylor
2009).
Para evaluar los posibles parientes madre de angiospermas en el contexto de los resultados moleculares (Doyle

2006, 2008), que utiliza un enfoque andamio molecular, con las relaciones de los taxones que viven limitados a un árbol gnepine.
Algunos justificación de este enfoque fue proporcionado por el angiospermas análisis de Doyle y Endress (2000): Cuando los
resultados de los análisis morfológicos y moleculares difieren, el análisis combinado de acuerdo con los datos moleculares (al menos
para los taxones de angiospermas incluido en Doyle 2006, 2008) , por lo que un análisis puramente morfológica sería difícil de
defender. Además, un análisis evidencia total de primer y segundo codón posiciones de cuatro genes y los (2006) datos Doyle
establecidos por Magall '
en (2010) dio la misma serie de grupos externos fósiles. Desde la base, estos eran
glossopterids y Pentoxylon, entonces Bennettitales, y luego Caytonia como el grupo hermano de las angiospermas ( Figura 5). En
árboles sin restricciones con Gnetales en las coníferas (Doyle 2008), cícadas estaban en la base de la línea de angiospermas, como en
Magall ' en (2010) y Mathews et al. (2010). Con
esta disposición grupo afuera, es más probable que la agregación de piezas fértiles en un fl ower ocurrió independientemente en
angiospermas y Bennettitales, por lo que se concentran en el origen de las piezas.
Teniendo en cuenta las estructuras femeninas ( Figura 5), la asociación de las angiospermas con glossopterids y Caytonia es
consistente con la hipótesis de que el tegumento exterior de angiospermas es homóloga con la cúpula en estos fósiles, whichwas sí
mismo derivado hoja froma o una fl et lea con óvulos en la adaxial superficie (superior) (frente a la superficie abaxial en cúpulas de
peltaspermales y corystospermas; Doyle 2006). los Caytonia cúpula es como un óvulo bitegumentado angiospermas en ser
anátropos; se diferencia en que contiene varios óvulos, lo que tendría que ser reducido a uno. Hay problemas en homologizing las
estructuras de cúpulas que devengan de glossopterids y Caytonia, a pesar de una relación entre los dos taxones también se ha
encontrado en los análisis en los que no tenían nada que ver con las angiospermas (Nixon et al., 1994, Rothwell y Serbet 1994,
Rothwell et al., 2009). En glossopterids, la cúpula se interpreta más fácilmente como una hoja (sporophyll) transmitidas en una rama
axilar que es adnate a la hoja subtiende, mientras que en Caytonia las cúpulas se han interpretado como lea fl ets transmitidas a lo
largo del raquis de una hoja compuesta (Harris 1940, Gaussen 1946, Stebbins 1974, Doyle 1978, Retallack y Dilcher 1981). Una de
las varias posibilidades (Doyle 2008) es que la supuesta raquis es en realidad una rama. Wang (2010a) interpreta un fósil cretáceo
temprano con cúpulas dispuestas en espiral

314 Doyle
 Acrogymnosperms

coníferas angiospermas

Gnetales

Core Nymphaeales

Illicium Trimenia
Schisandraceae

Chloranthaceae
Corystosperms
Podocarpaceae

Callistophyton

Glossopterids
Peltaspermum
Araucariaceae

Hydatellaceae
Cupressaceae
Cephalotaxus

Bennettitales

Austrobaileya
Medullosans

Saururaceae
Winteraceae
Lyginopteris

Glossopterid
Welwitschia

Ginkgoales

Cordaitales

Asaroideae
Pentoxylon

Amborella
Cycadales
Taxaceae

Caytonia
Pinaceae

Emporia
Ephedra

Gnetum

Autunia
Elkinsia

angiospermas
Ascidiate
trocito de fruta

superficie Óvulo-cojinete
? adaxial
Apical
Abaxial Caytonia
adaxial abaxial
marginal
equívoco

Figura 5

árbol planta de semilla Representante del análisis de los datos morfológicos conjunto de Doyle (2008) con la disposición de vivir fi taxones fijo con un árbol de columna vertebral molecular
gnepine, que muestra la evolución inferido de posición óvulo. Los diagramas muestran las estructuras y ovula en glossopterids Caytonia y un carpelo angiospermas ascidiate, con
superficies abaxial indica en negro. Los nombres de los taxones recientes se indican en negro; los de taxones fósiles, en gris.

como apoyo a esta posibilidad, pero su relación con Caytonia es cuestionable. Si una estructura glossopteridlike existía en la
línea de las angiospermas, esto podría ser consistente con la reconstrucción de la angiosperma ancestral como tener un óvulo
bitegumentado en la zona de cruce de un carpelo ascidiate (Endress y Doyle 2009). La pared carpelo podría ser homóloga con
la hoja subtiende, mientras que la posición del óvulo se podría comparar con la de la cúpula en la rama axilar.

El eslabón más débil de este escenario puede ser Bennettitales, que se han asociado con las angiospermas en todos los análisis
morfológicos, debido a que sus estructuras femeninas no muestran ninguna relación obvia con una cualquiera glossopterid o un plan de
angiospermas. las actuales controversias sobre la interpretación de los órganos bennettitalean y sugerencias que muestran homologías
con Gnetales se discuten en
Sección 4 suplementario. Material suplementario
Homologías entre los estambres de angiospermas y las estructuras masculinas en los grupos externos son más difíciles de
reconocer. Debido a que el estambre tiene cuatro microsporangios, Thomas (1925), en comparación con el synangia
tetrasporangiada (esporangios fundida) de Caytonia, que fueron soportados en un sporophyll ramificado, pero como se ha señalado
por Harris (1937), el estambre difiere en ser bilateral, con dos esporangios fusionado a cada lado de la conectivo estéril. Gaussen
(1946) sugirió que el estambre en cambio se deriva de un todo Caytonia- escriba sporophyll por reducción a dos synangia. Sobre el

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 315

 base de la ANITA enraizamiento, los esporangios fueron originalmente lateral o adaxial (Endress y Doyle
2009). A este respecto, el estambre es comparable con las estructuras masculinas en glossopterids, que tenían una rama
esporangio-cojinete en el lado adaxial de una hoja, o con los de Bennettitales, que tenían synangia en el lado adaxial de un
sporophyll (Doyle 2008).
En el ámbito vegetativo, los árboles de Doyle (2006, 2008) implican que la hoja de angiospermas se deriva de un tipo simple
pinnadas (tal como se define por Doyle y Donoghue 1986), con un orden de Nervadura laminar, ya sea diseccionado en lea fl ets
con uno o venas más iguales (la mayoría de las cícadas y Bennettitales) o no dividido (glossopterids más cícadas fósiles, Pentoxylon,
y Bennettitales con hojas de la Taeniopteris tipo). El compuesto palmeado hojas de Caytonia sería una autapomorfía. El simple
nerviación reticulada de glossopterids y Caytonia, compuestos de un orden vena, podría ser un primer paso hacia el complejo
Nervadura reticulada de las angiospermas. Un paso posterior sería origen de una jerarquía de órdenes vena, que se ha
relacionado con un cambio de frommarginal para difundir la actividad meristemático (Doyle y Hickey 1976, Boyce y Knoll 2002).

Esta revisión ilustra cómo aún no se entienden muchos aspectos de la morfología de los taxones fósiles crítico. En la falta de consenso

sobre si alguna taxones conocidos son parientes madre de angiospermas, puede ser que se necesita el reconocimiento de grupos externos

más cerca de resolver estos problemas. Puede ser que existan tales grupos externos entre los fósiles que se han propuesto como

angiospermas pre-Cretácico, que se evalúan en la siguiente sección.

TIEMPO Y ENTORNO DE ORIGEN

Los análisis que el uso divergencia en las secuencias de ADN hasta la fecha el desdoblamiento de las líneas existentes han reabierto el

questionof la edad de los árboles angiosperms.Molecular inwhich angiospermas son hermana a vivir gimnospermas (acrogymnosperms)

implican que los linajes madre de los dos grupos se separaron algún tiempo antes de la más antiguos acrogymnosperms fósiles conocidos, a

saber Cordaitales en el Pennsylvanian temprana y el vástago de coníferas en themiddle de Pensilvania. Esta escisión fue probablemente

significativamente más joven que las plantas con semilla conocidos más antiguos en el Devónico tardío, tales como Elkinsia, porque los análisis

filogenéticos colocar estos varios nodos belowthe crownnode seedplant (Rothwell y Serbet 1994; Doyle

1996, 2006; Hilton & Bateman 2006) y las plantas de semilla becauseMississippian también parecen ser parientes madre. El
origen del grupo corona angiospermas podría estar en cualquier lugar entre la divergencia del linaje tallo y los fósiles grupo
corona primeros en la Valanginiano. citas Molecular ofrece un medio de estimar el tiempo absoluta entre los nudos de los tallos y
la corona.
citas Molecular requiere puntos de calibración fija absolutos o edades mínimas o máximas de nodos (impuesto como
limitaciones o distribuciones paramétricas) basados ​en fósiles. Tales fósiles idealmente deberían integrarse en la filogenia de
livinggroups por el análisis filogenético de sus personajes (Doyle y Donoghue 1993, Crepet et al., 2004, Magall '
en 2004), una condición que no es siempre
reunió. Las edades mínimas son relativamente fáciles de obtener, sino que analiza también normalmente requieren una calibración fija al

menos un fi o de edad máxima. El establecimiento de estos es más problemático porque supone que el registro de fósiles con un

sinapomorfía del grupo en cuestión es lo suficientemente densa que los sucesos de mayor edad es poco probable que se han perdido. La

base más popular para un fi jo o la edad máxima en las angiospermas es la aparición de polen tricolpado eudicot, discute más adelante.

Considerando que los estudios del registro cretáceo fueron consistentes con un origen del grupo de angiospermas corona cerca de
la Valanginiano, análisis moleculares han fechado el nodo de corona ya sea como algo ormucholder que theCretaceous. El primer tipo de
análisis utilizan la assumptionof amolecular reloj en que la tasa de secuencias inDNA divergencia es estocásticamente constante en el
tiempo y a través de las ramas. Tales estudios fueron revisados ​por Sanderson y Doyle (2001), quienes evaluaron los errores debido a
una variedad de factores, tales como la naturaleza estocástica del proceso de sustitución, variación de las tasas con el codón posición,
efectos de la topología de árbol, y la variación en las tasas entre los linajes . este análisis

316 Doyle
mostró que las fechas más antiguas de las angiospermas [hace 319-292 millones de años (Mya), de Pensilvania; Martin et al. 1989,
1993] podría ser un artefacto de hierbas de muestreo y otros taxones herbácea que tienen tasas elevadas, posiblemente debido a los
tiempos de generación cortos, y enraizamiento incorrecto en el linaje hierba. análisis basados ​en reloj con taxón de muestreo más amplio
y topologías más plausibles dieron edades de 143-141Mya (Cretácico temprano) para rbcL y 188Mya (Early Jurásico) para 18S ribosomal
DNA.
Las pruebas estadísticas en este y en estudios anteriores (ver Sanderson y Doyle 2001) mostraron que los datos moleculares
violan el supuesto de un reloj a nivel de plantas con semillas. Tales casos estimularon el desarrollo de métodos de datación que no
suponga un reloj (ver Magall ' en 2004, Sanderson et al.
2004). Los ejemplos incluyen métodos de reloj relajado que asumen que las tasas cambian gradualmente de una rama a los métodos
siguientes, y bayesianos que utilizan una distribución de probabilidad para modelar los cambios de tasa e introducir limitaciones como
distribuciones previas probabilísticos autocorrelacionados. Sin embargo, cuando los datos violan un reloj, métodos que no suponen un
reloj no será necesariamente más precisa; hacen suposiciones propias que pueden o no ser válidos. Los análisis bayesianos más
recientes han seguido proporcionando una amplia gama de fechas para el grupo de las angiospermas corona. Bell et al. (2010)
obtuvieron estimaciones de 183-147 Mya (principios de Jurásico Superior), pero las fechas de Smith et al. (2010) se centró en 228-217
Mya (Triásico Superior), y Magall '
en (2010) obtenido edades comprendidas

de 275 Mya (Pérmico Temprano) a 221,5 Mya (Triásico). Dejando a un lado los méritos relativos de los diferentes métodos, un
asunto de mucho debate, puede ser útil considerar cómo estas fechas se relacionan con el registro fósil.

Como Smith et al. (2010) observaron, su análisis desafió el uso de la edad del polen más antigua tricolpado conocida ( ~ 125
Mya) como una edad máxima para el nodo eudicot corona, que de fecha 153 Mya (Jurásico). Por el contrario, Bell et al. (2010)
obtuvieron edades eudicot de 130-129 Mya (Hauteriviano-Barremiano); este nodo se fi ja en Magall '
en (2010). tricolpado polen tiene la ad-
de vista de ser un sinapomorfía única de un gran clado, siendo visible en el estado fósil, y que tiene un registro fósil densa. Como
se discutió anteriormente, los granos tricolpados raras son primero conocido a partir de la última Barremian de ambos
SouthernLaurasia andNorthernGondwana (Doyle 1992, Hughes 1994), y aunque hay pocos registros Aptiano de Laurasia,
tricolpates están presentes en todo el Aptiano en el norte de Gondwana (por ejemplo, Heimhofer y Hochuli 2010) y omnipresente en
el Albiano de ambas provincias. Smith et al. (2010) cuestionaron la suposición de que los tricolpates más antiguas estaban cerca
del origen de eudicots porque mostraron “variedad estructural considerable” (Friis et al. 2006a, p. 274) y se produjo en áreas
geográficas ampliamente separadas. Sin embargo, la diversidad de los primeros tricolpates es sólo una fracción de que en el
Albiano, y la distribución cosmopolita de muchos tipos de polen cretácicos sugiere que la dispersión intercontinental fue
relativamente fácil. Además, Friis et al. (2006a) puede haber sobreestimado la diversidad teniendo en cuenta no sólo a finales
Barremian sino también oras palyno fl Aptiano (por ejemplo, con tricolpates estriado) y principios de los oras fl Albianmesofossil. Sin
embargo, la presencia de hojas con caracteres eudicot-como en camas Aptiano sin polen tricolpado reportado es motivo de
precaución.

El análisis de Smith et al. (2010) también indicaron que Pentapetalae (eudicots) comenzaron a diversificarse en el
Barremiano, pero no hay constancia de que el polen o el tricolporado pentámeras característica, dicıclico perianto de la mayoría
Pentapetalae hasta finales del Albiano. Si ya había eudicots basales en el Jurásico y Pentapetalae en el Barremiano, la
secuencia temporal de monosulcate, tricolpado, y el polen tricolporado y su congruencia con la serie evolutiva inferirse de las
filogenias moleculares sería un misterio. También es difícil imaginar por qué las angiospermas permanecerían ocultos durante
tanto tiempo si ya hubieran diversi fi cado en clados que se elevaban tan rápidamente en los mediados del Cretácico.

Junto con la evidencia filogenética en la ecología ancestral de las angiospermas, datación molecular ha llevado a
resurrección de una versión moderada de la teoría tierra pre-Cretácico de Axelrod (1952, 1970). En el argumento de que las
angiospermas primeros fueron restringidos fisiológicamente a

www.annualreviews.org • Origen de las angiospermas 317

 (sub) tropicales hábitats sotobosque oscuros, húmedos, y perturbados, Feild et al. (2004, 2009) observó que esto podría explicar la falta
de un registro fósil del Jurásico de las angiospermas si existieran en ese momento, pero no se diversifican más allá del nivel de la
calificación ANITA. Esto es debido a los ambientes tropicales siempre húmedos fueron altamente restringidos en el Jurásico, cuando la
mayoría de la zona tropical era árido y / o monsoonal (Rees et al. 2000, Ziegler et al. 2003). La idea de que las angiospermas ANITA
grado podrían haber persistido sin radiante es consistente con los análisis byMagall '
Y en Sanderson (2001), quien
inferirse que las tasas de diversificación eran inicialmente baja y sólo aumentó en los mesangiosperms. El aumento de las
angiospermas del Cretácico, por tanto, podría marcar la radiación de mesangiosperms que estallaron del nicho oscuro y
perturbado, como se sugiere por Chloranthaceae. Sin embargo, esto debe sopesarse frente a pruebas de que ANITA grado
Nymphaeales y Austrobaileyales También se irradian en el Cretácico Temprano.

Este escenario sería coherente con 146-130 Mya (últimos Jurásico-Hauteriviano) para las edades mesangiosperms inferidos
por Bell et al. (2010), pero no con la fecha (Jurásico) 184 Mya de Smith et al. (2010). Feild et al. (2009) sostuvo que “xerophobia
ancestral” persistió en los mesangiosperms, a Canellales (Winterales) en el clado magnoliid; este escenario podría aumentar la
verosimilitud de mesangiosperms Jurásico ecológicamente restringidas. Sin embargo, no hay razón para sospechar que no era
difícil para los primeros mesangiosperms para cambiar a hábitats más secos. Por el Barremian, monosulcate angiospermpollen
(probablemente una mezcla de líneas Anita, Chloranthaceae, y Magnoliids) fue más frecuente y diversa en semiarid Gondwana
Norte que en Laurasia (Doyle et al 1977, 1982;. Schrank 1983; Brenner 1996). Algunos de este polen pueden representar las
plantas de sitios húmedos y de montaña locales (Feild et al., 2009), pero es tan común que esto probablemente no es toda la
historia. En el Aptiano de Brasil, Endressinia ( Mohr & Bernardes de Oliveira 2004) parece ser un miembro de theMagnoliales que
fue adaptado al seco, a juzgar por sus hojas pequeñas e indicadores climáticos asociados (Doyle y Endress 2010).

En vista de estos resultados, es el momento de volver a examinar supuesta evidencia fósil pre-Cretácico de la línea de angiospermas.

Muchos fósiles han sido propuestos como angiospermas pre-Cretácico (los más viejos listados por Axelrod, 1952, 1970), pero las revisiones

críticas, empezando por Scott et al. (1960), han demostrado que la mayoría de estos fueron fechados incorrectamente ( Archaefructus es un

ejemplo reciente; Zhou et al. 2003), pertenecía topoorly gymnospermgroups entendido, o carecían de características de diagnóstico su fi ciente

(Doyle

1978, Doyle y Donoghue 1993, Hughes 1994) .Aquí me concentro en fósiles que aremost resistentes a la refutación o recientemente reportado. Una

posibilidad interesante es que algunos de ellos son parientes madre de angiospermas. Algunos autores parecen curiosamente decidido a demostrar

que los fósiles pre-Cretácico angiospermas son grupos de la corona, pero para la comprensión de la mayoría de los aspectos del origen de las

angiospermas (distintos de los de su edad), parientes cercanos madre serían mucho más significativa. los miembros del grupo de la corona nuevos

podrían alterar inferencias sobre estados ancestrales, pero sólo detener familiares podría revelar los acontecimientos en la historia oculta de la línea

de angiospermas.

Entre los fósiles de angiospermas-como pre-cretácicos, la más extendida son tipos de polen monosulcate descritos por
Cornet (1989) desde el Triásico de Virginia como el grupo Crinopolles y polen similar del Triásico en otra parte (Doyle y Hotton
1991, Hochuli y Feist-Burkhardt
2004). Crinopolles tienen una exina exterior sorprendentemente angiospermas similar, con un tectum reticulada apoyado por columelas.
Sin embargo, microscopía electrónica de transmisión (Cornet 1989, Doyle y Hotton
1991) shows that the inner exine layer (nexine) differs from that of monosulcate angiosperms in consisting of a uniformly thick,
darker-staining endexine, as in gymnospermous groups (Doyle & Hotton 1991). This suggests that Crinopolles may represent
plants on the angiosperm stem lineage. This hypothesis would conflict with the older view that granular exine structure was
ancestral in angiosperms, but it is more plausible now that columellar structure appears to be ancestral (Doyle 2005). However,
the affinities of Crinopolles will remain speculative until they are associated with other organs.

318 Doyle
 A much-discussed pre-Cretaceous megafossil is Sanmiguelia, basado en hojas plisadas de la Triásico, que Brown (1956) describió como

palm-similares. Un examen más detallado mostró que estas hojas se diferenciaban de las de la mayoría de las palmas y otras monocotiledóneas en

que carecen de una vena central, y la preservación era demasiado pobre para mostrar las venas transversales, una característica esperada de las

monocotiledóneas (Doyle 1973; Doyle et al.

2008). Sin embargo, Cornet (1986) describió nuevo material con vetas cruzadas aparentes, además de estructuras reproductivas
asociados. Se interpretó las estructuras femeninos como teniendo carpelos angiospermas-como, pero los detalles morfológicos son
difíciles de discernir (Crane 1987). Las estructuras masculinas parecen ser estróbilos con pares sésiles de sacos de polen, que
recuerda más a Ginkgophytes que angiospermas, y el polen monosulcate lisa no tiene características de angiospermas. Estos
personajes sugieren una posición ya sea en el linaje madre angiospermas o en algún grupo sin relación estrecha con las angiospermas
(Doyle y Donoghue 1993).

fósiles del Jurásico primeros nombrados Schmeissneria, que se supone originalmente para ser ejes reproductores de una
ginkgophyte, fueron reinterpretados byWang (2010b) como unidades compuestas de dos carpelos unidos con semillas encerradas
cojinete. Debido a la fusión carpelo evolucionó varias veces dentro de las angiospermas, este carácter apoyaría una posición en el
grupo corona, pero las hojas asociadas, estróbilos masculino, y polen son típicamente ginkgophytic (van Konijnenburg-van Cittert 2010).
Una posibilidad es que las unidades femeninos son homólogas con las denominadas cápsulas bivalvos del orden ginkgophyte
Czekanowskiales. Schmeissneria es poco probable que sea un vínculo entre las angiospermas y porque Ginkgophytes Gingko puede
ser el único grupo planta de semilla que ningún análisis molecular u otro nunca ha asociado con angiospermas.

Sin vasos bosque con picaduras escalariforme, denominado Sahnioxylon, were once compared with angiosperms, but
judging from the form of whole stems, they are probably Bennettitales (Bose & Sah 1954, Philippe et al. 1999). Philippe et al.
(2010) argued that Early-Middle Jurassic vesselless wood named Ecpagloxylon was more likely related to angiosperms because
it had additional detailed features shared with Amborella ( in which vesselless wood is presumably primitive) and the eudicots

Tetracentron and Trochodendron ( in which the absence of vessels is apparently due to reversal; Doyle & Endress 2000).
However, given that such wood may be ancestral in angiosperms, it is unclear whether Ecpagloxylon is a member of the crown
group or a stem relative, if it is most closely related to angiosperms.

Perhaps most tantalizing is a 36-mm elliptical leaf described by Seward (1904) as Phyllites sp. desde el Jurásico Medio Piedras
campo pizarra de Inglaterra (re fi gurada por Cleal y Rees 2003), que había trinerved-palmeada importante nerviación y venas
secundarias externas. Tal Nervadura es común en las angiospermas y no se conoce en otros lugares, pero no hay venas fi NER se
conservan, por lo que no se puede determinar si la hoja tenía el patrón reticular vena jerárquica típica de las angiospermas. Debido
a que los árboles moleculares implican que la venación ancestral en las angiospermas era pinadas, y nerviación palmeada surgió
de forma independiente inNymphaeales, Piperales y Eudicotyledoneae (Doyle 2007), este personaje tendería a cabo filitas within
the crown group. A relationship withNymphaeales would be consistent with the hypothesis that Jurassic angiosperms were still at
the ANITA grade. However, without preservation of the finer venation or cuticle, any assignment to the angiosperms must remain
tentative.

Despite howmuch we have learned about the first angiosperms from fossil and molecular data, the inconclusive results of
phylogenetic analyses of seed plants and the problems of interpretation of pre-Cretaceous records show how much we have yet
to learn about the origin of angiosperms. However, better informationon themorphology of knownor newoutgroups couldhave a
dramatic effect on our understanding.

DISCLOSURE STATEMENT

The author is not aware of any affiliations, memberships, funding, or financial holdings that might be perceived as affecting the
objectivity of this review.

www.annualreviews.org • Origin of Angiosperms 319

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Volume 40, 2012 Contents

Reminiscences From a Career in Geomicrobiology

Henry L. Ehrlich 1

Mixing and Transport of Isotopic Heterogeneity

in the Early Solar System
Alan P. Boss 23

Tracing Crustal Fluids: Applications of Natural 129 I and 36 Cl

Udo Fehn 45

SETI@home, BOINC, and Volunteer Distributed Computing

Eric J. Korpela 69

End-Permian Mass Extinction in the Oceans: An Ancient Analog

for the Twenty-First Century?
Jonathan L. Payne and Matthew E. Clapham 89

Magma Oceans in the Inner Solar System

Linda T. Elkins-Tanton 113

History of Seawater Carbonate Chemistry, Atmospheric CO 2,

and Ocean Acidification
Richard E. Zeebe 141

Biomimetic Properties of Minerals and the Search for Life in the

Martian Meteorite ALH84001
Jan Martel, David Young, Hsin-Hsin Peng, Cheng-Yeu Wu, and John D. Young 167

Archean Subduction: Fact or Fiction?

Jeroen van Hunen and Jean-Fran¸ cois Moyen 195

Molecular Paleohydrology: Interpreting the Hydrogen-Isotopic

Composition of Lipid Biomarkers from
Photosynthesizing Organisms
Dirk Sachse, Isabelle Billault, Gabriel J. Bowen, Yoshito Chikaraishi, Todd E. Dawson, Sarah J. Feakins,
Katherine H. Freeman, Clayton R. Magill, Francesca A. McInerney, Marcel T.J. van der Meer, Pratigya
Polissar, Richard J. Robins, Julian P. Sachs, Hanns-Ludwig Schmidt, Alex L. Sessions, James W.C. White,
Jason B. West, and Ansgar Kahmen
221

viii
Building Terrestrial Planets
A. Morbidelli, J.I. Lunine, D.P. O’Brien, S.N. Raymond, and K.J. Walsh 251

Paleontology of Earth’s Mantle

Norman H. Sleep, Dennis K. Bird, and Emily Pope 277

Molecular and Fossil Evidence on the Origin of Angiosperms

James A. Doyle 301

Infrasound: Connecting the Solid Earth, Oceans, and Atmosphere

M.A.H. Hedlin, K. Walker, D.P. Drob, and C.D. de Groot-Hedlin 327

Titan’s Methane Weather

Henry G. Roe 355

Extratropical Cooling, Interhemispheric Thermal Gradients,

and Tropical Climate Change
John C.H. Chiang and Andrew R. Friedman 383

The Role of H 2 O in Subduction Zone Magmatism

Timothy L. Grove, Christy B. Till, and Michael J. Krawczynski 413

Satellite Geomagnetism
Nils Olsen and Claudia Stolle 441

The Compositions of Kuiper Belt Objects

Michael E. Brown 467

Tectonics of the New Guinea Region

Suzanne L. Baldwin, Paul G. Fitzgerald, and Laura E. Webb 495

Processes on the Young Earth and the Habitats of Early Life

Nicholas T. Arndt and Euan G. Nisbet 521

The Deep, Dark Energy Biosphere: Intraterrestrial Life on Earth

Katrina J. Edwards, Keir Becker, and Frederick Colwell 551

Geophysics of Chemical Heterogeneity in the Mantle

Lars Stixrude and Carolina Lithgow-Bertelloni 569

The Habitability of Our Earth and Other Earths: Astrophysical,

Geochemical, Geophysical, and Biological Limits on Planet Habitability

Charles H. Lineweaver and Aditya Chopra 597

The Future of Arctic Sea Ice

Wieslaw Maslowski, Jaclyn Clement Kinney, Matthew Higgins, and Andrew
Roberts 625

The Mississippi Delta Region: Past, Present, and Future

Michael D. Blum and Harry H. Roberts 655

Contents ix
 Climate Change Impacts on the Organic Carbon Cycle at the
Land-Ocean Interface
Elizabeth A. Canuel, Sarah S. Cammer, Hadley A. McIntosh, and Christina R.
Pondell 685

Indexes

Cumulative Index of Contributing Authors, Volumes 31–40 713

Cumulative Index of Chapter Titles, Volumes 31–40 717

Errata

An online log of corrections to Annual Review of Earth and Planetary Sciences articles may be found at
http://earth.annualreviews.org

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