Songklanakarin J. Sci. Technol.

30 (1), 47-53, 01-febrero 2008

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Artículo de revisión

Comentario: oxidaciones lipídicas y mioglobina en los alimentos musculares

Manat Chaijan *

Escuela de Tecnología Agrícola, Universidad Walailak, Thasala,

Nakhon Si Thammarat, 80160, Tailandia

Recibido el 21 de febrero de 2007; Aceptado el 27 de de diciembre de de 2007

Resumen

La oxidación de lípidos y la oxidación de la mioglobina en los alimentos de músculo se producen de manera concurrente y cada
proceso parece mejorar la otra. Durante la oxidación de oximioglobina, tanto anión superóxido y peróxido de hidrógeno se producen y
reaccionan adicionalmente con hierro para producir el radical hidroxilo. El radical hidroxilo tiene la capacidad de penetrar en la región de
lípido hidrófobo y por lo tanto facilita la oxidación de lípidos. El efecto prooxidante de oximioglobina sobre la oxidación de lípidos es
dependiente de la concentración. A concentraciones equimolares, oximioglobina muestra mayor actividad prooxidative hacia los lípidos
que metmioglobina. Sin embargo, la actividad catalítica de metmioglobina es promovida por peróxido de hidrógeno. La reacción entre el
peróxido de hidrógeno y los resultados metamioglobina en la formación de dos especies hypervalent mioglobina activos,
perferrylmyoglobin y ferrilmioglobina, que son responsables de la oxidación de lípidos. Además, los resultados de oxidación de lípidos en
una amplia gama de productos de aldehído, que se presentan para inducir la oxidación de oximioglobina. formación metamioglobina es
generalmente mayor en presencia de aldehídos insaturados que sus homólogos saturados de longitud de cadena de carbono equivalente.
Además, el aumento de longitud de cadena de aldehídos, a partir de hexenal través nonenal, resulta en la formación de metmioglobina
aumentado. Por otra parte, aldehídos alteran la estabilidad redox mioglobina mediante el aumento de la oximioglobina de oxidación,
disminuyendo la reducción metmioglobina a través de un proceso enzimático, y potencian la actividad prooxidante de metmioglobina. Por
lo tanto,

palabras clave: lípidos, mioglobina, oxidación, alimentos musculares

1. La oxidación de lípidos en los alimentos de músculo (Nawar, 1996; Renerre, 2000; Figura 1). Un esquema de radicales
libres simplificado de tres pasos se ha postulado como sigue:
La oxidación lipídica es uno de los principales factores
que limitan la calidad y aceptabilidad de carnes y otros alimentos 1. Iniciación
musculares (Zamora y Hidago de 2001, Renerre, 2000, Morrissey Iniciador los radicales libres (R°, ROO°)
et al., 1998). La oxidación de lípidos se acentúa en el período
inmediatamente posterior al sacrificio, durante el manejo, 2. Propagación
procesamiento, almacenamiento y cocción. Este proceso conduce a R ° + O2 ROO °; ROO ° + RH ROOH + R °
pérdidas de decoloración, por goteo, de olor y de sabor
desagradable desarrollo, defectos de textura y la producción de 3. Terminación
R ° + R ° RR
compuestos potencialmente tóxicos (Richardset al., 2002;
R ° + ROO ° ROOR
Morrisseyet al., 1998). La oxidación lipídica es una reacción en ° ROO + ROO ° ROOR + O2
cadena que consta de iniciación, propagación, y las reacciones de
Termina-ción, y consiste en la producción de radicales libres
Figura 1. Mecanismo de la oxidación de lípidos (Nawar, 1996).
*Autor correspondiente.
Dirección de correo electrónico: cmanat@wu.ac.th
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Este fenómeno puede estar influenciada por factores
intrínsecos y extrínsecos tales como la concentración de pro-
oxidantes, hierro ferroso endógeno, la mioglobina, enzimas, pH,
temperatura, fuerza iónica, la reacción de consumo de oxígeno y la
composición de ácidos grasos de la carne (Andreo et al., 2003;
Undeland, 2001; Harris y Tall, 1994; Renerre y Labas, 1978).
Carnes tales como peces y aves de corral contienen una alta
concentración de ácidos grasos poliinsaturados y son más
susceptibles a la oxidación (Pacheco-Aguilaret al., 2000; Apgar y
Hultin, 1982). La oxidación de lípidos también se producen
durante el almacenamiento postmortem del tejido muscular.
Lincharet Alabama. (2001) demostraron que la oxidación de lípidos
se produjo progresivamente en la carne molida se almacenó a 4 ° C
y produjo una variedad de aldehídos. Los pescados grasos como la
sardina se sometió a la oxidación de lípidos rápido durante el
almacenamiento en hielo debido al alto contenido de ácidos grasos
poliinsaturados (Chaijanet al., 2006; Pacheco-Aguilaret al., 2000).
Además, la concentración de hierro ferroso y su capacidad
de ser activo en la reacción de oxidación de lípidos será un factor
clave que causan diferencias entre especies y cortes de carne. En
general, las carnes oscuras tienden a tener más reactivo de hierro.
Chaijanet al. (2004) reportaron que el contenido de lípidos y
mioglobina fueron más altos en el músculo oscuro que en el
músculo normal de ambos sardina y caballa. La saturación de
color rojo de la carne estaba directamente relacionada con la
concentración de mioglobina (Faustmanet al., 1992). Otros
constituyentes de la carne incluyendo enzimáticos y no enzimáticos
sistemas reductores pueden acelerar la oxidación mediante la
conversión de hierro de la forma férrica inactivo al estado ferroso
activo (Foegedinget al., 1996).
Como con la mayoría de las reacciones químicas, las tasas
de oxidación de lípidos aumentan al aumentar la temperatura y
el tiempo (Hultin, 1992). Saeed y Howell (2002) informaron de que
la velocidad de oxidación de lípidos en la caballa del Atlántico
congelado aumentó al aumentar el tiempo de almacenamiento y
temperatura de almacenamiento. Además, la congelación puede
facilitar la oxidación de lípidos, en parte debido a los efectos de
concentración (Foegedinget al., 1996). Adicionalmente, NaCl es
capaz de catalizar la oxidación de lípidos en el tejido muscular
(Nambudiry, 1980). Alternativamente, el Na+puede sustituir a
hierro a partir de un complejo celular a través de una reacción de
intercambio de iones (Kanner y Kinsella, 1983). El hierro
desplazada puede entonces participar en la iniciación de la
oxidación de lípidos (Hultin, 1992). Lo más probable es que carne
o productos cárnicos que contienen sal, tal como surimi y carne
curada son susceptibles a la oxidación de lípidos. La oxidación de
lípidos parece ser un problema distinto en surimi a partir de algunos
peces de carne oscuro y particularmente surimi a partir de músculo
de mamíferos y aves (Lanier, 2000).
2. oxidación La mioglobina en los alimentos de músculo
La mioglobina es una proteína heme globular encontrado en
el músculo de animales productores de carne (Faustman y Phillips,
2001; Figura 2). Ha sido conocido por ser un importante
contribuyente al color del músculo, dependiendo de su estado redox
y la concentración. concentración de mioglobina se ve afectada por
tanto la genética y el medio
ambiente (Giddings, 1974; Livingston y Brown, 1981; Faustmanet
al., 1996)
Figura 2. Estructura química de la mioglobina (Pearson y
Young, 1989).
La mioglobina se compone de una única cadena
polipeptídica, globina, que consta de 153 aminoácidos y un grupo
hemo prostético, una de hierro (II) complejo de protoporfirina-IX
(Hayashi et Alabama., 1998; Pegg y Shahidi, 1997). Este grupo
hemo da mioglobina y sus derivados de su color distintivo (Dunnet
al., 1999; Pegg y Shahidi, 1997). La estructura y química del átomo
de hierro tienen un impacto en las reacciones y cambios de color
que mioglobina sufre (Livingston y Brown, 1981). La oxidación del
ferroso-oximioglobina (Fe2+) A férrico-metamioglobina (Fe3+) Es
responsable de descoloramiento de la carne durante el
almacenamiento. El hierro ferroso (Fe2+) Puede reaccionar con
oxígeno molecular para producir anión superóxido (O2 °-) Con la
oxidación concomitante de hierro férrico (Fe3+). El peróxido de
hidrógeno (H2O2), que puede ser producido por dismutación de O2
°-, Puede reaccionar con Fe2+para producir el radical hidroxilo
(OH °) (Hultin, 1992). Esta reacción denomina la reacción de
Fenton es el principal mecanismo para la oxidación mioglobina.
(Figura 3)
Fe2+ + O Fe3+ + O °-
2 2
2O °- + 2H+ HO + O
2 22 2
Fe2+ + HO Fe3+ + OH- + OH °
2 2
Figura 3. especies reactivas de oxígeno generadas por la
reacción de Fenton (Hultin, 1992).
En general, mioglobinas peces son más fácilmente
oxidados que las contrapartes de mamífero (Haard, 1992).
Descolora-ción de carne de atún durante el almacenamiento
congelado se asocia con la formación de metmioglobina (Haard,
1992). Benjakul y Bauer (2001) sugirieron que el proceso de
congelación-descongelación causó daño de la célula y hemo-
proteínas, lo que resulta en la liberación de prooxidantes. Haard
(1992) también informó de que mioglobinas de pescado son al
menos 2,5 veces más sensibles a autoxidación de mioglobinas de
mamíferos. La autooxidación de myoglobina se vuelve mayor a
medida que la temperatura aumenta y el pH disminuyó
(Livingstonet al., 1981). Chaijanet al. (2007) demostraron que la
mioglobina sardina era propenso a la oxidación y
desnaturalización a temperatura por encima de 40 ° C y a valores
de pH muy ácidos o alcalinos como se evidencia por la formación
de metmioglobina, los cambios en la intensidad de fluorescencia de
triptófano, así como la desaparición de la absorción Soret.
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Además, la tasa de autooxidación mioglobina se relacionó con la
concentración de oxígeno (Brown y Mebine, 1969). Atmósferas
enriquecidas en dióxido de carbono (CO2) Son eficaces para
retrasar el deterioro de la carne; sin embargo, un problema es que
el dióxido de carbono puede promover la oxidación de
oximioglobina a metmioglobina, lo que provoca la decoloración
(Haard, 1992).
3. Interrelación entre oxida-ciones de lípidos y de mioglobina
en los alimentos de músculo
3.1 oxidación de lípidos mioglobina iniciados
pigmentos hemo, especialmente mioglobina, catalizan la
oxidación de lípidos en la carne (Love, 1983; Hanet al., 1994).
Myo-globina y otros compuestos hemo en función de las carnes
rojas como prooxidantes en el tejido muscular. Se ha asumido
generalmente que la oxidación de lípidos en la carne es no
enzimática y la mioglobina es el principal catalizador de la
oxidación de lípidos (Love, 1983). Moreyet al. (1973) encontraron
que H2O2 que actúa como un agente oxidante causado cambios en
el estado de oxidación del hierro en mioglobina, y inducida por la
formación del color rojo-marrón. La interacción de H2O2 con
metmioglobina condujo muy rápidamente a la generación de una
especie activa, lo que podría iniciar la peroxidación de lípidos
(Chanet al., 1997; Kanneret al., 1987).
1) Papel de deoximioglobina en la oxidación de lípidos
La actividad de prooxidative deoximioglobina en el sistema
biológico, incluidos los alimentos musculares raras ocasiones se ha
reportado (Baron y Andersen, 2002). Richards y Hultin (2000)
sugirieron que la desoxihemoglobina fue capaz de iniciar la
oxidación de lípidos incluso en hidroperóxido lipídico Concentra-
ciones bajas. Desoxihemoglobina era un potente catalizador de
lípidos oxida-ción en el músculo de pescado (Richardset al., 2002).
2) Función de oximioglobina en la oxidación de lípidos
Oximioglobina oxidación y la oxidación de lípidos se
acoplan (Yin y Faustman, 1993). Una alta correlación entre la
oxidación oximioglobina y la oxidación de lípidos tanto en
microsomas y liposomas fue reportado por Yin y Faustman (1993;
1994) y O'Gradyet al. (2001). La oxidación de lípidos en la carne
fresca se ve influenciada por la oxidación de oximioglobina ya que
los resultados de oxidación oximioglobina en la producción de dos
especies conocidas como los prooxidantes, a saber, metmioglobina
y H2O2 (Chanet al., 1997). Se ha propuesto que O2 ° - y H2O2 se
producen durante la oxidación de la oximioglobina de
metmioglobina (Gotoh y Shikama, 1976). O2 ° - puede reaccionar
adicionalmente con H2O2 y Fe3 + a través de la reacción de Fenton
para producir OH ° y facilitar lípidos oxida-ción (Chanet al., 1997).
El efecto prooxidative de oxymyo-globina hacia la oxidación de
lípidos fue dependiente de la concentración (Chanet al., 1997).
Además, H2O2 puede reaccionar con metamioglobina para formar
un ferrilmioglobina prooxidative radi-cal (Deckeret al., 1995).
Kanner y Harel (1985) informaron de que metmioglobina H2O2-
activado causó la rápida oxidación de aves de corral microsomas
del músculo esquelético. Por otra parte, las especies de oxígeno
reactivas, incluyendo superóxido, radical hidroperoxilo (HOO °), y
H2O2, Originado por la autooxidación de la oximioglobina (Krüger-
Ohlsen y Skibsted, 1997), puede causar daños a los lípidos
musculares a través de reacción de oxidación (Skulachev, 1996;
Hultin y Kelleher, 2000).
49
3) Papel de metamioglobina en la oxidación de lípidos
La formación de metmioglobina está altamente
correlacionado con la oxidación de lípidos en los alimentos
musculares (Andersen y Skibsted, 1991). Barónet al. (1997)
encontraron que metmioglobina es un prooxidante eficaz a pH
ácido y en presencia de hidroperóxidos. Por el contrario, a pH
fisiológico y en presencia de lípidos, metmioglobina puede
someterse a una neutralización rápida debido a la formación del
pigmento hemo no catalítico. Sin embargo, además de
desnaturalización de las proteínas hemo debido a un alto ambiente
lipófilo puede resultar en la liberación de hemo o aún más la
exposición del grupo hemo a los lípidos que rodean, induciendo de
este modo la peroxidación de lípidos (Baron y Andersen, 2002).
Metamioglobina actúa como prooxidante en pescado crudo con
más eficacia que en la prima de pavo, pollo, cerdo, ternera y cordero
(Livingstonet al., 1981).
Además, la relación de lípido a proteína heme es un factor
importante que afecta a la actividad prooxidative de proteínas hemo
(Kendrick y Watts, 1969). En linoleato inferior / proporciones de
proteína hemo, proteínas hemo se convierten iniciadores ineficaces
de la oxidación de lípidos (Nakamura y Nishida, 1971). Se ha
propuesto el mecanismo responsable de la inhibición de lípidos
oxida-ción a relaciones de proteína bajo linoleato / hemo. La graso
aniones de ácidos se unen de forma reversible a metmioglobina, lo
que resulta en una transición de espín, para producir el derivado
metmioglobina -spin bajo que no es prooxidative (Baronet al.,
1998). A altas proporciones de linoleato-a hemo, metmioglobina
desnaturaliza inmediatamente y los resultados en la exposición o la
liberación del grupo hemo para el medio ambiente que
instantáneamente inicia la peroxidación de lípidos inducida por
hematina en el sistema (Baronet al., 2002).
4) Papel de ferrilmioglobina en la oxidación de lípidos
La reacción entre H2O2 y metmioglobina resultados en la
formación de un pigmento rojo, ferrilmioglobina (Baron y
Andersen, 2002). Durante esta interacción, la producción de
radicales libres se produce en la parte de globina de la proteína
hemo. activación H2O2 de metmioglobina es un paso necesario en
la conversión de metmioglobina a un prooxidante (Kanner y Harel,
1985). Interacción entre metmioglobina y H2O2 es un mecanismo
complejo, que resulta en la generación de dos especies hypervalent
mioglobina distintas, perferrylmyoglobin (° MbFe (IV) = O) y
ferrilmioglobina (MbFe (IV) = O) (Davies, 1990; 1991) de la
siguiente :
Metamioglobina + H2O2 ° MbFe (IV) = O
MbFe (IV) = O
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Perferrylmyoglobin es una especie transitoria con una Tabla 1. Concentración (mM) de los principales aldehídos
media muy corta vida y autoreduces rápidamente a la formados durante aeróbicamente almacenamiento de
ferrilmioglobina más estable (Baron y Andersen, 2002). Ferrylmyo- carne de res molida durante 9 días a 4 ° C (Lynch et
globina es una especie relativamente estables, que se reduce
al., 2001)
lentamente de nuevo a metmioglobina a pH fisiológico, pero con un
ritmo creciente en la disminución del pH debido a un proceso
Hora
catalizada por ácido (Mikkelsen y Skibsted, 1995).
Perferrylmyoglobin puede transferir eficazmente su radical a otras
Aldehído
proteínas y posteriormente induce la oxidación de lípidos (Baron y
día 0 Día 3 día 6 día 9
Andersen, 2002). Sin embargo, la capacidad de perferrylmyoglobin
para iniciar la oxidación de lípidos mediante la abstracción de un
átomo de hidrógeno de los ácidos grasos (LH) fue sugerido por pentenal 0.86 0,71 1.19 11,81
Kanner y Harel (1985) como se muestra en la siguiente reacción: hexenal 0.28 0,71 1.12 4.04
hexanal 2.61 8.75 4.18 17.18
° MbFe (IV) = O + LH MbFe (IV) = O + L ° + H+ heptenal 0.00 1.72 1.28 3.57
4-HNE * 0.23 3.36 3.58 10,94
Ferrilmioglobina es responsable de la oxidación de una Propional 0.49 17.18 20.84 31.32
variedad de sustratos (Baron y Andersen, 2002). En condiciones
similares a las encontradas en los alimentos de músculo, ferrylmyo- * 4-HNE: 4-hydroxynonenal
globina es capaz de iniciar la oxidación de lípidos (Hogget al.,
1994). Sin embargo, bajo las condiciones encontradas en la carne equino, bovino, porcino y mioglobina atún por 4-hidroxi-nonenal
fresca (pH 5.5 a 5.8), ferrilmioglobina autoreduces rápidamente a (4-HNE) se ha demostrado (Faustman et al., 1999; Phillipset al.,
metmioglobina. Sin embargo, bajo condiciones fisiológicas (pH 2001a, b; Sotaventoet al., 2003a, b).
7,4), ferrilmioglobina es un prooxidante fuerte, que es capaz de Lynch y Faustman (2000) también determinan el efecto de
abstraer un átomo de hidrógeno de los ácidos grasos con adición los productos de oxidación de lípidos de aldehído en la oxidación
estereoespecífica subsiguiente de oxígeno (Raoet al., 1994). La oximioglobina, metmioglobina reducción y la actividad catalítica
actividad prooxidative de ferrilmioglobina es independiente del pH de metamioglobina como un prooxidante lípidos in vitro.
y de la concentración de lípidos (Baronet al., 2002). Hay-tanto, se
formación Metmyo-globina fue mayor en la presencia
espera ferrilmioglobina ser un pro-oxidante eficaz en las
de , aldehídos -unsatur-ATED que sus homólogos saturados de
condiciones que se encuentran en los alimentos de músculo, así
longitud de cadena de carbono equiv-valente (Faustman et al.,
como en condiciones fisiológicas. Sin embargo, la formación
ferrilmioglobina en los tejidos musculares se determina por el 1999; Figura 4).
peróxido de hidrógeno y la producción de hidroperóxido de lípidos.
Su potencial para oxidar lípidos depende de la concentración de
agentes y su compartimentación reductor en las células musculares
(Baron y Andersen, 2002).

3.2 Interacción entre productos de oxidación de lípidos y myo-

globina

La oxidación lipídica genera una amplia gama de productos

de aldehído secundarias, que son predominantemente norte-
alkanals, trans-2-alquenales, 4-hidroxi-trans-2-alquenales, y
malondi-aldehído (Lynch y Faustman, 2000). Lincharet al. (2001)
demostraron que propional, pentenal, hexanal, y 4-hidroxinonenal
(4-HNE) eran los aldehídos primarios formados durante la
oxidación de lípidos en la carne molida se almacenó a 4 ° C (Tabla
1). Los productos de aldehído son más estables que las especies de
radicales libres y fácilmente se difunden en los medios de
comunicación celular, donde pueden ejercer efectos toxicológicos
por reacción con biomoléculas críticosen vivo (Esterbauer et al., Figura 4. La base potencial para la mejora de la oxidación
1991). oxymyo-globina por productos de oxidación de
Los aldehídos producidos durante la oxidación de lípidos lípidos aldehído (Faustman et al., 1999).
pueden formar aductos con proteínas y esto puede tener un impacto
en la estabilidad de proteínas y funcionalidad, así como la La unión covalente de aldehídos para oximioglobina rindió
estabilidad del color de la carne. productos de aldehído pueden oximioglobina más susceptible a oxida-ción (Faustman et al.,
alterar la estabilidad de la mioglobina (Lynch y Faustman, 2000). 1998). Aldertonet al. (2003) estudiaron el efecto de la 4-HNE en la
La modificación covalente de formación de metmioglobina bovina. formación de metmioglobina
Aumento se encontró en la presencia de 4-HNE. Resultados
similares fueron observados por Faustmanet al. (1999) durante la
incubación de 4-HNE con oximioglobina equina y por Leeet al.
(2003a, b) con porcino y oximioglobina atún. La unión covalente
de ,
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aldehídos no saturados a oximioglobina en los residuos de 4. Conclusión

aminoácidos clave posteriormente puede conducir a alterar la
estructura terciaria de la proteína y increasessusceptibility a la Lipido oxidación y oxidación mioglobina en la
oxidación. Esto resultaría en una pérdida de actividad fisiológica carne están acoplados y ambas reacciones parece
y la coloración marrón de carne fresca (Aldertonet al., 2003). capaz de influir entre sí.
Alderton et al. (2003) y Leeet al. (2003a) demonio-trado La oxidación de los resultados de la
que la 4-HNE unido covalentemente a bovina y mioglobina oximioglobina en la producción de
porcino, respectivamente. El LC-MS espectros reveló la unión de metmioglobina y H2O2necesaria para inducir la
oxidación de lípidos.
hasta tres moléculas de 4-HNE a la mioglobina bovina (Figura
Los productos de oxidación de lípidos aldehído
5A) y un di-aducto formado bajo la reacción de 4-HNE con
alteran la estabilidad redox mioglobina, lo que
mioglobina porcino (Figura 5B) covalente. resulta en la oxidación promovida de
oximioglobina y la formación de aducto con
mioglobina través de la modificación covalente.
Por lo tanto, los estudios de la relación entre los
procesos de oxidación de oxidación de lípidos y
myo-globina en los alimentos de músculo son
importantes en:
 la comprensión de las reacciones y los
mecanismos que pueden afectar a la
calidad y aceptabilidad
 en la minimización de la oxidación de
lípidos de carnes y productos cárnicos
 durante el manejo, procesamiento y
almacenamiento.

Figura 5. LC-MS espectros de bovino (A) y porcino (B) myo-

globina (Mb) siguiente reacción con 4-HNE a pH 7.
4 durante 120 min a 37 ° C (modificado de
Alderton et al., 2003 y Lee et al., 2003a).