Está en la página 1de 9

Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use.

Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

Revisiones

Complicaciones gastrointestinales de la nutrición enteral


en el paciente crítico
J.C. MONTEJO, J. JIMÉNEZ, J. ORDÓÑEZ, T. CAPARRÓS, A. GARCÍA, C. ORTIZ, J. LÓPEZ
Y GRUPO DE TRABAJO DE METABOLISMO Y NUTRICIÓN DE LA SEMICYUC

Fundamento. La nutrición enteral (NE) es cada Conclusiones. La aplicación práctica de la NE


vez más utilizada en el paciente crítico. No obs- en el paciente crítico se encuentra limitada por la
tante, la presencia de complicaciones gastroin- elevada frecuencia de complicaciones gastroin-
testinales asociadas es uno de los obstáculos testinales. El conocimiento de las mismas y el
que dificultan la efectividad de la técnica. El interés en este campo, junto con los datos pro-
objetivo de la presente revisión es actualizar cedentes de las investigaciones todavía nece-
los conocimientos sobre este tipo de complica- sarias, son los condicionantes de sus resul-
ciones. tados.
Métodos. Revisión bibliográfica de los estu-
dios recogidos en MEDLINE. PALABRAS CLAVE: nutrición enteral, complicaciones gas-
Resultados. La incidencia de complicaciones trointestinales, residuo gástrico, vómitos, distensión abdominal,
gastrointestinales se mantiene elevada. El au- estreñimiento, diarrea, aspiración.
mento del residuo gástrico es la complicación
más frecuente y requiere medidas adicionales,
como el empleo de fármacos procinéticos o de GASTROINTESTINAL COMPLICATIONS
sondas transpilóricas, para su control. El estre- OF ENTERAL NUTRITION IN CRITICALLY-ILL
ñimiento es la segunda complicación en frecuen- PATIENTS
cia, aunque plantea problemas de definición. La Background. Enteral nutrition is becoming
diarrea asociada a la NE sigue siendo motivo de more frequently used in critically-ill patients. Ne-
confusión en cuanto a los factores causales, vertheless, the presence of associated gastroin-
aunque parece existir una tendencia hacia el em- testinal complications is one of the obstacles
pleo de definiciones objetivas, lo que contribuirá that reduces the effectiveness of this technique.
al conocimiento de su incidencia real. La disten- The aim of the present review was to provide an
sión abdominal parece ser un mecanismo de de- update of this type of complication.
fensa ante el uso de la NE en situaciones de per- Methods. Bibliographic revision of studies in
fusión intestinal límite. La disfunción del esfínter the MEDLINE database.
esofágico inferior, expresada clínicamente me- Results. The incidence of gastrointestinal
diante la regurgitación de la dieta y/o los vómi- complications continues to be high. Increased
tos, presenta una situación de riesgo para el gastric residuals constitute the most common
desarrollo de broncoaspiración y neumonía se- complication, requiring additional measures such
cundaria. as the use of prokinectic drugs and trans– pylo-
ric catheters. Constipation is the second most
frequent complication, although definition of this
condition is unclear. The causes of diarrhea as-
Correspondencia: Dr. J.C. Montejo González. sociated with enteral nutrition are still a source
Servicio de Medicina Intensiva. 2.ª planta. Hospital 12 de Octubre. of confusion, although there is a tendency to-
Ctra. de Andalucía, Km 5,4. 28041 Madrid.
wards objetive definitions, which will contribu-
Manuscrito aceptado el 28-II-2001. te to determination of the real incidence of this

152
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

J.C. MONTEJO ET AL.– COMPLICACIONES GASTROINTESTINALES DE LA NUTRICIÓN ENTERAL EN EL PACIENTE CRÍTICO

disorder. Abdominal distension seems to be a diarrea, vómitos, regurgitación de la dieta y disten-


defense mechanism against the use of enteral sión abdominal.
nutrition in extreme situations of intestinal perfu- A pesar de los avances en este campo, es todavía
sion. Dysfunction of the inferior esophageal sp- difícil poder comparar los resultados de diferentes
hincter and is clinically expressed by regurgita- grupos debido, fundamentalmente, a la falta de cri-
tion of food and/or by vomiting, which indicates terios homogéneos para definir dichas complicacio-
risk for the development of bronchoaspiration nes. Además, el interés y la experiencia en el mane-
and secondary pneumonia. jo de la NE influyen en los resultados comunicados
Conclusions. The high frequency of gastroin- sobre la importancia de las complicaciones.
testinal complications limits applications of ente- Los datos más recientes indican que la frecuencia
ral nutrition in critically ill patients. Knowledge of
global de las complicaciones gastrointestinales re-
these complications and interest in this field, to-
gether with the data from future studies will con-
lacionadas con la NE sigue siendo elevada, encon-
dition the results.
trándose cercana al 50% de los pacientes tratados
(tabla 1). No obstante, del mismo modo que es im-
KEY WORDS: enteral nutrition, gastrointestinal complications, portante considerar la elevada frecuencia de compli-
increase in gastric residuals, vomiting, abdominal distension, caciones gastrointestinales, debe tenerse en cuenta
constipation, diarrhea. que el manejo de las mismas mediante protocolos
adecuados hace que pueda mantenerse la NE en la
(Med Intensiva 2001; 25: 152-160) mayoría de los casos, siendo necesario recurrir a
la retirada definitiva de la NE en, aproximadamente,
un 15% de los pacientes tratados.
INTRODUCCIÓN
La nutrición enteral (NE) es una técnica de utili-
Implicaciones clínicas de la presencia
zación cada vez más extendida cuando se plantea el
de complicaciones gastrointestinales
soporte nutricional del paciente crítico1,2. Ello es de-
asociadas a la NE
bido al hecho de que las indicaciones actuales de la
NE contemplan su empleo en pacientes que previa- 1. Disminución del volumen aportado. La presen-
mente eran tratados con nutrición parenteral y a la cia de complicaciones gastrointestinales supone una
constatación de que cada vez son más evidentes las disminución de la ingesta de nutrientes por vía ente-
pruebas de la contribución positiva de la NE a la ral9-11 y puede conducir al compromiso nutricional
evolución de los pacientes3,4. de los pacientes afectados. En muchas ocasiones, la
No obstante, aunque la experiencia alcanzada en suspensión transitoria de la dieta o la disminución
el empleo de la NE ha permitido disminuir el núme- del ritmo de infusión, indicados para el control de
ro de complicaciones asociadas, persisten todavía las complicaciones, se mantienen de manera inco-
problemas que, no tanto por su gravedad sino por su rrecta y son responsables del descenso en el aporte
frecuencia, pueden limitar su utilización en los pa- de nutrientes6.
cientes críticos5,6. 2. Efecto pronóstico. En varios trabajos7,12 puede
Las complicaciones clásicamente asociadas a la encontrarse una relación entre la tolerancia a la
NE son englobadas en cuatro grandes grupos: mecá- dieta enteral y la evolución de los pacientes: pará-
nicas, infecciosas, metabólicas y gastrointestinales. metros como la estancia en UCI y la mortalidad
Este último grupo es el que se presenta con mayor son mayores en el grupo que presenta complica-
frecuencia y el que constituye el motivo de la pre- ciones gastrointestinales. Aunque los datos existen-
sente revisión. tes no proceden de estudios diseñados específica-
El estudio COMGINE (Complicaciones Gastroin- mente para este fin, parece que la intolerancia a la
testinales de la Nutrición Enteral), llevado a cabo dieta es un indicador pronóstico en los pacientes
por el Grupo de Trabajo de Metabolismo y Nutri- críticos.
ción de la SEMICYUC, nos permitió establecer la
frecuencia de dichas complicaciones en las UCI de
nuestro entorno. La reciente publicación del estudio7 TABLA 1. Frecuencia de complicaciones
vuelve a poner de actualidad el tema y nos lleva a gastrointestinales relacionadas con la nutrición
revisar los factores relacionados con cada una de las enteral en UCI
complicaciones, actualizando, de este modo, publi- COMGINE, Casado, Heyland, Heyland,
caciones previas8. 1999 1997 1995 1999

Pacientes (n) 400 152 73 95


Complicaciones totales (%) 62,8
Frecuencia de las complicaciones Aumento del residuo
gastrointestinales gástrico (%) 39 70,4 51 60
Estreñimiento (%) 15,7 38,2
Cuando la NE se aplica mediante sonda nasogás- Diarrea (%) 14,7 10,5
trica, como en la gran mayoría de nuestras UCI, las Distensión abdominal (%) 13,2 3,3
Vómitos (%) 12,2 21 5,1
complicaciones gastrointestinales que pueden apare- Regurgitación (%) 5,5 13,2
cer son: aumento del residuo gástrico, estreñimiento,

153
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

MEDICINA INTENSIVA, VOL. 25, NÚM. 4, 2001

3. Complicaciones infecciosas. La NE es conside- TABLA 2. Principales factores que pueden alterar


rada como un factor de riesgo para el desarrollo de el vaciamiento gástrico en pacientes críticos
neumonía asociada a la ventilación mecánica13. La Alteraciones patológicas previas
teoría de la “vía gastropulmonar” para explicar el Diabetes mellitus
paso de gérmenes al árbol bronquial como conse- Vagotomía
Seudoobstrucción intestinal
cuencia de un reflujo gastroesofágico no ha sido su- Miopatías
ficientemente sustentada aunque, por el momento, Diagnóstico al ingreso
es la hipótesis más probable. Lesión cerebral
Grandes quemados
Cirugía mayor
Pancreatitis
COMPLICACIONES Traumatismo medular
GASTROINTESTINALES Alteraciones bioquímicas
Hiperglucemia
Hipopotasemia
Aumento del residuo gástrico Fármacos
Opiáceos
El aumento del residuo gástrico (ARG) es la com- Dopamina
plicación más frecuente de la NE en los pacientes crí- Antiácidos
ticos que reciben la dieta por vía gástrica7,10,14-16. Se Otros factores
define como “la presencia de un volumen residual Ansiedad
Dolor
superior a 200 ml obtenido en cada valoración Infección
del contenido gástrico”7. Esta cifra es la que puede
encontrarse con más frecuencia en la bibliografía17,
aunque se han referido valores comprendidos entre
60 y 300 ml. La determinación del volumen residual no es del mismo grado en todos los pacientes críti-
es el método más utilizado para constatar el vacia- cos; factores como el empleo de fármacos, el diag-
miento gástrico en el entorno clínico, si bien éste nóstico de ingreso o la gravedad influyen en el nivel
sólo permite obtener una información aproximada de afectación del vaciamiento gástrico25.
sobre la motilidad gástrica. Este aspecto ha sido En algunos grupos de pacientes se describe una
puesto de manifiesto en un reciente estudio que especial incidencia en la alteración del vaciamiento
identifica pacientes con aumento del residuo gástri- gástrico: éste es el caso de los pacientes con lesión
co pero con motilidad gástrica normal según los re- cerebral de diverso origen26,27, que, por tanto, pue-
sultados del test de absorción del paracetamol18. No den presentar una mayor frecuencia de ARG. En es-
obstante, y a pesar de ésta y otras limitaciones des- tos pacientes se ha propuesto la utilización precoz
critas19, la definición del ARG basada en la cantidad de vías de acceso diferentes a la SNG con el objeti-
del residuo gástrico debe seguir siendo recomendada vo de mejorar la tolerancia a la NE28,29.
hasta que pueda disponerse de pruebas de motilidad Es frecuente que en el manejo inicial de las situa-
gástrica rápidas y aplicables a “pie de cama”. ciones de ARG se proceda a la retirada transitoria de
El fenómeno del “íleo gástrico parcial” que acom- la NE. Dada la elevada incidencia del ARG, las mo-
paña a las situaciones críticas es bien conocido y pue- dificaciones en el ritmo de administración de la die-
de explicar la elevada incidencia de ARG. La cau- ta instauradas para el control de esta complicación
sa de esta elevada frecuencia de intolerancia gástrica son responsables, en gran medida, de que la eficacia
es multifactorial, dado que los factores que regulan media de la NE no sea óptima: tanto en el estudio
el vaciamiento gástrico son diferentes y que su afec- COMGINE como en un trabajo similar de Heyland
tación es casi habitual en las situaciones críticas et al30 se refiere que los pacientes recibieron, como
(tabla 2). Tanto la inestabilidad hemodinámica, valor medio durante el periodo de estudio, entre el
como los fármacos de uso frecuente en UCI (sedan- 65 y el 75% de los requerimientos calculados. Como
tes, fármacos vasoactivos) o la ventilación mecánica se ha mencionado, el principal responsable de esta
pueden alterar la motilidad normal del tracto digesti- “hiponutrición” fue el ARG.
vo. En recientes estudios prospectivos puede demos- Para el control del ARG pueden emplearse dos ti-
trarse el papel de los opiáceos20 o de la dopamina21 pos de tratamientos, a veces de manera conjunta: a)
(incluso a dosis bajas de 4 mg/kg/min) en el enlente- fármacos procinéticos, y b) vías de acceso transpiló-
cimiento de la motilidad gástrica. ricas.
Entre el 50 y el 80% de los pacientes críticos
presentan alteraciones en la motilidad gástrica. Di- 1. Fármacos procinéticos. La utilización de estos
versos autores han llevado a cabo estudios para va- fármacos (metoclopramida, cisaprida, domperidona
lorar el vaciamiento gástrico en pacientes críticos o eritromicina) es recomendada como método inicial
sometidos a ventilación mecánica. Tanto los méto- para el control del ARG. Su eficacia en esta indica-
dos manométricos22 como los isotópicos23 o los far- ción se encuentra reflejada en estudios controla-
macológicos (test de absorción de paracetamol24) dos31-35. Los fármacos procinéticos más utilizados
demuestran una importante alteración en el vacia- son la metoclopramida y la cisaprida. Este último,
miento gástrico que puede ser responsable de la ele- que parece ser más eficaz que la metoclopramida,
vada frecuencia de ARG. No obstante, la alteración cuenta con la desventaja de su efecto arritmogénico

154
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

J.C. MONTEJO ET AL.– COMPLICACIONES GASTROINTESTINALES DE LA NUTRICIÓN ENTERAL EN EL PACIENTE CRÍTICO

(produce una prolongación del intervalo QT) y de TABLA 3. Estudio COMGINE. Criterios
que su metabolismo hepático mediado por la vía del para el diagnóstico de estreñimiento
citocromo P450 favorece la aparición de interaccio- N.º de días sin deposición Pacientes con diagnóstico de estreñimiento (%)
nes medicamentosas con otros fármacos (como el
<3 6,5
ketoconazol, la claritromicina o la eritromicina) me- 3-5 43,5
tabolizados por la misma vía. Por este motivo, algu- 5-7 29,0
nos autores sugieren la restricción del empleo de 7-9 11,3
cisaprida y la utilización de eritromicina como pro- 9-11 3,2
cinético de elección en los pacientes críticos36. 11-13 3,2
13-15 1,5
La utilidad de estos fármacos en la prevención > 15 1,5
del desarrollo de ARG ha sido recientemente valora-
da, investigándose si el empleo “preventivo” de fár-
macos procinéticos podría disminuir el reflujo gas-
troesofágico y la incidencia de neumonía secundaria plicación más frecuente que la diarrea. No existe
a broncoaspiración. No obstante, a pesar de lo atrac- una definición uniformemente aceptada para el es-
tivo de la hipótesis, los resultados obtenidos no la treñimiento en estos pacientes. Cuando se emplea
confirman37. una definición amplia, basada en el criterio del mé-
2. Vías de acceso transpilóricas. Su empleo se dico responsable del paciente, puede apreciarse una
encontraría indicado en los pacientes con ARG per- gran disparidad en el número de días sin deposición
sistente y no controlado con procinéticos. Las son- que son “permitidos” antes del diagnóstico de estre-
das nasogastroyeyunales de doble o triple luz reúnen ñimiento y de la consecuente introducción de los
características ideales para ser empleadas en estas medios de tratamiento destinados a su control (ta-
situaciones (con una única sonda se hace posible la bla 3). Parece razonable considerar que existe estre-
administración intrayeyunal de la dieta al mismo ñimiento en los pacientes que no presenten una
tiempo que la vía gástrica puede ser utilizada para deposición cada 3 días tras el inicio de la NE.
valorar la cantidad y el aspecto del contenido gástri- Dado que el estreñimiento es una complicación
co). El empleo de este tipo de sondas permite la ad- poco estudiada en los pacientes críticos, sus causas
ministración eficaz de la dieta enteral por vía trans- no han sido aclaradas en estudios controlados. Pue-
pilórica en pacientes que no la toleran por vía de especularse que en la génesis de esta complica-
gástrica38. Ello previene los riesgos asociados a la ción se encuentran factores como: a) alteraciones en
nutrición parenteral, que sería la única alternativa de la motilidad intestinal secundarias al proceso patoló-
soporte nutricional en los pacientes con ARG persis- gico; b) cambios inducidos por diferentes fármacos
tente. La inserción de la sonda puede realizarse “a de empleo habitual (sedantes, opiáceos, etc.), y c) un
pie de cama” mediante alguna de las técnicas de co- aporte de fibra dietética insuficiente en relación con
locación “a ciegas” que han sido descritas39, aunque el contenido en la alimentación normal.
a veces es necesario recurrir a técnicas adicionales, En la valoración de los pacientes con estreñi-
como la endoscopia digestiva o la radiología, para el miento deben seguirse las recomendaciones habitua-
paso transpilórico de la misma. Recientemente, se les (valoración clínica del abdomen, tacto rectal,
ha descrito una técnica basada en el empleo de un exploraciones radiológicas) aunque considerando
electrocardiógrafo, que parece conseguir buenos re- algunas características especiales. En estos pacientes
sultados en el paso transpilórico de la sonda40. se ha descrito un patrón específico de acumulación
El tratamiento de la intolerancia gástrica a la NE de restos fecales en el colon ascendente y transverso41,
reviste cierta importancia, no sólo con el objetivo de por lo que los hallazgos exploratorios (tacto rectal)
conseguir el aporte de los requerimientos nutriciona- pueden ser negativos en pacientes con prolongada au-
les sino también con el fin de impedir el desarrollo sencia de deposición. Además, la impactación fecal
de otras complicaciones como la neumonía secun- puede dar lugar a “diarrea acuosa”, por irritación de la
daria a la aspiración de la dieta. El descenso de la mucosa del colon, lo que complica el diagnóstico de
motilidad gástrica puede acompañarse de reflujo estreñimiento.
duodeno-gástrico, sobrecrecimiento bacteriano in- En la prevención del estreñimiento, el papel de la
traluminal y reflujo gastroduodenal. Aunque el pa- fibra dietética es importante en pacientes que reci-
pel de estos factores en la génesis de la neumonía ben NE de manera prolongada42. En estos casos, la
secundaria sigue siendo motivo de controversia, fibra dietética insoluble, como los derivados de ce-
desde un punto de vista teórico sería aconsejable el lulosa o el polisacárido de soja, mejora el comporta-
tratamiento agresivo del ARG con el fin de prevenir miento del tránsito intestinal incrementando el bolo
el desarrollo de complicaciones infecciosas pulmo- fecal y disminuyendo la necesidad de laxantes. En
nares en los pacientes tratados con NE. pacientes críticos no se ha investigado de manera
controlada el papel de la fibra dietética en la preven-
ción o el tratamiento del estreñimiento asociado a
la NE43.
Estreñimiento
La utilidad de los fármacos procinéticos en la
Al menos en nuestra experiencia, el estreñimiento prevención del estreñimiento ha sido valorada en el
en los pacientes que reciben NE en UCI es una com- postoperatorio de cirugía digestiva. En estos casos,

155
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

MEDICINA INTENSIVA, VOL. 25, NÚM. 4, 2001

el tratamiento con cisaprida favorece la recupera- TABLA 4. Causas de diarrea asociada


ción de la actividad motora del colon y el retorno de a la nutrición enteral
la eliminación fecal44,45. Factores relacionados con la dieta
Hiperosmolaridad
Elevado contenido en grasa
Bajo contenido en sodio
Diarrea asociada a la nutrición enteral Factores relacionados con la técnica de administración
Infusión “en bolos”
Después de varios años de confusión sobre el Infusión rápida transpilórica
tema, con profusión de definiciones distintas para la Infusión de dietas con baja temperatura
diarrea que presentan los pacientes tratados con NE, Causas infecciosas
Contaminación de la dieta
la mayoría de los autores están de acuerdo actual- Infección por C. difficile
mente en que esta complicación requiere ser defini- Fármacos administrados al paciente
da de manera objetiva, mediante parámetros clara- Antibióticos
mente identificables en el terreno clínico. Según la Agentes hiperosmolares
definición propuesta en el estudio COMGINE, se Jarabes/soluciones con sorbitol
Antiácidos
considera que el paciente presenta diarrea “si el nú- Laxantes
mero de deposiciones es igual o superior a 5 en un Agentes procinéticos
período de 24 h o si el paciente presenta dos deposi- Metoclopramida, cisaprida
ciones de un volumen estimado superior a 1.000 Antiarrítmicos
Quinidina
ml/deposición en el mismo período”. Esta definición Agentes inotrópicos
ha sido aceptada en nuestro entorno y permite una Digoxina
valoración adecuada de la magnitud del problema, Fármacos vasoactivos (simpaticomiméticos)
por lo que puede ser recomendada. Antihipertensivos
Debido a los problemas de definición indicados, Fármacos citotóxicos/inmunosupresores
Antiinflamatorios no esteroides
el rango de frecuencia descrito para la diarrea aso- Broncodilatadores
ciada a la NE (DANE) en pacientes críticos es muy Antagonistas-H2
amplio (entre el 20 y el 70%). No obstante, según Patología subyacente
los datos más recientes de los grupos que utilizan Isquemia intestinal
Hipoperfusión intestinal
definiciones objetivas para la DANE, la incidencia Por situaciones de bajo gasto cardíaco
de dicha complicación en estos pacientes queda li- Por fármacos vasoactivos
mitada al 10-18%15,46,47. Obstrucción intestinal incompleta
La opinión de que la dieta enteral es el único fac- Impactación fecal
tor responsable de la diarrea se encuentra, todavía, Reposo intestinal prolongado
Desnutrición grave
muy extendida. No obstante, el incremento de cono- Hipoalbuminemia
cimientos en nutrición enteral indica que la propia Alteraciones de la motilidad intestinal
dieta no es el principal causante de la diarrea y que Malabsorción
deben ser considerados otros factores. Estudios diri- Por trastornos de la mucosa digestiva
Por alteraciones en la secreción biliar
gidos a investigar las causas de la diarrea indican Por alteraciones en la secreción pancreática
que la dieta es considerada responsable en un por- Insuficiencia respiratoria aguda
centaje de casos no superior al 25%48. Ventilación mecánica
Los factores que pueden conducir al desarrollo de Fracaso multiorgánico
DANE son múltiples, como se aprecia en el amplio
listado que puede confeccionarse considerando los
diferentes mecanismos propuestos como producto- librio ecológico existente en la luz intestinal y a la
res o favorecedores de la misma49-51 (tabla 4). Cabe consecuente disminución en la cantidad producida
destacar que las causas infecciosas de DANE son de ácidos grasos de cadena corta, privando a la mu-
frecuentes. La infección por Cl. difficile puede ser cosa digestiva de una de sus fuentes tróficas predo-
responsable de la diarrea en un porcentaje de casos minantes56.
que puede llegar hasta el 50%52 y parece ser más Algunos autores han indicado que la DANE pue-
frecuente en los pacientes que reciben la dieta por de ser consecuencia de una alteración en la función
vía transpilórica53. Por otro lado, la contaminación del colon inducida de manera refleja por la adminis-
de la dieta puede ejercer un papel de mayor relevan- tración intragástrica de la dieta57,58; consecuente-
cia que otros factores en la presencia de DANE54. El mente, los pacientes que desarrollan diarrea con NE
interés de los “sistemas cerrados” para la adminis- intragástrica deberían beneficiarse del cambio a una
tración de la NE, con el fin de disminuir la contami- vía transpilórica para controlar la diarrea51,59.
nación de la dieta y las complicaciones infecciosas Para la prevención de la DANE se ha sugerido el
en los pacientes, ha sido destacado55. empleo de la fibra dietética y de otras modificacio-
El 60% de los casos de diarrea pueden ser produ- nes destinadas a restaurar el equilibrio microbio-
cidos por diferentes medicaciones48. Entre ellas, los lógico intraluminal en el tubo digestivo. La fibra
antibióticos son los que con mayor frecuencia han dietética desempeña un papel importante en el man-
sido relacionados con la presencia de diarrea, que tenimiento de la integridad de la mucosa digestiva.
sería debida principalmente a la alteración del equi- La fibra soluble, que es la principal responsable de

156
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

J.C. MONTEJO ET AL.– COMPLICACIONES GASTROINTESTINALES DE LA NUTRICIÓN ENTERAL EN EL PACIENTE CRÍTICO

Diarrea asociada
a la nutrición enteral

Valoración clinica

¿Se detectan otros problemas? Sí Suspensión transitoria de


la nutrición enteral

No Tipo de diarrea

Inicial (días 1-4) Tardía (días 4-final)

Disminuir ritmo de perfusión (50%) Dieta con fibra 1.000 ml/día

¿Persiste diarrea ¿Persiste diarrea


8 h después? No No 8 h después?

Sí Sí

Cambiar tipo de dieta Dieta con fibra 500 ml/día


Investigar toxina C. difficile

¿Persiste diarrea
8 h después? No No ¿Persiste diarrea
8 h después?

Sí Sí

Mantener pauta 12 h
Volver a pauta inicial

Suspender dieta
Medicación antidiarreica

Fig. 1. Protocolo para el control de la diarrea en nutrición enteral.

este efecto beneficioso, puede prevenir la DANE o de ciertos tipos de levaduras, como Sacharomyces
contribuir a su control una vez presente60-62. boulardii64 o Lactobacillus acidophillus65, puede
La adición de diferentes sustancias “mucilagino- conseguir buenos resultados tanto en la prevención
sas”63 a la dieta enteral o la administración conjunta como en el tratamiento de la DANE. El concepto de

157
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

MEDICINA INTENSIVA, VOL. 25, NÚM. 4, 2001

“econutrición”66 hace referencia al empleo de la fi- de alteración en la absorción intestinal a pesar de la


bra y de otros sustratos conjuntamente con diversos situación hemodinámica20.
tipos de microorganismos (especialmente Lactoba- Los datos existentes sobre las características mo-
cillus) con el objetivo de recuperar el equilibrio eco- toras del tubo digestivo en pacientes críticos son es-
lógico intestinal. Se han diseñado algunas dietas casos. Los estudios manométricos indican que, a pe-
basadas en este concepto y sus resultados son espe- sar de que la motilidad intestinal se encuentra
ranzadores, aunque todavía son necesarios estudios presente en la mayoría de los casos, la propagación
concluyentes sobre su aplicabilidad clínica. de las ondas de presión no sigue un patrón normal
Ante la aparición de diarrea en un paciente trata- en un porcentaje elevado de los pacientes70. Dicho
do con nutrición enteral debe procederse de manera de otro modo, la existencia de actividad motora en
sistematizada para el mejor control del problema. el intestino delgado no significa que la organización
Asumiendo que el diagnóstico de DANE es correcto o la modulación de las contracciones intestinales sea
(para lo cual debe disponerse de una definición ob- normal. Este hecho debe tenerse en cuenta a la hora
jetiva que no dé lugar a equívocos), debe proceder- de iniciar o mantener la NE en situaciones como la
se, en primer lugar, a la valoración de las causas inestabilidad hemodinámica o la hipoperfusión in-
probables en cada caso concreto. En este sentido, la testinal, en las que pueda anticiparse un “elevado
revisión de la medicación administrada al paciente y riesgo” para el desarrollo de distensión abdominal.
la investigación de probables causas infecciosas per- La distensión abdominal constituye, en cualquier
miten descubrir el factor causal en muchas ocasio- caso, una señal de alarma que, presumiblemente, in-
nes. Considerar la propia dieta enteral como respon- dica una incapacidad del tubo digestivo para proce-
sable de la diarrea debería ser un diagnóstico de sar los sustratos infundidos. Dicha incapacidad pue-
exclusión y aceptarse sólo en caso de ausencia de de ser debida a una hipofunción secundaria al
otros factores conocidos que la produzcan. No obs- proceso patológico global, sin enfermedad intestinal
tante, antes de proceder a la suspensión completa de subyacente, o a la existencia de enfermedad intrab-
la dieta es aconsejable observar el efecto de pasos dominal. En cualquier caso, la presencia de disten-
intermedios como el cambio de dieta, la disminu- sión abdominal obliga a la suspensión de la dieta y a
ción del ritmo de infusión o, incluso, el cambio a la valoración del paciente, tanto desde el punto de
una vía de acceso transpilórica. El manejo protocoli- vista local (abdominal) como en su situación gene-
zado de estas modificaciones (fig. 1) facilita la labor ral. La dieta podrá ser de nuevo instaurada tras des-
del grupo de trabajo y permite mantener la NE en cartar alteraciones significativas.
muchas ocasiones. Han sido aplicados diferentes fármacos para nor-
malizar las alteraciones de la motilidad intestinal en
pacientes críticos. Los resultados no son concluyen-
tes, por lo que se requieren estudios controlados
Distensión abdominal
para definir la utilidad del tratamiento farmacológi-
De manera amplia, la distensión abdominal pue- co de la hipomotilidad intestinal en estos casos71.
de ser definida como “el cambio en la exploración
abdominal con respecto a la que el paciente presen-
taba antes del inicio de la NE, con timpanismo y/o
Vómitos. Regurgitación de la dieta
ausencia de ruidos peristálticos”7. La distensión ab-
dominal en los pacientes que reciben NE refleja, Se considera regurgitación a la “presencia de die-
probablemente, un desequilibrio entre el aporte ta en las cavidades oral o nasal del paciente, con o
de nutrientes y la capacidad funcional del sistema sin exteriorización de la misma”7. Es frecuente que
digestivo. Este desequilibrio puede ser especial- esta complicación sea notificada por el personal de
mente significativo en los casos de nutrición intra- enfermería, tras apreciarla en el transcurso de los
yeyunal. cuidados higiénicos habituales a los pacientes.
En situaciones de hipoperfusión intestinal, como En ocasiones, la regurgitación es consecuencia de
en los pacientes que reciben tratamiento con fárma- la localización supradiafragmática de la sonda naso-
cos vasoactivos, algunos autores consideran que gástrica, extremo que puede ser constatado con la
existe una contraindicación para el empleo de la valoración cuidadosa de la radiografía de tórax. No
NE67. Algunas complicaciones graves (como la ne- obstante, en la mayoría de los casos tanto la regurgi-
crosis intestinal no oclusiva) que han sido atribuidas tación como el vómito son indicadores de alteración
al empleo de la NE68,69 podrían estar relacionadas en el vaciamiento gástrico, asociándose además una
con una situación de limitación en el flujo sanguíneo disfunción del esfínter esofágico inferior que puede
del tubo digestivo, lo que daría lugar a cambios is- estar motivada por diversas causas. Los estudios iso-
quémicos en la pared intestinal. tópicos realizados por Ibáñez et al23,72 y por Torres
No obstante, algunos datos indican que la inesta- et al73 han permitido demostrar que el empleo de
bilidad hemodinámica no supone la anulación fun- sondas de grueso calibre o la posición en decúbito
cional del tubo digestivo. En un grupo de pacientes supino favorecen en gran medida el reflujo gastro-
en el postoperatorio de cirugía cardíaca, y hemo- esofágico de la dieta y la neumonía secundaria. De
dinámicamente inestables, la aplicación del test acuerdo con ello, la posición semisedante (45°) de
de absorción del paracetamol indicó una ausencia los pacientes y la utilización de sondas nasogástricas

158
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

J.C. MONTEJO ET AL.– COMPLICACIONES GASTROINTESTINALES DE LA NUTRICIÓN ENTERAL EN EL PACIENTE CRÍTICO

de calibre fino (< 8 F) serían medidas efectivas para 15. Casado SV, Ayuso D, Blas S, Grau T, Zubillaga S. Inci-
reducir el reflujo. dencia de las complicaciones gastrointestinales secundarias a la
nutrición enteral en pacientes críticos. Enferm Intens 1997; 8:
Los vómitos y la regurgitación no desaparecen 151-156.
con el empleo de sondas transpilóricas. En estos ca- 16. Heyland D, Cook DJ, Winder B, Brylowski L, Van de-
sos, la presencia de dichas complicaciones sería ex- Mark H, Guyatt G. Enteral nutrition in the critically ill patient: a
presión de obstrucción intestinal, como la producida prospective survey. Crit Care Med 1995; 23: 1055-1060.
17. McClave SA, Snider HL, Lowen CC, McLaughlin AJ,
por impactación fecal, e iría acompañada general- Greene LM, McCombs RJ et al. Use of residual volume as a mar-
mente de otra sintomatología como la distensión ab- ker for enteral feeding intolerance: prospective blinded compari-
dominal74. son with physical examination and radiographic findings. JPEN
La presencia de vómitos o regurgitación obliga a 1992; 16: 99-105.
la suspensión transitoria de la NE con el fin de 18. Cohen J, Aharon A, Singer P. The paracetamol absorption
test: a useful addition to the enteral nutrition algorithm? Clin Nutr
evitar la broncoaspiración. Al mismo tiempo, deben 2000; 19: 233-236.
investigarse las posibles causas de dichas complica- 19. Murphy LM, Bickford V. Gastric residuals in tube fee-
ciones, procediendo a la corrección de las alteracio- ding: How much is too much? Nutr Clin Pract 1999; 14: 304-306.
nes apreciadas (posición de la sonda, posición del 20. Berger MM, Berger-Gryllaki M, Wiesel PH, Revelly JP,
Hurni M, Cayeux C et al. Intestinal absorption in patients after
paciente, estreñimiento, etc.). En caso de no encon- cardiac surgery. Crit Care Med 2000; 28: 2217-2223.
trar un claro factor determinante, puede iniciarse un 21. Dive A, Foret F, Jamart J, Bulpa P, Installé E. Effect of
tratamiento con fármacos procinéticos, controlando dopamine on gastrointestinal motility during critical illness. In-
la evolución posterior del paciente. tens Care Med 2000; 26: 901-907.
22. Dive A. Enteral nutrition in the critically ill: Is the gut
working properly? Nutrition 1999; 15: 404-405.
23. Ibáñez J, Peñafiel A, Raurich JM, Marse P, Jorda R, Mata
BIBLIOGRAFÍA F. Gastroesophageal reflux in intubated patients receiving enteral
nutrition: effect of supine and semirecumbent positions. JPEN
1. Berger MM, Chilero RL, Pannatier A, Cayeux MC, Tappy 1992; 16: 419-422.
L. A 10-year survey of nutritional support in a surgical ICU: 24. Heyland DK, Tougas G, King D, Cook DJ. Impaired gas-
1986-1995. Nutrition 1997; 13: 870-877. tric emptying in mechanically ventilated, critically ill patients. In-
2. Preiser JC, Berré J, Carpentier Y, Jolliet P, Pichard C, Van tens Care Med 1996; 22: 1339-1344.
Gossum A et al. Management of nutrition in European intensive 25. Tarling MM, Toner CC, Withington PS, Baxter MK,
care units: results of a questionnarie. Intens Care Med 1999; 25: Whelpton R, Goldhill DR. A model of gastric emptying using pa-
95-101. racetamol absorption in intensive care patients. Intens Care Med
3. Jolliet P, Pichard C, Biolo G, Chiolero R, Grimble G, Le- 1997; 23: 256-260.
verve X et al. Enteral nutrition in intensive care patients: a practi- 26. Ott L, Young B, Phillips R, McClain C, Adams L, Demp-
cal approach. Intens Care Med 1998; 24: 848-859. sey R et al. Altered gastric emptying in the head-injured patient:
4. Zaloga GP. Early enteral nutrition support improves outco- relationship to feeding intolerance. J Neurosurg 1991; 74: 738-
me: hypothesis or fact? Crit Care Med 1999; 27: 259-261. 742.
5. Stocker R, Haberthür, Bürgi U. Early enteral nutrition in the 27. Kao C, Changlai S, Chieng P, Yen T. Gastric emptying in
critically ill. Curr Opin Clin Nutr Metab Care 2000; 3: 145-148. head-injured patients. Am J Gastroenterol 1998; 93: 1108-1112.
6. McClave SA, Sexton LK, Spain DA, Adams JL, Owens 28. Carrillo EH, Heniford BT, Orsorne DL, Spain DA, Miller
NA, Sullins MB et al. Enteral tube feeding in the intensive care FB, Richardson JD. Bedside percutaneous endoscopic gastros-
unit: factors impeding adequate delivery. Crit Care Med 1999; tomy. A safe alternative for early nutritional support in critically
27: 1252-1256. ill trauma patients. Surg Endosc 1997; 11: 1068-1071.
7. Montejo JC and the Nutritional and Metabolic Working 29. Adams GF, Guest DP, Ciraulo DL, Lewis PL, Hill RC,
Group of the Spanish Society of Intensive Care Medicine and Co- Barker DE. Maximizing tolerance of enteral nutrition in severely
ronary Units. Enteral nutrition-related gastrointestinal complica- injured trauma patients: a comparison of enteral feedings by me-
tions in critically ill patients. A multicenter study. Crit Care Med ans of percutaneous endoscopic gastrostomy versus percutaneous
1999; 27: 1447-1453. endoscopic gastrojejunostomy. J Trauma 2000; 48: 459-464.
8. Montejo JC, García C, Pérez MD, Martínez A, Arribas P, 30. Heyland DK, Konopad E, Alberda C, Keefe L, Cooper C,
Montero A. Complicaciones gastrointestinales de la nutrición en- Cantwell B. How well do critically ill patients tolerate early, in-
teral. Med Intensiva 1994; 18: 416-425. tragastric enteral feeding? Results of a prospective, multicenter
9. Montejo JC, Núñez A, Vico MJ, Díaz MA, Alted E, Monte- trial. Nutr Clin Pract 1999; 14: 23-28.
ro A. Nutrición enteral en UCI. Importancia de su método de ad- 31. Frost P, Edwards N, Bihari D. Gastric emptying in the cri-
ministración. Nutr Hosp 1988; 3: 344-349. tically ill. The way forward? Intens Care Med 1997; 23: 243-245.
10. Montejo JC, Bermejo S, Gutiérrez J, Jiménez MJ, Suárez 32. MacLaren R, Kuhl DA, Gervasio JM, Brown RO, Dicker-
J, Pérez M et al. Gastrointestinal tolerance to the enteral nutrition son RN, Livingston TN et al. Sequential single doses of cisapri-
in ICU patients. Med Intensiva 1993; 17: S83. de, erythromycin, and metoclopramide in critically ill patients in-
11. Montejo JC, and SEMIUC Metabolic Working Group. Ef- tolerant to enteral nutrition: a randomized, placebo-controlled,
fect of gastrointestinal complications related to the enteral nutri- crossover study. Crit Care Med 2000; 28: 438-444.
tion in the administered volume of diet. A multicenter study. En: 33. Chapman MJ, Fraser RJ, Kluger MT, Buist MD, DeNichi-
Roussos C, editor. 8th European Congress of Intensive Care Me- lo DJ. Erythromycin improves gastric emptying in critically ill
dicine. Bolonia: Monduzzi Editore, 1995; 271-275. patients intolerant of nasogastric feeding. Crit Care Med 2000;
12. Chang RWS, Jacobs S, Lee B. Gastrointestinal dysfunc- 28: 2334-2337.
tion among intensive care unit patients. Crit Care Med 1987; 15: 34. CalcroftRM, Joynt G, Gomersall GD, Hung V. Gastric
909-914. emptying in critically ill patients: a randomised, blinded, prospec-
13. Cook DJ, Walter SD, Cook RJ, Griffith LE, Guyatt GH, tive comparison of metoclopramide with placebo. Intens Care
Leasa D et al. Incidence and risk factors for ventilator-associated Med 1997; 23(Supl 1): 97.
pneumonia in critically ill patients. Ann Intern Med 1998; 129: 35. Heyland DK, Tougas G, Cook DJ, Guyatt G. Cisapride
433-440. improves gastric emptying in mechanically ventilated, critically
14. Adam S, Batson S. A study of problems associated with ill patients. Am J Respir Crit Care Med 1996; 154: 1678-1683.
the delivery of enteral feed in critically ill patients in five ICUs in 36. Zaloga GP, Marik P. Promotility agents in the intensive
the UK. Intens Care Med 1997; 23: 261-266. care unit. Crit Care Med 2000; 28: 2657-2658.

159
Document downloaded from http://www.medintensiva.org/, day 18/09/2019. This copy is for personal use. Any transmission of this document by any media or format is strictly prohibited.

MEDICINA INTENSIVA, VOL. 25, NÚM. 4, 2001

37. Yavagal DR, Karnad DR, Oak JL. Metoclopramide for 55. Storm HM. Closed systems enteral feedings. Nutr Clin
preventing pneumonia in critically ill patients receiving enteral Pract 2000; 15: 193-197.
tube feeding: A randomized controlled trial. Crit Care Med 2000; 56. Clausen MR, Bonnen H, Tvede M, Mortensen PB. Colo-
28: 1408-1411. nic fermentation to short chain fatty acids is decreased in antibio-
38. Shang E, Käler G, Meier-Hellmann A, Scheele J. Advan- tic-associated diarrhea. Gastroenterology 1991; 101: 1497-1504.
tages of endoscopic therapy of gastrojejunal dissociation in criti- 57. Bowling TE, Silk DBA. Hormonal response to enteral fee-
cal care patients. Intense Care Med 1999; 25: 162-165. ding and the possible role of peptide YY in pathogenesis of ente-
39. Zaloga GP, Roberts PR. Bedside placement of enteral fee- ral feeding-related diarrhea. Clin Nutr 1996; 15: 307-310.
ding tubes in the intensive care unit. Crit Care Med 1998; 26: 58. Bowling TE, Silk DBA. Colonic responses to enteral fee-
987-988. ding. Gut 1998; 42: 147-151.
40. Keidan I, Gallagher J. Electrocardiogram-guided place- 59. Fuhrman MP. Diarrhea and tube feeding. Nutr Clin Pract
ment of enteral feeding tubes. Crit Care Med 2000; 28: 2631- 1999; 14: 83-84.
2633. 60. Bowling TE, Silk DBA. Pathophysiology of diarrhea and
41. Cannon RA. Methods and tubes for establishing enteral the role of fibre in enteral nutrition. Clin Nutr 1995; 14: 84-86.
access. En: Enteral nutrition support for the 1990s: innovations in 61. Homann H, Kemen M, Fuessenich C, Senkal M, Zumtobel
nutrition, technology and techniques. Report of the twelfth Ross V. Reduction in diarrhea incidence by soluble fiber in patients re-
Roundtable on medical issues. Columbus: Ross Laboratories, ceiving total or supplemental enteral nutrition. JPEN 1994; 18:
1992; 6-23. 486-490.
42. Compher C, Seto RW, Lew JI, Rombeau JL. Dietary fiber 62. Duncan H, Cole S, Bowling TE. Can a mixed fibre source
and its clinical applications to enteral nutrition. En: Rombeau JL, enteral feed overcome the abnormal colonic response to nasogas-
Rolandelli RH, editores. Enteral and tube feeding (3.a ed.). Fila- tric tube feeding? Gastroenterology 1998; 114: A876.
delfia: W.B. Saunders Company, 1997; 81-95. 63. Heather DJ, Howell L, Montana M, Howell M, Hill R. Ef-
43. Ordóñez J, García de Lorenzo A, López J, Rodríguez JA. fect of a bulk-forming cathartic on diarrhea in tube-fed patients.
Nutrición enteral y fibra en cuidados intensivos. Nutr Hosp 1994; Heart Lung 1991; 20: 409-413.
9: 355-363. 64. Surawicz CM, Elmer GW, Speelman P, McFarland LV,
44. Tolleson PO, Cassuto J, Rimback A, Faxen L, Bengmark Chinn J, Van Belle G. Prevention of antibiotic-associated diarr-
L, Attsson AE. Treatment of postoperative paralytic ileus with ci- hea by Sacharomyces boulardii: a prospective study. Gastroente-
sapride. Scand J Gastroenterol 1991; 26: 477-482. rology 1989; 96: 981-988.
45. Roberts JP, Benson MJ, Rogers J, Deeks J, Wingate DL, 65. Gorbach SL, Chang TW, Goldin B. Successful treatment
Williams NS. Effect of cisapride on colonic motility in the early of relapsing Clostridium difficile colitis with Lactobacillus GG.
postoperative period following left colonic anastomosis. Dis Co- Lancet 1987; 2: 1519.
lon Rectum 1995; 38: 139-145. 66. Bengmark S. Econutrition and health maintenance. A new
46. Williams M S, Harper R. Diarrhea management in ente- concept to prevent GI inflammation, ulceration and sepsis. Clin
rally fed patients. Nutr Clin Pract 1998; 13: 225-229. Nutr 1996; 15: 1-10.
47. Serón C, Avellanas M, Homs C, Larraz A, Laplaza J. 67. Takala J. Overview: splachnic organ function, metabolism
Análisis descriptivo del soporte nutricional en una UCI polivalen- and nutrition. En: Kinney J, Tucker H, editores. Organ metabo-
te. Complicaciones de la nutrición enteral. Nutr Hosp 1999; 14: lism and nutrition. Nueva York: Raven Press, 1994; 399-405.
217-222. 68. Choban PS, Max MH. Feeding jejunostomy: a small bo-
48. Edes TE, Walk BE, Austin JL. Diarrhea in tube-fed pa- well stress? Am J Surg 1988; 155: 112-117.
tients: feeding formula not necessarily the cause. Am J Med 69. Marvin RG, McKinley BA, McQuiggan M, Cocanour CS,
1990; 88: 91-93. Moore FA. Nonocclusive bowel necrosis occurring in critically
49. Montejo JC. Diarrea en nutrición enteral. En: Culebras ill trauma patients receiving enteral nutrition manifests no relia-
JM, González Gallego J, García de Lorenzo A (editores). Nutri- ble clinical signs for early detection. Am J Surg 2000; 179: 7-12.
ción por la vía enteral. Madrid: Grupo Aula Médica S.A., 1994; 70. Barclay ML, Fraser R, Tournadre JP, et al. Small intesti-
167-180. nal and gastric motility in patients in the intensive care unit follo-
50. Bliss DZ, Guenter PA, Gregg R. Defining and reporting wing elective abdominal aortic aneurism repair. Gastroenterology
diarrhea in tube-fed patients- What a mess! Am J Clin Nutr 1992; 1997; 112: A694.
55: 753-759. 71. Ritz MA, Fraser R, Tam W, Dent J. Impacts and patterns
51. Bowling TE, Silk DBA. Diarrhea and enteral nutrition. of disturbed gastrointestinal function in critically ill patients. Am
En: Rombeau JL, Rolandelli RH, editores. Enteral and tube fee- J Gastroenterol 2000; 95: 3044-3052.
ding (3.a ed.). Filadelfia. W.B. Saunders Company, 1997; 540- 72. Ibáñez J, Peñafiel A, Marsé P, Jordá R, Raurich JM, Mata
553. F. Incidence of gastroesophageal reflux and aspiration in mecha-
52. Guenter PA, Settle RG, Perlmutter S, Marino PL, DeSi- nically ventilated patients using small-bore nasogastric tubes.
mone GA, Rolandelli RH. Tube feeding-related diarrhea in acu- JPEN 2000; 24: 103-106.
tely ill patients. JPEN 1991; 15: 277-280. 73. Drakulovic MB, Torres A, Bauer TT, Nicolas JM, Nogué
53. Bliss DZ, Johnson S, Savik K, Clabots CR, Willard K, S, Ferrer M. Supine body position as a risk factor for nosocomial
Gerding DN. Acquisition of Clostridium difficile and Clostridium pneumonia in mechanically ventilated patients: a randomised
difficile-associated diarrhea in hospitalized patients receiving trial. Lancet 1999; 354: 1851-1858.
tube feeding. Ann Intern Med 1998; 129: 1012-1019. 74. Hamaoui E, Kodsi R. Complications of enteral feeding
54. Okuma T, Nakamura M, Totake H, Fukunaga Y. Micro- and their prevention. En: Rombeau JL, Rolandelli RH, editores.
bial contamination of enteral feeding formulas and diarrhea. Nu- Enteral and tube feeding (3..a ed.) Filadelfia: W.B. Saunders
trition 2000; 16: 719-722. Company, 1997; 554-574.

160

También podría gustarte