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Capitulo - 20 Cloroplastos PDF
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constituyen una de las familias de compuestos tructurales, y las plantas, como organismos, se
naturales con mayor potencial de uso biotecno- distinguen por su capacidad de producir esque-
lógico. La biosíntesis de isoprenoides en plantas letos carbonados (azúcares), a través del proceso
se realiza por dos vías independientes, una que denominado fotosíntesis (figura 1A). La fotosín-
ocurre en el citoplasma y otra que tiene lugar en tesis, que consiste de la producción de materia
los cloroplastos. LaY_YbeZ[
vía cloroplástica para síntesis orgánica (carbohidratos) a partir de CO2 inorgá-
de isoprenoides fue descubierta hace relativa- nico empleando la energía luminosa del sol, es
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mente poco tiempo y ha sido objeto de estudio un proceso biológico central del que depende
de nuestro grupo de investigación por varios no sólo la sobrevivencia de las plantas sino, en
años. Nuestro trabajo en este campo ha sido última instancia, la de todos los seres vivos que
importante no sólo para la identificación ini- habitamos el planeta. De hecho, puesto que la
cial de la vía, sino para la caracterización de los WpYWhrepresenta la única vía de entrada
fotosíntesis
elementos que la regulan. Los avances, logros y de carbono a la biósfera, es innegable que los or-
perspectivas de nuestro trabajo sobre esta sin- ganismos fotosintéticos (productores primarios)
gular e importante vía metabólica se presentan sustentan la vida en la tierra, conformando el es-
en este capítulo. labón de inicio, de todas las cadenas alimenticias.
8 \ejeidj[i_i En resumen, la fotosíntesis es la fuente inagota-
ble de azúcares que sirven de alimento para los
La célula vegetal y la fotosíntesis organismos consumidores que, como nosotros
Entre las características más notables de las cé- mismos, basan su metabolismo en el consumo
lulas vegetales, respecto a las células que cons- de materia orgánica.
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Figura 1.
Fotosíntesis y cloroplasto. A) El diagrama resume la capta-
ción de la energía luminosa proveniente del sol para, me-
diante la fotólisis del agua, sintetizar energía metabólica
(ATP) y poder reductor (NADPH+H), que posteriormente
son empleados para la fijación de CO2 atmosférico en el
ciclo de Calvin-Benson, con la subsecuente producción
de azúcares (adaptado de http://www.fai.unne.edu.ar). B)
Clorolasto, organelo donde ocurren todas las reacciones
fotosintéticas constituido por tres membranas (externa,
interna y tilacoidal) y tres espacios (intermembranal, es-
troma y lumen del tilacoide). Las enzimas involucradas en
la cadena de transporte de electrones responsable de la
fotofosforilación oxidativa son proteínas constituyentes
de la membrana tilacoidal. El ciclo de Calvin-Benson tiene
lugar en el estroma, de donde los azúcares producidos son
exportados al citoplasma celular para su consumo y trans-
porte a otros órganos de la planta (adaptado de http://
www.linux.ajusco.upn.mx).
Los plástidos, origen, tipo y función tornó verde. Por otro lado, y quizá el cambio más
Los cloroplastos mencionados anteriormente, importante, la atmósfera reductora (con baja
en realidad son uno más de los miembros de concentración de oxígeno) se tornó lenta, pero
una familia de organelos semiautónomos de- inexorablemente, en una atmósfera oxidante
nominados plástidos presentes en plantas. En con un alto contenido de oxígeno (subproducto
general, los plástidos desempeñan un papel de la fotosíntesis). Dicho cambio dirigió en forma
central en el desarrollo de las plantas pues al- definitiva la evolución de la vida en la Tierra, has-
bergan una gran variedad de funciones y vías ta llegar a las actuales formas de vida.
metabólicas indispensables, entre las que des-
tacan la fotosíntesis, la producción y el almace-
namiento de almidón y el geotropismo (o gra- Tipos de plástidos y su función
vitropismo, “crecimento a favor de la fuerza de Si bien es muy probable que el proceso de endo-
gravedad”) de la raíz, por mencionar algunos. simbiosis originó un organelo semejante a lo que
Aunque resulta imposible demostrarlo expe- hoy conocemos como cloroplasto, actualmente
rimentalmente, es ampliamente aceptado que las células vegetales contienen diferentes tipos
los plástidos se originaron a través de un proce- de organelos semejantes, que en su conjunto se
so de endosimbiosis de manera semejante al de denominan plástidos. Cada uno de estos orga-
la mitocondria (organelo en el cual está confina- nelos se localiza en tejidos particulares y están
da la respiración). Se piensa que los cloroplastos especializados en funciones específicas. Algunos
provienen de la fagocitosis (introducción de ma- de los plástidos más estudiados en cuanto a su
teriales exógenos al interior de la célula) de una estructura y función son (figura 2):
bacteria fotosintética de vida libre por una célula Cloroplastos. Especializados en realizar foto-
eucariótica primitiva que ya contenía mitocon- síntesis. Son indudablemente los plástidos mejor
drias. Esta teoría (endosimbiótica) para explicar estudiados. Estos organelos acumulan grandes
el origen de plastos (y mitocondrias) es apoyada cantidades de pigmentos vegetales, tanto cloro-
por la similitud que existe entre los genomas de fila (pigmento responsable del color verde de las
estos dos organelos con los genomas bacteria- plantas) como carotenos (pigmentos responsa-
nos. De hecho, en base a dichas similitudes, se bles de los colores amarillo a rojo en las plantas).
ha postulado que el más probable ancestro de El desarrollo y diferenciación de los cloroplastos
los cloroplastos sean unas bacterias fotosinté- está íntimamente ligado con el desarrollo de su
ticas del tipo azul-verdes, también conocidas membrana interna, que a través de numerosos
como cianobacterias. Independientemente de plegamientos conforma estructuras a manera
su origen, resulta claro que la adquisición de este de sacos aplanados conocidas como tilacoides.
endosimbionte confirió una ventaja enorme a la Estos tilacoiodes, que se apilan en forma de mo-
célula receptora, convirtiéndola en un organismo nedas para constituir los grana, conforman un
autónomo en la producción de moléculas carbo- andamio membranal donde se incorporan múl-
nadas (azúcares), que se utilizan para la biosín- tiples proteínas y pigmentos para constituir los
tesis de los distintos componentes celulares y llamados complejos fotosintéticos. Estos com-
para la generación de energía metabólica (ATP). plejos se encargan de realizar las reacciones que
Esta ventaja evolutiva dio lugar a una explosión dependen de la luz y que involucran el transporte
demográfica de los organismos vegetales, los de electrones y la síntesis de energía metabólica
cuales rápidamente se expandieron por todo el y poder reductor (ATP y NADPH) requeridos para
planeta. Dicha expansión provocó cambios fun- la fijación de CO2 atmosférico (ciclo de Calvin-
damentales tanto en el paisaje como en la com- Benson) (figura 1A).
posición atmosférica de la Tierra primitiva. En Cromoplastos. Son plástidos con una mem-
el primer caso, al convertirse las plantas en las brana interna poco desarrollada que acumulan
especies dominantes, la superficie terrestre se grandes cantidades de pigmentos de rojos a
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Figura 2.
Desarrollo de plástidos. El diagrama muestra que todos los
plástidos provienen de un proplástido no diferenciado. La
diferenciación a cada tipo de plástido depende del tejido
y de señales como la luz. Durante el desarrollo del cloro-
plasto un proplástido pasa transitoriamente por algunos
estadios donde existe diferenciación membranal parcial
hasta llegar a cloroplasto maduro. En este estadio en au-
sencia de luz se genera un etioplasto que en presencia de
luz se rediferencia a cloroplasto. Los amiloplastos y oleino-
plastos son plástidos almacenadores predominantes en
tubérculos y semillas. Los cromoplastos son responsables
de los colores rojo a amarillo de flores y frutos. El estado de
senescencia de un plástido se conoce como gerantoplasto.
Las flechas indican la potencial interconversión de los di-
ferentes plástidos con excepción del gerantoplasto, el cual
es un estado terminal.
gó. Entre dichos procesos destacan por su im- Los isoprenoides tienen un interés adicio-
portancia: nal, ya que además de su papel central en el
a) La síntesis de diferentes ácidos grasos cons- desarrollo y metabolismo de las plantas, mu-
tituyentes de membranas celulares. chos de estos compuestos tienen un valor co-
b) Biosíntesis de varios aminoácidos requeri- mercial muy importante. El potencial econó-
dos en la síntesis de proteínas citoplásmi- mico que tienen los isoprenoides, ha generado
cas, como glutamato y glutamina. que muchos laboratorios y compañías en el
c) Foto-reducción de nitrógeno. De hecho, los mundo dirijan sus investigaciones a entender
cloroplastos son el sitio inicial de asimila- la regulación de sus vías de síntesis para su
ción del nitrógeno para su integración pos- eventual manipulación. Estas investigaciones,
terior a diferentes rutas metabólicas. entre las que se cuentan varias realizadas en
d) Síntesis de las bases púricas y pirimídicas nuestro grupo, han generado resultados no-
que constituyen a los ácidos nucleicos. vedosos y un avance importante en el conoci-
e) Asimilación de azufre. Este elemento mine- miento de aspectos básicos de su regulación.
ral que es un macronutriente esencial para Sin embargo, antes de describir aspectos más
las plantas, se requiere predominantemen- detallados de nuestros hallazgos y los de otros
te para la síntesis de amino ácidos azufra- grupos alrededor del mundo, es necesario des-
dos, como metionina y cisteína, y de otros cribir algunos de los aspectos generales de es-
metabolitos secundarios como fitoalexinas, tos compuestos naturales.
y vitaminas como la biotina.
f) Síntesis de vitaminas. Varias vitaminas que
actúan como cofactores de diferentes enzi- Los isoprenoides
mas son sintetizadas exclusivamente en los Los isoprenoides (o terpenos) forman la familia
plástidos. Además, estos compuestos son más amplia y diversa de sustancias naturales
suplementos indispensables en la dieta de conocida (más de 40 000 compuestos diferen-
los animales, incluyendo al hombre. tes). Se sintetizan en prácticamente todos los
g) Biosíntesis de hormonas vegetales, como seres vivos, desde bacterias hasta humanos,
las giberelinas y el ácido abscísico, que regu- siendo las plantas las que producen más del
lan el crecimiento y muchas de las respues- 80% (>30 000) de ellos.
tas de estrés a cambios ambientales. Químicamente los terpenos son hidro-
h) Biosíntesis de tetrapirroles. Moléculas esen- carburos (únicamente contienen en su es-
ciales como cofactores de diversas proteínas tructura carbono e hidrógeno), clasificados
entre las que se incluyen los grupos hemo como lípidos; es decir, sustancias insolubles
(acarreadores de oxígeno), las fitocromobili- en agua y solubles en distintos solventes or-
nas (cromóforos) y la clorofila. Actualmente gánicos como la gasolina y la acetona. Entre
se han identificado algunos tetrapirroles algunos de los ejemplos de esta familia de
que actúan como moléculas señalizadoras compuestos se incluyen a la clorofila, el acei-
que regulan la expresión genética de algu- te del limón (atrayente natural de insectos,
nos genes nucleares. explotado industrialmente en la fabricación
i) Biosíntesis de metabolitos secundarios.Entre de aditivos de alimentos y aromas), los caro-
otros destaca la síntesis de compuestos per- tenos y la vitamina E (antioxidantes reque-
tenecientes a la familia de los isoprenoides (o ridos en nuestra dieta diaria), el colesterol
terpenos). Aunque no todos los isoprenoides (cuya acumulación en el interior de los vasos
se sintetizan en plástidos, el número aquí es sanguíneos da lugar a la arteroesclerosis, una
muy alto (del orden de miles); pero sobre todo de las principales causas de muerte en los
destaca la importancia de sus funciones para países desarrollados) y el caucho (con el que
diversos procesos vegetales. se fabrican las llantas de los automóviles).
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Figura 3.
Estructura química de isoprenoides. Se muestra la estruc-
tura de los precursores universales (isopentenil pirofosfa-
to y dimetilalil pirofosfato) y ejemplos representativos de
cada uno de los subgrupos de compuestos isoprenoides
constituidos por diferentes números de carbonos.
mostrado que es un paso limitante de la vía. Des- de isoprenoides. Estos estudios mostraron que
afortunadamente, la caracterización bioquímica mientras que el carbono radioactivo derivado
de esta enzima es limitada debido a lo difícil de del CO2 se incorporaba rápidamente en terpe-
su purificación. Además, dado que la HMGR está nos como los carotenoides, el fitol y la plasto-
codificada por una familia de genes cuyo núme- quinona, que son sintetizados en el cloroplasto,
ro varía en diferentes especies, su regulación es el carbono proveniente de acetato o mevalona-
complicada. Por ejemplo, en papa se han repor- to era rápidamente incorporado en isoprenoi-
tado siete genes que codifican para isoformas des como la ubiquinona, el estigmasterol y el
de la HMGR. En Arabidopsis se han identificado campesterol, todos ellos producidos en el cito-
dos genes que presentan una expresión diferen- plasma. Finalmente, estudios con cloroplastos
cial: el gen HMGR1, con una expresión consti- aislados demostraron de manera inequívoca
tutiva, y el HMGR2, que se expresa primordial- que estos organelos eran incapaces de sinteti-
mente en raíces e inflorescencias. En cualquier zar IPP y DMAPP a partir de ácido mevalónico.
caso, el análisis de la expresión y regulación de Resultados como los descritos, complementa-
los genes HMGR, así como la caracterización de dos con el uso de inhibidores específicos de la
otros genes y productos de la vía MVA, es la línea vía MVA, motivaron que en 1993 dos grupos de
de interés de diversos grupos de investigación. manera simultánea reinvestigaran cuidadosa-
Baste mencionar que recientemente ha sido mente la biosíntesis de isoprenoides en plantas
reportado que una mutación en el gen HMGR y en eubacterias. Los experimentos de ambos
en Drosophila melanogaster resulta en letalidad grupos (el de Rohmer y el de Lichtenthaler)
embrionaria a causa de deformaciones en el de- culminaron con el descubrimiento de una vía
sarrollo del corazón. nueva para la síntesis de isoprenoides a la que
se le ha denominado MEP, en base al primer
intermediario comprometido de la vía, el 2-C-
Descubrimiento de la vía MEP metil-eritrotitol 4-fosfato (MEP) (figura 4). Es-
Los trabajos pioneros de la síntesis de isopre- tos hallazgos fueron apoyados en plantas con
noides llevaron a concluir que la vía MVA era la caracterización genética y molecular de una
responsable de la biosíntesis de isoprenoides mutante albina a través de la cual se identificó
en todos los organismos vivos. Sin embargo, es- la primera enzima de esta vía.
tudios posteriores sobre la síntesis de algunos Actualmente es claro que organismos como
isoprenoides específicos produjeron resulta- las arqueobacterias, protozoarios, hongos y ani-
dos contradictorios que sugerían la existencia males superiores, únicamente contienen la vía
de una ruta de biosíntesis diferente a la MVA. MVA para la síntesis de todos sus isoprenoides.
Entre dichos resultados destacan los de las sín- Otros, entre los que se incluyen la mayoría de
tesis de hoponoides (derivados triterpenoides las eubacterias, algunas algas y ciertos proto-
que modulan la fluidez y permeabilidad de la zoarios, solamente utilizan la vía MEP. Finalmen-
membrana plasmática) y ubiquinonas en bac- te, las plantas superiores y la mayoría de las al-
terias, en los que, basados en la incorporación gas hacen uso de ambas vías coordinadamente
de acetato radioactivo (13C), se demostraba para la biosíntesis de sus isoprenoides. En este
que el acetato no parecía ser el precursor de caso ambas vías operan en diferentes comparti-
dichos compuestos. Por otra parte, experimen- mientos celulares: la vía MVA es responsable de
tos en plantas siguiendo la incorporación de la síntesis de isoprenoides citoplásmicos, mien-
carbono radioactivo (14C) proveniente de CO2, tras que la vía MEP produce los isoprenoides
mevalonato y acetato en diversos isoprenoides plastídicos (figura 4). Un resumen del uso de las
sintetizados en plástidos, también produjeron dos diferentes rutas para la biosíntesis de iso-
resultados que contradecían la idea de la vía prenoides por diferentes tipos de organismos
MVA como única responsable de la biosíntesis se presenta a continuación:
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Figura 4.
Rutas de biosíntesis de isoprenoides. Se muestran los inter-
mediarios y las enzimas que catalizan cada paso. A) Vía me-
valónica (MVA): CoA (coenzima A), HMG-CoA (hidroxi metil
glutaril CoA), MVA (ácido mevalónico), MVA 5-P (mevalonato
5 fosfato), MVA 5-PP (mevalonato 5 difosfato), IPP (isopentenil
pirofosfato), DMAPP (dimetilalil pirofosfato), AACT (aceto ace-
til CoA tiolasa), HMGS (HMG-CoA sintasa), HMGR (HMG-CoA
reductasa), MVK (mevalonato cinasa), PMK (fosfo mevalonato
cinasa), PMD (fosfo mevalonato descarboxilasa), IDI (isopente-
nil pirofosfato isomerasa). B) Vía MEP: GA3P (gliceraldehído 3
fosfato), DXP (deoxi-D-xilulosa 5-fosfato ), MEP (2-C-metil-eri-
tritol 4-fosfato), CDP-ME (4-difosfocitidil-2-C-metil-D-eritritol),
CDP-MEP (CDP-ME 2-fosfato), ME-cPP (metil eritritol-2,4-ciclo-
difosfato), HMBPP (hidroxi metil butenil difosfato), DXS (DXP
sintasa), DXR (DXP reductoisomerasa), CMS (CDP-ME sintasa),
CMK (CDP-ME cinasa), MCS (ME-cPP sintasa), HDS (HMBPP
sintasa), HDR (HMBPP reductasa). Entre paréntesis se muestra
el nombre de los genes vegetales/bacterianos correspondien-
tes; al lado izquierdo de las flechas se indica el nombre de las
mutantes de Arabidopsis thaliana identificadas y caracteriza-
das en nuestro grupo.
Ruta de biosíntesis
para la síntesis de IPP y DMAPP, sin divergir ha-
Organismo MVA MEP
Eubacterias + o + cia otras rutas biosintéticas. Esto contrasta con
Arqueobacterias + - el DXP, que al parecer también se utiliza como
Protozoarios + +
precursor en la síntesis de las vitaminas B6 y B1,
Algas + y/o +
Plantas superiores aunque estudios recientes en plantas sugieren
Cloroplasto - + que síntesis de vitaminas parece provenir de una
Citoplasma + - ruta biosíntética no relacionada.
Hongos + -
Posteriormente, como se muestra en la fi-
Animales + -
gura 4, el MEP es transformado en HMBPP por
MVA: vía mevalónica, MEP: vía del 2-C-metil-D-eritritol-4
la acción subsecuente de las enzimas CMS,
-fosfato. (+) indica presencia de la vía y (-) indica ausen-
cia. Aunque la mayoría de las eubacterias contienen la vía CMK, MCS y HDS. En el último paso de la vía, la
MEP, se han reportado algunas que contienen la vía MVA. enzima HDR convierte el HMBPP en IPP y DMA-
También en el caso de algas existen algunos grupos que
parecen contener sólo una de las vías. PP que son los productos finales de esta ruta
biosintética. Hasta ahora en plástidos no se ha
demostrado la existencia de una enzima res-
La identificación de todas las enzimas y ge- ponsable de la interconversión de IPP a DMA-
nes para cada uno de los pasos de la vía MEP, PP, semejante a la que existe para la vía MVA,
así como la elucidación de sus mecanismos de por lo que se especula que ambos productos
reacción, se obtuvo en un lapso de aproxima- resultan directamente de la acción de la enzi-
damente diez años (gracias al uso de estrate- ma HDR, como de hecho se sabe que ocurre en
gias multidiciplinarias que incluyeron genética, Escherichia coli.
biología molecular y genómica comparativa).
Esto representa un récord en la caracterización
de cualquier vía de biosíntesis conocida hasta Identificación y caracterización
ahora. Así, se identificaron para la ruta MEP de enzimas y genes
siete genes y sus correspondientes enzimas Si bien es cierto que varios de los genes de la
como las responsables de la síntesis de IPP y vía MEP se han identificado y caracterizado ya
DMAPP a partir de los precursores gliceralde- en algunos organismos, la contribución de los
hído 3-fosfato y piruvato (figura 4). Los genes estudios en la bacteria Escherichia coli fueron
correspondientes para cada una de las enzimas centrales para la elucidación inicial de esta vía.
de la vía MEP se han aislado en diferentes es- Sin embargo, cabe mencionar que alguno de
pecies vegetales y en bacterias. A través de la los genes, como el DXS, que codifica para la
caracterización molecular de estos genes se ha primera enzima de la vía, fue inicialmente iden-
avanzado de manera importante en los meca- tificado en la planta dicotiledónea Arabidopsis
nismos de regulación de la vía, conocimiento thaliana por nuestro grupo de trabajo.
que resulta esencial para su futura manipula- Desde que en 1993 se publicó la existencia
ción biotecnológica. de la vía MEP, varios grupos de investigación se
dedicaron a la identificación de los intermedia-
rios moleculares y de sus enzimas correspon-
Los pasos biosínteticos de la vía MEP dientes tanto en bacterias como en plantas. En
Como se ve en la figura 4, el primer paso de la 1998, utilizando E. coli como modelo, se encon-
vía MEP es una reacción de condensación entre tró el mecanismo de reacción de las enzimas
el piruvato y el GA3P, catalizada por la enzima responsables de los dos primeros pasos de la
DXS, la cual produce DXP. Este DXP genera MEP, vía, la DXS y la DXR. En el transcurso de los si-
a través de la enzima DXR, paso que se postula guientes dos años, y con el uso de técnicas de
como el primer intermediario comprometido de bioinformática y genómica comparativa sobre
la vía, ya que el MEP es utilizado exclusivamente organismos cuyo genoma se encontraba total-
8 9 Nk 8cY
Nk ZcX(
Nk ZcY+ Nk ZcY-
Figura 5.
Mutantes albinas. A) Silícua de una planta heteróciga don-
de segregan embriones albinos. B) Fenotipo de plantas del
tipo silvestre (Wt) y albino (Alb). C) Fenotipo de la mutante
cla1-1 y planta de tipo silvestre (Wt). D) Fenotipos de mu-
tantes clb y sus correspondientes tipos silvestres.
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Figura 6.
Acumulación de clorofila en embriones albinos. Recons-
trucción por microscopía confocal de la fluorescencia de
la clorofila en embriones inmaduros del tipo silvestre wt
(A), en mutantes albinas cla1-1 (B) y en diferentes mu-
tantes clb (C-H). Los niveles de clorofila se aprecian por el
color rojo en los embriones. Hay dos grupos de mutantes,
las que acumulan clorofila en el embrión (no-autónomas
celulares) y aquellas que no acumulan clorofila a niveles
detectables (autónomas celulares). Todas las no-autóno-
mas celulares están afectadas en proteínas de la vía MEP.
A la derecha se aprecian los embriones tipo silvestre (wt) y
mutante (alb) sobre los cuales se realizó la microscopía.