Panorama

biología v egeta l

Microorganismos dañinos que estimulan

el crecimiento vegetal
En ciertas condiciones de cultivo, algunos fitopatógenos
emiten compuestos volátiles beneficiosos para las plantas
Javier Pozueta Romero, Edurne Baroja Fernández y Francisco José Muñoz Pérez

L a demanda creciente de alimentos

como consecuencia del aumento
de la población mundial y la progresi-
va reducción de las superficies cultiva-
bles han llevado a los científicos a buscar
nuevos tratamientos que incrementen el
rendimiento de los cultivos de manera
sostenible y respetuosa con el ambiente.
Dichos tratamientos deberían superar y
complementar los actuales, basados en
la utilización de productos agroquími-
cos y el fomento de las interacciones en-
tre plantas y microorganismos beneficio-
sos. En un caso de serendipia, nuestro
laboratorio ha descubierto que, en de-
terminadas condiciones, los microorga-
nismos patógenos también producen sus-
tancias que favorecen el crecimiento de
las plantas e incrementan el rendimiento
de los cultivos.
Respuesta inesperada
Las bacterias y los hongos microscópicos
presentes en la filosfera (la superficie de
las hojas), la rizosfera (la región del sue-
lo inmediata a las raíces) y la endosfera
(el medio interno de la planta) sinteti-
zan sustancias, como lípidos, hormonas,
a b
carbohidratos, ácidos nucleicos y proteí-
nas, que regulan procesos relacionados
con el crecimiento de la planta. Estos
microorganismos emiten también una
amplia gama de compuestos volátiles
que, a modo de señales, participan en
innumerables procesos de comunicación
entre ellos y las plantas. Así, las mezclas
de compuestos volátiles procedentes de
los patógenos microbianos funcionan
normalmente como potentes agentes fi-
totóxicos. Por el contrario, los emitidos
por un reducido número de cepas de
bacterias y hongos de la rizosfera, típi-
camente catalogados como beneficiosos,
fomentan el crecimiento de las plantas y
su resistencia a los patógenos, según de-
mostraron en 2003 Joseph W. Kloepper,
Paul P. Paré y sus colaboradores, de la
Universidad de Auburn.
Pero, además, investigaciones llevadas
a cabo en nuestro laboratorio han demos-
trado que, de forma inesperada, una gran
variedad de microorganismos fitopató-
genos (tanto hongos como bacterias), en
determinadas condiciones de cultivo, pro-
ducen compuestos con propiedades bioes-
timulantes. Algunos de estos compuestos
son volátiles y, a dosis muy bajas, fomen-
tan el crecimiento vegetal, la floración,
la formación de frutos, el engrosamiento
de paredes celulares y la acumulación de
azúcares y aminoácidos en las hojas. En
concreto, al analizar los transcriptomas
(el conjunto de los ARN transcritos) y los
proteomas (el conjunto de las proteínas
sintetizadas) de plantas de la especie mo-
delo Arabidopsis thaliana sometidas a la
acción de compuestos volátiles del fitopa-
tógeno oportunista Alternaria alternata,
hemos observado cambios drásticos en
funciones relacionadas con la fotosíntesis,
la asimilación de nutrientes, la protección
contra diferentes tipos de estrés y el me-
tabolismo de la planta.
A pesar de las grandes diferencias
en la composición de los volatilomas (el
conjunto de los compuestos volátiles) de
los distintos microorganismos investiga-
dos hasta el momento, nuestros estudios
han revelado que la planta responde a
ellos mediante mecanismos moleculares
altamente conservados. Es más, hemos
comprobado que tales compuestos acti-
van rutas metabólicas casi desconocidas e
inexploradas hasta ahora. El efecto positi-
vo que ejercen no se limita a A. thaliana,
sino que se extiende también a especies
de elevado interés agronómico, como el
maíz, el arroz, el pimiento y el tomate. En
presencia de los compuestos volátiles en
cuestión, estos cultivos crecieron y flore-
cieron más deprisa que los no tratados, y
produjeron una mayor cantidad de frutos
y semillas.

Un caso de serendipia
c d Como sucede en numerosos descubri-
mientos científicos, el nuestro fue un caso
de serendipia, puesto que, al estudiar un
aspecto diferente de la fisiología vegetal,
hallamos algo inesperado y afortunado.
Durante varios años nuestro laboratorio
ha estado investigando los mecanismos
cortesía de los autores

bioquímicos y moleculares que regulan

PATÓGENOS «BUENOS»:Las plantas de la especie Arabidopsis thaliana que crecen junto el metabolismo vegetal. En 2008, el en-
a cultivos de hongos fitopatógenos, como Fusarium oxysporum (a), Aspergillus brasiliensis (b) tonces doctorando Ignacio Ezquer Garín,
y Wickerhamomyces anomalus (c), se desarrollan más que las que crecen sin el cultivo hoy en el Departamento de Biociencias
adyacente de hongos (d). de la Universidad de Milán, tuvo la poco

14  INVESTIGACIÓN Y CIENCIA, julio 2017

convencional ocurrencia de caracterizar
unas plantas cultivadas en medios con-
taminados por hongos patógenos, aun a
pesar de que las pautas generales de fun-
cionamiento de un laboratorio de biotec-
nología vegetal dictaban que tales culti-
vos deberían haber sido eliminados. Por
fortuna, los hongos contaminantes habían
crecido en zonas apartadas de las plan-
tas. Observamos que, lejos de sucumbir,
estas acumulaban cantidades excepcio-
nalmente elevadas de almidón y crecían
y florecían con rapidez. Interesados por
este fenómeno, decidimos realizar nue-
vas experiencias de manera controlada
haciendo uso de una amplia gama de mi-
croorganismos y plantas. La trascenden-
cia de los resultados obtenidos ha hecho
que el estudio de la respuesta de las plan-
tas a sustancias liberadas por los microor-
ganismos se haya convertido en una de
las líneas de investigación principales
de nuestro laboratorio.
¿Adaptación biológica?
Nuestro hallazgo, además de aportar
información relevante para el diseño de
nuevas estrategias biotecnológicas que
permitan incrementar la productividad
de los cultivos, saca a relucir cuestiones
relacionadas con el significado ecológico y
el origen evolutivo de las relaciones entre
las plantas y los microorganismos media-
das por compuestos volátiles.
Podría argumentarse que la comunica-
ción entre patógenos y plantas constituye
un caso particular de interacción entre un
depredador y su presa. De este modo, los
patógenos engañan a las plantas, a las que
«preparan» para que más tarde les sirvan
de huésped o alimento.
Pero también podría interpretarse como
un sistema de defensa de las plantas, que,
al ser sésiles, no pueden desplazarse ante
la presencia de un depredador. Se sabe
que los vegetales utilizan los compuestos
volátiles como mecanismo de advertencia
o atracción en las relaciones de comuni-
cación entre plantas o entre plantas e in-
sectos [véase «El olfato de las plantas»,
por Daniel Chamovitz; Investigación y
Ciencia, septiembre de 2012]. Es posible
pues, que, a lo largo de la evolución, las
plantas hayan seleccionado mecanismos
de defensa y supervivencia que se acti-
varían tras la percepción de señales de
peligro procedentes de depredadores
microscópicos localizados en lugares ale-
jados. Estos mecanismos se traducirían
en un fortalecimiento de las barreras de
protección (como el engrosamiento de las
paredes celulares), un mayor crecimiento
vegetal y el desarrollo acelerado de flores
y semillas.
Retos futuros
El estudio de la respuesta de las plantas
a los compuestos emitidos por patógenos
microbianos no ha hecho más que em-
pezar. Hasta el momento hemos logrado
«domesticar» a estos microorganismos
en el laboratorio para que trabajen en
nuestro beneficio.
Nos queda estudiar más a fondo la
respuesta de la planta a estas sustancias.
Si bien hemos aportado pruebas sobre
la existencia de mecanismos transcrip-
cionales de regulación de esta respuesta
(lo que significa que los compuestos vo-
látiles ejercen su efecto al modificar la
transcripción y, por consiguiente, la sín-
tesis de proteínas), recientemente hemos
observado que a veces esta se produce
con demasiada rapidez como para ser
controlada a nivel transcripcional. Uno
de los retos que afrontamos consiste en
caracterizar los mecanismos de percep-
ción, señalización y respuesta rápida de
las plantas a los compuestos volátiles,
por ejemplo, mediante los cambios en el
estado de oxidación-reducción de las pro-
teínas implicadas. Los estudios basados
en la electrofisiología y en técnicas avan-
zadas de proteómica redox (que estudia
las proteínas en su estado de oxidación-
reducción) serán fundamentales para in-
vestigar este aspecto.
Otro de los retos importantes con-
siste en identificar nuevos compuestos
volátiles microbianos con propiedades
bioestimulantes, determinar su estruc-
tura química, conocer las concentracio-
nes en las que operan e investigar si lo
hacen de manera individual o sinérgica.
Hasta el momento se han descrito muy
pocos y corresponden a microorganis-
mos catalogados como «beneficiosos».
En concreto, en la bibliografía se han
identificado 1000 compuestos producidos
por 400  especies bacterianas y fúngicas.
El listado de estas sustancias, su origen y
otras características se recogen en la ba-
se de datos mVOC (bioinformatics.chari-
te.de/mvoc), de libre acceso. Teniendo en
cuenta que tan solo se han descrito unas
10.000 especies microbianas del millón
que se estima que pueden existir en la
Tierra, resulta evidente que los microor-
ganismos, tanto «buenos» como «malos»,
constituyen una enorme cantera aún inex-
plorada e inexplotada de compuestos vo-
látiles con estructuras y propiedades de
elevado potencial biotecnológico. Nuestro
descubrimiento fortuito ha multiplicado
notablemente las posibilidades de identi-
ficar nuevas sustancias bioestimulantes,
ya que, a partir de ahora, los estudios de
bioprospección pueden abarcar un núme-
ro de especies y cepas microbianas muy
superior al imaginado por Kloeper, Paré
y sus colaboradores.
Cuando hayamos superado los retos
arriba mencionados, deberán extrapo-
larse los resultados a las condiciones de
campo, en cultivos experimentales. En
ellos, el crecimiento, el desarrollo y el
metabolismo de las plantas, y la relación
de estas con su entorno, están sujetos a
variaciones que ocurren en una comple-
ja red de procesos altamente regulados.
Se necesitará, por tanto, la cooperación
interdisciplinar y transversal de cientí-
ficos e ingenieros agrónomos, así como
el empleo de infraestructuras y técnicas
de obtención masiva e interpretación de
datos. En la actualidad, nuestra colabo-
ración con la empresa privada y con va-
rios laboratorios europeos y japoneses
nos está permitiendo desarrollar varios
proyectos cuya finalidad última es avan-
zar y transferir a la sociedad nuestro
conocimiento sobre el modo de acción
de sustancias (tanto volátiles como no
volátiles) emitidas por microorganismos
patógenos.
—Javier Pozueta Romero
—Edurne Baroja Fernández
—Francisco José Muñoz Pérez
Instituto de Agrobiotecnología
de Navarra (Universidad Pública
de Navarra-CSIC,
Gobierno de Navarra)
PARA SABER MÁS
Bacterial volatiles promote growth in
Arabidopsis.Choong-Min Ryu et al. en
Proceedings of the Natural Academy of Sciences,
vol. 100, n.o 8, págs. 4927-4932, 2003.
Volatile compounds emitted by diverse
phytopathogenic microorganisms promote
plant growth and flowering through
cytokinin action.Ángela María Sánchez
López et al. en Plant Cell and Environment,
vol. 39, págs. 2592-2608, 2016.
Arabidopsis responds to Alternaria alternata
volatiles by triggering plastid phospho-
glucose isomerase-independent mecha-
nisms.Ángela María Sánchez López et al.
en Plant Physiology, vol. 172, págs. 1989-2001,
2016.
en nuestro archivo
Mecanismos químicos de defensa en las
plantas.Jorge M. Vivanco et al. en IyC,
febrero de 2005.
Julio 2017, InvestigacionyCiencia.es  15