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Soledad Ballesteros Jiménez

Directora

AGEING, COGNITION,
AND NEUROSCIENCE
ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN
Y NEUROCIENCIA

UNIVERSIDAD NACIONAL DE EDUCACIÓN A DISTANCIA


VARIA
AGEING, COGNITION, AND NEUROSCIENCE
ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN Y NEUROCIENCIA









Quedan rigurosamente prohibidas, sin la autorización escrita
de los titulares del Copyright, bajo las sanciones establecidas en las leyes,
la reproducción total o parcial de esta obra por cualquier medio o procedimiento,
comprendidos la reprografía y el tratamiento informático, y la distribución
de ejemplares de ella mediante alquiler o préstamoS públicos

© UNIVERSIDAD NACIONAL
DE EDUCACIÓN A DISTANCIA. Madrid 

WWWUNEDESPUBLICACIONES

)3".ELECTRÆNICO:     

%DICIÆNDIGITALJUNIODE
CONTENIDOS

CONTENTS

PREFACIO.............................................................................................. 11
PREFACE ............................................................................................... 15
AGRADECIMIENTOS............................................................................ 17
ACKNOWLEDGEMENTS...................................................................... 19
CONTRIBUTORS................................................................................... 21

SUMMARIES OF THE CONTRIBUTIONS


OF THE INVITED SPEAKERS

1. AGEING IN SPAIN: MAIN NEEDS AND DEMANDS, Antonio Mar-


tínez Maroto ..................................................................................... 27
2. EMOTION AND COGNITION IN THE OLD AGE, Heiner Ellgring 29
3. EFFECTS OF BRAIN LESIONS, PSYCHOPATHOLOGY, AND
AGEING ON INHIBITORY PROCESSING: EVIDENCE FROM
ATTENTION ORIENTING TASKS, Luis J. Fuentes, Linda K. Langley
and Ana Vivas .................................................................................. 31
4. AGEING AND THE ABILITY TO IGNORE IRRELEVANT IN-
FORMATION IN VISUAL SEARCH AND ENUMERATION TASKS,
Elizabeth A. Maylor and Derrick G. Watson..................................... 35
5. IMPLICIT MEMORY AND SELECTIVE ATTENTION: EFFECTS
OF AGEING AND DEMENTIA, Soledad Ballesteros, José M. Reales
and Julia Mayas ............................................................................... 39
8 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

6. MEMORY, GENES AND BRAIN IMAGING, Lars-Göran Nilsson .. 43


7. REGIONAL BRAIN CHANGES IN ADULTHOOD AND OLD AGE:
THEIR MODIFIERS AND COGNITIVE CORRELATES, Naftalí Raz 47
8. NEURAL DEDIFFERENTIATION AND COMPENSATION IN
OLDER ADULTS, Denise C. Park .................................................... 49
9. MEMORY, AGEING AND DEMENTIA: THE BETULA STUDY,
Lars-Göran Nilsson .......................................................................... 51
10. IDENTIFICATION OF OLFACTORY INFORMATION: CHANGES
WITH AGE, Maria Larsson.............................................................. 53
11. HEALTH MODERATORS AND MEDIATORS OF SEX DIF-
FERENCES IN COGNITIVE FUNCTIONING, Äke Wahlin ........... 55
12. ASSOCIATIONS BETWEEN THE COMT GENE AND COGNI-
TIVE PERFORMANCE, Cindy de Frias........................................... 57

PART I
BIOLOGY AND COGNITIVE NEUROSCIENCE
OF AGEING

1. MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PRO-


INFLAMATORIOS (QUIMIOQUINAS) EN EL SISTEMA NERVIO-
SO CENTRAL DE RATAS ENVEJECIDAS, José J. Merino, Isabel
Caballero, Vilma Muñetón-Gómez, Carmen Pérez Pérez y Santiago
Segovia ............................................................................................. 61
2. GLUCOSE, AGEING AND COGNITION: THE HIPPOCAMPUS
HYPOTHESIS, Leigh Martin Riby and Deborah Michelle Riby ...... 79
3. AGEING, COMPENSATION AND THE FRONTAL LOBES, Angela
H. Gutchess ...................................................................................... 93

PART II
COGNITION AND AGEING

4. LA INHIBICIÓN COMO UNA FUNCIÓN MULTIFACTORIAL:


DATOS NEUROPSICOLÓGICOS Y PSICOGERONTOLÓGICOS,
Pilar Andrés ...................................................................................... 113
5. PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE
BY YOUNG AND OLDER ADULTS, Soledad Ballesteros, José M.
Reales, Beatriz García and Laura Ponce de León ............................. 129
CONTENIDOS / CONTENTS 9

6. CAMBIOS EN LA MEMORIA DE TRABAJO ASOCIADOS AL EN-


VEJECIMIENTO, Raquel Rodríguez, Patricia Recio, Juan Manuel
Muñoz-Céspedes y Javier González .................................................. 149
7. AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING,
José Miguel Latorre Postigo, Juan Pedro Serrano Selva, Laura Ros
Segura and María José Sancho Valero ............................................. 159
8. CREENCIAS DE CONTROL DE LA MEMORIA EN LA VEJEZ,
Rigoberto López Honrubia, José Miguel Latorre Postigo y Francis-
co Morales Domínguez ..................................................................... 185
9. MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO: EFECTOS DE UN
PROGRAMA DE ENTRENAMIENTO, Gema Arias Villalta y Sole-
dad Ballesteros ................................................................................. 195
10. ENTRENAMIENTO DE MEMORIA: LA MEJORA DE LA MEMO-
RIA COTIDIANA, EL ESTADO DE ÁNIMO Y LA CALIDAD DE
VIDA, Pedro Montejo Carrasco y Mercedes Montenegro Peña ......... 211
11. PROCEDURAL LEARNING OF COGNITIVE SKILLS AND
PRIMING EFFECTS IN NORMAL AGEING, José M. Ruiz Sánchez
de León, Sara Fernández Guinea, José Antonio Muñiz, Ana Gar-
cía-Duffy and Javier González-Marqués........................................... 227
12. PSYCHOLINGUISTIC MARKERS OF COGNITIVE IMPAIR-
MENT, María Teresa Martín Aragoneses, Ramón López-Higes Sán-
chez, Sara Fernández Guinea, David del Río Grande and Javier
González-Marqués ............................................................................ 237

PART III
MEMORY AND DEMENTIA

13. PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFER-


MOS DE ALZHEIMER, Julia Mayas, José M. Reales, Montserrat
González y Soledad Ballesteros......................................................... 253
14. ENFERMEDAD DE ALZHEIMER: ¿EXISTEN DETERIOROS
DENTRO DEL DETERIORO?, Francisco Javier Moreno y Hermi-
nia Peraita ........................................................................................ 269
15. RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN VERBAL Y NO VERBAL
EN LA ENFERMEDAD DE ALZHEIMER TEMPRANA, Israel
Contador, Bernardino Fernández-Calvo, Francisco Ramos y Jesús
Cacho ............................................................................................... 279
10 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

16. MEMORIA IMPLÍCITA PARA LA EXPRESIÓN FACIAL DE


LAS EMOCIONES EN PACIENTES CON ENFERMEDAD DE
ALZHEIMER Y MAYORES SANOS, Beatriz García Rodríguez,
Soledad Ballesteros, Beatriz Rodríguez, José M. Reales y Anna Fusari 293

PART IV
APPLIED ISSUES

17. VIEJISMO EN ESTUDIANTES DE PSICOLOGÍA CLÍNICA Y


DE LA SALUD: UN PRIMER ESTUDIO EN ESPAÑA, Adelia de
Miguel Negredo................................................................................. 309
18. ANÁLISIS DEL ÍNDICE DE ACCIDENTALIDAD EN ANCIANOS:
UNA REVISIÓN DE LA PROBLEMÁTICA EN LAS ÚLTIMAS
DÉCADAS, Cristina Vargas, Cándida Castro, Francisco Javier Mar-
tos y Humberto Manuel Trujillo ....................................................... 321
19. STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VER-
SIÓN ESPAÑOLA, Cándida Castro, Cristina Vargas, Humberto
M. Trujillo y Francisco. J. Martos..................................................... 333
PREFACIO

La ciencia conductual, la ciencia cognitiva y la neurociencia están rea-


lizando grandes progresos en la comprensión de los cambios cognitivos
que se producen durante el proceso de envejecimiento. El objetivo de esta
Conferencia es examinar los nuevos avances en la comprensión de la men-
te envejecida con el fin de utilizar este conocimiento para ayudar a las
personas mayores promoviendo la investigación interdisciplinar. La idea
es reunir especialistas en psicología cognitiva y neurociencia que estén inves-
tigando en un número de áreas tales como el estudio de los mecanismos
básicos que explican el declive cognitivo asociado a la edad, la neuro-
ciencia de los procesos mentales (percepción, atención, memoria, razona-
miento y lenguaje), los cambios neurológicos que ocurren a nivel molecu-
lar y celular que influyen en el funcionamiento mental durante el ciclo
vital, los cambios cerebrales y conductuales asociados a la edad que se
producen en las enfermedades neurodegenerativas, tales como la enfer-
medad de Alzheimer y otras demencias, así como los desarrollos metodo-
lógicos realizados en las técnicas de imágenes cerebrales (PET, fMRI, EEG,
ERP), métodos experimentales y clínicos e intervenciones sociales. La
comprensión de las interacciones entre el contexto neural, conductual,
cognitivo y social son centrales en el modelado del envejecimiento normal
y patológico.
Este libro incluye las contribuciones presentadas a la Primera Confe-
rencia Internacional en Envejecimiento, Cognición y Neurociencia cele-
brada en Madrid, España del 15 al 17 de diciembre de 2004. La Conferen-
cia fue organizada por Soledad Ballesteros con la colaboración de los
Miembros del Centro de Investigación en Envejecimiento y Enfermedades
Neurodegenerativas (CEEN) perteneciente al Instituto de Investigación de
la UNED. Los siguientes Miembros del CEEN han actuado como Comité
Organizador: Beatriz García Rodríguez, Ana Julia Garriga-Trillo, Hermi-
nia Peraita, José M. Reales, Carmen Sandi, and César Venero. El Comité
Organizador fue ayudado por las alumnas del Doctorado de Calidad en
12 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Envejecimiento y Enfermedades Neurodegenerativas: Julia Mayas, Montse-


rrat González, Laura Ponce de León, Natalie Laínsa, y Beatriz Rodríguez.
La organización de la Conferencia fue possible gracias a la ayuda eco-
nómica de varias Instituciones. La primera, el Ministerio de Ciencia y Tec-
nología que nos concedió la Acción Especial Ref.: Nº BSO2002-11724-E).
El IMSERSO (Ministerio de Trabajo y Asuntos Sociales) participó en la
Organización de esta actividad mediante la Firma de un Convenio de Co-
laboración entre el IMSERSO y la UNED para la celebración de la Confe-
rencia. Finalmente, la Universidad Nacional de Educación a Distancia,
UNED, a través del Vicerrectorado de Extensión Universitaria y la Facul-
tad de Psicología de la UNED ha contribuido también a la organización
de la Conferencia. El evento científico fue organizado como una actividad
de formación de los alumnos del Programa de Doctorado en «Envejeci-
miento y Enfermedades Neurodegenerativas» que obtuvo la Mención de Ca-
lidad concedida por el Ministerio de Ciencia y Tecnología en el 2003
(MCD2003-00411), revalidadas en el 2004 (MCD2004-00194) y en el 2005
(MCD2005-00121).
Estamos también en deuda con la Universidad Nacional de Educación
a Distancia que proporcionó el apoyo material y humano necesario para
la celebración de la Conferencia, además de proporcionar el local donde
tuvo lugar este Acontecimiento International.
Los capítulos incuidos en este libro tratan de los principales tópicos
de la Conferencia. Estos van desde el Proyecto Betula, un Estudio Longi-
tudinal sobre Envejecimiento, dirigido por Lars-Göran Nilsson hasta la
investigación más actual sobre los procesos cognitivos y los cambios ce-
rebrales que tienen lugar en el envejecimiento normal y patológico.
Los investigadores se reunieron en Madrid durante tres días. Todos
ellos compartían un interés común en la investigación sobre el envejeci-
miento desde diferentes perspectivas. Sus principales intereses se centra-
ron en el estudio del envejecimiento cognitivo y cerebral. Algunos de los
participantes eran especialistas en el estudio de los cambios que se pro-
ducen con la edad en los procesos de la atención, percepción, memoria y
aprendizaje. Otros investigadores, especialistas en el campo de las neuro-
ciencias, estaban interesados en el estudio de los cambios cerebrales que
tienen lugar como consecuencia del envejecimiento. Finalmente, otros in-
vestigadores estaban interesados en el estudio de las personas que enveje-
cen desde una perspectiva social y clínica.
Esperamos que este libro constituya un paso importante como lazo de
unión entre la teoría y la aplicación.
Los Conferenciantes Invitados a esta Conferencia fueron:
Heiner Ellgring, Universität Würzburg, Alemania
Antonio Martínez Maroto, IMSERSO, Ministerio de Trabajo y Asuntos So-
ciales, España
Luis Fuentes, Universidad de Murcia, España
PREFACIO 13

Elizabeth A. Maylor, University of Warwick, Inglaterra


Lars-Göran Nilsson, Stockholm University, Suecia
Denise C. Park, University of Illinois at Urbana-Champaign, Estados Unidos
Naftalí Raz, Wayne State University, Estados Unidos
Soledad Ballesteros, UNED, España
Lars-Göran Nilsson fue el Organizador y Presidente del Simposio so-
bre el Estudio Betula: Memoria, Salud y Envejecimiento. Los participantes
en este Simposio fueron: Lars-Göran Nilsson, Maria Larsson, Ake Wahlin
y Cindy de Frias
Todos ellos contribuyeron a este volumen con los Resúmenes de los
trabajos presentados a la Conferencia.
Finalmente, las presentaciones realizadas por los Conferenciantes In-
vitados fueron todas en inglés. Por tanto, los resúmenes de todas ellas apa-
recen en el libro en esta lengua. El resto de las presentaciones realizadas
fueron en español o en inglés y aparecen en este libro en el idioma en el
que fueron presentadas en la Conferencia.
PREFACE

Behavioral science, cognitive science, and neuroscience are making


great progress in understanding the cognitive changes that occur during
the aging process. The aim of this Conference is to examine possible new
breakthroughs in understanding the aging mind and to use this knowledge
to help older people promoting interdisciplinary research. The idea is to
bring together specialists in behavioral psychology, cognitive psychology
and neuroscience that are conducting research in a number of areas such
as the study of basic mechanisms accounting for age-related cognitive
decline, cognitive neuroscience of mental processes (sensation, perception,
attention, memory, and language), neural changes that occur at the
molecular and cellular levels that affect mental functioning during the
lifespan, age-related brain and behavioral changes that occur in neuro-
logical diseases such as Alzheimer´s disease and other dementias, as well
as methodological developments on brain imaging techniques (PET, fMRI,
EEG,ERP), experimental methods, and clinical as well as social inter-
ventions. The understanding of interactions among neural, behavioral,
cognitive, and social contexts are central in modeling normal and patho-
logical aging.
This book includes contributions presented at the 1st International
Conference on Aging, Cognition, and Neuroscience held in Madrid, Spain
from December 15-17, 2004. The Conference was organized by Soledad
Ballesteros. The following members of the Research Center on Aging and
Neurodegenerative Diseases (CEEN), UNED Research Institute, Beatriz
García Rodríguez, Ana Julia Garriga-Trillo, Herminia Peraita, José M. Reales,
Carmen Sandi, and César Venero acted as Advisory Committee. The Advisory
Committee was helped by Ph.D students: Julia Mayas, Montserrat González,
Laura Ponce de León, Natalie Laínsa, and Beatriz Rodríguez.
The organization of the Conference was possible by the support of several
Institutions: The Ministerio of Science and Technology (Grant Ref.: Nº
BSO2002-11724-E), the IMSERSO (Ministerio of Labor and Social Affairs),
16 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

the Universidad Nacional de Educación a Distancia, UNED (Vice-Rectorate


of Extensión Universitaria) and the Facultad de Psicología. The scientific
event was organized as an activity of the Ph.D Program on «Aging and
Neurodegenerative Diseases» (Honor Program MCD2003-00411, MCD2004-
00194, MCD2005-00121.
We are also indebted to the Universidad Nacional de Educación a Dis-
tancia that provided the technical personnel and facilities necessary to
celebrate the International Event.
The chapters included in the book address the main topics covered at
the Conference. They ranged from the Betula Longitudinal Study, directed
by Lars-Göran Nilsson to current research on cognitive processes and
brain changes in normal and pathological aging.
Researchers met in Madrid. All of them shared a common interest in
the investigation on aging from different perspectives. Their main interests
were in the study of the aging mind and the aging brain. Some were
specialized in the study of perception, attention, memory, and learning
processes and changes occurring in the old age. Others were interested in
the study of the brain changes occurred with age from a neuroscience
perspective. Other researchers were involved in the study of the aging
mind from a social and clinical perspective.
We hope that this book will constitute an important step toward bringing
theory and application together.
The invited speakers at the Conference were:

Heiner Ellgring, Universität Würzburg, Germany


Antonio Martínez Maroto, IMSERSO, Ministerio de Trabajo y Asuntos So-
ciales, Spain
Luis Fuentes, Universidad de Murcia, Spain
Elizabeth A. Maylor, University of Warwick, U.K.
Lars-Göran Nilsson, Stockholm University, Sweden
Denise C. Park, University of Illinois at Urbana-Champaign, U.S.A.
Naftalí Raz, Wayne State University, U.S.A.
Soledad Ballesteros, UNED, Spain

Lars-Göran Nilsson was the Convener and Chair of the Simposium on


the Betula Study: Memory, Health and Aging. The participants in the Sim-
posium were:
Lars-Göran Nilsson, Maria Larsson, Ake Wahlin and Cindy de Frias.
They all contribute to this volume with abstracts of the work presented at
the Conference.
Finally, all the contributions of the Invited Speakers were in English,
so they appear in English in the book. The rest of the contributions were
in English or in Spanish and they appear in the book in the language that
they were presented at the Conference.
AGRADECIMIENTOS

La editora de este libro y los organizadores de la Conferencia en «En-


vejecimiento, Cognición y Neurociencia» agradecen a los conferenciantes
invitados y a los participantes en la conferencia por compartir su conoci-
miento con los asistentes a la misma y por contribuir con sus capítulos a
este libro.
Estamos muy agradecidos por el apoyo proporcionado por el Minis-
terio de Ciencia y Tecnología (Dirección General de Investigación) por la
concesión de la ayuda Ref.: BSO2002-11724-E. También queremos agra-
decer al IMSERSO (Ministerio de Trabajo y Asuntos Sociales) y a la Uni-
versidad Nacional de Educación a Distancia (UNED) —Vicerrectorado de
Extensión Universitaria y Facultad de Psicología— su apoyo y colabora-
ción en la organización de la Conferencia. Estamos en deuda sobre todo
con el director del Instituto de Investigación de la UNED, Dr. Santiago
Segovia y con la decana de la Facultad de Psicología Dra. Encarnación
Sarriá por su apoyo.
La presidenta de la Conferencia quiere también agradecer a los miem-
bros del Comité Organizador, Drs. Beatriz García Rodríguez, Ana Julia
Garriga-Trillo, Herminia Peraita Adrados, José M. Reales Avilés, Carmen
Sandi Pérez y César Venero Núñez su ayuda en la organización de la Reu-
nión. Finalmente, la organización de la Conferencia fue posible gracias a
la ayuda del Comité Local formado por Montserrat González Encinas, Na-
talie Lainsa, Julia Mayas Arellano, Laura Ponce de León y Beatriz Rodrí-
guez Fúnez. Sin toda esta ayuda, la organización de este evento no hu-
biera sido posible.
ACKNOWLEDGEMENTS

The Editor and Organizers would like to thank the invited speakers
and the participants at the First International Conference on Aging,
Cognition and Neuroscience for the knowledge they shared at the Meeting
and for contributing to this book.
We gratefully acknowledge the support provided by the Spanish Ministry
of Science and Technology (Dirección General de Investigación) (Grant:
BSO2002-11724-E). We are also very grateful to IMSERSO (Ministerio de
Trabajo y Asuntos Sociales) and to the Universidad Nacional de Educación
a Distancia (UNED) – The Vice-Rectorate of Cultural Affears and the Faculty
of Psychology.
We are indebted to the Director of the Research Institute at UNED, Dr.
Santiago Segovia and the Dean of Psychology, Dra. Encarnación Sarriá
for their support in preparing the Conference.
The Chair of this Conference is also indebted to the Members of the
Advisory Committee, Drs. Beatriz García Rodríguez, Ana Julia Garriga-
Trillo, Herminia Peraita Adrados, José M. Reales Avilés, Carmen Sandi Pérez
and César Venero Núñez for their help in organizing the Meeting. Finally,
the organization of the Conference was possible thanks to the help of our
Local Committee, Montserrat González Encinas, Natalie Lainsa, Julia Mayas
Arellano, Laura Ponce de León and Beatriz Rodríguez Fúnez.
CONTRIBUTORS

Pilar Andrés, Department of Psychology. University of Plymouth, United


Kingdom.
Gema Arias, Centre for Research on Aging and Neurodegenerative Diseases.
Universidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Soledad Ballesteros, Department of Basic Psychology II, Centre for Re-
search on Aging and Neurodegenerative Diseases. Universidad Nacional
de Educación a Distancia, Spain.
Isabel Caballero, Department of Psychobiology, Universidad Nacional de
Educación a Distancia, Spain.
Jesús Cacho, Unit of Dementias, Neurology Service, Hospital Universitario
de Salamanca, Spain.
Cándida Castro, Department of Experimental Psychology and Behavioural
Physiology, Universidad de Granada, Spain.
Israel Contador, Department of Psychology, Universidad de Salamanca,
Spain. Unit of Dementias, Neurology Service, Hospital Universitario
de Salamanca, Spain.
Cindy de Frias, Stockholm University, Sweden.
Adelia de Miguel Negredo, Department of Psychology, Universidad de
La Laguna, Spain.
David del Río Grande, Department of Basic Psychology II. Universidad
Complutense de Madrid, Spain.
Heiner Ellgring, Institut für Psychologie, Universität Würzburg, Germany.
Bernardino Fernández-Calvo, Unit of Dementias, Neurology Service,
Hospital Universitario de Salamanca, Spain. AFA Alzheimer’s Centre,
Salamanca, Spain.
Sara Fernández Guinea, Department of Basic Psychology, II. Universidad
Complutense de Madrid, Spain.
22 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Luis J. Fuentes, Universidad de Murcia, Spain.


Anna Fusari, Centre for Research on Aging and Neurodegenerative
Diseases, Universidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Beatriz García, Department of Basic Psychology II, Centre for Research
on Aging and Neurodegenerative Diseases,Universidad Nacional de
Educación a Distancia, Spain.
Ana García-Duffy, Department of Basic Psychology, II. Universidad Com-
plutense de Madrid, Spain.
Montserrat González Encinas, Centre for Research on Aging and Neuro-
degenerative Diseases. Universidad Nacional de Educación a Distancia,
Spain.
Javier González-Marqués, Department of Basic Psychology, II. Universidad
Complutense de Madrid, Spain.
Angela H. Gutchess, The Beckman Institute. University of Illinois at Ur-
bana, United States.
Linda K. Langley, North Dakota State University, United States.
José M. Latorre, Department of Psychology, Faculty of Medicine, Universi-
dad de Castilla-La Mancha, Spain.
Maria Larsson, Department of Psychology, Stockholm University, Sweden.
Ramón López-Higes Sánchez, Department of Basic Psychology II. Univer-
sidad Complutense de Madrid, Spain.
Rigoberto López-Honrubia, Department of Psychology. Universidad de
Castilla-La Mancha, Spain.
María Teresa Martín Aragoneses, Department of Basic Psychology II.
Universidad Complutense de Madrid, Spain.
Antonio Martínez Maroto, IMSERSO, Ministerio de Trabajo y Asuntos
Sociales, Spain.
Francisco J. Martos, Department of Experimental Psychology and Be-
havioural Physiology, Universidad de Granada, Spain.
Julia Mayas, Centre for Research on Aging and Neurodegenerative
Diseases. Universidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Elizabeth A. Maylor, Department of Psychology, University of Warwick,
United Kingdom.
José J. Merino, Department of Psychobiology, Universidad Nacional de
Educación a Distancia, Spain.
Pedro Montejo, Memory and Cognitive Impairment Unit, Ayuntamiento
de Madrid, Spain.
Mercedes Montenegro, Memory and Cognitive Impairment Unit, Ayun-
tamiento de Madrid, Spain.
CONTRIBUTORS 23

Francisco Morales, Department of Social Psychology. Universidad


Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Francisco J. Moreno, Department of Basic Psychology, I. Centre for
Research on Aging and Neurodegenerative Diseases. Universidad Na-
cional de Educación a Distancia, Spain.
Vilma Muñetón-Gómez, Instituto Cajal, Centro Superior de Investigacio-
nes Científicas. Spain.
José Antonio Muñiz, Department of Basic Psychology, II. Universidad
Complutense de Madrid, Spain.
Juan M. Muñoz-Céspedes, Department of Basic Psychology II. Universidad
Complutense de Madrid, Spain.
Lars-Göran Nilsson, Stockholm University, Sweden.
Denise C. Park, University of Illinois at Urbana-Champaign, United States.
Herminia Peraita, Department of Basic Psychology, I, Centre for Research
on Aging and Neurodegenerative Diseases. Universidad Nacional de
Educación a Distancia, Spain.
Carmen Pérez Laso, Department of Psychobiology, Universidad Nacional
de Educación a Distancia, Spain
Laura Ponce de León, Centre for Research on Aging and Neuro-
degenerative Diseases. Universidad Nacional de Educación a Distancia,
Spain.
Francisco Ramos, Department of Psychology, Universidad de Salamanca,
Spain.
Naftalí Raz, Wayne State University, Detroit, United States.
Jose M. Reales, Department of Methodology. Centre for Research on Aging
and Neurodegenerative Diseases, Universidad Nacional de Educación
a Distancia, Spain.
Patricia Recio, Department of Behavioural Sciences Methodology. Univer-
sidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Deborah M. Riby, Department of Psychology, University of Stirling, Stirling,
United Kingdom.
Leigh M. Riby, Department of Psychology. Glasgow Caledonian University,
Scotland, United Kingdom.
Beatriz Rodríguez, Centre for Research on Aging and Neurodegenerative
Diseases, Universidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Raquel Rodríguez, Department of Behavioural Sciences Methodology,
Universidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Laura Ros, Department of Psychology, Faculty of Medicine, Universidad
de Castilla-La Mancha, Spain.
24 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

José M. Ruiz Sánchez de León, Department of Basic Psychology, II.


Universidad Complutense de Madrid, Spain.
María J. Sancho, Department of Psychology, Faculty of Medicine, Uni-
versidad de Castilla-La Mancha, Spain.
Santiago Segovia, Research Institute, Department of Psychobiology,
Universidad Nacional de Educación a Distancia, Spain.
Juan P. Serrano, Department of Psychology, Faculty of Medicine, Univer-
sidad de Castilla-La Mancha, Spain.
Humberto M. Trujillo, Department of Social Psychology and Behavioural
Sciences Methodology. Universidad de Granada, Spain.
Cristina Vargas, Department of Social Psychology and Behavioural
Sciences Methodology. Universidad de Granada, Spain.
Ana Vivas, City Liberal Studies, Affiliated Institution of the University of
Sheffield, Greece.
Äke Wahlin, Department of Psychology, Stockholm University, Sweden.
Derrick G. Watson, Department of Psychology, University of Warwick,
United Kingdom.
SUMMARIES OF THE CONTRIBUTIONS
OF THE INVITED SPEAKERS
1. AGEING IN SPAIN: MAIN NEEDS AND DEMANDS

Antonio Martínez Maroto*

Seven millions three hundred thousand Spaniards are 65 years old or


older. This age group has generated a true revolution in our social structure
due to the fast increasing and the evolution of their social, economic, and
personal characteristics. This group of older adults not only is larger but also
the living conditions are better in most of their facets: healthy ageing,
economic security although their incomes were insufficient, living in houses
in good conditions, etc.
This change in the dimension and the role that older adults are acquiring
in our society have certain angles of analysis that are clear at the first glance
when we observed the common live in our cities and villages. Not only more
elderly adults are seen in our society but also they are «other» elderly people
who´s age is difficult to know using the normal stereotypes on ageing. Their
social image has little to do with the image we had only twenty years ago.
The elderly are in any place in which there is a social, cultural or sport event.
Age is not longer associated with the black and white old films. Old people
are nowadays living a social life.
The attention to the elderly has also suffered a radical change during the
last years not only in Spain but also in Europe. The systems of social
protection invest today a great part of their resources to develop social
policies directed to this population. The idea is to offer them appropriate
responses that meet their needs. The policies evolution has suffered a quick
transformation from the coverage of basic economic and health needs to face
new great problems. This is the case for dependency that suppose a
rethinking of the social protection systems directed to this population.
The necessity of knowing, systematising, and producing information
according to the nowadays social reality of the elderly has produced a stable

* IMSERSO, Ministerio de Trabajo y Asuntos Sociales, Spain.


28 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

model of information through the «Observatory of the Elderly». The model


allows us to offer a proper description of a series of indicators that outline a
clear picture of the elderly in Spain. Moreover, this model of information is
useful to let know the administration the needs and demands of the ageing
people.
2. EMOTION AND COGNITION IN OLD AGE

Heiner Ellgring*

Cognitive decline is the most prominent change in psychological


functioning during old age. This function is extensively studied and specific
declines are well documented. Much less well understood is the change in
emotionality and its interaction with cognitive processes in the elderly. The
question here refers to the role of emotions and their interaction with
cognitive processes during the process of aging. Theories linking memory
to mood or emotions assume that retrieval of certain cognitive contents are
facilitated by emotional processes. Network theories for post-traumatic
stress disorders specifically state that emotions and cognitions are closely
intertwined with the effect that the activation of a single node in the
network can elicit complex negative emotional-cognitive schemata for fear
or depression (Foa et al. 1993, Teasdale & Barnard, 1993). Little is known,
however, with regard to changes of these processes due to age. Current
emotion theories regard cognitive processes like various forms of appraisal
as constituent for an emotion to emerge. Little research is, however, avail-
able on individual differences (cf. Scherer, 2001) and even less on changes
in emotionality and cognitions during old age (cf. Carstensen et al, 2003).
The question whether there are relationships between age related changes
in cognitive and emotional processes is of special relevance since learning,
comprehension etc. can be enhanced or hindered by emotions. This
presentation will therefore deal with the question which emotional changes
are associated with cognitive changes in old age. Furthermore it addresses
the problem how age related diseases like Parkinson or Alzheimer might
clarify associations and also dissociations of emotional and cognitive
changes in old age.

* Institut für Psychologie, Universität Würzburg, Germany.


30 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

REFERENCES

CARSTENSEN, L. L., CHARLES, S. T., ISSACOWITZ, D. M., & KENNEDY, Q. (2003): «Emotion
and life-span personality development». In: R. J. Davidson, K. R. Scherer & H. H.
Goldsmith (Eds.), Handbook of Affective Sciences (pp. 726-744). Oxford: Oxford
University Press.
FOA, E. B., ILAI, D., MCCARTHY, P., SHOYER, B., & MURDOCK, T. (1993): «Information
processing in obsessive-compulsive disorder». Cognitive Therapy and Research,
17, 173-189.
SCHERER, K. R. (12001): «Appraisal considered as a process of multi-level sequential
checking». In K. R. Scherer & T. Johnstone (Eds.), Appraisal Processes in Emotion
(pp. 92-120). New York: Oxford University Press.
TEASDALE, J. D., & BARNARD, P. J. (1993): Affect, Cognition and Change: Re-modelling
Depressive Thought. Hillsdale, N. J.: Erlbaum.
3. EFFECTS OF BRAIN LESION, PSYCHOPATHOLOGY AND AGEING
ON INHIBITORY PROCESSING: EVIDENCE FROM ATTENTION
ORIENTING TASKS

Luis J. Fuentes*, Linda K. Langley** and Ana Vivas***

In a visual orienting task, when a peripheral cue (e.g., an abrupt change


in the periphery that stimulates the sensory receptors) is presented in advance
to the appearance of a target, two different effects on target detection emerge.
If the cue does not predict the location of the forthcoming target and the
interval between cue and target (usually referred to as stimulus onset asyn-
chrony, SOA) is shorter than 300 ms, then reaction times (RTs) to targets at
the cued location are faster than at the uncued location. In contrast, if the cue
does not predict the location of the forthcoming target and the cue-target SOA
is longer than 300 ms, then RTs to targets at the cued location are longer than
at the uncued location. This last effect reflects a sort of inhibition mechanism
that prevents the organism from re-exploring previously attended locations
(Posner & Cohen, 1984), and has been termed inhibition of return (see Klein,
2000, for a review).
Fuentes, Vivas, and Humphreys (1999) proposed that within visuospatial
tasks, inhibitory tagging is a secondary process that acts on stimuli presented
at cued (inhibited) locations to hinder access to associated responses. Initial
evidence for inhibitory tagging (IT) came from studies combining the IOR
paradigm with semantic priming and flanker tasks. Fuentes et al. (1999)
found that priming and flanker effects were reversed when the prime or
flanker was presented at inhibited (cued) locations. The authors accounted
for those reversed effects arguing that stimuli presented at cued (inhibited)
locations would activated their representation in the memory system, but
would be temporary disconnected with their associated responses. Ad-

* Universidad de Murcia, España.


** North Dakota State University, U.S.A.
*** City Liberal Studies, Affiliated Institution of the University of Sheffield, Greece.
32 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

ditional evidence for IT has come from studies combining IOR with the
Stroop task. Vivas and Fuentes (2001) found that Stroop interference (in-
congruent minus neutral condition) was reduced or even eliminated when
the target stimulus (e.g., the word RED printed in green) fell at a cued
location relative to an uncued location. It is important to note that in the
Stroop task, the task-irrelevant response (word naming) is the prepotent
response (e.g., greater strength due to automatic activation or overlearning
of the reading response). Thus, IOR and IT are two inhibitory mechanisms
that seem to co-operate to help the organisms to explore novel locations
and/or objects (see Fuentes, 2004, for a more detailed explanation).
Here we present evidence that shows that the two forms of inhibition
are differentially affected by brain lesion, psychopathology, and the aging
process. For those studies we used a similar procedure to that employed in
the Vivas and Fuentes’ (2001) study, combining a IOR procedure with the
Stroop task. That procedure allowed us to measure the two forms of
inhibition in a single task. Inhibition of return was observed when RTs at
cued locations were longer than at uncued locations, and IT was observed
when Stroop interference was reduced at cued compared with uncued
locations.
Vivas, Humphreys and Fuentes (2003) asked whether the parietal lobe was
involved in these forms of inhibition. The results with the aforementioned
procedure revealed that the patients showed normal IOR when cue and target
were presented contralateral to the side of the lesion, but no evidence of IOR
was found when presented at the ipsilateral side of the lesion. Concerning IT,
the reduction of the effect was observed when cue and target were presented
at the contralateral side of the lesion (that is, where IOR was observed), but
not at the ipsilateral side, where IOR was not observed. These results suggests
that the parietal lobe plays a fundamental role in modulating IOR but it did
not affect directly IT.
Fuentes, Boucart, Vivas, Alvarez and Zimmerman (2000) used the above
procedure with schizophrenic patients. Contrary to parietal patients,
schizophrenics showed intact IOR effects but they did not show reduced
Stroop interference at cued locations. These results suggest that schizo-
phrenia is associated with a deficit in the higher form of inhibition, maybe
related to deficits in executive attention depending of the frontal lobe.
Finally, Langley, Vivas, Fuentes and Bagne used the combined Stroop-
IOR paradigm to simultaneously examine age effects in the two forms of
inhibition: IOR and IT. Whereas older adults showed intact IOR effects, IT
was compromised in this group. They showed intact Stroop interference but
the reduction of the effect at cued locations was not observed. These
findings are consistent with two models of aging and inhibition (that them-
selves may be compatible). One model argues that location-based inhibition
is more resistant to age than object-based inhibition; the other model argues
that inhibition mediated by non-frontal brain areas is more resistant to
EFFECTS OF BRAIN LESION, PSYCHOPATHOLOGY AND AGEING... 33

aging than frontally-mediated inhibition. Although the present results cannot


distinguish between the two models, the findings do argue against generalized
inhibitory deficits with age (see Kramer, Humphrey, Larish, Logan, & Strayer,
1994, for similar conclusions).

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4. AGEING AND THE ABILITY TO IGNORE IRRELEVANT INFORMATION
IN VISUAL SEARCH AND ENUMERATION TASKS

Elizabeth A. Maylor* & Derrick G. Watson*

In one of the first studies of aging and selective attention, Rabbitt (1965)
asked young and older participants to sort packs of cards into two piles
according to whether the letter A or B was present among varying numbers
of distractors. The older adults were slower than the young adults and both
age groups took progressively longer as the number of irrelevant items on the
cards increased. Importantly, there was also an interaction such that this
increase was steeper for the older adults. This result was interpreted as
indicating «an age-decrement in the ability to ignore irrelevant information»
(Rabbitt, 1965, p. 233) and can be regarded as a forerunner of the inhibition
deficit hypothesis of cognitive aging (Hasher & Zacks, 1988; Hasher, Zacks,
& May, 1999). However, an alternative account is in terms of generalised
slowing (e.g., Birren, 1965; Brinley, 1965; Salthouse, 1985) such that, regard-
less of the specific cognitive processes required by the task, older people are
slower than young people by a constant proportion. Thus Rabbitt’s study has
been an important influence on current theories of cognitive aging and also
the subject of debate concerning how to interpret cognitive aging data.
In our own work, we have been exploring age-related differences in the
effects of irrelevant distractors in visual search and enumeration tasks. The
first study examined the effect of perceptual load on age differences in selective
attention (see Maylor & Lavie, 1998). The main task was a computerised
version of Rabbitt (1965) in which young and older adults indicated which of
two target letters was present among varying numbers of central items in a
display. We successfully replicated Rabbitt’s interaction between age and set
size and this was consistent with generalised slowing. However, in addition,
there was a larger distractor letter either to the left or right of the main display

* Department of Psychology, University of Warwick (U.K.).


36 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

and this peripheral distractor (which was either incompatible or neutral with
respect to the target letter) had to be ignored. When the central set size was
small, the adverse effect of the incompatible distractor was much greater for
the older adults than for the young adults. With larger central set sizes, this
was no longer the case, with the distractor effect decreasing for older adults
at lower set sizes (i.e., lower perceptual load; see Lavie, 1995) than for young
adults. Thus older adults may not always be less able to «ignore» irrelevant
information — at least one factor that should be considered is perceptual
load. In other words, when the main task is demanding, irrelevant
information may not even be perceived by older people because of an age-
related reduction in perceptual capacity.
Our second study investigated the ability to selectively facilitate the
processing of new visual information by ignoring old irrelevant stimuli al-
ready present in the field, a capacity-limited process termed visual marking
(Watson & Humphreys, 1997). In three experiments (Watson & Maylor, 2002),
we assessed the effects of aging on visual marking using both stationary and
moving items. For young adults, we observed visual marking in all cases
whereas for older adults, visual marking was observed with stationary but not
moving stimuli. The data were not consistent with any simple account of
generalised slowing. This inability to ignore irrelevant moving objects in old
age raises some concern because objects in the real world are rarely stationary
for long and it is perhaps in such complex scenes that successful time-based
selection may provide the greatest benefit.
Finally, we compared age decrements in the ability to ignore irrelevant
information in visual search tasks (cf. Rabbitt, 1965) and in enumeration
tasks, which require the processing and keeping track of multiple targets
in a display in order to determine as quickly as possible how many targets
are present. In the absence of distractors, contrary to generalised slowing,
enumeration performance was unusually spared by normal aging (e.g.,
Watson, Maylor, & Manson, 2002), with young and older adults showing
similar rates for both subitizing (the fast and accurate enumeration of 1-3
items) and counting (the slower and less accurate enumeration beyond the
subitizing range). This contrasts with the effects of abnormal aging (see
Maylor, Watson, & Muller, in press), with Alzheimer patients showing re-
duced subitizing ranges and slower counting rates in comparison with age-
matched controls.
For the enumeration of targets in the presence of distractors, older
adults’ overall responses were disproportionately slowed (Watson, Maylor,
& Bruce, in press (a), illustrating again a marked age deficit in the ability
to ignore irrelevant information. However, counting rates remained un-
affected by old age, despite significant age differences in visual search rates
for finding a single target among distractors. We argued that enumerating
beyond four items requires frequent eye movements whereas visual search
does not (see Watson, Maylor, & Bruce, 2004). Moreover, the reliance of
AGING AND THE ABILITY TO IGNORE IRRELEVANT INFORMATION... 37

counting on eye movements is the reason for the counterintuitive age


equivalent counting performance (Watson, Maylor, & Bruce, in press (b). In
other words, the more difficult task of counting targets among distractors
(compared with determining the presence/absence of a single target) forces
young adults to adopt the same slow strategy as older adults, namely, fixating
each target in turn to keep track of those that have already been counted.
This leads to a violation of generalised slowing.
In general, if increasing task difficulty results in the involvement of
additional processes that are both relatively slow and age equivalent, then
age-related differences can disappear. Thus, predictions based on a
generalised slowing account will fail whenever a task requires multiple
processes and one of the processes is both rate limiting and slow (such as the
need to make eye movements). Determining in which situations and tasks
this issue arises will be an important goal for future research.

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5. IMPLICIT MEMORY AND SELECTIVE ATTENTION: EFFECTS ON AGING
AND DEMENTIA

Soledad Ballesteros*, José M. Reales* and Julia Mayas*

A large number of studies have shown that aging is usually associated


with a decline in cognitive processing, specially, in memory and attention.
However, memory and attention are not unitary processes as has been shown
by experimental as well as neuropsychological studies. Previous visual
studies with healthy young and older adults have shown age invariance in
perceptual priming —as a measure of implicit memory—and when a decline
is found, it is less pronounced than in explicit memory tests. Alzheimer ´s
disease (AD) is the most common dementia. Explicit memory deficits and
attention problems appear early in the course of AD. In contrast, results are
less clear from implicit memory studies conducted exclusively with visual
words and pictures (Fleischman & Gabrieli, 1998).
Recently, we (Ballesteros & Reales, 2004; Ballesteros & Reales, 2006)
have reported preserved implicit memory as measured by the complete
perceptual priming obtained in AD patients and older control participants
for objects presented to touch (without vision) in an object naming task.
Moreover, healthy young adults did not differ in priming from the two
elderly groups. On the other hand, episodic memory assessed by an explicit
recognition test of haptically explored objects was similar in the two
healthy groups (young adults and older controls) while, as expected, AD
patients were highly impaired in this explicit memory task. We interpreted
the double dissociation in the sense that different memory systems mediate
implicit and explicit memory tasks. Recent neuroimaging studies (James et
al., 2002; James, James, Humphrey, & Goodale, 2006) allow to interpreting

* Centre for Research on Aging and Neurodegenerative Diseases. Universidad Nacional


de Educación a Distancia, Madrid (Spain). Supported by Grants BSO2000-108-CO2-01 and
SEJ2004-0752/PSIC from the Spanish Ministry of Education and Science, and by Grant 06-
HSE-0205-2004 from the Comunidad de Madrid.
40 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

these results as reflecting different memory systems in the brain. The


medial-temporal diencephalic system is responsible for explicit memory. The
other, the implicit memory system, may depend on extrastriate areas of the
occipital cortex and on somatosensory cortical areas. Imaging results and
these behavioral findings support the idea that areas of the occipital cortex
remain relatively preserved in AD patients while other more anterior areas
are deteriorated earlier in the course of the disease. The unimpaired haptic
implicit memory in AD patients support the idea that these areas of the
occipital cortex remain relatively preserved at early stages of AD while more
anterior areas of the cortex are deteriorated.
We present results from a series of recent visual and haptic studies using
selective attention paradigms. In a study we investigated the effect of se-
lective attention at encoding as a function of age and health conditions
in a visual implicit memory task (Ballesteros, Reales, Mayas, & Sánchez,
2003). At study, AD patients, older healthy controls, and young adults were
presented with two overlapping outline pictures of familiar objects and
named the object that appeared at a certain color. Then, after a delay, implicit
memory was assessed by a picture fragment completion test. Results showed
a significant priming effect, a significant attention effect and a significant
attention x group interaction. Significant priming effects were found for
attended objects in young adults and older healthy adults. AD patients did
not show priming effects even for the attended visual objects. Attended and
unattended stimuli were identified at the same threshold than nonstudied
objects. As in our previous studies with young adults (Ballesteros et al., 2006)
and schoolchildren of 8 and 11 yrs (hiperactivity disorder children and
normal controls), we found that implicit memory is not so automatic and
selective attention at encoding is required for IM. In a follow up visual study,
in which selective attention was not compromised, significant priming effects
were shown by the AD group as well as for the other two healthy groups.
To study the generality of the previous findings, we investigated the
effect of selective attention in another modality, haptics. The idea was to
find out whether selective attention at encoding would eliminate the haptic
priming in AD shown by Ballesteros and Reales (2004). A special paradigm
developed to study the influence of selective attention at study in the hap-
tic modality (Ballesteros, 2002; Bushnell, Ballesteros, Reales, Cohen, &
Chiang, 2003), showed perceptual priming only for attended objects in
young adults and older healthy adults. However, as in the visual study,
priming was not found for AD patients. These results suggest that implicit
memory is not automatic and selective attention at encoding is necessary
to show perceptual priming. AD neuropathology suggests the early
involvement of the posterior parietal lobe. The major lesions of AD (senile
plaques and neurofibrilar tangles) are in the association cortical areas
whereas the primary sensory and motor areas remain relatively intact. AD
starts with a deficit of explicit memory but is followed by a visual spatial
IMPLICIT MEMORY AND SELECTIVE ATTENTION... 41

attention deficit. This may explain the lack of perceptual priming when
selective attention is compromised at encoding. In contrast, significant
priming was found when visual encoding was performed under full attention
conditions, in the visual as well as in the haptic modality (Mayas et al., this
volume).

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6. MEMORY, GENES AND BRAIN IMAGING

Lars-Göran Nilsson*

Some critical features of a longitudinal study on aging, health, and


memory —the Betula Study— and some recent results will be described.
Betula was originally motivated by the wish to explore various aspects of the
development of memory functioning and health in adulthood and late life in
light of the fact that an increasingly larger portion of the population consists
of elderly people. In addition to studying the development of memory and
health in general, two more specific purposes were to explore early, pre-
clinical signs and potential risk factors of dementia, and to obtain premorbid
measures of memory and health in people who will be in accidents or acquire
various other diseases during the course of the study. During the course of
the study, two related purposes have been added to this list, namely to
examine what the characteristics of successful aging are, and to determine
the prerequisites for early diagnosis of neurodegenerative diseases.
The measures taken to accomplish these goals require an inter-
disciplinary approach involving scientists from several medical, social and
psychological fields. Specifically, the aims of the study require the planning,
conducting and analyzing of data from medical examinations, blood sample
testing, DNA extraction and genotyping, health status enquiries, explorations
of daily living and leisure activities, critical life events, examination of social
and economic factors, and an extensive examination of a wide variety of
memory functions.
The design employed for this study was modeled after Schaie (1965,
1977). Schaie proposed this design to be able to separate the effects of the
three major sources of variation in developmental research: age, cohort, and
time of measurement. The general design of the study, described in detail in
Nilsson et al., (1997). Five samples of subjects participate (S1, S2, S3, S4 and

* Stockholm University, Sweden.


44 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

S5). Three waves of data collection have been completed (T1, T2, and T3), a
fourth wave in in progress (T4) and a fifth wave is planned. Participants were
randomly selected from the population of Umeå, a city of about 100.000
inhabitants in northern Sweden.
In a recently completed longitudinal analysis of changes in memory
performance from T1 to T3, it was observed that the decline in episodic
memory may appear at a later stage than has been indicated in cross-
sectional analyses (Rönnlund et al., in press). Whereas the cross-sectional
data suggest that episodic memory declines in a linear fashion from age 35,
the longitudinal data indicate stability up to age 60.
Lövdén et al. (2004) demonstrated, when applying cluster analysis to
memory data obtained at T1 for S1, that one of the six clusters that emerged
contained data from only those individuals, who, at T3, had become
diagnosed as demented. This is an important new finding in that it implies
that memory data might be used as one component in detecting early signs
of dementia.
During the past decade, a number of studies have highlighted that the
neuropathological changes associated with Alzheimer’s disease affect regions
of the brain involved in olfaction. For example, both the hippocampus and
the enthorinal cortex receive direct input from the olfactory bulb and
represent structures that show an early involvement in the disease (e. g.,
Braak & Braak, 1997). Betula offers a unique possibility to further explore
the relationships between olfactory functioning, genetic variation, and neuro-
degenerative disorder.
Recently, Nilsson et al. (2004) examined whether dementia was
associated with levels of systolic blood pressure, diastolic blood pressure,
and pulse pressure 10-years prior to clinical diagnosis. This is the first study
to examine this issue in a sample of middle-aged and older men and women
using a long (10-year) preclinical period. Using linear regression, blood
pressure at T1 was used to predict dementia status at T3. Systolic and
diastolic blood pressures and pulse pressure (systolic minus diastolic blood
pressure) were entered as continuous variables. Evidence for the long-term
effect of elevated levels of systolic blood pressure and pulse pressure on
dementia in a sample of middle-aged and older adults was demonstrated.
Persons who were to be diagnosed with dementia 10 years later had higher
systolic pressure and greater pulse pressure at baseline assessment. Further
research on this topic is planned when a 15-year frame has elapsed at T4.
Within the Betula Study, we have demonstrated strong associations
between episodic memory in non-demented individuals and immune-response
related markers Complement C3 and Haptoglobin (Nilsson et al., 1996),
between episodic recall and executive functions in non-demented individuals,
and the e4 allele of ApolipoproteinE (Nilsson et al., 2004), and again between
episodic recall and executive functions in non-demented individuals, and the
COMT gene related to dopamine (de Frias et al., in press).
MEMORY, GENES AND BRAIN IMAGING 45

We aim to study both functional SNPs and to determine haplotypes in


candidate genes or chromosomal regions. The haplotype diversity will then
be exploited in both genetic linkage and direct association studies.
At the core of cognitive neuroscience of aging is the issue of whether it
can be established how biologically determined factors that induce
structural brain changes can be countered by various experience-based
factors. Examples of issues that have received much interest include
functional brain imaging findings that show that where younger adults
typically activate unilateral brain regions, older adults tend to activate
bilateral regions (Cabeza, 2002) and changes in activation patterns as a
function of genetic status (Bookheimer et al., 2000).
Previous studies in the field have for most part been based on small
samples and there is several inconsistent findings in the literature. We have
recently completed a large-scale fMRI data collection involving 60 individuals
from the Betula study for whom we have genetic data and longitudinal data
on cognitive change (as well as much additional data that can be used to
address secondary hypotheses). In one sub-project (Persson et al., 2004) we
have analyzed brain activity as a function of 10-year longitudinal data. The
results show that bilateral activity accompanies cognitive decline over the
years. Thus, the bilateral response seen for older adults in age-comparative
brain imaging studies seems to be a response to cognitive difficulties in the
older group. This is an important conclusion that we are planning to follow
up by doing longitudinal fMRI studies.
In another sub-project (Lind et al., 2004) we have analyzed fMRI data in
relation to genetic data. In particular, we have classified the 6o individuals as
carriers or non-carriers of a genetic risk factor for Alzheimer’s dementia
(ApoE4). Our fMRI results show that functional brain activity differ
systematically as a function of genetic risk, with risk persons showing re-
duced brain activity in parietal and frontal areas. The effect is modulated by
whether an individual carries one or two ApoE4 alleles in a dose-related
manner. These findings provide strong evidence for brain-gene interactions
prior to disease onset.
In the context of brain, cognition, and genetic factors, it can be mentioned
that Betula offers an unique possibility to assess how head injury affects
neuropsychological and cognitive performance. Specifically, since so many
persons are followed over time, some will suffer injuries during the course of
the study but still continue to participate. We have identified a sub-population
of individuals who have suffered mild head injury and for who we have
cognitive data before as well as after the injury (Sundström et al., 2004). We
found that head injury will lead to impaired cognition —but only for APOE4
carriers. Also, and very critically, this effect was so subtle that within-person
comparison before-after the injury was necessary for detecting it. This outcome
highlights the important role the Betula battery can play for various scientific
issues. In future studies we will relate head injury to risk for dementia.
46 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

In future sub-projects we also plan to examine how aging, age-related


cognitive change, and genetic factors relate to structural brain changes.
Specifically, we will do manual tracings of hippocampal volume for all
individuals and also whole brain voxel-based-morphometry. This will provide
information of how the size of grey matter is related to various subject-
related factors. A similar approach will be used for brain white matter on
basis of diffusion tensor imaging. Finally, a formidable challenge will be to
integrate functional and structural brain data with different background
factors to assess higher-order interactions among variables.

REFERENCES

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7. REGIONAL BRAIN CHANGES IN ADULTHOOD AND OLD AGE:
THEIR MODIFIERS AND COGNITIVE CORRELATES

Naftalí Raz*

The course of aging is marked by substantial individual variability. Cross-


sectional in vivo studies of normal adult brain support the notion of
differential aging, with association regions, especially the prefrontal cortex,
emerging the most vulnerable to aging. Longitudinal studies, which can
measure true change reveal a substantial age-accelerated expansion of CSF-
filled cavities, mild shrinkage of the cerebral parenchyma, and a pattern of
differential regional shrinkages. Association cortices, the neostriatum, the
hippocampus and the cerebellum as well as the deep white matter and the
connecting myelinated tracts connected with them appear more vulnerable
to the effects of age than primary sensory cortices, the entorhinal cortex, the
paleostriatum, the pons and the related white matter pathways. Notably,
hippocampal and white matter changes are nonlinear and show significant
age-related acceleration. Entorhinal cortex also shows mild decline in the
later years. The biological phenomena expressed in the observed shrinkage
are still unclear, although metabolic and neurochemical studies suggest
decline in the markers of neuronal viability. Cross-sectional age-related
differences in regional brain volumes and integrity of the white matter are
associated with cognitive performance. Smaller prefrontal cortices and
increased burden of white-mater lesions in the frontal lobes are associated
with reduced performance on some executive functions tests and increase in
markers of anterior white matter deterioration. However, a robust asso-
ciation between hippocampal volume and memory performance is rarely
observed in persons with dementia. Availability of longitudinal data may
clarify structure-cognition relationship in normal aging. For example,
shrinkage in entorhinal volume predicts poorer memory performance in-

* Wayne State University, Detroit, USA.


48 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

dependent of age. Notably, what is perceived as a pattern of normal brain and


cognitive aging is heavily modified by pathological and beneficial influences.
For example, even mild hypertension may shape the «frontal» appearance of
aging and increased aerobic fitness may contravene such a pattern. The
challenge for future research is separating the effects of positive and negative
modifiers on the course of brain and cognitive aging and using this
understanding in prevention and amelioration of deleterious effects.

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8. NEURAL DEDIFFERENTIATION AND COMPENSATION
IN OLDER ADULTS

Denise C. Park*

It is increasingly well documented through the use of functional


imaging techniques that with age, there is more distributed prefrontal
activation across both hemispheres, compared to young adults. We will
present evidence suggesting that dedifferentiated neural function is cha-
racteristic of ventral visual cortex in older adults. Additionally, the im-
portant question of whether the activation of additional prefrontal sites in
older adults is compensatory for a declining neural system or whether it
reflects a dysfunctional, disinhibited response will be addressed. Finally,
evidence will be presented suggesting that there is consistent evidence for
decreased hippocampal function in older adults in functional imaging studies
of neurocognitive processes and that increased frontal activation is a com-
pensatory response to the decreased hippocampal function.

* University of Illinois at Urbana-Champaign, U.S.A.


9. MEMORY, AGEING AND DEMENTIA: THE BETULA STUDY

Lars-Göran Nilsson*

The Betula Study is described with respect to objectives, design,


participants, and assessment instruments for health and cognition. Three
waves of data collection have been completed in five-year intervals since
1988-1990. A fourth wave started in 2003 and will be completed in 2005. An
overview of ongoing research is presented on memory and cognition, gender,
genetics, sibship size and birth order. Future prospects of the Betula Study
are then described under three rubrics relating to the overall objectives of the
study: development of memory and health, early cognitive signs and risk
factors of dementia. A plan for implementing some basic principles of Betula
in community health care is presented and discussed.

* Stockholm University, Sweden.


10. IDENTIFICATION OF OLFACTORY INFORMATION:
CHANGES WITH AGE

Maria Larsson*

This study investigated smell identification ability in a population-based


sample from the BETULA project. In particular, demographic and cognitive
correlates of olfactory proficiency were investigated. 1,906 healthy adults
varying in age from 45-90 years were assessed in a number of tasks tapping
various cognitive domains including cognitive speed, semantic memory, and
executive functioning. The results revealed a gradual and linear deterioration
in odor identification across the adult life span. For all age groups, females
identified more odors than men. Hierarchical regression analyses revealed
that age, sex, education, cognitive speed, and vocabulary were reliable
correlates of performance in the odor identification task. In addition, age-
related deficits in the included demographic and cognitive variables could
not fully account for the observed age-related impairment in identification,
suggesting that additional factors are underlying the observed deterioration.
Likely candidates here are sensory abilities such as olfactory detection and
discrimination.

* Department of Psychology, Stockholm University, Sweden.


11. HEALTH MODERATORS AND MEDIATORS OF SEX DIFFERENCES
IN COGNITIVE FUNCTIONING

Äke Wahlin*

Sex differences in adult cognitive functioning are well documented.


Prominent theoretical accounts at the biological level refer to sex steroid
differences or differentially sized cortical regions, and alternate accounts at
the sociocultural level have suggested that sources of sex differences could
include differential life experience and social expectations. Yet, theoretical
accounts based on health have generally been overlooked. Based on data
from the Betula project, we present preliminary results concerning the
impact of medical health on sex differences in cognitive functioning. At odds
with some previous findings, the effects of medical health were similar in
men and women (i. e., sex differences were not moderated by variation in
medical health). However (and in accordance with other reports), inspection
of mediating effects (the extent to which sex differences were accounted for
by health variation) revealed that, overall, cognitive sex differences were
suppressed by health differences. When mediating health variables were
controlled, sex differences tended to magnify on tests for which there was a
female advantage but disappear where there was a male advantage.

* Department of Psychology, Stockholm University, Sweden.


12. ASSOCIATIONS BETWEEN THE COMT GENE AND COGNITIVE
PERFORMANCE

Cindy de Frias*

The catechol O-methyltransferase (COMT) gene is essential in the


metabolic degradation of dopamine in the prefrontal cortex. We examined
the effect of a Val158Met polymorphism in the COMT gene on individual
differences and changes in semantic and episodic memory, executive
functions, and fluid intelligence in adulthood and old age. The participants
were 292 nondemented men (initially aged 35-85 years) from a random
sample of the population (i. e., the Betula prospective cohort study) tested at
two occasions with a 5-year interval. Carriers of the Met/Met genotype (with
low enzyme activity) performed better on fluid intelligence, episodic recall,
and semantic memory, as compared to carriers of the Val allele (with higher
enzyme activity). An age x COMT interaction for an indicator of fluid
intelligence located the effect for middle-aged men only. Carriers of the Val
allele declined in executive functioning over the 5-year period, whereas
carriers of the Met/Met genotype remained stable in performance. This
COMT polymorphism is a plausible candidate gene for cognitive functioning
in nondemented middle-aged and older adults.

* Stockholm University, Sweden.


PART I
BIOLOGY AND COGNITIVE
NEUROSCIENCE OF AGEING
1
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN
DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS
(QUIMIOQUINAS) EN EL SISTEMA
NERVIOSO CENTRAL DE RATAS ENVEJECIDAS
José Joaquín Merino*, Isabel Caballero*, Vilma Muñetón-Gómez**,
Carmen Pérez* y Santiago Segovia*

INTRODUCCIÓN

1. Expresión de las quimioquinas en el sistema nervioso


central

Desde que se identificó que el receptor CXCR4 actuaba como co-recep-


tor para la glicoproteína gp120 del virus del HIV-1, numerosos trabajos
han estudiado la función de las quimioquinas en el sistema inmune. Las
quimioquinas son una familia de pequeñas citoquinas acopladas a proteí-
na G, que estructuralmente se clasifican en varios subfamilias (Onuffer y
Horuk, 2002). En este trabajo, nos hemos centrado en el estudio del recep-
tor CXCR4, que pertenece a la familia de las alfa quimioquinas y de su
único ligando natural denominado SDF 1 alfa —Factor Derivado del Estro-
ma—. Otro sistema de quimioquina estudiado es el receptor CX3CR1 y su
único ligando denominado fractalkina. En la tabla adjunta se muestran
los distintos grupos de quimioquinas existentes (adaptado de Onuffer y
Horuk, 2002).

* Departamento de Psicobiología (UNED).


** Instituto Cajal (CSIC), Madrid.
62 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Receptores
Ligandos
de Quimioquinas

CXC-R1 Il-8, GCP-2

CXCR2 Il-8, GRO alfa, betta, gamma, NAP-2, ENA 78, GCP-2

CXCR3 Il-10, Mig

CXCR4 SDF-1

CXCR5 BCA/BLC

CC-R1 MIP-1 alfa, RANTES,. MCP-2/3

CC-R2 MDR, TARC

CC-R3 MCP-1/2/3/4

CC-R4 Eotaxina, eotaxina-2, RANTES, MCP-2/3/4

CC-R5 MDR, TARD

CC-R6 RANTES, MIP- alfa, Exodus

CC-R7 ELC/MIP-3 beta

CC-R8 I-309

CC-R9/10 MCP-1, MIP-1 beta

CX3C-R1 Fractalkina

mXC-R1 Linfotactina

Adaptado de Onuffer y Horuk, 2002.

Observando la tabla, se deduce que un mismo ligando puede unirse


a diferentes receptores de quimioquinas y viceversa (ejemplo, RANTES
puede unirse indistintamente tanto a los receptores CCR4, CCR6 como
a CCR1). Por este motivo, estudiamos exclusivamente el par de quimio-
quinas CXCR4/SDF1 y CX3CR1/Fractalkina, ya que son las únicas que
muestran especificidad de señal. En efecto, SDF 1 alfa —Factor Deriva-
do del Estroma— se une específicamente al receptor CXCR4, mientras
que la Fractalkina —liberada por neuronas— se une exclusivamente al
receptor CX3CR1 en la microglia o en neuronas (Hatori, Nagai, Heisel,
Ryu y Kim, 2002).
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 63

Se sabe que las citoquinas con función quimiotáctica (quimioquinas),


participan directamente en la recuperación postraumática del nervio peri-
férico, en reparación tisular y en procesos de daño neural gracias al reclu-
tamiento de linfocitos/macrófagos sobre el tejido dañado (para revisión
consultar Tran y Miller 2002).
El envejecimiento se caracteriza por una desregulación en el sistema
inmune, que junto a alteraciones en el sistema endocrino podrían pre-
disponer a los individuos envejecidos a padecer depresión bajo un estrés
psicosocial intenso (Bauer, 2005). Por otra parte, desregulaciones en la
actividad del eje HPA —Hipotalámico hipofisario adrenal— podrían afec-
tar la susceptibilidad del sistema inmune frente a procesos neuroinfla-
matorios en el envejecimiento.
En este trabajo, nos hemos planteado la posibilidad de que mediado-
res proinflamatorios como TNF a —Factor de Necrosis Tumoral a— o el
sistema de quimioquinas CXCR4/SDF1 y CX3CR1/Fractalkina pudieran
estar alterados en diversas áreas cerebrales, especialmente en áreas del
sistema límbico o la corteza prefrontal, implicadas en la cognición. Por
tanto, desde perspectiva clínica, los receptores de quimioquinas podrían
constituir marcadoras tempranos de deterioro cognitivo. En este contex-
to, niveles incrementados del receptor de quimioquina CCR1 constituyen
un marcador temprano de Alzheimer (Halks-Miller et al., 2003).
Trabajos recientes han puesto de manifiesto el papel relevante de los
receptores de quimioquinas en el desarrollo de la formación hipocampal.
En efecto, estudios desarrollados por Miller y colaboradores en Chicago
(2002), evidenciaban que ratones transgénicos para el receptor CXCR4
mostraban defectos del desarrollo en el hipocampo (Lu, Grove y Miller,
2002). Además, SDF 1 alfa, ligando natural del receptor CXCR4, induce
migración de células granulares del giro dentado (Bagri et al., 2002). Espe-
cialmente destacable es el hecho de que SDF1 diferencialmente regula la
elongación axonal en cultivos neuronales de hipocampo (Pujol, Kitabgi y
Boudin, 2005), procesos que podrían estar alterados en determinadas
enfermedades neurodegenerativas y en el envejecimiento. Evidencias
recientes indican que el sistema CXCR4/SDF1 alfa induce plasticidad en
el hipocampo frente al daño tisular inducido por isquemia (Stum et al.,
2002).
Por otra parte, los glucocorticoides, agentes empleados contra la
inflamación crónica, modulan la expresión de los receptores de qui-
mioquinas en el sistema nervioso central, ya que la dexametasona redu-
ce los niveles del receptor CXCR4 y ejerce neuroprotección frente al daño
inducido por isquemia (Felszeghy, Banisadr, Rostene, Nyakas y Haour,
2004). A continuación, exponemos algunos de los antecedentes más rele-
vantes sobre el papel de las quimioquinas en neuroprotección versus neuro-
patología.
64 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

2. Antecedentes sobre el papel de las quimioquinas


CXCR4/SDF 1 alfa en neuroprotección versus
neuropatología
Las quimioquinas desempeñan un papel relevante como moléculas neu-
roinflamatorias en el sistema nervioso central, aunque también se las ha
implicado en procesos de comunicación neurona-glia y en transmisión
sináptica (para revisión sobre las funciones de las quimioquinas en el sis-
tema nervioso central consultar Bajetto, Bonavia, Barbero y Schettini, 2002;
Lazarini, Tham, Casanova, Arenzana-Seisdedos y Dubois-Dalcq, 2003).
Por otra parte, nuevas evidencias apoyan que la neuroinflamación aso-
ciada a la infección por HIV compromete la función neural, lo que podría
aportar nuevas claves para paliar el daño neural asociado a neuroinfla-
mación en las enfermedades neurodegenerativas y en el envejecimiento
Así, la infección por HIV-1 produce un síndrome de demencia caracteri-
zado por alteraciones cognitivas y motoras en el 40% de los niños infec-
tados con HIV-1 y en el 33% en los adultos infectados (Van Marle et al.,
2002). Dicha demencia es consecuencia de la muerte neuronal inducida
por la glicoproteína gp120 del HIV-1, que induce una señalización abe-
rrante tras la unión al receptor CXCR4, lo que conduce a procesos de apop-
tosis —muerte neuronal— en el sistema nervioso (Hesselgesser et al., 1998).
Sin embargo, se ha descrito neuroprotección mediada por la activación
del receptor CXCR4 cuando su ligando natural -SDF 1 alfa activa el recep-
tor CXCR4 (Meucci et al., 1998). Por otra parte, la rotura proteolítica de
SDF 1 alfa inducida por metaloproteasas, conduce a una pérdida de la
neuroprotección natural mediada por SDF1 alfa e induce neurodegene-
ración en los ganglios básales, región especialmente afectada en la neu-
ropatología del HIV-1 (Zhang et al., 2003).
Por tanto, factores como la coestimulación con otros receptores neu-
ronales, interacciones neurona-glia y variaciones en la actividad neural
(Rossi y Zlotnik, 2000), son eventos que determinan si la activación de los
receptores de quimioquinas desencadena neuroprotección o neurodege-
neración.
Estudios post mortem en humanos han puesto de manifiesto la exis-
tencia de niveles alterados de quimioquinas en la neuropatología induci-
da por HIV-1, en procesos neuroinflamatorios o en Alzheimer (para revi-
sión sobre la neuropatología de las quimioquinas consultar Bajetto et al.,
2002). Recientemente, Merino et al. (2004) han mostrado un papel dife-
rencial del sistema de quimioquinas CXCR4/SDF1 y CX3CR1/Fractalkina
bajo neurodegeneración en el sistema nervioso central de rata (Merino et
al., 2004). Este hecho, unido a la existencia de una modulación hormonal
de la expresión del receptor CXCR4 (Felszeghy et al., 2004), nos anima a
estudiar la posibilidad de que ratas macho Wistar envejecidas de 20 meses
de edad, pudieran mostrar cambios diferenciales en el sistema de qui-
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 65

mioquinas CXCR4/SDF 1 alfa y/o de CX3CR1/fractalkina en diversas áre-


as del sistema nervioso central. Desafortunadamente, estudios con rato-
nes transgénicos para el receptor CXCR4 no son viables en ratas enveje-
cidas, dada su alta letalidad.

3. Papel del sistema de quimioquina CX3CR1/Fractalkina


en neuroprotección versus neurodegeneración

Otra quimioquina detectada en el sistema nervioso de rata y humanos,


estudiada en el presente trabajo es la fractalkina, que es liberada por neu-
ronas y se une al receptor denominado CX3CR1 en microglia, lo que sugie-
re la existencia de una comunicación paracrina neurona-glia bajo situa-
ciones de daño neural (Harrison et al., 1998; Tarozzo et al., 2002). Se han
identificado niveles elevados de fractalkina, fundamentalmente en neu-
ronas de varias áreas cerebrales, como el hipocampo, el cortex, caudado,
putamen, tálamo y el bulbo olfatorio entre otras áreas cerebrales (Hatori
et al., 2002).
Recientemente, Hughes y colaboradores (2003) mostraron que la expre-
sión de fractalkina y de su receptor, CXCR1, está alterada durante la infla-
mación aguda y crónica en glia de rata (Hughes, Botham, Frentzel, Mir y
Perry, 2003). Por otra parte, la rápida liberación de fractalkina como molé-
cula soluble en cultivos neuronales de hipocampo tras daño neural indu-
cido por excitotoxicidad, constituye un evento temprano que facilitaría la
quimiotaxis de monocitos y de microglia (Chapman et al., 2000). Recien-
temente, se ha demostrado que ratones deficientes para fractalkina son
menos susceptibles a una posible muerte neuronal en isquemia (Soriano
et al., 2002). Además, pacientes con HIV muestran elevados niveles de frac-
talkina, fundamentalmente en astrocitos, y está regulación a la alza es
dependiente de contacto célula-célula (Pereira et al., 2001). Estas eviden-
cias consideradas de forma conjunta, sugieren un papel neuroprotector
de la fractalkina ante eventos tempranos en respuestas neuroinflamato-
rias asociadas a un daño neural inducido. Por tanto, pretendemos estu-
diar si cambios en los niveles de CX3CR1/Fractalkina acontecen en el sis-
tema nervioso de ratas envejecidas.

OBJETIVO

En este trabajo hemos estudiado si existen cambios diferenciales en


los niveles de mediadores neuroinflamatorios asociados al envejecimien-
to en el sistema nervioso de ratas envejecidas (20 meses de edad) compa-
rados con los mostrados por ratas controles de edad adulta joven (p80).
La neuroinflamación ha sido evaluada a través de los niveles deTNF alfa
66 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

—Factor de Necrosis Tumoral alfa— y del sistema de quimioquinas


CXCR4/SDF y CX3CR1/Fractalkina en varias áreas cerebrales de ratas enve-
jecidas (hipocampo, estriado y corteza prefrontal)

MATERIALES Y MÉTODOS
Animales
Se utilizaron exclusivamente ratas macho de la cepa Wistar (Ratus nover-
gicus albinus) de 20 meses de edad (n=10) y animales controles p80 de
edad adulta joven (n=10); adquiridos a la empresa Harlan Ibérica y man-
tenidas en el animalario del Dpto. de Psicobiología de la UNED. Las ratas
que pesaban entre 180 a 195 g a su llegada al estabulario se mantuvieron
a 22 ± 2 ºC de temperatura, con ciclos de 12 horas de luz y de 12 horas
de oscuridad con agua y comida ad libitum.
Las ratas se estabularon en grupos de 3-4 animales por caja (n=10 ani-
males envejecidos) y ratas jóvenes de 80 días –p80– (n=10), aproximada-
mente de 3 meses de edad. Las ratas se manipularon según las directrices
del Consejo de la Comunidad Económica Europea (directiva 86/609/EEC)

PROCEDIMIENTOS BIOQUÍMICOS

Proceso de obtención de sinaptosomas crudos


por centrifugación diferencial
Tras homogeneizar mediante sonicado el hipocampo, el estriado y la
corteza prefrontal en tampón Krebs de lisis a pH=7, constituido por 0,32
M de sacarosa, HEPES 5 mM, 1 mg/ml de aprotinina, 1 mg/ml de leucopep-
tina y 100 mM de vanadato, los homogenados se centrifugaron a 3500
r.p.m (1,000 g) durante 5 minutos, y a 4 ºC de temperatura. Tras obtener
el sobrenadante, se centrifugó de nuevo a 20.000 r.p.m (32.500 g) duran-
te 15 minutos, a 4 ºC. El sedimento final obtenido de está segunda cen-
trifugación se resuspende en tampón fosfato salino con 1 mg/ml de aproti-
nina a pH=7 y se almacenó a –80 ºC para posteriores determinaciones
bioquímicas.

Determinación de la concentración de proteínas


por el método de Bradford
La concentración de proteína total se determinó en homogeneizados
(TNF alfa) y en sinaptosomas (quimioquinas) mediante un Kit comercial
de determinación de proteínas (BioRAD, # 500-0006), midiendo la absor-
bancia a 595 nm de longitud de onda en un lector de microplacas (Digis-
can 3.0, Biogen) con el software DigiWin 3.0.
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 67

Técnica de ELISA para quimioquinas CXCR4/SDF1


y CX3CR1/Fractalkina

Tras añadir 100 ml de tampón de «revestimiento» constituido por car-


bonato /bicarbonato sódico 0,1 M, pH=9,6, durante al menos 90 minutos
a temperatura ambiente, se cargaron 5 o 10 microgramos de antígeno en
función de la quimioquina estudiada sinaptosomas de hipocampo, de
estriado y de la corteza prefrontal) durante toda la noche a 4 ºC. Tras blo-
quear la unión inespecífica con BSA (albúmina) en el buffer, se incuba
con el anticuerpo primario disuelto en tampón fosfato salino/Tween 0,05%,
a pH=7 a la concentración pertinente para cada una de las quimioquinas
estudiadas (ver Tabla 1.1.). A continuación, tras incubar con el secunda-
rio biotinilado apropiado a 1:500 (durante 2 horas a temperatura ambien-
te) se incubó con estreptavidina-peroxidasa a 1:3000 durante 30 minutos.
Finalmente, se procedió al revelado colorimétrico con tampón citrato a
pH=4,5 (tampón constituido por una proporción 2:1 de citrato sódico 0,1
M frente a ácido cítrico 0,1M, que además contiene 1 mg/ml del sustrato
de revelado OPD —ortofenilendiaminafosfato—, y H2O2 al 30%). Tras
parar la reacción con 50 ml de H2SO4 se midió la absorbancia a 492 nm
de longitud de onda.

TABLA 1.1
Anticuerpos empleados para determinar las quimioquinas
CXCR4/SDF1 y CX3CR1/Fractalkina

Anticuerpo
Quimioquina Antígeno Primario Anticuerpo Secundario
(CXC)

CXCR4 5 mg/ml 10 mg/ml Anti Goat Biotinilado 1: 500

SDF 1 a 10 mg/ml 1: 500 Anti Rabbit Biotinilado 1: 500

SDF1 (a+b) 10 mg/ml 10 mg/ml Anti Goat Biotinilado 1: 500

CX3CR1 5 mg/ml 10 mg/ml Anti Goat Biotinilado 1: 500

Fractralkina 10 mg/ml 10 mg/ml Anti Goat Biotinilado 1: 500

TNF a
(mediador 10 mg/ml 1: 500 Anti Rabbit Biotinilado 1: 500
proinflamatorio)
68 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Imnunoblots

Se realizaron inmunoblots con objeto de identificar si los niveles de


fractalkina detectados mediante la técnica de ELISA correspondían a la
isoforma de membrana de 95 Kda o bien a niveles de fractalkina solu-
ble (liberados por excitotoxicidad de la membrana tal como ha descrito
Chapman et al., (2000). Los inmunblots obtenidos mostraban una ban-
da de 95 Kda, que corresponde a la isoforma de membrana (dato no mos-
trado). Para la realización de los inmunoblot muestras de sinaptosomas
(20 microgramos de proteína total) se separaron en geles de SDS-PAGE
al 10%. La transferencia del gel a la membrana se realizó en una mem-
brana hidrófoba de tipo PVDF, de forma que tras bloquear la unión ines-
pecífica, se incubó con el anticuerpo primario para fractalkina (a la con-
centración de 10 mg/m) durante 24 horas a temperatura ambiente y en
agitación. En el caso de CXCR4, la concentración del anticuerpo pri-
mario utilizada fue de 8 mg/ml. Tras realizar varias lavados en buffer TBS-
Tween, se procedió a incubar con un anticuerpo secundario Anti-Goat a
1:20.000 durante 2 horas a temperatura ambiente y en agitación. Tras
varios lavados, se procedió a la incubación con estreptavidina-peroxi-
dasa durante 3 horas a temperatura ambiente. Finalmente, la membra-
na se reveló mediante un kit de quimioluminiscencia y se procedió a la
cuantificación densitométrica de las bandas obtenidas. Los inmunoblots
mostraron una banda de 95 Kda para la isoforma de fractalkina de mem-
brana mientras que para CXCR4 se observó una banda de 42 Kda de
peso molecular (dato no mostrado).

Inmunofluorescencia para receptores


de quimioquinas

Tras fijar los cerebros con 4% de paraformaldehido y equilibrarlos


en sucrosa al 30% durante 24 horas, se cortaron secciones de. 20 micras
con un criostato. Una vez bloqueada la unión inespecífica con 1% de
suero, se incubó con los anticuerpos primarios de las quimioquinas
CXCR4/SDF y CX3CR1/Fractalkina 24 horas a temperatura ambiente.
Tras incubar con los pertinentes anticuerpos secundarios, se procedió al
montaje de los portas para su posterior observación en un microscopio
de fluorescencia.
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 69

RESULTADOS

Expresión de las quimioquinas CXCR4/SDF1


y CX3CR1/Fractalkina en sinaptosomas de hipocampo,
de estriado y de corteza prefrontal en ratas envejecidas

El análisis t de Student de los niveles proteicos de las quimioquinas


CXCR4/SDF1 y CX3CR1/fractalkina se evaluó en ratas envejecidas de 20
meses de edad en comparación con los mostrados por ratas jovenes de
edad adulta (p80). El análisis estadístico de los datos observados median-
te t de Student (para cada uno de los sistemas de quimioquinas mencio-
nadas) tanto en el hipocampo como en estriado en las ratas envejecidas,
no mostró cambios significativos (p>0.05 en todos los casos analizados)
en comparación con los evidenciados por los de las ratas adultas jovenes
p80 (aproximadamente 3 meses de edad). Sin embargo, si en el estriado
de ratas envejecidas indicó una alta tendencia a mostrar niveles incre-
mentados del receptor CX3CR1 en comparación a los niveles mostrados
en ratas adultas jovenes p80 (p=0,08.; n.s).
Dado que SDF1 puede ser expresado tanto en neuronas (isoforma alfa)
como en células endoteliales (isoforma beta), se utilizó un anticuerpo para
SDF total que reconocía las isoformas tanto alfa (de índole neuronal) como
beta (de índole glial) del anticuerpo. Los niveles neuronales de SDF1 se
detectaron con un anticuerpo que exclusivamente reconocía la isoforma
alfa (indicado como SDF 1 alfa en el texto).
Resulta relevante reseñar que, las ratas envejecidas mostraban en la
corteza prefrontal niveles incrementados tanto de CXCR4 como de su ligan-
do SDF1 alfa en comparación a los mostrados por sus respectivos grupos
controles p80 (p<0.05 vs respectivos grupos controles de edad adulta joven
p80). Además, en la corteza prefrontal las ratas envejecidas mostraban
una tendencia a incrementar los niveles proteicos del sistema CX3CR1/
Fractalkina en comparación a los evidenciados por los respectivos con-
troles p80 (P=0,1; n.s). Por otra parte, en la corteza prefrontal, tal como
se observó en el hipocampo y en el estriado de ratas envejecidas, se detec-
taron niveles incrementados de TNF alfa en comparación a los eviden-
ciados por ratas adultas jovenes p80 (p<0.05).
En los gráficos de la Figura 1.1 se indica la media +– el error relativo
de los niveles proteicos de las quimioquinas CXCR4/SDF1 y CX3CR1/Frac-
talkina en sinaptosomas de hipocampo, de estriado y de la corteza pre-
frontal de ratas envejecidas en comparación a los mostrados por ratas con-
troles de edad adulta joven (p80). SDF total (a+b) corresponde a la
expresión de la proteína SDF total —Factor derivado del Estroma— tan-
to en las isoformas a (neuronal) como b (endotelial). SDF1 alpha indica
los niveles neuronales del ligando SDF1 alfa.
70 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Estriado. Niveles de quimioquinas CXCR4/SDF1 Estriado. Niveles de quimioquinas


en ratas envejecidas CX3CR1/Fractalkina en ratas envejecidas
1.000 900
900 *
Absorbancia

Absorbancia
800
(492 nm)

(492 nm)
800
700
700
600
600

500 500
Control Envej. Control Envej. Control Envej.
Control Envej. Control Envej. Control Envej. CX3CR1 Fractalkina TNF a
CXCR4 SDF1 total SDF1 a
* p<0,05 vs ratas controles p80

Hipocampo. Niveles de quimioquinas Hipocampo. Niveles de quimioquinas


CXCR4/SDF1 en ratas envejecidas CX3CR1/Fractalkina en ratas envejecidas
1.000 900
*
900
Absorbancia

Absorbancia 800
(492 nm)

(492 nm)
800 700

700 600

600 500
Control Envej. Control Envej. Control Envej.
Control Envej. Control Envej. Control Envej. CX3CR1 Fractalkina TNF a
CXCR4 SDF1 total SDF1 a
* p<0,05 vs control p80

Corteza Prefrontal. Niveles de quimioquinas Corteza Prefrontal. Niveles de quimioquinas


CXCR4/SDF1 en ratas envejecidas CX3CR1/Fractalkina en ratas envejecidas
1.600 1.300
1.500 * 1.200
1.400 1.100
Absorbancia

Absorbancia

1.300
(492 nm)

(492 nm)

1.200 1.000
1.100 900
1.000
900 800
800 * *
700
700
600 600
500 500
Control Envej. Control Envej. Control Envej. Control Envej. Control Envej. Control Envej.
CXCR4 SDF1 total SDF1 a CX3CR1 Fractalkina TNF a
* p<0,05 vs control p80 * p<0,05 vs control p80

Control = Ratas p80


Envej. = Ratas envejecidas
controles adultas (jóvenes)

FIGURA 1.1
Expresión del sistema de quimioquinas CXCR4/SDF1 y
CX3CR1/Fractalkina de ratas envejecidas comparados con los de ratas
de edad adulta joven (p80)

Por otra parte, se determinaron también los niveles de TNF a como


mediador proinflamatorio en homogenados —Factor de Necrosis Tumo-
ral alfa— en ratas envejecidas (n=10) en comparación a los mostrados de
ratas jovenes p80 (n=10) para cada una de las áreas cerebrales conside-
radas. Se indica la significación estadística en los análisis T-student si
existen diferencias significativas (p<0.05) entre los animales envejecidos
y ratas controles de edad adulta joven (p80).
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 71

* p<0.05 vs. ratas de edad adulta

Neuroanatomía: distribución neuroanatómica de los receptores


de quimioquinas en el sistema nervioso de rata

Los receptores de quimioquionas CXCR4/SDF1 y CX3CR1/Fractalkina


se localizaban uniformemente en la formación hipocampal. Así, tanto en
ratas p80 como en animales envejecidos, CXCR4 mostraba inmunoreac-
tividad en la capa polimórfica granular del giro dentado, así como tam-
bién en el hilus y en las áreas CA1, CA2 y CA3, donde colocalizó con mar-
cadores neuronales en las mencionadas áreas de la formación hipocampal.
Es especialmente destacable la existencia de fibras inmunoreactivas para
CXCR4 en el stratum oriens (datos no mostrado).
Respecto a su ligando, SDF1 se localizó en las mismas áreas de la for-
mación hipocampal donde se detectó inmunoreactividad para su receptor
CXCR4. La expresión de SDF1 alfa colocalizaba con beta tubulina III
—marcador neuronal— en el hipocampo. Esta localización apoya el papel
de SDF1 como factor inductor de la migración neuronal en la capa poli-
mórfica granular del giro dentado (Bagri et al., 2002). Sin embargo, tam-
bién, se ha descrito la expresión glial de CXCR4/SDF1 bajo situaciones de
daño neural (Bajetto y cols., 2003).
Posteriores estudios morfométricos determinarán la existencia de una
diferencial activación del sistema de quimioquinas CXCR4/SDF1 y de
CX3CR1/Fractalkina en ratas envejecidas vs adultos jóvenes (p80). y si su
expresión se asocia a gliosis o a activación microglial. Además, se detec-
tó inmunoreactividad para el sistema CX3CR1/Fractalkina en neuronas
del giro dentado (beta tubulina III positivas) de ratas envejecidas.y en los
adultos jovenes p80. El hecho de que el receptor CX3CR1 se exprese en
microglia, sugiere la existencia de una comunicación paracrina neurona-
glia bajo situaciones en las que acontece un daño neural asociado a neu-
roinflamación (Harrison et al., 1998).
En el estriado, se detectó inmunoreactividad para fractalkina en neu-
ronas mientras que en la corteza prefrontal se observó una elevada inmu-
noreactividad tanto para CXCR4 como para su ligando SDF1. Dado que
el sistema de quimioquina CXCR4/SDF1 induce neuroprotección y plas-
ticidad en la formación hipocampal de ratas isquémicas (Stum et al.,
2003), niveles incrementados de CXCR4/SDF1 podrían proteger neuronas
de la corteza prefrontal frente a una posible neurodegeneración asociada
al envejecimiento.
Por otra parte, se observó un aumento de los niveles de TNF alfa (Fac-
tor de Necrosis Tumoral alfa), tanto en el hipocampo, en estriado así como
también en la corteza prefrontal de ratas envejecidas comparadas en com-
paración a los niveles mostrados por sus grupos controles p80 (p<0.05).
72 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Este hecho sugiere la existencia de una neuroinflamación asociada al


envejecimiento independiente del área cerebral considerada. En definiti-
va, cambios diferenciales en la regulación de los niveles de quimioquinas
en ratas envejecidas, dependientes del área cerebral, sugieren una función
neuromoduladora de las mismas en dichas áreas cerebrales independien-
temente de su papel como moléculas proinflamatorias en el sistema ner-
vioso central.
Obsérvese en las Figuras 1.2 y 1.3 (páginas 73 y 74) la expresión de
fractalkina en neuronas de la capa polimórfica granular del giro dentado
(A), así como la inmunoreactividad para CXCR4 en la corteza prefrontal
de ratas envejecidas (ver recuadros).

CONCLUSIONES

• Existen niveles incrementados del sistema de quimioquinas


CXCR4/SDF1 alfa exclusivamente en la corteza prefrontal de ratas
envejecidas en comparación con los evidenciados por ratas adul-
tas jóvenes p80.

• Ratas sometidas a envejecimiento muestran incrementados nive-


les de TNF alfa —Factor de Necrosis tumoral— independiente-
mente del área cerebral considerada en este estudio, lo que sugiere
la existencia de procesos neuroinflamatorios asociados al enveje-
cimiento en varias áreas del sistema nervioso.

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MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 73

FIGURA 1.2
74 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

FIGURA 1.3

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76 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

GLOSARIO DE TÉRMINOS

• Anticuerpos monoclonales. Los anticuerpos monoclonales son inmu-


noglobulinas de alto interés dado que su método de producción permi-
te la fabricación de cantidades ilimitadas de un solo anticuerpo frente
a un antígeno que puede ser especialmente seleccionado.
• Apoptosis. Proceso de muerte celular programada que acontece en las
células durante el desarrollo y en procesos patológicos.
• Beta Tubulina III. Proteína que identifica neuronas en el sistema ner-
vioso en estudios de inmunohistoquímica.
• CX3CR1. Receptor de quimioquinas al que se une específicamente la
fractalkina tanto en neuronas como en microglia.
• CXCR4. Receptor perteneciente a la familia de la alfa quimioquinas que
se activa por la unión de su único ligando natural denominado SDF1.
• ELISA. Técnica utilizada para la determinación de proteínas en biolo-
gía molecular mediante el uso de anticuerpos específicos, que recono-
cen un determinado antígeno.
• Excitotoxicidad. Mecanismo que induce la liberación de glutamato aso-
ciado a neurodegeneración.
• Fractalkina. Quimioquina que se une específicamente al receptor
CX3CR1 en neuronas o en microglia.
• GFAP. La Proteína fibrilar Glial se caracteriza porque específicamente
identifica astrocitos en el sistema nervioso.
• Glicoproteína gp120. Proteína con residuos oligosacáridos presente en
la cápside del virus HIV-1 del SIDA.
• Inmunoblot. Técnica utilizada en biología molecular para la identifi-
car isoformas de proteínas determinadas mediante el uso de anticuer-
pos específicos.
• Ligando. Molécula (en este caso citoquinas) que se unen a un recep-
tor/es para producir un efecto fisiológico concreto.
• Neuroinflamación. Proceso inflamatorio normalmente asociado a neu-
rodegeneración o infección en el sistema nervioso.
• OX-42. Proteína que identifica células de microglía en el sistema ner-
vioso de rata.
• Quimioquinas. Citoquinas proinflamatorias con función quimiotácti-
ca implicadas en el tráfico de leucocitos bajo lesión tisular.
• SDF1. Ligando natural del receptor CXCR4.
• Sonicación. Proceso utilizado para la rotura de células o de determi-
nadas estructuras celulares.
• TNF alfa. Factor de Necrosis Tumoral alfa. Mediador implicado en pro-
cesos inflamatorios.
• Western. Técnica utilizada en biología molecular para la identificación
de proteínas en extractos celulares, mediante el uso de anticuerpos que
las reconocen específicamente.
MODULACIÓN DE LA EXPRESIÓN DE MEDIADORES PROINFLAMATORIOS... 77

ABREVIATURAS

BSA: Albúmina
n.s.: No significativo
p.: significación estadística
p80: Ratas postnatales de 80 días de edad (ratas adultas jovenes)
PVDF: Tipo de membrana hidrofóbica sobre la que se realiza la transfe-
rencia del gel a la membrana
TNF alfa: Factor de Necrosis Tumoral alfa
Vs.: versus o en comparación
H2SO4: Ácido sulfúrico
2
GLUCOSE, AGEING AND COGNITION:
THE HIPPOCAMPUS HYPOTHESIS
Leigh Martin Riby*, and Deborah Michelle Riby**

INTRODUCTION

The 2001 UK government census found for the first time more people
over 60 years of age than children. This is primarily due to improvements
in living standards and health care provision. It is predicted that ultimately
there will be a transformation of the dynamics of the world population,
with an increase from 600 million to 2000 million persons over the age
of 60 years by 2050. Life expectancy is likely to rise from approximately
66 to 77 years of age (Pérez, 2002). The changing face of our population
can be associated with a large rise in illnesses related to ageing, including
cognitive decline and its’ impacts on living. In particular memory deficits
are one known consequence of cognitive decline that impacts substantially
upon quality of life and has important social and clinical implications
for elderly individuals (White, 1998). However, declines in cognitive
functioning are not inevitable and interventions utilising everyday
substances may be beneficial. Particularly relevant here is the contribution
of nutritional factors in alleviating cognitive decline which has received
considerable research attention (Charlton, 2002). There is, therefore, a
great need to explore the utility of everyday substances which may improve
the quality of life associated with cognitive decline.

* Department of Psychology, Glasgow Caledonian University, 70 Cowcaddens Road,


Glasgow, G4 0BA, UK. Tel: 0141 3318563; Email: L.Riby@gcal.ac.uk
** Department of Psychology, University of Stirling, Stirling, UK.
80 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Empirical work has recently addressed the importance of glucose as


one possible source of memory enhancement within an elderly population.
In a typical experimental design participants consume either a glucose-
containing drink or a controlled solution (e. g., saccharin) and subsequently
complete a battery of cognitive tasks (e. g., measures of memory, attention
and speed of processing). Such research has found that increasing peri-
pheral blood glucose levels through ingestion of a glucose-containing drink
enhances cognition and in particular memory functioning (e. g., Riby, Meikle,
& Glover, 2004). Notably, this work is mirrored by evidence that a decreased
level of blood glucose impairs cognitive functioning (e. g., Deary, 1992).
Whilst the literature has supported the idea that glucose moderates cognition,
it has been difficult to draw firm conclusions regarding the precise conditions
that lead to facilitation. Importantly, the mechanisms underlying the effect
are still to be defined and the finding of greater facilitation in an elderly
population needs to be substantiated. To address such issues this chapter
will consider previous research suggesting that glucose impacts especially
on memory functioning, introducing physiological and behavioural data to
support this standpoint, before discussing future directions for this line of
investigation.

THE PHYSIOLOGICAL EFFECTS OF GLUCOSE

Glucose is a type of sugar found in a variety of foods such as honey,


fruit and vegetables. It is the end product of carbohydrate metabolism and
importantly is the prime source of fuel serving the central nervous system
(CNS). Glucose stores are limited and exhausted within 5 to 10 minutes
if not replenished (Mark & Rose, 1981), thus emphasising the importance
of readily available sources. Changes in glucose availability therefore
impact directly upon normal brain performance and associated cognitive
functioning. Research to date, however, has failed to identify the specific
neurophysiological mechanisms by which glucose boosts cognitive per-
formance. It has been suggested that glucose may alter neural metabolism,
neural activity, or influence the synthesis of neurotransmitters (Korol &
Gold, 1998). Glucose may also impact upon the liver, indirectly having an
impact on brain functioning (White, 1991).
The dominant position proposes that glucose impacts on hippo-
campal functioning. The hippocampus is located in the temporal lobes
and is known to decline in ageing. This fact alone is significant, since
deficits in cognitive functioning related to the hippocampus might be
minimised if glucose specifically acts at this region. Two possible candidate
mechanisms operating on the hippocampus have been proposed. Firstly,
increases in acetylcholine release due to the ingestion of glucose may
promote memory enhancement (Messier, Durkin, Mrabet, & Destrade,
GLUCOSE, AGEING AND COGNITION: THE HIPPOCAMPUS HYPOTHESIS 81

1990). Indeed, rodent studies have found that moderate increases in blood
glucose are directly related to acetylcholine synthesis in the hippocam-
pus (Ragozzinnio, Unick, & Gold, 1996). In fact, Hall, Gonderfrederick,
Chewning, Silveira, and Gold (1989) note that the glucose action mimics
that of a cholinergic agonist. For example, glucose eases pharmacologically
(via scopolamine) induced memory deficits in mice. Notably, Scholey, Harper,
and Kennedy (2001) suggest that it is unlikely that the cholinergic system
is solely involved in the glucose effect. Moreover, researchers have suggested
interactions with other neurotransmitter substances (e. g., dopamine; Saller
& Kreamer, 1991).
The second proposed mechanism operates as a consequence of a rise
in insulin. Specifically, a change in insulin levels stimulates glucose uptake
in the brain and in particular the hippocampus since this area is densely
populated with insulin receptors (Craft, Murphy, & Wemstrom, 1994). In
a similar vein, insulin has been found to influence hippocampal firing
rates in a dose dependant manner (Palovcik, Phillips, Kappy, & Raizada,
1984). Notably, the dose-response curve is very similar to the inverted U
shaped dose response relationship of glucose effects on memory in an elderly
population (Parsons & Gold, 1992).

RODENTS AND THE GLUCOSE EFFECT

Initial investigations of the impact of glucose on cognitive


performance were conducted with rodents. One of the most influential
studies in this area was carried out by Winocur and Gagnon (1998). They
investigated the impact of glucose on both younger and older rats in tests
of spatial learning and memory, known to be supported by the hippo-
campus. The primary concern was to investigate whether glucose could
attenuate memory impairments in aged rats as measured by three tests
of hippocampal functioning. Overall these tests assessed memory for spatial
information. In general aged rats showed relatively poorer learning than
younger rats in the sample due to hippocampal dysfunction. Such age-
related deficits were reduced with the introduction of glucose. In a
similar vein, McNay and Gold (2001) found that decreases in extracellular
glucose were greater in aged rats when performing a demanding memory
task, thus providing evidence that poor memory performance may be
closely related to lowering levels of available glucose. An increase in blood
glucose in this study provided aged rats with the extra capacity to
transport available glucose to the brain, and specifically to the hippo-
campal region, thus aiding performance. The rodent literature provides
compelling evidence for the efficacy of glucose as a «hippocampal»
enhancer.
82 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

HUMANS, AGEING AND THE EFFECT OF GLUCOSE


Research conducted with young adults on the effects of glucose
ingestion on cognitive performance has recently supported the previously
mentioned hypothesis concerning hippocampal functioning. The most
reliable findings point to facilitation on tasks assessing episodic memory
performance; for example the logical memory subset of the Wechsler
Memory Scale (e. g., Benton & Owens, 1993). This task assesses both im-
mediate and delayed memory recall with facilitation evident as increased
items recalled. Episodic memory enhancement has also been clearly de-
monstrated through a variety of other paradigms; for example face re-
cognition (Metzger, 2000) and word recognition (Foster, Lidder, & Sunram,
1998). What should be noted is that facilitation in a younger population
is largely restricted to demanding memory tasks. This is hardly surprising
as younger adults would normally be expected to have sufficient capacity
to carry out everyday cognitive activities. In contrast, the degree of cognitive
difficulty is less significant in an elderly population where reductions in
processing resource occur, leaving more room for improvement (Meikle,
Riby, & Stollery, 2004).
Although the majority of research with younger adults points to
facilitation restricted to memory tasks (particularly long-term episodic
memory) some researchers have suggested a more global effect. For
example, research probing the following areas has shown increased levels
of performance with the ingestion of glucose: working memory (Kennedy
& Scholey, 2000), kinaesthetic memory (Scholey & Fowles, 2002), simple
perceptual reaction time tasks (Benton, Owen, & Parker, 1994), non-verbal
long term memory (e. g., Foster et al., 1998) and driving performance (Keul,
Huber, Lehmann, Berg, & Jakob, 1982).
Compared to the large volume of evidence for glucose facilitation in
young adults, comparatively little research has focused on this effect with
elderly participants. However, glucose research carried out on older adults
has arguably been more successful. In a key dose response study Parsons
and Gold (1992) examined enhancement of memory in the elderly. The
authors found 25g to be the most effective dose to boost memory for a
narrative passage. Notably, smaller and larger doses were ineffective. One
of the few studies to directly compare older and younger adults was carried
out by Hall et al. (1989). The researchers used a battery of cognitive
assessments and found facilitation on episodic memory tasks compared
to tasks from other domains. Importantly, this research also found greater
facilitation for older than younger participants, having important im-
plications in aiding cognitive decline in the elderly. The finding of greater
facilitation in aged rodents and humans can also be extended to patho-
logical ageing. For instance, Manning, Ragozzino, and Gold (1993) found
boosts in performance in both moderate and severe Alzheimer’s disease
GLUCOSE, AGEING AND COGNITION: THE HIPPOCAMPUS HYPOTHESIS 83

(AD). In that study, the cognitive tests included recall and recognition of
words, narrative prose and face recognition. Since AD is associated with
cholinergic deficits there is great promise for the use of glucose as an
intervention aimed at minimising cholinergic impairments.
Riby (2004) further investigated whether facilitation was solely restricted
to memory tasks and the importance of the hippocampus by carrying out
a detailed meta-analysis. In addition, the author sought to substantiate
whether older adults are particularly sensitive to glucose intake. Greater
facilitation in an elderly population would be consistent with the fact that
hippocampal function declines in ageing (Morrison & Hof, 2003); the
hippocampus is a key structure supporting memory (Mayes & Roberts,
2001) and glucose has a selective impact at this site (Winocur, 1995). The
main finding was greater facilitation for memory tasks but unexpectedly
there was no evidence for greater enhancement in an elderly population.
Figure 2.1 summarises the effect sizes for task groups with medium to
large effect sizes across age groups. Hedges and Olkin (1985) describes
effects of d = 0.2, 0.5 and 0.8 as small, medium and large, respectively.
Note this summary contains memory tasks only since other cognitive tasks
failed to produce a glucose effect. For example, no effects of glucose
treatment were found for attention, executive functioning, motor or visuo-
spatial processing tasks. Consider first the effects sizes for younger adults
outlined in Figure 2.1. Across all measures of memory functioning glucose
boosted performance. This is particularly evident for verbal episodic recall
and difficult working memory tasks. The finding of memory specific effects
for younger adults is consistent with the hippocampus hypothesis.
Unexpectedly, for older adults the only notable finding was for episodic
memory recall. The older participants’ data should be treated with caution
for two reasons. First, there have been a disproportionate number of
studies investigating the glucose effect in younger adults. Consequently,
for a number of the task types examined the n was low and the data therefore
unreliable. This alone has identified a gap in the ageing research. A second
issue that may have influenced the magnitude of the effects for older adults
is large individual differences in a person’s ability to effectively utilise this
additional glucose resource. This will be discussed further as the full
potential of glucose as a memory enhancer may only be realised after taking
into account individual differences in GRC.
At this point it is worth noting that the hippocampus hypothesis is not
the only theory. The overall demands of the task may be critical. Indeed
this chapter has already noted that for younger adults task difficulty may
play a vital role in glucose facilitation for non-memory tasks (as concluded
by Donohoe & Benton, 1999). Kennedy and Scholey (2000) noted an
important association between performance levels and participants’
subjective assessments of task difficulty. Explicitly, when participants
viewed a task as particularly difficult, greater levels of glucose facilitation
84 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

1.2

0.8
Effect Size d

0.6
Young
0.4 Old
0.2

–0.2
Verbal Verbal Visuospatial Semantic Working Working
–0.4 Episodic Episodic Episodic Retrieval Memory Memory
Recall Recognition Easy Hard
Task Domain

FIGURE 2.1
A Summary of 104 Effect Sizes across Age Group and Memory Tasks
Extracted from 23 Studies

were found compared to tasks perceived as easy. In support of this, Sunram-


Lea, Foster, Durlach, and Perez (2002) observed greater glucose-enhanced
performance for demanding episodic memory tasks. Thus evidence from
such studies provides support for the hypothesis that only demanding tasks
may be susceptible to glucose facilitation. One recent study, addressed this
issue by considering performance on both episodic and semantic memory
tasks, across different levels of difficulty (McMurtrie, Riby, Smallwood, &
Smith, 2004). In that study, a battery of episodic and semantic tasks was
administered to younger and older adults. Consistent with previous
research the most reliable findings were observed on episodic memory
tasks. This supports the idea that glucose particularly impacts on neural
mechanisms impaired in ageing (i. e., the hippocampus). Contrary to
expectations glucose also facilitated semantic memory, particularly under
demanding retrieval conditions. The authors suggest that memory retrieval
in general is sensitive to glucose rather than retrieval from episodic
memory.

THE IMPACT OF GLUCOSE REGULATION


Blood glucose regulation (GRC) is a physiological mechanism whereby
blood glucose levels rise significantly after the ingestion of glucose.
Approximately thirty minutes after glucose ingestion blood glucose levels
start to fall to baseline (Benton, Parker, & Donohoe, 1996). It has been
found that an individual with a good ability to regulate their glucose
levels will benefit more from additional glucose resources to aid per-
GLUCOSE, AGEING AND COGNITION: THE HIPPOCAMPUS HYPOTHESIS 85

formance. In contrast an individual with poor glucose regulation will be


unable to utilise such additional resources efficiently and their glucose
levels will remain elevated for longer. This is clearly emphasised in Figure
2.2, showing high glucose levels for poor glucose regulators at mid and
post test occasions. Importantly, participants who are good glucose
regulators show a significant decrease in glucose levels at these same
mid and post test occasions once the supplies of glucose have been
utilised. It has been suggested that blood glucose regulation efficiency
declines with age (Messier & Gagnon, 1996). Thus, the time taken for
blood glucose levels to fall to baseline is higher for older adults than
younger adults. This raises the question of whether the facilitatory effects
of glucose are moderated by individual differences in the ability to
regulate blood glucose levels. In fact, it has been suggested that an
optimal dose required for facilitation may be closely linked to these
differences in glucose regulation. For example, Manning, Hall and Gold
(1990) found memory performance in both glucose and saccharin
conditions could be predicted by individual differences in blood glucose
regulation. In that study, blood glucose regulation was measured by

9
Blood Glucose Levels (m mol/L)

3
Pre-drink Pre-test Mid-test Post-test

Control - Good 25g - Good 50g - Good


Control - Poor 25g - Poor 50g - Poor

FIGURE 2.2
Changes in blood glucose levels over time (0, 8, 25 and 45 mins)
as a function of glucose dose (placebo, 25g and 50g)
and glucose regulation index group (good, poor)
86 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

subtracting baseline from peak increase in blood glucose after ingestion


of the glucose-containing drink. Greater facilitation was seen for smaller
peak changes in blood glucose levels after baseline. Whereas participants
who showed a higher increase in blood glucose demonstrated no boost in
memory performance. Following such claims, Manning, Parsons, Cotter,
and Gold (1997) emphasised that adjustments in glucose dose may be
required to produce facilitation when comparing samples with varying
glucose regulation efficiency.
In a recent study Riby, Meikle, and Glover (2004) illustrated the im-
portance of considering GRC in relation to the magnitude of enhancement.
In that study, participants carried out a series of cognitive tasks including
tests of episodic memory, attention and speed of processing. Participants
ingested either a glucose containing solution or a saccharin drink before
completing the tasks and blood glucose was measured at baseline, 17 minutes
mid-test and post-test (55 minutes after ingestion). Table 2.1 summarises
the findings from Riby et al. (2004) detailing the battery of tasks utilised
and the correlation between performance levels and blood glucose. It
should be noted here that across all measures of episodic memory the

TABLE 2.1
Pearson Product Moment Correlations Coefficients
(one-tailed) Between Memory/Cognitive Performance and Change
in Blood Glucose from Baseline

Change Time 1 – 2 Change Time 1 – 3

Glucose Saccharin Glucose Saccharin

Immediate Recall – Single –0.39* –0.44* 0.10 –0.05


Immediate Recall – Dual –0.52** –0.44* 0.21 –0.25
Delayed Recall – Single –0.50* –0.43* –0.27 –0.09
Delayed Recall – Dual –0.46* –0.49* –0.13 –0.25
Delayed Recognition – Single –0.40* –0.08 –0.15 –0.16
Delayed Recognition – Dual –0.13 –0.21 –0.09 –0.19
1–Week Recognition – Single –0.09 0.06 –0.25 0.02
1–Week Recognition – Dual –0.14 0.10 –0.08 –0.02
NART 0.14 0.15 0.13 0.07
Digit Symbol –0.42* –0.16 –0.33 –0.33
Mental Control –0.10 –0.34 0.09 –0.26
Digit Span Forwards –0.22 –0.17 –0.22 –0.23
Digit Span Backwards –0.44* –0.29 –0.21 –0.11
Category Fluency –0.13 –0.12 –0.26 –0.14

* Indicates significant relationship.


GLUCOSE, AGEING AND COGNITION: THE HIPPOCAMPUS HYPOTHESIS 87

blood glucose level at time point 2 (17 minutes mid-test) predicted task
performance. Interestingly GRC also predicted performance in the sac-
charin condition. A novel finding in this study was the observed relationship
between digit symbol substitution, digit span backwards and glucose level.
So, not only did GRC indicate a decline in episodic memory but two other
factors known to decline in ageing. To summarise the essential aspects of
Table 2.1, it is important to note that GRC could be an important indicator
of cognitive decline as indexed by episodic memory, speed of processing
(i. e. digit symbol substitution) and executive functioning (i. e., digit span
backwards). Aside from the impact of GRC on the magnitude of en-
hancement, there is a great need to assess the utility of glucose measures
across the adult life span with the ultimate aim of developing interventions
for improving gluco-regulatory efficiency. Such interventions may ultimately
take the form of implementing low fat diets or encouraging regular exercise
(Donohoe & Benton, 2000).

CONCLUSIONS AND FUTURE RESEARCH DIRECTIONS

This chapter has highlighted that in normal and pathological ageing,


memory performance can be improved by glucose ingestion. Importantly,
this is consistent with hippocampal functioning declining with age (Morri-
son & Hof, 2003), the hippocampus being central to memory formation
(Mayes & Roberts, 2001) and glucose having a selective impact in the hippo-
campus (Winocur, 1995).
As noted previously, Riby (2004) emphasized a great need to examine
in more detail the nature of facilitation in an elderly population, across a
range of cognitive tasks, and across different levels of difficulty. Importantly,
previous research demonstrating glucose effects have been restricted to
formal laboratory tests. There is a weak association between laboratory
test performance and real-world memory functioning (Hertzog, Park,
Morrell, & Martin, 2000). Consequently, generalisation of the benefits of
glucose to real-world memory performance, and so to quality of life, is
problematic. There is a need for research exploring the benefits of glucose
ingestion on real-world cognitive tasks. This would be the crucial first step
in establishing the utility of glucose based interventions. When considering
such interventions studies have also investigated the effects of normal dietary
carbohydrates (e. g., Benton et al, 2002) and it is likely that ultimately
intervention would have to take this form therefore further work is
warranted in this area.
Finally, it is important to emphasise that future studies investigating
the physiological mechanisms involved in glucose facilitation are needed.
Brain imaging techniques are beginning to be employed alongside
88 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

traditional behavioural techniques for this specific purpose. No study has


investigated the glucose effect using functional magnetic resonance
imaging methodology in health younger or older adults. However, Stone,
Wencel, Tarbar, Poldrack, and Seidman (2003) found significant differen-
ces in medial temporal lobe activation during episodic remembering after
taking glucose compare to saccharin in schizophrenics. These investi-
gations could be extended to healthy younger and older adults. Further-
more, in the first authors’ laboratory research is employing event related
potential methodology to investigate how known markers of hippocampal
functioning (e.g. the central P300 and left-parietal effects) are moderated
by glucose treatment.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors would like to thank Valerie Gunn for her helpful comments.
Table 2.1 reproduced with permission. Riby, L. M., Meikle, A. & Glover,
C. (2004). The effects of age, glucose ingestion and gluco-regulatory control
on episodic memory. Age and Ageing, 33 (5):483-487. Copyright Oxford
University Press, 2004. Figure 2.2 reproduced with permission. Meikle, A.,
Riby, L. M., & Stollery, B. (2004). The impact of glucose ingestion and
gluco-regulatory control on cognitive performance: a comparison of
younger and middle aged adults. Human Psychopharmacology: Clinical
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3
AGEING, COMPENSATION,
AND THE FRONTAL LOBES
Angela H. Gutchess*

One of the initial guiding hypotheses to explain the nature of neural


changes contributing to poorer performance with age was the frontal aging
hypothesis. As reviewed by West (1996), cognitive aging is associated with
earlier decline of the structure of the frontal lobes, reduction of dopamine
in the region, and impaired performance on frontally-mediated tasks. The
frontal lobes are impacted disproportionately, relative to other regions of
the brain. Although some serious challenges have been posed to the frontal
aging hypothesis (e. g., Greenwood, 2000; Tisserand & Jolles, 2003), the
theory may still be responsible for the heightened interest in and scrutiny
of prefrontal cortex with aging. Particularly in the event-related potential
(ERP) literature, the theory continues to guide research (Friedman, 2000;
2003). However, the emphasis on the compensatory nature of some
prefrontal changes with age detected with PET and fMRI challenges the
frontal aging hypothesis as originally set forth. This chapter discusses
the interpretation of frontal changes with age, and the need to consider
the relationship of the frontal lobe with other regions, specifically the
medial temporal lobes. Some surprising findings of compensatory pre-
frontal activity with age suggest that the picture is much more complex
than the one originally set forth. However, the frontal aging hypothesis
is responsible in part for the advances in the field thus far.

* University of Illinois at Urbana Champaign.


94 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

INTERPRETATION OF DECREASED FRONTAL ACTIVATION WITH AGE


The neural pattern most consistent with performance declines and
findings of shrinkage of prefrontal cortical volumes (Raz et al., 1997)
is that of decreased activation of prefrontal cortex with age. In a host
of memory studies, elderly do not activate regions of prefrontal cortex
as robustly as young (e.g., Anderson, Iidaka, Cabeza, Kapur, McIntosh,
& Craik, 2000; Cabeza et al., 1997; Esposito, Kirkby, Van Horn, Ell-
more, & Berman, 1999; Grady et al., 1995, 1998, 1999, 2002; Madden et
al., 1999; Nyberg et al., 2003; Rypma & D’Esposito, 2000; Schacter, Savage,
Alpert, Rauch, & Albert, 1996; Stebbins et al., 2002). Logan, Sanders,
Snyder, Morris and Buckner (2002) dubbed this pattern «under-
recruitment», and noted it under intentional encoding conditions for verbal
stimuli (see Figure 3.1, panels A & B). Because under-activation could
be reversed when elderly were provided with an appropriate incidental
deep encoding strategy (see Figure 3.1, panel C), their findings suggest
a reduced ability to self-initiate strategies with age.
Although many studies attribute decreased frontal activation to
deficient strategy selection, some maintain that the frontal impairments
reveal resource limitations. After extensive mnemonic training, under-
activation was maintained for elderly, even though they were using a
beneficial strategy (Nyberg et al., 2003). Impairments of low-level
component processes not amenable to strategy shifts also suggest resource
limitations. Decreased left middle frontal activation in elderly during the
basic process of refreshing information suggests a loss of cognitive
resources (Johnson, Mitchell, Raye, & Greene, 2004). As discussed by
Persson, Sylvester, Nelson, Welsh, Jonides, and Reuter-Lorenz (2004),
under-activation of particular regions with age could reflect strategy
selection disruptions while under-activation of other regions on the same
task could reflect resource limitations. In a verb selection task, Persson et
al. (2004) found decreased activation of inferior frontal gyrus and anterior
cingulate with age. Inferior prefrontal under-activation was specific to high
selection conditions, that is, when many competing alternatives were
available, whereas under-activation of anterior cingulate appeared for
elderly in low selection conditions. They speculate the difference could
reflect a distinction between inefficient strategy selection and execution
(for the inferior prefrontal regions) compared to irreversible loss of
cognitive resources (for the anterior cingulate). Research using the Stroop
task supports Persson et al.’s (2004) suggestion of a selective impairment
in strategy selection or conflict resolution for difficult trials, with decreased
dorsolateral prefrontal activation in elderly adults relative to young for
the incongruent, high-conflict trials (Milham et al., 2002). Thus, it appears
that some declines with age may be irreversible, while others are malleable
under supportive task conditions.
AGEING, COMPENSATION, AND THE FRONTAL LOBES 95

FIGURE 3.1
Under-activation of frontal regions by older adults
(panels A & B), but the under-activation is eliminated with an appropriate
strategy (panel C)

Reprinted from Neuron, vol. 33, Logan, J. M., Sanders, A. L., Snyder, A. Z., Morris, J. C.,
& Buckner, R. L., «Under-recruitment and non-selective recruitment: Dissociable
neural mechanisms associated with aging», 827-840, Copyright (2002), with permission
from Elsevier.
96 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

INTERPRETATION OF INCREASED FRONTAL ACTIVATION WITH AGE


Whereas findings of under-activation are explained by limited cognitive
resources or ineffective strategy selection with age, the finding of increased
activation with age is often interpreted as evidence for additional, com-
pensatory resources with age. The pattern of prefrontal activity receiving
the most attention is that of increased bilaterality (e.g., Bäckman et al., 1997;
Cabeza et al., 1997; Cabeza, Daselaar, Dolcos, Prince, Budde, & Nyberg, 2004;
Grady et al., 2002; Langenecker & Nielson, 2003; Madden et al., 1999).
Whereas young adults activate a region in one hemisphere, elderly adults
supplement by activating the same region in the other hemisphere in
addition. This pattern of activation has been dubbed HAROLD, signifying
«Hemispheric Asymmetry Reduction in OLD adults» (Cabeza, 2002). From
the earliest reports, bilaterality was suggested to be compensatory for age-
related losses (Cabeza et al., 1997), but it has been difficult to establish whether
bilateralty is, in fact, compensatory. Friedman (2003) noted that, «one
scientist’s compensation is another’s inefficiency» (p. 715), and the claim
that increased prefrontal activation is associated with compensatory
processes is by no means universally accepted. Some studies fail to find a
relationship between performance and prefrontal activation (e.g., Morcom,
Good, Frackowiak, & Rugg, 2003; Springer, McIntosh, Winocur, & Grady,
2005). Moreover, the oldest participants in Logan et al. (2002) were most
likely to show additional activation of prefrontal regions, suggesting that
the pattern is dysfunctional. As reviewed below, prefrontal activations have
been argued to be compensatory based primarily on: 1) the presence of
additional activations for elderly, but not young, 2) linking the additional
activation with superior performance on the task itself, associated batteries,
or neuropsychological characteristics, and 3) performance impairments
when purported compensatory regions are disrupted.
Age-related changes are labeled compensatory typically when elderly
show increased activations (e. g., Bäckman et al., 1997; Cabeza et al., 1997;
Cabeza et al., 2004; Grady et al., 2002; Madden et al., 1999; Park et al.,
2003; Reuter-Lorenz et al., 2000), particularly in frontal cortex due to its
role guiding strategies and responding to increased loads. It is often
discussed when decreased activation is reported in other regions, including
medial temporal (Park et al., 2003), sensory (Grady et al., 1994), or other
frontal regions (Cabeza et al., 1997).
In some cases, compensation has been suggested to support age-
equivalent performance (e. g., Park et al., 2003; Persson et al., 2004),
although ideally, increased activation should be associated with better
performance compared to when the additional activation is not present.
Various measures of superior performance have been associated with
increased frontal activation. Reuter-Lorenz et al. (2000) reported that the
faster elderly evidenced more bilaterality than slower elderly on a verbal
AGEING, COMPENSATION, AND THE FRONTAL LOBES 97

FIGURE 3.2
Additional compensatory prefrontal activation for high performing elderly,
relative to young and low performing elders

Reprinted from Neuroimage, vol 17, Cabeza, R., Anderson, N. D., Locantore, J. K.,
& McIntosh, A. R., «Aging gracefully: Compensatory brain activity in high-performing
older adults», p. 1399, Copyright (2002), with permission from Elsevier.
98 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

working memory task. To associate bilaterality with superior memory per-


formance, Cabeza, Anderson, Locantore, and McIntosh (2002) split elderly
into high and low performers based on a battery of memory tests. On a
source verbal memory recognition test, the high performing elderly
activated frontal regions in both hemispheres, whereas the low performing
elderly activated like the young, employing only right frontal regions (see
Figure 3.2). Similar findings were reported during semantic encoding by
Rosen et al. (2002). The additional left hemisphere activation was
interpreted to reflect the recruitment of additional production processes,
which benefited performance for high performing elderly (Cabeza et al.,
2002). On the other hand, low performing elderly recruited additional right-
hemisphere mediated monitoring processes, which did not sustain
successful source memory retrieval. Whereas the above studies compared
groups of elderly, Gutchess et al. (2005) compared patterns of activations
linked to successful encoding trials (i. e., items later remembered) to
unsuccessful encoding trials (i. e., items later forgotten) within subjects.
Elderly adults exhibited increased prefrontal activity, and because it was
selective to successful encoding trials, it was considered compensatory.
Demographic characteristics can also distinguish high from low
performers. More prefrontal activation characterized elderly adults with
higher levels of education compared to those with less education, although
prefrontal regions were not linked to better recognition memory (Springer
et al., 2005). Engaging in aerobic activity in old age alters activity in the
attentional control network, including greater activity in middle and
superior frontal cortices and less anterior cingulate activity compared to
less fit elderly (Colcombe et al., 2004). These individual difference studies
contribute to the pattern in the literature that more prefrontal activity can
benefit older adults.
Experimental manipulation of cortical activity provides the strongest
evidence that additional prefrontal activations play a compensatory role.
Repetitive transcranial magnetic stimulation (rTMS) allows temporary
disruption of a region and therefore, a test of the functional significance
of bilaterality. Using this method, young adults were strongly lateralized,
with rTMS of left dorsolateral prefrontal regions disrupting picture
encoding and rTMS of right dorsolateral prefrontal regions disrupting
recognition. Elderly were less lateralized during retrieval, with similar
performance disruption when rTMS was applied to either hemisphere (Rossi,
Miniussi, Pasqualetti, Babiloni, Rossini, & Cappa, 2004). This is the most
direct evidence that the contribution of the additional hemisphere benefits
performance for older adults.
AGEING, COMPENSATION, AND THE FRONTAL LOBES 99

Subregions of Prefrontal Cortex


Undoubtedly, the various prefrontal subregions serve different
functions and vary in their potential for compensatory recruitment. Some
evidence for compensation identifies it in dorsolateral prefrontal cortex
(e. g., Grady, McIntosh, & Craik, 2003; Gutchess et al., 2005; McIntosh et
al., 1999). But it is not only dorsolateral prefrontal regions that can be
compensatory. Persson et al. (2004) highlight the finding in ventral
prefrontal regions, and Milham et al. (2002) noted increased bilateral-
ity in inferior frontal regions for elderly, thought to reflect increased
monitoring and evaluation demands resulting from the inability of dorso-
lateral prefrontal cortex to perform its attentional control functions.
Tisserand and Jolles (2003) discuss in detail the dangers of treating
prefrontal cortex as a monolithic structure. In the remainder of this
chapter, I turn to the equally important need to consider the interactions
of prefrontal cortex with other regions.

Moving beyond Prefrontal Cortex: Connections


with Medial Temporal Regions
Given the volume of literature reporting age-related changes in
prefrontal regions, the frontal hypothesis of aging was certainly correct
to pinpoint the region as one vulnerable to aging. Although strong focus
on prefrontal cortex may have contributed to the emergence of dominant
theories of aging, such as the HAROLD model (Cabeza, 2002), the
restricted focus can also lead to «tunnel vision» by diverting attention
away from systematic changes in other regions. It is uncertain whether
HAROLD extends beyond frontal cortex. One study that did find increased
bilaterality of hippocampal region with age interpreted the pattern as a
strategy shift, similarly to the interpretation of frontal bilaterality
(Maguire & Frith, 2003). However, increased bilaterality in medial
temporal regions is rare. Beginning from the first published aging study
to investigate memory with neuroimaging (Grady et al., 1995), reports
of medial temporal lobe deficiencies abound in the literature. Numerous
aging studies identify decreased medial temporal activations, without
the concomitant increases in bilaterality seen in frontal regions (e. g.,
Daselaar, Veltman, Rombouts, Raaijmakers, & Jonker, 2003 a & b; Grady
et al., 1999; Gutchess et al., 2005; Mitchell, Johnson, Raye, & D’Esposito,
2000; Park et al., 2003). Furthermore, the function of the medial temporal
and frontal regions changes with age, with association between these
regions or connection to performance differing for young and elderly (e.
g., Esposito et al., 1999; Grady et al., 1995, 2002, 2003; Gutchess et al.,
2005; McIntosh et al., 1999). If the HAROLD model does not account for
100 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

age-related changes to medial temporal regions, then theories accounting


for prefrontal function fail to capture the age-impairment in this region
(Park & Gutchess, 2005).
Memory function involves both frontal and medial temporal regions,
which is clearly demonstrated by studies of successful encoding of
information into memory (e. g., Brewer, Zhao, Desmond, Glover, & Gabrieli,
1998; Kirchhoff, Wagner, Maril, & Stern, 2000; Wagner et al., 1998). Because
memory problems are widespread with aging, it is crucial to investigate
the contribution of each region to memory and their patterns of age-related
change. Neuropsychological literature suggests unique roles for each
region. Moscovitch and Winocur (1995) contrast the relatively automatic
function of medial temporal structures with the organizational, strategic,
«working with memory» function of the frontal lobes. They interpreted
the aging literature to show selective deficits for frontally-mediated memory
functions. In the same vein, performance on a battery of tests sensitive to
frontal function was associated with source memory, whereas performance
on a medial temporal battery was related to item memory (Glisky, Polster,
& Routhieaux, 1995).
As discussed previously, we identified compensatory prefrontal activations
using within subject comparisons (Gutchess et al., 2005). On subsequently
remembered items, elderly exhibited increased dorsolateral prefrontal
activation in the presence of decreased parahippocampal activity. As shown
in Figure 3.3, the elderly who activated parahippocampal regions the least
recruited prefrontal regions the most, in contrast to the positive correlations
for young. These data led us to propose that prefrontal regions can serve a
compensatory role for disruptions to medial temporal regions with age.
The potential for prefrontal cortex (PFC) to compensate for medial
temporal lobes (MTL) may be surprising, given structural changes with
age. PFC undergoes drastic shrinkage with age, whereas MTL is relatively
spared (Raz et al., 1997; Salat et al. 2004). However, the mapping of structural
declines to behavior and functional activation patterns is unclear. For
example, we noted similar inferior prefrontal activations for young and
elderly in Gutchess et al. (2005), but striking cortical thinning occurs in
this region (Salat et al., 2004). Another paradox is the consistent finding
across the literature of decreased MTL activation in the face of structural
stability. The mismatch between structural and functional declines suggests
that even though structural changes may argue against harnessing PFC as
a compensatory region, this does not preclude the possibility of functional
benefit. Another intriguing possibility is that the additional PFC regions
recruited by elderly undergo less age-related shrinkage, given findings that
thinning is variable across regions of PFC. Middle PFC, a region of increased
activation in elderly in Gutchess et al. (2005) does not decline as steeply as
inferior PFC (Salat et al., 2004). In light of this, relationships between
structure, neural function, and behavior are important to address jointly.
AGEING, COMPENSATION, AND THE FRONTAL LOBES 101

Left parahippocampal - Left inferior frontal Left parahippocampal - Right inferior frontal
2.00 2.00
r = .42

r = .28
1.00 1.00
Left parahippocampus

Left parahippocampus
0.00 0.00

r = .60
–1.00 –1.00
r = .65

Young Young
Old Old
–2.00 –2.00
–1.50 0.00 1.50 3.00 –1.50 0.00 1.50 3.00
Left inferior frontal Right inferior frontal

Right parahippocampal - Left inferior frontal Right parahippocampal - Right inferior frontal
2.00 2.00
r = .66
r = .44
Right parahippocampus

Right parahippocampus

1.00 1.00

0.00 0.00

r = .57 r = .50
–1.00 –1.00

Young Young
Old Old
–2.00 –2.00
–1.50 0.00 1.50 3.00 –1.50 0.00 1.50 3.00
Left inferior frontal Right inferior frontal

FIGURE 3.3
Correlations between frontal and medial temporal regions
for young and elderly

Figure from Gutchess, A. H., Welsh, R. C., Hedden, T., Bangert, A., Minear, M., Liu, L., &
Park, D. C., «Aging and the Neural Correlates of Successful Picture Encoding: Frontal
Activations Compensate for Decreased Medial Temporal Activity». Journal of Cognitive
Neuroscience, 17:1 (January, 2005), pp. 84-96. Copyright 2005 by the Massachusetts Institute
of Technology.
102 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

ESTABLISHING THE FUNCTION OF PREFRONTAL COMPENSATION


The functional significance of the recruited PFC region remains to be
determined, and the final portion of this chapter proposes ways to answer
this question. Past work allows speculation about the potential contribution
of the additional PFC region. Under deep encoding conditions, prefrontal
activations tend to be greater relative to shallow (Grady et al., 2002) and
intentional (Grady et al., 1999) conditions for elderly. During retrieval,
additional left middle frontal region activated for deeply encoded pictures,
perhaps reflecting the recruitment of a verbalization strategy to support
memory performance (Mandzia, Black, McAndrews, Grady, & Graham,
2004). These data suggest that elderly adopt additional strategies with a
prefrontal component to remember deeply encoded materials.
An alternate explanation entails a general purpose «cognitive reserve»
that can serve a compensatory role that is not task or processes specific
(Springer et al., 2005). For example, higher levels of education could
contribute additional resources for elderly. Prefrontal activity is associated
with high levels of education in older adults and low levels in young, but
medial temporal activity is associated with more education for the young
and less for the elderly (Springer et al., 2005). Although prefrontal activity
is not directly associated with memory performance, prefrontal recruitment
could still contribute to cognition in a diffuse manner, perhaps through
heightened attention or increased executive function.
We have only begun to explore frontal-medial temporal interactions.
In order to determine whether PFC activations are compensatory for MTL
declines, certain evidence must be accumulated. The remainder of this
chapter outlines the type of evidence needed to firmly establish that the
prefrontal lobes can play a compensatory role for medial temporal
declines, and promising directions to characterize the nature of the
compensatory function subsumed by the frontal cortex. Specifically, I
discuss the importance of the timing of prefrontal and medial temporal
components, the use of neuropsychological batteries to discriminate
intact from impaired frontal and medial temporal function with age, and
a specific proposal for a function that engages PFC-MTL compensatory
interactions.

What Is the Direction of the Relationship?


First, the directionality of the relationship must be established to
further understand the potential for PFC to compensate for MTL. We have
proposed a bottom-up relationship, in which MTL regions recruit PFC in
service of additional strategic processes to support encoding (Gutchess et
al., 2005). But it could be the case that increased prefrontal activity exerts
AGEING, COMPENSATION, AND THE FRONTAL LOBES 103

a top-down influence to suppress MTL activation. Because fMRI has poor


timing resolution, combining event-related potentials (ERPs) with fMRI
can potentially offer fine-grained spatial and temporal information. To
address the direction of the relationship between the prefrontal and medial
temporal components we identified using fMRI, we investigated ERPs in
younger and older adults to explore the relative timing of these components
(Gutchess, Federmeier, Ieuji, & Park, in preparation) using the scene
encoding paradigm from Gutchess et al. (2005). Unfortunately, the
compensatory prefrontal activity could not be detected using ERPs, perhaps
because it is a late component not amenable to study with this method
due to eye movement contamination. Timing of components will be of
interest for future tasks that produce increased prefrontal and decreased
medial temporal activity with age, but do not rely on complex visual
information, which makes the inhibition of eye movements during EEG
recording difficult.

Impairment of Which Regions Drives Increased Frontal


Activity?
Although timing information could potentially address the relation-
ship between PFC and MTL, combining fMRI with neuropsychological
and structural measures can also illuminate the relationships between
areas. This will provide understanding of who benefits from increased
prefrontal activity with age. If we are correct that prefrontal activity can
be recruited by elderly to compensate for deficient medial temporal
activations, then elderly with poorer medial temporal function should
show greater activation of prefrontal regions than those elderly with
superior medial temporal function. A recent study implicated MTL, but
not PFC, in item-source binding (Davidson & Glisky, 2002). Some studies
have identified the opposite pattern, with PFC guiding memory function
(Butler, McDaniel, Dornburg, Roediger, & Price, 2004). But, their results
were limited to the domain of recall which, unlike recognition, requires
substantial deployment of strategies (Moscovitch & Winocur, 1995). By
equating samples of elderly on neuropsychological batteries of frontal
function (such as Glisky et al., 1995), we can test whether low, but not
high, MTL function is related to increases in PFC activation. An alter-
native prediction is that prefrontal regions compensate for declines in
other prefrontal regions. Grady et al. (2003) propose that a ventral to
dorsal shift occurs with age, which would explain our finding of
compensatory dorsolateral PFC activity (Gutchess et al., 2005) as a
response to inferior frontal, rather than parahippocampal, decline. Neuro-
psychological batteries that distinguish frontal from medial temporal
function allow evaluation of the locus of compensation.
104 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Like neuropsychological measures, structural measures can be used


to infer which losses drive compensatory recruitment. Overall, MTL regions
don’t decline as much as PFC (Raz et al., 1997), but it could be that smaller
degrees of MTL change are functionally significant and drive the need for
PFC compensation. If that is the case, those elderly with relatively greater
MTL shrinkage should show greater PFC activation.

Is Relational Processing Necessary for the Expression


of Additional Prefrontal Activity?
Because our PFC-MTL finding arose during the encoding color
photographs, we speculated that relational processing demands could
elicit compensation (Gutchess et al., 2005). Older adults have difficulty
encoding and retrieving associations, exhibiting poor memory for source
and context (Spencer & Raz, 1995), weak binding of item features (Chal-
fonte & Johnson, 1996), and difficulty remembering item pairs (Naveh-
Benjamin, 2000). Modest performance improvements can be realized
through strategy training (Dunlosky, Kubat-Silman, & Hertzog, 2003), sug-
gesting that some behavioral compensatory strategies are available to
elderly adults. Given the role of MTL in memory and elderly adults’
particularly poor associative processing, compensatory prefrontal activity
may be necessary with age to perform relational processing.
Functional neuroimaging evidence from young adults implicates medial
temporal regions, and particularly the hippocampus, in the encoding
(Henke, Weber, Kneifel, Wieser, & Buck, 1999; Jackson & Schacter, 2004;
Sperling, Bates, Cocchiarella, Schacter, Rosen, & Albert, 2001) and retrieval
(Yonelinas, Hopfinger, Buonocore, Kroll, & Beynes, 2001) of associations.
MTL activations are selective to successfully remembered associations
compared to unsuccessfully remembered associations (Jackson & Schacter,
2004). This suggests that under rich, relational conditions, associative
memory should load heavily on MTL regions for elderly. The network of
regions involved and poor behavioral performance with age create a context
in which elderly should increase compensatory prefrontal activation as
relational processing places stronger demands on MTL.
Age differences in associative encoding have been little investigated
with fMRI. Relative to young, elderly underactivate the hippocampus
(Mitchell et al., 2000) and left PFC (Sperling et al., 2003) during relational
processing. However, these studies did not account for successful per-
formance, making it difficult to determine the effect these age-related
changes exert on associative encoding ability, and the degree to which
older adults’ poor performance contributed to these effects. Therefore, one
might expect compensatory activation to emerge when elderly successfully
associate contextually rich items.
AGEING, COMPENSATION, AND THE FRONTAL LOBES 105

A Broader Look at Compensation

Just as this chapter calls for increased attention to interactions with


regions outside of the prefrontal cortex – medial temporal regions in
particular – it commits the same error of scope by ignoring other regions
even less explored with age. Recent evidence by Chee and colleagues
(2005) illustrates this point. They report that even under passive viewing
conditions, elderly show diminished binding of object and context.
Furthermore, elderly adults did not evidence a specific region that
adapts (i. e., shows a diminished response) to repeated focal objects
embedded in scenes. This raises the intriguing point that anemic medial
temporal response under binding conditions could result from impaired
ability to encode the elements to be bound. If the object is not fully
processed in domain-specific visual regions, impoverished perceptual
processing could contribute to binding deficiencies upstream. Thus,
focusing on prefrontal-medial temporal interactions may only reflect
the tail end of a need for compensation stemming from ventral visual,
or even occipital, regions.
Prefrontal compensation for posterior activity may not operate
through medial temporal regions at all. Decreased occipital activations in
the presence of increased prefrontal activations suggest that prefrontal
regions could be compensating for deficient sensory processing (Cabeza
et al., 2004; Grady et al., 1994). This pattern has been reported across a
variety of tasks, although the negative correlation between the regions was
significant only for working memory (Cabeza et al., 2004).
Connections between prefrontal and parietal regions have also been
suggested. Milham et al. (2002) reported decreased parietal activation
in elderly, perhaps reflecting decreased ability with age for the pre-
frontal cortex to recruit parietal regions in response to greater attentional
demands. Interestingly, elderly adults increase their parietal activation
with practice, suggesting that changes to the prefrontal-parietal inter-
actions can be temporary and overcome through strategy use and
experience.
In conclusion, a long path lies ahead to explore the complex interactions
amongst aging, compensation, and widespread cortical regions. As the study
of the cognitive neuroscience of aging branches out beyond the prefrontal
cortex, the breadth and promise of compensation will be better understood.
Simultaneously, limits will be established for the degree to which additional
regions can successfully compensate for age-related changes to functions
across the brain.
106 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

ACKNOWLEDGMENTS
Preparation of this chapter was supported by funding from the National
Institute on Aging (R01 AG006265-15; Denise C. Park, principal investigator).
I gratefully acknowledge Randy Buckner and Roberto Cabeza for use of their
figures.

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PART II
COGNITION AND AGEING
4
LA INHIBICIÓN COMO UNA FUNCIÓN
MULTIFACTORIAL:
DATOS NEUROPSICOLÓGICOS
Y PSICOGERONTOLÓGICOS
Pilar Andrés*

INTRODUCCIÓN

En psicología el concepto de inhibición se ha venido utilizando en con-


textos muy diferentes, desde la descripción de los problemas comporta-
mentales de Phineas Gage (Harlow, 1968) pasando por los procesos de
represión en memoria (Freud, 1915) y más recientemente en el contexto
general de la psicología general y la neuropsicología.
La importancia atribuída recientemente a los mecanismos de inhibi-
ción se hace evidente al consultar la literatura en psicopatología (Nigg,
2001), en psicología evolutiva (Harnishfeger & Bjorklund, 1993) o en neu-
ropsicología (Shimamura, 1995). En este contexto, la inhibición se defi-
ne como un mecanismo fundamental de supresión de las representacio-
nes mentales o de los procesos cognitivos previamente activados
(Harnishfeger, 1995).
Entre muchos otros, Connelly y Hasher (1993) sugieren una visión mul-
tifactorial de la inhibición en la que diferentes mecanismos de inhibición
coexisten con independencia funcional. Este capítulo tiene por objetivo
ilustrar esta naturaleza multifactorial de la inhibición. Para ello, prime-
ro intentaremos ilustrar este aspecto de la inhibición basándonos en resul-
tados neuropsicológicos recientes que muestran que los mecanismos inhi-

* School of Psychology, University of Plymouth (United Kingdom).


114 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

bitorios dependen de una red neuronal difusa, más que de una región fron-
tal particular (ver Andrés, 2003 para una descripción detallada de esta
visión teórica). La segunda parte del capítulo se dedicará a ilustrar el frac-
cionamiento de la inhibición a través de la distinción entre mecanismos
automáticos y controlados. Con este fin, presentaremos los resultados de
una serie reciente de experimentos que hemos llevado a cabo en nuestro
laboratorio sobre los efectos del envejecimiento sobre diferentes tareas de
inhibición.

SUBSTRATO NEUROLÓGICO DE LA INHIBICIÓN

Introducción y reseña histórica

Tradicionalmente, en neuropsicología se ha asociado un déficit espe-


cífico de los mecanismos de inhibición a las lesiones frontales (ver por
ejemplo Shallice, 1988; Shimamura, 1995). Esta hipótesis tiene proba-
blemente su origen en numerosos estudios realizados con animales lobo-
tomizados (véase, por ejemplo, Brutkowski, 1964; Pribram, 1973) que
mostraban una sensibilidad excesiva a las interferencias durante la reali-
zación de tareas de respuesta diferida. En cuanto a los trabajos en neu-
ropsicología humana, desde el célebre caso de Phineas Gage (Harlow, 1968),
se ha descrito con frecuencia un aumento de la sensibilidad a la interfe-
rencia en pacientes frontales (véase Stuss, 1991, para consultar una revi-
sión de la cuestión). Asímismo, Luria (1966) describió la presencia de diver-
sos problemas en pacientes frontales (perseveraciones, estereotipias,
desinhibición comportamental) que sugerían la existencia de un déficit de
inhibición. El análisis de Luria de los problemas comportamentales de los
pacientes frontales en términos de inhibición estaba más en consonancia
con las ideas y con los métodos de las ciencias cognitivas del momento
que la mayoría de teorías anteriores, y sirvió de base a numerosos mode-
los cognitivos más recientes sobre el funcionamiento frontal (p. ej. Graf-
man, 1989; Shallice, 1988). Aunque rica y reveladora, la concepción de
Luria estaba sesgada por varios factores. En primer lugar, un gran núme-
ro de interpretaciones propuestas por el autor surgieron de observaciones
clínicas individuales presentadas de un modo ilustrativo, raramente ana-
lizadas de forma experimental. En segundo lugar, sus trabajos se basaban
principalmente en pacientes con traumatismo craneal o con tumores, en
los que suele resultar difícil precisar la localización de las lesiones. En
consecuencia, un gran número de los casos hacía referencia a pacientes
con lesiones masivas, que sobrepasaban los límites de los lóbulos fronta-
les. Por otro lado, los estudios mostraban que los pacientes con lesiones
que afectaban exclusivamente a los lóbulos frontales presentaban poca o
ninguna dificultad con los tests de resolución de problemas que implica-
LA INHIBICIÓN COMO UNA FUNCIÓN MULTIFACTORIAL... 115

ban ciertos procesos de inhibición (Canavan et al., 1985; Hecaen & Albert,
1978).
De hecho, se han publicado muy pocas descripciones anatómicas de
pacientes con desinhibición o «síndrome frontal» (el equivalente de lo que
Baddeley preferirá llamar «síndrome disejecutivo»; Baddeley & Wilson,
1988). Sin embargo, en una de ellas, Luria, Pribram y Homskaya (1964)
mostraron claramente que estos pacientes presentaban lesiones cerebra-
les que se extiendían a las regiones posteriores. Un examen histológico
post-mortem del cerebro de uno de los pacientes reveló

«... una patología difusa del hemisferio izquierdo y una patología limi-
tada del hemisferio derecho. El límite anterior del tumor restante se
encontraba a 4-5 cm del polo frontal, el diámetro de la lesión era de 7
cm en la región anterior-posterior, de 4 cm transversalmente y de 2-8
cm en la dirección dorsoventral. El hemisferio entero estaba conside-
rablemente edematoso, la circunvolución cingulada y el cuerpo callo-
so estaban distorsionados, y la cabeza del núcleo caudado estaba com-
primida. Además, los dos giros hipocámpicos estaban comprimidos en
el plano medio, cortados por una hendidura profunda con marcas de
presión en el límite de la tienda del cerebelo, y el cuerno posterior del
ventrículo lateral derecho estaba dilatado» (citado por Canavan et al.,
1985, p. 1050).

Interesados por esta paradoja anatómica entre diagnóstico (frontal) y


neuropatología real (difusa), Canavan y col. (1985) describieron otra
paciente (JH) operada de un importante meningioma frontal. Trece días
después de la operación, JH presentaba todos los signos de un síndrome
frontal como el inicialmente descrito por Luria, tanto a nivel comporta-
mental como psicométrico. Sin embargo, estos síntomas aparecían úni-
camente en el contexto de una disfunción intelectual generalizada corres-
pondiente al período post-operatorio. Varias semanas más tarde, los signos
frontales o disejecutivos desaparecían y sólo quedaban unas señales prác-
ticamente imperceptibles. Los autores llegaron a la conclusión de que el
síndrome «frontal» observado en esta paciente no era producto de la lesión
frontal, sino de una disfunción cerebral mucho más difusa («it might be
that widespread intellectual dysfunction is a prerequisite for the syndro-
me to appear», p. 1051). Estas observaciones cuestionan la hipótesis según
la cual el ‘síndrome frontal’ refleja una disfunción frontal focal, sobre todo
si se tiene en cuenta que los estudios sobre grupos de pacientes con lesio-
nes focales frontales revelan raramente dicho síndrome (Vilkki y col.,
1996; Andrés & Van der Linden, 2001, 2002). En su conjunto, los resulta-
dos de estos trabajos sugieren más bien que el síndrome disejecutivo o de
desinhibición sería provocado por una lesión frontal acompañada de una
disfunción central más global, que proviene por ejemplo de desplaza-
mientos, de distorsiones o de edemas.
116 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

En resumen, esta breve revisión de los trabajos clínicos clásicos pare-


ce indicar que los pacientes con déficit disejecutivo suelen presentar lesio-
nes cerebrales que se extienden más allá de las regiones frontales, mien-
tras que apenas se observa déficit ejecutivo (o no se observa ninguno en
absoluto) en pacientes aquejados de lesiones exclusivamente frontales. En
consecuencia, parece que el estudio del sustrato neurológico de los meca-
nismos de inhibición debería basarse en la exploración de pacientes con
lesiones exclusivamente frontales (o posteriores).

Estudio experimental de la inhibición


en neuropsicología

La hipótesis de un déficit de inhibición se ha explorado de forma más


experimental por medio de diversas tareas, como el test de Stroop, el test
de clasificación de cartas de Wisconsin (WCST), el test de Hayling, la situa-
ción «go-no go» y la situación «stop-signal».
En trabajos previos (Andrés, 2003), hemos revisado los datos sobre la
inhibición procedentes de los estudios de pacientes con lesiones cerebrales
y estudios con neuroimagen con estos tests. Uno de los objetivos principa-
les era analizar la relación entre el lóbulo frontal y los mecanismos aten-
cionales de inhibición, es decir, hasta qué punto el cortex frontal es el úni-
co sustrato neuronal de estos mecanismos. Dicha revisión muestra en primer
lugar que el WCST (Wisconsin Card Sorting Test), un test clásico de clasi-
ficación de cartas y razonamiento abstracto utilizado frecuentemente para
estudiar las funciones ejecutivas y la inhibicion en neuropsicología, no es
específicamente sensible a las lesiones frontales. La revisión muestra igual-
mente que pacientes con lesiones posteriores también pueden ser deficita-
rios en esta prueba, y más concretamente cometer más errores de perseve-
ración que los sujetos de control. Los estudios por neuroimagen confirman
que la corteza prefrontal, parietal, temporal e hipocámpica y los núcleos
de la base se activan al realizar la tarea. Por lo que respecta al test de Stro-
op, tampoco existen elementos compatibles con la hipótesis de asociación
de una única área cerebral a la resistencia a la interferencia (inhibición)
requerida en esta prueba. Al contrario, los estudios indican que los pacien-
tes con lesiones frontales focales no siempre presentan déficit (Ahola et al.,
1996; Andrés, 1997; Andrés & Van der Linden, 2003; Allain et al., 2001, Stuss,
1991; Vendrell et al., 1995), y que los pacientes con lesiones parietales pue-
den presentar problemas en la realización de esta prueba (Pujol et al., 2001).
Finalmente, los estudios con neuroimagen indican que la realización de la
condición incongruente del test de Stroop está asociada con la actividad de
diferentes áreas cerebrales (giro cingular anterior, regiones orbitofrontal,
temporal y parietal).
LA INHIBICIÓN COMO UNA FUNCIÓN MULTIFACTORIAL... 117

Los estudios neuropsicológicos con pacientes parecen indicar una sen-


sibilidad de las lesiones frontales en la tarea «go-no go», donde se pre-
sentan dos tipos de estimulos, por ejemplo círculos rojos y verdes, y se
pide a los sujetos que respondan únicamente a los primeros. No obstan-
te, los estudios por neuroimagen revelan igualmente que la realización de
esta tarea está asociada a activaciones cerebrales difusas. Por otro lado,
los resultados con el paradigma stop-signal (muy similar a la tarea go-no
go, con la principal diferencia que el estímulo al que hay que responder y
el que indica inhibición de la respuesta, corresponden a modalidades dife-
rentes, por ejemplo visual y auditiva) también parecen mostrar activa-
ciones frontales y no frontales, pero no existen estudios con pacientes con
lesiones cerebrales y por tanto debería probarse en pacientes con lesiones
frontales y posteriores. Finalmente, se han publicado pocos estudios neu-
ropsicológicos que utilicen el test de Hayling (con pacientes o por neuro-
imagen), y estos trabajos han producido resultados contradictorios. Sería
igualmente necesario realizar estudios adicionales para poder compren-
der mejor estos resultados.
En conclusión, los datos empíricos de los que disponemos (estudios
clínicos clásicos, estudios en neuropsicología experimental con pacientes
y estudios por neuroimagen) parecen indicar una ausencia de relación
exclusiva entre lóbulo frontal y mecanismos de inhibición. A pesar de que
el lóbulo frontal juegue un papel importante, otras regiones corticales (y
probablemente subcorticales) como el córtex parietal y temporal parecen
ser necesarias para la realización de estos procesos cognitivos.

INHIBICIÓNY ENVEJECIMIENTO: DISOCIACIONES


ENTRE DIFERENTES MECANISMOS DE INHIBICIÓN

Introducción y definición de inhibición controlada


y automática

Una de las teorías del envejecimiento cognitivo que ha recibido más


atención durante las últimas dos décadas es la teoría de un decaimiento
de los mecanismos inhibitorios (Hasher & Zacks, 1988). De acuerdo con
esta concepción teórica, numerosos estudios han mostrado una reducción
en la eficacia de los mecanismos de inhibición en las personas mayores
en la tarea de «Stop signal» (Kramer et al., 1994; May & Hasher, 1998), el
efecto Stroop (Houx et al., 1993), el test de Hayling (Andrés & Van der
Linden, 2000), el efecto «abanico» (Gerard et al., 1991), la tarea de anti-
sacadas oculares (Butler et al., 1999), la tarea de lectura con distracción
(Connely et al., 1991) y la tarea de olvido dirigido (Andrés, Van der Lin-
den, & Parmentier, 2004). Sin embargo, algunos estudios muestran tam-
bién la eficacia comparable de estos mecanismos cognitivos en grupos de
118 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

personas mayores y jóvenes, por ejemplo cuando se mide el efecto Rans-


chburg (la reducción del recuerdo de ítems repetidos en una lista; May-
lor & Henson, 2000), la inhibición de retorno (Langley, Fuentes, Hoch-
halter, Brandt & Overmier, 2001) y la inhibición de la información tratada
inconscientemente (Holley et al., 1996). Estas observaciones indican que
la hipótesis de un declive general de la función inhibitoria asociada a la
edad debería modificarse en aras de una concepción más pluralista de la
inhibición.
Uno de los primeros estudios que mostraban disociaciones entre dife-
rentes mecanismos de inhibición en el envejecimiento fue el de Kramer
et al. (1994). Kramer y cols. mostraron que mientras las personas mayo-
res tenían dificultades con el WCST o con el stop signal, éstas mostra-
ban un efecto de priming negativo comparable al de los adultos más jó-
venes.
Entre diferentes distinciones que podrían proponerse, Arbuthnott
(1995), Popp y Kipp (1998) y Nigg (2001) han sugerido que la distinción
entre procesos controlados o intencionales y automáticos o involuntarios
podría ser fundamental. Las tareas de inhibición controlada o intencio-
nal pueden definirse como tareas que requieren la capacidad de inhibir
voluntariamente respuestas dominantes o automáticas cuando es necesa-
rio. Esta concepción de la inhibición se limita a la supresión consciente,
controlada, de la información o las respuestas irrelevantes. Una tarea pro-
totípica de este tipo es el test de Stroop, en el que es necesario inhibir o
superar la tendencia a producir la respuesta más automatica. Esta ten-
dencia consiste en leer la palabra en lugar de nombrar el color de la pala-
bra. Las tareas de inhibición automática o involuntaria se definen como
las que requieren procesos de inhibición que ocurren fuera de la conciencia
del sujeto. Esta inhibición parece ser una reacción residual involuntaria
del tratamiento de la información pertinente. También se la denomina
«inhibición reactiva», y está implicada en los procesos de priming nega-
tivo o de inhibición de retorno.
Desde un punto de vista teórico, esta distinción se hace particular-
mente interesante al aplicarla al terreno del envejecimiento cognitivo,
ya que una de las principales teorías en este campo sugiere que el nivel
de energía mental o de reservas cognitivas disponibles es un factor ge-
neral fundamental en la realización de las operaciones mentales (Craik
& Byrd, 1982; Park & Hedden, 2001). Además, los estudios publicados
parecen confirmar esta hipótesis al mostrar una serie de disociaciones
que indican mayores efectos del envejecimiento en los procesos con-
trolados que automáticos (Titov & Knight, 1997; Jennings & Merikle,
1993).
LA INHIBICIÓN COMO UNA FUNCIÓN MULTIFACTORIAL... 119

ESTUDIO EXPERIMENTAL DE LAS DISOCIACIONES ENTRE


INHIBICIÓN CONTROLADA Y AUTOMÁTICA EN EL ENVEJECIMIENTO
COGNITIVO

Teniendo en cuenta esta distinción, ciertos resultados contradicto-


rios sobre el envejecimiento cognitivo descritos al inicio de esta sección
podrían ser reconciliados. Como hemos indicado, la revisión de la lite-
ratura parece indicar que el envejecimiento cognitivo afecta más signi-
ficativamente a la inhibición controlada que a la inhibición automática.
Hasta ahora no existía, sin embargo, ninguna prueba científica directa
que confirmara esta hipótesis en las mismas muestras de sujetos y uti-
lizando procedimientos diseñados expresamente con ese objetivo. En
nuestro laboratorio en la Universidad de Plymouth (Inglaterra), hemos
llevado a cabo una serie de experimentos con este objetivo. Nuestra pre-
dicción general era que los efectos del envejecimiento serían mas signi-
ficativos en las tareas de inhibición controlada que en las tareas de inhi-
bición automática.
En un primer experimento (Experimento 1, Andrés, Guerrini, Phillips
& Perfect, 2005) contrastamos dos tareas de atención visual que evalúan
un mecanismo de inhibición controlada y otro de inhibición automática,
por medio de estímulos lo más similares posible. La tarea de inhibición
automática utilizada fue la inhibición de retorno (ver Fuentes et al., en
este mismo libro para más información). Según Posner y Cohen (1984),
la inhibición de retorno (el enlentecimiento observado en la condición en
la que el intervalo entre la presentación de la clave y el estímulo diana
que se presentan ipsilateralmente es largo) se produce sin la conciencia
del sujeto y es el resultado, por consiguiente, de los mecanismos inhibi-
dores involuntarios o automáticos. La segunda tarea de inhibición que
utilizamos fue la tarea de antisacadas oculares. En este paradigma, se
muestra a los sujetos una clave espacial y se les indica que ignoren la cla-
ve y que miren al otro lado de la pantalla donde el estímulo diana apa-
rece. El tiempo de reacción que se observa en esta condición es superior
al que se observa en la condición de línea base, o tarea de prosacadas,
en la que la clave y el estímulo diana aparecen en el mismo lado de la
pantalla. La capacidad de ignorar (inhibir) la clave en la tarea de anti-
sacadas requiere recursos atencionales controlados (Kane et al., 2001;
Mitchell et al., 2002; Roberts et al., 1994) y por consiguiente se conside-
ra que exige un tipo de inhibición intencional.
En este primer experimento se administró a un grupo de participan-
tes mayores y a un grupo de adultos jóvenes las dos tareas de inhibición
descritas (inhibición de retorno y antisacadas). Los resultados mostraron
un efecto general de la edad sobre la velocidad de procesamiento, medi-
da por los tiempos de reacción en las dos tareas de inhibición. Además se
observó un efecto significativo de la edad en el número de errores come-
120 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

tidos en la tarea de antisacadas oculares (la cual requiere la implicación


de procesos inhibitorios controlados), pero no sobre la tarea de prosaca-
das (línea base) o de inhibición de retorno (que se produce sin la con-
ciencia del sujeto).
En un segundo experimento (Experimento 2, Andrés et al., 2005), com-
paramos de nuevo la actuación de participantes mayores y jóvenes en
dos tareas que implicaban diferentes mecanismos de inhibición. A fin
de medir la capacidad de inhibir de manera controlada la información
irrelevante, utilizamos una versión sencilla (papel y lápiz) del test de
Stroop que permitía combinar el efecto Stroop con el efecto de priming
negativo (inhibición más automática). Además de la condición de inter-
ferencia clásica, la tarea incluía también una condición en la que el color
de la palabra (dimensión pertinente) del ensayo t correspondía a la pala-
bra (dimensión a ignorar) del ensayo t-1. Las cuatro condiciones expe-
rimentales fueron la lectura de la palabra, la denominación del color, la
interferencia y el priming negativo (100 estímulos por condición). Los
resultados (ver Tabla 4.1) mostraron los efectos esperados de interfe-

TABLA 4.1
TR medio (DS) en segundos en el test de Stroop correspondientes
a las condiciones de lectura, denominación, interferencia y priming
negativo y a los participantes jóvenes y mayores en el Experimento 2

Lectura Denominación Interferencia Priming negativo

Jóvenes - TR 42.10 (10.90) 60.37 (12.15) 95.41 (15.75) 107.03 (21.97)

Mayores - TR 46.40 (8.77) 76.93 (20.51) 136.73 (31.64) 144.5 (33.49)

rencia (tiempo de reacción en la condición interferencia – tiempo de


reacción en la condición de denominación de los colores) y de priming
negativo (tiempo de reacción en la condición de priming negativo – tiem-
po de reacción en la condición interferencia) para los dos grupos de eda-
des diferente. Sin embargo, a pesar de obtener un efecto de la edad en
el efecto Stroop (tarea que requiere inhibición controlada según nues-
tros términos), no hubo efecto de la edad en la tarea de priming negati-
vo (tarea que requiere inhibición automática según nuestros términos).
En otras palabras, la interferencia Stroop era mayor en las personas mayo-
res, pero no lo era la interferencia proviniente del priming negativo. Es
importante notar aquí que se preguntó a los participantes en este estu-
dio si habían notado la relación entre los estímulos de los ensayos con-
secutivos presentados en la condición de priming negativo. Ningún par-
ticipante informó haber notado esta relación. Esta observación confirma
LA INHIBICIÓN COMO UNA FUNCIÓN MULTIFACTORIAL... 121

que el efecto de priming negativo no alcanza los niveles de conciencia,


y ocurre por consiguiente sin control atencional. Las diferencias rela-
cionadas con la edad en el efecto Stroop siguieron siendo significativas
a pesar de controlar la velocidad de procesamiento mediante un análi-
sis de covarianza con la velocidad de procesamiento (medida mediante
el test de los códigos de la WAIS-III; Wechsler, 1997) como covariable.
Este resultado es importante en la medida en que confirma que los efec-
tos relacionados con la edad en el efecto Stroop son debidos a un défi-
cit de inhibición (West & Alain, 2000), y no únicamente a un enlenten-
cimiento de la velocidad de procesamiento como Verhaegen y De
Meersman (1998) habían sugerido.
Con el fin de replicar y extender los resultados, en un tercer experi-
mento (Experimento 3, Andrés et al., 2005) combinamos el paradigma
de priming negativo con el paradigma de stop signal. El primero estaba
destinado a evaluar la inhibición automática y el segundo la inhibición
controlada. Para ello utilizamos una versión en la que se presentaba una
letra verde y una letra roja solapadas en el centro de la pantalla del orde-
nador. La tarea de los participantes era clasificar la letra roja como «con-
sonante» o «vocal». El material era idéntico en los dos paradigmas con
la única diferencia que en la tarea de stop signal se presentaba un tono
en el 25% de los ensayos. En estos ensayos, los participantes tenían que
inhibir su respuesta. Los resultados (ver Tabla 4.2) mostraron un efec-
to de priming negativo significativo y de tamaño similar en los dos gru-
pos de sujetos. Sin embargo, también se observó una dificultad especí-
fica para inhibir la respuesta en el stop signal en los sujetos ancianos.
Este efecto del envejecimiento siguió siendo significativo después de con-
trolar el efecto general que el envejecimiento tiene sobre la velocidad de
procesamiento.

TABLA 4.2
TR Medio (DS) y eficacia en las tareas de PN y stop signal
(ensayos go y stop) correspondientes a los dos grupos de edad
en el Experimento 3

Priming negativo Stop Signal

Ensayos No go
Control NP Ensayos Go
(SSRTs)

Jóvenes - TR (ms) 509.76 (60.02) 516.77 (60.03) 582 (98.3) 306.45 (76)

Mayores - TR (ms) 609.37 (76.32) 618.78 (78.98) 762.7 (159) 408.29 (113.3)

Jóvenes - eficacia (%) .91 (.03) .90 (.04) .91 (.09) .56 (.14)

Mayores - eficacia (%) .97 (.05) .96 (.03) .95 (.1) .68 (.18)
122 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

En conclusión, los tres experimentos llevados a cabo en nuestro labo-


ratorio parecen indicar que el proceso de envejecimiento tiene un efecto
diferencial en los mecanismos de inhibición controlada y automática. Más
concretamente, el envejecimiento cognitivo parece afectar de manera más
significativa los primeros que los segundos.

CONCLUSIONES GENERALES

Este capítulo tenía como objetivo ilustrar la naturaleza multifacto-


rial de los mecanismos de inhibición cognitiva (Connelly & Hasher, 1993;
Kramer et al., 1994; Nigg, 2001). Para ello hemos utilizado datos provi-
nientes del estudio neuropsicológico de pacientes con lesiones cerebra-
les y del estudio cognitivo del envejecimiento. En la primera parte del
capítulo hemos demostrado que no existe un área cerebral particular
asociada con los mecanismos de inhibición. Más específicamente, los
datos empíricos parecen indicar que más que una región prefrontal con-
creta, se trataría de una red neuronal difusa (incluyendo el córtex fron-
tal, parietal y temporal) la que sería responsable de los diferentes meca-
nismos de inhibición. En la segunda parte del capítulo hemos abordado
la cuestión de la naturaleza multifactorial de la inhibición experimen-
talmente mediante la presentación de los resultados obtenidos en una
serie de experimentos que tenía como objetivo el estudio del envejeci-
miento cognitivo. Esta serie de experimentos nos han permitido mos-
trar una sensibilidad específica a la edad de los mecanismos de inhibi-
ción controlada como el stop signal.
En conclusión, los datos presentados en este capítulo sugieren que,
dada la importancia que se le otorga a la inhibición actualmente en psi-
cología, sería necesario imaginar una visión teórica más flexible de ésta,
que no fuera ni estrictamente « frontal », ni unitaria.

AGRADECIMIENTOS

Este capítulo se redactó gracias a la ayuda del Economic and Social


Research Council (ESRC) del Reino Unido (proyecto RES-22-0237).

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5
PERCEPTUAL DIMENSIONS
OF HAPTIC TEXTURES SPACE
BY YOUNG AND OLDER ADULTS
Soledad Ballesteros*, José M. Reales*, Beatriz García*
and Laura Ponce de León*

THE PSICHOLOGY OF TOUCH


In a recent book, we (Heller & Ballesteros, 2006) have underlined that
the growth experienced by the study of touch during the last decade is due
to the idea that important perceptual problems may be solved in this field.
Researchers today approach haptics (active touch) studies from many
different perspectives using methods of research in psychology, psycho-
physics and neuroscience.
Sighted persons perceive familiar objects through different modalities.
They see the red color of a rose, smell its delicate perfume, and experience
the softness of its petals. Multisensory inputs produce a great variety of
sensations in the human perceiver. There has been a recent trend toward
the idea that perception is multimodal from both, psychology and neuro-
science. From psychology, for example, there is an increasing interest in
studying intermodal interactions (see the work presented every year at the
Multisensory Research Forum). Reales and Ballesteros (1999) have
proposed that vision and touch must share the same type of structural
object descriptions as a way to explain the complete cross-modal facilitation
between touch and vision. From the neuroscience perspective, there has
been also a renewed interest in the study of intermodal relations and the
brain areas related to object perception by vision and touch (James et al.,

* Universidad Nacional de Educación a Distancia.


128 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

2002; James, James, Humphreys, & Goodale, 2006; Pascual-Leone, Theoret,


Merabet, Kauffmann, & Schlaug; Sathian & Prather, 2006).
Human vision is a remarkable perceptual modality that allows the
perceiver to gather fast and efficient information from objects and their
spatial relations. The haptic system, on the other hand, detects and encodes
information from cutaneous as well as from kinesthesic receptors (Loomis
& Lederman,1986) and it is a very efficient perceptual system in object
identification (Klatzky, Lederman, & Metzger, 1985) by blind and sighted
children (Ballesteros, Bardisa, Millar, & Reales, 2005), young adults, older
healthy adults, and even demented patients (Ballesteros & Reales, 2004a).
The haptic system is also very accurate in several implicit and explicit
memory tasks in which participants have to deal with familiar and novel
3-D objects (Ballesteros, Reales, & Manga, 1999).
When people touch with their fingertips the surface of an object or a
flat material, they perceive a rather complex experience apart from the
shape and other geometrical properties of the object such a its curvature
(Pont, Kappers, & Koenderink, 1999) or its symmetric or asymmetric
character (Ballesteros, Manga, & Reales, 1997; Ballesteros, Millar, & Reales,
1998; Ballesteros & Reales, 2004b).
Some haptic studies support the importance of movement, active touch
and systematic exploration in haptic perception (Gibson, 1962; Klatzky &
Lederman, 1987). However, other studies suggest that whether the finger
is active or passive during haptic exploration have little effect on the
tactual perception of textures (Picard, Dacremont, Valentin, & Giboreau,
2003a & b) and in the detection of curvature by touch (Pont et al., 1999).

The Perception of Surface Texture

David Katz (1984-1953) was a pioneer in the study of visual and tactual
perception. In the study of touch he was more interested in the perception
of texture (microstructure, the fine structure of the surface) than in the
perception of shape (macrostructure). More recently, Hollins and his col-
laborators have conducted pioneering work directed to determining the
perceptual dimensions of tactile surface texture (Hollins, Bensmaïa,
Karlof, & Young, 2000; Hollins, Faldowsky, Rao, & Young, 1993). They
used multidimensional scaling techniques (MSD) to determine whether
subjects´ categorizations of tactile surfaces on the basis of texture can
be described in terms of a perceptual space and which dimensions exist
in this space.
Hollins and collaborators (1993) presented a series of ecological
surface textures, one by one across the index finger of the participants
and asked them to sort the stimuli into categories based on the basis of
the perceived similarity. They identified two robust and orthogonal
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 129

dimensions: Roughness-smoothness and hardness-softness. However, the


third dimension suggested in the data was elusive and it might reflect the
compresional elasticity of the surface.
In a later article, Hollins et al. (2000) obtained further support for the
rough-smooth and hard-soft dimensions of surface textures. The support
for the third dimension (sticky-slippery), however, was not so clear. In
Hollins et al. studies, the fingertip of the perceiver remained static while
the stimulus was moved perpendicularly to its surface at a constant speed.
Usually, when we explore surfaces in the real world we move our fingertips
freely and voluntarily the «intelligent hand» performes different exploratory
movements related to the type of information that we want to extract. So,
in our studies we asked participants to explore each ecological surface
texture actively.
The richness and variety of sensations obtained from the hand is based
on neural activity of four types of mechanoreceptors in the skin. Each one
of this receptors has different sensory and perceptual functions (Johnson
& Hsiao, 1992). The slowly adapting SA1 system (the Merkel-neurite
complex) provides the information on which is based texture perception.
Its is sensitive to edges, corners, points, and curvature resolving spatial
features as small as 0.5 mm or even less (Johnson, 2006). This means that
the haptic system is well adapted to the perception of texture. Touch and
vision, however, perform similarly over a range of textural stimuli (e.g.,
40-1000 grit abrasives) but the visual detection of large texture elements
seems to be better. On the other hand, for the finest textures, haptic
detection is better than visual detection.
More recently, Picard et al. (2003a & b) explored the possibility of
discovering the influence of other perceptual dimensions by altering the
stimulation conditions. In their study, they allowed free exploration of
40 different ecological surfaces instead of the passive stimulation
condition used by Hollins et al. The results showed that the soft-hard
dimension constituted a salient perceptual dimension in the texture space
and has an hedonic character. Thin-thick was a likely second perceptual
dimension orthogonal with the soft-hard dimension. These two dimensions
were stable salient dimensions in all the stimulus sets. A third sticky-
slippery dimension was less clear and played a minor role in the texture
space. This dimension depended on the stimuli that were included into
a given set.

The Perception of Texture: Young Adults Studies

In our laboratory, we (Ballesteros, Reales, Ponce de León, & García,


2005) have studied the dimensionality of the perceptual haptic space in
young and older adults using a wide variety of ecological surfaces explored
130 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

freely. In the first two studies, young adults explored the ecological textures
by touch alone (study 1) or by vision and touch simultaneously (study 2).
The question we asked was about the dimensionality of the haptic texture
space and whether the dimensionality would change when both modalities,
vision and touch, are used to explore the stimuli. The question is important
as sighted explorers use multiple modalities (specially vision and touch)
to explore textures in the world. However, the blind and the visually
impaired use the haptic modality as the normal way to explore texture
surfaces. We used convergent methods (free classification and spatial
arrangement) to investigate the dimensional space of texture perception
by touch and the interaction between touch and vision when adult
perceivers were allowed to use both modalities to explore everyday surface
textures. The second question we asked was whether the perceptual space
would change as we aged. It is well established that tactual acuity decreases
with age (Stevens & Patterson, 1995) but would the textural dimension
space change from young adults to older perceivers?
In our texture studies we used ecological textured surfaces and allowed
participants to explore them freely one by one. In the study 1 and 2
participated different groups of young adults, in one case using just touch
without vision and in the other using both touch and vision simultaneously.
In study 3 participated older adults and they explored the 20 surface
textures by touch only.
In the studies, we used in touch a method used previously by Goldstone
(1994) in vision to obtain similarity data. The procedure is based on the
idea that if a display has n stimuli, then after subjects have rearranged
them, n (n-1)/2 pairwise similarities can be recorded. In this similarity
measure participants were given a random configuration of stimuli with
the instruction to rearrange them so that the distances would be
proportional to their perceived dissimilarity. Another important goal of
the research was to investigate whether the perceptual space changed
when perceivers explored the materials bimodaly; that is, using vision and
touch. The question was whether the perceived space would be similar
when perceivers used not only touch but also vision to explore the textured
surfaces.
In our first study sixteen right handed adults students at the Universidad
Nacional de Educación a Distancia (UNED) aged between 19 and 40 years
with a mean of 30 years participated voluntarily in the experiment. They
were not allowed to see the stimuli at any time as they were blindfolded
before entering the laboratory. The stimuli were 20 ecologically valid
materials selected from a larger set to cover a wide range of surfaces and
subjective impressions (see Figure 5.1). The stimuli were:
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 131

FIGURE 5.1
The 20 ecological surface texture stimuli used in the study

(1) tile
(2) soap
(3) adhesive type
(4) harsh sponge
(5) soft sandpaper
(6) dishcloth
(7) hard sandpaper
(8) spherical plastic packing
(9) bubbling plastic packing
(10) plastic
(11) cork
(12) plastic packing material
(13) synthetic plastic packing
(14) coarse foam rubber
(15) foam
(16) foam rubber
(17) leather
(18) synthetic fur
(19) angora wool
(20) acrylic fabric.

Nineteen of the surface textures were glued onto 3 mm high cardboards


measuring 8,5 x 5,5 cm. The other stimulus was a tile of 5 x 5 cm.
132 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Participants performed three tasks with this set of stimuli: a free


classification task, a spatial arrangement task, and a hedonic rating task.
The first two tasks were counterbalanced across participants while the
hedonic rating task was performed always at the end of the experiment.
In the spatial arrangement task, participants explored the surfaces
with the fingertips of both hands and rearranged the stimuli so as that
the distances among the stimuli were proportional to its similarity
(Goldstone, 1994). Stimuli were placed on the table space defined by X
and Y coordinate axes. The experimenter showed three stimuli (the same
for all the participants) and asked the subject to place them on the table
workspace according to their similarities. Once the subject understood
the task, the experimenter placed the rest of the stimuli, one at a time
on the table. The experimenter presented the stimuli, in a different
random order for each participant asking him/her to locate it on the table
workspace according to its similarity with the other stimuli previously
placed. The experimenter asked participants to explore the stimulus
moving the fingertips across it. Then, he asked to move the stimuli so
that those that feel similar will be located closed and those that feel different
will be located apart. The experimenter repeated several times during the
task that materials that feel similar should be placed closer in the space
while those that feel different should be located apart from each other.
One example of the spatial arrangement produced by a participant is shown
in Figure 5.2.
In the free classification task, the experimenter presents a stimulus
at a time selected randomly and asked the participant to put together
what he/she feels that goes well together. Participants were informed
that they could feel the stimuli as many times as they wanted and could
rearrange the categories in accordance. The task finished when the
subject was confident with the classification. No restrictions were made
on the number of groups. The task continued until the participant was
satisfied with the classification. Figure 5.3 shows the performance of a
participant in the task.
Finally, the experimenter presented the stimuli one by one in a different
random order for each participant and asked he/she to explore it carefully
and to judge how pleasant each stimulus was using a 5-point scale. The
rating score 1 means «I do not like this material at all». The rating score
5 means «I like this material very much». The intermediate rating scores
were used to express intermediate degrees of pleasantness.
Participants in the haptic groups (studies 1 and 3) performed the tasks
without vision while participants in the vision+touch group (study 2) were
encouraged to feel and look carefully to the materials in order to perform
the tasks as accurately as possible.
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 133

FIGURE 5.2
Example of a participant’s performance in the spatial arrangement task*
* The arrows indicate the distance in cm from the center of the stimulus to each
coordinate. (Modified from Ballesteros, Reales, Ponce de León, & García, 2005,
IEEE Computer Society, p. 636).

FIGURE 5.3
An example of the arrangement produced by a participant
in the free classification task
134 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Spatial arrangement task


For each participant, the position of each stimulus centre was mapping
to the spatial X/Y coordinates in cm (see Figure 5.2). The distances between
all the stimulus pairs were measured and recorded using the Euclidian
distance formulae, The larger the distance, the more dissimilar the
perceiver judged the stimuli.
A square symmetric matrix prepared with the data corresponding to
each participant were then analysed using the Multidimensional Scaling
program of the SPSS (PROXSCAL). Stress is defined on distances and this
measure refers to the degree to which MDS solution distances deviate from
their corresponding dissimilarities. Their values range from perfect fit (0)
to no fit at all (1). Stress values decrease with the increase of the number
of dimensions. The stimuli were located in a perceptual space as a function
of their perceived dissimilarity. This means that the larger the inter-
stimulus distance, the greater was their perceived dissimilarity. Figure 5.4
shows the location of the stimuli in the haptic perceptual space. Considering
that the choice of the number of dimensions of the MDS is something a
little arbitrary, we choose a bidimensional space solution as a compromise

2,0
19 18
1,5

1,0 9 14
8
3 10 2 20
Dimension 2

0,5 1 16

0,0

–0,5 6 4

17 11
–1,0 7 15
15 13
12
–1,5
–2,0 –1,5 –1,0 –0,5 0,0 0,5 1,0 1,5
Dimension 1

FIGURE 5.4
Multidimensional scaling solution of the haptic data obtained from
the spatial arrangement method.
Haptic 2-D space. Spatial Arrangement Task*

* Only two dimensional coordinates of the stimuli are shown. The numbers correspond
to those that appears above related to the stimuli.
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 135

between our results and previous findings by Hollins and colleagues.


Taking into account the spatial arrangement of the stimuli, we interpreted
the first dimension as rough/smooth. In Figure 5.4, the smooth stimuli
were synthetic fur, angora wool, coarse foam rubber and acrylic fabric
(cordone). The stimuli in this end of the dimension are soft sand paper,
hard sand paper, dishcloth and harsh sponge. The second dimension was
identified as the slippery/adherent dimension. The materials that represent
the slippery end of the dimension are composed by tile, soap, plastic, and
foam rubber. Materials such as plastic packing, cork, synthetic plastic
packing, and foam are representative of the other extreme of the dimension.
Note that these materials have adherent properties.

Free classification task

Individual data from this task in all stimuli combinations were


organized in a co-occurrence matrix. The matrix was then analysed using
the Multidimensional Scaling program of the SPSS (PROXSCAL). Figure
5.5 shows the location of the stimuli in the haptic perceptual space for
the Free classification task.

0,7
0,6 5 12
7
0,5
0,4 6 11
4 13
0,3 3 17
0,2
Dimension 2

15
0,1
10
0,0
2
–0,1
–0,2 1
8
–0,3 16
14 9
–0,4
20
–0,5
–0,6 18
–0,7
–0,8 –0,6 –0,4 –0,2 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8
Dimension 1

FIGURE 5.5
The 2-D haptic texture space obtained by young adults
in the classification task. Haptic 2-D space. Free Classification Task*

* Only two dimensional coordinates of the stimuli are shown. The numbers correspond
to those that appears above related to the stimuli.
136 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

The haptic texture space obtained in the classification task includes


also two dimensions. We called a dimension smooth/adherent. The
stimuli at an extreme are synthetic fur, acrylic fabric, angora wool, and
coarse foam rubber. The other extreme is represented by cork, plastic
packing material, synthetic plastic, and leather. We interpret the other
dimension as rough/slippery. The materials located at an extreme of the
dimension are hard sponge, dishcloth, hard sand paper, and soft sand
paper. The slippery end of the dimension is formed by tile, soap, and
foam rubber.
These results suggest that the extremes of the dimensions are
combined differently according to the task. Blindfolded haptic young
explorers are able to organize their perceptual space in a small number
of dimensions even though the variety of textures was large. The spatial
arrangement method used first in the visual domain was applied
successfully to the haptic domain to study the dimensions in the texture
space. The technique has proven to be faster than the other traditional
methods used to provide similarity data, allows for graded degrees of
similarity rather than binary similar/dissimilar judgments, and places
each similarity decision in context of other decisions. However, the task
required a larger number of dimensions than the free classification
task. As shown previously (Hollins et al., 1993; 2000), it is possible
to represent in a perceptual space subjects´ perceptions of surface
texture from a wide variety of naturalistic materials. Goodness of fit
of individual as well as group measures and the appearance of the
materials in the solutions, suggest a 2-dimensional solution, and pos-
sible a third one. The first very salient dimension that organizes the
haptic perceptual space is smoothness/roughness. The second dimension
was related to hardness/softness. Still in our results appeared another
dimension identified as slippery/sticky. On one side of the space were
located stimuli in which the finger easily slips as leather, foam rubber,
and rubber. On the other side of the space were placed those stimuli
formed by surfaces that caused the fingers to stick when they explore
their surfaces (e.g., spherical plastic packing material, bubble plastic
material, adhesive tape).
In a recent study Picard and colleagues (Picard et al. 2003a) assessed
the texture space of seat cover materials using a classification task.
Although the variety of the stimuli was quite limited, the results showed
that a set of 3 to 4 dimensions could account for the elements of the
perceptual space. They identified soft/harsh as the first perceptual
dimension and thin/thick as the second. These two dimensions were
separable in Garner´s (1974) sense. The other two dimensions identified
were relief and hardness. The departure of these dimensions from those
usually found in other studies may be due to the lack of variability of the
stimuli used in the study, all of which were car cover stimuli.
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 137

The hedonic task

The third and last task consisted of rating in a 5-point scale the
pleasantness of each texture haptically explored. The mean for each
individual stimulus corresponding to each haptic perceiver was calculated
and the results were subjected to a regression analysis. The analysis showed
that the hedonic haptic ratings correlated negatively with the first two
dimensions.

The bimodal (visual/haptic) perception of texture


by young adults

Human perception is normally multimodal. The information gained


simultaneously by both modalities is of vital importance in everyday
cognition. When sighted perceivers intend to extract useful information
on the softness of a piece of velvet material they rub the fingerpads over
the piece while looking at the material. The question we asked in this
experiment was whether the texture perceptual space would change when
active perceivers explored the surfaces of our ecological materials using
both modalities simultaneously, vision and haptics. The main question
was whether the texture information gather by both modalities interacts
when they are used on purpose simultaneously. The aim is to get a better
understanding of how these very important perceptual modalities
complement themselves in texture perception and to know whether the
texture perceptual space would change when vision and touch are used at
the same time compared to the used of haptic perception alone.
In this study, 16 new right-handed young participants explored the same
materials visually and performed the same three tasks as in the haptic
study. Each participant was tested individually in a single session lasting
around three quarters of an hour. As in the haptic study, the experimenter
explained the procedure according to the task to be performed and
encouraged the participant to feel the material with his/her fingertips of
both hands as they were looking at it. Participants were explicitly informed
that it was very important that both modalities, vision and touch, would
be employed to performing the task.

Spatial arrangement task


As in the previous study, the position of each stimulus centre was
mapping to the spatial X/Y coordinates in cm (see Figure 5.2) and the
distances between all the stimulus pairs were calculated. The square
138 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

symmetric matrix obtained with the data corresponding to each participant


was analyzed with the MDS program of the SPSS (PROXSCAL). The curve
of the stress values presents an elbow shape at dimensions 2 and 3. The
goodness of fit is better when human perceivers explored the surfaces of
the materials using vision and touch simultaneously, than when the
exploration was conducted using only active touch. This result suggests
that the texture space could be reasonably explained using 2 and perhaps
3 dimensions. Figure 5.6 shows the 2D texture space obtained when human
active perceivers explored the 20 surfaces by both modalities.

3,0

2,5
4
2,0 6
7
1,5 5
Dimension 2

1,0
11 12 8
0,5
9
0,0 20 17
13 15 3
–0,5 14 16
2
1 10
–1,0 19
18
–1,5
–2,0 –1,5 –1,0 –0,5 0,0 0,5 1,0 1,0 2,0
Dimension 1

FIGURE 5.6
Textural space in the spatial arrangement task performed visually
and haptically

A dimension was smooth/harsh and the other was slippery/adherent.


The dimensional space obtained under bimodal exploration was very
similar to the space in the haptic condition.

Free classification task

The analysis of the results obtained by the 16 participants in the


classification task was treated as in the haptic study. The stress in the
classification task is below the critical value 0.1 in the bimodal exploration.
The 2D dimensional solution is preferred but there is also a less clear third
solution.
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 139

A good match was found in the spatial solution obtained in the two
different tasks, the spatial arrangement and the classification tasks.
The 2D spatial solution is shown in Figure 5.7. The fit is similar in both
tasks and it is better when the exploration is multimodal than when only
touch was used in the exploration. We interpreted the first dimension as
the rough/smooth dimension and the second dimension as the slippery/
adherent dimension. The dimensional space is similar at the space obtained
in the haptic exploration in the spatial arrangement task and with the bimodal
classification task.

0,9
8
0,8 9
0,7 3
0,6
0,5 10
0,4
0,3 18 4
Dimension 2

0,2 6
2
0,1 14 75
0,0 20 1
–0,1
–0,2
–0,3
–0,4 16
–0,5 17
13 12
–0,6 15 11
–0,7
–0,8 –0,6 –0,4 –0,2 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8
Dimension 1

FIGURE 5.7
The 2D spatial solution obtained in the free classification task
and bimodal exploration

Hedonic rating task

After performing both spatial tasks, participants were presented with


a stimulus at a time and were asked to rate them in a 5-point scale. As in
the haptic study, a different random order was used for each participant.
To study the possible relation between the pleasantness of a textural
ecological surface and the spatial dimensions, a multiple regression analysis
was performed. The dependant variable of the analysis was the mean
scoring data while the independent variables were the three dimensional
solutions obtained in the MDS. The result of the multiple regression
analysis showed that the hedonic ratings were positively related to the
140 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

first dimension (t = 3.7378; p < 0.000; alpha = 0.842). No other correlation


was significant.
Finally, a linear regression analysis was performed with the hedonic
ratings produced by the young adult groups corresponding to the haptic
exploration without vision results (study 1) and those corresponding to the
bimodal exploration (study 2). Figure 5.8 shows the regression results
obtained between the mean hedonic ratings in the haptic exploration and
in the bimodal exploration conditions. The regression analysis showed a
very pronounced positive relation between the haptic and the visual and
haptic simultaneous explorations which was highly significant, F (1, 18) =
288.857, p < 0’001.

4
Means (vision)

1
1 2 3 4 5
Means (touch)

FIGURE 5.8
Linear regression between tactual exploration and visual-tactual
simultaneous exploration of surface textures

This result suggests a nearly perfect positive correlation between both


perceptual conditions. This means that surface textures that were rated
as very pleasant under haptic exploration without vision, they were also
rated as very pleasant when the perceiver explored the same texture using
both perceptual modalities. On the other hand, the stimuli that were rated
as very unpleasant under a mode of exploration (e.g., touch) were also
rated in the same way when they were perceived under the other mode of
exploration (e.g., vision + touch).
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 141

The dimensional space of texture perception

An important goal of the present research was to study the possible


interactions between the haptic perception of surface textures and the
bimodal perception when touch was complemented with vision. Figure
5.9 shows the movement produced in the dimensional space of texture
perception when participants performed the spatial arrangement task
exploring the surface textures by touch compared to the bimodal
exploration. As it is shown in the graph, the texture dimensions moved in
the space when the mode of exploration changed. The organization of the
texture dimensions is similar but the dimensions suffered a rotation in
the MDS.

1,5

0,5

–2 –1,5 –1 –0,5 0,5 2 1,5 2

–0,5

–1

–1,5

–2

FIGURE 5.9
The spatial arrangement task. Movements produced
in the texture perceived space when mode of exploration changes from touch
to bimodal exploration*

* The arrows start at the haptic exploration and end at the bimodal exploration (from
Ballesteros et al., 2005, IEEE Computer Society, p. 637).
142 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Figure 5.10 presents the changes in space obtained in the free clas-
sification task when the modalities used to explore the textures varied. As
it is shown in the graph, the stimuli also moved in similar ways. Again, a
rotation of the perceptual dimensions is produced when vision is added
to tactual exploration.

The perception of texture by older adults


The main objective of this study was to investigate the influence of
aging in texture perception. In the study participated 16 blindfolded
right-handed older healthy adults with a mean age of 72 years (range
from 65 to 80 years of age). Participants were blindfolded before they
entry in the lab. Each participant was tested individually in a session

0,75

0,5

0,25

–1 –0,75 –0,5 –0,25 0,25 0,5 0,75 1

–0,25

–0,5

–0,75

–1

FIGURE 5.10
The free classification task. Movements produced in the texture perceived
space when mode of exploration changes from touch
to bimodal exploration*

* The arrows start at the haptic exploration and end at the bimodal exploration. (From
Ballesteros et al., 2005, IEEE Computer Society, p. 637).
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 143

FIGURE 5.11
Left. Multidimensional Scaling Solution (MDS) for the Spatial Arrangment
Task by the older adults group.
Right. MDS for the Free Classification Task by the same group

lasted about an hour. As young adults, they performed the same three
tasks: the spatial arrangement task, the free classification task and the
hedonic task. The stimuli were the same as those used in the studies 1
and 2 with younger adults. Figure 5.11 (left) shows the results obtained
by the older adult group in the Spatial Arrangement Task. The right part
of the Figure shows the multidimensional solution corresponding to the
Free classification task.
As we did with the results obtained by the young adult group, the stimuli
were located in the perceptual space as a function of their perceived
dissimilarity. We choose a bidimensional space solution. We interpreted
the first dimension as roughness/smoothness. The textures that saturated
in this dimension were at one extreme: sand paper, hard sand paper,
dishcloth and harsh sponge while at the other they were fur, angora wool,
coarse foam rubber and acrylic fabric.
The second dimension was interpreted as slippery/adherent and the
stimuli located at one extreme of the dimension were: tile, soap, plastic,
and foam rubber while at the other extreme they were plastic packing,
cork, synthetic plastic packing, and foam.
144 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

DISCUSSION
The efficient spatial arrangement method used by Goldstone in the
visual domain was applied successfully to the tactual perception of surface
textures (haptic study) and to the bimodal (vision and touch) exploration
of the same materials (haptic + visual study) for young and older adults.
The technique has proven to be more efficient and faster than the traditional
method used to obtaining similarity data, allows for graded degrees of
similarity rather than binary similar/dissimilar judgments, and places each
similarity decision in context of other decisions.
As shown previously (Hollins et al, 1993; 2000; Picard et al., 2003a;
2003b), it is possible to represent in a perceptual space subjects´ perceptions
of surface texture of a wide variety of naturalistic materials. Our results
suggest that the goodness of fit of individual as well as group data and
the appearance of the materials, suggest a 2-dimensional solution when
the textures were explored using only haptics as well as when texture
perception is conducted simultaneously by touch and vision.
When only the haptic modality was used to explore texture materials,
the smooth/rough dimension was very salient not only for our young adult
group but also for the older group. Dimension 2 was interpreted as related
to the size of the textured materials that compose the actively explored
surface. On one side of the space were located stimuli composed by many,
very small elements (e. g., leather, foam rubber, rubber). On the other side
of the space were placed those stimuli formed by a small number of larger
and distinguishable elements (e. g., spherical plastic packing material, bubble
plastic material, adhesive tape).
Although a 2-dimensional space is also the best solution in the bimodal
exploration experiment, the descriptors of both dimension appeared
rotated in the texture space in such a way that dimension 1 is better
described as smooth/materials composed by a small number of big and
thin, distinguishable elements while dimension 2 is formed by surfaces
better described as rough/materials composed by many, very small, and
thin indistinguishable elements. The results can be interpreted in terms
of the frame of reference. Visuospatial experience tended to favour reliance
on external spatial frames of reference (Ballesteros et al., 1997; Ballesteros
et al., 1998). However, in the absence of visual experience as it happened
under haptic exploration, body-centred spatial reference frames provide
reference information for spatial location (Millar, 1994). As our study
with young adults suggests, individual as well as group data obtained
with young adults show consistent results in the haptic and the bimodal
exploration conditions of a wide and representative set of naturalistic,
ecologically valid textures. These results were obtained using an efficient
method developed earlier to obtain similarity data in vision. Even though
several stimuli varied in colour, this dimension did not influence the
PERCEPTUAL DIMENSIONS OF HAPTIC TEXTURES SPACE BY YOUNG... 145

organization of the perceptual space when the surface textures were


perceived by vision and touch.
The results showed that this perceptual space is very similar for young
and older adults. In contrast with the well documented deterioration of
spatial acuity with age showing a constant increase in threshold of ap-
proximately 1% per year between ages 20 and 80 years (see Stevens &
Patterson, 1995), the texture perceptual space remains similar in the young
and in the elderly. The goodness of fit of individual as well as group data
suggest a 2-dimensional solution in both groups of haptic perceivers.
Summarizing, the more salient dimension of tactual texture perception
is smoothness/roughness. This dimension appears as the principal de-
scriptor of surfaces texture. The second dimension, also bipolar and
perpendicular to the first one was interpreted as the slippery/adherent
dimension. On one side of the dimension were located stimuli that allow
the fingers to slip easily through them while at the other end were stimuli
that opposed resistance to the fingers to move across.

ACKNOWLEDGEMENTS

The research reported in this chapter was supported by the Dirección


General de Universidades (SEJ2004-00752/ PSIC).

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CAMBIOS EN LA MEMORIA DE TRABAJO
ASOCIADOS AL ENVEJECIMIENTO
Raquel Rodríguez*, Patricia Recio*, Juan Manuel Muñoz-Céspedes**
y Javier González**

INTRODUCCIÓN

En el envejecimiento se produce un deterioro de las capacidades mnési-


cas que afecta de manera desigual a los distintos sistemas de memoria
(Grady y Craik, 2000; Myerson, Hale, Rhee y Jenkins, 1999). La literatura
neuropsicológica hace referencia a que las personas mayores presentan difi-
cultades principalmente en las tareas de memoria en las que se ha compro-
bado una mayor participación de los lóbulos frontales, tales como la memo-
ria operativa o de trabajo y el recuerdo libre o evocado (Craik y Grady, 2002).
Por tanto, la memoria de trabajo es uno de los recursos de procesamiento
que más se ven influidos por la edad (Bäckman, Small, Wahlin y Larsson,
2000; Verhaeghen, Marcoen y Gossens, 1993; Zacks, Hasher y Li, 2000).
La memoria operativa es un sistema de capacidad limitada que requiere
simultáneamente almacenamiento temporal y procesamiento de la informa-
ción (Baddeley, 1986, 1999). Es decir, no solo mantiene la información
durante un breve periodo de tiempo en la mente sino que también la mani-
pula, organiza o combina con otra información como parte de una amplia
serie de tareas cognitivas esenciales como el aprendizaje, el razonamiento y
la comprensión.

* Departamento de Metodología de las Ciencias del Comportamiento. Universidad


Nacional de Educación a Distancia, Spain.
** Departamento de Psicología Básica II. Universidad Complutense de Madrid, Spain.
150 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Tradicionalmente, la memoria operativa se ha dividido en dos tipos de


procesos: a) mantenimiento activo de la información y b) control ejecutivo,
responsable de la organización de los mecanismos que garantizan el éxito de
la acción de recordar mediante la participación de diversos procesos cog-
nitivos.
Por este motivo, se han utilizado tareas que evalúan almacenamiento y
procesamiento (Collete y Van der Linden, 2002; Reuter-Lorenz, Marshuetz,
Jonides, Smith, Hartley, y Koeppe, 2001). Entre las tareas utilizadas para
evaluar el almacenamiento destacan la amplitud de dígitos, la amplitud de
palabras y la amplitud espacial. Por otra parte, entre las tareas centradas
en el procesamiento podemos señalar, entre otras, la ordenación alfabética,
el n-hacia atrás, el continuo de memoria, la generación aleatoria, las tareas
de cambio y la amplitud lectora. Pero no hay que olvidar que frecuente-
mente se usan tareas no estandarizadas, tanto en investigación como en clí-
nica, lo que genera dificultades para interpretar y comparar los resultados
obtenidos.
Hay una amplia evidencia del deterioro en la memoria de trabajo asocia-
do al envejecimiento (Craik y Jenning, 1992). Salthouse, Mitchell, Skovronek
y Babcock (1989) demostraron que la ejecución de los ancianos empeora en
función de la complejidad de las operaciones mentales involucradas en las
tareas que utiliza la memoria operativa. Por otra parte, las limitaciones en la
capacidad de la memoria de trabajo pueden producir una peor retención de
la información, como sucede en la comprensión de textos donde las deman-
das de memoria operativa son relativamente altas (Cohen, 1979; Light y
Albertson, 1988; Stine, 1990).
El interés del presente trabajo se centra en el estudio de las alteraciones
en la memoria operativa o de trabajo asociadas al proceso de envejecimien-
to, debido a las importantes implicaciones en el funcionamiento cognitivo
del individuo, pues este tipo de memoria se utiliza en distintas tareas como
el razonamiento, el cálculo, el lenguaje, la escucha, la lectura y la escritura
(Sandi, Venero y Cordero, 2001). Además, se considera también un compo-
nente esencial del aprendizaje (Kyllonen, 1987; Kyllonen y Cristal, 1987,
1990; Sternberg, 1980; Woltz, 1988). Es decir, cuanto mayor sea la capaci-
dad de la memoria de trabajo mayor serán el aprendizaje, la capacidad inte-
lectual y el razonamiento fluido.

MÉTODO

Participantes

En este estudio participaron 72 sujetos. Cuarenta eran estudiantes de la



Universidad Complutense de Madrid de 19 a 26 años (X = 23 años; Sx = 1'28)
y constituyen el grupo de adultos jóvenes. Treinta y dos eran estudiantes de
CAMBIOS EN LA MEMORIA DE TRABAJO ASOCIADOS AL ENVEJECIMIENTO 151

la Universidad para Mayores de la Universidad Complutense de Madrid de 55



a 75 años (X = 64,6 años; Sx = 6'28) y forman el grupo de mayores.
Todos los participantes eran personas independientes y con una vida acti-
va, sin historia de traumatismo craneoencefálico, epilepsia, accidente cere-
bro-vascular o alguna otra alteración neurológica. Ninguno de ellos estaba
tomando, en el momento de la evaluación, medicación alguna que pudiera
afectar al sistema nervioso central.
El nivel de escolarización mínimo requerido al grupo de mayores era
tener cursados estudios secundarios (de 6 a 8 años de escolarización) para
evitar la influencia del nivel cultural en los resultados del Mini Examen
Cognoscitivo (Ostrosky-Solis, López-Arango y Ardila, 1999).

Procedimiento

Todos los sujetos fueron evaluados de forma independiente por el


mismo investigador. Al comienzo de la evaluación se realizó una entrevista
previa, en la cual se recogieron datos personales (edad, sexo, nivel de estu-
dios, etc.), clínicos (dificultades visuales y auditivas, problemas para dor-
mir, temblores, etc.), antecedentes médicos personales (hipertensión, epi-
lepsia, diabetes, etc.) y antecedentes médicos familiares (demencias, acci-
dentes cerebro-vasculares, etc.). Como medidas de control se aplicó el
Mini-Examen Cognoscitivo (MEC) de Lobo, Ezquerra, Gómez, Sala y Seva
(1979), para descartar cualquier manifestación de alteración cognitiva, y la
Escala de Depresión Geriátrica de Yesavage (Yesavage, Brink, Rose, Lum,
Huang, Adey, y Leirer, 1983), puesto que numerosos estudios apuntan que
la depresión puede afectar a las puntuaciones de las pruebas neuropsicoló-
gicas de forma negativa (Boone, Lesser, Millar, Wohl, Berman y Lee, 1995;
Basso, y Borstein, 1997; Dunkin, Leuchter, Cook, Kasl-Godley, Abrams y
Rosenberg-Thompson, 2000; Muñoz Céspedes, Fernández Guinea, Pelegrín
Valero y Tirapu Ustarroz, 2001).
Como ya hemos mencionado, en la memoria de trabajo podemos dife-
renciar dos dimensiones, contenidos y funciones, o lo que es lo mismo alma-
cenamiento y control ejecutivo. En nuestra investigación, con el propósito de
evaluar ambas dimensiones, aplicamos las siguientes pruebas:

— Amplitud de dígitos (WMS-III)


— Amplitud espacial (WMS-III)
— Letras y números (WMS-III)
— Control mental (WMS-III)
— Tarea basada en la de Daneman y Carpenter (1980)

De estas pruebas, la tarea basada en la de Daneman y Carpenter (1980)


es la única que no está estandarizada. Consiste en presentar al sujeto series
152 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

de frases que debe leer en voz alta y, posteriormente, recordar la última pala-
bra de cada una de ellas. La prueba está formada por 40 frases no relaciona-
das, las cuales están distribuidas en dos listas (una ascendente y otra des-
cendente) de 20 frases cada una. Cada lista está compuesta por 5 grupos de
2 a 6 frases, cada una de las cuales compuesta, a su vez, por 15 palabras, para
igualarlas en longitud y anular posibles efectos de facilitación del recuerdo
de la palabra objetivo. Además, ninguna frase presenta signos de puntuación
como comas, puntos y comas, etc. Las palabras a recordar, todas ellas sus-
tantivos, fueron seleccionadas según la base de datos de Algarabel (1996) que
tiene en cuenta diversos índices objetivos: frecuencia de uso —según el dic-
cionario de Juilland y Chang-Rodríguez (1964)—, número de significados,
número de letras y número de sílabas. Se contabiliza el número de palabras
recordadas correctamente por el sujeto.

RESULTADOS

La calidad métrica de las pruebas utilizadas en el estudio se ha evaluado


recientemente encontrando que, tanto su fiabilidad mediante consistencia
interna como su validez convergente y de constructo es apropiada
(Rodríguez y Recio, 2004).
Para estudiar las posibles diferencias en la ejecución de las pruebas aso-
ciadas a la edad, en primer lugar se ha realizado una comparación entre los
dos grupos de edad de la muestra: jóvenes vs. ancianos, constatando la
mejor ejecución de los jóvenes en todas las pruebas realizadas, y siendo
esta diferencia significativa en amplitud de dígitos inversos (t70 = 2'87,
p<0'01), amplitud espacial directa (t70 = 3'62, p<0'01), amplitud espacial
inversa (t70 = 4'10, p<0'01), letras y números (t70 = 3'24, p<0'01) y en la tarea
basada en la de Daneman y Carpenter (t70 = 4'22, p<0'01). En la tarea de
amplitud de dígitos directos las diferencias son apreciables, aunque no sig-
nificativas (t70 = 1'89, p = 0'063), mientras que la prueba de control mental
es la única que no muestra diferencias dignas de mención entre ambos gru-
pos de edad (t70 = 0'24, p = 0'812).
Posteriormente, se utilizó como punto de corte los 65 años para dividir
en dos el grupo de mayores: de 55 a 65 años y de 66 a 75. Esta decisión se ha
basado en el hecho de que numerosas investigaciones consideran ésta una
edad crítica en relación al deterioro cognitivo y en que, además, este valor
corresponde a la media y mediana de nuestra distribución muestral. Se rea-
lizó un análisis de varianza entre los tres grupos (jóvenes, adultos-mayores y
mayores-mayores) que mostró diferencias significativas en las mismas tare-
as: amplitud de dígitos inversos (F2,69 = 4'87, p<0'05), amplitud espacial
directa (F2,69 = 6'71, p<0'01), amplitud espacial inversa (F2,69 = 9'39, p<0'01),
letras y números (F2,69 = 5'66, p<0'01) y en la tarea basada en la de Daneman
y Carpenter (F2,69 = 14'71, p<0'01).
CAMBIOS EN LA MEMORIA DE TRABAJO ASOCIADOS AL ENVEJECIMIENTO 153

Puesto que es fundamental conocer si las diferencias existentes suceden


no sólo en la comparación del grupo de jóvenes con cualquiera de los grupos
de mayores, sino entre los dos grupos de mayores, se realizaron las compa-
raciones múltiples correspondientes, encontrando diferencias significativas
entre los dos grupos de edad avanzada en la tarea basada en la de Daneman
y Carpenter (DMS = 4'10, p<0'01).
En relación a la prueba de dígitos directos hay diferencias significativas
entre el grupo de 19 a 26 años y el de 66 a 75 (DMS = 1´53, p<0´05), lo que
constata la importancia de la elección del grupo de edad en este tipo de
investigaciones, ya que hallamos diferencias a partir de los 65 años pero no
antes.
En general, podemos observar que las diferencias suelen ser mayores
entre los grupos extremos de edad, es decir entre jóvenes y mayores-mayores
(ver Tabla 6.1). Estos resultados apoyan la idea de que la edad es un factor
crucial en la memoria de trabajo, especialmente a partir de los 65 años.

DISCUSIÓN

No hay acuerdo en cuanto a las diferencias asociadas a la edad en la


capacidad de almacenamiento, ya que mientras algunas investigaciones apo-
yan la idea de que ésta decae significativamente en el envejecimiento (Bayles
y Kaszniak, 1987; Parkinson, 1982), otras apenas encuentran deterioro en
esta capacidad (Verhaeghen, Marcoen y Goossens, 1993). Probablemente
esta discrepancia sea debida a la elección de la muestra, es decir, la mayoría
de los estudios compara jóvenes y ancianos pero pocos tienen en cuenta la
distinción entre adultos-mayores y mayores-mayores. Investigaciones que
diferencian entre dos grupos de edad dentro de los ancianos, como el traba-
jo de Norman, Kemper y Kynette (1992) que distingue entre adultos-mayo-
res (60 a 74) y mayores-mayores (75 a 92), encuentran diferencias significa-
tivas entre el grupo de mayores-mayores en comparación con el de jóvenes y
el de adultos-mayores, pero no entre los jóvenes y el grupo de adultos-mayo-
res. Como hemos mencionado, nuestros datos apuntan en esta misma direc-
ción, puesto que en la prueba de dígitos directos encontramos diferencias
estadísticamente significativas entre el grupo de 19 a 26 años y el de 66 a 75,
lo que constata que existen diferencias a partir de los 65 años, pero no antes.
La principal dificultad estriba en conocer cuál es la edad clave que debería
considerarse como punto de corte en estos estudios.
Cuando las tareas requieren simultáneamente almacenamiento y proce-
samiento de la información, las diferencias asociadas a la edad parecen ser
debidas a problemas en la capacidad de procesamiento y no tanto a proble-
mas en la capacidad de almacenamiento. Además, según Salthouse y cols.
(1989), a mayor complejidad de las operaciones mentales involucradas en
tareas de memoria operativa mayor es el declive asociado al envejecimiento.
154 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLA 6.1
Comparaciones múltiples en todas las pruebas aplicadas
para los tres grupos de edad

Grupo Grupo Diferen-


Pruebas por edad por edad cia de Sig.
(I) (J) medias

Amplitud de dígitos directos 19-26 55-65 ,47 ,405


66-75 1,53* ,019
55-65 19-26 –,47 ,405
66-75 1,07 ,141
66-75 19-26 –1,53* ,019
55-65 –1,07 ,141
Amplitud de dígitos inversos 19-26 55-65 ,96 ,075
66-75 1,79* ,004
55-65 19-26 –,96 ,075
66-75 ,83 ,228
66-75 19-26 –1,79* ,004
55-65 –,83 ,228
Amplitud espacial directa 19-26 55-65 1,91* ,001
66-75 1,44* ,028
55-65 19-26 –1,91* ,001
66-75 –,47 ,522
66-75 19-26 –1,44* ,028
55-65 ,47 ,522
Amplitud espacial inversa 19-26 55-65 1,55* ,007
66-75 2,51* ,000
55-65 19-26 –1,55* ,007
66-75 ,96 ,184
66-75 19-26 –2,51* ,000
55-65 -,96 ,184
Letras y números 19-26 55-65 1,58* ,026
66-75 2,41* ,004
55-65 19-26 –1,58* ,026
66-75 ,83 ,360
66-75 19-26 –2,41* ,004
55-65 –,83 ,360
CAMBIOS EN LA MEMORIA DE TRABAJO ASOCIADOS AL ENVEJECIMIENTO 155

TABLA 6.1 (continuación)


Comparaciones múltiples en todas las pruebas aplicadas
para los tres grupos de edad.

Grupo Grupo Diferen-


Pruebas por edad por edad cia de Sig.
(I) (J) medias

Control mental 19-26 55-65 –,49 ,684


66-75 1,31 ,341
55-65 19-26 ,49 ,684
66-75 1,80 ,248
66-75 19-26 –1,31 ,341
55-65 –1,80 ,248
Tarea basada en Daneman 19-26 55-65 2,25* ,032
y Carpenter 66-75 6,35* ,000
55-65 19-26 –2,25* ,032
66-75 4,10* ,003
66-75 19-26 –6,35* ,000
55-65 –4,10* ,003

Nota: Los asteriscos indican que la diferencia entre las medias es significativa al nivel de 0’05.

En nuestro caso, la tarea más compleja es la basada en la de Daneman y


Carpenter (1980); en ella, no solo encontramos diferencias entre jóvenes y
mayores, además es la única prueba en la que se aprecian diferencias esta-
dísticamente significativas entre los dos grupos de edad avanzada. May,
Hasher y Kane (1999) han mostrado que los ancianos recuerdan más pala-
bras en la tarea de Daneman y Carpenter si hacen descansos entre ensayos y
si se presentan las frases en series descendentes. Estos resultados sugieren
que la inhibición proactiva es un factor importante en la ejecución de este
tipo de tarea, y que los ancianos son más vulnerables a este tipo de efecto
inhibitorio (Kester, Benjamín, Castel y Craik, 2002).
Actualmente existe bastante controversia acerca de los factores respon-
sables del declive en la memoria de trabajo que se asocia al envejecimiento.
Una explicación plausible podría ser la vulnerabilidad mostrada por los
ancianos a la interferencia de información irrelevante (Zacks, Hasher y Li,
2000). Además, los adultos mayores también tienen dificultades en la autoi-
niciación de patrones de pensamiento y acción, y en aprovechar las respues-
tas correctas a la vez que inhiben las respuestas inapropiadas (Craik, 1986;
Hay y Jacoby, 1999). Estos datos sugieren que el «ejecutivo central» del
modelo de Baddeley (1986, 2000) es el componente de la memoria de traba-
156 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

jo que pierde eficacia a medida que envejecemos, y este declive se puede


reflejar en una reducción de la eficiencia del procesamiento de los lóbulos
frontales (Glisky, Polster y Routhieaux, 1995).
Desde un punto de vista cognitivo, las dificultades de memoria que pre-
sentan los ancianos serían consecuencia de un déficit en la elaboración de la
codificación y de unas estrategias de recuperación poco eficientes, aspectos
ambos basados en un procesamiento autoiniciado que depende del buen
funcionamiento de los lóbulos frontales (Craik y Grady, 2002).
La mayoría de los investigadores están de acuerdo en que el envejeci-
miento normal se acompaña de una reducción de la eficiencia en varios
aspectos de la codificación para formar a la vez una forma integrada, un epi-
sodio coherente (Kester, Benjamin, Castel, y Craik, 2002). De todas formas,
este punto de vista teórico que postula un deterioro en la memoria de traba-
jo asociado a la edad puede ser criticado por su falta de especificación y cla-
ridad (Hasher y Zacks, 1988). En realidad, creemos que la dificultad se
encontraría en separar la memoria de trabajo de la capacidad atencional, ya
que la conceptualización de la memoria operativa involucra algunos aspec-
tos de recursos atencionales.

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7
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY
AND DEPRESSION IN AGEING1
José Miguel Latorre Postigo*, Juan Pedro Serrano Selva*,
Laura Ros Segura* y María José Sancho Valero*

INTRODUCTION

Numerous studies have been published on the specificity of autobio-


graphical memory. Different models of autobiographical memory (Conway &
Pleydell-Pearce, 2000; Norman & Brobrow, 1979) suggest that memory is
hierarchically organized, with upper layers containing general information
that are linked to the more specific and detailed lower layers. Conway and
Rubin (1993) propose that autobiographical memory is highly structured
and that an autobiographical knowledge base consists of three levels: lifetime
periods, general events, and event-specific knowledge. Lifetime periods
denote long periods or thematic events in a person’s autobiography. A general
memory is either a summary of events that have occurred over an extended
period of time (extended memories) or a category of certain kinds of events
(categoric memories). A specific memory is a description of an event that
occurred at a particular time in a particular place and it is no longer than a
day (Williams, 1996). The construction of autobiographical memories de-
pends upon access to an autobiographical knowledge base, and each layer or
autobiographical knowledge, organized in a hierarchical form, provides in-
dices to the other levels and thus facilitate access (Barsalou, 1988; Williams

1 This study was supported in part by a research grant given to the first author from

Ministerio de Trabajo y Asuntos Sociales (IMSERSO) and Ministerio de Educación y Ciencia


(DGCYT).
* Departamento de Psicología, Facultad de Medicina, Universidad de Castilla-La Mancha
(Spain).
160 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

& Dristchel, 1992; Williams, 1996). Thus, subjects typically generate a spe-
cific memory by first accessing an extended or general event theme, «e.g., my
first year of university», and the cycle proceeds by a progressive narrowing
onto specific events and episodes «e. g., my first day of class» (Conway &
Rubin, 1993).
Research in autobiographical memory suggests that depressed people
use an overgeneral mode of retrieval. Several studies found that whereas
healthy individuals are able to recall specific memories easily, depressed
patients have considerable difficulties moving fluently through the memory
hierarchy. They retrieve fewer specific and more categoric memories
(Goddard, Dritschel, & Burton, 1996; Brewin, Watson, McCarthy, Hyman, &
Dayson, 1998; Kremers, Spinhoven, & Van der Does, 2004). Other studies
have suggested that not only depressed people, but also patients with Post
Traumatic Stress Disorder (McNally, Litz, Prassas, Shin, & Weathers, 1994;
McNally, Lasko, Macklin, & Pitman, 1995), Acute Stress Disorder (Harvey,
Bryant, & Dang, 1998), Borderline Personality Disorder (Jones, Heard,
Startup, Swales, Williams, & Jones, 1999) and bulimia nervosa (Laberg &
Anderson, 2004) show the same lack of specificity in memories. Although
overgeneral memory was originally described as a stable characteristic (Brit-
tlebank, Scott, Williams, & Ferrier, 1993), it may, in fact, be open to change
and to diminish with therapy and distraction techniques (Williams, Teasdale,
Segal, & Soulsby, 2000; Watkins, Teasdale, & Williams, 2000).
The vast majority of studies in this area have been used the
Autobiographical Memory Test (AMT) developed by Williams and Broadbent
(1986). However, some of these studies report overgeneral memory scores
while others display autobiographical memory specificity scores. In all these
studies, patients had less specific memories than normal controls. The
findings on the effects of cue valence, on both specificity as well latency, do
not show the same consistency across studies. For example, Williams and
Scott (1988) and McNally et al. (1994) found patients to be less specific in
their memories in response to positive cues, whereas Jones et al. (1999)
found a reduction in specificity of memories in response to negative rather
than to positive and neutral cues (see also Mackinger, Pachinger, Leibetseder,
& Fartacek, 2000). Goddard, Dritschel, & Burton (1996) and McNally et al.
(1995) on the other hand found patients to be less specific in response to
both positive and negative cues. Similar results can be reported for latency
of recall. In some studies the responding time of patients to positive cues was
longer than to negative cues, whereas the reverse was true for control
subjects (Williams & Broadbent, 1986; Williams & Scott, 1988). Others, how-
ever, did not find any significant difference in latency to respond, or for
valence or for group by valence effects (Kuyken & Dalgleish, 1995; Scott,
Stanton, Garland, & Ferrier, 2000).
Furthermore, the comparability of the data may be questioned due to
differences in subject groups and differences in AMT procedures. Van
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 161

Vreeswijk and de Wilde (2004) proposed that to strengthen further research


in this area and to undisputedly unravel some of the mysteries unsolved so
far it should be pointed out that a well designed and empirically funded
protocol for the use of the Autobiographical Memory Test is needed.
On the other hand, research into overgenerality of memories has not
usually included older adults. However studies with elderly population could
be important because such studies among depressed older people may
increase our understanding of the factors associated with depression in this
population. We have only found one study showing that older people have
difficulties being specific in autobiographical memory (Winthorpe & Rabbit,
1988). Memories for personal events among elderly individuals have more
often been looked at within the context of life review and reminiscence
theories than in relation to depression. In this sense, Serrano, Latorre, Gatz
and Montañés (2004) found that practice in autobiographical memory for
positive specific events decrease depressive symptomatology in depressed
older adults.
On the basis of this literature we carried out four studies with the
purpose to examine overgeneral memory in older adults with depression
compared with normal older adults and the effects of autobiographical
retrieval practice for positive specific events in older adults with depressive
symptomatology.
The first study examines the overgeneral effect in older adults with
depressive symptomatology, using the categories of memories as shown in
Williams’ procedure (1996). Each memory was rated whether it was
extended, categoric or specific. If the recalled event lasted no longer than one
day, it was coded as specific. If the memory was an event of a longer duration
than a day, it was coded as extended. And if the recalled event was a generic
memory that summarizes a category of events rather than selecting one, it
was coded as categoric.
The second study examines the overgeneral effect in two older adult
clinical groups, one with dysthymia diagnosis and one with major depression
diagnosis, according with DSM-IV criteria, using the AMT procedure.
The aim of third study was to examine the efficacy of life review based on
training in autobiographical memory for treating depressed older adults.
Concretely, examine the effects of autobiographical retrieval practice for
positive specific events in older adults with depressive symptomatology.
Finally, the fourth study was developed to measure the degree of the
specificity and emotional intensity (positive and negative) of memories in the
Autobiographical Memory Test, using a methodology based in content
analysis techniques.
162 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

METHOD
Participants
In the four studies have participated 222 older adults —130 depressed
and 92 controls— recruited from Social Services and from retirement
communities for active older adults in Castilla-La Mancha Region (Spain).
Criteria for inclusion in the final analysis were as follows: (a) the individual
had no show evidence of dementia (as determined by a score of 28 or higher
on the Mini-Mental State Examination (Mini Examen Cognitivo, MEC; Lobo,
Ezquerra, Gómez Burgada, Sala, & Seva-Díaz, [1979]), (b) subjects had to be
able to read and write, (c) Not received pharmacological treatment for
depression. The characteristics of older adults participants in the studies are
summarized in Table 7.1.

Measures
Mood Measures
Centre for Epidemiologic Studies-Depression. The CES-D (Radloff,
1977), translated into Spanish by Latorre and Montañés (1997), was used in
screening the participants. The CES-D is a short self-report scale designed to
measure depressive symptomatology in the general population. It consists of
20 items assessing depressed mood, feelings of guilt and worthlessness, help-
lessness, and hopelessness, and psychomotor retardation. The CES-D scale
is widely used in research with adults of all ages (Radloff, 1977; Radloff &
Teri, 1986) with high reliability, internal consistency, and discriminant and
construct validity (Radloff & Teri, 1986). A cut-off score of 16 is typically used
to indicate clinically significant symptoms. Validity studies find that there are
few false negatives although not everyone above the cut-off qualifies for major
depression (Turvey, Wallace, & Herzog, 1999). In this sense, the study of La-
torre and Montañés (1997) compares in elderly population the CES-D with a
scale that allows a clinical diagnose of depression: the Depression Scale
according to criteria of DSM-III-R. They find that both scales have a high
degree of coincidence in the evaluation of depression (68.7% of coincidence
and 16.8% of variance). This finding confirms the similarity in the appraisal
of depression between both scales (X2 = 67.3, p =.00). This study endorses the
utility and validity of CES-D in the assessment of depressive symptomatology.
Other studies (Gatz & Hurwicz, 1990; Hertzog, Van Alstine, Usala, Hultsch, &
Dixon, 1990) have found similar results.

Composite International Diagnostic Interview. The CIDI (Kessler,


Andrews, Mroczek, Ustun, & Wittchen, 1998) is a short-form adaptation of
the CIDI used to evaluate whether participants met criteria for major
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 163

TABLE 7.1
Background Data for the Participants in the Studies

Variables

Education (frequency)
Age
M Read & Elemen. Second. Univer- Gender
Studies (SD) Write School School sity Male

Study 1
Depressed 72.09
(n = 33) (7.8) 12.1% 84.9% 0.0% 3.0% 42.4%
Nondepressed 72.52
(n = 33) (5.6) 3.0% 81.8% 6.1% 9.1% 36.4%

Study 2
Depressed 78.06
(n = 34) (7.9) 20.6% 50.0% 26.5% 2.9% 20.6%
Nondepressed 70.46
(n = 39) (7.1) 0.0% 87.2% 12.8% 0.0% 71.8%

Study 3
Experimental 75.80
(n = 20) (8.1) — 73.9% 26.1% — 17.4%
Control 78.40
(n = 23) (7.3) 15.0% 60.0% 20.0% 5.0% 30.0%

Study 4
Depressed 75.80
(n = 20) (8.09) 20.0% 60.0% 15.0% 5.0% 30.0%
Nondepressed 73.35
(n = 20) (7.34) 10.0% 70.0% 20.0% 0.0% 50.0%

depressive disorder. This brief predictive instrument includes items assessing


nine symptoms that constitute the symptom-based diagnostic criteria for
major depression, as outlined in the Diagnostic and Statistical Manual of
Mental Disorders (DSM-IV).

Life Satisfaction. Life satisfaction was measured with the Life


Satisfaction Index A (LSIA; Adams, 1969). The original Life Satisfaction
Index (Neugarten, Havighurst, & Tobin, 1961) consisted of 20 «agree» or
«disagree» attitude items. Adams (1969) reduced the scale to 18 questions,
using Wood’s scoring method (Wood, Wylie, & Sheafor, 1969).
164 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Hopelessness. The hopelessness instrument (Beck Hopelessness Scale,


BHS: Beck, Weissman, Lester, & Trexler, 1974) reflects an individual's
negative expectancies of the probability of attaining important goals.

Memory Measures

Autobiographical Memory Test. This test measures respondents'


ability to retrieve a specific memory under timed conditions in response to
a cue word. The procedure is taken from Williams and Broadbent (1986).
We generated cue words for the Spanish version of the test by presenting
a list of 30 words to a focus group, who identified which were more
familiar positive, negative and neutral words. These words were presented
orally to the respondent. We used five positive (funny, lucky, passionate,
happy, hopeful), five negative (unsuccessful, unhappy, sad, abandoned,
gloomy), and five neutral words (work, city, home, shoes, family). Words
were presented in a fixed alternating order as above. To ensure that
participants understood the instructions, there were examples of a generic
memory (e. g., summers in the city) and specific memory (e. g., the day I
got married). Each participant was given instructions asking for a memory
of which the cue word reminded them, but which should have occurred at
a particular time and place and should not have lasted longer than a day
(The interview’s question for the positive and negative words was: «Try to
remember an day or situation in the past when you felt... Can you describe
it.» For neutral words the question was: «Try to remember the a day special
with /in your...»). Participants were given 30-seconds in which to produce
a memory. If no memory was recalled in 30-seconds, this was noted as an
omission. The participant not was prompted. Each memory was rated for
its specificity. If the recalled event lasted not longer than a day, it was
coded as specific. If the memory happened on a number occasions, this
was coded generic. Each memory was rated whether it was general or
specific. Since the total number of stimulus words was 15, the maximum
score for either category was 15, and the sum of general plus specific could
not exceed 15. Additionally, each memory was rated for whether it was
positive or negative, or neutral. Two raters independently rated all the
responses of all participants, blind to experimental or control group and to
pretest or posttest. Interrater reliability was 0.89.

Life Review. The life review was comprised of autobiographical re-


trieval practice that entailed focusing on a particular life period each week-
childhood, adolescence, adulthood, and summary. For each period, fourteen
questions were prepared (based on Haight, 1988) that were designed to
prompt specific memories. For a more detailed description of this procedure
see Serrano et al., (2004).
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 165

Cognitive impairment

Mini Examen Cognitivo. The Mini Examen Cognitivo (Lobo et al., 1979)
is the adaptation and Spanish validation of the original Mini-Mental Status
Examination (MMSE) created by Folstein, Folstein and McHugh (1975). The
procedure consists of eleven items grouped into eight categories representing
a different cognitive domain of function. The maximum score is 35 with a
cut-off 28 reflecting cognitive impairment. The instrument obtained a
sensitivity of 92% and a specificity of 90% in medical patients (Lobo et al.,
1979), 96% and 100% in inpatient psychiatric patients, when those with
cognitive impairment were compared with none demented. All participants
in the four studies scored above the cut-off.

STUDY 1

Method

Participants

Using the inclusion criteria described above participants were divided in


two groups. The depressed group was formed by subjects with a scoring
above or equal to the clinical cutoff of 16 on the Center for Epidemiological
Studies-Depression (CES-D, Radloff, [1977]). Nondepressed group included
individuals with a scoring below the clinical cutoff of 16 on the CES-D. Both
groups were matched according the variables of age, gender and educational
level. The final sample included 66 older adults ranging from 50 to 89 years
of age. There were no differences between depressed and nondepressed
groups in age, gender, or education (see Table 1).

Materials

Autobiographical Memory Test. In this study, we used only five


positive (funny, lucky, passionate, happy, hopeful) and five negative
(unsuccessful, unhappy, sad, abandoned, gloomy). Words were presented in
a fixed alternating order as above. To ensure that participants understood
the instructions, there were examples of general memories (categorical or
extended, e. g., «summers in the city») and specific memories (e. g., «the day
I got married»).
Each memory was rated whether it was extended, categoric or specific. If
the recalled event lasted no longer than one day, it was coded as specific. If
the memory was an event of a longer duration than one day (e. g., «when I
was in Toronto», «the time I lived near Oxford»), it was coded as extended.
166 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

And if the recalled event was a generic memory that summarize a category
of events rather than selecting one (e.g., «times I have stood at bus stops»,
«going to parties», «arguments with my boyfriend»), it was coded as
categoric. Since the total number of stimulus words was 10, the maximum
score for either category was 10, and the sum of extended plus categoric plus
specific could not exceed 10.

Procedure

Participants were told that the study was investigating effects of mood on
memory recall and that the interviews were designed to evoke memories. The
participants who gave consent were included in the study. In the 1st week
they were orally administered a demographic questionnaire and completed
the mood measures. These measures were administered by two psychologists
blind to the purpose of the study. In the 2nd week, participants completed the
Autobiographical Memory Test. Assessment sessions were tape recorded and
were scored by three raters blind to the purpose of the study. Each response
was coded whether it was specific, categoric or extended. The coders also
determined that each prompting question was administered to each
participant. In addition, absence of unspecified components was confirmed.
With respect to the results, we present only data on specific and categoric
descriptions, extended category being irrelevant according to Williams
(1996).

Results

Autobiographical Recall

With respect to the AM test, nonresponding occurred in 126 (19.1%) of


660 possible cases (66 persons, 10 cues each), about evenly distributed
over the two groups). Due to nonresponding percent, proportion of
specific and categoric recall was calculated (see Table 7.2). A 2 X 2 X 2
analysis of variance (ANOVA), with a between-subjects variable group
(Depressed, Nondepressed), within-subject variable of cue valence
(positive, negative) and response category (specific, categoric), yielded a
significant result for the main effects of Cue Valence, F (1, 64) = 20.57,
p =.000, and Response Category, F (1, 64) = 28.26, p =.000. In addition, a
significant two-way interaction Group X Response Category (F (1, 64) =
4.94, p =.03) was found, with nondepressed participants producing higher
proportion of specific memories than depressed subjects, particularly
in positive cue words (see Figure 7.1). The main effects for group were not
significant.
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 167

0,6

0,5
Proportion recalled
0,4

Categorical responses
0,3
Specific responses

0,2

0,1

0
Control Depression Control Depression
Positive Negative
Type of cue

FIGURE 7.1
Proportion of Retrieval of Specific and Categorical Memories in Response
to Positive and Negative Cue Words in the Non-Depressed
and Depressed Groups (Study 1)

Response Latency

To assess whether depressed participants took longer that controls to


retrieve specific memories, we calculated the mean latency of retrieve both
types of response categories, specific and categoric (see Figure 7.2) and we
carried out the same type of ANOVA by depressed vs nondepressed group for
cue valence and response category. The analysis showed a significant effect
of Cue Valence (F (1, 64) = 11.60, p =.001) and a significant two-way inter-
action Cue Valence X Response Category (F (1, 64) = 5.94, p =.02), with
higher latency for specific responses in negative cue words for both groups.
Furthermore, the main effects for group were significant (F (1, 64) = 8.62,
p =.005), and indicated that depressed subjects had greater latency times in
all responses than nondepressed participants.

Discussion Study 1

In conclusion, this study provides only support for the hypothesis that
depressed older adults show overgeneral memory in response to positive cue
words, compared to normal older adults. However, response latencies tended
to be longer for depressed participants, across both categoric and specific
memories. We suggest that changes in cognitive processing and in socio-
emotional functioning that accompany aging may attenuate findings of over-
168 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Mean Latency Time (s) 4,5

3,5
Categorical responses
Specific responses
3

2,5

1,5
Control Depression Control Depression
Positive Negative
Type of cue

FIGURE 7.2
Latency of Retrieval of Specific and Categorical Memories in Response
to Positive and Negative Cue Words in the Non-Depressed
and Depressed Groups (Study 1)

general memory in depressives found in younger adults. Findings are similar


in depressed clinical groups (Study 2).

STUDY 2
Method
Participants
The present study comprised two groups of participants. One group of
older adults was recruited from Social Services in Almansa, Spain (N= 34). The
inclusion criteria was that individuals were depressed, defined as scoring
above or equal to the clinical cutoff of 16 of the CES-D. A short form of the
Composite International Diagnostic Interview (Kessler, Andrews, Mroczak,
Üstun, & Wittchen, 1998) was used to evaluate whether participants met
criteria for major depressive disorder. Only those who met criteria for major
depression (N=17) or for dysthymia (N=17) were included in the study.
Nondepressed volunteers were recruited from retirement communities
for active older adults in Cuenca, (Spain). The inclusion criteria were that
individuals were nondepressed, defined as scoring below the clinical cutoff
of 16 on the Centre for Epidemiological Studies-Depression [CES-D Rad-
loff, 1977], from this recruitment effort, 39 older adults were included (see
Table 7.1).
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 169

Procedure

Participants were told that the study was investigating effects of mood on
memory recall and that the interviews were designed to evoke memories. The
subjects who gave consent were included in the study. In the 1st week they
were orally administered a demographic questionnaire and completed the
mood measures. The CIDI was completed only by the Almansa subjects.
These measures were administered by two psychologists blind to the purpose
of the study. In the 2nd week, participants completed the Autobiographical
Memory Test. Assessment sessions were tape recorded and were scored by
three raters blind to the purpose of the study. Each response was coded
whether it was specific or general. The coders also determined that each
prompting question was administered to each participant. In addition,
absence of unspecified components was confirmed.

Results
Autobiographical Recall

Six 3 (Depression Diagnosis) x 2 (Sex) analysis of variance procedures


(ANOVAs) were carried out. Sex was included as a factor and a non-
orthogonal test of significance was used due to the imbalance of men and
women in the different depression groups. The dependent variables were
number of autobiographical memories categorized by valence of cue
(positive, negative or neutral) and response category (general or specific).
Although no sex differences were hypothesized, for negative cues, the main
effect for sex was significant, F (1,71) = 5.67, p = 0.02. In response to negative
cues, women retrieved significantly more general memories compared to
men. The hypothesized pattern was supported only for neutral cues. There
was a significant main effect for depressed groups with those who were
depressed giving significantly fewer specific responses than those who were
not depressed, F (1, 71) = 3.78, p = 0.03. Post-hoc Scheffe tests showed that
nondepressed differed significant from those with major depression. No
other significant differences and no significant interaction effects were found
(see Figure 7.3).

Response Latency

We analyzed the mean latency to retrieve memories using 3 (Depression


Diagnosis) x 2 (Sex) ANOVAs for each category of response. Three main
effects for depression groups were significant: For positive cues, the
depressed subjects had greater latency to retrieve general memories than
170 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

3,5
Mean Number of Memories

2,5

1,5 Control
Dysthimia
1 Mahor Depresion

0,5

0
General Specific General Specific General Specific
Positive Negative Neutral

FIGURE 7.3
Number of Specific or General Memories Recalled in Response
to Positive, Negative and Neutral Cue Words in the Non-Depressed
and Clinical Groups (Study 2)

nondepressed subjects, F (2, 71) = 11.619, p = .001. Moreover, depressed


subjects showed significantly greater latency to retrieve memories in
response to negative cues, both general memories, F (2,71) = 9.19, p = .000,
and specific memories, F (2, 71) = 3.41, p = 0.47. Post-hoc Scheffe tests
revealed that nondepressed were significantly different from those with
dysthymia on all three categories of responses, while for time of latency for
positive general memories, nondepressed were also significantly different
from those with major depression. No significant differences were found for
specific positive or for neutral cues (see Figure 7.4).

Discussion Study 2

This study provides only minimal support for the hypothesis that
depressed older adults will show overgeneral memory compared to normal
older adults. However, response latencies tended to be longer for depressed
participants, across both general and specific memories. We suggest that
changes in cognitive processing and in socioemotional functioning that
accompany aging may attenuate findings of overgeneral memory in
depressives found in younger adults. Findings are similar in depressed non-
clinical groups (Study 1).
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 171

Means Time of Latency (s) 7

3 Control
Dysthimia
2 Mahor Depresion

0
General Specific General Specific General Specific
Positive Negative Neutral

Type of Cue x Type of Recall

FIGURE 7.4
Latency of Retrieval of Specific and General Memories in Response
to Positive, Negative and Neutral Cue Words in the Non-Depressed
and Clinical Groups (Study 2)

STUDY 3

Method

Participants

One hundred twenty older adults’ volunteers who were clients of Social
Services in Almansa (Albacete), Spain, were recruited. Participants in the study
were receiving one hour of social services per day, five days per week from the
private corporation. The final sample, shown in Table 1, included 43 depressed
older adults (23 control and 20 experimental). There were no differences
between experimental and control groups in age, sex, or education. Ex-
perimental and control groups did not differ significantly at pretest on CES-D,
Beck Hopelessness Scale, Life Satisfaction Index, or number of specific me-
mories, either including or excluding the dropouts.

Procedure

The intervention was individually administered on a weekly basis by the


first author. Participants were told that the study was investigating effects of
memory recall on mood and that the interviews were designed to evoke
172 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

memories. In the first week, participants gave consent, received an


explanation of the study, provided basic demographic data, and completed
the pretest mood measures. These measures were administered by two
assistants blinded to the purpose of the study. The second week, the
participants completed the autobiographical memory pretest.
During the third to sixth weeks, the life review therapy was carried out
with the experimental group, and the control group was only visited for
social assistance. The life review was comprised of autobiographical retrieval
practice that entailed focusing on a particular life period each week:
childhood, adolescence, adulthood, and summary. For each period, fourteen
questions were prepared (based on Haight, 1988) that were designed to
prompt specific memories. Autobiographical memory post-testing took place
the seventh week, while the eighth, and final week, concluded with the CES-
D, BHS, and LSI scales. The self-report measures were again administered
by two assistants blinded to the design of the study.
Intervention sessions were tape-recorded and were scored by a psy-
chologist blinded to the purpose of the study to assure that the inter-
vention was presented according to the protocol. Each response to the
prompting questions was coded for whether the answer was positive or
negative or neutral and whether it was specific or general. This coding
determined that each prompting question was administered to each
participant, and that the participants performed the intervention. In
addition, absence of unspecified components such as encouragement or
advice was confirmed.

Results

Three ANOVAs were carried out with treatment group (experimental


versus control) as a between subjects factor and time (pretest versus posttest)
as a within subjects factor. The dependent variables were CES-D, BHS and
LSI. A significant Group X Time effect indicates that the experimental group
changed significantly more than the control group. For all three ANOVAs, the
main effects for time and the Group X Time interactions were statistically
significant, the values obtained for ANOVAs were, at CES-D, F (1,41) = 38,99,
p = 000; at BHS F (1,41) = 28,78, p = .000 and the LSI F (1,41) =.000. In
support of the hypothesis, the experimental group, which received the
practice in autobiographical memories, improved in their levels of depressive
symptoms, hopelessness scores, and life satisfaction, when compared to the
control group (see Table 7.2).
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 173

Discussion Study 3

The results showed that older adults who received the autobiographical
memory practice improved their mood state, with decreased depressive
symptoms and decreased feelings of hopelessness and improved the life
satisfaction, compared to a control group who did not show changes in
their mood state. The results also provide further evidence that over-
general memories in depression are modifiable over short time periods;
participants in a life review therapy protocol where they were trained on
autobiographical memory generated significantly more specific memories
at posttest than at pretest compared to those who did not receive life review
therapy.

TABLE 7.2
Means and Standard Deviations for the Main Dependent Variables
in the Study 3

Experimental Control
Variable Group Group Group Time Time X
(N=20) (N=23) Group

PRE POST PRE POST F F F


Mean Mean Mean Mean (1,41) (1,41) (1,41)
(SD) (SD) (SD) (SD)

CES-D 30.70 20.45 27.61 27.61 1.07 38.99d 38.99d


(6.76) (7.25) (6.29) (7.48)

Specific
Recall
positive 1.60 3.25 1.95 2.17 0.64 8.87b 5.22a
specific (1.79) (2.07) (1.49) (1.80)
memories

negative 1.45 2.50 1.17 1.78 1.99 10.36b 0.73


specific (1.61) (1.61) (1.19) (1.31)
memories

neutral 0.10 0.60 0.30 0.22 0.44 2.79 5.63a


specific (0.31) (0.88) (0.56) (0.52)
memories

Total 3.15 6.35 3.42 4.17 1.63 15.34c 5.99a


specific (3.10) (3.36) (2.55) (2.72)
memories

Note: a p <.05, b p <.01, c P <.001, d p <.0001


174 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

STUDY 4

Method

Participants

One hundred and twenty-two older adults were recruited from Social
Services in Almansa and from retirement communities for active older adults
in Cuenca and Albacete (Spain). The remaining sample, shown in Table 1, of
40 participants was divided in two groups. The depressed group was formed
by subjects with a scoring above or equal to the clinical cutoff of 16 on the
Center for Epidemiological Studies-Depression (CES-D, Radloff, [1977]),
and the nondepressed group included individuals with a scoring below the
clinical cutoff of 16 on the CES-D. Both groups were matched according the
variables of age, gender and educational level.

Procedure

Participants were told that the study was investigating effects of mood on
memory recall and that the interviews were designed to evoke memories. In
the 1st week they were orally administered a demographic questionnaire and

3,00
*
Specificity of memories

2,00

1,00

0,00
Non depressed group Depressed group

FIGURE 7.5
Specificity degree of memories in response to positive cue words
in the non-depressed and depressed groups (Study 4)

Note: * p <.05.
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 175

completed the mood measures. In the 2nd week, participants completed the
Autobiographical Memory Test.
A new coding system was developed to rate the specificity and the
emotional intensity variables. Thus, each memory was coded by three
independent raters for amount of specificity and emotional intensity
(positive and negative). Interrater reliability of every kind of cue word
(positive, negative and neutral) across the three raters was assessed with
Kendall’s Concordance Coefficient. The interrater reliability was significant
in all cases, with values varying between 0.23 and 0.88, p < 0.01. Theses
results indicate general high agreement across the three scorers.

Results

The effect of depressed vs. nondepressed group on specificity and


emotional intensity variables was examined with a one-way analysis of
variance (ANOVA). There was a significant interaction between depression
and specificity of memories in positive cue words, F (1,38) = 4.84, p < 0.05.
That is, depressed group showed less specificity in his memories than
nondepressed group. Both groups did not differ significantly in the emo-
tional intensity variable (see Figure 7.5).
Furthermore, it has been calculated correlations between CES-D and
specificity and emotional intensity of memories. For positive cue words, it
has been found a significant positive correlation between scores on CES-D
and negative emotional intensity, r =.35, p <.05, and a significant negative
correlation between CES-D and specificity, r = -.35, p <.05. Other significant
correlations were not found.

Discussion Study 4

We have developed a methodology based in content analysis techniques.


This methodology allows to obtain quantitative measures of specificity and
emotional intensity variables. Content analysis methodology would permit to
obtain both quantitative and qualitative information about differences styles
of remembering in depressed and nondepressed patients. Furthermore, these
results suggest that this system could be valid because they are consistent
with other research that shows that depressed people has less specific
memories than nondepressed individuals (e. g., Goddard et al., 1996). Based
on these results, we suggest to improve this system and to solve some
limitations that we have found in this study (e. g., increase the number of
participants in the study).
176 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

GENERAL DISCUSSION
The aim of studies 1, 2 and 4 was to compare the accessibility of auto-
biographical memory in depressed older adults compared to nondepressed
older adults. We expected that depressed older adults would produce more
categoric, or general, memories and fewer specific memories than non-
depressed older adults. The hypothesized pattern was supported only for
positive cues, for which depressed older adults retrieved fewer specific me-
mories when compared with non depressed older adults. We found no
differences in recall with negative cues.
Both depressed and non depressed older adults in this study tended to
respond with categoric memories, despite being instructed to give specific
memories. One possible interpretation for the lack of significant differences
is that age-related deficits for episodic information such as temporally
specific contextual details (e. g. McIntyre & Craik, 1987; Spencer & Raz,
1995; Zacks, Hasher, & Li, 2000) led both depressed and non depressed
to recall fewer specific memories than general memories. Semantic in-
formation, such as general knowledge and understanding of narrative
meaning, is preserved or even facilitated in older adults (Adams, Smith,
Nyquist, & Perlmutter, 1997). For example, Levine, Svoboda, Hay, Winocur,
and Moscovitch (2002) found that whereas younger adults were biased
toward episodic details reflecting happenings, locations, perceptions, and
thoughts, older adults preferred semantic memories not connected to a
particular time and place. This pattern persisted after conditional structured
probing for contextual details. A similar conclusion was obtained in an aging
study where episodic and semantic aspects of autobiographical memory
were probed using separate interviews (Piolino, Desgranges, Benali, &
Eustache, 2002). Accordingly, the age-relate reduction in the incidence of
flashbulb memories is consistent with research showing that the elderly are
impaired in memory for context, including the context in which a word was
previously presented, the context in witch an event was witnessed (Cohen,
Conway, & Maylor, 1994).
In this sense, research in cognitive aging generally indicates that
working memory explains a great deal of age-related variance on a range of
complex tasks, supporting both the fundamental role of working memory
in cognition hypothesized by Baddelely (1986), and Craik and Byrd’s (1982)
hypothesis that declining «mental energy» (operationalized as working me-
mory) explains age differences on a range of cognitive tasks (Park & Hed-
den, 2001).
The process of retrieval, which incorporates the cyclical retrieval strategy
described by Williams and Hollan (1981) is a more difficult process for these
patients who have naturally occurring restrictions in working memory
capacity (Williams, Watts, MacLeod, & Mathews, 1997). They are both slow
to generate mnemonic cues, and they produce more degraded cues with
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 177

which to search memory. The result is the existence of successive cycles of


retrieval to construct an appropriate memory. After several iterations of the
retrieval cycle, mnemonic interlock (Williams, 1996) occurs, in which it
becomes increasingly difficult to move beyond the production of
intermediate descriptions, and the search is eventually aborted before the
patient has retrieved an event of the required specificity (Williams, Healy, &
Ellis, 1999).
Furthermore, recently it has been found that distraction produces
significantly greater decreases in overgeneral memories than rumination does
(Watkins, Teasdale, & Williams, 2000). It therefore might be the case that the
production of categorical memories is an attempt to counterbalance the
negativity which is associated with rumination. As rumination has been found
as one of the most profound coping styles in depressive mood and in several
psychiatric disorders (Morrow & Nolen-Hoeksema, 1990, Matthews & Wells,
2000) it might well be that the extend of rumination instead of trauma or
working memory capacity per se is the most important factor for sustaining
the impairment in the recall of specific autobiographical memories.
Overcoming the extensive use of overgenerality will then be possible, when
decentring and distraction techniques as well as focussing on moment-to-
moment experiences are learned (Watkins et al., 2000; Williams et al., 2000).
Another possible reason for the low specificity of autobiographical
memories in older adults is that older adults take a more integrative
approach to the past that stresses social roles and generativity (Labouvie-Vief
& Blanchard-Fields, 1982; Carstensen, 1995). This approach to the past
means that the content of episodic memory needs to be integrated with a
sense of self-coherence and self-continuity; in this process, memories long on
detail and short on integration lack relevance. Thus for older adults, the
function of memory may be different, including use of memories and
reflection on the past to inform and teach others (Webster & McCall, 1999).
Other researchers also have noted the tendency for older adults to
remember information in an integrative or interpretative style as opposed to
the more detailed-oriented style adopted by the young (for a review, see
Holland & Rabbit, 1990).
Hashtroudi, Johnson, and Chrosniak (1990) found that older adults were
more likely than younger adults to focus on feelings when recalling everyday
events that they had previously performed in the lab. This focus on affect
may interfere with older adults’ memory for other aspects of the situation
and account for their poorer performance in remembering details. In
examining autobiographical memory, people’s emotional state, both at the
time that information is encoded and during recall, may be important
moderators of age differences (Carstensen & Turk-Charles, 1994; Levine,
1997; Levine & Bluck, 1997; Levine & Burgess, 1997).
It would be necessary to highlight the high number of omissions in
response to negative cues in all studies, especially for the normal subjects.
178 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

This effect could be produced by a lack of motivation or by attentional or


cognitive deficits that usually appears with normal aging (Salthouse, 1991).
Specifically, symptoms of depression such as lack of interest and concen-
tration difficulties may influence memory performance, because these
symptoms are likely to affect attentional processes known to be critical to
memory functioning (Plude, 1992; Craik & Byrd, 1982).
Furthermore, reminiscence and life-review theorists have long argued for
the importance of remembering the past in adapting to the demands of aging
(Bluck & Levine, 1998; Haight & Hendrix, 1995; Thorne, 2000; Webster &
McCall, 1999). In particular, Erikson and Erikson (1997) proposed that the
successful integration on the past is fundamental task of old age. In the
reminiscence process, a tendency toward enhancing positive emotion might
be quite adaptative (Taylor & Brown, 1988).
The second hypothesis, that depressed older adults would have a greater
latency for specific memories than non depressed older adults, was partially
supported. Depressed subjects had greater latency for specific responses to
negative cues but no significant differences were found for specific
responses to positive or neutral cues. Additionally depressed older adults
had higher latency for general memories to positive and negative cues but
not for neutral cues. These results are consistent with several studies sug-
gesting that depressed patients have considerable difficulties moving
fluently thought the memory hierarchy (see Rubin, 1996, for a review)
which would lead to greater latency to retrieve any memories. However, the
results do not support the higher latency to positive than to negative cues
suggested by others with a younger sample (Williams & Broadbent, 1986;
Williams & Scott, 1988).
The finding that depressed older adults had higher latency on dependent
variables might reflect a general cognitive slowing due to depression. It has
been shown that tasks that require sustained effort and elaborative pro-
cessing are more difficult when there are restrictions in working memory
capacity, which may accompany depression (Williams, Watts, McLeod, &
Mathews, 1997).
Studies of cognitive functioning in depressed patients have demonstrated
consistently impaired performance on attention and immediate memory
tasks. Severity of depression is related to this memory impairment (Cohen,
Weingartner, Smallberg, Pickar, & Murphy, 1982), and improvement in
clinical state is related to improvement in memory performance (Stromgren,
1977). A reduction in level of reactivity is consistent with the hypothesis that
problems of attention occur in depression. The simultaneous presence of
cognitive decrements associated with both aging and depression may
account for the more severe cognitive impairment associated with endo-
genous depression in the elderly (Rubinow, Post, Savard, & Gold, 1984). When
attentional processes are impaired because of depression and learning or
memory capacity is reduced because of aging-related factors, more obvious
AUTOBIOGRAPHICAL MEMORY AND DEPRESSION IN AGEING 179

cognitive problems are likely to be observed. Also, from the perspective of


understanding specific cognitive impairments associated with depression,
the presence of impaired attention and intact learning capacity seems to
characterize the test performance of the depressed patients in elderly
(Sweeney, Stokes, Wetzler, & Kocsis, 1989).
Based on these results, we suggest that autobiographical memory
research in older adults would benefit from further research using novel
instruments such as the Autobiographical Interview (Levine et al., 2002),
Autobiographical Memory Interview (AMI; Kopelman, Wilson, & Baddeley,
1989; Kopelman, Wilson, & Baddeley, 1990) or Life Review Interview
(Serrano et al., 2004). These methods would permit to carrying out content
analysis of differences between clinical and normal samples using a reliable
scoring system that can be applied to written memories, similar to used by
Moffitt, Singer, Nelligan, Carlson and Vyse (1994).
The aim of third study was to examine the benefits the training in
autobiographical memories with life review therapy in older people with
depressive symptoms. We investigated whether older adults who received
training in autobiographical memory improved their mood state and also
whether changes in recall of specific memories could be affected with
training based on life review therapy. The life review process involves
emotional processing of events from the individual's past. Autobiographical
training focused on bringing up specific positive events that these older
adults might not have spontaneously reviewed. The results showed older
adults who received the training improved their mood state, with decreased
depressive symptoms and decreased feelings of hopelessness and improved
the life satisfaction, compared to a control group who did not show changes
in their mood state. The results also provide further evidence that over-
general memories in depression are modifiable over short time periods;
participants in life review therapy focused on autobiographical memory
generated significantly more specific memories at posttest than at pre-
test compared to those who did not receive life review therapy (Serrano et
al., 2004).
Nevertheless, the finding that overgeneral memory style can be changed
is potentially important clinically. For example, there are now a number of
studies showing that patients who have difficulty in being specific in their
memory have problems in finding sufficient numbers of solutions and
sufficiently effective solutions to current interpersonal problems (Evans,
Williams, O’Loughlin, & Howells, 1992; Goddard et al., 1996; Sidley,
Whitaker, Calam, & Wells, 1997). Because social problem-solving deficits are
known to be a prevalent feature of depression (Nezu & Nezu, 1989), it is
important to know that one of the underlying processes that contributes to
poor problem solving —overgenerality in autobiographical memory— can be
changed by treatment and that systematic instruction in attentional control
is promising as a preliminary method to promote change (Williams, 2000).
180 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Finally, the present studies have two principal limitations. First, in two of
four studies the samples of subjects, depressed and non depressed, were not
clinical subjects. Second, data were collected by three psychologists, so there
may been differences in procedure despite following the same protocol.
In conclusion, these studies provides only minimal support for the
hypothesis that depressed older adults will show overgeneral memory
compared to normal older adults. Furthermore, it extends earlier findings to
non clinical samples. However, response latencies tended to be longer for
depressed participants, across both categoric and specific memories. We
suggest that changes in cognitive processing and in socioemotional
functioning that accompany aging may attenuate findings of overgeneral
memory in depressives found in younger adults. Moreover, they provides
further evidence that overgeneral memory in depression can be modified by
brief cognitive intervention and that life review based on these principles can
be useful in treating depressed older adults.

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8
CREENCIAS DE CONTROL DE LA MEMORIA
EN LA VEJEZ
Rigoberto López Honrubia*, José Miguel Latorre Postigo*
y José Francisco Morales Domínguez**

INTRODUCCIÓN

La representación social de la vejez establece qué es ser anciano y cómo


se debe serlo. Esta representación social no sólo define el objeto, sino que en
cierto modo lo crea, lo construye. La vejez se convierte así en una realidad
socialmente construida (Bazo, 1990).
Uno de los factores que contribuyen a la construcción de esta realidad
social son las creencias. Las creencias influyen sobre las expectativas y éstas
sobre las conductas y sobre cómo interpretar la conducta de la persona per-
cibida (Little, 1988; Fernández-Ballesteros, 1992; Buendía, 1995). Así el pro-
ceso de envejecimiento puede convertirse en una serie de profecías que se
autocumplen, de forma que las personas mayores se comportan conforme a
ideas preconcebidas o estereotipos sobre cómo se supone que hay que actuar
o pensar (Hummert, 1999).
Los problemas derivados de las creencias sobre la autoeficacia en la vejez
son bien conocidos por los trabajos de Bandura (1987; 1989; 1992). La auto-
eficacia sobre el rendimiento cognitivo va disminuyendo en la vejez, favore-
ciendo un descenso en el funcionamiento cognitivo y conductual. El indivi-
duo que se siente inseguro de su eficacia, limita el ámbito de sus actividades
y disminuye el esfuerzo encaminado a realizar aquellas actividades que

* Departamento de Psicología, Universidad de Castilla-La Mancha (España).


** Departamento de Psicología Social y de las Organizaciones, Universidad Nacional de
Ecuación a Distancia, Madrid (España).
186 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

emprende. Como consecuencia se produce una pérdida progresiva de interés


y habilidades.
Dado que la autoeficacia percibida influye en el nivel de participación en
las actividades, puede contribuir al mantenimiento o declive de las funciones
cognitivas durante toda la vida del sujeto. Por ejemplo, al contrario que en
los jóvenes, las autoevaluaciones de las personas mayores tienden a reflejar
percepciones de declive creciente a lo largo del tiempo (Fingerman y Perl-
mutter, 1994).
En relación con la memoria, desde una perspectiva cognitiva, se defiende
la idea de que las personas que se juzgan a sí mismas ineficaces en tareas de
memoria, y quienes creen que carecen de control sobre las habilidades de su
memoria muestran un rendimiento más pobre (Berry, West, y Dennehey,
1989; Hertzog, Dixon, y Hultsch, 1990; Lachman, Steinberg y Trotter, 1987;
Rebok y Balcerak, 1989; Soederberg y Lachman, 1999). En la misma línea,
Sugar y MacDowd (1992) proponen un modelo que identifica algunos facto-
res que influyen en la memoria en la vejez. Entre estos factores destacan la
edad, la base genética, el estilo de vida, las demandas ambientales, el conoci-
miento, y otros. En este modelo la edad se relaciona con las creencias y éstas,
a su vez, entre otros factores con el funcionamiento de la memoria en la vejez.
Para medir las creencias de control de la memoria Lachman, Bandura,
Weaver, y Elliot (1995), desarrollaron un instrumento, el Inventario de Con-
trolabilidad de la Memoria (MCI). Las puntuaciones del MCI saturan en cua-
tro factores independientes: la Habilidad Actual, que mide las creencias del
nivel actual de la habilidad de la memoria; el Progreso Potencial, que refleja
la confianza en la posibilidad de encontrar estrategias para mejorar la
memoria; la Utilidad del Esfuerzo, que refleja el grado en que la gente cree
que la memoria es controlable por medio del esfuerzo realizado; y el Declive
Inevitable, que refleja el grado en que la gente cree que la memoria se dete-
riora inevitablemente con la edad.
Además del MCI, en el mismo instrumento se incluyen dos medidas
denominadas Escalas Concernientes a la Vejez (ACS): la Independencia, que
mide la relación entre los problemas de la memoria y la posibilidad de fun-
cionar independientemente en la vejez; y la Probabilidad de Alzheimer, que se
relaciona con el temor a desarrollar esta enfermedad en la vejez. También se
incluyeron pruebas estandarizadas sobre el rendimiento y la habilidad en
tareas de memoria, y otras variables sociodemográficas.
Lachman et al. (1995) han señalado que las creencias de control están
relacionadas con el rendimiento en tareas de memoria. Cuando las personas
se creen competentes pueden mejorar sus problemas de memoria, pero si
piensan que no lo son, el esfuerzo no sirve para mejorarla. Se ha comproba-
do que cuando las personas creen que es inevitable la pérdida de la memoria
con la edad, disminuye la independencia en la vejez y el rendimiento en tare-
as de memoria, a la vez que aumenta el temor a la posibilidad de padecer Alz-
heimer y los problemas emocionales.
CREENCIAS DE CONTROL DE LA MEMORIA EN LA VEJEZ 187

Las diferencias individuales en las habilidades percibidas y el control de


las creencias no están relacionadas con el género ni con el nivel de educa-
ción. Las creencias sobre el declive inevitable de la memoria es el factor más
relacionado con el resto de variables del estudio: la edad, la autovaloración
de la salud, el rendimiento pobre en muchas de las tareas de memoria,
mayor nivel de depresión, la disminución del autocontrol, y con el locus de
control.
El objetivo de este estudio es intentar comprender cómo interactúan con
la edad estos procesos y cómo las creencias sobre el control de la memoria
son importantes en la disminución de la eficacia de la memoria con la edad.
Para ello vamos a utilizar como instrumentos de medida el MCI y las escalas
concernientes a la vejez (ACS). El objetivo general es identificar las creencias
de control de la memoria a lo largo del ciclo vital en una muestra intergene-
racional formada por jóvenes, adultos y ancianos. Partimos de la hipótesis de
que las evaluaciones de los sujetos reflejan una percepción más negativa de
las creencias de control de la memoria conforme se avanza en el ciclo vital.
Para evaluar la hipótesis vamos a recoger las respuestas de tres generaciones
de las mismas familias a la versión castellana del MCI y las ACS.

MÉTODO
Participantes
En este estudio participaron 431 sujetos de tres generaciones diferentes,
jóvenes, adultos y ancianos. Las características de la muestra pueden verse
en la Tabla 8.1.

TABLA 8.1
Características de la muestra

Hijos Padres Abuelos


Variable
(n=216) (n=151) (n=64)

Edad –M (SD)– 20.08 (2.49) 48.33 (4.77) 74.87 (7.84)


Educación (porcentaje)
Sin estudios —- 7.3 59.4
Estudios primarios — 38.4 28.1
Estudios secundarios — 32.5 12.5
Superiores 100.0 21.9 —
Género (porcentaje)
Mujer 85.6 52.3 64.1
Hombre 14.4 47.7 35.9
188 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

La muestra de los individuos jóvenes se obtuvo entre estudiantes de Psi-


cología de la Salud de la Universidad de Castilla-La Mancha (UCLM), quie-
nes colaboraron para recoger información entre sus familiares, padres y
abuelos. En total aplicaron 431 cuestionarios. Las familias de las que pudo
recogerse información de las tres generaciones completas fueron 38.

Instrumentos

La traducción española del MCI y las Escalas Concernientes al Envejeci-


miento (ACS) conforman un inventario de 20 ítems, al que se contesta en
función del grado de acuerdo para cada uno de ellos, a modo de escala tipo
Likert, desde el total desacuerdo (1) al total acuerdo (7); en caso de indeci-
sión se propone elegir la puntuación intermedia de la escala (4). El tiempo
de administración es de aproximadamente 10 minutos. Los items que con-
forman cada uno de los factores pueden consultarse en la Tabla 8.2. Los fac-
tores del MCI y las ACS han mostrado unos índices a de consistencia inter-
na aceptables, que varían desde 0.58 a 0.73.

Procedimiento

Los cuestionarios se administraron de forma colectiva en los diferentes


cursos de estudiantes universitarios. Previamente se informó sobre los obje-
tivos generales de esta investigación y se adjudicó un número de identifica-
ción a cada sujeto, que fue inscrito en el cuestionario. Una vez completado,
se solicitó colaboración para que administraran estos cuestionarios a sus
padres y sus abuelos. A los jóvenes que respondieron favorablemente se les
entregaron los cuestionarios pertinentes y se les adjudicó un mismo número
de identificación para cada uno de ellos. Se recomendó que, en caso necesa-
rio, colaboraran con sus familiares en cualquier contratiempo que pudiera
surgir en la realización de los cuestionarios, y que estos fueran entregados en
el plazo de 15 días.

RESULTADOS

Con el fin de evaluar si existen diferencias generacionales en las creen-


cias de control de la memoria, hemos llevado a cabo un ANOVA con una
variable independiente, grupo generacional (hijos, padres y abuelos), y
como variables dependientes las puntuaciones obtenidas en los 20 ítems y
6 factores incluidos en el inventario. Los resultados se pueden ver en la
Tabla 8.3.
CREENCIAS DE CONTROL DE LA MEMORIA EN LA VEJEZ 189

TABLA 8.2
Factores e ítems del MCI y las ACS

MCI FACTOR 1 (Habilidad Actual)


02.–Puedo recordar las cosas que necesito recordar
08.–No se me da bien recordar las cosas
12.–No puedo recordar cosas, ni aunque quiera
16.–Si de verdad quiero recordar algo, puedo

MCI FACTOR 2 (Progreso Potencial)


03.–Parece que no doy con la manera de recordar las cosas
10.–Puedo encontrar modos de mejorar mi memoria
17.–Puedo pensar en estrategias que me ayuden a conservar mi memoria

MCI FACTOR 3 (Utilidad del Esfuerzo)


07.–Si me lo propongo puedo mejorar mi memoria
09.–Si utilizo mi memoria mucho la mantendré en forma, como hago con mis
músculos si los ejercito
14.–Si uso mi memoria a menudo, no la perderé

MCI FACTOR 4 (Declive Inevitable)


01.–No hay mucho que yo pueda hacer para evitar que mi memoria empeore
04.–Por mucho que utilice mi memoria está destinada a empeorar a medida
que envejezco
20.–Cuando se trata de la memoria no hay modo en que yo pueda compensar
las pérdidas que conlleva la edad

ACS FACTOR 1 (Independencia en la Vejez)


06.–Cuando envejezca necesitaré confiar en otros para recordar las cosas
15.–Cuando envejezca no necesitaré confiar en otros para recordar las cosas
18.–Si quiero tener una buena memoria necesito de otros que me ayuden
a recordar

ACS FACTOR 2 (Probabilidad de Alzheimer)


05.–La enfermedad de Alzheimer es un problema común entre los más
mayores
11.–Cuando olvido algo, pienso que puede que tenga la enfermedad
de Alzheimer
13.–Creo que tengo bastantes probabilidades para desarrollar la enfermedad
de Alzheimer
19.–Algunas veces creo que tengo la enfermedad de Alzheimer

Nota: la numeración se corresponde con el número de ítem, en el mismo orden en el que se


administra la escala.
190 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLA 8.3
Comparación de medias en los ítems y factores del MCI y las ACS,
entre las tres generaciones

Hijos Padres Abuelos F


(N=216) (N=161) (N=64) (2,49 gl)

M DS M DS M DS
MCI FACTOR 1
(Habilidad Actual) 21.11 4.21 20.47 5.16 17.47 5.92 13.80 ***
02 5.17 1.50 5.06 1.58 4.73 1.73 1.95
08 3.00 1.64 3.23 1.79 4.54 1.96 19.31 ***
12 2.30 1.55 2.45 1.60 3.59 2.02 15.45 ***
16 5.27 1.41 5.07 1.69 4.92 1.72 1.51

MCI FACTOR 2
(Progreso Potencial) 16.45 2.71 15.06 3.29 13.06 4.16 29.88 ***
03 2.82 1.50 3.37 1.82 4.01 1.77 14.03 ***
10 5.74 1.17 5.31 1.51 4.39 1.74 23.69 ***
17 5.52 1.13 5.11 1.45 4.68 1.74 10.49 ***

MCI FACTOR 3
(Utilidad del Esfuerzo) 15.87 3.52 16.00 3.49 14.90 3.83 2.23
07 5.54 1.40 5.19 1.54 4.56 1.84 10.54 ***
09 5.57 1.47 5.66 1.49 5.34 1.48 1.03
14 4.74 1.49 5.15 1.53 5.08 1.60 3.44 *

MCI FACTOR 4
(Declive Inevitable) 9.25 3.25 12.52 3.78 15.43 3.54 90.22 ***
01 2.73 1.48 3.88 1.75 4.76 1.90 46.12 ***
04 3.19 1.56 4.42 1.88 5.43 1.79 50.00 ***
20 3.31 1.56 4.20 1.65 5.23 1.58 39.08 ***

ACS FACTOR 1
(Independencia
en la Vejez) 13.23 3.32 12.26 3.61 9.66 3.75 25.48 ***
06 3.72 1.56 4.21 1.63 5.25 1.66 22.89 ***
15 3.83 1.47 3.77 1.52 3.30 1.68 3.03 *
18 2.85 1.46 3.27 1.72 4.40 1.89 22.28 ***

ACS FACTOR 2
(Probabilidad
de Alzheimer) 10.58 3.67 11.87 4.68 14.48 4.96 20.67 ***
05 5.58 1.70 4.74 1.86 5.50 1.67 6.70 ***
11 1.79 1.23 2.21 1.53 3.11 1.98 19.57 ***
13 2.53 1.54 2.82 1.66 3.42 1.85 7.38 ***
19 1.69 1.18 2.12 1.56 2.62 1.70 11.75 ***

Nota: la numeración se corresponde con el número de ítem, tal como aparecen formulados en
la Tabla 2. *** p <.001 ** p<.01 * p<.05.
CREENCIAS DE CONTROL DE LA MEMORIA EN LA VEJEZ 191

En general, puede apreciarse que las creencias acerca de las habilidades


de la memoria en la actualidad y la posibilidad de mejora en el futuro dis-
minuyen a lo largo del ciclo vital, incrementándose las diferencias entre los
grupos al acercarnos a la vejez.
El análisis de las diferencias entre los tres grupos generacionales permi-
te una serie de consideraciones. La primera es que todos los factores anali-
zados han resultado significativos excepto uno, la Utilidad del Esfuerzo para
mantener la memoria.
La Habilidad Actual es mayor en los jóvenes que en los adultos y ancia-
nos. Los ancianos son el grupo que creen poseer menos habilidades en su
memoria actual. La diferencia entre adultos y jóvenes es menor que entre
adultos y ancianos.
El Progreso Potencial, que refleja la confianza en la posibilidad de encon-
trar estrategias para mejorar la memoria, es mayor nuevamente en los jóve-
nes, y menor en los ancianos.
La Utilidad del Esfuerzo ha resultado el único factor cuyas diferencias
entre los grupos no son significativas. No obstante, los adultos creen ligera-
mente, en mayor medida que lo jóvenes y ancianos, en la utilidad del esfuer-
zo empleado para mantener la memoria o reducir los problemas de memo-
ria en el futuro (item 9).
El Declive Inevitable de la memoria en la vejez es compartido en mayor
medida entre los ancianos, siendo además el factor que muestra mayor dife-
rencia entre los grupos. Los jóvenes son los que menos creen en el declive
inevitable de la memoria en la vejez.
La percepción de la Independencia en la vejez es mayor entre los jóvenes,
que en los adultos o ancianos. Estos últimos son los que menos creen en que
esta posibilidad sea brindada por las habilidades de su memoria.
La percepción de tener Probabilidad de padecer Alzheimer es mayor entre
los ancianos. Los jóvenes son los que menos creen en esta posibilidad, y sus
diferencias con los adultos son menores que la de éstos con los ancianos.

DISCUSIÓN

Los resultados de este estudio intergeneracional apoyan la hipótesis plan-


teada. A la vista de los resultados obtenidos podemos afirmar que existen
diferencias entre las generaciones respecto a las creencias de control de la
memoria y que estas creencias progresan negativamente a lo largo del ciclo
vital, adquiriendo especial relevancia respecto al declive inevitable de la
memoria y su progresión entre los grupos.
La hipótesis puesta a prueba en este estudio fue que las evaluaciones de
los participantes reflejarían una percepción más negativa de las creencias de
control de la memoria conforme se avanzaba en el ciclo vital (López Honru-
bia, 2004). Para ello, se evaluaron las creencias que personas pertenecientes
192 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

a generaciones distintas tenían sobre la capacidad de control de la memoria


(MCI). Para ello, participaron en este estudio tres generaciones diferentes
que cubrieran el ciclo vital, y se relacionó con el envejecimiento (ACS) que
habían mostrado su validez en estudios realizados con población norteame-
ricana (Lachman et al., 1995). A partir de los resultados obtenidos, y a la luz
de las teorías revisadas, se derivan algunas implicaciones. En primer lugar,
la percepción menos negativa de los tres grupos generacionales sobre las
capacidades de control de la memoria se encuentra entre los individuos jóve-
nes, seguida de los adultos, y por último los ancianos. Esto es así para tres
de los factores medidos (habilidad actual, progreso potencial, y declive inevi-
table), pero no para otro de ellos, utilidad del esfuerzo, en el que además de
no resultar significativo, se observa una tendencia que no progresa en la
dirección esperada, siendo la evaluación de los adultos menos negativa que
la de jóvenes y ancianos.
Estos resultados son concordantes con los encontrados por Bandura
(1987, 1989, 1992) sobre la influencia de las creencias de auto-eficacia y el
rendimiento cognitivo, que van disminuyendo hasta la vejez; los de Finger-
man y Perlmutter (1994) sobre autoevaluaciones de las personas mayores,
que reflejaban percepciones de declive creciente a lo largo del tiempo; o los
de Lachman et al. (1995) en los que las evaluaciones de los sujetos reflejan
una percepción más negativa sobre las capacidades de control de la memo-
ria con la edad.
En segundo lugar, llama la atención las tendencias observadas en la pro-
gresión de las diferencias entre los grupos respecto al declive inevitable de la
memoria a lo largo del ciclo vital. Esto podría estar relacionado con la per-
cepción estereotipada del declive en la vejez, especialmente respecto a los
déficits cognitivos y de memoria. Así, las personas mayores se convierten en
víctimas de ideas preconcebidas o estereotipos (profecía autocumplida en la
línea de Hummert, 1999), que se inician en una edad temprana y se van des-
arrollando a lo largo del ciclo vital, hasta llegar a conformar la autopercep-
ción más negativa respecto a las habilidades de la memoria.
Al igual que en el modelo de Little (1988), o en las aportaciones de Fer-
nández-Ballesteros (1992), una de las consecuencias de estas creencias res-
pecto a la falta de control de la memoria de los ancianos es que les coloca en
una relación de dependencia de otros (ACS I), limitando tanto sus oportuni-
dades para ensayar nuevas estrategias cognitivas y conductuales, como refor-
zando la percepción estereotipada del perceptor respecto a la evolución de la
memoria con el paso del tiempo. Unido a ello se encuentra el incremento del
temor a padecer la enfermedad de Alzheimer entre los mayores (ACS II).
Estos resultados podrían estar relacionados con el peso de la percepción
estereotipada respecto al declive inevitable de la vejez, que al relacionarlo
con las capacidades de la memoria hace inútiles los esfuerzos por mante-
ner las habilidades o adquirir otras nuevas para seguir progresando. En este
sentido, parece pertinente la distinción entre percepción de competencia y
CREENCIAS DE CONTROL DE LA MEMORIA EN LA VEJEZ 193

creencias sobre el control de la memoria propuesto por Lachman et al.


(1995), y la importancia atribuida por el modelo de Sugar y MacDowd (1992)
a la relación entre edad, creencias y funcionamiento de la memoria.
Tenemos que señalar, sin embargo, algunas de las limitaciones de este
trabajo. La primera tiene que ver con las características de la muestra. Aun-
que se ha pretendido evaluar a grupos familiares completos, que de alguna
manera pueden estar compartiendo creencias, no hay que olvidar que, sobre
todo en el grupo de jóvenes, sólo tenemos datos de estudiantes universitarios.
Por tanto, los resultados obtenidos se circunscriben a estos sujetos y sus
familias. En este sentido, sería conveniente para trabajos futuros recoger
datos en muestras más heterogéneas de jóvenes y sus familias.
La segunda limitación tiene que ver con el reducido tamaño de familias
completas que hemos obtenido. En esta línea estamos trabajando actual-
mente. Por un lado, ampliando el número de familias completas y, por otro,
estableciendo comparaciones con datos procedentes de familias de otras cul-
turas, habiendo recogido datos ya de una muestra en Perú.
Por último, creemos que se deberían contar con datos de pruebas de ren-
dimiento en diferentes modalidades de la memoria para poder evaluar el
posible efecto combinado (generación y creencias) con el rendimiento efec-
tivo en tareas de memoria.

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9
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO:
EFECTOS DE UN PROGRAMA
DE ENTRENAMIENTO
Gema Arias Villalta* y Soledad Ballesteros**

INTRODUCCIÓN

La memoria es un proceso psicológico que sirve para codificar informa-


ción, almacenarla en el cerebro y recuperar dicha información en un
momento dado. Sin embargo, la memoria no es un proceso unitario. En la
actualidad, es un hecho bien aceptado que existen múltiples sistemas de
memoria en el cerebro humano. Desde la neurociencia cognitiva se han iden-
tificado varias formas de memoria que dependen de redes neurales específi-
cas (Gabrieli, 1998; Schacter, 1987; Squire, 1992). Una de estas redes depen-
de de la integridad del llamado sistema de memoria temporal-medio. El dete-
rioro de este sistema se relaciona con un déficit de la memoria declarativa o
explícita. Este tipo de memoria se refiere a la recuperación consciente
(voluntaria) de experiencias previas y se ha evaluado tradicionalmente a tra-
vés de pruebas de recuerdo libre y señalado, y de pruebas de reconocimien-
to. Partes esenciales de este tipo de memoria lo forman un sistema de estruc-
turas nerviosas que convergen en la región del hipocampo. Gran cantidad de
evidencias empíricas que proceden de estudios con lesionados cerebrales,
imágenes cerebrales y estudios conductuales indican de manera convergen-
te que el lóbulo temporal medio y el diencéfalo constituyen los componentes
esenciales del sistema de memoria declarativa. La memoria explícita, volun-

* Instituto de Investigación de la UNED (CEEN).


** Instituto de Investigación de la UNED (CEEN) y Departamento de Psicología Básica II,
UNED (España).
196 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

taria, consciente se encuentra muy deteriorada en los enfermos de Alzhei-


mer. Precisamente, la pérdida de la memoria episódica, explícita se conside-
ra como el primer síntoma de demencia.
En el envejecimiento normal, no patológico, existe también una gran
cantidad de evidencia empírica que apunta a que existe un declive de este
tipo de memoria con la edad. Estos cambios de la memoria asociados a la
edad parece que no dependen ni del tipo de material o de las pruebas utili-
zadas para evaluar este proceso psicológico, ni del tipo de diseño experi-
mental utilizado. Tanto los resultados de estudios transversales, en los que
han participado grupos de adultos jóvenes y mayores en un momento tem-
poral concreto, como los provenientes de estudios longitudinales, en los que
los mismos individuos han sido evaluados en diferentes momentos tempora-
les, han confirmado el declive de la memoria episódica durante el proceso de
envejecimiento (ver Park y Gutchess, 2005; Prull, Gabrieli y Bunge, 2000).
Aunque en un principio se había relacionado este declive de memoria decla-
rativa asociada a la edad con la pérdida de células nerviosas en el hipocam-
po durante el proceso de envejecimiento (Coleman y Flood, 1987), otros estu-
dios más recientes no han encontrado pérdida de neuronas en el hipocampo
ni en la corteza entorrinal (Gómez-Isla et al., 1996; West 1993), En conclu-
sión, la disfunción de la red temporal-media no se produce de manera regu-
lar y generalizada en la vejez. Son muchos los estudios que han encontrado
este deterioro de la memoria explícita (episódica) cuando se ha comparado
la actuación de grupos de adultos jóvenes y viejos. Lo que todavía no se sabe
con certeza es si la disfunción de esta parte del cerebro constituye un mar-
cador precursor de la demencia tipo Alzheimer.
Aunque el estudio científico de la memoria comenzó hace más de un
siglo, el tratamiento de los problemas o trastornos de memoria es mucho
más reciente. Según Parkin y Leng (1993), el interés por este tipo de trata-
mientos ha venido forzado por los descubrimientos técnicos: al utilizarse de
modo extensivo las técnicas de tomografía computarizada, ha disminuido la
necesidad de hacer diagnóstico neuropsicológicos finos para determinar la
localización de ciertas lesiones, por lo que aquellos profesionales que antes
venían ocupándose de este diagnóstico se han dedicado a los tratamientos de
las alteraciones producidas por las lesiones.
Probablemente el primer texto dedicado al tema del tratamiento sea el de
Wilson y Moffat (1984). Desde entonces, el número de estudios realizados
sobre este tema ha ido en aumento. Existe trabajos que han proporcionado
evidencia empírica de la existencia de plasticidad en el cerebro de las perso-
nas mayores. Por plasticidad se entiende la existencia de variabilidad dentro
de la persona que indica el potencial de varias formas de conducta (Baltes,
1987). Como ha señalado recientemente Nyberg (2005), es importante estu-
diar tanto el potencial de cambio como las limitaciones para poder identifi-
car los límites biológicos de la plasticidad cerebral. El estudio a mayor esca-
la realizado hasta el momento en el que han participado cerca de 3000 per-
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 197

sonas de entre 65 y 95 años de edad muestra la existencia de plasticidad en


la vejez. Estas personas fueron asignadas a cuatro grupos diferentes, tres
de los cuales fueron grupos con intervención (entrenamiento de la memo-
ria, entrenamiento del razonamiento, entrenamiento de la velocidad de
procesamiento) mientras que el cuarto fue el grupo control (Ball et al.,
2002). Los resultados de este estudio apoyaron de manera clara la efectivi-
dad y la duración del entrenamiento cognitivo. Estos resultados están en
concordancia con los de un estudio de meta-análisis previo sobre la efecti-
vidad del entrenamiento de la memoria en los viejos (Verhaeghen, Marco-
en y Groossens, 1992). Es interesente señalar que, en comparación con el
entrenamiento placebo o el simple re-testing, la actuación de las personas
sometidas a entrenamiento de memoria fue significativamente superior.
Estos resultados sugieren que existe evidencia firme del potencial de plas-
ticidad en la vejez.
La memoria no es un proceso psicológico aislado o independiente sino
que depende de otros procesos como la motivación, la afectividad, la emo-
ción y el estado de inhibición de la persona. Además, está estrechamente
relacionada con la percepción, la atención, la inteligencia y la imaginación.
La memoria a la que nos vamos a referir en este capítulo es la memoria epi-
sódica, un tipo de memoria declarativa, consciente que es aquella que per-
mite que la persona pueda recuperar voluntaria y conscientemente un even-
to y sea capaz de situarlo en el tiempo y en el espacio. Todo ello hace que
para mejorar la memoria sea necesario el entrenamiento de los mecanismos
mentales subyacentes. Los distintos programas de entrenamiento de la
memoria episódica que se han propuesto, se han ocupado de entrenar otras
habilidades cognitivas.

EL ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA

El entrenamiento de memoria consiste en entrenar de un modo siste-


mático la utilización, control y conocimiento de los procesos, estrategias,
técnicas y vivencias implicadas en el funcionamiento de la memoria y en la
mejora de su rendimiento (Montejo, Montenegro, Reinoso, De Andrés y Cla-
ver, 2001; ver también Capítulo 10 en este volumen). Para entrenar la memo-
ria es necesario trabajar con procesos, estrategias y técnicas de memoria,
utilización de ayudas externas, metamemoria y solución a los olvidos de la
vida diaria. Se trata de un entrenamiento multifactorial porque tiene como
objetivo trabajar con varios factores de los implicados en la memoria. Se
incluyen distintos contenidos (procesos, estrategias o técnicas): atención,
asociación, visualización, lenguaje, percepción, categorización, relajación,
ayudas externas, olvidos cotidianos, etc. El planteamiento general es que la
memoria es una habilidad en la que influyen numerosos factores y es nece-
sario trabajarlos todos ellos para lograr una mejoría efectiva. El entrena-
198 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

miento tiene como objetivo estimular los procesos mentales que son la base
de la memoria.
Además, el entrenamiento en grupo suele ser más efectivo que el entre-
namiento individual porque favorece el aumento del rendimiento a través de
los mecanismos de la dinámica grupal. De esta manera se incide positiva-
mente evitando los efectos negativos de la ansiedad, se favorece la autoesti-
ma y se lucha contra los estereotipos que influyen negativamente en el fun-
cionamiento de la memoria (ver capítulos 7 y 8 en este libro).
En el envejecimiento normal existen diferencias interindividuales que
pueden llegar a ser bastante marcadas en el plano fisiológico, psicológico y
social, debido a los múltiples factores de tipo educacional, laboral, social,
familiar, económico... que están influyendo. En la actualidad, el objetivo
principal de los programas de entrenamiento de la memoria consiste en tras-
ladar los resultados de las investigaciones básicas en este campo a la solu-
ción de los problemas de memoria de la vida cotidiana.
Los trastornos de la memoria se incluyen dentro de los trastornos men-
tales. En la realidad clínica, los trastornos de la memoria en la vejez se aso-
cian fundamentalmente a trastornos orgánicos, sobre todo con la posibilidad
de padecer algún tipo de demencia, y a veces con trastornos psiquiátricos,
principalmente la depresión. Existe, además, una alteración producida por
múltiples cusas asociada al envejecimiento que es lo que se conoce como la
perdida de memoria asociada a la edad.
Una de las quejas más frecuentes de los mayores es la referida a la pér-
dida de memoria. Hay actualmente un amplio consenso en considerar que el
ejercicio y la estimulación del medio son dos elementos fundamentales para
conseguir una vejez saludable. En la actualidad existe suficiente evidencia
para poder afirmar que con la edad se produce una disminución de la habi-
lidad para realizar tareas que dependen del aprendizaje y la memoria. A par-
tir de los 60 años se observa, en la mayoría de la población un declive de las
funciones mentales, aunque no ocurre en todas las áreas. En el área verbal,
por ejemplo, puede haber incluso una mejora del rendimiento en las perso-
nas con la edad si se comparan con individuos jóvenes. Algunos hablan de
que hay un deterioro en la llamada inteligencia «fluida» o genética que sirve
para buscar soluciones nuevas y complejas, mientras que se mantiene la inte-
ligencia «cristalizada» que opera fundamentalmente con elementos que pro-
vienen del aprendizaje y la cultura (ver Ballesteros y Miembros de la UMAM,
2002).
Como ya hemos señalado, no existe un único tipo de memoria y no todos
los tipos de memoria de deterioran con la edad. Mientras la mayoría de las
investigaciones sugieren un declive de la memoria episódica, voluntaria y
consciente con la edad, existe un tipo de memoria que se mantiene práctica-
mente intacta durante toda la vida. Este tipo de memoria es la memoria
implícita. Se trata de un tipo de memoria inconsciente que se evalúa a partir
del priming perceptivo o de repetición; esto es, la facilitación producida
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 199

cuando los mismos estímulos se presentan por segunda vez (ver Capítulo 13
en este volumen). Los estudios realizados en este campo sugieren que las per-
sonas mayores muestran un robusto priming perceptivo en una amplia varie-
dad de tareas de memoria implícita (para una revisión ver Ballesteros et al.,
2002; Ballesteros y Reales, 2004; Fleischman y Gabrieli, 1998; La Voie y
Light, 1994).
Sin embargo, la mayoría de los autores coinciden en señalar que las dife-
rencias interindividuales en este área son muy marcadas y que al lado del de-
clive debido a factores biológicos, intervienen otros factores de tipo educati-
vo, laboral, social, afectivo, etc. Esto se comprueba en aquellos individuos
que continúan hasta edades muy avanzadas con trabajo intelectual intenso,
de modo que sus funciones no se deterioran en absoluto. Se habla de la
«plasticidad» de la inteligencia, es decir por una parte de que ésta es modifi-
cable y por otra que hay elementos «de reserva» que pueden ser desarrolla-
dos en cualquier momento de la biografía del individuo. Esto se puede apli-
car a todas las áreas del funcionamiento cognitivo, incluida la memoria.
Al estudiar los procesos de memoria, se ha observado que, en la fase de
adquisición de la información, las personas de más edad a veces no codifican
adecuadamente la información que desean retener en su memoria, ni emple-
an claves verbales o visuales que les ayuden en este proceso y que posterior-
mente podrían utilizar a la hora de la recuperación voluntaria de la infor-
mación. Cuando se proporciona a los mayores los materiales organizados, o
se les sugieren pautas eficaces de cómo organizarlos, su rendimiento en tare-
as de memoria mejora significativamente. Cuando no se codifica adecuada-
mente la información, el paso de la memoria a corto plazo a la memoria a
largo plazo no se realiza correctamente, por lo que la información se pierde
total o parcialmente. En este caso, existe un déficit en las «estrategias» o
habilidades de memorización utilizadas por las personas mayores. Algunos
autores hablan de la existencia del síndrome frontal, dado que los aspectos
organizativos y el control de la conducta dependen de los lóbulos frontales.
Cuando la codificación es libre, los jóvenes rinden más, pero cuando se
intenta que los mayores codifiquen la información de un modo adecuado, el
rendimiento suele ser semejante y no se aprecia el deterioro de la memoria
con la edad.
Los ancianos tienen menor rendimiento que los jóvenes en la memoria
episódica (recuerdo de hechos concretos), de este tema trata el capítulo que
nos ocupa. Los mayores rinden igual o a veces mejor que los jóvenes en las
pruebas de memoria semántica (conocimientos generales), excepto si se
introduce la variable «velocidad». En este caso se aprecia que los mayores
son más lentos que los jóvenes. Las personas mayores también obtienen peo-
res resultados que los jóvenes en el recuerdo de historias (por la dificultad de
organización antes apuntada). Sin embargo, apenas se aprecian diferencias
en las pruebas de recuerdo de dígitos (que miden la memoria inmediata). Los
mayores, comparados con los jóvenes muestran también problemas en las
200 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

funciones de atención y en la velocidad de procesamiento. No presentan dife-


rencias, como ya hemos indicado, en las pruebas de memoria implícita, y
cuando se evalúa la memoria episódica (explícita) se observa que actúan
mejor en las pruebas de reconocimiento (reconocimiento de caras o de figu-
ras presentadas anteriormente) que en las pruebas de recuerdo en las que
tienen que generar los estímulos.
En este capítulo presentaremos los resultados de un estudio que pone en
evidencia que se puede mejorar la memoria de los mayores con un programa
de intervención en entrenamiento de memoria. De forma que algunos pro-
blemas de memoria relacionados con la edad pueden ser compensados me-
diante el entrenamiento adecuado.

EL PROGRAMA DE INTERVENCIÓN

El estudio que hemos realizado ha consistido en comprobar qué ocurre


en la memoria episódica evaluada a través de una tarea de reconocimiento
cuando se entrena a las personas mayores a codificar adecuadamente la
información. Las participantes en este estudio fueron mujeres que pertene-
cían al sector rural-agrícola, tenían un nivel cultural medio-bajo, con un
grado de analfabetización elevado. El estudio se realizó en el municipio de
Membrilla (Ciudad Real), una población castellano-manchega. Los partici-
pantes en el estudio fueron mayores de 60 años. En el estudio participaron
44 mujeres sanas que no padecían ninguna enfermedad física o mental en el
momento de realizar este estudio. La participación en el mismo fue volunta-
ria. La muestra se seleccionó a partir de los mayores que asistían a cursos
ofrecidos por la Concejalía de Servicios Sociales del Excmo. Ayuntamiento
de dicha localidad.
En el estudio participaron dos grupos, un grupo experimental (G.1) y un
grupo control (G.2). A todos los participantes se les realizó un pre-test y un
post-test para su posterior comparación y estudio. El grupo G.1 (al que lla-
maremos grupo experimental o grupo que recibió el tratamiento) participó
en el programa de Entrenamiento de la Memoria realizado con el método de
Israel mientras que G.2 (grupo control) no recibió entrenamiento.
La memoria se evaluó con la prueba de Memoria Visual de Rostros, el Test
MVR. (Seisdedos, 2002). Dicha prueba sirve para evaluar la memoria de
caras y los datos asociados con ellas (nombres y apellidos, profesión, locali-
zación, etc.). Ambos grupos, experimental y control, completaron antes de
iniciar el estudio (pretest) el Cuestionario de Salud General de Goldberg
(GHQ, 1972) y el Cuestionario de Fallos de Memoria (Memory Failures Every-
day, MFE) de Sunderland, Harris y Gleave (1984). La memoria episódica se
evaluó con la prueba MRV (prueba objetiva que evalúa la ejecución del suje-
to en una tarea de reconocimiento). El posttest se realizó cuatro meses des-
pués, tiempo durante el cual el grupo experimental estuvo recibiendo trata-
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 201

miento. El diseño utilizado en este estudio fue un diseño cuasi-experimental


ya que se utilizaron grupos naturales. La modalidad sensorial en la que se
presentaron los estímulos fue la visual.

MÉTODO

La sesión de trabajo comenzaba presentando a cada participante los ele-


mentos de la prueba MVR que contienen las caras, diseñadas de un modo
bastante simple, seis correspondían a varones y seis a mujeres, junto a unos
nombres y apellidos que no se repetían, como tampoco se repetían las pro-
fesiones y los lugares donde las personas ejercían su profesión. Las caras,
además, contienen unos rasgos peculiares (la mirada, el peinado, la sonrisa,
etc.), en los que el individuo puede apoyar su tarea mnemotécnica. Se pidió
que observaran con atención a cada persona, con su nombre, apellido, pro-
fesión y ciudad porque después se comprobaría su memoria. Después de un
tiempo de estudio (concretamente 6 minutos), se presentaba un ejercicio de
Logogramas como tarea distractora. Dicha tarea consistía en formar diver-
sas palabras a partir de las letras que componen una palabra. Posterior-
mente se preguntaba a cada participante por las palabras que habían for-
mado y se escribían en la pizarra para que todas las participantes pudieran
comprobar los resultados. A continuación se evaluó su memoria explícita
con una prueba de reconocimiento. Para ello se presentó de forma indivi-
dual un cuadernillo que contenía 20 elementos distribuidos en dos páginas;
en la primera se presentaban tres elementos pictóricos, además de otros
ocho elementos destinados a indagar verbalmente sobre determinados con-
tenidos de la Hoja de presentación de estímulos; en la segunda, se presen-
taban también tres elementos pictóricos junto a otros seis de contenido
diverso. En cada uno de los elementos pictóricos aparecían cuatro caras
(dos varones y dos mujeres), entre los cuales uno de ellos estaba en la Hoja
de presentación de estímulos, y el participante debía reconocerlo y contes-
tar en la Hoja de respuestas. Ambos grupos (G.1 y G.2) realizaron el pretest
en las mismas condiciones.
Durante el tiempo que duró el programa de intervención, el grupo expe-
rimental (G.1), compuesto por 22 mujeres mayores, fue entrenado siguiendo
un programa específico de entrenamiento de memoria que aparece en la
Figura 9.1. Este programa de entrenamiento basado en Israel (1992) favo-
rece las tres etapas del proceso de memoria mediante la realización siste-
mática de una serie de ejercicios. Estas tres etapas son: a) el registro de la
información en el cerebro; b) la retención de la información en la memo-
ria; y c) la recuperación voluntaria de la información. El programa propo-
ne la realización de ejercicios de atención, concentración, utilización del
lenguaje, visualización y la organización de la información utilizando
reglas mnemotécnicas. Va dirigido a estimular aquellos procesos que favo-
202 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

ESTRUCTURACIÓN DE LOS
MES CALENDARIZACIÓN
MÓDULOS

MARZO2004 2 Sesiones semanales A) Estimulación Sensorial


de hora y media B) Atención Voluntaria

ABRIL2004 2 Sesiones semanales C) Estructuración Intelectual


de hora y media D) Asociación, Fluidez,
Imaginación

MAYO2004 2 Sesiones semanales E) Lenguaje


de hora y media F) Referencias Espaciales

JUNIO 2004 2 Sesiones semanales G) Referencias Temporales


de hora y media H) Integración

Finales junio Post-test

FIGURA 9.1
Esquema del Programa de Entrenamiento de Memoria
aplicado al grupo entrenado (G.1)

recen la recuperación de la información, para lo que es preciso ejercitar cada


uno de los procesos que intervienen en las distintas etapas de la memoria:
adquisición o registro, almacenamiento o retención y recuerdo o evocación
de la información. Las sesiones de entrenamiento se diseñaron de tal forma
que pudieran favorecer las tres fases principales del proceso. Los ejercicios
se organizaron en este programa en los ocho módulos que se indican a con-
tinuación:

1. Función de Registro de la Información. Se mejora entrenando y favo-


reciendo la estimulación sensorial y la atención voluntaria. Como
ejemplo de ejercicio para aumentar la atención voluntaria se pide a los
usuarios que presten atención a textos leídos en los que deben retener
especialmente cifras, sonidos, nombres, etc., o bien buscar palabras
camufladas en un conjunto de letras.
2. Función de Consolidación. Esta función tiene como objetivo organizar
las percepciones, ordenar la información y codificarla. Los ejercicios
propuestos se basan en estimular la capacidad lingüística, la capaci-
dad de asociación, y la capacidad de estructuración:
a) Estructuración intelectual u organización racional. Es la capacidad
de organizar o relacionar los elementos, ya sea por un criterio o
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 203

cualidad común, o de forma jerárquica. Como ejemplo de ejerci-


cios pueden citarse la clasificación de listas de palabras en varias
categorías, la realización de puzzles de textos o la organización de
frases desordenadas.
b) Asociación. Se busca asociar un objeto o palabra concretos con
otros contenidos mentales. Estas asociaciones se basan en uniones
tanto de tipo racional como irracional. Como ejemplo de ejercicios
podemos citar la memorización de palabras en desorden median-
te el establecimiento de asociaciones entre ellas y la transforma-
ción de conceptos en imágenes visuales.
c) Estructuración por el lenguaje. Dado que gran parte de la memoria
se organiza como memoria semántica, en la que las palabras son
parte esencial, los ejercicios propuestos buscan aumentar la flui-
dez verbal, la comprensión lingüística, la amplitud del vocabula-
rio, etc. Ejemplos de ejercicios pueden ser la construcción de pirá-
mides de palabras, la realización de crucigramas, la organización
de letras en desorden y encontrar palabras opuestas.
d) Función de Recuerdo y Evocación. Las principales quejas y dificul-
tades de memoria de la mayoría de los individuos se refieren al
recuerdo o la evocación («no me acuerdo de...»). Esta función se
ejercita mediante técnicas que estimulan las referencias espacio-
temporales y la integración asociativa (o traer a la memoria un
dato enterrado que se puede reconocer a través de pistas y asocia-
ciones diversas). Como ejemplos de ejercicios tenemos la realiza-
ción de trayectos en un plano, el seguimiento mental de un itine-
rario de viaje y la construcción de una figura fragmentada.

El método de Israel está basado en los principios del aprendizaje. Los


ejercicios llevan una progresión en función de su dificultad. Otro principio
es el de la trasferencia del aprendizaje (supone que lo aprendido en la sesión
se utilizará y generalizará después a la vida diaria). Para facilitar esta trasfe-
rencia se proponen tareas para realizar fuera de las sesiones. Ejemplo de
tareas «para casa» son: Escuchar atentamente una emisión de radio, acor-
darse de distintas lecturas con el mayor detalle posible, entrenarse en obser-
var los colores de la ropa de presentadores de televisión, etc.
Durante el entrenamiento, el grupo entrenado (G1) se reunió dos veces
por semana, durante hora y media. Además, debían realizar tareas en casa
cada semana. El programa de entrenamiento duró tres meses. El proceso de
entrenamiento se llevó a cabo de forma continua en función de la progresión
en la dificultad de las actividades, incluyendo una revisión periódica a partir
de los objetivos temporales planificados.
204 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

RESULTADOS

Los resultados del post-test sugieren que el reconocimiento fue significa-


tivamente mejor en el grupo que recibió el entrenamiento (G.1), que en el
grupo control (G.2). Esta mejora, parece deberse a la participación del grupo
en el programa de entrenamiento. Sin embargo, hay que señalar que el grupo
control también mejoró respecto al pre-test, debido posiblemente al efecto de
la práctica.
Los resultados obtenidos por ambos grupos se muestran en las Figuras
9.2 y 9.3. La Figura 9.2 muestra los resultados pre-test (antes del entrena-
miento) y post-test (después del entrenamiento) del grupo experimental. La
Figura 9.3 muestra los resultados pre-test y post-test del grupo control, que no
recibió entrenamiento. Como puede apreciarse, el grupo experimental mejo-
ró su memoria significativamente después del entrenamiento.
Los efectos del entrenamiento multifactorial en la memoria del grupo
experimental en comparación con el pre-post muestran una mejoría signifi-
cativa en el rendimiento de memoria, tanto en el T.MVR como en otras prue-
bas aplicadas como el MEC, así como en los cuestionarios subjetivos como
el MFE. La puntuación en el post-test del T.MVR fue significativamente supe-
rior en el grupo experimental que en el grupo control.

DISCUSIÓN
El tipo de memoria, objeto de las quejas de los mayores, es generalmen-
te la memoria episódica que es un tipo de memoria declarativa que se refie-
re a la capacidad para recuperar información de hechos y eventos concretos
que han ocurrido en un momento temporal previo y en un espacio dado. La
abundancia de resultados existentes sobre la actuación de personas mayores
que tienen un envejecimiento normal permite concluir que éstos presentan
un declive en la memoria declarativa. Existe una relación negativa entre edad
y actuación en pruebas de memoria episódica. Esto significa que a medida
que las personas envejecen, actúan peor en tareas que requieren la recupe-
ración voluntaria y consciente de la información previamente adquirida,
sobre todo cuando se evalúa dicha capacidad con pruebas de recuerdo libre.
También suele apreciarse un declive de la memoria episódica cuando este
proceso psicológico se evalúa con pruebas de reconocimiento, auque en este
caso el efecto es menor (La Voie y Light, 1994; Verhaeghen y Salthouse,
1997). La prueba de reconocimiento requiere que los sujetos identifiquen
como antiguos o nuevos una serie de elementos. Por tanto, el estímulo que
hay que reconocer como antiguo o nuevo está presente sin que el individuo
necesite generarlo mentalmente.
Aunque es un hecho bien comprobado que existe un declive en la actua-
ción en pruebas de memoria declarativa (explícita) con la edad, también es
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 205

Comparativa del G. 1 de las PD pre y post en la aplicación del Test MVR

14

12

10

8
PD

0
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22
Sujetos
PD pre PD post

FIGURA 9.2
Resultados pre-test (antes del entrenamiento) y post-test
(después del entrenamiento) obtenidos por las personas del grupo
que recibió entrenamiento (G.1)

Comparativa del G. 2 de las PD pre y post en la aplicación del Test MVR

14

12
10

8
PD

6
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22

Sujetos
4

0
PD pre PD post

FIGURA 9.3
Resultados pre-test (mes 1) y post-test (mes 4) obtenidos
por el grupo control G.2 (sin entrenamiento)
206 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

cierto, y esto es lo importante, que la memoria de los mayores puede mejo-


rarse cuando se proporciona información contextual que pueda servir de
apoyo tanto durante el proceso de codificación como durante la recupera-
ción de la información previamente codificada. Durante el proceso de codi-
ficación, el soporte ambiental se consigue cuando se proporciona a los
mayores un marco de trabajo en el que los nuevos estímulos, hechos o datos
puedan adquirir una significación. En el momento de la recuperación puede
proporcionarse soporte ambiental cuando se les dan pistas o claves que les
ayuden en el proceso. La actuación en tareas de memoria mejora cuando el
apoyo ambiental se proporciona tanto durante la codificación de la informa-
ción que se desea almacenar en la memoria como durante el proceso de la
recuperación (Light, 1991). El recuerdo esta condicionado por la profundi-
dad del procesamiento (con la elaboración, distintividad y esfuerzo cogniti-
vo), por aspectos de tipo afectivo o emocional que actúan de diversos modos
y por otros factores no aclarados actualmente. El grupo entrenado presentó
un beneficio adicional ya que mejoró su estado de ánimo y disminuyeron sus
niveles de ansiedad.
Nuestros resultados sugieren que el estado de ánimo puede verse benefi-
ciado por el entrenamiento de la memoria. El trabajo en grupo permite
observar a otras personas en circunstancias similares y aumenta la probabi-
lidad de utilizar estrategias de memoria infravaloradas hasta ese momento.
Según nuestros datos, el estado de ánimo se ve favorecido a dos niveles: por
un lado, la actividad en grupo permite una comparación de la situación per-
sonal y supone un estímulo para el desarrollo de recursos y estrategias; por
otro lado, se produce una mejora de la autoestima y una percepción más ade-
cuada del control sobre los problemas de memoria, produciendo el beneficio
adicional en el estado de ánimo.
Las técnicas y estrategias de memoria facilitan el recuerdo, requieren
esfuerzo y práctica, pero, cuando se utilizan habitualmente, resultan efecti-
vas. Entre las limitaciones de las estrategias y técnicas se encuentra el tiem-
po que requiere su aprendizaje. Las estrategias son intuitivas, las técnicas
suelen requerir un tiempo y un esfuerzo de aprendizaje. Dependiendo de las
habilidades y estilos cognitivos de la persona pueden ser más útiles unas
estrategias y técnicas que otras. Todas ellas requieren dedicación y esfuerzo,
cuanto más se practican mejores resultados se obtiene con ellas y más fácil
es su aplicación.
Al aprender adquirimos conocimientos nuevos codificándolos y almace-
nándolos en nuestra memoria. La práctica o experiencia supone, entre otros
mecanismos, una asociación de elementos del tipo estímulo-respuesta, lo
que da lugar a distintos tipos de aprendizaje: condicionamiento, aprendizaje
verbal, de destrezas motoras, aprendizaje de observación, etc. En el ser
humano estas formas de aprender suponen procesos cognitivos superiores
de manipulación de símbolos: palabras, imágenes, etc. Para aprender tene-
mos que prestar atención, realizar asociaciones y grabarlas en la memoria.
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 207

Este proceso no siempre es consciente como lo demuestra la existencia del


aprendizaje implícito. Los factores que afectan al aprendizaje en los mayores
son entre otros: su estado general de salud, la conservación o deterioro de los
sentidos especialmente vista y oído, el enlentecimiento cognitivo general, las
transformaciones de la memoria y de la capacidad global de aprendizaje, su
actitud sobre sus capacidades cognitivas, los prejuicios sobre el deterioro
inherente a la edad que se convierten en la profecía autocumplida, su estado
de aislamiento o relación social. Los mayores conservan la capacidad de
aprendizaje y esto ha sido demostrado tanto para el aprendizaje implícito
como para el explícito, especialmente el aprendizaje verbal y la adquisición
de nuevas habilidades. Los resultados de este estudio muestran que la actua-
ción de los sujetos entrenados con el programa de memoria mejora después
del periodo de entrenamiento.
No es únicamente la intención de aprender lo que va a conseguir que un
dato o un suceso se almacene en la memoria y pueda ser después recupera-
do voluntariamente en un momento dado. Lo importante van a ser las ope-
raciones que se realicen con este dato o hecho. Estas operaciones son la ela-
boración y la distintividad. Elaborar una información es dotarla de conteni-
dos, asociarla con otras informaciones, darle sentido. La distintividad se
refiere a hacerla distinta, diferente a otras, reconocer rasgos específicos. Casi
siempre, cuanto más elaboremos una información, más «distinta» la hace-
mos de las demás informaciones contenidas en nuestra memoria. El esfuer-
zo cognitivo en el sentido de recursos de procesamiento (atención sobre
todo) va a condicionar un mayor o menor recuerdo.
Si nos referimos a la modalidad de la información, la mayor parte de los
sujetos tienden a recordar más si la información tiene un componente visual
importante. Se facilita el recuerdo si las condiciones del recuerdo son las
mismas que las del aprendizaje (y esto se refiere a la hora del día, el entorno
físico o lugar, temperatura, estado de ánimo, etc.). Es probable que entre las
claves con las que se ha registrado la información se encuentren las que tie-
nen que ver con esas condiciones del entorno físico y psíquico, por lo que la
repetición de la situación favorecerá el recuerdo al dar claves muy conve-
nientes para recuperar dicha información.
Las estrategias y técnicas utilizadas en el programa de entrenamiento de
la memoria son procedimientos que mejoran el funcionamiento de este pro-
ceso psicológico favoreciendo las distintas fases del procesamiento de la
información (registro, retención y recuerdo). Se pueden clasificar atendien-
do a la fase de memoria en la que se utilizan. Para la fase de codificación
tenemos las dos grandes estrategias: la visualización y la asociación; para la
fase de recuerdo tenemos las estrategias de recuperación. En el presente
estudio se han utilizado dos estrategias, la visual y la asociativa. La informa-
ción relevante llega fundamentalmente por dos canales: canal visual y audi-
tivo, aunque no pueden olvidarse el resto de las modalidades sensoriales. Los
estudios demuestran que existen diferencias entre el registro de la informa-
208 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

ción de forma visual (imágenes, escenas, caras) y el registro de la informa-


ción verbal (palabras, números, nombres). La capacidad para recuperar imá-
genes parece ser ilimitada. Los resultados obtenidos en este estudio sugieren
que la memoria para imágenes es mayor que la memoria para las palabras.
Los items mejor reconocidos fueron los relacionados con las caras en com-
paración con los elementos verbales (reconocimiento del nombre, apellido,
profesión, lugar).
Junto a la visualización, la asociación es otra estrategia importante. La
asociación favorece la retención. Consiste en relacionar o asociar una infor-
mación nueva que queremos retener con algo que ya conocemos. La asocia-
ción ayuda porque da un significado personal al material que se desea rete-
ner en la memoria; a mayor número de asociaciones, más fácil resultará
reconocer los datos de los sujetos que se nos presentan en el Test MVR. Si la
intención es retener la información durante más tiempo, resulta positivo
dedicar un cierto tiempo para relacionar, asociar, agrupar... los datos y des-
pués repetir esa elaboración de modo que quede fijada en la memoria.

CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos en este estudio sugieren que la puesta en prác-


tica de un programa de mejora de la memoria produce resultados positivos
en las personas mayores que lo siguen. Por un lado, hemos observado que ha
aumentado en estas personas el interés por el conocimiento; por otro, ha
logrado resultados positivos mejorando la memoria episódica del grupo de
mayores que participaron en el programa de intervención. Los mayores que
han participado en este programa de entrenamiento de la memoria se han
mostrado interesados en las sesiones de entrenamiento porque han percibi-
do dichas sesiones como algo cercano, accesible y entretenido. Además, han
estado motivados porque han visto que son capaces de seguir un programa
de este tipo. Esta capacitación, facilitada por un esfuerzo de adaptación, ha
permitido la adquisición de hábitos y recursos mentales sobre los que poder
seguir avanzando en el futuro. Paralelamente, la participación en el progra-
ma de entrenamiento de la memoria ha conseguido mejorar la propia per-
cepción de los mayores sobre sus capacidades y habilidades personales. El
entrenamiento en grupo ha hecho que aumentara el rendimiento individual.
Además, la participación en este programa ha tenido un efecto beneficioso
actuando positivamente sobre aspectos afectivos disminuyendo la ansiedad,
aumentando la autoestima, y evitando los estereotipos que influyen directa y
negativamente en los trastornos mnésicos.
Estos resultados positivos obtenidos en este trabajo animan a seguir estu-
diando si mediante la modificación de ciertos parámetros del estudio (tales
como los tiempos de estimulación, la aplicación de otros programas de entre-
namiento, el nivel inicial de los mayores que participen en el programa) esas
MEMORIA EPISÓDICA Y ENVEJECIMIENTO... 209

mejoras pudieran incluso aumentar. Sin duda, los próximos años permitirán
valorar la consistencia de datos y con ello la utilidad clínica de la interven-
ción cognitiva.

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10
ENTRENAMIENTO DE MEMORIA:
MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA,
EL ESTADO DE ÁNIMO
Y LA CALIDAD DE VIDA
Pedro Montejo Carrasco* y Mercedes Montenegro Peña*

INTRODUCCIÓN

Numerosos estudios han confirmado la disminución del rendimiento


cognitivo con la edad, especialmente en lo referente a algunos tipos de
memoria (Poon, 1985).
Estas alteraciones han recibido diversos nombres cuando se ha intenta-
do conceptualizarlas como entidad. Kral (1958, 1962) las llamó «olvido
benigno», para distinguirlas del olvido maligno asociado a la demencia.
Crook y cols. (1986), junto al Instituto Nacional de Salud Mental, la llama-
ron «Alteración de la Memoria Asociada a la Edad» (Age Associated Memory
Impairment, AAMI). Blackford y La Rue (1989) lo denominaron «Deterioro
de la memoria consistente con la edad» y «olvidos de la edad avanzada» Otro
término empleado es «declive cognoscitivo asociado al envejecimiento»
(Levy, 1994). En el DSM IV (1995) esta alteración cognoscitiva y de memoria
que «puede ser objeto de atención clínica» es denominada «deterioro cog-
noscitivo relacionado con la edad». Por último, en la Clasificación
Internacional de Enfermedades de la OMS (ICD-10, 1994) se incluye la cate-
goría de «trastorno cognoscitivo leve» aunque no lo relaciona con la edad.
Sin embargo, las diferencias individuales son muy marcadas y, al lado de
los factores orgánicos, intervienen otros como la educación, la actividad des-

* Unidad de Deterioro Cognitivo y Memoria. Madrid Salud. Ayuntamiento de Madrid.


212 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

empeñada, aspectos sociales, afectivos, etc. Actualmente se investigan dos


factores que contribuyen a dar una explicación a estas diferencias indivi-
duales: la capacidad de Reserva Cerebral y la Neuroplasticidad.
Se está trabajando cada vez más (Talland, 1968) para aplicar los resulta-
dos obtenidos en las investigaciones de laboratorio a la mejora del funciona-
miento de los mayores en la vida diaria. La memoria se considera como una
capacidad que sirve para la adaptación al entorno del sujeto. En este sentido
se simulan actividades cotidianas controladas, se trabajan los olvidos coti-
dianos, se crean pruebas de memoria que evalúan su funcionamiento en la
vida cotidiana: recuerdo de caras, textos, recorridos, etc. Y se investigan
aquellas alteraciones específicas relacionadas con lo que se llama «olvidos
cotidianos» (memoria espacial, de textos, memoria de las acciones automá-
ticas, memoria prospectiva, etc).
Durante las últimas décadas, siguiendo el aumento de conocimientos
sobre el funcionamiento de la memoria y los cambios que se producen por la
edad, se han elaborado programas de intervención que proporcionan una
mejora en problemas específicos de memoria en las personas mayores
(Laboufie-Vief, 1976; Lachman, 1992; Yesavage, 1983; Rose, 1983; Martín,
1998; Karlene et al., 2002). Las primeras experiencias de entrenamiento,
empleaban técnicas concretas, entrenamiento unifactorial, como la visuali-
zación y la organización, reestructuración cognitiva, la concentración, mne-
motecnias de asociación, método loci, etc. con resultados dispares. A medi-
da que se comprueban los beneficios se van estructurando entrenamientos
multifactoriales que emplean varias técnicas y estrategias e introducen el
concepto de metamemoria. Según Backman (1990) estos métodos multifac-
toriales son preferibles a los unifactoriales, dado que mejoran varios compo-
nentes del sistema cognitivo y establecen nuevas interrelaciones entre ellos,
pues la eficacia de una operación cognitiva puede depender de la activación
y cooperación de diversos procesos.
Verhaeghen y su equipo (1992) en un estudio de meta-análisis con 67 gru-
pos y 1539 sujetos encuentran que con el estadístico de Cohen (1997), el
tamaño del efecto del entrenamiento fue de 0,73, frente al 0,37 y 0,38 para
los grupos placebo y control. Con nuestro entrenamiento, y aplicando el
mismo estadístico, el tamaño del efecto es de 0,69 (Montejo, 1999). Sin
embargo algunos trabajos utilizando métodos muy concretos no encuentran
mejoría con el entrenamiento (Flynn, 1990). Estos resultados se mantienen
posteriormente. Diversos trabajos estudian y hallan resultados positivos en el
mantenimiento a los 6 meses y a los tres años (Stigsdotter, 1989; Neely,
1993). No obstante, el estudio de los factores implicados en el mantenimien-
to de la memoria es un tema sin resolver (Sanders, 1978).
También se ha realizado un estudio de meta-análisis con una serie de tra-
bajos sobre las quejas de memoria (Floyd, 1997). Las quejas de memoria se
deben a diversas causas: un bajo rendimiento objetivo, depresión, factores de
personalidad, la mayor percepción de los propios fallos debido a la constan-
ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA: MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA... 213

te valoración y la aceptación de los prejuicios populares sobre la memoria en


los mayores. La correlación entre la medida de la memoria objetiva y subje-
tiva se encuentra según la mayoría de autores en un rango entre 0,20 y 0,30.
Floyd analizó 27 estudios con un total de 1150 participantes con diversos
tipos de tratamiento, grupos control y placebo, de una media de edad de 70,6
años. Los estudios incluidos debían tener sujetos sin demencia y utilizar
alguna técnica de memoria de modo explícito. Se analizó la metamemoria
junto a cualquier otra medida de memoria subjetiva, la depresión, la salud
mental en general, y otras medidas como autoestima, etc. El tamaño del efec-
to, en conjunto para las medidas subjetivas, fue de 0,19, muy por debajo de
las medidas objetivas reseñadas en el párrafo anterior, aunque sigue siendo
significativo. El percentil conseguido fue de 58 (desde un 50 inicial). En
métodos que unen entrenamiento con información y trabajo con la metame-
moria la «d» de Cohen fue de 0,56.

OBJETIVOS

Los objetivos de este trabajo fueron dos:

1. Analizar los cambios tanto en memoria objetiva como subjetiva pro-


ducidos por el entrenamiento de memoria.
2. Estudiar los cambios producidos por el entrenamiento tanto en el
estado de ánimo como en la calidad de vida.

MATERIAL Y MÉTODOS

La muestra la componen 1679 sujetos (Muestra 1). Las vías de captación


han sido a través de los programas de prevención y promoción de la salud,
servicios sociales, Insalud, otros usuarios y medios de comunicación. Estos
individuos están tomados de entre los que han acudido al Programa de
Evaluación y Entrenamiento de Memoria del Ayuntamiento de Madrid; han
realizado el Entrenamiento y las evaluaciones pre-entrenamiento, post-
entrenamiento y final (a los seis meses de realizado el Programa). La Tabla 1
muestra las características de los participantes en este estudio.
De esta población se ha estudiado otra muestra (Muestra 2: n = 182) con
los datos de cada ítem de evaluación de memoria subjetiva y objetiva. Entre
ambas muestras no hay diferencias significativas respecto a edad, sexo, estu-
dios, y variables que estudian memoria (ver Tabla 10.1).
La población de este estudio cumple los siguientes criterios: edad ≥ 60
años (Edad media: 69,49; D.T.= 4,81), puntuación en el MEC ≥ 24 y ausencia
de depresión moderada-grave determinada mediante la Escala Geriátrica de
Depresión (GDS) y entrevista clínica.
214 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLA 10.1
Características de la población

N.º % Edad N.º %

Sexo
Varones 444 26,4 60-64 153 9,1
Mujeres 1.235 73,6 65-69 796 47,4

Estudios 70-74 464 27,6


Analfabeto funcional 230 13,7 75-79 203 12,1
Primarios 1.057 63,0 80-84 55 3,3
Bachillerato elemental 195 11,6 85-89 8 0,5
EE. Medios 127 7,6
EE. Universitarios 68 4,1 Total 1679

Las pruebas utilizadas en la evaluación fueron las siguientes:

• Mini Examen Cognoscitivo (MEC) adaptación española de Lobo y cols.


(1987) del Mini-Mental State Examination (MMSE) de Folstein y cols.
(1975) con punto de corte establecido en el MEC por estos autores para
población mayor en 23/24 (1979).
• Escala Geriátrica de Depresión (GDS) de Yesavage y cols. (1983) que ha
sido validada para población española (Ramos, 1991, 1993), con un
punto de corte de 17/18.

Con estas dos primeras pruebas se descartaron para realizar el


Entrenamiento a los individuos con probable trastorno cognitivo o depresión
moderada-grave.

• Para medir la Memoria Objetiva administramos el Test Conductual de


Memoria Rivermead (The Rivermead Behavioural Memory Test, RBMT)
de Wilson, Cockburn y Baddeley (1985). Esta prueba tiene 4 versiones
paralelas, califica el rendimiento de Memoria como: Normal, Memoria
Débil, Trastorno Moderado y Trastorno Severo; aporta dos puntuacio-
nes Global (0-1) y Perfil (0-1-2). Hemos agrupado de modo teórico los
subtests del RBMT en 6 bloques según el tipo de memoria cotidiana
evaluada: 1. Memoria Prospectiva (características definitorias: recor-
dar algo y recordar cuándo); Subtests: Recuerdo de cita, Recuerdo de
ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA: MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA... 215

recoger un mensaje y dejarlo en un lugar, Recordar en cierto momen-


to un objeto y dónde está. 2. Memoria Lógica o auditiva: Recuerdo
inmediato de una historia, Recuerdo demorado de una historia. 3.
Memoria topográfica: Recuerdo de recorrido inmediato y de recorrido
diferido. 4. Reconocimiento: Reconocimiento de dibujos y Reco-
nocimiento de caras. 5. Memoria Asociativa: Recuerdo de nombre y
apellido asociados a una cara. 6. Orientación: temporal, espacial y en
el entorno social.
• La evaluación de la memoria subjetiva se realizó con el Cuestionario de
Fallos de Memoria de la Vida Diaria (Memory Failures Everyday, MFE)
de Sunderland, Harris y Gleave (1984) escala Likert de 9 puntos que ha
sido transformada por nosotros en una escala de 3 puntos («nunca o
rara vez», «algunas veces», «muchas veces») más sencilla en su utili-
zación.
• El Perfil de Salud de Nottingham (Hunt, 1980) es un cuestionario que
mide el estado de salud global de los sujetos y tiene ítems pertenecien-
tes a las categorías de energía, dolor, reacción emocional, sueño, aisla-
miento social y movilidad física, ha sido adaptado y validado para
población española (Alonso, 1990).

Se administraron también otras pruebas que no se han considerado para


este trabajo.
En la Evaluación Pre se administran: MEC, GDS, RBMT, MFE y Perfil de
Salud. En la Evaluación Post: GDS y Rbmt. En la Evaluación Final: GDS,
RBMT, MFE y Perfil de Salud.

PROGRAMA DE EVALUACIÓN Y ENTRENAMIENTO DE MEMORIA


PARA MAYORES

Este programa de evaluación y entrenamiento se ha realizado en los


Centros Madrid Salud del Ayuntamiento de Madrid desde 1994. Consta de
dos actividades fundamentales que son la Evaluación, que se realiza con las
pruebas antes explicadas, y el Entrenamiento de Memoria. Los módulos que
configuran el Entrenamiento son: 1. Módulo de estimulación de procesos
cognitivos (atención, percepción, lenguaje,...) y aprendizaje de estrategias y
técnicas de memoria (visualización, asociación, categorización...). 2.
Conocimientos básicos sobre el funcionamiento general de la memoria. 3.
Aplicación a la vida diaria: solución de los olvidos cotidianos. 4. Módulo de
Metamemoria: (conocer el funcionamiento de la propia memoria, elimina-
ción de prejuicios, reflexión y comprobación del modo de mejorar la memo-
ria...). Se indican tareas para casa y se entrega también material para seguir
ejercitándose después de terminado el Programa.
216 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

El Programa de Entrenamiento Método UMAM se ha diseñado después


de revisar la bibliografía y otros programas existentes, buscando aprovechar
los puntos fuertes que unos y otros tienen. Así mismo se han realizado diver-
sos estudios piloto y se han probado numerosas modificaciones hasta conse-
guir el Programa expuesto en el texto final. La explicación más detallada de
las pruebas de evaluación y del Método UMAM pueden verse en documentos
del Programa y otras publicaciones (Montejo, Montenegro, Reinoso, De
Andrés y Claver, 1999, 2001, 2003).

Análisis estadístico
Para los estudios de comparación Pre-Post-Final se realizó un ANOVA
con medidas repetidas y para pruebas Pre-Post o Pre-Final la comparación
de medias mediante t de Student para muestras relacionadas. El estudio de
análisis de grupos se hizo con el método de Conglomerados Jerárquicos.
Para estudiar la correlación entre el orden de frecuencia de los olvidos y el
orden de magnitud de cambio utilizamos la tau-b de Kendall. Para medir el
tamaño del efecto del Entrenamiento se utiliza la «d» de Cohen y el estadís-
tico Mejoría Global pre final [(RBMT Global Final-RBMT Global Pre)/ (12-
RBMT Global Pre)] (es decir, mejoría conseguida / mejoría total posible).
Dado que la población tiene una procedencia multicéntrica, en algunos
variables faltan los datos de algunos sujetos; cuando sucede esto en cada aná-
lisis tales sujetos fueron excluidos.

RESULTADOS

Desde 1994 a 2003 han sido evaluados 18.058 individuos, han recibido
entrenamiento de memoria 10.908 y se han realizado 883 grupos de entre-
namiento.

Muestra 1
La media del MEC es 31,22 (DT. 2,68). El 23,3% de los sujetos tienen
Memoria Normal, el 53% tienen Memoria Débil, el 22,6 tienen Trastorno
Moderado y el 1,1% Trastorno Severo. Estudiamos el cambio producido tras
el entrenamiento mediante ANOVA de medidas repetidas (tiempos: Pre, Post
y/o Final) para memoria cotidiana (RBMT), estado de ánimo (GDS), memo-
ria subjetiva (MFE) y calidad de vida (Perfil de Salud). Ver Tabla 10.2.
Puede observarse que hay mejoría estadísticamente significativa en los
cuatro parámetros. La parte de variabilidad que explica el factor tiempo es
mucho mayor (Eta = 0,30-0,31) en las variables que miden memoria subjeti-
va y objetiva que en las que miden estado de ánimo o calidad de vida. El por-
ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA: MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA... 217

TABLA 10.2
Cambios Pre-Post-Final

Media Desv. típ.

Global RBMT Pre 7,88 2,160


Global RBMT Post 9,37 2,122
Global RBMT Fin 9,57 2,098
ANOVA: F = 699,850 (p <0.0001). Eta cuadrado: 0,30

GDS Pre 10,03 5,967


GDS Post 7,98 5,430
GDS Fin 7,94 5,515
ANOVA: F = 244,79 (p = 0,000). Eta cuadrado: 0,13

MFE Cuest Quejas Pre 22,19 9,083


MFE Cuest Quejas Fin 17,08 8,577
ANOVA: F = 703,000 (p <0.0001). Eta cuadrado: 0,31

Perfil de Salud Pre 11,46 7,147


Perfil de Salud Final 9,50 6,770
ANOVA: F = 252,878 (p <0.0001). Eta cuadrado: 0,15

centaje de mejoría global para todo el grupo medido con el RBMT Pre-Final
es del 38%. La «d» de Cohen es de 0,78. Hay un 12,5% de sujetos cuyas pun-
tuaciones en la evaluación Final son inferiores a la evaluación Pre y un 13%
cuya puntuación es la misma en ambas evaluaciones. Mejoran por lo tanto
el 74,5% de los sujetos. El cambio (mejoría) de todo el grupo en la memoria
subjetiva es del 22%. Hay un 5% de sujetos con la misma puntuación Pre
Final en el MFE y un 20% que empeora en el Final y tienen una puntuación
inferior. «d» de Cohen 0,60.

Muestra 2
Estudiamos primero si los grupos previos elaborados de modo teórico
según las diferentes memorias evaluadas corresponden con el funcionamiento
de las variables del RBMT en este grupo, para lo que hacimos análisis de grupo
con el procedimiento de conglomerados jerárquicos (ver Figura 10.1).
218 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

ANÁLISIS DE GRUPOS - MÉTODO JERÁRQUICO

Dendograma: Método del Promedio entre grupos


Escala de distancia entre grupos
CASO 0 5 10 15 20 25
Variable n.º

RecorridoInmed.
RecorridoDifer.
Orientación
Fecha
ReconocDibujos
ReconocCaras
Mensaje
HistoriaInmed.
HistoriaDifer.
Cita
EsconderObjeto
HombreApellido

FIGURA 10.1
Agrupación de Sub-Tests del RBMT

El análisis de conglomerados confirma la agrupación teórica de ítems


por tipo de memoria (grupos: memoria topográfica, orientación temporal y
fecha, memoria lógica inmediata y demorada, reconocimiento de dibujos y
caras, memoria asociativa nombre y apellido) excepto en lo que se refiere a
la memoria prospectiva que está compuesta por variables muy distantes unas
de otras y separadas de los restantes grupos.
El cambio en los Subtests del RBMT lo realizamos comparando Pre-Final
de cada uno de ellos. Para ello utilizamos la t de Student para muestras rela-
cionadas (ver Tabla 10.3).
Como puede observarse en la Tabla 10.3, existen diferencias significati-
vas (cambio a mejor rendimiento) entre casi todos los subtests del RBMT
entre el Pre y el Final. La mejoría más importante se observa en los subtests
«Historia inmediata», «Recuerdo de Nombre y Apellido» y «Recordar en cier-
to momento dónde está un objeto y qué objeto es», todos son olvidos coti-
dianos frecuentes que se trabajan especialmente en las sesiones de entrena-
miento. No se observa mejoría estadísticamente significativa en cuatro sub-
tests: «Fecha» y «Reconocimiento de Dibujos» tienen puntuaciones muy
altas en el Pre (1,88 y 1,73 respectivamente) y prácticamente no suben; el
«Reconocimiento de Caras» y «Recuerdo de Mensaje», sobre todo el último
ítem, muestran cambio aunque no es significativo. Se observa que la memo-
ria prospectiva en los distintos subtest que la evalúan se comporta de forma
ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA: MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA... 219

TABLA 10.3
Diferencias de Medias Pre-Final en los Sub-test del RBMT

Media
DT T Sig.
Difer.

Historia Recuerdo Inmediato PRE FINAL –0,31 0,75 –4,35 ,000

Recuerdo Nombre y Apellido PRE FINAL –0,29 0,96 –3,23 ,002

Esconder objeto PRE FINAL –0,28 0,70 –4,29 ,000

Historia Recuerdo demorado PRE FINAL –0,24 0,71 –3,69 ,000

Orientación PRE FINAL –0,23 0,61 –3,99 ,000

Cita PRE FINAL –0,23 0,84 –2,89 ,005

Recorrido Recuerdo Inmediato PRE FINAL –0,18 0,90 –2,19 ,031

Recuerdo Mensaje PRE FINAL –0,17 0,99 –1,78 ,076

Recorrido Recuerdo Diferido PRE FINAL –0,16 0,79 –2,12 ,036

Reconocimiento de Caras PRE FINAL –0,10 0,78 –1,44 ,152

Reconocimiento de dibujos PRE FINAL –0,04 0,52 –0,729 ,468

Fecha PRE FINAL 0,00 0,59 –0,159 ,874

diferente, ya que «Esconder objeto» y la «Cita» mejoran más tras el entrena-


miento, mientras el «Mensaje», que supone realizar una tarea durante un
recorrido, no presenta tanto cambio.
La Tabla 10.4 muestra el cambio Pre-Post-Final de los tipos de memoria
medidos por el RBMT (rango de las puntuaciones: 0-4). Como puede apre-
ciarse, existe una mejora con el Entrenamiento. La Tabla 4 proporciona tam-
bién el orden de puntuación en la evaluación Pre, desde el elemento menos
alterado que es la Orientación hasta el que presenta mayor alteración que es
el l de Memoria auditiva (Historia inmediata y demorada). Los ítems de reco-
nocimiento apenas experimentan cambio, pues la puntuación de partida,
«pre-entrenamiento» es elevada, esto es notable en el reconocimiento de
figuras donde sólo el 16% de sujetos presentan alguna alteración.
En el estudio de la Memoria Subjetiva, presentamos la lista de los 5 items
más frecuentes del MFE al que hemos añadido el Olvido de nombres y de los
5 menos frecuentes (la media más alta indica que el olvido tiene mayor fre-
cuencia de alteración; el rango de cada ítem es 0-2; indicamos también el%
de sujetos que presenta cada olvido con una frecuencia de «muchas veces»).
La Tabla 10.5 muestra la frecuencia de los olvidos.
220 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLA 10.4
Comparación de tipos de memoria Pre-Post y Final

Tipo Difer.
Eta
de Pre Post Final F p medias
Cuad.
memoria pre-final

M. Auditiva 2,77 3,15 3,33 10,78 0,000 0,088 –0,56


(1,44) (1,31) (1,14)

M. Asociativa 2,79 3,23 3,38 6,56 0,002 0,055 –0,59


(1,72) (1,42) (1,22)

M. Espacial 2,81 3,28 3,15 6,79 0,001 0,057 –0,34


(1,40) (1,17) (1,27)

M. Prospectiva 2,88 3,33 3,33 17,30 0,000 0,134 –0,45


(0,90) (0,78) (0,77)

Reconocimiento 3,17 3,36 3,30 2,35 0,097 0,021 –0,13


(0,91) (0,86) (0,91)

Orientación 3,47 3,68 3,71 5,52 0,005 0,047 –0,24


(0,76) (0,67) (0,68)

TABLA 10.5
Frecuencia de los olvidos

Orden Olvido cotidiano Media D.T. % sujetos

1 Fenómeno «Punta de la lengua» 1,37 0,61 44,3


2 Perder cosas en casa 1,18 0,59 28,7
3 Comprobar si hizo algo (cerrar gas...) 1,06 0,60 21,3
4 Olvidar lo que le dijeron ayer 1,04 0,64 23,0
5 No aprender una habilidad nueva 0,98 0,75 27,6
6 Olvido de nombres 0,96 0,78 27,9
... ... ... ... ...
25 No reconocer lugares visitados antes
varias veces 0,50 0,68 11,0
26 Perderse en sitio muy conocido 0,40 0,64 8,7
27 Hacer dos veces lo mismo 0,37 0,56 4,0
28 No reconocer a parientes 0,37 0,59 5,7
29 Olvido importante sobre sí: donde vive... 0,19 0,50 4,6
ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA: MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA... 221

TABLA 10.6
Cambio en los ítems del MFE Pre-Final

%
Medias
Olvidos (MFE) D. típ. t Sig. de
Difer.
cambio

Comprobar si hizo algo (cerrar el gas...) 0,40 0,68 5,95 0,000 36%

Olvidar hacer recados 0,35 0,70 5,10 0,000 40%

Olvidar lo que tenía que hacer 0,34 0,73 4,80 0,000 42%

Olvidar dónde se guardan las cosas 0,34 0,73 4,80 0,000 36%

Olvido de nombres 0,32 0,69 2,31 0,029 24%

Olvidar lo que le dijeron ayer 0,30 0,68 4,58 0,000 28%

Perderse en sitio poco conocido 0,30 0,70 4,40 0,000 38%

Olvidar lo que pasó el día antes 0,27 0,71 3,84 0,000 42%

Perder el hilo de una historia 0,27 0,81 3,36 0,001 32%

Volver a contar lo mismo 0,27 0,85 3,18 0,002 31%

Divagar en conversación 0,23 0,65 3,58 0,001 36%

Perderse en sitio muy conocido 0,23 0,71 3,29 0,001 46%

Olvidar cuándo pasó algo 0,22 0,83 2,69 0,008 24%

Hacer dos veces lo mismo 0,22 0,66 3,37 0,001 55%

Olvidar lo que acaba de decir 0,21 0,78 2,75 0,007 27%

Repetir lo que se acaba de contar 0,20 0,74 2,77 0,007 32%

Perder cosas en casa 0,20 0,62 3,27 0,001 17%

Olvidar, dejarse objetos (llaves...) 0,20 0,76 2,68 0,009 24%

Fenómeno «punta de la lengua» 0,20 0,69 2,93 0,004 14%

No reconocer lugares visitados antes 0,19 0,78 2,48 0,015 31%

No poder seguir una historia de TV 0,19 0,69 2,81 0,006 25%

Olvidar detalles de lo que suele hacer 0,19 0,68 2,86 0,005 29%

Cambio en actividades diarias 0,17 0,78 2,25 0,026 19%

No reconocer caras de famosos 0,16 0,79 2,07 0,040 22%

No aprender una habilidad nueva 0,14 0,81 1,79 0,075 14%

Mezclar-confundir lo que le han dicho 0,14 0,71 2,05 0,043 20%

Empezar a leer algo ya leído 0,13 0,60 2,25 0,026 24%

Olvido importante sobre sí: dónde vive 0,07 0,65 1,04 0,299 31%

No reconocer a parientes 0,02 0,66 0,29 0,770 6%


222 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Como puede apreciarse, el olvido más frecuente es el Fenómeno «en la


Punta de la Lengua» que le ocurre casi al 50% de los usuarios con una fre-
cuencia de «muchas veces». El resto de olvidos más frecuentes son los que
también indican menor gravedad de las alteraciones, por el contrario los
menos frecuentes tienen una significación de mayor gravedad (olvidar dónde
se vive, el nombre de parientes, perderse en sitio muy conocido, etc.) que nos
hace pensar en cuadros de Deterioro Cognitivo Leve o Demencia Leve.
Después del entrenamiento, la mayoría de los olvidos variaron y se obser-
vó mejoría (una parte importante del entrenamiento se dedica a la mejora en
los olvidos cotidianos). En la Tabla 6 se indica la significación estadística
según la t de Student y los porcentajes de mejoría para los ítems del MFE y
el olvido de nombres, para este cálculo se ha tomado como base la puntua-
ción Pre.
Estudiamos mediante la tau-b de Kendall la correlación entre el orden de
frecuencia de ocurrencia de cada olvido y el orden en porcentaje de mejoría
y encontramos una tau-b de –0,28 (p = 0,03), de modo que hay una tenden-
cia estadísticamente significativa a que los olvidos más frecuentes cambien
menos y viceversa. Los 3 ítems en los que no hay cambio significativo (No
aprender una habilidad nueva, olvido importante sobre sí y No reconocer a
parientes) son, especialmente los dos últimos, indicativos de alteración
importante de memoria.
Respecto al cambio en las 6 dimensiones del Perfil de Salud, se apreció
un cambio estadísticamente significativo (p<0.001) en Emoción (diferencia
pre-fin 34%; eta2 = 0,27) y sueño (diferencia pre-fin 27%; eta2 =0 ,15).

CONCLUSIONES

1. En aquellos individuos que no padecen demencia, el Método UMAM


de Entrenamiento de Memoria mejora la memoria medida tanto de
modo objetivo como subjetivo. Esta mejoría es, para todo el grupo, del
38% si la valoramos de modo objetivo con el test de memoria RBMT.
El 75% de las personas mejoran. Hay un 25% cuyas puntuaciones no
cambian o disminuyen. Se obtiene un tamaño del efecto similar a
otros estudios, «d» de Cohen en RBMT Global de 0,78. La mejoría se
mantiene en la evaluación Final, a los 6 meses de haber comenzado el
Programa. Cuando realizamos evaluación subjetiva se observa una
mejoría en el MFE del 22%. Según estos datos el entrenamiento influ-
ye en mayor medida en la memoria cotidiana objetiva que en la auto-
valoración de los fallos de memoria.
2. En la memoria cotidiana medida por el RBMT, los ítems que cambian
más, mejorando la puntuación, son los que se refieren a Memoria
Asociativa y Memoria Auditiva: La memoria de Reconocimiento (figu-
ras y caras) no varía de modo estadísticamente significativo. Estos
ENTRENAMIENTO DE LA MEMORIA: MEJORA EN LA MEMORIA COTIDIANA... 223

tipos de memoria son los que más se trabajan en el Entrenamiento.


3. Los olvidos que más mejoran en el MFE no son los más frecuentes, sin
embargo algunos de estos como acciones automáticas, olvidar hacer
recados, olvido de nombres, etc. Mejoran de modo importante. El más
frecuente, «tener una palabra en la punta de la lengua» se sitúa en un
punto intermedio de mejoría. Los olvidos graves, sobre todo: No cono-
cer a parientes, olvido importante sobre sí «dónde vive...», no experi-
mentan cambio significativo.
4. El que se perciba que unos mejoran y otros no y el que esto suceda
realmente, se explica por varias causas: la dificultad intrínseca de
solucionar el olvido, la dificultad de autoevaluación y la mayor per-
cepción de errores que antes les costaba a los usuarios identificar
(probable mejora en la Metamemoria).
5. Aquellos ítems tanto del RBMT como del MFE que sugieren altera-
ciones más graves, próximas a demencia, apenas cambian con el
entrenamiento.
6. A la vista de los resultados, parece que el entrenamiento es en gran
medida, dominio-específico, es decir, mejora claramente lo que se
entrena; los dominios que se entrenan poco o no se entrenan apenas
tienen cambio. Probablemente hay un factor común, posiblemente se
el proceso de la atención, a cuyo estímulo van dirigidos diversos ejer-
cicios, que se encuentra en la base de la mejoría global. Esta mejoría
global también estaría facilitada por el entrenamiento en las estrate-
gias de atención y visualización que son utilizadas en numerosas tare-
as de memoria. Sin embargo para asegurarse la mejoría en las tareas
de la vida cotidiana conviene ejercitarse en esa misma tarea o en otra
muy próxima.

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11
PROCEDURAL LEARNING
OF COGNITIVE SKILLS AND PRIMING EFFECTS
IN NORMAL AGEING
José María Ruiz Sánchez de León*, Sara Fernández Guinea*,
José Antonio Muñiz*, Ana García Duffy*
and Javier González Marqués*

INTRODUCTION

This study focuses on learning processes by which changes take place on


behavior due to experience. The recognition or the recall of those changes
occur with no intention or awareness and there is no explicit (declarative)
access to its information. So, there are several phenomena that we usually
call «implicit learning», as habituation, sensibilization, classic conditioning,
procedural learning of cognitive and motor skills and priming effects (Schac-
ter, 1987; Squire, 1987).
Priming is a change in subject’s ability to identify, produce or classify an
item as a result of a previous experience with that item or a related one
(Schacter, Dobbins, & Schnyer, 2004; Tulving & Schacter, 1990). Whereas
traditional explicit or direct memory tests require individuals to think back
to a previous experience, and recall or recognize past events, priming is
usually assessed using indirect or implicit tests (Richardson-Klavehn &
Bjork, 1988; Schacter, 1987). Subjects usually attempt to identify briefly
flashed stimuli in order to complete word stems or fragments with the first
word that comes to mind or to make decisions about the properties of words
or objects, or to produce items from a category in response to a semantic cue.

* Departamento de Psicología Básica II (Procesos Cognitivos), Facultad de Psicología,


Universidad Complutense de Madrid.
228 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Performance on all of these tasks is improved when the subject has pre-
viously seen or heard the target object or word, even though subjects are not
asked to recall the target items.
Different studies have shown that normal ageing show priming effects
although explicit recall or recognition may show some deficit (La Voie &
Light, 1994; Mitchell, 1993). Also, there are no differences in priming effects
between infants (from 3 to 10 years old) although there are significant
changes in explicit memory at these ages (Naito & Komatsu, 1993; Parkin,
1993).
Procedural learning, as motor repertories (type writing, cycling, using the
computer mouse...) or cognitive strategies (program in computer language,
mental calculations...), are conceived as a performance system de-
velopement, which is not represented as explicit information about the
world. It is automatically activated, as a secuence of patterns of activation
(Anderson, 1994). It has been proposed that procedural learning is developed
in different phases. All the explanations state that it is a transition from a
concious, slow and prone to errors performance to a fast and efficient one
without awareness (Anderson, 1982, 1993; Fitts, 1964; Neves & Anderson,
1981).
Studies on procedural learning usually conclude that it does not present
changes in normal aging (La Voie & Light, 1994; Mitchell, 1993) but it seems
generally accepted that this population needs more practice trials to learn an
specific task (Lezak, 1999). Mitchell and Bruss (2003) studied those
differences in implicit memory due to age, both in perceptual or conceptual
tasks. They confirm that young adults have more cognitive resources than
older adults. So, the intentional use of memory, or even its involuntary
activation, can disproportionately boost the performance of younger adults
(Carlesimo et al., 1998; Cherry & St. Pierre, 1998; Drury, Kinsella, & Ong,
2000; Kinoshita, 2001; Maki, Zonderman, & Weingartner, 1999; Russo &
Parkin, 1993).
Compared to other types of memory, it is known that this type of learning
is relatively resistant to ageing (Cohen & Squire, 1980; Craik & Jennings,
1992; Friedman, Snodgrass, & Ritter, 1994). In our work, we analyzed im-
plicit learning to show priming effect and procedural learning preservation
in ageing (Hardy, Mullen, & Jones, 1996; La Voie & Light, 1994; Masters,
1992; Maxwell, Masters, & Eves, 2000; Mitchell, 1993). We also expected to
find shorter reaction times (RT) in young adults than in the older ones due
to slowing in information processing (Lezak, 1999).
The present study tries to find implicit memory manifestations (priming
and procedural learning) without conscious concentration and consuming
few processing recourses (Toth, Lindsay, & Jacoby, 1992). This can be
achieved: (i) by never asking the subject to improve the performance through
time, and (ii) by making the subject believe that the task been performed is
the main one.
PROCEDURAL LEARNING OF COGNITIVE SKILLS AND PRIMING EFFECTS... 229

In this study we used a Picture Fragment Completion Task. This task has
been used in a large variety of previous studies (Drury et al., 2000; Gollin,
1960; Maki et al., 1999; Snodgrass & Feenan, 1990). We also used a Semantic
Categorization Task, based on the work of Knopman and Nissen (1987,
1991).

PICTURE FRAGMENT COMPLETION TASK

Method

Participants

Thirty six participants divided in two groups participated in the study: 20


young adults (mean 22 years and 2 months) and 16 healthy older adults
(mean 70 years and 2 months).
A number of tests, including the Mini Mental State Examination Exam
(MEC, «Mini Examen Cognoscitivo» of Lobo, Ezquerra, Bugarda, Sala, &
Seba, 1979), the Geriatric Depression Scale («GDS Depression» of Yesavage
et al., 1982), and the Global Deterioration Scale («GDS Deterioration» of
Reisberg, Ferris, de Leon, & Crook, 1988) were administrated to the second
group to assure older adults neither have depressive symptoms nor cognitive
deterioration. Participants’ characteristics are described in Table 11.1.

TABLE 11.1
Sample Characteristics

MEC GDS GDS


Age
(Deterioration) (Deterioration) (Depression)

Young M = 22,1
Adults SD = 1,09

Old M = 70,12 M = 31,88 M=1 M = 2,25


Adults SD = 6,79 SD = 2,09 SD = 0,00 SD = 2,18

— Less than 24 points in the «Mini Examen Cognoscitivo» (MEC), imply probable
cognitive deterioration.
— 1 Point in the Global Deterioration Scales (GDS Deterioration) reflects no objective
or subjective cognitive alteration.
— More than 5 points in the Geriatric Depression Scale (GDS Depression) show
probable depression.
230 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Materials and Procedure

The materials consisted of 34 fragmented series of drawings with 8


fragmented levels each (4 of them were presented as examples and the other
30 at test). They were chosen from the Snodgrass and Vanderwart (1980)
standardized pictures set. Specific software was programmed for stimuli
presentation. RT in the identification of the drawing was measured.
Each level of fragmentation was presented during 2000 ms starting from
the most fragmented level to the most complete one. When participants
answered, investigator report about whether it was right or wrong. If it was
right, the task continued on the first fragment of the next picture. If it was
wrong, participant was encouraged to continue from the same point. The
maximum RT was 16000 ms (2000 msg. x 8 Fragments).
After 4 practice trials, participants started with the study phase. Here, 15
drawings were presented with consequent 8 levels. After a rest of two
minutes, participants performed a verbal distraction task. It is important to
underline that the subject did not know that experiment did not finish in this
first phase (Toth et al., 1992).
At the test phase, 30 fragmented drawings were presented (with their 8
levels). 15 of them were the same than in study phase (repetition perceptive
priming) and another 15 were new ones (to measure procedural learning).

Results and Discussion


Non-parametric tests were used for data analysis. Figure 11.1 shows the
significant statistic differences in RT (p<0,005) between groups. Young
adults identified pictures significantly faster than older adults in the three
conditions: Study Phase, Priming and Procedural Learning.
Young adults showed priming effect in the picture identification task. RT
difference between study phase and test phase was statistically significant
(p<0,001). A decline is seen in RT from 9910 ms. (towards the end of Fragment
5) to 6028 ms. (at the beginning of the 4th one), resulting a diminishing of 3828
ms. (that means a 38,6% of decrement). We also observed shorter RT at the test
phase in old adults (p<0,001). Picture identification of «already seen» pictures
declined from 11148 ms. (half of 6th fragment) to 9064 ms. (half of 5th
fragment). That means a RT decrease in 2084 ms. for this group (18,7%).
Young adults also showed a RT significant difference (p<0,001) between
study and test phases when analyzing procedural learning. There was a 875
ms. RT decrease between phases. This group recognized pictures at the end
of Level 5 at study phase (9910 ms.) and in middle Level 5 in test phase (9035
ms.). That means an 8,8% of decrement. Old adults also showed significant
difference (p<0,05) with a 302 ms. RT decrease (from 11148 ms. to 10846 ms.
that means a decrement of 2,7%).
PROCEDURAL LEARNING OF COGNITIVE SKILLS AND PRIMING EFFECTS... 231

16000 8th
FRAGMENT

14000 7th
FRAGMENT
Reaction Time (Miliseconds)

12000 6th
FRAGMENT

10000 5th
FRAGMENT

8000 4th
FRAGMENT

6000 3nd
FRAGMENT

4000 2nd
FRAGMENT

2000 1st
FRAGMENT

0
Study Phase PRIMING Study Phase PROCEDURAL
LEARNING

Young Adults Old Adults

FIGURE 11.1
Results in Picture Fragment Completion Task

SEMANTIC CATEGORIZATION TASK

Method
Participants
The participants were the same as in the previous experiment.

Materials and Procedure


Eighty nouns (from 5 to 8 letters) were chosen that belong to 4 different
semantic categories: 20 animals, 20 items of clothing, 20 professions and
20 tools. Specific software was programmed for stimuli presentation and
a 4-buttom keyboards was designed that maintained visual-spatial cor-
respondence with the screen in which words were presented.
We presented those four categories in each corner of the screen: animals,
tools, clothing and professions. Then, a noun was presented in the center of
the screen. Participants were told to classify each noun into one of the
categories by pushing the correct button.
The 80 words were classified so that 40 of them (10 of each category)
formed a trial that was presented 4 times (4 trials with 40 stimuli) in the
same intra-subject order, but randomized inter-subjects. Another 40 different
words (again 10 of each category) composed the fifth trial.
232 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Priming is assessed comparing trial 1 with trial 4 (repeated words). On


the other hand, procedural learning is measured comparing trial 1 with trial
5 (new words).

Results and Discussion

Non-parametric tests were used again. Figure 11.2 shows a RT significant


difference (p<0,001). Young adults’ RT were again faster than old adults’ ones
in every trial.

1500

1400
Reaction Time (Miliseconds)

1300

1200

1100

1000

900

800

700

600
Trial 1 Trial 2 Trial 3 Trial 4 Trial 5

Young Adults Old Adults

FIGURE 11.2
Results in Semantic Categorization Task

We found that both groups’ RT at trial 1 (933 ms. and 1377 ms,
respectively), are significantly longer (p<0,005) than RT at trial 4 or priming
test phase (706 ms. for young adults and 950 ms. for old adults). This
difference was significant too, even comparing RT at trial 1 with trial 2 (794
ms for one group and 1199 for the other). So, facilitation exists even after one
trial in both groups and this effect increases with practice along trials.
Procedural learning is evaluated comparing trial 1 with trial 5 (procedural
learning test phase). It also shows significant differences in both groups
(p<0,001). RT in young adults decrease (826 ms. in contrast with 993 ms. of
first trial) and RT in old adults does it too (1074 ms. in contrast with 1377
ms. in test phase).
PROCEDURAL LEARNING OF COGNITIVE SKILLS AND PRIMING EFFECTS... 233

GENERAL DISCUSSION AND CONCLUSIONS


Performance on implicit memory tasks was improved with practice in
both groups. On one hand, we found differences in performance between
study phase and these same «already processed stimuli» at test phase. On
the other hand, procedural learning is observed. Performance at test is
significantly improved after the study phase.
We can also confirm the generally accepted idea that a decrease in speed
of processing is shown in normal aging (Lezak, 1999). However, in recent
years it has been proposed that RT decrements relatives to ageing may reflect
the better use of controlled strategies in young adults (Carlesimo et al., 1998;
Cherry & St. Pierre, 1998; Drury et al., 2000; Kinoshita, 2001; Maki et al.,
1999).
The presence of facilitation effects and procedural learning in young
adults in the Picture Completion Task and in the Semantic Categorization
Task also confirm our preliminary hypotheses and other previous studies
(Hardy et al., 1996; Masters, 1992; Maxwell et al., 2000). The fact that these
phenomena are also conserved in our old adults group supports the idea that
implicit learning is preserved in normal aging (La Voie & Light, 1994;
Mitchell, 1993).
In recent years, there has been an increased interest on implicit learning
studies on brain damaged patients. In this way, Parkinson’s disease patients
preserve priming effects but show deficit when developing a procedural
learning (Abernethy & Coney, 1996; Heindel, Butters, & Salmon, 1988;
Heindel, Salmon, Shults, Walicke, & Butters, 1989; Salmon, Shimamura,
Butters, & Smith, 1988; Smith & Branscombe, 1988). These patients show an
opposite pattern to Alzheimer’s disease patients that characterize for de-
veloping procedural abilities relatively well, but showing very little priming
effects (Butters, Heindel, & Salmon, 1990; Corkin et al., 1986; Heindel et al.,
1989; Salmon et al., 1988; Shimamura, Salmon, Squire, & Butters, 1987). So,
these types of tasks are proposed in order to describe dissociations between
pathologies, to make more accurate differential diagnosis among them and
to program neuropsychological rehabilitations adapted to patients’
necessities.
In practice, those rehabilitation programs or neuropsychological training
should pay more attention to these implicit learning capacities as they are
generally preserved both in normal aging and in brain injury pathologies.
Kessels and de Haan (2003) have revised some applications of rehabilitation
techniques based on implicit memory finding some of them of great value.
However, preservation of these abilities has a negative aspect that should be
taken into account. Amnesic patients, in a trial and error situation, store
mistaken trials as well as correct ones. The deficit in the use of explicit
strategies to feedback on performance «contaminates» acquisition of new
procedures (Kessels & de Haan, 2003).
234 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

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12
PSYCHOLINGUISTIC MARKERS
OF COGNITIVE IMPAIRMENT
M.ª Teresa Martín Aragoneses*, Ramón López-Higes Sánchez*,
Sara Fernández Guinea*, David del Río Grande*
y Javier González Marqués*

INTRODUCTION

Working memory is considered as a limited-capacity temporary memory


system in which the information is simultaneously stored and manipulated
while performing a task (Baddeley, 1995). According to Baddeley´s model,
the structure of working memory is defined by three components: the central
executive, the articulatory loop and the visual-spatial scratch pad (Baddeley,
1986, 1990; Baddeley & Hitch, 1974; Gathercole & Baddeley, 1993). The
central executive is a system responsible for regulatory functions such as
attention to a task, action control, and problem solving; in addition, it
coordinates the activity of the two other components. The articulatory loop
and the visual-spatial scratch pad are slave systems specialized for verbal and
visual-spatial material, respectively, that support the operations of the
central executive maintaining short-term information availability when this
is overloaded. The articulatory loop consists of a phonological short-term
store and a subvocal rehearsal process. The phonological store holds
material in a phonological code from 1,5 to 2 seconds and it is sensitive to
the phonological similarity of the elements which have to be preserved. The
rehearsal process is conceived as a mechanism of active rehearsal, sensitive

* Departamento de Psicología Básica II (Procesos Cognitivos), Facultad de Psicología.


Universidad Complutense de Madrid.
238 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

to the simultaneous articulation and to the length of the words that have to
be retained, and also refreshes constantly decaying representations in the
phonological store. A new component, the episodic buffer, has recently been
separated from the central executive (Baddeley, 2000).
In sentence comprehension the working-memory function of storage
would associate with the maintenance of the partial and/or final products,
whereas the function of processing would relate to the syntactic analysis, the
thematic assignment and the comparison and integration of information.
Some researchers (e. g., Just & Carpenter, 1992) have argued that there is a
general verbal working memory system —single processing resource
theory—, whereas others suggest the possibility of specializations within
verbal working memory, with different subsystems for language processing
and for other verbally mediated cognitive functions —separate language
interpretation resource theory— (Caplan & Waters, 1999a,b). The last pro-
posal has introduced a distinction between two stages in sentence com-
prehension: a) interpretative processing, that would be all processes that
operate in assigning the syntactic structure of a sentence and using that
structure to determine the meaning of the sentence (recognizing words,
syntactic analysis and assigning thematic roles); b) post-interpretive
processing, that would have to see with the use of that information to
accomplish other tasks of general purpose such as reasoning, planning and
performing actions, or storing in long-term memory.
Some aspects of the sentences as whether constituents follow a standard,
canonical order o not (syntactic complexity) would have impact on
interpretive processing. However, others as the number of propositions that
a sentence contains (propositional density) would influence on post-
interpretive processing and would be more related to the task demands.
Commonly, age-related changes in sentence comprehension abilities are
attributable to decline in working memory capacity or, equivalently, in
«processing resources» (Juncos, 1998). On the other hand, different studies
have found evidence that older adults’ working memory span is significantly
lower than younger adults’ span (Kirasic, Allen, Dobson, & Binder, 1996;
Norman, Kemper, & Kynette, 1992; Martín Aragoneses, Fernández Guinea,
López-Higes, & del Río, 2004). Nevertheless, according to Caplan and Waters
observations, the effect of age on syntactic comprehension may not be
directly due to difficulties of elderly subjects in constructing syntactic
structures and extracting their meaning, but rather to difficulties in
performing some sort of operation on the material that they have
interpreted.

THE PPRESENT STUDY

The purpose of the present study was to examine sentence com-


prehension abilities of elderly participants and also to establish if there are
PSYCHOLINGUISTIC MARKERS OF COGNITIVE IMPAIRMENT 239

psycholinguistic markers of cognitive impairment. As noted in the intro-


duction, some researchers have claimed that the ability to structure sen-
tences syntactically is dependent upon a general purpose verbal working
memory system (Just & Carpenter, 1992). Thus, it is predicted that older
adults would be particularly sensitive to syntactic complexity on the ba-
sis of their well documented working memory decline. In contrast to
that prediction, other studies have found consistent and reliable effects
of the number of propositions in a sentence on a sentence-picture
matching task with the elderly and other populations with reduced
working memory capacity (Waters, Rochon & Caplan, 1998; Caplan &
Waters, 1999a, b).

Method

Participants

Twenty nine elderly participants living in a residence in Madrid


participated in the study. There were 26 females and 3 males. They spoke
Spanish as their mother tongue and had right hand lateralization. The
subjects did not have a history of any major medical, neurological, or
psychiatric illness. None of them suffered from a hearing loss or a visual
impairment such that their performance on the experimental task would
be affected. The mean age of the group was 72.55 (SD = 8.54). Overall level
of cognitive functioning was assessed by the Mini-Mental State Exam
(MMSE) (Folstein et al., 1975), the Global Impairment Scale (GDS) and the
Clinical Dementia Rating Scale (CDR). The mean scores for the group were
28.45 in the MMSE (SD = 3.98), 1.86 in the GDS (SD = 0.91) and 0.48 in
the CDR (SD = 0.45). Working memory span was assessed using a Spanish
version of the Reading Span Test (RST) (Daneman & Carpenter, 1980)
included in the ECCO battery (Exploración Cognitiva de la Comprensión
de Oraciones; Cognitive Assessment of Sentence Comprehension; López-
Higes, Del Río & Fernández, 2005). The mean RST score for the group was
2.58 (SD = 0.74).

Stimulus materials

Subjects' sentence comprehension was tested with the sentence-picture


matching procedure included in the ECCO test (Sentence Comprehension
subtest). This subtest assesses comprehension of the seventeen sentence
types shown in Table 12.1. These structures were chosen to represent a fairly
wide range of sentences in terms of their complexity.
240 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLE 12.1
Sentence types used in the Sentence Comprehension subtest
and their features

Number Number Canonical


Number
of propos. of themat. order of
of words
and verbs roles them. roles

Passives (PV) 7 1 2 no
Passives V-PP-NP (PPPNP) 7 1 2 yes
Passives V-NP-PP (PNPPP) 7 1 2 no
Truncated Passives - SV (TPSV) 4 1 2 no
Truncated Passives - VS (TPVS) 4 1 2 no
Dative Passives (PDAT) 9 1 3 no
Passivized Subj. Relative (SRP) 9 2 2 yes
Passivized Obj. Relative (ORP) 9 2 2 no
Actives (ACT) 5 1 2 yes
Non Canonical Actives (NCACT) 6 1 2 no
Dative (DAT) 7 1 3 yes
Subject Relative (SR) 8 2 2 yes
Object Relative (OR) 9 2 2 no
Relative Subject-Object (SOR) 10 2 4 no
Relative Object-Subject (OSR) 9 2 4 yes
Focalized Subject (FS) 8 1 2 yes
Focalized Object (FO) 8 1 2 no

Sentences were considered more complex if they contained a non-


canonical order of thematic roles. Sentences were also considered to be more
complex if they contained a larger number of thematic roles to be assigned
around a verb. Previous studies have shown that these aspects of sentence
form contribute additively to sentence complexity in several languages
(Hagiwara & Caplan, 1990). These sentences also differ in terms of their
number of propositions, allowing to test this effect.
A limited set of high frequency nouns (n=15; hombre, caballo, niña,
perro, abuelo, niño, gato, abuela, mujer, flor, pan, carta, comida, vaso, papel
[man, horse, girl, grandfather, boy, cat, grandmother, woman, flower, bread,
letter, food, glass, paper]) and adjectives (n=8; grande, alta/o, blanco/a,
negro, pequeño/a, bajo/a, moreno/a, rubio/a [big, tall, white, black, little,
short, dark-hair, blonde]) (Alameda & Cuetos, 1995) was used in creating
these stimulus sentences. Sixteen verbs were chosen on the basis of
PSYCHOLINGUISTIC MARKERS OF COGNITIVE IMPAIRMENT 241

picturability (empujar, golpear, adelantar, morder, perseguir, encerrar, sa-


ludar, acariciar, atacar, besar, coger, arrastrar, despertar, levantar, acostar,
dar [push, hit, pass, bite, chase, lock in, salute, caress, attack, kiss, take, pull,
awake, lift, put to bed, give]). A previous testing established that participants
recognized the words.
The stimulus sentences were all semantically reversible. Each target
sentence was matched with either a picture depicting the action mentioned
in the sentence (congruent), a lexical foil (a picture containing a different
action or object), or a syntactic foil (a picture with reversed thematic roles).
There were six sentences of each of the seventeen sentence types: two paired
with congruent pictures, another two paired with their corresponding lexical
foils and the last two paired with their syntactic foils. Given the design of the
materials a simple one picture verification procedure – that minimizes the
memory demands – were used to test comprehension.

Procedure

On the sentence-picture matching test each sentence-picture pair was


presented simultaneously at the computer screen and remained in full view
until the response (true or false) was given. Then, the next item appeared on
the screen. This procedure was repeated on each trial. The total set of items
(n=102) was divided in two blocks of 51 items each.

Cluster analysis of cases

First of all, the percentage of correct responses given by the participants


to congruent items and foils (lexical and syntactic) was obtained. Then a
hierarchical cluster analysis of cases (SPSS 11.5) were performed using as
variables the individual working memory span, and the percentages of
correct responses obtained for congruent items, lexical foils and syntactic
foils in the sentence comprehension subtest. In this analysis there was a group
of five participants (cluster 3) whose performance on the foils (lexical and
syntactic) was below the chance level. These subjects were excluded from the
study and the two remaining groups of subjects were analyzed in detail.
Table 12.2 shows the subject's background characteristics, working memory
span and global performance on the sentence comprehension subtest, as well
as their cluster membership.
242 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLE 12.2
Subject’s background characteristics

Parti-
Age Ed. MMSE GDS CDR WM PC PLF PSF Cluster
cipant

D.P.S. 73 5 30 absence healthy 3,50 91,18 67,65 76,47 1


of cognitive
impairment
E.D.M. 74 12 32 absence healthy 3,00 79,41 58,82 73,53 2
of cognitive
impairment
M.B. 68 5 30 absence healthy 2,50 79,41 50,00 58,82 2
of cognitive
impairment
J.P.V 68 17 31 absence healthy 4,50 97,06 76,47 88,24 1
of cognitive
impairment
M.T.A. 70 12 32 absence healthy 1,00 91,18 35,29 73,53 2
of cognitive
impairment
M.S.M. 84 5 25 mild mild 2,00 94,12 20,59 38,24 3
cognitive dementia
impairment
A.A.C 82 8 24 mild mild 2,50 79,41 79,41 76,47 1
cognitive dementia
impairment
T.P.A 70 12 32 absence healthy 3,00 88,24 61,76 85,29 2
of cognitive
impairment
J.R.M 68 5 29 minimal questionable 2,50 76,47 35,29 44,12 3
cognitive
impairment
C.G.R. 64 12 31 absence healthy 3,00 94,12 85,29 88,24 1
of cognitive
impairment
C.P.A. 63 12 31 absence healthy 2,50 85,29 82,35 67,65 1
of cognitive
impairment
F.G.S 61 12 28 minimal questionable 3,00 94,12 64,71 64,71 2
cognitive
impairment
A.S.S. 69 5 30 absence questionable 4,00 91,18 79,41 70,59 1
of cognitive
impairment
F.I.D 73 8 32 absence healthy 4,00 94,12 76,47 79,41 1
of cognitive
impairment
S.G.R 66 8 32 absence healthy 3,00 94,12 88,24 85,29 1
of cognitive
impairment
PSYCHOLINGUISTIC MARKERS OF COGNITIVE IMPAIRMENT 243

TABLE 12.2 (2nd part)


Subject’s background characteristics.

Parti-
Age Ed. MMSE GDS CDR WM PC PLF PSF Cluster
cipant

T.R.B. 65 8 31 absence healthy 2,50 97,06 44,12 70,59 2


of cognitive
impairment
E.R.F 61 8 29 minimal questionable 2,50 97,06 85,29 76,47 1
cognitive
impairment
A.H.H 75 5 30 minimal questionable 2,00 97,06 23,53 38,24 3
cognitive
impairment
J.G.S 83 5 21 mild mild 2,00 85,29 52,94 58,82 2
cognitive dementia
impairment
C.S.F 66 5 32 absence healthy 2,50 85,29 82,35 82,35 1
of cognitive
impairment
C.M. 62 5 31 absence healthy 2,50 70,59 67,65 70,59 1
of cognitive
impairment
C.G.C 82 5 30 minimal questionable 1,50 94,12 26,47 64,71 2
cognitive
impairment
J.T.S 83 5 20 mild mild 2,00 85,29 52,94 58,82 2
cognitive dementia
impairment
M.T.M. 84 5 25 mild mild 2,00 94,12 20,59 38,24 3
cognitive dementia
impairment
P.A.C 82 8 24 mild mild 2,50 79,41 79,41 76,47 1
cognitive dementia
impairment
S.L.S 83 5 20 mild mild 2,00 85,29 52,94 58,82 2
cognitive dementia
impairment
F.T.M. 84 5 25 mild mild 2,00 94,12 20,59 38,24 3
cognitive dementia
impairment
P.A.C 82 8 24 mild mild 2,50 79,41 79,41 76,47 1
cognitive dementia
impairment
C.V.M 59 12 34 mild mild 2,50 100 55,88 82,35 2
cognitive dementia
impairment

Note: working memory span and performance in the Sentence Comprehension subtest (Ed: Education in
years; MMSE: Mini-Mental State Exam; GDS: Global Deterioration Scale; CDR: Clinical Dementia
Rating; WM: working memory span; PC: percentage of success in congruent items; PLF: percentage of
success in lexical foils; PSF: percentage of success in syntactic foils).
244 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

The variables which contributes in a significant manner to the clas-


sification were —in this order— PLF [F(1, 22) = 61.40, p <.000], PSF [F(1, 22)
= 7.38, p <.007] and WM F(1, 22) = 3.49, p <.013]. No significant differences
were found between the two clusters or groups on Age, Education in years,
MMSE, GDS or CDR. Table 12.3 shows the descriptive statistics for each
group on the background characteristics and the variables used in cluster
analysis.

TABLE 12.3
Descriptive statistics of the two clusters of subjects used for the study

Cluster Age Ed. MMSE GDS CDR WM PC PLF PSF

1 Mean 70,08 8,38 29,31 1,54 ,308 3,04 87,55 79,18 78,05
SD 7,729 3,50 3,146 ,877 ,4349 ,72 8,33 6,17 6,53
n = 13

2 Mean 72,55 8,45 28,18 1,91 ,455 2,27 89,04 50,53 68,18
SD 9,092 3,50 5,269 ,944 ,4719 ,65 6,84 11,37 9,65
n = 11

Note: Ed.: Education in years; MMSE: Mini-Mental State Exam; GDS: Global Deterioration Scale; CDR:
Clinical Dementia Rating; WM: working memory span; PC: percentage of correct responses in
congruent items; PLF: percentage of correct responses in lexical foils; PSF: percentage of correct
responses in syntactic foils.

Syntactic complexity vs. number of propositions effects

Figure 12.1 shows subject’s performance on the sentence-picture


matching test. These data were analyzed in 2 (Group 1 vs. 2) x 17 (Sentence
Type) ANOVAs. There were significant main effects of Sentence Type [F(16,
7) = 86.194, p <.000] and Group [F(1, 22) = 27.256, p <.000], as well as a
significant interaction between Group and Sentence Type [F(16, 7) = 7.665, p
<.006]. As can be seen in Figure 1, the performance of the Group 2 was
poorer than that of the Group 1 on SRP, ORP, SR and OR (sentences with two
propositions).
A 3 (Item Type —congruent, lexical foil and syntactic foil—) x 2 (Group –
patients vs. Controls) ANOVA showed that there were significant main effects
of Item Type [F(2, 21) = 58.92, p <.000] and Group [F(1, 22) = 27.25, p <.000],
as well as a significant interaction between Group and Item Type [F(2, 21) =
19.50, p <.000]. Significant differences were found between groups for
syntactic foils [t(22) = 2.97, p <.007] and for lexical foils [t(22) = 7.83, p
<.000]. Comparisons between item types within the two groups revealed that
in the Group 1 there were significant differences between the congruent
items and the foils (lexical or syntactic) [t(12) = 3.71, p <.003; t(12) = 4.68,
PSYCHOLINGUISTIC MARKERS OF COGNITIVE IMPAIRMENT 245

Mean of correct responses

Custers
Clusters
3 1
2

2
1 3 5 7 9 11 13 15 17
2 4 6 8 10 12 14 16
Sentence type

FIGURE 12.1
Performance of the groups on the sentence-picture matching task

1: Passives; 2: Passives V-PP-NP; 3: Passives V-NP-PP; 4: Truncated passives –SV; 5: Truncated


passives –VS; 6: Dative passives; 7: Passivized subject relatives; 8: Passivized object
relatives; 9: Actives; 10: Non canonical actives; 11: Datives; 12: Subject relatives; 13: Object
relatives; 14: Relatives subject-object; 15: Relatives object-subject; 16: Focalized subject; 17:
Focalized object.

p <.001, respectively], whereas in the Group 2 all the comparisons reached


significance [PC-PLF: t(10) = 8.73, p <.000; PC-PSF: t(10) = 7.55, p <.000;
PLF-PSF: t(10) = –4.30, p <.002].
The Group x Sentence Type and Group x Item Type interactions were
analyzed across subject groups in order to determine whether subject's
performance was affected by the syntactic complexity or number of
propositions of a sentence. Comparisons of particular subsets of sentence
structures can be undertaken to test hypotheses concerning the effects of
syntactic complexity and number of propositions on sentence
comprehension.
The hypothesis that more syntactically complex structures are more
difficult can be tested by comparing performance on two subsets of
sentences which differ in terms of whether thematic roles are assigned
following a canonical order or not [(PPPNP + SRP + SR + OSR + FS + ACT)
vs. (PNPPP + ORP + OR + SOR + FO + PV)] but which included sentence
structures matched in a one-to-one fashion for number of words,
propositions, verbs and thematic roles. These comparisons were performed
246 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

making separated analyses by item type between subject groups. For con-
gruent items the comparison outlined above did not resulted in significant
differences. In the case of lexical foils there was a significant main effect of
Group [F (1, 22) = 55.428, p <.000]. Finally, when syntactic foils were
considered the analysis showed again significant main effect of Group [F (1,
22) = 35.123, p <.002].
Comparisons of sentence subsets which differ in terms of number of
propositions but which are matched (one to one) as closely as possible in
other respects provides information about the effect of the number of pro-
positions on subjects' performance [(PV + PPPNP + PNPPP + DAT + FS + FO)
vs. (SRP + ORP + SR + OR + SOR + OSR)]. As before, for congruent items the
comparison did not resulted in significant differences. In the case of lexical
foils there were a significant main effects of Number of Propositions [F (1, 22)
= 6.581, p <.018] and Group [F (1, 22) = 45.244, p <.000]. The interaction
Group x Number of Proposition only approaches significance [F (1, 22) =
4.304, p =.05]. The analysis showed for syntactic foils significant main effects
of Number of Proposition [F (1, 22) = 29.654, p <.000)] and Group [F (1, 22)
= 12.754, p <.002)]. In addition there was a significative interaction between
Group and Number of Propositions [F (1, 22) = 22.848, p <.000]. Figure 12.2
shows this interaction for syntactic foils.

DISCUSSION

The purpose of our study was to examine the sentence comprehension


abilities of elderly subjects. Cluster analysis showed that the sample could be
divided in two groups, matched for some background variables (age,
education in years, MMSE, GDS, CDR), that differ in their average working
memory span and in the pattern of performance on lexical and syntactic foils
in the subtest of Sentence Comprehension (SC) included in the ECCO test.
The overall performance of Group2 (lower working-memory span) in the
SC subtest has been poorer than that of the Group1 (higher span) on the
majority of sentence structures. This difference was due to the Group2's
performance on foils (lexical and syntactic). But there is a critical question
beyond these superficial results: Do the differences between groups depend
on syntactic complexity? The single processing resource theory predicts that
the ability to structure sentences syntactically is critically dependent upon a
general purpose verbal working memory system. Thus, Group2 would be
predicted to be particularly sensitive to syntactic complexity.
The results showed that there were no differential effects of syntactic
complexity using a sentence-picture verification task which minimizes
memory, visual or inferential demands. Instead of syntactic complexity ef-
fects, we have found that the differences between groups depended on the
number of propositions in a sentence, and also that this effect is mainly
PSYCHOLINGUISTIC MARKERS OF COGNITIVE IMPAIRMENT 247

10

Mean of correct responses

Custer
Clusters
6 1

5
1 2
Number of propositions in a sentence

FIGURE 12.2
Mean of correct responses in each group/cluster for one proposition
and two propositions in a sentence

accounted for by syntactic foils. For two proposition sentences, a separated


search and comparison of information is required for each proposition, and
thus require more processing than sentences with one proposition. We
observed the effect of number of propositions on syntactic foils, that is, in the
items that require an analysis of the propositional content of the sentence to
answer correctly. Thus, it seems that this effect arises at a stage of processing
that is separate from that at which a sentence is interpreted, probably in
some sort of checking process (Waters, Rochon & Caplan, 1998). Participants
in Group2 have an impairment in their abilities to use the information
extracted from the sentence to match the meaning of a sentence to a picture,
while their syntactic competence remains relatively preserved.
These results call into question some proposals for a general purpose
verbal working memory system and its role in syntactic analysis (Just &
Carpenter, 1992). We have found that subjects that differ in terms of working
memory capacity showed differential sensibility to a factor that affect a stage
of processing related to the use of information, but did not differ in their
ability to understand syntactically complex sentences.
Other important question that has been suggested (Roberts & Gibson,
2002) is that Reading Span requires the coordination of storage and pro-
cessing, which is a function of the central executive. The central executive is
used for syntactic and semantic processing and for storing the intermediate
248 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

and final products of such processing during performance of post-


interpretative task such as answering questions, verifying the truth of
statements, and reasoning from given propositions (Gathercole & Baddeley,
1993). Thus, the working-memory span would be strongly related with post-
interpretative processes like the Sentence Comprehension subtest require
(controlled, conscious language processing). In that sense, the performance
on syntactic foils included in the SC subtest could be considered as a
psycholinguistic marker of cognitive impairment.

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PART III
MEMORY AND DEMENTIA
13
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS
Y ENFERMOS DE ALZHEIMER
Julia Mayas*, José M. Reales*, Montserrat González*
y Soledad Ballesteros*

INTRODUCCIÓN

Los adultos jóvenes actúan mejor que los mayores en tareas de memoria
episódica, especialmente cuando se evalúa este tipo de memoria utilizando
pruebas de recuerdo libre. La memoria episódica constituye uno de los prin-
cipales procesos cognitivos que se ven alterados durante el proceso de enve-
jecimiento normal. En el envejecimiento patológico, como ocurre en la enfer-
medad de Alzheimer (EA) los cambios que se observan ya desde las primeras
etapas de la enfermedad son mucho mayores si comparamos su actuación
con la de las personas que envejecen normalmente. Puede afirmarse, por
tanto, que los déficits de memoria constituyen un rasgo común en la EA (Sal-
mon y Fennema-Notestine, 2004).
La mayor parte de las investigaciones que han estudiado el funciona-
miento de la memoria episódica en estos enfermos han utilizado tareas que
exigen aprendizaje, retención y recuperación consciente y explícita de nueva
información. La situación ha cambiado durante los últimos años y un núme-
ro creciente de investigadores se han sentido atraídos por el estudio de la
forma como estos pacientes con demencia son capaces de almacenar y recu-
perar información de una manera inconsciente o no voluntaria a partir de la
memoria implícita. Con este fin, se han utilizado una amplia variedad de
tareas diseñadas para evaluar la memoria de manera incidental, sin requerir

* Instituto de Investigación de la UNED (CEEN). Universidad Nacional de Educación a


Distancia, Madrid (España).
254 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

al observador la recuperación consciente de la información previamente pre-


sentada. La actuación en este tipo de tareas se evalúa a través de la mejor
actuación con estímulos presentados (estímulos antiguos presentados duran-
te la fase de codificación) que con estímulos nuevos que se añaden en la fase
de prueba de memoria. Este fenómeno se conoce como priming perceptivo
porque se produce como consecuencia de la exposición previa a ciertos estí-
mulos. Para una revisión, ver Ballesteros (2004).
Los estudios que han utilizado tareas de memoria implícita y explícita
para evaluar la memoria han mostrado que no todos los tipos de memoria se
encuentran igualmente deteriorados en la EA. Mientras existe un acuerdo
generalizado en admitir la existencia de un deterioro de la memoria episódi-
ca (memoria declarativa, consciente, explícita), los resultados no son tan cla-
ros cuando nos referimos a la memoria implícita. Aunque la mayoría de los
estudios realizados sugieren que la memoria implícita (memoria no declara-
tiva, inconsciente, no voluntaria) se mantiene, al menos en las primeras fases
de la enfermedad, otros trabajos han encontrado una disminución en estos
pacientes cuando se compara su actuación con la de mayores sanos, aunque
siempre menor que el observado en la memoria explícita (para una revisión,
ver Fleishman y Gabrieli, 1998). El interés actual en el estudio del fenómeno
del priming perceptivo en pacientes de Alzheimer proviene de la evidencia
neuropsicológica de que ambos tipos de memoria, la explícita y la implícita,
parece que dependen de sistemas neurales diferentes. Este tipo de estudios
son importantes porque sirven para aclarar los patrones de habilidades pre-
servadas y no preservadas, asociados con la patología específica de la enfer-
medad, y pueden proporcionar información valiosa sobre la localización de
los distintos sistemas de memoria en el cerebro.
En este capítulo revisaremos alguno de los trabajos recientes sobre priming
perceptivo y el interés de los resultados obtenidos para la comprensión de
la neuropsicología de la memoria implícita. En la segunda parte del capí-
tulo comentaremos los resultados de un estudio reciente realizado en nues-
tro laboratorio sobre priming visual en el que han participado tres grupos,
un grupo de adultos jóvenes, un grupo de pacientes de Alzheimer y un
grupo de mayores controles sanos. Finalmente, discutiremos las implica-
ciones teóricas de los resultados obtenidos desde enfoques neuropsicológi-
cos recientes.

MEMORIA IMPLÍCITA Y PRIMING

La memoria implícita es un tipo de memoria a largo plazo que está for-


mada por un conjunto de mecanismos de aprendizaje que se adquieren y se
recuperan de forma no intencional. Los psicólogos cognitivos se han centrado
en el estudio de la memoria implícita porque la consideran una memoria de
características muy peculiares. Se ha comprobado que es resistente al olvido
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFERMOS DE ALZHEIMER 255

que tanto afecta a la memoria explícita y se mantiene constante a lo largo del


ciclo vital cuando empieza a apreciarse el declive de otros tipos de memoria.
La memoria implícita se evalúa a través de una amplia variedad de tareas
implícitas, en lugar de hacerlo mediante las clásicas pruebas de recuerdo y de
reconocimiento, características de la evaluación de la memoria explícita.
La existencia de memoria implícita se infiere a partir del priming de repe-
tición que se refiere a un cambio en el procesamiento de los estímulos (pala-
bras, imágenes, objetos, sonidos, etc.) debido a la exposición previa a esos
mismos estímulos o a estímulos relacionados. En un experimento típico, se
presenta a los participantes una serie de estímulos en la fase de estudio. Des-
pués de un tiempo, que puede ir desde segundos a horas o días, se vuelven a
presentar esos mismos estímulos, o alguna forma degradada de los mismos,
entremezclados de forma aleatoria con estímulos nuevos. La facilitación pro-
ducida (en términos de una mayor precisión o velocidad de respuesta) por el
procesamiento inicial de los estímulos «antiguos» en comparación con los
«nuevos» se conoce como priming perceptivo y evidencia que existe memo-
ria implícita.

PRIMING PERCEPTIVO Y PRIMING CONCEPTUAL:


DISOCIACIONES EXPERIMENTALES

En la literatura sobre el tema se distingue entre dos tipos de priming, el


priming perceptivo, que refleja el procesamiento previo de la forma del estí-
mulo, y el priming conceptual, que refleja el procesamiento previo del signi-
ficado del estímulo. El priming perceptivo ocurre en las distintas modalida-
des perceptivas (visual, táctil, auditiva, e incluso olfativa, como hemos
encontrado en un estudio reciente de nuestro laboratorio, todavía no publi-
cado). Esta forma de priming es máxima cuando en la fase de estudio y en la
fase de prueba de memoria los estímulos presentados son perceptivamente
idénticos. A diferencia del priming perceptivo, el priming conceptual es
máximo cuando el procesamiento durante la fase de estudio favorece el aná-
lisis y el procesamiento semántico del significado de los estímulos, y reduci-
do cuando el procesamiento durante la fase de estudio es superficial o estruc-
tural, disminuyendo, por tanto, el análisis semántico. El priming conceptual
no suele verse afectado por la variación en la forma perceptiva de los estí-
mulos entre la fase de estudio y la fase de prueba de memoria. Aunque algu-
nas tareas de priming están bien caracterizadas como de naturaleza predo-
minantemente perceptiva o conceptual, existen otras tareas difíciles de
caracterizar.
El priming perceptivo (de repetición) se ha disociado experimentalmente
de la memoria declarativa por dos tipos de evidencias. El primer tipo de evi-
dencia es que los enfermos amnésicos, con un deterioro severo de su memo-
ria episódica, que presentan lesiones bien localizadas en el lóbulo temporal
256 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

medio, exhiben magnitudes normales de priming en tareas de memoria


implícita tales como la identificación de palabras, la compleción de raíces de
palabras, la compleción de fragmentos de palabra o la denominación de imá-
genes, entre otras (Warrigton, y Weiskrantz, 1968). El segundo tipo de evi-
dencia se refiere a que las disociaciones entre esas formas de priming y la
memoria declarativa se han observado también en adultos jóvenes, personas
mayores sanas y en enfermos de Alzheimer (Gabrieli, 1998; Fleischman y
Gabrieli, 1998).
Las áreas cerebrales implicadas en las tareas de memoria explícita e
implícita son diferentes. Mientras que el sistema temporal medio sería el res-
ponsable del funcionamiento de la memoria explícita, la memoria implícita
dependería de áreas neocorticales. El priming perceptivo parece que depen-
de de la integridad de regiones corticales específicas de la modalidad per-
ceptiva a la que se presentan los estímulos. Sin embargo, estudios recientes
han sugerido una organización metamodal. Por el contrario, el priming con-
ceptual estaría mediado por las áreas amodales del lenguaje. Una fuente de
evidencia de la distinción priming perceptivo/priming conceptual proviene de
los resultados de estudios realizados con EA. La actuación de estos pacien-
tes en tareas de priming conceptual está severamente reducida mientras que
el priming perceptivo se mantiene generalmente intacto (Monti et al., 1996).
Este patrón de deterioro del priming conceptual junto a un priming percepti-
vo intacto se ha interpretado en función de las características neuropsicoló-
gicas de la EA.
Los estudios con imágenes cerebrales in vivo y estudios post mortem con
EA (Jack et al., 1999) han encontrado daños sustanciales en las áreas de aso-
ciación de los lóbulos frontales, parietales y temporales mientras que la cor-
teza visual primaria, somatosensorial, auditiva y motora, además de los gan-
glios basales y el cerebelo se mantienen relativamente conservados. El man-
tenimiento de estas zonas cerebrales explica la buena actuación de los EA en
tareas motoras como el rotor de prosecución y el trazado en espejo. La con-
servación de las cortezas específicas de la modalidad y el deterioro de las cor-
tezas de asociación, darían cuenta del patrón de resultados encontrados.
Otros datos más directos señalan que el priming perceptivo está mediado por
la corteza específica de la modalidad, provienen de pacientes con lesiones
occipitales-derechas que muestran una ausencia de priming en tareas de
identificación visual de palabras. (Fleishman y Gabrieli, 1998).
En definitiva, los estudios recientes realizados con técnicas de neuroi-
mágenes cerebrales indican que hay distintas áreas corticales implicadas en
el priming conceptual y en el perceptivo. Mientras que el priming perceptivo
encontrado en tareas de compleción de raíces de palabras parece que está
asociado con actividad reducida en relación a la línea base, en regiones bila-
terales occipito-temporales, el priming en tareas conceptuales está asociado
con la actividad reducida en el neocortex frontal izquierdo en tareas que
requieren decisiones sobre el carácter abstracto/concreto de las palabras,
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFERMOS DE ALZHEIMER 257

generación de verbos a partir de nombres y generación de palabras relacio-


nadas semánticamente (Gabrieli, 1998).
La mayoría de los estudios sobre el estado del priming en el envejeci-
miento sano y en la EA han mostrado que la memoria implícita se mantiene
con la edad avanzada e incluso en las primeras etapas de la EA. Fleishman y
Gabrieli (1998) hicieron una revisión de un amplio número de trabajos sobre
el priming tanto en el envejecimiento como en la EA. Estos autores encon-
traron que en el 65% de los experimentos estudiados hubo priming percepti-
vo intacto en la EA, aunque de ellos, un 35% mostraron al menos una reduc-
ción del 10% comparado con los ancianos controles. Esta variabilidad se ha
intentado explicar atendiendo a distintas hipótesis que aisladamente no lo
logran explicar los resultados encontrados en los diferentes estudios.
Una de las más importantes a la que hemos apelado anteriormente, hace
referencia a la distinción perceptivo/conceptual entre pruebas perceptivas, en
la que los enfermos de Alzheimer mostrarían priming en las pruebas percep-
tivas (denominación de dibujos, identificación de palabras, etc.) pero no en
las pruebas conceptuales (asociación de palabras, generación de ejemplares
de categorías, etc.).
Otra hipótesis que ha tomado fuerza en estos últimos años haría una dis-
tinción entre tareas de identificación (en las que se instruye a los participan-
tes a identificar el estímulo presentado, involucrando esta identificación el
análisis de la forma o el significado) y las tareas de producción (en la que los
participantes son instruidos para usar una señal presentada con el fin de guiar
la recuperación de una respuesta). Estas últimas tareas no pueden ser reali-
zadas por una mera identificación de la señal y serían deficietarias en los EA.
Una tercera hipótesis, la hiperespecificidad del procesamiento, intenta
explicar los resultados obtenidos haciendo referencia a que las pruebas de
memoria implícita utilizadas en estos estudios son poco sensibles para detec-
tar las posibles diferencias existentes entre la actuación de los ancianos nor-
males y los EA. Esto puede ser debido a que la tarea en cuestión resulte
demasiado sencilla y no permita obtener una graduación en la medida de la
facilitación perceptiva. Por ejemplo, cuando se aumenta la sensibilidad de la
tarea ampliando el número de fragmentaciones en una tarea de compleción
de fragmentos de dibujos, los EA muestran menos priming que los controles,
y por el contrario estos pacientes mostraron un priming normal cuando los
efectos del priming fueron pequeños (Norton, y Ostergaard, 2001).
Son muchos los trabajos experimentales que han mostrado la existencia de
priming perceptivo intacto no sólo en el envejecimiento sano, sino también en
las primeras etapas de la EA en la modalidad visual (e. i., Arroyo-Anllo,
Ingrand, Neau, y Gil, 2004; Ergis, Van der Linden y Deweer, 1995; Fleischman
y Gabrieli, 1998; Saffran, Coslett y Keener, 2003; etc.). De la misma forma, los
resultados obtenidos a partir de otras modalidades perceptivas, como la audi-
tiva (Pilotti, y Beyer, 2002; Varfaellie, Keane y Johnson, 2000) y la modalidad
háptica (Ballesteros y Reales, 2004), han llegado a resultados comparables.
258 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

A pesar de que los primeros estudios sugerían el carácter superespecífico


del priming perceptivo, en los últimos años se han realizado algunos estudios
intermodales visión/tacto (Easton, Srinivas, y Greene, 1997; Reales y Balles-
teros, 1999) y visión/audición (Greene, Easton, y LaShell, 2001) con adultos
jóvenes que no han apoyado la especificidad del priming. Estos estudios han
mostrado que existe transferencia entre las distintas modalidades sensoria-
les. Reales y Ballesteros (1999) encontraron una facilitación similar cuando
se cambio la modalidad de la presentación de los estímulos (objetos familia-
res) de la fase de estudio a la fase de prueba (condiciones intermodales:
visión/tacto; tacto/visión) que cuando los estímulos se presentaron en las dos
fases del experimento en la misma modalidad (condiciones intramodales:
tacto/tacto; visión/visión). Estos resultados sugieren que el priming no es
específico de la modalidad perceptiva a la que se presentan los estímulos,
como se había propuesto, sino que descripciones estructurales semejantes de
los estímulos median el priming de los objetos en los sistemas visual y hápti-
co. En una serie de estudios más recientes de nuestro laboratorio hemos
extendido estos resultados a los mayores encontrando facilitación intermo-
dal completa y similar a la encontrada en los jóvenes, no solo entre visión y
tacto, sino también entre audición y visión (Ballesteros, Reales, Mayas, Gon-
zález, y García, 2005).
El priming léxico y el semántico reflejarían cambios en las áreas de aso-
ciación de los lóbulos frontales y temporales. Es decir, el priming de repeti-
ción en un dominio dado parece reflejar cambios inducidos por la experien-
cia en las mismas redes neurales que sirven el procesamiento inicial en aquel
dominio. Esos cambios facilitan o sesgan el subsiguiente reprocesamiento
del estímulo. El incremento en la eficiencia del procesamiento disminuiría
las demandas computacionales y así conduciría a las activaciones reducidas
relacionadas con las condiciones de línea base. El priming de repetición, y el
área cortical revelarían cómo la experiencia constante pone a punto la repre-
sentación del conocimiento perceptivo y conceptual (Gabrieli et al., 1999).
La hipótesis de la identificación / producción propuesta por Gabrieli y
colaboradores explicaría algunos de los resultados obtenidos en tareas en la
que los mismos pacientes mostraron priming intacto en tareas que requerían
en la fase de prueba la identificación de una respuesta; priming deteriorado
en las mismas tareas que requerían en la fase de prueba la producción de una
respuesta (Gabrieli et al., 1999).

LA ENFERMEDAD DE ALZHEIMER

La enfermedad de Alzheimer constituye una de las principales enferme-


dades neurodegenerativas que afectan a las células nerviosas del cerebro.
Está englobada dentro de las demencias de tipo cortical y representa alrede-
dor del 50% del total de las demencias seniles. Se presenta especialmente a
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFERMOS DE ALZHEIMER 259

partir de los 65 años de edad con heterogeneidad clínica y evolutiva. La pato-


logía de la enfermedad de Alzheimer presenta alteraciones neurológicas, cog-
nitivas y motoras. A nivel celular, se caracteriza por la presencia de ovillos
neurofibrilares intraneuronales, placas seniles amiloides de tipo neurítico
hipocampo-neocorticales. La corteza cerebral se atrofia y encoge, y se pro-
duce la pérdida gradual de neuronas de los núcleos basales cuyo neuro-
transmisor es la acetilcolina con prolongaciones que llegan hasta la corteza
cerebral.
El diagnóstico seguro de la enfermedad sólo puede realizarse después de
la muerte del paciente. La etiología de la enfermedad es multifactorial aun-
que está claro que el envejecimiento constituye posiblemente el mayor factor
de riesgo. Sin embargo, su causa sigue siendo aún desconocida.
Desde el punto de vista cognitivo, la enfermedad de Alzheimer produce
fallos de memoria, alteraciones en la capacidad de abstracción y planifica-
ción, alteraciones en lenguaje y alteraciones apractagnósicas, para llegar
desde el punto de vista cognitivo al conocido cuadro de las «Cuatro aes» que
definen el cuadro de la enfermedad, la amnesia, la afasia, la apraxia y la
agnosia. También se producen alteraciones conductuales, del pensamiento y
la percepción (ideas delirantes, alucinaciones), así como en la afectividad
(generalmente depresión, manía, ansiedad) y en el comportamiento o perso-
nalidad del enfermo (agitación, agresividad, desinhibición). De hecho, mu-
chas veces se consulta al especialista por problemas conductuales, más que
por problemas cognitivos, debido al hecho demasiado extendido de asociar
las patologías cognitivas al envejecimiento.
La afectación de las funciones motoras producirían bradicinesia (enlen-
tecimiento o pobreza de movimientos), rigidez e incluso mioclonías (con-
tracciones bruscas o espasmos de un fascículo muscular, un músculo o de un
grupo de músculos determinando). Todas estas alteraciones interfieren con
el estado funcional del paciente en sus actividades, lo que lo distingue de un
deterioro cognitivo ligero, comenzando por problemas en las actividades ins-
trumentales, para acabar en un estado total de dependencia para las activi-
dades básicas de la vida diaria (aseo, alimentación, vestido, etc.). La dura-
ción de la enfermedad oscila entre los 5 y 15 años a partir del inicio de los
síntomas (Serrano, 1998) habiendo muchas diferencias individuales.
El diagnóstico en vida se realiza mediante pruebas neuropsicológicas
aplicadas longitudinalmente a lo largo de la enfermedad y está basado en la
exclusión, dependiendo su seguridad de la certeza con la que se hayan podi-
do excluir otras enfermedades. Se utilizan principalmente los criterios pro-
puestos por el grupo NINCDS-ADRDA que sirven de guía en el diagnóstico
de la Enfermedad de Alzheimer Probable, Posible y Definitiva. El tratamien-
to de la enfermedad se basa actualmente en un enfoque multidisciplinar, con
la utilización de terapias farmacológicas (para manejar los síntomas cogniti-
vos y conductuales) y no farmacológicas como las terapias de rehabilitación
cognitiva (ver Ballesteros y miembros de la UMAN, 2002).
260 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

La enfermedad de Alzheimer es un tipo de demencia cuyos síntomas ini-


ciales empiezan a aparecer en la memoria episódica, aunque conforme avan-
za la enfermedad las pérdidas aparecen en los distintos tipos de memoria y
funciones cognitivas, por lo que es bastante apropiado estudiar el deterioro
que padecen estos pacientes en algo tan básico y necesario como es la memo-
ria. Estos pacientes terminan olvidando quienes son las personas que les
rodean, y lo que es más triste aún, olvidan quienes son ellos mismos.

MEMORIA IMPLÍCITA, ENVEJECIMIENTO Y ENFERMEDAD


DE ALZHEIMER

La memoria es uno de los procesos cognitivos en los que se produce


un declive durante el proceso de envejecimiento. Sin embargo, existe una
gran diferencia entre la pérdida de memoria asociada a la edad y la que
se da como consecuencia de la demencia tipo Alzheimer. La edad no influ-
ye de la misma forma en los distintos tipos de memoria (Mitchell, 1989).
En el proceso de envejecimiento existe una disminución en la actuación
en tareas de memoria episódica (explícita). Sin embargo, esta disminución
no aparece en las pruebas de memoria implícita (Schacter, 1994). Pare-
ce que la memoria implícita de las personas mayores no se deteriora co-
mo lo hace la explicita. Sin embargo, la evidencia de estos estudios no es
siempre tan concluyente (Schacter, Alpert, Savage, Rauch, y Albert, 1996;
Light, 1991).
A continuación vamos a comentar los resultados de un estudio que tuvo
como objetivo comprobar la existencia de memoria implícita a través de una
prueba de identificación de dibujos en mayores sanos y en enfermos de Alz-
heimer. De acuerdo con la hipótesis identificación/generación (Gabrieli,
1998), deberíamos encontrar priming de repetición intacto en ambos grupos
ya que la tarea de memoria implícita utilizada para evaluar este tipo de
memoria consiste en una tarea de denominación perceptiva. El estudio se
realizó en la modalidad visual y en el mismo participaron tres grupos: jóve-
nes-adultos, mayores sanos (grupo control) y enfermos de Alzheimer. La
prueba de denominación de dibujos se ha utilizada bastante en adultos jóve-
nes para medir el priming de repetición en la modalidad visual y su disocia-
ción de la memoria declarativa (Mitchell y Brown, 1988).
En el estudio se utilizaron 120 dibujos de objetos familiares lineales
seleccionados a partir de las normas de Snodgrass y Vanderwart (1980). Es-
tos dibujos correspondieron a objetos de varias categorías básicas (vegetales,
animales, herramientas, objetos de aseo personal). La Figura 13.1 muestra
algunos de estos dibujos.
Sesenta estímulos se presentaron en la fase de estudio y otros sesenta se
añadieron a los anteriores en la fase de prueba de memoria. El experimento
comenzó con la fase de estudio en la que los observadores denominaron los
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFERMOS DE ALZHEIMER 261

FIGURA 13.1
Ejemplos de los estímulos utilizados en la tarea de denominación rápida
de dibujos
(A partir de Snodgrass and Vanderwart, 1980).

dibujos lo más rápidamente posible. Después de un tiempo de relleno ocu-


pado en la realización de una tarea distractora, los participantes realizaron
de una manera incidental la tarea de memoria implícita que consistió de
nuevo en nombrar el dibujo que aparecía en la pantalla del ordenador lo
antes posible dibujos antiguos y nuevos presentados en un orden al azar,
diferente para cada participante.
La principal variable fue el tiempo de reacción correspondiente a las res-
puestas correctas pero también se registraron los errores. El tiempo de reac-
ción correspondiente a cada ensayo se registró desde el momento en que
aparecía el dibujo en el centro de la pantalla del ordenador hasta la emisión
de la respuesta a través de una llave vocal. El experimentador después de
262 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

cada ensayo, registraba la respuesta para posteriormente valorar si era


correcta o incorrecta. El priming se calculó como la diferencia en la actua-
ción con los estímulos antiguos frente a los nuevos.
La Tabla 13.1 muestra los tiempos de reacción medios obtenidos en la
tarea de denominación rápida de dibujos para los estímulos estudiados y no
estudiados, en función del grupo de participantes (AD, mayores y adultos).
Como puede apreciarse, los tres grupos nombraron más rápidamente los
estímulos estudiados que los no estudiados, lo que indica la existencia de pri-
ming. Pero lo más importante es que aunque los jóvenes nombraron los dibu-
jos más rápidamente que los mayores y los EA, la facilitación fue semejante
en los tres grupos. Es decir, se encontró un priming significativo en jóvenes y
mayores similar mientras que no resultó significativa la interacción grupo
por condición de estudio, indicando que la facilitación perceptiva fue simi-
lar en los tres grupos. Estos mismos resultados se repitieron cuando se ana-
lizaron los errores. Aunque los EA tuvieron más errores que los mayores
sanos y los jóvenes, en todos los grupos el número de errores fue significati-
vamente menor para los estímulos antiguos (presentados durante la fase de
codificación estimular) que para los nuevos (los estímulos añadidos en la
prueba de memoria implícita de denominación rápida de objetos. Estos
resultados mostraron que tanto la precisión en la tarea como la velocidad de
su ejecución fue superior para los objetos presentados visualmente durante
la fase de estudio comparado con los objetos nuevos añadidos en la fase de
prueba de memoria.

TABLA 13.1
Tiempos de reacción medios en milisegundos y puntuaciones
de priming en función del grupo (adultos jóvenes, mayores sanos
y enfermos de Alzheimer) para estímulos estudiados y no estudiados

Error N.º de Error


Grupo Estudio TR (ms)
Típico errores Típico

Estudiado 768.689 51.181 0.958 0.530


Adultos No estudiado 882.617 93.994 1.500 0.608
Priming 113.981

Estudiado 907.348 62.683 0.813 0.649


Mayores sanos No estudiado 1.069.390 115.119 1.750 0.745
Priming 162.042

Estudiado 1.406.236 62.683 8.250 0.649


Alzheimer No estudiado 1.820.301 115.119 9.000 0.745
Priming 414.065
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFERMOS DE ALZHEIMER 263

Los resultados obtenidos en este estudio confirman la existencia de


memoria implícita intacta evaluada a través del priming perceptivo encon-
trado en los pacientes de Alzheimer utilizando dibujos familiares y una tarea
de denominación rápida que requiere la identificación de los estímulos
(Gabrieli et al., 1999). El priming encontrado en el grupo de los pacientes fue
similar al obtenido tanto por los adultos jóvenes como por los mayores
sanos. Estos resultados son congruentes con los resultados de otros trabajos
realizados en la modalidad visual que han encontrado priming intacto en
sujetos mayores y primeras etapas de la enfermedad de Alzheimer (Fleis-
chman et al., 1997; Carlesimo et al., 1999). Aunque los EA necesitan más
tiempo que los otros dos grupos para denominar los dibujos, la memoria
implícita es similar.
De los resultados de este estudio pueden extraerse varias conclusiones.
En primer lugar, los pacientes de Alzheimer muestran priming perceptivo
intacto en una tarea de denominación rápida de dibujos presentados visual-
mente. Este efecto fue similar en los tres grupos, adultos, mayores sanos y
enfermos de Alzheimer.
En segundo lugar, los enfermos de Alzheimer son mucho más lentos y
cometen más errores que los mayores sanos y los jóvenes. Estos resultados
son congruentes con la hipótesis de la identificación/generación según la
cual, los EA obtendrían priming en tareas que requieran la identificación de
estímulos
En tercer lugar, la revisión de la literatura permite concluir que exis-
tencia de priming perceptivo conservado en la vejez y en la enfermedad de
Alzheimer no ocurre solamente en la modalidad visual. Estudios recientes
han mostrado priming perceptivo preservado en EA para estímulos presen-
tados a otras modalidades perceptivas. Así, por ejemplo, un estudio reali-
zado en la modalidad auditiva por Verfaellie et al. (2000) ha mostrado la
existencia de priming perceptivo auditivo intacto en EA. En este estudio,
los investigadores presentaron durante la fase de estudio palabras pronun-
ciadas oralmente. Después, en la fase de prueba se presentaron palabras
antiguas y nuevas degradadas y se comprobó que los participantes (pacien-
tes y normales controles) identificaron más rápidamente las palabras pre-
sentadas previamente que las nuevas, mostrando una facilitación percepti-
va semejante en ambos grupos. Además, el priming auditivo se mantuvo
con la misma intensidad en los EA y controles sanos incluso cuando la
tarea realizada en la fase de estudio fue diferente a la realizada en la fase
de prueba. En caso supuso la codificación profunda de las palabras res-
pondiendo a ciertas preguntas y en otro, la codificación superficial repi-
tiendo las palabras simplemente.
264 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

¿ES EL CEREBRO MULTIMODAL? UNA APROXIMACIÓN


DESDE LA NEUROCIENCIA

Tanto los estudios con lesiones como los que han utilizado imágenes
cerebrales proporcionan una fuente de evidencia de que las diferentes for-
mas de priming reflejan procesos específicos de la plasticidad en regiones
neocorticales distintas. Esto daría lugar a la hipótesis de que el priming audi-
tivo y el priming háptico estarían mediados por cambios en el neocortex
auditivo y somatosensorial, respectivamente. Sin embargo, estudios recien-
tes con neuroimágenes sugieren que muchas zonas del cerebro no están tan
especializadas como antes se había pensado y que hay áreas cerebrales que
no están diseñadas para responder a una sola modalidad sensorial. Aunque
existen pocas dudas de que hay áreas corticales primarias especializadas,
durante los últimos años ha surgido una posición sumamente interesante
que resalta la idea de que existen regiones cerebrales multimodales (James et
al., 2006; Pascual-Leone et al., 2006; Sathian & Prather, 2006).
Estudios recientes que han utilizado la técnica de las imágenes cerebra-
les (James et al., 2002) y nuevos resultados conductuales obtenidos con
mayores sanos y enfermos de Alzheimer han proporcionado resultados con-
vergentes a favor de la implicación de ciertas zonas de la corteza estriada en
el procesamiento de los estímulos presentados no solo visualmente sino tam-
bién a través del tacto (Ballesteros & Reales, 2004; 2006).
En distintos laboratorios se han encontrado resultados convergentes uti-
lizando imágenes cerebrales que muestran activación en el área occipital
lateral (LOC) durante la identificación de objetos a través del tacto y de la
visión (James et al., 2002). Esto significa que áreas cerebrales que hasta
ahora se pensaba que estaban únicamente relacionadas con el procesamien-
to de la información visual, se activan también durante el procesamiento
háptico de los mismos estímulos.
Estos resultados hacen pensar que es posible que existan otras zonas
cerebrales multisensoriales y que la demostración de que el LOC es un área
bimodal implicada no solo en el procesamiento visual de objetos sino tam-
bién en su procesamiento a través del tacto puede constituir solo el primer
paso hacia la aceptación de que lo que hasta ahora se ha contemplado exclu-
sivamente como corteza «visual» sea realmente multimodal (James et al.,
2006).
En el mismo sentido, Pascual-Leone y colaboradores (2006) señalan que
existen conexiones táctiles y auditivas con la corteza occipital. Esto significa
que la corteza primaria visual es multimodal y posiblemente sea capaz de
realizar distintas funciones en lugar de procesar la información proporcio-
nada por modalidades sensoriales específicas.
PRIMING VISUAL EN ADULTOS, MAYORES SANOS Y ENFERMOS DE ALZHEIMER 265

RESULTADOS CONDUCTUALES QUE APOYAN EL CARÁCTER


MULTIMODAL DE LA CORTEZA OCCIPITAL

Nosotros (Ballesteros y Reales, 2004) hemos mostrado la existencia de


priming háptico en enfermos diagnosticados por el neurólogo como Alzhei-
mer probable. Es este estudio los participantes (adultos jóvenes, EA y con-
troles sanos) nombraron una serie de objetos presentados hápticamente. A
continuación, realizaron de manera incidental una prueba de memoria
implícita consistente en nombrar rápidamente objetos estudiados y no estu-
diados, seguida de una prueba de reconocimiento «antiguo-nuevo» para eva-
luar la memoria explícita. Los resultados mostraron la existencia de un pri-
ming háptico similar en los tres grupos, aunque los jóvenes respondieron
más rápidamente que los mayores sanos y enfermos, respondieron más rápi-
damente a los objetos presentados durante la fase de estudio que a los nue-
vos. Por otro lado, los dos grupos sanos no se diferenciaron entre sí en la
actuación en la tarea de memoria explícita en la que tuvieron que reconocer
si cada objeto presentado era nuevo o antiguo. Como era de esperar, los
enfermos de Alzheimer actuaron francamente mal en esta prueba. Esta doble
disociación manifestada en los resultados sugiere la mediación de distinta
maquinaria neural en ambas tareas de memoria, la implícita y la explícita,
pudiendo tomarse como una prueba más en una modalidad previamente no
estudiada de la existencia de distintos sistemas de memoria. La memoria
implícita para estímulos presentados a través del tacto dependería de un sis-
tema de memoria diferente del sistema temporal medio de que depende la
memoria explícita, lesionado en los EA desde el comienzo de la enfermedad.
Por el contrario, la memoria implícita, preservada en estos enfermos, debe
depender de áreas extraestriadas de la corteza occipital aunque también
pueden depender de las áreas somatosensoriales específicas de la modalidad
del tacto.
Una posible explicación neuropsicológica de estos resultados podría ser
la relativa funcionalidad de la corteza occipital en la enfermedad de Alzhei-
mer. Como se ha apuntado más arriba, la existencia de disociaciones entre
las pruebas de memoria implícita y explícita sugiere que el priming depen-
dería de un sistema cerebral distinto al sistema temporal-medio del que
depende la memoria explícita. Este tipo de memoria sabemos que se encuen-
tra ya deteriorada en las primeras etapas de la enfermedad. Sin embargo, la
neuropatología de la enfermedad no alcanzaría las zonas implicadas en el
aprendizaje implícito de los estímulos visuales e incluso táctiles que depen-
derían del funcionamiento del cortex occipital.
Basándose en los resultados de una serie de estudios visuales y auditivos,
Gabrieli et al. (1999), han sugerido que el priming perceptivo encontrado en
la enfermedad de Alzheimer, podría explicarse por la relativa funcionalidad
de la corteza específica de la modalidad. En el caso del priming visual, las
áreas visuales extraestriadas serían muy importantes. Sin embargo, como
266 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

hemos señalado más arriba, estudios más recientes con imágenes cerebrales
han proporcionado evidencia de que son precisamente las áreas de la corte-
za occipital, las que desempeñan un papel crítico en el procesamiento estruc-
tural de la representación háptica de los objetos, además del papel que juega
la corteza somatosensorial. Los estudios de James et al (2002), utilizando
resonancia magnética funcional con jóvenes, han concluido que la explora-
ción visual y háptica de objetos produce activación en varias regiones cere-
brales, además de una sobreactivación en el área media y lateral de la corte-
za occipital. Además, la exploración háptica de objetos tridimensionales nue-
vos produjo la activación, no sólo del cortex somatosensorial, sino también
de las áreas del cortex occipital asociadas hasta entonces con el procesa-
miento visual. La experiencia háptica previa con estos objetos incrementaba
la activación en las áreas consideradas hasta ahora como «visuales» cuando
los objetos eran presentados visualmente mientras se tomaban las imágenes
cerebrales.
Como hemos señalado en otro lugar (Ballesteros y Reales, 2004), el hecho
de que se mantenga la memoria implícita en los enfermos de Alzheimer,
tanto para estímulos presentados visualmente (en este estudio) como para
estímulos presentados a través del tacto apoya la idea de que el priming per-
ceptivo visual y háptico, e incluso intermodal (Ballesteros et al., 2005), podría
depender de áreas extraestriadas de la corteza occipital aunque es muy posi-
ble que también se encuentre implicada la corteza somatosensorial. Estas
áreas de la corteza occipital se mantienen relativamente intactas en la
demencia tipo Alzheimer y en el envejecimiento normal. Próximos estudios
electrofisiológicos irán dirigidos a intentar obtener resultados convergentes
a los encontrados con los estudios con imágenes cerebrales.

AGRADECIMIENTOS

La investigación citada en este capítulo ha sido financiada por la Direc-


ción General de Investigación Científica y Técnica (Proyectos BSO2000-0108-
C02-01 y SEJ 2004-00752) y por la Comunidad de Madrid (Ref.: 06-HSE-
0205-2004). Julia Mayas es becaria predoctoral de FPU (Ref.: AP 2003-0639)
y Montserrat González es Becaria Predoctoral de la UNED (Convocatoria
2003).

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14
ENFERMEDAD DE ALZHEIMER:
¿EXISTEN DETERIOROS
DENTRO DEL DETERIORO?
Francisco Javier Moreno* y Herminia Peraita*

INTRODUCCIÓN
En la década de los setenta del siglo pasado, Endel Tulving (1972) pro-
puso su dicotomía clásica sobre el sistema de memoria a largo plazo explíci-
to o declarativo. Para Tulving, existen dos sistemas principales de memoria:
la memoria episódica y la semántica. La primera contiene información de
acontecimientos asociados a un contexto, es decir, acotados espacial y tem-
poralmente; además, tiene siempre una referencia personal y autobiográfica.
La memoria semántica (desde ahora, MS), se ocupa de las palabras y de su
significado, de los conceptos, de sus relaciones y de las reglas para su utili-
zación, también almacena el conocimiento general acerca del mundo. Ade-
más, los conocimientos semánticos están descontextualizados espacio-tem-
poralmente.
La memoria episódica trata de aquellos conocimientos del pasado que tie-
nen que ver con nuestra propia autobiografía y que además, están investidos
de la experiencia consciente de que pertenecen a nuestro pasado. Tulving y sus
colaboradores denominan a esta experiencia «conciencia autonoética». Por el
contrario, la conciencia noética está asociada a los conocimientos «semánti-
cos» o mejor aún, «enciclopédicos». Se pone en juego cuando pensamos en
algo que sabemos (por ejemplo, cuál es el área del triángulo), o en un conoci-
miento personal, pero no somos capaces de saber o reexperimentar cuándo
aprendimos ese conocimiento (Tulving, 1985; Wheeler, Stuss y Tulving, 1997).

* Departamento de Psicología Básica I (UNED) Madrid, España.


270 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Una de las cuestiones más intrigantes para la actual Neuropsicología


Cognitiva es el estudio de la organización del conocimiento conceptual en el
cerebro humano. A lo largo de las últimas décadas han ido apareciendo dife-
rentes modelos que han intentado explicar cómo se adquiere ese conoci-
miento, cómo se organiza en nuestra mente, cómo se evoca y cómo puede
deteriorarse cuando aparecen determinadas enfermedades. Para lograr este
objetivo, los neuropsicólogos han estudiado pacientes con patologías que
afectan al conocimiento semántico, tales como la demencia semántica, la
encefalitis por herpes simple, los accidentes cerebrovasculares o la enferme-
dad de Alzheimer. De especial interés para estos estudios, y sirviendo como
paradigma básico que ha guiado la investigación, se encuentran los conoci-
dos como deterioros específicos de categoría o disociaciones categoriales
entre el dominio de lo biológico o de los seres vivos (habitualmente más afec-
tado) y el no biológico o de los artefactos. Este tipo de disociaciones consis-
ten en el deterioro de un dominio1 (p. ej., el de los seres vivos) con relación
al otro (p. ej., el de los artefactos). El hecho de hallar que ciertas categorías
y/o dominios semánticos pueden disociarse, proporcionó evidencia empírica
para las teorías que han tratado de explicar estos déficit.
A lo largo del tiempo han surgido diferentes planteamientos teóricos que,
con mayor o menor éxito, han explicado las disociaciones categoriales.
Actualmente hay tres grupos principales de teorías que intentan explicar este
fenómeno. No obstante, antes de comentarlas, debemos mencionar un enfo-
que según el cual, la disociación vivo/artefacto es debida a la influencia de
ciertas variables perturbadoras que no han sido debidamente controladas en
algunos estudios empíricos. Algunas de esas variables son el acuerdo en el
nombre, la complejidad visual, la edad de adquisición y la familiaridad, aun-
que hay otras como la frecuencia léxica y la tipicidad (ver p. ej., Lambon
Ralph, Howard, Nightingale y Ellis, 1998). Este enfoque es conocido como la
«hipótesis artefactual» (Funnell y Sheridan, 1992; Stewart, Parkin y Hunkin,
1992), y propone que el deterioro de los seres vivos (que suele ser el más fre-
cuente) se debe a que sus ítems son más difíciles de procesar (p. ej., son más
complejos visualmente, menos familiares y típicos, etc.), y a que este factor
no ha sido tenido en cuenta al seleccionar los estímulos de seres vivos (SV) y
de artefactos. Como señalan algunos autores, la importancia potencial de
estas variables es tal, que han de cuestionarse los estudios sobre disociación
categorial que no controlaron debidamente estos factores (para una revisión,
ver Caramazza y Shelton, 1998). Hay que indicar que la hipótesis artefactual
no está exenta de dificultades. La principal es que, como ya comentamos,

1 Seguiremos la terminología utilizada por MCRAE y CREE (2002), por lo que utilizaremos

el término dominio para hacer referencia a los SV frente a los SNV, tomados ambos en su con-
junto, y el término categoría para referirnos a entidades de un nivel inferior, por ejemplo, ani-
males o frutas (dominio de los SV), o vehículos y muebles (dominio de los artefactos).
ENFERMEDAD DE ALZHEIMER: ¿EXISTEN DETERIOROS...? 271

también se han hallado deterioros diferenciales de los artefactos, supuesta-


mente más fáciles de procesar.
Una vez clarificado este punto, comentaremos las tres principales posi-
ciones teóricas que actualmente dominan la literatura neuropsicológica. El
primer grupo proviene básicamente de los trabajos pioneros de Warrington
y sus colaboradores (p. ej., Warrington y McCarthy, 1983; Warrington y Shal-
lice, 1984), y son conocidas como teorías de modalidad específica. Según este
enfoque, el deterioro semántico categorial es consecuencia de las diferencias
en la estructura y organización de las categorías semánticas. Básicamente,
existen una serie de atributos semánticos que, de forma conjunta proporcio-
nan significado a las categorías. Concretamente, los atributos perceptuales
son cruciales para la identificación de los SV, mientras que los funcionales lo
son para la de los artefactos. Estas teorías se basan en la existencia de dife-
rencias en el procesamiento de la información semántica: se propone que el
procesamiento de los SV se basa en sus atributos perceptuales, mientas que
el de los artefactos se basa en sus atributos funcionales. De esta forma, un
deterioro de los atributos perceptuales ocasionará un daño selectivo a los SV,
mientras que un deterioro de los atributos funcionales producirá el deterio-
ro de los artefactos.
El segundo grupo son las teorías de dominio específico (Caramazza y
Shelton, 1998; Santos y Caramazza, 2002; Sartori, Job y Zago, 2002). Según
este enfoque, existen subsistemas cerebrales desarrollados como conse-
cuencia de presiones evolutivas, como la necesidad de comer, protegerse o
evitar depredadores. Esto ha llevado al desarrollo de mecanismos neurona-
les específicos, dedicados al procesamiento de los elementos pertenecientes
a las categorías biológicas (animales, plantas, miembros de la misma especie
y partes del cuerpo) y, ulteriormente, al de las herramientas. Según estas teo-
rías, el deterioro de determinadas categorías (p. ej., los animales) es conse-
cuencia del daño producido en el sustrato neuronal especializado en su
representación y procesamiento. Las predicciones de este modelo son que el
deterioro cerebral solamente afectará a los dominios evolutivamente defini-
dos: animales, plantas, miembros de la misma especie, partes del cuerpo y
herramientas.
El tercer grupo son las teorías de inter-correlación entre atributos semán-
ticos, también conocidas como modelos conexionistas de la representación
semántica (Gonnerman, Andersen, Devlin, Kempler y Seidenberg, 1997;
Durrant-Peatfield, Tyler, Moss y Levy, 1997). Estos modelos se derivan de las
teorías de modalidad específica, y enfatizan el papel de las correlaciones e
inter-correlaciones entre los atributos (perceptuales y funcionales) que repre-
sentan el conocimiento de SV y artefactos. De esta forma, el deterioro de
determinados atributos, especialmente, cuando alcanza un «umbral crítico»
ocasionará la pérdida de la información que representa a la categoría impli-
cada. Este «umbral crítico» se alcanzará cuando los atributos dejen de apo-
yarse entre sí, como consecuencia del deterioro.
272 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Dentro de este enfoque, existen modelos como el de McRae y Cree (2002)


que, pese a defender la importancia de la estructura interna de las categorías
en la representación del conocimiento semántico, van un paso más lejos y
proponen un entramado más complejo, en lo que a atributos semánticos se
refiere. McRae y Cree (2002) plantean superar la dicotomía perceptual-fun-
cional, mediante la obtención de normas de atributos más precisas que las
habitualmente utilizadas. El modelo de McRae y Cree (2002) tiene en cuen-
ta la gran variabilidad existente entre los dominios viviente/no viviente,
incluso dentro de los mismos dominios. Basándose en la taxonomía de Wu y
Barsalou (2002), McRae y Cree (2002) utilizaron 28 tipos distintos de atribu-
tos, ya que, en su opinión, la dicotomía perceptual-funcional era insuficien-
te para explicar los hallazgos empíricos.
Las predicciones derivadas de las teorías de dominio específico y de atri-
butos semánticos difieren, fundamentalmente, en que las primeras tienen
dificultad para explicar el deterioro intra dominio en ambos dominios (SV y
artefactos). Por ejemplo, sí existe un circuito neuronal dedicado al procesa-
miento de los animales y las plantas, no hay razones para pensar que puedan
producirse disociaciones dentro de estos dos dominios. Esto mismo podría
decirse de los artefactos; con la excepción —quizás— de las herramientas, no
tendrían porqué producirse deterioros dentro del dominio de los artefactos.
Por el contrario, al basarse en la estructura interna de las categorías semán-
ticas, las teorías de atributos semánticos pueden ofrecer una explicación de
las disociaciones intra-dominio. Recordemos que según estas teorías, el dete-
rioro semántico afecta diferencialmente a los atributos por lo que, mientras
algunas categorías son afectadas, otras pueden conservarse relativamente
indemnes.
El presente estudio fue diseñado para poner a prueba ambas propuestas
en un grupo de pacientes de Alzheimer y un grupo de controles sanos. Si, tal
y como proponen las teorías de dominio específico, el conocimiento con-
ceptual está organizado en módulos especializados en el procesamiento de
animales, plantas, miembros de la misma especie y partes del cuerpo (del
dominio de lo biológico), y de las herramientas (del de lo no biológico), no
tendremos que hallar deterioros al subdividir ambos dominios. Esto es, si
dividimos los animales y las plantas en sub-categorías más específicas como
insectos, frutas, verduras, vegetales y árboles, no tendremos por qué hallar
deterioros específicos entre estas categorías. De igual modo, si además de
las herramientas, estudiamos otras categorías de artefactos (edificios, ins-
trumentos musicales, prendas de vestir, utensilios de cocina, muebles y ve-
hículos), no tendremos porqué hallar deterioros específicos de las mismas,
dentro de su dominio.
Por el contrario, si tal y como proponen las teorías que consideran la
estructura interna de las categorías, el conocimiento conceptual está organi-
zado en función de los atributos semánticos (p. ej., para león: «respira»,
«tiene melena», «es fiero») que, de forma conjunta, proporcionan significa-
ENFERMEDAD DE ALZHEIMER: ¿EXISTEN DETERIOROS...? 273

do a las categorías, y, si el deterioro semántico afecta diferencialmente a esos


atributos, es posible que mientras algunas categorías son afectadas, otras
pueden conservarse relativamente intactas, incluso dentro de sus propios
dominios de conocimiento.

MÉTODO

Participantes

En este estudio participaron 20 pacientes de Alzheimer (11 mujeres y 9


hombres; edad media = 76 años, Sx = 7.8; media de años de educación = 9.2,
Sx = 5.2). Los pacientes fueron diagnosticados de enfermedad de Alzheimer
probable, según los criterios NINCDS-ADRDA (McKhann et al., 1984), por
neurólogos de varios hospitales del INSALUD. Como criterios de inclusión
adicionales se establecieron: 1) ausencia de trastornos psiquiátricos o enfer-
medad neurológica que pudiera haber afectado su actuación cognitiva, 2)
ausencia de lesiones cerebrales focales objetivadas mediante las pruebas de
imagen habituales en la clínica (tomografía axial computerizada o resonan-
cia magnética) y 3) ausencia de cualquier tipo de deterioro comportamental
que pudiera interferir en su evaluación.
El grupo de pacientes obtuvo una puntuación comprendida entre 1 y 2 en
la Escala Clínica de Demencia (CDR, Clinical Dementia Scale), y una pun-
tuación media de 20.6 (Sx = 4.2) en el Mini-Mental State Examination
(MMSE) de Folstein, Folstein y McHugh (1975), tras aplicar las correcciones
por edad y nivel de estudios para población española de Blesa et al. (2001).
El grupo de control lo formaron 20 sujetos controles sanos, 10 mujeres y 10
hombres (edad media = 72.6 años, Sx = 6.7; media de años de educación =
8.7, Sx = 3.9). Ambos grupos no difirieron estadísticamente en edad t (38) =
–1.48; n.s., o nivel educativo t (38) = –.38; n.s. Sin embargo, las puntuaciones
del grupo de control en el MMSE (media = 29.2, Sx = 1.4) fueron significati-
vamente superiores t (38) = 8.7; p =.002.
Todos los participantes conocían los objetivos de la investigación y die-
ron su consentimiento informado (ellos o sus familiares) para participar en
ella. Todos eran hablantes-oyentes de castellano y tenían visión correcta o
corregida.

Tareas

En este estudio se utilizó la tarea de denominación de ítems presentados


en fotografías a color de la batería de evaluación semántica Nombela (More-
no y Cañamón, en prensa). Se utilizaron ocho ítems para cada una de las 14
categorías estudiadas, siete del dominio de los SV (animales, árboles, flores,
274 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

frutas, insectos, partes del cuerpo y verduras y siete del de los artefactos (edifi-
cios, herramientas, instrumentos musicales, muebles, prendas de vestir, uten-
silios de cocina y vehículos). La tarea de los participantes consistió en denomi-
nar los 112 ítems presentados de forma aleatoria en la pantalla de un
ordenador personal. Se concedió un punto por cada respuesta correcta (0-112).
Ya que la actuación en este tipo de tareas puede ser influida por diferen-
tes variables perturbadoras (Lambon Ralph et al., 1998), los ítems fueron
controlados en las siguientes variables: acuerdo en el nombre del objeto,
complejidad visual, edad de adquisición del nombre, familiaridad, y mani-
pulabilidad (según Moreno y Peraita, en revisión), así como en frecuencia
léxica (Sebastián, Martí, Carreiras y Cuetos, 2000) y tipicidad (Soto, Sebas-
tián, García y del Amo, 1994).

RESULTADOS

Siguiendo estudios del mismo tipo (Garrard, Patterson, Watson y Hodges,


1998; Humphreys y Riddoch, 2003) se realizó un análisis por ítem, en el que
se utilizaron como covariables las siete variables perturbadoras arriba men-
cionadas. Se realizó un ANCOVA de medidas repetidas sobre el porcentaje de
respuestas correctas, con dos factores intra-ítem Grupo (sano, enfermo) y
Género (hombre, mujer) y uno inter-ítem, Categoría (animales, árboles, flores,
frutas, insectos, partes del cuerpo, verduras, edificios, herramientas, instru-
mentos musicales, muebles, prendas de vestir, utensilios de cocina y vehícu-
los). Los resultados revelaron un efecto principal significativo de la Categoría
F (1, 95) = 9.55; p =.000. Sin embargo, no hubo efectos del Grupo F (1, 95) =
0.52; p =.47, ni del Género F (1, 95) = 0.16; p =.69. También resultó significa-
tiva la interacción Grupo x Categoría F (13, 95) = 1.81; p =.043.
El resultado de las comparaciones post hoc mostró que los pacientes
tuvieron una peor actuación que los controles en todas las categorías estu-
diadas, con excepción de los animales (ver Figura 14.1). Además, en el
grupo de enfermos se produjo el deterioro diferencial de los insectos frente
a los animales (.48 vs. .94; p =.000), en el dominio de los SV; y de los ins-
trumentos musicales frente a los vehículos (.72 vs. .94; p =.040), en el de los
artefactos.

DISCUSIÓN

El objetivo de este estudio fue evaluar dos teorías influyentes en el estu-


dio de la organización semántica: las teorías que defienden una organización
en función del dominio de pertenencia (Caramazza y Shelton, 1998; Santos
y Caramazza, 2002; Sartori et al., 2002), frente a las que defienden una orga-
nización en función de las propiedades o atributos semánticos (Durrant-
ENFERMEDAD DE ALZHEIMER: ¿EXISTEN DETERIOROS...? 275

3,5
RESPUESTAS CORRECTAS

3,0

2,5
(Arcoseno)

2,0
PC
1,5 EA

1,0

0,5

0,0
Animales

Árboles

Flores

Frutas

Insectos

P. Cuerpo

Verduras

Edificios

Herramientas

Ins. Musicales

Muebles

P. Vestir

Ut. Cocina

Vehículos
FIGURA 14.1
Perfil de puntuaciones de los participantes controles (PC) y los enfermos de
Alzheimer (EA) en la tarea de denominación de fotografías

(Se muestran las puntuaciones transformadas con arcoseno, según Howell, 1993)

Peatfield et al., 1997; Gonnerman et al., 1997; McRae y Cree, 2002). Esta eva-
luación se realizó en un grupo de pacientes de Alzheimer y un grupo de con-
troles, utilizando una tarea de denominación de ejemplares pertenecientes a
siete categorías semánticas de SV y siete de artefactos. Además, los ítems fue-
ron controlados en una serie de variables importantes en estos estudios
(Caramazza y Shelton, 1998; Funnell y Sheridan, 1992; Lambon Ralph, et al.,
1998; Stewart et al., 1992). Como vimos, se hallaron disociaciones intra-cate-
goriales, tanto en el dominio de los SV como en el de los artefactos. Este
resultado presta apoya las teorías que enfatizan la importancia de la estruc-
tura interna de las categorías semánticas (Durrant-Peatfield et al., 1997; Gon-
nerman et al., 1997; McRae y Cree, 2002) frente a las que enfatizan el papel
de los dominios autónomos de conocimiento (Caramazza y Shelton, 1998;
Santos y Caramazza, 2002).
Especialmente interesante fue el deterioro selectivo de los insectos fren-
te a los demás animales. Este hallazgo coincide con una de las predicciones
realizadas por McRae y Cree (2002). Estos autores realizaron un detallado
análisis de los tipos de atributos emitidos por sujetos sanos. Mediante la uti-
lización de una taxonomía basada en el trabajo de Wu y Barsalou (2002)
demostraron que su clasificación explicaba la disociación vivo / artefacto;
además, McRae y Cree (2002) realizaron una predicción interesante para
nuestro estudio. En el análisis de cluster de tipos de atributos, los insectos no
276 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

tuvieron un buen agrupamiento con los demás SV, por lo que McRae y Cree
(2002) sugirieron que podrían encontrarse pacientes que tuvieran un dete-
rioro específico de los insectos, frente a otros SV. Como ya fue explicado, las
teorías de dominio específico no contemplan la posibilidad de que existan
disociaciones entre los animales. Sin embargo, nuestro estudio halló tal
disociación en el grupo de enfermos.
Con relación al dominio de los artefactos, también se produjeron dete-
rioros intra dominio, concretamente los instrumentos musicales se deterio-
raron diferencialmente frente a los vehículos. No obstante, este hallazgo ha
de tomarse con cierta precaución, ya que los instrumentos musicales se con-
sideran una categoría incómoda, debido a que en algunos estudios se han
encuadrado, en términos de deterioro o conservación, con el dominio teóri-
camente opuesto: los SV (para una revisión, ver Barbarotto, Capitani y Laia-
cona, 2001). Por este motivo, existe polémica sobre si deben o no estudiarse
junto a los demás artefactos. Se agrupen o no junto a un determinado domi-
nio, hay que admitir que los instrumentos musicales son artefactos que han
sido creados por el hombre, y, a diferencia de las herramientas, no parecen
existir motivos para que las presiones evolutivas hayan favorecido la evolu-
ción de mecanismos especializados en su procesamiento (Caramazza y Shel-
ton, 1998). Por lo que este hallazgo encaja mejor en las teorías que defienden
una organización semántica en función de las propiedades o atributos
(Durrant-Peatfield et al., 1997; Gonnerman et al., 1997; McRae y Cree, 2002).
En resumen, los resultados de nuestro estudio han apoyado las teorías que
enfatizan la importancia de las propiedades componentes de la estructura
semántica categorial, frente a las que defienden la existencia de dominios
autónomos de procesamiento derivados de presiones evolutivas. Además, este
resultado se ha obtenido con un conjunto de estímulos bien controlados, por
lo que las disociaciones halladas no fueron efectos espurios ocasionados por
las variables perturbadoras. No obstante, debemos ser cautos y esperar que
nuestros hallazgos puedan ser replicados por otros estudios y con otras mues-
tras experimentales, a ser posible más numerosas. De igual modo, los estudios
longitudinales podrán ayudar a conocer sí, a lo largo del tiempo, el deterioro
semántico afecta por igual a las distintas categorías semánticas.

AGRADECIMIENTOS

Queremos expresar nuestro agradecimiento a Sara Cañamón (Universi-


dad de Alcalá de Henares) y al Doctor Miguel Goñi del Hospital «Divino
Vallés» de Burgos, por su invalorable ayuda en la realización de este estudio,
así como a los profesores Soledad Ballesteros, José Manuel Reales y Fran-
cisco Javier Domínguez, de la UNED (Madrid). También hemos de agradecer
la colaboración y excelente predisposición de Manuel Nevado y David Losa-
da, psicólogos de A.F.AL. (Madrid), así como a las 20 personas que aparecen
ENFERMEDAD DE ALZHEIMER: ¿EXISTEN DETERIOROS...? 277

sucintamente bajo el nombre de «grupo de control», la mayoría de ellos fami-


liares de enfermos de Alzheimer y socios o colaboradores de A.F.AL.
(Madrid). Por último, agradecemos y dedicamos este trabajo a los 20 pacien-
tes de Alzheimer que nos ayudaron a llevarlo a cabo.

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15
RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN
VERBAL Y NO VERBAL EN LA ENFERMEDAD
DE ALZHEIMER TEMPRANA
Israel Contador1,2, Bernardino Fernández-Calvo1,3,
Francisco Ramos2 y Jesús Cacho1

INTRODUCCIÓN

La demencia es un síndrome clínico, caracterizado por un deterioro gra-


dual de la cognición y la conducta, asociado a una pérdida progresiva de
autonomía personal (McKhann et al., 1984; American Psychiatric Associa-
tion, 1994). Entre las posibles etiologías de la demencia, la enfermedad de
Alzheimer es la causa más común (Cummings y Benson, 1992).
El funcionamiento normal y patológico de la memoria, desde el enfoque
del procesamiento de la información, se concibe como un sistema multidi-
mensional que abarca una serie de estructuras y procesos con propiedades
bien diferenciadas. Más concretamente, se ha establecido que la memoria
funciona a través de tres procesos básicos: a) codificación y/o adquisición de
la información, almacenamiento y recuperación de la información almace-
nada (Tulving, 1998).
La memoria episódica de tipo verbal ha tenido una gran repercusión en
la investigación sobre los déficit cognitivos de la enfermedad de Alzheimer
(White y Murphy, 1998), sin embargo, el funcionamiento de la memoria viso-
espacial, concretamente de tipo no verbal, es un área poco conocida en la
actualidad (Moye, 1997). La memoria no verbal ha sido definida como la

1 Servicio de Neurología. Unidad de Demencias. Hospital Universitario de Salamanca.


2 Departamento de Personalidad, Evaluación y Tratamiento Psicológico.
3 Centro Alzheimer de Salamanca. AFA Salamanca.
280 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

habilidad para almacenar y recuperar patrones visuales o espaciales com-


plejos que no puede ser asignado un nombre con facilidad (Milner, 1971).
De hecho, a pesar de que la adquisición de información verbal y visoes-
pacial a corto plazo se encuentra deteriorada (Morris, 1994), la falta de reten-
ción y la existencia de una elevada tasa de olvido de la información, verbal y
no verbal, tras un periodo de tiempo una vez que ha sido aprendida, son
algunos de los síntomas más acentuados en la fase temprana de la EA (Malec
et al., 1992; Welsh, Butters, Hughes, Mohs y Heyman, 1991).
A pesar de ello, otros autores refieren que el deterioro de la memoria ver-
bal y no verbal en la enfermedad de Alzheimer (en adelante, EA), se debe más
a un problema en la adquisición o codificación del material con tasas de olvi-
do normales (Becker, Boller, Saxton y McGonigle-Gibson, 1987; Fernández-
Calvo, Contador, Cacho, Gamazo y Ramos, 2004; Kopelman, 1991).
En cierta medida, la variabilidad de los resultados viene explicada por
el sistema de medida y por el procedimiento utilizado al evaluar la tasa de
olvido (Winted, 1990). Las tareas clásicamente utilizadas han sido medidas
de reconocimiento. Sin embargo, algunas investigaciones demuestran que
el tipo de tarea, ya sea de reconocimiento o recuerdo, y el tipo de material
afectan de forma diferencial a los resultados de la tasa de olvido. Así, por
ejemplo, Christensen, Kopelman, Stanhope y Lorentz (1998) constataron
diferencias en la tasa de olvido para el recuerdo libre de dibujos familiares,
mientras que no observaron diferencias en las medidas de reconocimiento
de dibujos abstractos y palabras entre un grupo EA y otro de sujetos sanos
control (SC). Por tanto, a pesar del déficit en la retención de nueva infor-
mación a largo plazo en la EA, asociada o no a mayor tasa de olvido, no
parece que exista un acuerdo definitivo sobre el mecanismo que explica tal
déficit ya sea de codificación y/o adquisición, almacenamiento o recupera-
ción de la información, y si esta alteración depende o no de la tarea y mate-
rial utilizado.
Algunos estudios inciden, especialmente, en la codificación de infor-
mación como responsable del déficit de memoria a largo plazo. Concreta-
mente, el recuerdo de información, en personas sanas, es significativa-
mente mayor en tareas donde se facilita el recuerdo de información a tra-
vés de claves (recuerdo señalado) o de reconocimiento, respecto al recuer-
do libre (Mayes, 1998). Sin embargo, las personas con EA no muestran este
efecto de facilitación en tareas verbales (Davis y Mumford., 1984; Delis et
al., 1991). Posiblemente, estos resultados vienen explicados por la incapa-
cidad para utilizar recursos cognitivos (e. g., claves o facilitación semánti-
ca) que ayuden a codificar y recuperar la información (Granholm y But-
ters, 1988). A pesar de estos resultados, el proceso de elaboración de las cla-
ves tanto en la fase de codificación como la introducción de las mismas en
el recuerdo hace que los sujetos con EA mejoren en el rendimiento en
memoria respecto al recuerdo libre (Backman y Small, 1998; Martin, Bro-
oders, Cox y Fabio, 1985).
RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN VERBAL Y NO VERBAL... 281

La superioridad en el recuerdo del material visual sobre el verbal (Roe-


dinger y Weldon, 1987), ha sido interpretada, especialmente, a partir de la
teoría de niveles de procesamiento de información (Craik y Lockhart, 1972).
Del mismo modo, la elaboración de la información mediante claves o dibu-
jos semánticos ha generado una facilitación en el recuerdo del material
visual en la EA (Fernández Calvo, 2002; Tuokko y Crockett, 1989). Sin embar-
go, existe poca literatura científica que explique el efecto de facilitación en el
recuerdo en función de la tarea, recuerdo libre y reconocimiento, y material,
más concretamente de tipo no verbal, posición y dibujo (Benedict, Schretlen,
Groeninger, Dobraski y Shpritz, 1996), hecho que en ocasiones depende o no
de la afectación del hemisferio derecho (Glosser, Goodglass y Biber, 1989).
En este sentido, aunque no existe un acuerdo entre los autores, parece
que existen una serie de variables que afectan, diferencialmente, al rendi-
miento durante la ejecución en las tareas de recuperación. Entre las varia-
bles más destacadas se encuentran: etiología de la demencia (Mayes, 2000),
emocionales —depresión (Bäckman y Forsell, 1994)—, la edad y los recursos
cognitivos (Bäckman y Small, 1998), atención y concentración (Hamilton,
Bush, Smith y Peck, 1982), y el tipo de material utilizado —complejidad, vi-
sual o verbal— (Jacoby, 1982; Weldon, Roediger y Challis, 1989).
De acuerdo con este planteamiento, este estudio pretende investigar los
mecanismos que explican los déficit de memoria verbal y no verbal, compa-
rando la tasa de olvido y recuperación de información de un grupo de
pacientes diagnosticados de EA temprana y SC, en tareas de reconocimiento
(RE) y recuerdo (RE), verbal y no verbal, que no requieran la intervención de
procesos grafomotores.

MÉTODO

Participantes

Un total de 28 sujetos fueron evaluados en la Unidad de Demencias del


Hospital Universitario de Salamanca. La muestra estaba compuesta por dos
grupos: (1) 14 sujetos sanos control (SC). (2) 14 pacientes con enfermedad de
Alzheimer (EA). Los grupos estuvieron equiparados en cuanto a edad, sexo,
años de escolaridad e inteligencia premórbida. Todos los sujetos dieron su
consentimiento informado para participar en el estudio.

Selección de sujetos sanos control

El grupo de sujetos sanos control (5 varones y 9 mujeres) tenía una media


de edad 71,50 (dt = 3,95, rango = 67-79) y una media en años de escolariza-
ción 7,42 (dt = 2,13, rango = 4-12).
282 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

El grupo SC estaba compuesto por personas sanas, no institucionaliza-


das, con una vida independiente y con las actividades de la vida diaria, tanto
básicas como instrumentales, intactas. El nivel cognitivo de los sujetos sanos
control fue determinado a partir de puntuaciones superiores a 26 puntos en
el MMSE.

Selección de pacientes

El grupo de EA (3 varones y 11 mujeres) tenía una media de edad de 74 (dt


= 3,30, rango = 68-79). La media de años de escolaridad fue 7,71 (dt = 1,89,
rango = 4-12). La media en el MMSE fue de 19,71 (dt = 2,33, rango = 15-23).Los
pacientes fueron sometidos a una evaluación diagnóstica protocolizada por el
mismo neurólogo (JC). El diagnóstico de demencia se realizó siguiendo los cri-
terios DSM-IV (APA, 1994) y el de EA de acuerdo con los criterios de NINCDS-
ADRDA (McKhann et al., 1984), siendo incluidos en el estudio, únicamente, los
pacientes que cumplían los criterios de «probable» Alzheimer y que tenían un
grado de demencia cuestionable (0,5) o leve (1) de acuerdo con la escala clíni-
ca de clasificación de la demencia (CDR; Hudges et al., 1982).
Fueron excluidos de la muestra todos los sujetos con historia de trastor-
no psiquiátrico y/o neurológico, alcoholismo, y aquellos que se encontraban
bajo el efecto de tratamiento farmacológico. Todos los pacientes tenían una
exploración neurológica normal, puntuaron menos de cuatro puntos en la
escala de Hachinski (Hachinski et al., 1975) y no existieron lesiones focales
en la TAC o RM cerebral, descartando así la presencia de pacientes con enfer-
medades vasculares en la muestra.

Evaluación neuropsicológica

La exploración fue realizada por un sólo neuropsicólogo, mediante un


protocolo que incluía test simples de cribado cognitivo o «screening»: MMSE
en su versión original (Folstein, Folstein y McHugh, 1975) y el test del reloj
a la orden (Cacho et al., 1996). Además, se aplicaron: la escala de valoración
de la demencia —DRS-2— (Jurica, Christopher, Leitten, y Mattis, 2001), la
escala de clasificación clínica de la demencia —CDR— (Hudges et al., 1982)
y, como prueba funcional, la subescala de deterioro funcional en la demen-
cia —EDB— (Blessed, Tomlinson y Roth, 1968). A través del test de acentua-
ción de palabras —TAP— estimamos el nivel de inteligencia previa de los
sujetos (González Montalvo, 1991).
Finalmente incluimos dos pruebas específicas para valorar la memoria
verbal y no verbal: Test de Aprendizaje Verbal de Hopkins revisado y adapta-
do (TAVH-RA; Benedict, Schretlen, Groninger, y Brandt, 1998) y Test de
Aprendizaje Visoespacial (TAVE; Malec, Ivnik, y Hinkeldey, 1991).
RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN VERBAL Y NO VERBAL... 283

Evaluación de la memoria verbal


Test de aprendizaje audio-verbal de Hopkins
revisado-adaptado

El objetivo de este test es medir la memoria anterógrada, inmediata y


diferida, la curva de aprendizaje y la tasa de olvido mediante tareas de
recuerdo libre, recuerdo con clave y reconocimiento. El experimentador
lee al sujeto una lista de 12 palabras (se aplicó la Forma 1: «animales de
cuatro patas, piedras preciosas y moradas humanas»), con una latencia
de una palabra cada dos segundos, y después se pide al participante que
evoque las que recuerde. Se repite el procedimiento tres veces (tres ensa-
yos). Después de los ensayos de recuerdo libre, se pasa a una tarea de
recuerdo con clave donde se facilita el recuerdo proporcionando una cate-
goría semántica (Vanderploeg et al., 2000). Finalmente, hay una medida
de reconocimiento donde se presentan doce estímulos diana y doce dis-
tractores (seis relacionados semánticamente o falsos positivos relaciona-
dos y, otros seis, no relacionados o falsos positivos no relacionados). El
participante debe indicar si las palabras leídas estaban o no en la lista ori-
ginal. Este procedimiento se repite a los veinte y cinco minutos sin ensa-
yo de aprendizaje previo.

Evaluación de la memoria visoespacial

Test de aprendizaje visoespacial

El test de aprendizaje visoespacial fue propuesto con el objetivo de


desarrollar medidas de memoria visoespacial, no verbales, a partir de estí-
mulos complejos, poco familiares y de difícil verbalización, sin necesidad
de emplear la grafomotricidad. El test requiere que los sujetos reconozcan
7 dibujos, difíciles de verbalizar, entre otros 7 distractores y recuerden la
posición del dibujo en un tablero de matriz 6 x 4. Se efectúan cinco ensa-
yos inmediatos y uno demorado, a los treinta minutos desde el quinto
ensayo.

Puntuaciones

TAVH-R: Se establecieron las puntuaciones en recuerdo libre (RL),


recuerdo con clave (RC) y reconocimiento (RE) inmediato (I) y demorado
(D). Se calculó la tasa de olvido (RL/RC/RE) en función de la diferencia entre
la información adquirida en las medidas inmediatas y la información man-
tenida en las demoradas.
284 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TAVE: Se consideraron tres puntuaciones: reconocimiento de dibujos


(RED), recuerdo de posición (RLP) y recuerdo de posición y dibujo correc-
tamente (RPD). Se realizaron cinco ensayos en los cuales fueron conside-
rados tanto los aciertos como los errores en las tres puntuaciones. Se cal-
culó la tasa de olvido (RPD, RED, RLP) en función de la diferencia entre la
información adquirida en las medidas inmediatas y la mantenida en las de-
moradas.

RESULTADOS

El análisis de los datos se realizó con el paquete estadístico SPSS para


Windows en su versión 11.0. Se aplicó la prueba t de Student para determi-
nar las diferencias entre los grupos, en cada una de las medidas estudiadas,
y contrastes Chi cuadrado para variables nominales. Incluimos un ANOVA de
medidas repetidas para ver como se comportan las diferentes medidas viso-
espaciales y verbales en los niveles intra e intergrupos. La significación adop-
tada fue de p <.05.
Los grupos estuvieron equiparados en edad (t26 = –1,81, p = .08), sexo
(c2 = 0,175, p = .676), años de escolaridad (t26 = –0,374, p = .712) e inteligen-
cia premórbida (t26 = 0,938, p = .357). Existieron diferencias estadísticamen-
te significativas entre los grupos en MMSE (t26 = –7,27, p < .001), TRO
(t26 = –4,16, p < .001), DRS-2 (t26 = 13,93, p < .001) y EDB (t26 = –7,82, p < .001).

Memoria no verbal

Existieron diferencias estadísticamente significativas en todas las medi-


das de RL y RE visoespaciales (p < .001) entre los grupos. Comparamos las
diferentes medidas visoespaciales mediante un ANOVA de medidas repetidas
de 2 (grupos, SC y EA) x 6 (tareas) con un factor intergrupo (SC/EA) y otro
intrasujeto (RLPDI, REDI, RLPI, RLPDD, RED, RLPD; véase Figura 15.1).
Se observaron diferencias estadísticamente significativas en la tarea (F =
47,36, π2 = 0,915, p < .001 con 5, 22 g.l). La medida de RED fue superior a la
de RLP (p < .001) y RLPD (p < .001), mientras que en las medidas de recuer-
do, RLP mostró puntuaciones superiores a las de RLPD (p < .001). Sin
embargo, no hubo diferencias en función del grupo (F = 0,700, π2 = 0,132,
p = .629 con 5, 22 g.l). Por lo que no existen diferencias significativas entre
las medidas inmediatas y demoradas en ninguno de los grupos, es decir, los
aciertos en RLPDI, REDI y RLPI se igualaron con RLPDD, REDD, RLPD
(véase Tabla 15.1).
Por tanto, podemos afirmar que las medidas de recuerdo y reconoci-
miento visoespacial se comportaron de forma diferente y las diferencias en
las medidas se dan por igual en ambos grupos.
RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN VERBAL Y NO VERBAL... 285

SC EA

7
6
5
4
3
2
1
0
RLPDI REDI RLPI RLPDD RED RLPD

FIGURA 15.1
Aciertos de posición y dibujo (RLPD), dibujo (RED) y posición (RLP),
inmediatas (I) y demoradas (D)

TABLA 15.1
Diferencia entre el quinto ensayo y ensayo demorado de las medidas
de posición y dibujo, dibujo y posición en los diferentes grupos

V I-J E P valor

SC RLPDI-RLPDD ,714 ,226 0,059


REDI-REDD ,429 ,302 >.05
RLPI-RLPD ,214 ,432 >.05

EA APD5-APDD ,143 ,226 >.05


AD5-ADD ,143 ,302 >.05
AP5-APD ,143 ,432 >.05

Nota. V = variables; I – J = diferencia de medias entre variables; E = error; RLPD: recuerdo libre
de Posición y dibujo; RED: reconocimiento de dibujo; RLP: recuerdo libre de posición; I =
inmediato; D =demorado.
286 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Memoria verbal

Existieron diferencias estadísticamente significativas en todas las medi-


das de RL, RC y RE verbal (p < .001) entre los grupos. El ANOVA de medidas
repetidas realizado con 2 (grupos, SC y EA) x 6 (tipos de puntuaciones de
memoria no verbal), con un factor de intergrupo (SC/EA) y otro intrasujeto
(RLI, RCI, REI, RLD, RCD, RED) produjo los resultados que pueden obser-
varse en la Figura 15.2.
Se observaron diferencias estadísticamente significativas en el factor
tipo de puntuaciones (F = 18,79, π2 = 0,810, p <.001 con 5, 22 g.l) y en el
factor grupo (F = 15,51, π2 = 0,779, p <.001 con 5, 22 g.l). Así, en el grupo
SC no se hallaron diferencias significativas entre RL, RC y RE (p > .05). En
el grupo de EA no existieron diferencias significativas en las medidas inme-
diatas (p > .05), pero si en las demoradas (p < .001). Concretamente exis-
tieron diferencias significativa entre RCD y RLD (p < .001), por el contra-
rio no hubo diferencias entre RLD y RED (p >.05) ni tampoco entre RCD y
RED (p > .05).
Asimismo no aparecieron diferencias significativas en el grupo SC entre
medidas inmediatas y demoradas verbales, sin embargo, en el grupo de EA
existieron diferencias significativas entre las medidas recuerdo (RL y RC) y
reconocimiento (RE), a corto y largo plazo (véase Tabla 15.2).
Por tanto, las medidas verbales se comportan de forma diferente en fun-
ción de la tarea de recuerdo pero solo en el grupo de EA.

SC EA

7
10
8
6
4
2
0
RLI RCI REI RLD RCD RED

FIGURA 15.2
Puntuaciones en recuerdo libre (RL), recuerdo con clave (RC)
y reconocimiento (RE) a nivel inmediato (I) y demorado (D)
RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN VERBAL Y NO VERBAL... 287

TABLA 15.2
Diferencias entre SC y EA entre medidas inmediatas y demoradas de
recuerdo libre, recuerdo con clave y reconocimiento.

V I-J E P valor

SC RLI-RLD ,286 ,412 >.05


RCI-RCD ,500 ,411 >.05
REI-RED ,929 ,563 >.05

EA RLI-RLD 3,714 ,412 .001


RCI-RCD 2,00 ,411 .001

V = variables; I – J = diferencia de medias entre variables; E = error; RL: recuerdo libre; RC:
recuerdo con clave; RE: reconocimiento; I = inmediato; D = ensayo demorado.

DISCUSIÓN

De acuerdo con los resultados obtenidos, los sujetos con EA obtienen un


rendimiento significativamente mejor en las tareas de reconocimiento viso-
espacial de dibujos respecto a las medidas de recuerdo de posición y dibujo
más posición, sin embargo, en la prueba verbal el rendimiento en las tareas
de recuerdo y reconocimiento es similar. A pesar de ello, los sujetos con EA
mejoran ligeramente en el recuerdo con clave verbal demorado respecto al
recuerdo libre.
Nuestros resultados son consistentes con resultados previos de la litera-
tura que muestran la dificultad de los pacientes de Alzheimer en tareas de
reconocimiento verbal (Delis et al., 1991). Además, la falta de sensibilidad a
las propiedades semánticas de la información en la EA (e. g. organización del
léxico en categorías) hace que los enfermos no codifiquen adecuadamente la
información y, por tanto, no se beneficien del recuerdo con clave ni de otros
apoyos cognitivos (Davis y Mumford, 1984). A pesar del déficit en la codifi-
cación, existe una mejora en la ejecución de las tareas de recuerdo con cla-
ves debido a que los pacientes con EA recurren a un mecanismo de asocia-
ción libre (Granholm y Butters, 1988).
En contraste con estos resultados, la capacidad de recuerdo señalado
puede estar relativamente intacta cuando se introducen las claves adecuadas
en el proceso de la codificación y recuerdo (Martin et al., 1985). Así, Back-
man y Small (1998) mostraron en una muestra compuesta por tres grupos,
ancianos normales, EA preclínica y EA diagnosticada, que los EA eran capa-
ces de beneficiarse del efecto de las claves cuando se proporcionan apoyos
288 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

cognitivos, en las fases de codificación y recuerdo, y los procesos de elabo-


ración exigidos son eficaces a la hora de codificar la información.
Algunos estudios han demostrado cierta consistencia en cuanto a las difi-
cultades para codificar la información en los pacientes con EA precoz. Sin
embargo, el efecto de la facilitación visual, especialmente la no verbal, ha
sido poco considerado en la literatura científica. Algunos resultados en
pacientes con EA han demostrado que los estímulos visuales verbalizables o
asociados a claves semánticas facilitan la codificación de la información y,
por tanto, el recuerdo (Fernández-Calvo, 2002; Tuokko y Crockett, 1989), sin
embargo, existen pocas investigaciones que aborden la facilitación en el
recuerdo de material de tipo visual sin que influya el acceso a la memoria
semántica. En apoyo a nuestros resultados, la superioridad en reconoci-
miento de dibujo sobre el recuerdo de posición y el de posición más dibujo
también ha sido contrastada (Malec et al., 1992). De hecho, una de las cuali-
dades más importantes en la recuperación de la información se refiere a la
complejidad del material y la tarea (Jacoby, 1982; Mayes, 1998). Así, las
medidas de recuerdo y el propio material, la posición y dibujo por un lado y
la posición sola, son más difíciles de recordar que el reconocimiento del
dibujo. A pesar de ello, y aunque la validez clínica de las pruebas de memo-
ria no verbal no ha resultado clara (Moye, 1997), Glosser et al. (1989), en una
muestra de sujetos amnésicos, demuestra que la mejora en el reconocimien-
to respecto al recuerdo con dibujos no verbales dependía de la afectación o
no del hemisferio derecho.
A pesar de las diferencias procedimentales en los estudios sobre la tasa
de olvido, los resultados demuestran que existen diferencias significativas en
la tasa de olvido verbal, mientras que no existieron diferencias en la tasas de
olvido visoespacial entre los grupos. Otros estudios han apoyado estos resul-
tados, tanto en la información de tipo verbal (Welsh et al., 1991), como no
verbal (Christensen et al., 1998). Sin embargo, mientras que los estudios
sobre la tasas de olvido verbal han tenido una mayor consistencia, la memo-
ria no verbal ha recibido menor atención. En concreto, las diferentes tasas
de olvido asociadas a los subcomponentes de la memoria no verbal, dibujo y
posición, no han sido estudiadas en profundidad.
En contraste con nuestros resultados, Malec et al. (1992) encontraron
una mayor tasa de olvido para las medidas de recuerdo y reconocimiento
no verbales en una muestra con patología neurológica heterogénea. Sin
embargo, las medidas tomadas por estos autores para el olvido comportan
determinados índices compuestos, el índice de aprendizaje eficiente (LEI
combina puntuaciones de recuerdo y reconocimiento) y tipificados, que no
permite discriminar el comportamiento diferencial de las medidas en las
curvas de olvido.
Los resultados obtenidos en el presente estudio pueden presentar algunas
limitaciones. Por un lado, podemos plantearnos el hecho de que el rendi-
miento en las pruebas deriven de la interacción del grupo con las propieda-
RECUPERACIÓN DE INFORMACIÓN VERBAL Y NO VERBAL... 289

des específicas del instrumento de medida (e.g., modos de puntuación), espe-


cialmente en la memoria no verbal, ya que la elevada tasa de olvido y la esca-
sa recuperación en la memoria verbal han sido más contrastados en la lite-
ratura científica. Sin embargo, parece poco probable que esto sea así ya que
las medidas visoespaciales no interaccionan con el grupo, es decir, se com-
portan de manera similar en el grupo el EA y SC. Dado que las medidas viso-
espaciales implican componentes diferentes, posición y dibujo, es posible, en
cierta medida, que los resultados alcanzados se deban a una mayor comple-
jidad del material y no propiamente a un déficit en los mecanismos de codi-
ficación y/o adquisición de información. Sin embargo, la falta de olvido de
información visoespacial y la falta de interacción entre las medidas visoes-
paciales y el grupo, no empaña los resultados sobre el déficit en la codifica-
ción y /o adquisición de la información no verbal en la EA (Fernández-Calvo
et al., 2004; Kopelman, 1991).
Finalmente, los grupos no estuvieron equiparados en la tasa de aprendi-
zaje inicial. A pesar de que existen muchas posturas encontradas respecto a
la relación aprendizaje y olvido (Winted, 1990), en muchas ocasiones, el
intento por igualar el aprendizaje se convierte en un artefacto metodológico
que no permite discriminar, ni los mecanismos afectados en las tareas de
memoria ni el valor clínico de la prueba.
En resumen, el presente estudio demuestra que los mecanismos de codi-
ficación y almacenamiento se encuentran especialmente afectados en las
tareas de memoria verbal, mientras que el déficit visoespacial se explica fun-
damentalmente por un deterioro en la codificación y/o adquisición de infor-
mación. Así, el estudio nos permite conocer como se comportan los diferen-
tes mecanismos que explican los déficit de memoria verbal y no verbal en la
EA. Sin embargo, nos plantea la necesidad de utilizar diferentes medidas que
nos permitan, en ausencia de un déficit visoperceptivo o ejecutivo primario,
comprobar como se deteriora la memoria no verbal y los subcomponentes de
la misma, mediante tareas que impliquen diferentes estímulos, niveles de ela-
boración y procesos mnésicos.

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16
MEMORIA IMPLÍCITA
PARA LA EXPRESIÓN FACIAL
DE LAS EMOCIONES EN PACIENTES
DE ALZHEIMER Y ADULTOS SANOS
Beatriz García Rodríguez*, Soledad Ballesteros*,
Beatriz Rodríguez* José Manuel Reales** y Anna Fusari*

INTRODUCCIÓN
El procesamiento emocional es complejo y en él intervienen diferentes
funciones y mecanismos. En primer lugar, es necesario un conocimiento de
la taxonomía de los diferentes estados emocionales y, en segundo lugar, la
comprensión de aquellas situaciones típicas que conducen a determinadas
emociones. Un aspecto muy estudiado del procesamiento emocional es el
reconocimiento de las expresiones faciales de las llamadas emociones bási-
cas. Estas emociones son la alegría, la tristeza, el miedo, la sorpresa, la ira y
el asco. Según Adolphs (2002), la mayor parte de las estructuras cerebrales
que participan en el reconocimiento de las emociones básicas incluyen tanto
un procesamiento perceptivo, que permite identificar las características de
cada parte del rostro (para poder discriminar entre diferentes estímulos por
sus características físicas), como el reconocimiento del significado emocio-
nal del estímulo. El principal interés de los investigadores en este campo ha
sido poder determinar cuáles son las estructuras neurales implicadas en el
reconocimiento de las emociones básicas. Por ejemplo, tradicionalmente se
ha vinculado la amígdala al reconocimiento de la emoción de miedo y de evi-

* Departamento de Psicología Básica II e Instituto de Investigación de la UNED (CEEN),


Universidad Nacional de Educación a Distancia, Madrid (España).
** Departamento de Metodología de las Ciencias del Comportamiento.
294 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

tación de peligro, mientras los ganglios basales se han asociado con la detec-
ción del asco. También hay evidencias de que el hemisferio derecho del cere-
bro es el encargado de la percepción, producción e interpretación de las
expresiones emocionales (Bowers, 1993). Sin embargo, a pesar del número
de investigaciones dedicadas a estudiar cuáles son las estructuras neurales
implicadas en el reconocimiento de las expresiones faciales emocionales
frente a otro tipo de estímulos, todavía se sabe relativamente poco sobre el
tema (Adolphs, 2002).
Los enfermos de Alzheimer constituyen un grupo de interés especial para
el estudio del reconocimiento de las emociones ya que estos pacientes pre-
sentan lesiones cerebrales que aparecen gradualmente y que van afectando
poco a poco a las distintas estructuras corticales y subcorticales. De este
modo, el interés de los investigadores consiste en intentar asociar estos
daños cerebrales a las dificultades en el reconocimiento de las distintas emo-
ciones básicas que pueden expresarse a través del rostro con el fin de poder
determinar su sustrato neural.

RECONOCIMIENTO DE LA EXPRESIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES


EN PACIENTES DE ALZHEIMER

Un síntoma en las fases avanzadas de la enfermedad de Alzheimer es que


los pacientes muestran serios problemas de comunicación y de aislamiento
(Athlin y Norberg, 1987), lo que es diagnosticado habitualmente como
depresión. Este y otros síntomas de la demencia tipo Alzheimer son el resul-
tado de la degeneración de las neuronas corticales. En casos típicos, la dege-
neración es gradual y se extiende desde las estructuras temporales mediales
del cerebro hasta la amígdala y el giro hipocampal, de manera que la pérdi-
da de volumen de la amígdala se considera como un incremento en la seve-
ridad de la demencia. En la actualidad existe un gran interés científico por
estudiar las consecuencias de estos daños cerebrales en las emociones, en
concreto, en el reconocimiento emocional. Las cuestiones principales que se
discuten en este campo son si los enfermos de Alzheimer tienen dificultades
para reconocer expresiones emocionales y si estas dificultades se deben al
deterioro de las estructuras corticales, particularmente, la corteza visual, o
subcorticales, ya que la amígdala se asocia con las respuestas emocionales,
especialmente con el miedo y la expresión del peligro (LeDoux, 1995).
El estudio del reconocimiento de expresiones faciales emocionales pare-
ce independiente del reconocimiento de otras situaciones emocionales. La
habilidad de reconocer expresiones faciales emocionales se desarrolla en una
edad muy temprana (Serrano, Iglesias y Loeches, 1992), antes de la edad de
reconocer situaciones emocionales. Según Shimokawa y colaboradores
(2003) esto se debe a la estrecha relación que existe entre las habilidades
intelectuales y la capacidad de reconocer situaciones emocionales, porque es
MEMORIA IMPLÍCITA PARA LA EXPRESIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES... 295

difícil comprender la naturaleza de una situación o el estado emocional


apropiado que uno podría sentir en una situación determinada sin la sufi-
ciente habilidad intelectual.
Shimokawa et al. (2003) consideran que los pacientes de Alzheimer tie-
nen dificultades para reconocer situaciones emocionales, pero mantienen su
habilidad para reconocer expresiones faciales emocionales, debido a que las
tareas implicadas en el reconocimiento facial no son las mismas que las
implicadas en el reconocimiento de situaciones emocionales. Esta afirma-
ción ha producido una gran controversia. La idea de que los pacientes de Alz-
heimer presentan dificultades a la hora de reconocer situaciones emociona-
les básicas como el placer/displacer, concuerda con los trabajos de Asplund,
Norberg, Adolpsson y Waxman (1991). Estos investigadores estudiaron las
reacciones expresivas ante estímulos placenteros y desagradables en una
muestra de pacientes de Alzheimer. Los resultados mostraron que estos
enfermos no mostraron expresiones faciales indicadoras de estados emocio-
nales ante estímulos placenteros. Sólo hubo un incremento de los movi-
mientos faciales sin que pudiera observarse una expresión emocional clara,
así como una alteración de la activación fisiológica ante los estímulos des-
agradables.
El reconocimiento facial de las emociones también parece independien-
te de la capacidad de producir expresiones faciales emocionales. Un gran
número de estructuras cerebrales diferentes participan en el reconocimiento
de emociones: la corteza occipito-temporal, la amígdala, el cortex orbito-
frontal y los ganglios basales, entre otras (Adolphs, 2002). En concreto, las
áreas implicadas en la comprensión de las expresiones faciales emocionales
son los ganglios basales seguidos del lóbulo temporal anterior, mientras que
la producción de expresiones faciales espontáneas es activada por el sistema
motor extrapiramidal, incluido el núcleo subcortical (Rinn, 1984). En
pacientes con demencia se han encontrado diferencias corticales y subcorti-
cales y distinciones hemisféricas en el procesamiento emocional (Baker,
1996).
Por lo que respecta al reconocimiento de la expresión facial emocional,
hay muchas discrepancias en los datos obtenidos en las distintas investiga-
ciones. Muchos estudios que relacionan la lesión en la amígdala con la difi-
cultad para reconocer emociones en las expresiones faciales (Young et al.,
1996; Adolphs, Tranel, Damasio y Damasio, 1994, 1999). Según Adolphs et al.
(1999), los pacientes con daño bilateral de la amígdala tienen más dificulta-
des para reconocer todas las emociones, excepto la alegría. Estos pacientes
tienen una máxima dificultad para reconocer el miedo. Sin embargo,
Hamann et al. (1996) no encontraron dificultades en la percepción de la
expresión de las emociones de miedo en dos pacientes con daños laterales en
la amígdala causados por encefalitis. Estos autores sugieren que la dificultad
para reconocer expresiones emocionales depende de si los daños son congé-
nitos o adquiridos en etapas tempranas de la vida, de factores personales y
296 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

del nivel intelectual. Controlando esta última variable, Broks et al. (1998)
estudiaron el reconocimiento de expresiones emocionales de miedo en un
grupo de pacientes con lesiones en la amígdala. Los resultados indicaron que
todos los pacientes mostraron algunos problemas para reconocer el nombre
de caras famosas y poca memoria para las caras evaluadas con el Warrington
Recognition Memory Test. Estos pacientes, sin embargo, no presentaban nin-
gún problema en el reconocimiento de rostros evaluado con el Benton Test of
Facial Recognition, mostrando una buena percepción de la estructura física
de los rostros. Respecto al reconocimiento de emociones, alcanzaron el
mismo nivel que el grupo control, excepto para el miedo. Para Burnham y
Hogervorst (2004), tampoco los pacientes de Alzheimer mostraron dificulta-
des en comparación con el grupo control en una tarea de reconocimiento y
clasificación de las expresiones faciales emocionales.
Burnham y Hogervorst (2004), por otro lado, no pudieron demostrar que
la actuación de los pacientes de Alzheimer fuera diferente a la del grupo con-
trol. Sin embargo, los pacientes de Alzheimer tuvieron más dificultades que
el grupo control en la tarea de emparejamiento de diferentes expresiones
emocionales. Estos autores explicaron que estas diferencias podían deberse
a una disfunción visoespacial más que al deterioro del procesamiento emo-
cional.
La segunda línea de investigación parte de la hipótesis de que las dificul-
tades en el reconocimiento de la expresión emocional en los rostros no se
debe exclusivamente a los daños en la amígdala, sino también a los daños
producidos en la corteza cerebral. Según Adolphs et al. (2002), todas las
estructuras (corticales y subcorticales) están conectadas en un proceso múl-
tiple y en varios puntos a la vez, de manera que es didícil asignar una simple
función a una determinada estructura. Las regiones temporales occipital y
posterior de la corteza visual desempeñan un papel muy importante en el
procesamiento de estímulos visuales emocionalmente relevantes. Hay evi-
dencias empíricas de que los estímulos emocionales activan automática-
mente muchas regiones diferentes del cerebro.
Mediante resonancia magnética funcional, Pessoa, McKenna, Gutierrez y
Ungerleider (2002) investigaron si el procesamiento de estímulos emociona-
les es automático o, si por el contrario, requiere ciertos niveles de atención.
Utilizaron una tarea donde se presentaba a los sujetos unas caras que expre-
saban alegría, tristeza y otras caras neutras con unas barras orientadas hacia
los lados izquierdo y derecho. Sus resultados indicaron que todas las regio-
nes cerebrales respondian diferencialmente ante las caras con contenido
emocional, incluida la amígdala, solo cuando se fijaba la atención de los suje-
tos en dichas caras (los sujetos tenían que indicar si el rostro era de hombre
o de mujer). Sin embargo, cuando se obligaba a los sujetos a centrar su aten-
ción en otras características del estímulo (la orientación de las barras), se eli-
minaron todas las respuestas a las caras con contenido emocional. Esto
sugiere que las caras con expresiones emocionales no constituyen una cate-
MEMORIA IMPLÍCITA PARA LA EXPRESIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES... 297

goría privilegiada de objetos inmune a los efectos de la atención. Por el con-


trario, otros trabajos (Vuilleumier, Armony y Dolan, 2001) sugieren que la
información con contenido emocional se puede procesar al margen del foco
atencional. Estudios psicofísicos han mostrado que los observadores presen-
tan respuestas involuntarias a estímulos emocionales, en particular cuando
están relacionados con miedo potencial, como ocurre cuando se utilizan
caras con expresiones de miedo (Globisch at al., 1999, Lang, Bradley y Cuth-
bert, 1998 y Wells y Matthews, 1994). Hargrave et al. (2002) defienden la
hipótesis de que el deterioro en el proceso de expresiones faciales de la emo-
ción está relacionado con el deterioro cognitivo general. Sus resultados
muestran que los pacientes de Alzheimer fueron significativamente peores
que los pacientes psiquiátricos o los controles en una tarea de identificación
de las expresiones faciales de tristeza, sorpresa y disgusto. También lo fueron
en la tarea de emparejamiento de expresiones de tristeza, sorpresa, asco, ale-
gría, miedo y enfado. Estos resultados parecen sugerir la existencia de un
deterioro importante del procesamiento de expresiones faciales de la emo-
ción. Sin embargo, las dos tareas que se usaron fueron bastante largas (45 a
60 pruebas cada una) y es posible que la fatiga o el aburrimiento influyeran
negativamente en los resultados.
Nuestra posición es que la tarea de identificación de expresiones emo-
cionales faciales es una tarea cognitiva y que, por tanto, se puede alterar en
la misma medida que otras tareas del mismo tipo debido al deterioro cog-
nitivo característico de la enfermedad de Alzheimer. Conviene tener en
cuenta que una variable importante en la tarea de identificación de emo-
ciones faciales es la complejidad del estímulo. Cada emoción va acompa-
ñada de una expresión facial diferente. Estas expresiones están formadas
por la conjunción de movimientos de los músculos faciales. El número de
movimientos faciales (o unidades de acción, según Ekman y Friesen, 1978),
requeridos para la expresión de las emociones es diferente para cada emo-
ción. Las emociones que menos unidades de acción necesitan para su
expresión son la alegría y la tristeza. Es muy posible que a mayor comple-
jidad de la expresión emocional (mayor número de unidades de acción
implicadas en cada emoción), los pacientes de Alzheimer muestren mayo-
res dificultades en la identificación de emociones. También es importante
el grado de intensidad de la expresión emocional. Cuanto menos intensa
sea la expresión, más difícil será su identificación. Resumiendo, la hipóte-
sis que queremos probar en este estudio es que la identificación correcta de
las expresiones emocionales depende fundamentalmente de dos factores:
(1) el nivel de complejidad que presenten las expresiones, en concreto del
número de Unidades de Acción que necesita cada emoción para su expre-
sión, y (2) del nivel de intensidad con que se manifieste cada emoción. Las
emociones que necesitan menor acción facial (alegría, tristeza) se identifi-
carán mejor que las emociones que necesitan mayor acción facial (miedo,
asco, ira y sorpresa).
298 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

En nuestro trabajo hemos utilizado una tarea de priming perceptivo para


estudiar si existe memoria implícita en una tarea de identificación facial de
las emociones en tres grupos de participantes, un grupo de adultos jóvenes,
un grupo de enfermos de Alzheimer y un grupo de mayores sanos que actua-
ban como grupo control. Se sabe que la memoria implícita es muy resisten-
te al paso del tiempo y que se mantiene más intacta que la explícita en las
personas mayores. Además, se ha podido comprobar que los pacientes de
Alzheimer tienen una memoria implícita normal en tareas de identificación
de estímulos (Monti, 1996), incluso en la identificación de objetos a través
del tacto (Ballesteros y Reales, 2004).
En concreto, los objetivos de este trabajo son: (1) investigar la capacidad
o habilidad para identificar la expresión facial de las emociones en un grupo
de pacientes de Alzheimer, comparando su actuación con dos grupos sin
deterioro cognitivo, un grupo control de mayores sanos y un grupo de jóve-
nes; y (2) comprobar si existe priming perceptivo en la identificación de la
expresión facial de las emociones en los distintos grupos.
El grupo de pacientes de Alzheimer estaba compuesto por 16 pacientes,
8 hombres y 8 mujeres, con una media de edad de 77,5 años (rango = 66-84
años y SD = 4.34) y un nivel de escolaridad medio de 8 años (rango = 7-11
años, SD = 3). Todos ellos habían sido diagnosticados de probable demencia
degenerativa primaria de tipo Alzheimer en grado leve por la Unidad de Neu-
rología del Hospital Virgen del Puerto de la localidad de Plasencia. Todos los
pacientes considerados disponían al menos de un estudio de Neuroimagen,
la mayoría de ellos de un estudio de Tomografía Axial Computerizada o bien
de Resonancia Magnética Funcional. Además disponían de otros estudios
radiológicos como una prueba de radiología convencional de tórax en pro-
yección postero-anterior y lateral. La media obtenida en la adaptación espa-
ñola (Lobo, Escobar, Ezquerra y Díaz, 1980) del Mini-Mental State Exami-
nation (MMSE) (Folstein, Folstein y McHugh, 1975) fue de 22,93 (SD = 2.40)
sobre 30 puntos posibles. Todos los pacientes cumplían el criterio de ausen-
cia de otras enfermedades neurológicas o psiquiátricas y tampoco consumí-
an antidepresivos o anxiolíticos. El grupo de mayores sanos estaba com-
puesto por 16 voluntarios, 8 hombres y 8 mujeres. La media de edad de este
grupo fue de 73,25 años (rango = 65-85 años, SD = 5,37) y el nivel de escola-
ridad medio fue 8 años (rango = 6-11 años, SD = 3). La puntuación media
obtenida en el Mini-Mental fue 31,56 (SD = 1.38). Ninguno tenía un historial
clínico de otras enfermedades neurológicas o psiquiátricas y no consumían
psicofármacos en el momento de realización de las pruebas. Por último, el
grupo de adultos jóvenes estaba compuesto por 16 sujetos, 8 hombres y 8
mujeres, con una media de edad de 28 años (rango = 20-32 años, SD = 9,49)
y un nivel educacional medio de 15,69 años (rango = 12-17 años, SD = 4.48).
Los estímulos utilizados para la tarea de identificación fueron rostros
que expresaban las seis emociones básicas. Se seleccionaron 4 modelos per-
tenecientes al Facial Action Coding System (FACS) de Ekman et al. (1978).
MEMORIA IMPLÍCITA PARA LA EXPRESIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES... 299

Dos de los modelos correspondían a caras de hombres y los otros dos eran
caras de mujer. Cada modelo expresaba las seis emociones básicas descritas
por el FACS (alegría, tristeza, asco, miedo, ira y sorpresa) en tres niveles dife-
rentes de intensidad que de menor a mayor denominamos (1) esbozo, (2)
acción presente, y (3) intensidad máxima. En una escala del 1 al 5, el esbozo
corresponde a la puntuación 1, la acción presente a la puntuación 3 y la
máxima intensidad a la puntuación 5. El tamaño de las fotografías fue de 35
mm x 52 mm. Las fotografías eran a color. En la Tabla 16.1 se muestra el
mínimo requerido de unidades de acción necesario para la expresión de cada
una de las emociones.

TABLA 16.1
Número y combinaciones de Unidades de Acción (UUAA) necesarias
para la expresión de cada una de las emociones básicas

Emoción Combinación de las Unidades de Acción

ALEGRÍA 6 + 12 + 25

TRISTEZA 1 + 4 + 15

ASCO 10 + 17 + 4 + 18

IRA 4 + 5 + 7 + 24

SORPRESA 1 + 2 + 5 + 26

MIEDO 1 + 2 + 4 + 5 + 20 + 25

El experimento comenzó con una fase de estudio en la que se presentaron


36 estímulos visuales consistentes en caras con expresiones emocionales
seleccionados del FACS de Ekman. Como ya hemos indicado más árriba, en
el estudio se utilizaron dos modelos, un hombre y una mujer, que expresaban
las seis emociones con los tres niveles de intensidad. Como tarea de codifi-
cación, los observadores debían indicar lo agradable que les resultaban estos
estímulos utilizando para ello una escala tipo Likert del 1 al 5, siendo 1 muy
desagradable y 5 muy agradable. A continuación, los participantes contesta-
ron al cuestionario de depresión de Beck como tarea distractora. Despúes de
10 minutos de finalizar la fase de estudio, comenzó de manera incidental la
fase de prueba. En esta parte del experimento, los sujetos tenían que identifi-
car cada una de las expresiones emocionales. En total se presentaron 72 estí-
mulos: 36 antiguos (presentados en la fase de estudio), a los que se añadie-
ron otros tantos estímulos nuevos. En todo momento tenían delante una tar-
jeta con el nombre de cada una de las emociones. El orden de presentación
300 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

de los estímulos fue aleatorio tanto en la fase de estudio previa como en esta
fase de prueba.
En la Tabla 16.2 se muestra el número de aciertos y el porcentaje de iden-
tificaciones correctas para cada emoción en los tres niveles de intensidad en
los tres grupos.

TABLA 16.2
Número de aciertos y porcentajes de identificaciones emocionales
en los tres niveles de intensidad

Adultos Mayores Enfermos


jóvenes sanos Alzheimer

Alegría 1 3,5 (87,5%) 2,24 (56%) 0,92 (23%)


2 4 (100%) 4 (100%) 3,24 (81%)
3 4 (100%) 4 (100%) 3,92 (98%)

Tristeza 1 3 (75%) 1,5 (37,5%) 0,27 (5,75%)


2 3,8 (95%) 4 (100%) 3,42 (85,5%)
3 4 (100%) 3,92 (98%) 3,92 (98%)

Sorpresa 1 0,49 (12,25%) 0,12 (3%) 0 (0%)


2 3 (75%) 2,98 (74,5%) 0,92 (23%)
3 3,62 (90,5%) 3,62 (90,5%) 2,18 (54,4%)

Miedo 1 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)


2 1,36 (34%) 0,62 (15,5%) 0,12 (3%)
3 2,62 (65,5%) 1,8 (45%) 0,98 (24,5%)

Ira 1 0 (0%) 0 (0%) 0 (0%)


2 2,18 (54,5%) 0,98 (24,5%) 0,48 (112%)
3 2,62 (65,5%) 1,68 (42%) 1,48 (37%)

Asco 1 0 (0%) 0,18 (45%) 0 (0%)


2 2,12 (53%) 2,24 (56%) 0,42 (10,5%)
3 3,06 (76,5%) 2,8 (70%) 1,56 (39%)

Como puede observarse, a medida que aumenta el grado de intensidad


del estímulo, aumenta también el número de respuestas correctas. En el
nivel de intensidad de esbozo (1), el número de identificaciones correctas es
significativamente inferior que en los niveles más intensos. Además, el por-
centaje de la identificaciones correctas de las emociones alegría y tristeza es
MEMORIA IMPLÍCITA PARA LA EXPRESIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES... 301

significativamente mayor que el obtenido en las otras emociones más com-


plejas que requieren un mayor número de unidades de acción facial. El
número de identificaciones correctas para las emociones sorpresa, miedo,
ira y asco ha sido 0 o próximo a 0. Se ha producido un efecto suelo debido a
la elevada dificultad de la tarea. Estos datos podrían interpretarse en el sen-
tido de que las emociones que se identifican mejor (alegría y tristeza) son las
emociones que necesitan menos unidades de acción para expresarse.
En el nivel de intensidad de acción presente (2) hay un mayor porcentaje
de identificaciones correctas para todas las emociones y en todos los grupos
que en el nivel esbozo. La identificación de las emociones es muy diferente
en los tres grupos, especialmente en el grupo de pacientes de Alzheimer.
El número de identificaciones correctas para la alegría y tristeza es
mayor que para la sorpresa, miedo, asco e ira. El porcentaje de identifica-
ciones de alegría y tristeza es del 100% en los grupos ancianos sanos y adul-
tos jóvenes y del 80% para el grupo de Alzheimer. La tarea de identificación
es muy fácil y se produce un efecto techo. Para las emociones sorpresa,
miedo, ira y asco se observan mayores diferencias, especialmente en el grupo
de Alzheimer.
Respecto a los porcentajes de identificaciones correctas para cada emo-
ción en el nivel de máxima intensidad (3), fue muy elevado para la alegría y
la tristeza en los tres grupos. En el resto de emociones, se encuentran dife-
rencias entre los tres grupos, siendo la actuación del grupo de Alzheimer
inferior a los otros dos.

Priming

El segundo objetivo del estudio consistió en comprobar si existía memo-


ria implícita (evaluada a través de la existencia de priming perceptivo) para
la identificación de expresiones faciales emocionales. Para ello, calculamos
el número de respuestas correctas para los estímulos antiguos (los presenta-
dos durante la fase de estudio) y para los estímulos nuevos. El priming se cal-
culó restando del número de identificaciones correctas correspondientes a
los estímulos antiguos, el número de identificaciones correctas correspon-
dientes a los estímulos nuevos. Se pretendía comprobar si el priming para la
identificación de emociones se encontraba preservado (memoria implícita
alterada) en los pacientes de Alzheimer, o si por el contrario este tipo de
memoria no voluntaria no se mantenía en estos pacientes. Las medidas pri-
ming las calculamos sólo para el nivel de intensidad media (acción presente),
ya que en los otros dos niveles no se podía calcular el priming porque la tarea
fue o demasiado difícil y apenas hubo identificaciones correctas (nivel esbo-
zo), o demasiado fácil obteniéndose un porcentaje de aciertos próximos al
100% (nivel máxima intensidad de la emoción). Los resultados indicaron la
existencia de priming perceptivo significativo para la identificación de expre-
302 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

siones faciales emocionales en los tres grupos. Aunque el priming en el grupo


de pacientes de Alzheimer fue menor que en los otros dos grupos, las dife-
rencias encontradas no resultaron estadísticamente significativas.
Estos resultados parecen coincidir con los de otras investigaciones que
han evaluado la memoria implícita en los pacientes de Alzheimer utilizando
otro tipo de estímulos. Por ejemplo, Lustig y Buckner (2004), compararon la
capacidad de la memoria implícita de adultos jóvenes, adultos sanos de
mayor edad y adultos en los primeros estadios de la enfermedad de Alzhei-
mer. Mediante una tarea de priming, presentaron a los sujetos una serie de
palabras y les pidieron que decidieran si las palabras representaban objetos
vivos o no. Los tres grupos mostraron una reducción significativa en el tiem-
po requerido para tomar una decisión sobre una palabra cuando ésta se le
había presentado anteriormente en una tarea no relacionada. A pesar de que
los adultos más jóvenes eran más rápidos en la ejecución de las tareas, los
tres grupos presentaron una importante reducción en el tiempo tras la prác-
tica. Posteriormente pidieron a los sujetos que repitieran la tarea de clasifi-
cación mientras les hacían un escáner cerebral utilizando imágenes por reso-
nancia magnética funcional. Los investigadores encontraron que la reduc-
ción en el tiempo requerido para realizar la tarea de clasificación se correla-
cionaba con una reducción en la actividad de la corteza frontal. Este resul-
tado sugiere que hay una relación entre la reducción de actividad en la cor-
teza frontal y este tipo de aprendizaje.
Los estudios realizados con enfermos de Alzheimer sugieren que el pri-
ming perceptivo depende de sistemas de memoria neocorticales, indepen-
dientes del sistema de memoria temporal medio, del que depende la memo-
ria explícita. Estos sistemas estarían encargados de procesar respectivamen-
te la información perceptiva y la información conceptual. Los enfermos de
Alzheimer suelen mostrar priming perceptivo cuando los estímulos se pre-
sentan visualmente en tareas de identificación de palabras y de dibujos. Sin
embargo, estos pacientes suelen fracasar en tareas de priming conceptual
como son asociación de palabras o producción de ejemplares de categorías.
Estudios con imágenes cerebrales han mostrado que la corteza cerebral pos-
terior (lóbulos occipitales) está implicada en el priming visual (Squire,
Knowlton y Musen, 1993) mientras que regiones de la corteza frontal
izquierda y temporal izquierda parecen la base del priming conceptual
(Gabrieli, et al., 1996).

CONCLUSIONES

Los resultados de este estudio son concordantes con la idea de que algu-
nas emociones se identifican mejor que el resto de las emociones. En con-
creto, la alegría y la tristeza resultan más fáciles de identificar que el miedo,
sorpresa, ira y asco. Esto parece coherente con la hipótesis de que la identi-
MEMORIA IMPLÍCITA PARA LA EXPRESIÓN FACIAL DE LAS EMOCIONES... 303

ficación emocional de la expresión facial es sobre todo una tarea perceptiva


y, por tanto, depende de la complejidad del estímulo. Conviene recordar que
para la expresión facial de la alegría y de la tristeza únicamente son necesa-
rias tres Unidades de Acción o movimientos faciales, mientras que para el
resto de emociones son necesarias 4 o 5 Unidades de Acción. Respecto a la
hipótesis de que cuanto mayor es la intensidad de la expresión mejor se iden-
tifican las emociones, también se ha visto confirmada por los resultados de
este estudio. Las emociones que mejor se han identificado en los tres grupos
que han participado en este estudio han sido las que hemos denominado
como de máxima intensidad. Respecto a la diferencia entre grupos, los gru-
pos de mayores sanos y jóvenes muestran un patrón de identificación muy
parecido, de manera que de acuerdo con los resultados obtenidos podemos
afirmar que la edad no influye en la identificación emocional en el envejeci-
miento sano. Sin embargo, los pacientes de Alzheimer identifican peor que
los otros dos grupos las expresiones emocionales, de manera que sólo cuan-
do se presentan muy intensamente, son capaces de identificarlas.
Los resultados de este estudio han mostrado también la existencia de
memoria implícita evaluada a través de la existencia priming para la identi-
ficación emocional de la expresión facial. Los estímulos antiguos se identifi-
caron mejor que los nuevos en la tarea implícita de identificación de expre-
siones emocionales. Los tres grupos mostraron este efecto. Lo novedoso de
este estudio es que hemos podido comprobar que los pacientes de Alzheimer,
a pesar de que muestran ya desde el comienzo de la enfermedad una dificul-
tad para identificar las emociones básicas en la expresión facial, muestran
priming perceptivo cuando se les vuelven a presentar estímulos emocionales
presentados previamente. Estos datos, coinciden con numerosos estudios
anteriores que han encontrado el efecto de la facilitación perceptiva con
otros tipos de estímulos y en otras modalidades sensoriales (Ballesteros y
Reales, 2004; Fleischman y Gabrieli, 1998; Gabrieli et al., 1999).

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PART IV
APPLIED ISSUES
17
VIEJISMO EN ESTUDIANTES DE PSICOLOGÍA
CLÍNICA Y DE LA SALUD:
UN PRIMER ESTUDIO EN ESPAÑA
Adelia de Miguel Negredo*

INTRODUCCIÓN

Tres son los principales «-ismos», cuyos prejuicios y conductas discrimi-


natorias se dirigen directamente contra un derecho humano fundamental.
Nos estamos refiriendo al racismo, el sexismo y el etaismo. Este último se
corresponde a la traducción al español del término inglés ageism (García
Pérez, 2003) que originalmente se acuñó para hacer referencia exclusiva-
mente a las actitudes y comportamientos hacia las personas mayores por
parte de Butler (1969). Más concretamente, Butler definió ageism como una
experiencia subjetiva, una inquietud profunda y oscura, y una repugnancia y
una aversión personal por la vejez, la enfermedad, la discapacidad y el miedo
a la pobreza, la inutilidad y la muerte. Actualmente, el término ageism, y por
ende, etaismo, en sentido amplio es entendido como el prejuicio y la discri-
minación contra un grupo de personas en función de su edad, cubriendo de
este modo todo el ciclo vital. Por lo tanto, y teniendo en cuenta que estamos
utilizando el lenguaje español, preferimos usar un término nuevo, aún no
aceptado por la Real Academia de la Lengua Española, para delimitar clara-
mente el objeto del prejuicio y la discriminación a las personas ancianas. El
término elegido es viejismo.
La definición de viejismo más ampliamente aceptada es el prejuicio y la
discriminación contra las personas ancianas basados en la creencia de que el

* Departamento de Personalidad, Evaluación y Tratamientos Psicológicos, Facultad de Psi-


cología, Universidad de La Laguna.
310 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

envejecimiento hace a las personas menos atractivas, menos inteligentes,


menos sexuales y menos productivas (Wilkinson y Ferraro, 2002). El interés
en la investigación de estas actitudes y creencias operacionalizado en instru-
mentos que permitieran su evaluación, se localiza en la década de los años
50 y principios de los 60 en el siglo XX. Tuckman y Lorge (1952a, 1952b,
1953 y 1954) presentaron un instrumento comprehensivo para medir con-
cepciones erróneas y estereotipadas hacia los ancianos, agrupadas en trece
categorías valorativas y que incluían rasgos de personalidad, características
físicas, deterioro mental y mejor momento para vivir. Las deficiencias de este
instrumento intentaron limarse con los trabajos de Kogan (1961), observán-
dose que aparecían distintas actitudes en función del género del anciano al
que había que caracterizar y que las actitudes también se veían influidas por
la información contextual. De este modo, el desarrollo de la metodología per-
mitió avanzar la teoría al incorporar dos nuevos parámetros en su estudio, el
género y el contexto. Morgan y Bengtson elaboraron en 1976 un instrumen-
to para medir las cualidades negativas de la vejez y el potencial positivo en la
vejez (citado en Mangen y Peterson, 1982) mientras que Kilty y Feld (1976)
crearon un inventario para medir las actitudes hacia el envejecimiento a par-
tir de los trabajos ya citados de Tuckman y Lorge, y Kogan, así como el de
Srole (1956). Desde entonces, ni Bengtson ni Kilty trabajan en este campo
(comunicación personal, enero de 2005).
Paralelamente, aparecieron trabajos centrados en la delimitación con-
ceptual del viejismo, en función de sus tres componentes (prejuicio como
afecto, discriminación como conducta y estereotipia como cognición). Y en
1980, Butler definió el término viejismo para que fuera útil a los científicos
sociales en función de tres aspectos interconectados: (i) actitudes de prejui-
cio hacia las personas mayores, la vejez y el proceso de envejecimiento, que
incluye actitudes que tienen los propios ancianos; (ii) prácticas discrimina-
torias en contra de las personas mayores; y (iii) prácticas y políticas institu-
cionales que perpetúan los estereotipos hacia los adultos mayores, reducen
sus oportunidades hacia la satisfacción con la vida y socavan su dignidad
personal. Las actitudes y creencias, las conductas discriminatorias y las polí-
ticas y prácticas institucionales están interrelacionadas y se refuerzan
mutuamente. Cada una de ellas contribuye a transformar el envejecimiento
como un proceso natural en un problema social en que los adultos mayores
experimentan consecuencias perjudiciales.
El viejismo, como discriminación positiva y negativa, existe tanto a nivel
individual como a nivel estructural y social. La cultura, la imagen pública, el
mundo laboral y la atención sanitaria son algunas de las áreas que apoyan el
viejismo. Schaie (1988) ya denunciaba el viejismo en la investigación psicoló-
gica y su influencia en otras disciplinas. Concretamente, afirmaba: «Inappro-
piate interpretations of age-related data may become accepted as the scientific
basis for policy positions that lead to discrimination against and disadvantages
for our older citizens» (p. 179).
VIEJISMO EN ESTUDIANTES DE PSICOLOGÍA CLÍNICA Y DE LA SALUD... 311

La investigación muestra que las actitudes de los profesionales de la salud


hacia los ancianos son incluso peores que las que presenta la sociedad en
general (Quinn, 1987). En 1994, Butler denunció que el viejismo presentado
por los médicos se originaba en las escuelas y facultades de medicina como
resultado de las distintas actividades que tenían que realizar los estudiantes
fomentando la utilización de una terminología viejista potenciadora a su vez
de conductas discriminatorias. Cammer-Paris et al. (1997), en su estudio
transversal con tres promociones de estudiantes de medicina (con ocho años
de diferencia entre la primera y la tercera), comprobaron que no había cam-
bios en las actitudes de estos grupos; concluyeron que los centros de ense-
ñanza deberían ser más proactivos, desarrollando curricula que mejorasen las
actitudes generadas por los estudiantes de medicina ante las personas mayo-
res. Finalmente, es necesario mencionar los trabajos de Palmore, quien desde
principios de los años 70 del siglo pasado hasta ahora mismo (Palmore, 2001)
está investigando el viejismo. En 1977 elaboró la encuesta Facts on Aging para
identificar sesgos anti-edad y se utilizó para evaluar la eficacia de diferentes
programas educativos y de intervención en la reducción del viejismo; en 2001,
Palmore creó un instrumento de 20 elementos para medir el prejuicio (enten-
dido como la unión del estereotipo y las actitudes) y la discriminación gene-
rada por el viejismo, aunque solo en su aspecto negativo.
Lo cierto es que la geropsicología no es un campo atractivo para los estu-
diantes ni para los psicólogos que están realizando su formación de post-
grado. Hinrichsen y McMeniman (2002) denuncian que no hay cursos de
practicum centrados en el entrenamiento en geropsicología, y lo que es más
grave, que los estudiantes ya licenciados muestran importantes estereotipos
negativos hacia los ancianos.
Con todo lo anterior, el objetivo de este trabajo es medir el viejismo, sólo
el componente del prejuicio (en sus manifestaciones múltiples de creencias
negativas y positivas) y sus correlatos con factores de personalidad normal
en estudiantes universitarios de psicología, en los niveles de pre-grado y post-
grado. Se trata de un primer estudio dentro de una investigación más amplia
cuyo arranque se sitúa en la elaboración de unos instrumentos que permitan
evaluar el prejuicio y las conductas discriminatorias hacia los ancianos por
parte de los proveedores de salud física y mental en Canarias.

MÉTODO
Muestra
Se evaluó a dos muestras: la muestra «post-grado» estaba compuesta por
48 estudiantes universitarios (37 mujeres y 11 hombres) matriculados en un
programa de master y/o doctorado en psicología clínica y de la salud (el
rango de edad variaba desde 23 hasta 44 años); la segunda muestra, deno-
minada «pre-grado» tenía 68 estudiantes de segundo curso (57 mujeres y 11
312 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

hombres) de psicología, con edades desde 19 hasta 39 años. En ambos gru-


pos se trabajó en la Universidad de La Laguna (España).
Instrumentos. Como parte del programa formativo correspondiente, los
alumnos de ambas muestras cumplimentaron dos instrumentos sobre acti-
tudes hacia la vejez y uno de personalidad.
La prueba Actitudes hacia el envejecimiento (Kilty y Feld, 1976) está com-
puesta originalmente por 45 afirmaciones a las que se responde en una esca-
la de intervalos tipo Likert de cuatro puntos (desde totalmente en desacuerdo
hasta totalmente de acuerdo). Actualmente estamos realizando la validación
de esta prueba, para lo cual hemos realizado un análisis factorial por com-
ponentes principales pidiendo tres factores con rotación oblicua (siguiendo
el procedimiento realizado por los propios autores). El primer factor, actitud
negativa generalizada, incluye 9 afirmaciones (por ejemplo, Los trabajadores
ancianos aumentan los costes de las pensiones para los empresarios, No se
debería permitir que los ancianos tengan carné de conducir, Muchos ancianos
deberían preocuparse más por su apariencia personal; son demasiado desali-
ñados [saturaciones de 0.63, 0.62 y 0.50, respectivamente]) con una alfa de
Cronbach de 0.70. El segundo factor, actitud positiva generalizada (un tanto
fantasiosa), también está formado por 9 elementos (por ejemplo, Se puede
confiar en muchos ancianos, Los ancianos normalmente tienen el apoyo de sus
hijos o de pensiones de vejez, Las personas mayores tienen un gran interés en
la política [saturaciones de 0.68, 0.61 y 0.52, respectivamente]) y una consis-
tencia interna de 0,64. El tercer factor, actitud realista, se compone de 7 ítems
(por ejemplo, Muchas personas ancianas intentan no ser una carga económi-
ca para sus hijos, Los ancianos tienen la oportunidad de hacer todas las cosas
que quieren hacer [saturaciones de 0.66 y –0.55, respectivamente]) y un alfa
de 0.54. Estos tres factores son independientes y explican el 33.13% de la
varianza total.
La segunda prueba que utilizamos fue Cualidades negativas y positivas de
la vejez elaborado por Morgan y Bengtson en 1976 (citado en Mangen y
Peterson, 1982). Esta prueba constaba originalmente 14 afirmaciones (a res-
ponder en escalas de 4 intervalos tipo Likert, desde totalmente en desacuerdo
hasta totalmente de acuerdo) de las que se retuvieron 13 después de la facto-
rización con componentes principales y rotación oblicua realizada también
durante el proceso de validación de la misma que estamos realizando. La
estructura trifactorial diferencia claramente entre las áreas laboral, personal
y social, y explica el 43.66% de la varianza rotada, manteniéndose indepen-
dientes los tres factores. El primero, actitud positiva en el área laboral, se
compone de cuatro elementos con altas saturaciones (el rango variaba desde
0,87, Muchos ancianos pueden hacer un trabajo tan bien como las personas
jóvenes pero no se les da la oportunidad para mostrar lo que pueden hacer,
hasta 0,64, En muchos trabajos, los ancianos pueden rendir tan bien como los
jóvenes). El segundo factor, actitud negativa en el área personal, también está
formado por 4 afirmaciones cuyas saturaciones variaban desde 0,77 (Los
VIEJISMO EN ESTUDIANTES DE PSICOLOGÍA CLÍNICA Y DE LA SALUD... 313

ancianos a menudo están en contra de las reformas que necesita nuestra socie-
dad porque se aferran al pasado) hasta 0,62 (Muchos ancianos pasan dema-
siado tiempo entrometiéndose en los asuntos de los demás). Finalmente, el ter-
cer factor, actitud positiva en el área social, agrupa 5 elementos (En nuestro
país, muchos ancianos tienen buena salud [saturación de 0,65], Los ancianos
son valiosos por sus experiencias [0,48 como peso factorial]). Los índices de
consistencia interna, respectivamente, son 0.63, 0.69 y 0.40.
Para evaluar los factores de personalidad, utilizamos la versión traduci-
da por Avia, Sanz y Sánchez Bernardos (1997) del Inventario de Personalidad
NEO-PI-R (Costa y McCrae, 1992, adaptado por TEA en 1999) que mide las
cinco tendencias básicas (neuroticismo, extraversión, apertura a la experien-
cia, cordialidad y responsabilidad) más las 30 facetas (seis por tendencia
básica); está compuesto por 240 afirmaciones (8 elementos por faceta) a las
que se responde con escalas de 5 puntos tipo Likert (desde totalmente en des-
acuerdo hasta totalmente de acuerdo).

RESULTADOS

Viejismo y nivel de formación académica

En primer lugar, resulta un tanto esperanzador observar que las puntua-


ciones medias, con sus correspondientes desviaciones típicas, obtenidas por
la muestra en total indican una cierta proximidad de estos estudiantes hacia
posiciones más positivas que negativas hacia la vejez y las personas ancianas.
Las tres primeras columnas de la Tabla 17.1 muestran que las puntuaciones
más altas se obtienen en los factores correspondientes a actitudes positivas
(AE2, AE3, CNV1 y CNV3), siendo los valores de desviación bastante bajos
indicando una cierta homogeneidad en la muestra total de alumnos.
En segundo lugar, el MANOVA realizado para el factor «sexo» generó una
F6 = 2.10, no significativa, de modo que aparecía similitud intergénero en
actitudes. Las pruebas con la t de Student, no obstante, indicaron sin embar-
go que los hombres puntuaban más alto que las mujeres en el factor de acti-
tud positiva en el área (véase Tabla 17.1).
En tercer lugar, el MANOVA para el factor «muestra» proporcionó una F6
= 4.38, p < 0.001, indicando un efecto principal de este factor. Las compara-
ciones con la t de Student confirmaron que en cuatro de los seis factores de
actitudes aparecían diferencias entre los dos grupos de estudiantes. Concre-
tamente, el grupo de pre-grado puntuaba significativamente más alto que la
muestra post-grado en dos factores de actitudes negativas (AE1: actitud
negativa generalizada; CNV2: actitud negativa en el área personal) y más
bajo en dos factores de actitudes positivas (AE2: actitud positiva generaliza-
da y fantasiosa; CNV1: actitud positiva en el área laboral). La Tabla 17.2 reco-
ge los valores correspondientes a medias, desviaciones típicas y valores de t.
314 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLA 17.1
Diferencias intergénero en actitudes viejistas

TOTAL MUJERES HOMBRES


N = 116 N= N=
t
P.T. media dt media dt media dt inter-
género

AE1 0-27 9.02 3.56 8.89 3.59 9.55 3.42 -0.77


(Actitud negativa
generalizada)

AE2 0-27 17.22 3.43 17.37 3.55 16.55 2.82 1.02


(Actitud positiva
generalizada
y fantasiosa)

AE3 0-21 14.04 2.48 13.87 2.42 14.77 2.65 –1.54


(Actitud realista)

CNV1 0-12 9.07 2.11 8.85 2.15 10.05 1.60 –2.40*


(Actitud positiva
en el área laboral)

CNV2 0-12 5.60 2.13 5.59 2.18 5.67 1.93 –0.15


(Actitud negativa
en el área personal)

CNV3 0-15 10.32 2.03 10.27 2.03 10.57 2.06 –0.62


(Actitud positiva
en el área social)

Nota: P.T. = puntuaciones mínima y máxima teóricas; * = p <.05

Viejismo y personalidad

Usando correlaciones de Pearson, se analizaron los correlatos entre los


seis factores de actitudes viejistas (positivas y negativas) y las cinco tenden-
cias básicas de personalidad y sus facetas correspondientes. Los patrones
obtenidos para cada muestra por separado eran totalmente superponibles,
de modo que calculamos los coeficientes r para la muestra total.
Como se puede observar en la Tabla 17.3, sólo 28 de las 210 correlacio-
nes (13.33%) alcanzan significación estadística. A pesar de ello, es impor-
tante realizar unos cuantos comentarios al respecto. En primer lugar, las
relaciones se agrupan alrededor de los factores de actitudes positivas (AE2,
AE3, CNV1 y CNV3). En segundo lugar, la actitud positiva generalizada aun-
VIEJISMO EN ESTUDIANTES DE PSICOLOGÍA CLÍNICA Y DE LA SALUD... 315

TABLA 17.2
Diferencias intergrupales en actitudes viejistas

POST-GRADO PRE-GRADO
N = 48 N = 68

media dt media dt t

AE4 7,71 3,51 9,94 3,31 –3.49***


(Actitud negativa
generalizada)

AE5 18,10 3,10 16,59 3,54 2.39*


(Actitud positiva
generalizada y fantasiosa)

AE6 13,54 2,46 14,40 2,45 –1.85


(actitud realista)

CNV4 9,85 2,00 8,50 2,01 3.56***


(Actitud positiva
en el área laboral)

CNV5 4,73 2,09 6,24 1,93 –3.99***


(Actitud negativa
en el área personal)

CNV6 10,33 2,44 10,32 1,69 0.37


(Actitud positiva
en el área social)

Nota: * = p <.05; *** = p <.001

que un tanto fantasiosa aparece asociada a las tendencias básicas de extra-


versión y responsabilidad así como a dos facetas de E (ser cálido y actividad)
y tres de C (competencia, sentido del deber, y necesidad del deber). En tercer
lugar, la actitud realista solo mantiene relaciones con neuroticismo y dos de
sus facetas (ansiedad y depresión), más una relación negativa con la faceta
de sentimientos (O3). En cuarto lugar, el factor CNV1: actitud positiva en el
área laboral tiene relaciones positivas con apertura a la experiencia (y dos
facetas, fantasía y valores, curiosamente el valor de r más alto, 0.47) pero
relaciones negativas con el rasgo de responsabilidad (y tres de sus facetas,
orden, necesidad del deber y autodisciplina). Finalmente, en quinto lugar,
CNV3: actitud positiva en el área social, muestra también dos tipos de rela-
ciones: positivas con las facetas E6: emociones positivas y O6: valores, y rela-
ciones negativas con C2: orden y C3: sentido del deber.
316 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

TABLA 17.3
Correlaciones entre personalidad y actitudes viejistas

AE1 AE2 AE3 CNV1 CNV2 CNV3


Actitud Actitud Actitud Actitud Actitud Actitud
negativa positiva realista positiva negativa positiva
genera- general. y- enel área en el área en el área
lizada fantasiosa laboral personal social

N: Neuroticismo .25*
E: Extraversión .28**
O: Apertura a la
experiencia .34**
A: Cordialidad
C: Responsabilidad .30** –.24*
N1: Ansiedad .28**
N2: Hostilidad
N3: Depresión .30**
N4: Ansiedad social
N5: Impulsividad
N6. Vulnerabilidad
E1: Ser cálido .30**
E2: Gregarismo –.34**
E3: Asertividad
E4: Actividad .23*
E5: Búsqueda de
emociones .25*
E6: Emociones
positivas
O1: Fantasía .28**
O2: Estética
O3: Sentimientos .27*
O4: Acciones –.31**
O5: Ideas
O6: Valores –.24* .47*** .27*
A1: Confianza .23*
A2: Honradez –.23*
A3: Altruismo .27*
A4: Actitud
conciliadora
A5: Modestia
A6: Sensibilidad
a los demás
C1: Competencia .24*
C2: Orden –.24* –.22*
C3: Sentido del
deber .26* –.21*
C4: Necesidad
del deber .35** –.26*
C5: Autodisciplina –.28**
C6: Reflexión y
deliberación

Nota: * = p <.05; ** = p <.01; *** = p <.001


VIEJISMO EN ESTUDIANTES DE PSICOLOGÍA CLÍNICA Y DE LA SALUD... 317

A MODO DE CONCLUSIÓN

Antes de continuar, es preciso realizar varias advertencias: (i) en primer


lugar, se trata de un estudio piloto, con dos muestras con un tamaño razo-
nable, aunque no grande; y (ii) en segundo lugar, el propósito de este estudio
era producir datos durante el proceso de validación de dos pruebas verbales
cuyo objetivo era medir actitudes viejistas, (ii.i) determinando su capacidad
de discriminación entre dos grupos de diferente nivel de formación como
futuros proveedores de salud mental (no restringidos a la población de ancia-
nos) y (ii.ii) arañar un poco los correlatos de dichas actitudes viejistas con
otras áreas del funcionamiento personal normal.
Teniendo en cuenta las advertencias anteriores, podemos extraer algu-
nas conclusiones interesantes. Ambas muestras, estudiantes de pre-grado
(en proceso de formación como psicólogos generales no especializados) y
post-grado (en programas de especialización práctica / master y especiali-
zación en investigación / doctorado, en psicología clínica y de la salud)
muestran mayores puntuaciones en las actitudes positivas hacia el envejeci-
miento y las personas ancianas que en los factores de actitudes negativas.
Téngase presente que ambos grupos de actitudes no conforman los polos
opuestos de un continuo, sino que por el contrario, son manifestaciones
independientes, y por lo tanto, susceptibles de presentarse en la misma per-
sona, lo que no parece el caso. Estos datos, sin olvidar que son el resultado
de una investigación transversal, proporcionan apoyo empírico a la petición
de Cammer-Paris et al. (1997) respecto a la puesta en práctica de programas
y curricula que promovieran un cambio de actitudes en los estudiantes,
futuros proveedores de salud, tanto física como mental, en la dirección de
fomentar las actitudes positivas y disminuir las negativas. Es cierto que solo
hemos trabajado con la parte del prejucio, pero es muy probable que un
cambio en la cognición y la emoción vaya asociado a un cambio en la con-
ducta discriminatoria.
Braithwaite (2002) discutió las formas en que la sociedad puede reducir
los estereotipos, los prejuicios y el estigma asociado con el envejecimiento.
Presentó resultados que sugerían que es a través de los programas políticos
y de intervención como la sociedad puede dirigirse hacia una reducción del
viejismo. Pero solo cuando una sociedad tenga deseo y sea capaz de afrontar
sus miedos hacia el envejecimiento y las pérdidas asociadas al mismo (físi-
cas, competenciales, sociales y económicas) será cuando podrá ser capaz de
hacer incursiones en la reducción del prejuicio contra las personas ancianas.
Es por lo tanto necesario crear y poner en práctica programas de entrena-
miento en geropsicología dirigidos, en primer lugar, a estudiantes de psico-
logía de la salud; a partir de la actuación de estos nuevos proveedores de
salud es factible pensar en una más fácil irradiación del viejismo positivo a
otras disciplinas de la sanidad, la cultura y la política, así como a la pobla-
ción en general.
318 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Lo frecuente ha sido estudiar el viejismo en el sentido de los efectos de los


cambios estructurales sobre el individuo, pero es que los esfuerzos individua-
les y los procesos grupales también influyen en la estructura social. Estos pro-
cesos no se han estudiado de forma sistemática. Al fin y al cabo, todos espera-
mos llegar a viejos. Mejor si es con creencias acordes con el proceso de enve-
jecimiento normal sin fomentar la discriminación por edad y el miedo al dete-
rioro incapacitante que no acompaña siempre al envejecimiento.
Creemos que las pocas relaciones entre actitudes viejistas positivas con
los rasgos de personalidad que se han encontrado en este trabajo, debe-
rían tomarse en consideración a la hora de desarrollar los diferentes pro-
gramas de formación en geropsicología, geriatría y enfermería. Incluso,
nos atrevemos a pensar en las posibles actuaciones con cuidadores infor-
males de personas ancianas dependientes. Pero esto queda para posterio-
res trabajos, teóricos, de investigación y de puesta en práctica de actua-
ciones concretas.

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18
ANÁLISIS DEL ÍNDICE DE ACCIDENTALIDAD
EN ANCIANOS: UNA REVISIÓN
DE LA PROBLEMÁTICA
EN LAS ÚLTIMAS DÉCADAS
Cristina Vargas*, Cándida Castro*, Francisco Javier Martos*
y Humberto Manuel Trujillo*

INTRODUCCIÓN

El número de conductores mayores está incrementándose. Esta pobla-


ción se caracteriza por ver disminuidas sus habilidades necesarias para des-
empeñar una conducción segura. Pero, ¿este deterioro, producido por la
edad, incrementa el riesgo de sufrir accidentes? Algunos autores defienden
que los conductores mayores son conscientes del deterioro de sus habilida-
des y toman medidas compensatorias, reduciendo el riesgo de accidente.
Otros, en cambio, afirman que el índice de accidentalidad en mayores se
incrementa considerablemente si se estima este valor en función de su fre-
cuencia de conducción, valorada por distintos criterios como el número de
kilómetros recorrido al año o el número de permisos de conducir. El presen-
te trabajo tiene como objetivo analizar las deficiencias de los índices de acci-
dentalidad empleados en las últimas décadas, comparándolos con criterios
más objetivos, basados en la ponderación de la frecuencia de conducción
mediante la cantidad de combustible repostado.
Se están produciendo importantes cambios demográficos a nivel mun-
dial como consecuencia del envejecimiento de la población (Department of
Chronic Diseases y Health Promotion, 2005). Un proceso similar está ocu-

* Universidad de Granada.
322 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

rriendo en España, donde el 16,9% de la población tenía una edad de 65 años


o más en el 2000 (Ministerio de Trabajo y Asuntos Sociales, 2002). El incre-
mento de este sector de la población irá acompañado por un aumento del
número de conductores mayores, constituyendo en Europa el 12% del total
de conductores, cifra que crecerá hasta un 20% en el año 2010 (Agile, 2001).
Sin duda, el automóvil representa un instrumento esencial para mante-
ner la autonomía y movilidad, repercutiendo positivamente en la calidad de
vida y autoestima (Simões y Marin-Lamellet, 2002). Sin embargo, con la
edad también se produce un incremento en el número de enfermedades aso-
ciadas al envejecimiento (por ejemplo, arteriosclerosis o enfermedades car-
diovasculares). Debido a estas dolencias, este grupo de edad consume gran
cantidad de medicamentos, que influyen en la práctica de una conducción
segura (Ray, Gurwitz, Decker y Kennedy, 1992). Pese a ello, sólo parte de esta
población presenta problemas de salud considerables, aunque si es cierto,
que el envejecimiento progresivo podría afectar a las habilidades necesarias
para desarrollar la conducción con seguridad (Eby, Trombley, Molnar y
Shope, 1998). Estas capacidades hacen referencia a déficit en factores cog-
nitivos (entre ellos, memoria o atención), a una disminución en la percep-
ción visual (por ejemplo, sensibilidad a la luz o percepción espacial) y decre-
mento en las habilidades psicomotoras (como el tiempo de reacción o coor-
dinación) (Daigneault, Joly y Frigon, 2002; Hu, Trumble, Foley, Eberhard, y
Wallace, 1998; McKnight y McKnight, 1999; Owsley, Stalvey, Wells, Sloane y
McGwin, 2001; Owsley y McGwin, 1999; Stutts, Stewart y Martell, 1998;
Campagne, Pebayle y Muzet, 2004; Lundberg, Hakamies-Blomqvist, Alm-
kvist y Johansson, 1998; McGwin, Chapman y Owsley, 2000).
A todo ello hay que añadir que el diseño de las carreteras no se adecua a
las necesidades de este grupo de edad, pudiendo provocarles inseguridad
(Mori y Mizohata, 1995). Así, los editores de Traffic Safety (1993) se cuestio-
naron si las señales de tráfico son más confusas para los conductores mayo-
res y respondieron que probablemente si lo sean por su visión restringida.
Evitar la agrupación de tantas señales en la misma localización o aumentar
su contraste de color fueron algunas de las medidas que propusieron.
Otro aspecto a considerar, en caso de accidente, es que los conductores
mayores son más vulnerables que los jóvenes, pues la gravedad de sus lesio-
nes y la probabilidad de fallecer es más elevada (Bédard, Guyatt, Stones y
Hirdes, 2002; Hakamies-Blomqvist, 1998; Li, Braver y Chen, 2003). A la edad
de 80 años, los conductores varones tienen una probabilidad cuatro veces
mayor de fallecer en un accidente comparado con un joven de 20 años, sien-
do la probabilidad de morir tres veces mayor en las mujeres (Evans, 2000).
De acuerdo con lo expuesto, podemos decir que, durante el proceso de
envejecimiento, los ancianos sufren deterioros físicos y psíquicos, constitu-
yendo una población vulnerable. Sin embargo, ¿este deterioro en las habili-
dades necesarias para una conducción segura incrementa realmente la pro-
babilidad de sufrir accidentes?
ANÁLISIS DEL ÍNDICE DE ACCIDENTALIDAD EN ANCIANOS... 323

CONDUCTAS COMPENSATORIAS

Acorde con lo manifestado sobre el deterioro de las habilidades necesa-


rias para conducir con seguridad, en los conductores mayores, podría afir-
marse que los ancianos representan una población especialmente vulnerable,
con una probabilidad más elevada de sufrir accidentes. Esta conclusión sería
cierta si se establece en términos de vulnerabilidad, pero en los conductores
mayores se produce un balance entre, por un lado, sus deficiencias (menores
reflejos y peor visión nocturna, entre otras) y, por otro, su prudencia (por
ejemplo, no ingerir alcohol u otras sustancias, factores de riesgo muy rele-
vantes en otros grupos de edad) (Hakamies-Blomqvist, 1994a; Hakamies-
Blomqvist, 1994b). Igualmente, Ball y colaboradores (1998) encontraron que
la mayoría de los conductores mayores, independientemente de si sufrían o
no deterioro físico o psíquico, modificaban sus hábitos de conducción, evi-
tando situaciones de riesgo como conducir en horas punta o por la noche.
Por lo que, estos conductores desarrollarían estrategias que compensarían
los cambios debidos al envejecimiento, por ejemplo, conduciendo distancias
más cortas, evitando conducir de noche, con condiciones meteorológicas no
favorables (como días de lluvia o niebla), en autopista o con tráfico denso,
así como conduciendo por zonas conocidas o acompañados por un copiloto
(Forrest, Bunker, Songer, Coben y Cauley, 1997; McGwin y Brown, 1999;
Preusser, Williams, Ferguson, Ulmer y Weinstein, 1998; Satariano, MacLeod,
Cohn y Ragland, 2004; Stutts, 1998).

DATOS DE ACCIDENTALIDAD EN MAYORES

Otros autores consideran que estas conductas compensatorias son insu-


ficientes, pues el grupo de mayores presenta tasas de accidentalidad elevadas
cuando este índice se estima en función de la frecuencia de conducción y no
se valora en porcentajes absolutos (Montoro, Alonso, Esteban y Toledo,
2000).
Evans (1988, 1991, 2000, 2004) ha realizado diversas investigaciones cen-
tradas en análisis de distintos intervalos de edad de conductores pertene-
cientes a diferentes décadas (1981-1985, 1994-1996 y 2000-2002). Con estos
estudios pretende examinar si los conductores mayores presentan realmente
tasas de accidentalidad más elevadas o, por el contrario, se trata de un grupo
seguro al volante. Para conseguir este objetivo utiliza distintas estrategias de
ponderación, que se mantienen a lo largo de sus diferentes estudios. En
todos ellos se incluyen distintos tipos de vehículos motorizados, valorando el
número de fallecimientos producidos en los accidentes en función de la edad
y el género.
En la primera aproximación que emplea, representa los datos de acci-
dentes brutos, obtiene el número de conductores muertos por año. Teniendo
324 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

en cuenta esta medida, los resultados son similares a través de distintos


estudios, el número de conductores fallecidos en accidentes va descendiendo
con la edad. Estos resultados podrían deberse a que la población de mayores
es inferior en número. Por ello, Evans (1988, 1991, 2000, 2004) introduce
como criterio de ponderación de los accidentes brutos el número de habi-
tantes en cada uno de los grupos de edad, evaluando así el número de con-
ductores muertos por millón de habitantes. En la década de los 80 (1981-
1985), los fallecimientos se incrementaban a los 65 años en conductores,
pero no en las conductoras de la misma edad, siendo los índices más eleva-
dos en jóvenes. En su segundo estudio (en la década de los 90, 1994-1996),
igualmente se produce un incremento del número de conductores muertos a
partir de los 65 años y un ligero aumento también en el número de conduc-
toras fallecidas en accidentes de tráfico. Estas tasas vuelven a elevarse en el
último estudio (en la última década, 2000-2002), donde el incremento de
conductores mayores muertos, tanto para hombres como para mujeres, se
inicia a la edad 60 años. Los conductores de 80 años alcanzan los valores de
fallecimientos más elevados en el grupo de mayores. Éste índice de mortali-
dad está muy próximo al valor obtenido por los conductores de 20 años,
quienes presentan el mayor índice de fallecimientos.
El segundo criterio de ponderación que utiliza Evans (1988, 1991, 2000,
2004) consiste en la inclusión, únicamente, de las personas que tengan carné
de conducir vigente. En esta ocasión, se produce un incremento del número
de fallecimientos en conductores y conductoras a partir de los 65 años, este
patrón es común a través de todos los estudios realizados en las distintas
décadas.
La tercera estrategia que emplea Evans para hallar la tasa de accidenta-
lidad tiene en cuenta la distancia recorrida (este valor se obtiene calculando
el producto del número de carnés de conducir por promedio de la distancia
conducida). En todas las décadas se produce un aumento del número de
fallecimientos en el grupo de jóvenes y mayores, en comparación con las
tasas mencionadas con anterioridad. Este incremento se debe a que, tanto
los jóvenes (una edad media de 20 años) como los mayores (una edad media
de 65 años), conducen distancias inferiores a las que alcanzan los conducto-
res de mediana edad (una edad media de 40 años).
Según Evans (2004), las tasas de accidentalidad empleadas con anterio-
ridad se malinterpretan si se consideran como reflejo de que el riesgo de acci-
dentes aumente con la edad. Esta interpretación tendría que considerar que
el fallecimiento de un conductor depende de dos factores que hacen referen-
cia a, primero, el número de participaciones en accidentes graves y, segundo,
la probabilidad de que en dichas implicaciones se produzca un fallecimien-
to. Este último factor tiene un fuerte componente fisiológico, pues la proba-
bilidad de que, producido un accidente, el conductor muera depende de la
edad y el género del conductor. Por ello, este autor (Evans, 2001) elabora dos
ecuaciones (una para hombres y otra para mujeres) que le permiten deter-
ANÁLISIS DEL ÍNDICE DE ACCIDENTALIDAD EN ANCIANOS... 325

minar el riesgo que una persona, con una edad y género determinado, tiene
de fallecer en un accidente. Compara el riesgo de fallecer de conductores de
diferentes edades con el de un conductor de 20 años, igualando la magnitud
y características de la colisión sufrida. Los valores obtenidos en estas ecua-
ciones (número de fallecimientos en cada grupo de edad) son empleados
para estimar el promedio de la implicación en accidentes de tráfico, con sufi-
ciente gravedad, para ocasionar el fallecimiento de un conductor varón de 80
años. Con estos criterios, Evans (1988, 1991, 2000, 2004) vuelve a examinar
el número de conductores fallecidos en accidente de tráfico, ponderando por
el número de carnés de conducir y por la distancia recorrida. En el primer
caso, el aumento de fallecimientos en conductores mayores es menor, siendo
prácticamente imperceptible en el primer estudio (de la década de los 80,
1981-1985), mostrando que el incremento del riesgo de accidentes en con-
ductores mayores puede ser debido al aumento del riesgo de morir en la coli-
sión. Los resultados obtenidos, ponderando por la distancia recorrida, son
un poco más elevados a los encontrados con el criterio anterior, aunque infe-
riores a los obtenidos cuando no tiene en cuenta el riesgo de fallecer en un
accidente. En general, obtenemos un aumento del número de fallecimientos
a partir de los 60 años en ambos géneros, aunque el valor más elevado es
menor que el obtenido por los conductores varones de 30 años.
Por otro lado, McKenzie y Peck (1998) estimaron el índice de accidenta-
lidad a partir del número de accidentes (con heridos y muertos) producidos
en California en 1995, ponderando el número de accidentes brutos a partir
del número de carnés de conducir vigentes y la distancia recorrida. Con el
primer criterio de ponderación, encontraron que son los jóvenes quienes pre-
sentan los niveles de accidentalidad más altos, valores que van disminuyen-
do hasta los 70 años, donde estos índices comienzan a aumentar de nuevo.
Una variante de esta estimación es la inclusión, únicamente, de los acciden-
tes donde se hayan producido fallecimientos y se examine la culpabilidad de
la autoría. En esta ocasión, el incremento de accidentes en los mayores es
más elevado, alcanzando los valores más altos a partir de los 80 años. Estas
tasas de accidentalidad se incrementan cuando se pondera por la distancia
recorrida. En este caso, los grupos de jóvenes y mayores presentan unos índi-
ces de accidentalidad más elevados, siendo los conductores de 85 años quie-
nes alcanzan el valor más alto.

UN NUEVO CRITERIO DE PONDERACIÓN

Como hemos visto en el apartado anterior, en términos generales, la


cuantía de la tasa de accidentalidad del grupo de mayores se ha modificado
en función de la variable empleada para estimar dicho índice, sea ésta el
número de accidentes brutos o bien su ponderación en función de la fre-
cuencia de conducción, medida a través de otras variables como el número
326 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

de permisos de conducir o el número de kilómetros recorridos al año. Ambas


estrategias de ponderación presentan el inconveniente de no ser del todo fia-
bles. Las personas que tengan un carné de conducir vigente, no necesaria-
mente hacen uso del mismo. En otras ocasiones, es posible encontrar con-
ductores que no se han sacado todavía el carné de conducir o no lo tienen
renovado (suele ocurrir en jóvenes o mayores, respectivamente). Igualmente,
a los conductores les resulta difícil realizar estimaciones precisas del núme-
ro de kilómetros que han recorrido, por ejemplo, al año. Por tanto, este índi-
ce de ponderación, basado en la estimación del número de kilómetros reco-
rridos, es subjetivo y arrastra sesgos tanto de estimación y como memorísti-
cos. Por ello, este estudio plantea el cálculo de un nuevo estimador de la fre-
cuencia de conducción, que refleje de forma objetiva el número de kilóme-
tros recorridos a partir de la cantidad de combustible repostado.
Partiendo del número de accidentes brutos, agrupados por heridos o sin
heridos de la ciudad de Granada durante el año 2003; se calculó el índice de
accidentalidad de los distintos grupos de edad, de la siguiente manera:

Índice de accidentalidad = Número de accidentes / Frecuencia de conducción

La frecuencia de conducción se estimó a partir del número de litros netos


de combustible repostado, en una muestra amplia y representativa de gaso-
lineras granadinas, durante la semana en que se llevó a cabo la investigación.
En cuanto a datos brutos, son los jóvenes (de 18-27 años) los que pre-
sentan un número de accidentes más elevado en el año 2003, independiente-
mente de que el accidente fuera con heridos o sin heridos. En ambos casos,
el número de accidentes brutos va disminuyendo de manera progresiva a
medida que aumenta la edad de los conductores (ver Figura 18.1).
Sin embargo, estos resultados cambian cuando se pondera la frecuencia
de conducción a partir del número de litros netos de combustible repostado.
Los grupos de edad de 18 a 37 y de 68 a 77 años, alcanzan los índices de acci-
dentalidad más elevados cuando se producen accidentes sin heridos. Valores
parecidos, aunque de menor magnitud, encontramos al examinar la tasa de
accidentalidad con heridos, donde los grupos de edad de 18 a 37 y de 58 a 67,
obtienen los valores más altos (ver Figura 18.2).

CONCLUSIÓN

Se puede apreciar un factor común tanto en la literatura previa como en


la investigación actual: el grupo de jóvenes siempre presenta niveles elevados
de accidentalidad, tanto si se consideran los datos brutos sobre accidentes
con fallecimientos, sin heridos o con heridos, como cuando se utilizan dis-
tintos criterios para ponderar los datos brutos de accidentalidad. Por otro
lado, los conductores de mediana edad representan el grupo más seguro al
ANÁLISIS DEL ÍNDICE DE ACCIDENTALIDAD EN ANCIANOS... 327

Accidentes en la ciudad de Granada (2003)

400
Número de accidentes

350
300
250
Sin heridos
200
Con heridos
150
100
50
0
18-27 28-37 38-47 48-57 58-67 68-77 78 o más
Edad de los conductores

FIGURA 18.1
Accidentalidad en valores absolutos con heridos
y sin heridos

Tasa de accidentalidad

0,0400
Índice de accidentalidad

0,0150

0,0100 Sin heridos

Con heridos
0,0050

0,0000
18-27 28-37 38-47 48-57 58-67 68-77 78 o más
Edad de los conductores

FIGURA 18.2
Índice de accidentalidad con heridos y sin heridos
328 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

volante, mostrando de forma reiterada los índices más estables y de menor


magnitud a lo largo de las distintas valoraciones de la tasa de accidentalidad.
No obstante, los resultados más contradictorios se centran en el grupo de
mayores. Hemos podido apreciar que la tasa de accidentalidad en conducto-
res mayores suele ser superior, a la del grupo de mediana edad, cuando se
ponderan a través de distintos criterios, aunque los valores obtenidos oscilan
de acuerdo con los criterios empleados.
Estas variaciones son debidas tanto a las estrategias de ponderación
como al diseño de las diferentes investigaciones (por ejemplo, el tipo de
vehículos que incluye la década en la que se recopilan los datos o la varia-
ble criterio). De hecho, se ha establecido la tasa de accidentalidad basán-
dose en la frecuencia de conducción, siendo esta frecuencia estimada a
partir de indicadores con menor o mayor grado de fiabilidad. Se ha esti-
mado la frecuencia de conducción a partir del número de carnés vigentes,
de los kilómetros recorridos y de la cantidad neta de litros de combustible
repostado.
Basarse en el indicador del número de carnés vigentes tiene varios
inconvenientes, entre ellos, que el número de carnés depende de el momen-
to temporal (por ejemplo, en la década de los 80 un conductor mayor ten-
dría que haber nacido en la década de los 20) o del país en que se realice el
estudio (se incrementa el número de carnés en países con mayor desarrollo
económico). Estas diferencias pueden ser más intensas en el grupo de muje-
res, pues décadas atrás era menos probable encontrar una mujer mayor
conductora debido a cuestiones sociales (menor acceso de la mujer a pues-
tos de trabajo, etc.).
En cuanto al indicador del número de los kilómetros recorridos, éstos
suelen ser estimados de forma retrospectiva, empleando para ello cuestio-
narios o entrevistas telefónicas, pudiendo incrementar el error al valorar la
frecuencia de conducción. Por último, el criterio de ponderación que
hemos utilizado en este estudio, estimando la frecuencia de conducción a
partir de la cantidad neta de litros de combustible repostado, parece ser el
más objetivo de los propuestos hasta ahora, pues para recorrer kilómetros
es preciso repostar combustible en las gasolineras. De todas formas, a la
tasa de combustible repostado, como a todo estimador le resulta imposible
evitar algún sesgo, que en este caso afectaría la variable género. Sería pre-
ciso determinar si hombres y mujeres rellenan, igualmente, el depósito de
su vehículo, o si son los varones los que realizan de forma más cotidiana
esta tarea.
En conclusión, las personas mayores modifican sus hábitos de conduc-
ción para compensar el déficit relativo al envejecimiento. Ello conlleva que
disminuyan la conducción en situaciones de riesgo y, por lo tanto, la proba-
bilidad de accidentes en condiciones o situaciones más comunes para otros
grupos de edad. Sin embargo, se incrementa el riesgo de accidentes para los
conductores mayores en contextos menos problemáticos para otros conduc-
ANÁLISIS DEL ÍNDICE DE ACCIDENTALIDAD EN ANCIANOS... 329

tores como son las intersecciones, debido, probablemente, al deterioro del


campo visual, a la dificultad para procesar la información relativa a la dis-
tancia o a la velocidad, así como a problemas para girar la cabeza. En estas
situaciones de conducción, es posible que los impactos sean leves y se eviten
fallecimientos. No obstante, debemos recordar que este grupo de edad es
más vulnerable físicamente que los conductores jóvenes o de mediana edad.
Además, es necesario resaltar la importancia que tiene el automóvil para
que las personas mayores mantengan una calidad de vida aceptable, facili-
tando independencia y movilidad. Actualmente, los transportes públicos
serían insuficientes para poder satisfacer las necesidades de este grupo de
edad. Por ello, resulta imprescindible considerar otros criterios, a parte de la
edad cronológica del conductor, para determinar su capacidad de conducir.
Sería conveniente realizar evaluaciones de las capacidades necesarias para
conducir con seguridad cuando se acerca esta edad, proporcionando a estos
conductores instrumentos que les permitan evaluar su propia ejecución al
volante, en diferentes situaciones, y tomar parte activa en la decisión de
cuándo deberán dejar de conducir.

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19
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION?
UNA VERSIÓN ESPAÑOLA
Cándida Castro*, Cristina Vargas**, Humberto Manuel Trujillo**
y Francisco Javier Martos*

INTRODUCCIÓN

Hacerse mayor es inevitable, le sucede a todo el mundo. A partir de la II


Guerra Mundial los datos de natalidad y la esperanza de vida aumentaron en
gran número de países. Como consecuencia directa, el número actual de con-
ductores mayores representa el segmento de mayor crecimiento dentro de la
población conductora. Llegar a ser mayor no significa tener que abandonar
una vida activa. Los conductores necesitan mantenerse activos. La sociedad
debería apoyar su movilidad asegurando que los conductores mayores no
suponen una amenaza para su seguridad ni para la de los demás. Conducir
con seguridad es vital para conductores de todas las edades, pero, en el caso
de los mayores, llega a tener incluso más importancia, ya que los mayores
experimentan un número más elevado de accidentes que los conductores de
40 años y sus estadísticas individuales de seguridad también difieren signifi-
cativamente de las de cualquier otro grupo.
Aunque la edad impone limitaciones físicas —cambios en visión, tiempo
de reacción y flexibilidad—, muchas personas consiguen continuar llevando
una vida normal después de los 60, y algunos hasta edades muy avanzadas.
La clave para conseguirlo es permitir que los conductores mayores puedan

* Departamento de Psicología Experimental y Fisiología del Comportamiento, Universidad


de Granada.
** Departamento de Psicología Social y Metodología de las Ciencias del Comportamiento,
Universidad de Granada.
334 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

conducir tanto tiempo como puedan hacerlo confortablemente y sin que esto
suponga una amenaza para su propia seguridad o la de los demás. Esto es
posible si se anima a los conductores mayores a seguir prácticas de conduc-
ción apropiadas a sus habilidades para conducir, al mismo tiempo que se les
ayuda a concienciarse, o sea, a ir pensando en el día en el que tendrán que
reducir su conducción o tendrán que finalizarla.
Muchos mayores de los países desarrollados se enfrentan a la decisión de
cuándo dejar de conducir. Sin duda es una decisión difícil de tomar. El vehí-
culo desempeña una función importante en nuestra vida cotidiana, especial-
mente si se vive en zonas en las que falta transporte urbano fiable.
Las estadísticas de accidentalidad de los mayores parecen buenas, pero
cuando se tiene en cuenta el número de colisiones por kilómetros recorridos,
estos datos se vuelven francamente preocupantes. Los conductores mayores
se ven involucrados en un menor número de colisiones porque conducen
menos y en situaciones menos peligrosas. Pero cuando se ven involucrados
en un accidente, suele ser grave. En una colisión de dos vehículos, en los que
uno es un conductor de 65 años o más, el conductor mayor tiene una proba-
bilidad 3.5 veces mayor de fallecer. Los daños que oscilan entre moderados y
severos para la población general suelen ser graves o fallecimientos para los
mayores de 55 años.
Algunos países han hecho un esfuerzo por crear instrumentos que ayu-
den a los conductores mayores a continuar conduciendo de forma segura o,
en caso contrario, que les ayuden a tomar la decisión de dejar de conducir. A
partir de ahora vamos a comentar algunos de estos intentos.

EVALUACIÓN DE LA CONDUCCIÓN DE LOS MAYORES

55 Alive / Mature Driving Program


Programa de conducción para conductores
de 55 Activos / Maduros

En EEUU se viene impartiendo un curso a conductores mayores que se


ha convertido en la forma más adecuada de mejorar la enseñanza de la con-
ducción. 55 Alive / Mature Driving Program está diseñado para ayudar a los
conductores activos y maduros a enfrentarse a los cambios físicos y cogniti-
vos que conlleva el aumento de edad y las demandas actuales del entorno del
tráfico (BCAA Traffic Safety Foundation, 2003a).
En concreto, es un programa de 8 horas, que se imparte en dos sesiones
de 4 horas durante dos días. El curso ayuda a los conductores a redefinir sus
habilidades y a desarrollar técnicas de conducción defensivas. El programa
incluye módulos de visión/audición, situaciones normales de conducción,
contextos de conducción peligrosos, guía en la orientación espacial del con-
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VERSIÓN ESPAÑOLA 335

ductor, toma de decisiones, el vehículo, el alcohol y los medicamentos.


El conductor puede evaluar su conducción respondiendo a un cuestiona-
rio Test your driving I.Q., que está disponible en la red (AARP Driver Safety
Program, 2003). Además, se ha demostrado que este programa reduce acci-
dentes.

Drivers 55 Plus: Test your own performance.


Self-Rating Form
Conductor mayor de 55 años: Evalúa tu ejecución

Drivers 55 + es un cuestionario de 15 preguntas, de 3 alternativas cada


una, que ayuda a los conductores mayores a decidir cuándo es el momento
correcto para dejar de conducir. Este instrumento fue desarrollado por
James Malfety (Universidad de Columbia), a finales de los 80 para la AAA
(American Automobile Association) Foundation for Traffic Safety. Uno de los
objetivos de esta forma de auto-evaluación es la de ayudar a los conductores
a llegar a ser, si no lo son todavía, ‘conductores activos’. Un conductor activo
es alguien que asume la responsabilidad sobre sus habilidades de conduc-
ción y auto-examina y compara sus habilidades con los requisitos necesarios
de que dispone para desempeñar la conducción segura. Se parte del princi-
pio de que, a través del conocimiento y la auto-conciencia, el conductor com-
prenderá qué es conducir con seguridad y asumirá la responsabilidad de ser
un conductor seguro o decidirá dejar de conducir y buscará otros medios de
transporte alternativo.

Drivers 55 Plus: Suggestions for Improvement


Conductor mayor de 55 años: Sugerencias de mejora

Una vez que el cuestionario de auto-evaluación se ha completado, el con-


ductor puede localizar cuáles son las áreas en las que sus habilidades físicas
o mentales requieren un cambio. El cuadernillo con sugerencias de mejora
Drivers 55 plus: Suggestions for Improvement ofrece consejos para mejorar
cada una de las habilidades de conducción, que destacaron como deficitarias
o inapropiadas en el cuestionario previo. Para mejorar su conducción, los
conductores deben centrarse sólo en aquellas secciones, del cuadernillo de
mejora, que correspondan con las áreas problema identificadas por el cues-
tionario.
Ambos, cuestionario de auto-evaluación y cuadernillo de mejora están
disponible en la red (AAA Foundation for Traffic Safety, 2004).
336 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

«How to help and Older Driver» and «The Older & Wiser
Driver»
«Cómo ayudar al conductor mayor» y «Conductor mayor
e inteligente»
Además, la AAA Foundation for Traffic Safety ha publicado varios docu-
mentos, en forma de librillo ilustrado, para ayudar a los conductores mayo-
res: How to help and Older Driver y The Older and Wiser Driver, que también
se puede encontrar en versión de video de 22 minutos (AAA Foundation for
Traffic Safety, 2000 y 1997, respectivamente).
El primer documento citado, How to help and Older Driver, expone cómo
familiares y amigos pueden ayudar a los conductores mayores a mantener su
independencia y movilidad sin tener que sacrificar su seguridad.
El segundo, The Older and Wiser Driver, es un libreto colorido, y fácil de
leer, que explica cómo se pueden compensar los efectos de la edad. Basado
en este libro se ha publicado un video, que ofrece algunos consejos sobre
visión, cognición, mantenerse en forma y efectos de la medicación. Ambos
están diseñados para ayudar a los conductores mayores a continuar condu-
ciendo con seguridad y se suministra gratis.

Drive On! Advice of older drivers


¡Seguir conduciendo! Consejos para los conductores mayores
El UK Department of Transport también publica y distribuye gratis un
librito para mejorar la conducción de las personas mayores (DOT, 2003).
Este libro de bolsillo insiste en que, aunque los conductores mayores tienen
más experiencia, existe el riesgo de que muestren más tolerancia y confian-
za al volante. La vista del conductor mayor, su oído y sus juicios no son tan
agudos como antes. Además, la situación de conducción es más compleja y
demandante que solía ser. Hay más tráfico y los conductores tienen que pro-
cesar más información en forma de señales de tráfico y de las nuevas tecno-
logías, como, por ejemplo, los sistemas de navegación-orientación dentro del
vehículo. Los conductores experimentados pueden caer en malos hábitos y
les falta un conocimiento familiar y actualizado del Código de Circulación.
Por ello, podría ser positivo refrescar su conocimiento del Código y las nor-
mas de circulación de vez en cuanto (para lo cual facilitan la dirección de la
página web donde pueden mantenerse al día de los cambios en el Highway
Code). Además, los conductores mayores deben de extremar las precauciones
y ajustar sus hábitos de conducción para compensar cualquier deterioro de
su vista o sus juicios. A veces una simple adaptación del coche (por ejemplo,
espejos de aumento) puede ayudar a mejorar si existen problemas de visibi-
lidad o de movilidad.
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VERSIÓN ESPAÑOLA 337

Educational Intervention for Older Drivers:


Targeting Participants
Intervención educativa para conductores mayores

En Japón, Ichikawa y Fujita (1997) llevaron a cabo un análisis de los acci-


dentes para comprender las conductas individuales de los conductores. En
concreto, el cuestionario investigó las necesidades y actitudes de los conduc-
tores mayores. El análisis de los accidentes sugiere que las características de
los accidentes en los que se ven envueltos los mayores son similares en la
mayoría de los países motorizados, a pesar de que posean diferentes cos-
tumbres y reglas. Las autoridades podrían mejorar la movilidad de los mayo-
res y mantener su seguridad si llevaran a cabo intervenciones que integren el
examen y la evaluación de los carnés de conducir, la rehabilitación y la edu-
cación. Establecer una línea para evaluar qué conductores están cualificados
para conducir y cuáles no, debe basarse en criterios distintos a la edad.

Road Users Who Are Elderly: Drivers and Pedestrians


Usuarios de la carretera que son mayores:
Conductores y peatones

Es preciso tener en cuenta las necesidades de los mayores, conductores y


peatones, recopilando recomendaciones y directrices con las que diseñar las
carreteras, para asegurar su movilidad. A esas conclusiones llegaron Simões
y Marin-Lamellet (2002) con su trabajo de colaboración entre Portugal y
Francia. Es preciso diseñar sistemas de transporte de acuerdo a las necesi-
dades especiales de los mayores, de tal manera que puedan ser usados de
forma sencilla y amigable. El incremento de la población madura, en todos
los países desarrollados, no es la única razón por la que se deban tomar en
consideración sus necesidades. Informar de forma apropiada a los usuarios
de las carreteras (conductores o peatones) es un factor crucial para la segu-
ridad. Según los autores, el uso de la telemática, asumiendo que su diseño
ergonómico es apropiado, puede ser de gran beneficio.

Improvement of Older Driver Safety through Self-Evaluation


Mejora de la Seguridad de los conductores mayores
a través de la auto-evaluación
Eby, Shope, Molnar, Vivoda y Fordyce (2000, 2003) del Transportation
Research Institute, de la Universidad de Michigan (UMTRI) realizaron un
proyecto de investigación con la finalidad de incrementar la seguridad de la
338 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

población mayor desarrollando un instrumento de auto-evaluación de la


conducción. El instrumento iba dirigido a conductores que comenzaran a
experimentar cierto declive en sus habilidades para conducir o pérdida de
confianza en ciertas situaciones de conducción. El instrumento fue diseña-
do para proporcionarle a los mayores una fuente de información acerca de
sí mismos, así como otras claves que puedan ir recibiendo sobre su con-
ducción actual y futura. El objetivo del instrumento es doble: Primero, para
aquellos conductores que deseen evaluar sus propias habilidades de con-
ducción, el instrumento proporciona feedback, ayuda a realizar una buena
toma de decisiones, por medio del incremento de la auto-conciencia y el
conocimiento general del problema (de sus habilidades de conducción, el
uso de mediación, su estado de salud) y sugiere ciertas restricciones de la
conducción y evaluaciones clínicas. Segundo, el instrumento pretende
incrementar la conciencia general del conductor mayor, sobre el declive
relativo a la edad en las habilidades de conducción, para generar discusión
con sus familiares e iguales.

The Manchester Driver Behaviour Questionnaire adaptation


to elderly drivers
Cuestionario de las Conductas de Conducción:
Adaptación a los mayores

El cuestionario elaborado por Reason, Manstead, Stradling, Baxter y


Campbell (1990) ha sido adaptado en varias ocasiones a la población mayor.
Parker, McDonald, Rabbit y Sutcliffe (2000) incluyeron, en la muestra entre-
vistada, a conductores de más de 55 años. Descubrieron que el patrón de
datos de la muestra de ancianos difería de la del resto de la población. Resul-
tados previos (Parker, West, Stradling, y Manstead, 1995) habían diferencia-
do tres tipos de conductas aberrantes de conducción: errores, lapsus y viola-
ciones. Sin embargo, en los ancianos eran los errores y los lapsus los factores
que más predecían la implicación activa en un accidente, mientras que su
implicación en accidentes de forma pasiva estaba altamente asociada con los
lapsus.
Un intento más reciente, de Obriot-Claudel y Lamelet (2004), del
INRETS (Instituto Nacional Francés para la investigación en Transporte y
Seguridad), destaca que, en pocas ocasiones, este cuestionario ha sido adap-
tado a la población mayor para analizar el efecto de la edad con la finalidad
de elaborar adaptaciones conductuales.
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VERSIÓN ESPAÑOLA 339

De vuelta al colegio: Conductores mayores

La ironía de llegar a ser mayor y un conductor más experimentado es


que, a veces, esto significa tener que ‘‘volver al cole’’. Es decir, tener que
aprender cómo ajustar los cambios en las habilidades de conducción al des-
afío de manejar un vehículo de motor.
Según algunos datos, los conductores mayores son conductores seguros.
Se ponen el cinturón de seguridad y reciben pocas multas. Pero también ese
cierto que conducir de forma más conservadora no siempre es positivo. Un
gran número de accidentes en los que se ven implicados los mayores son las
colisiones por detrás porque, por ejemplo, los mayores tienen a conducir por
debajo de límite de velocidad.

Re-sharpening driving skills


Re-agudizando las habilidades de conducción

Una de las cosas que los profesores de autoescuela intentan enseñar a los
conductores mayores es a acelerar de una vez, o sea, rápido, por ejemplo al
incorporarse a una autovía; o a realizar maniobras para impedir que otros
conductores les sigan demasiado de cerca. Por tanto, el tema prioritario para
aumentar la seguridad de los mayores es adaptar sus habilidades de conduc-
ción acomodándolas a sus capacidades y reflejos (Di Stefano y Anderson,
2001).

Elder Driver Re-Exam


Re-examen del conductor mayor

En EE.UU., cada año se llama a 5.000 conductores para que hagan un re-
examen de la conducción. Este re-examen normalmente tiene que realizarse
porque un médico informa de que pueden estar afectadas las condiciones
físicas, o las habilidades para conducir con seguridad, de determinado con-
ductor (BCAA, 2003b).
Las autoescuelas ayudan a los clientes mayores a adquirir habilidades
que les den confianza para «acelerar» de nuevo (Kay, 2003). Es posible que
otros conductores que hayan perdido su carné de conducir sigan el consejo
y se apunten a las autoescuelas para recibir clases. A menudo, los conducto-
res realizan de nuevo el examen de conducir y lo pasan con éxito.
340 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

Stopping driving – when is the right time?


Dejar de conducir: ¿Cuándo es el momento apropiado?

Algunas veces dejar el carné parece ser inevitable. Conducir puede llegar
a ser estresante y peligroso. Por ejemplo, si el conductor tiene problemas
girando sus hombros, conduciendo de noche o con condiciones meteoroló-
gicas adversas, deberá dejar de ponerse en riesgo a sí mismo y a los demás.
Entonces, es preciso decidir dejar el carné y comenzar a usar medios de
transporte alternativos como taxis, autobuses o ser pasajero en vehículos de
amigos y familiares. Sin duda, dejar de conducir también conlleva algunos
beneficios, como que disminuye la responsabilidad o se ahorra dinero
(Licensing Road Safety Autoplan Insurance, 2000).

SELECCIÓN Y DESARROLLO DE LAS CUESTIONES Y EL FEEDBACK


DEL CUESTIONARIO ESPAÑOL

La edad cronológica de un conductor no es un buen indicador de su


capacidad para la conducción. Por ello, sería ideal que los conductores
mayores pudieran decidir cuándo dejar de conducir, es decir, que pudieran
evaluar, de manera personal, su desempeño en diferentes situaciones de con-
ducción, con independencia de que se deban evaluar otros aspectos psico-
motores.
En este trabajo se intenta establecer un índice a partir de la contestación
a cuestiones con las que la persona mayor pueda evaluar su desempeño al
volante y, en consecuencia, decidir como conductor responsable, si sus habi-
lidades le permiten mantener una conducción segura o, por el contrario, es
el momento para plantearse otras alternativas de transporte.

Conductor mayor de 55 años: Reflexione sobre su conducción

Con la finalidad de paliar el déficit de este tipo de instrumentos en idio-


ma español se ha elaborado un cuestionario denominado «Conductor mayor
de 55 años: Reflexione sobre su conducción».
Este cuestionario es una adaptación del propuesto por la AAA Founda-
tion for Traffic Safety «Driver 55 Plus: Test your own perfomance» para la
población estadounidense, que ha sido traducido y adaptado a la población
española, reformulándose algunos de los ítems y añadiéndose otros nuevos
(ver Figura 19.1).
Este instrumento permite la auto-evaluación de la propia conducción a
través de 17 preguntas cortas de tres alternativas cada una de ellas. Respon-
diendo a las preguntas del test se puede establecer fácilmente un índice para
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VERSIÓN ESPAÑOLA 341

Con esta prueba se valora su capacidad para conducir automóviles. Le presentamos


una lista de situaciones relacionadas con la conducción. Por favor, haga una marca (X) en la
opción que considere más adecuada en cada una de las cuestiones.

Siempre Algunas Nunca


Veces

1. Cuando cambio de carril, señalizo y compruebo el espejo


retrovisor.
2. Me pongo el cinturón de seguridad.

3. Intento ponerme al día de los cambios en las normas de


conducción y seguridad vial.
4. Las intersecciones me ponen nervioso: hay demasiado que
controlar desde todas las direcciones.
5. Me cuesta decidir cuándo incorporarme a una autovía si
hay mucha circulación.
6. Soy más lento que antes cuando tengo que reaccionar
ante algún peligro que se presente en la conducción.
7. Adapto la velocidad de mi vehículo a las circunstancias de
conducción.

FIGURA 19.1
Ejemplo del tipo de preguntas y de la forma de emisión de respuesta
de la versión española del cuestionario de auto-evaluación
de la conducción: Conductor mayor de 55 años:
Reflexione sobre su conducción

evaluar las propias habilidades para conducir con seguridad y los conducto-
res mayores pueden decidir si continuar conduciendo.
Su forma de corrección es muy simple y fácil de calcular siguiendo las
instrucciones del cuestionario gracias a la ayuda gráfica de distintas formas
geométricas (cuadrado, triángulo y círculo), para las alternativas de cada
pregunta. Estas formas geométricas tienen distinto peso cuando se realiza el
cómputo final (ver Figura 19.2).
La interpretación de las puntuaciones obtenidas también resulta sencilla.
En función de la puntuación obtenida (menos de 20, entre 21 y 40 y más de
41). Existen tres posibles categorías que indican la conveniencia de seguir
conduciendo, hacerlo con precaución o dejar de conducir, respectivamente.

Conductor mayor de 55 años: Sugerencias de Mejora

Al mismo tiempo se ha confeccionado un cuadernillo con «Sugerencias


de Mejora» específicas para cada uno de los ítems, interpretando sus distin-
342 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

¿Qué puntuación tengo?

1
Cuente el número de marcas en
cuadrados, escríbalo en el cuadrado de la
derecha y multiplique ese número por 5. x5=

2
Cuente el número de marcas en
triángulos, escríbalo en el triángulo de la
derecha y multiplique ese número por 3. x3=

3 Sume el resultado de los pasos 1 y 2. Puntuación =

FIGURA 19.2
Ejemplo de cómo se realiza el cómputo del resultado obtenido
en el cuestionario de 17 preguntas: Conductor mayor de 55 años:
Reflexione sobre su conducción

tas posibilidades de respuesta. Este cuadernillo proporciona algunas claves y


sugerencias para mejorar las habilidades que se hayan encontrado deficita-
rias en el test, muestra soluciones y recomendaciones que permitirán al con-
ductor una conducción más segura y, en algunos casos, lograrían paliar estos
déficits.
El cuestionario fue revisado por 8 conductores, 4 hombres y 4 mujeres,
estudiantes del Aula de Mayores de la Universidad de Granada, con una edad
promedio de 61 años. Este grupo de personas era de una edad aproximada a
la población a la que el cuestionario va dirigido. Reunido este grupo de
mayores se repartió un ejemplar del cuestionario y se realizó una pequeña
introducción de los objetivos del mismo.
A partir de este momento el grupo se encargó de revisar la estructura,
la forma de presentación, el contenido y el significado de los ítems y del
cuestionario, con la finalidad de que fuera comprensible y accesible para
personas de su misma edad. Aportaron sugerencias y realizaron modifica-
ciones tanto individualmente como cuando se inició el debate en grupo.
Ambos, el cuestionario y el cuadernillo recogen una muestra amplia de
conductas arriesgadas al volante, que realizan especialmente las personas
mayores en España. Una versión provisional de los mismos se puede
encontrar en la dirección hhtp://www.ugr.es/local/segvial/segvial_invest_
3.html. Se está desarrollando una versión interactiva del cuestionario y
de las sugerencias, que podrá completarse, corregirse e interpretarse on
line.
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VERSIÓN ESPAÑOLA 343

¿Qué significa la puntuación


que he obtenido?
En general, cuanto más baja es la puntuación su conducción es más segura,
mientras que mayores puntuaciones indican que su conducción es más peligrosa
para usted mismo y para los demás.
Sin embargo, lo importante no es la puntuación, sino las sugerencias que se le
proporcionan para cada una de las 17 cuestiones incluidas en el cuestionario.
Fíjese sobre todo en aquellas sugerencias relacionadas con las cuestiones en las
que señaló un cuadrado o un triángulo.

0 a 20: ¡ADELANTE!
Usted sabe lo que es importante para conducir con seguridad, y lo pone en
práctica. Vea las Sugerencias para Mejorar en la sección siguiente de este
impreso para aprender cómo llegar a ser un conductor aun más seguro.

21 a 40: ¡PRECAUCIÓN!
Algunas de sus conductas al volante necesitan mejorar para garantizar su
seguridad. Atienda las Sugerencias para Mejorar para ver cómo usted
podría mejorar su conducción.

41 y más: ¡ALTO!
Muchas de sus conductas al volante son peligrosas. Es usted un riesgo
para usted mismo y para los demás. Revise en las Sugerencias para
Mejorar aquellas cuestiones en las que marcó cuadrados o triángulos.

FIGURA 19.3
Ejemplo de cómo se interpreta la puntuación obtenida en el cuestionario
de 17 preguntas: Conductor mayor de 55 años:
Reflexione sobre su conducción

Sin duda, estos instrumentos pueden llegar a ser de gran utilidad para
que los conductores mayores, en España, puedan llegar a ser conscientes de
los posibles riesgos que la edad produce a la hora de conducir, para generar
un debate familiar y social, y para ayudarles a determinar cuándo tomar la
decisión de dejar de conducir.
La utilización de este tipo de materiales de auto-evaluación y concien-
ciación sobre el momento de dejar de conducir, y la demostración de efec-
tividad, en otros países, denota la sensibilidad de sus gobiernos y centros
de investigación por la problemática. Al mismo tiempo, el protagonismo y
la responsabilidad principal de la toma de decisiones, no impuesta, recae
en el conductor mayor, activo, que forma parte del proceso de evaluación
de cuándo dejar de conducir. Le permite tomar conciencia de los proble-
mas asociados a la edad, que puede ir sufriendo, desarrollar estrategias
344 AGEING, COGNITION... / ENVEJECIMIENTO, COGNICIÓN...

1
Cuando cambio de carril, señalizo y miro
por los espejos retrovisores

Incluso si usted marcó «Nunca», probablemente sabe


que «Siempre» es la única respuesta aceptable. Mirar
al espejo retrovisor para cubrir los ángulos muertos y
¿CÓMO MEJORAR?
a los espejos laterales, además de señalizar bien
antes de cada maniobra, es la única forma de evitar Conducir con un compañero que actúe como
chocar con otros coches cuando se cambia de carril. copiloto en la medida que sea posible.
¿Pero porqué no realiza todas estas operaciones? En Instalar retrovisores y espejos laterales más
algunos casos podría habérsele olvidado, aunque no anchos para hacer menores los ángulos
sea consciente de ello. Los conductores mayores muertos. Deberá aprender a usar los espejos
parecen no ser conscientes de haber fallado en mirar laterales correctamente, porque aquellos de
el retrovisor antes de cambiar de carril o de dar diseño de lentes convexas pueden mostrar los
marcha atrás. Muchos de nuestros hábitos de con- objetos más pequeños o más lejanos de lo que
ducción son solamente eso, hábitos. Y nosotros realmente están.
dejamos de estar atentos a nuestras acciones, espe-
cialmente cuando hace tiempo que, o nunca, hemos Preguntar a su médico sobre el efecto de su
sufrido accidentes. medicación, sobre la artritis o la conducción y
Por otro lado, muchos conductores dejan de mirar los ejercicios que podrían mejorar su flexibili-
hacia los lados porque han perdido flexibilidad, dad.
debido a enfermedades como la artritis.
Hacer un esfuerzo por ser consciente y preo-
cuparse de mirar siempre antes de cambiar de
carril.

FIGURA 19.4
Ejemplo de los consejos y directrices que pueden ser extraídos del cuadernillo
de mejora, Conductor mayor de 55 años: Sugerencias
de mejora, que complementa el cuestionario de auto-evaluación
de la conducción. En concreto, se trata del caso en que el conductor
da una respuesta deficiente o inapropiada, para una conducción segura,
en la pregunta número 1 del cuestionario

para mejorar sus habilidades, seguir conduciendo, y le proporciona con-


sejos para la mejor aceptación de la decisión de dejar de conducir algún
día.
Queda por realizar una última fase que todavía se halla en proceso.
Implicaría el estudio de evaluación y validación del instrumento para deter-
minar si las distintas preguntas del cuestionario miden aquello que preten-
den medir y para apreciar si la auto-evaluación logra, o no, aumentar la auto-
conciencia sobre la problemática de estas situaciones de conducción. Los
primeros análisis de evaluación/validación de los datos parecen indicar que
se produce un incremento en el conocimiento general y en la concienciación
del conductor acerca de estas situaciones de riesgo de conducción, siendo un
instrumento útil para reflexionar y generar debate dentro de la familia del
conductor mayor.
STOP DRIVING: A SELF-AWARENESS QUESTION? UNA VERSIÓN ESPAÑOLA 345

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