Memoria de tipo episódico durante la recuperación de la caché por parte de los arrendajos de

fregado

Introducción

El recuerdo de experiencias pasadas nos permite recordar qué fue un evento en particular, y
dónde y cuándo ocurrió, una forma de memoria que se cree que es única para los seres humanos.
Se sabe, sin embargo, que las aves que almacenan alimentos recuerdan la ubicación espacial y el
contenido de sus escondites. Además, los animales que almacenan alimentos adaptan sus
estrategias de almacenamiento y recuperación a la perecederacidad de los almacenes de
alimentos, lo que sugiere que son sensibles a factores temporales. Aquí mostramos que los
arrendajos del matorral (Aphelocoma coerulescens) recuerdan"cuándo" se almacenan los
alimentos permitiéndoles recuperar los"gusanos de cera" perecederos (larvas de polilla de cera) y
los cacahuetes no perecederos que previamente habían almacenado en sitios visualmente
distintos. Los arrendajos buscaban preferentemente gusanos de cera frescos, su alimento
preferido, cuando se les permitía recuperarlos poco después del almacenamiento en caché. La
preferencia por la recuperación de los arrendajos demuestra la memoria de dónde y cuándo se
almacenaron determinados alimentos, cumpliendo así con los criterios de comportamiento de la
memoria episódica en animales no humanos.

Los arrendajos fregadores del grupo Degrade fueron sometidos a una serie de pruebas de
preentrenamiento (ver Métodos) en las que aprendieron que los gusanos se degradan y se
vuelven desagradables con el tiempo; por lo tanto, aprendieron a evitar la recuperación de estos
objetos cuando había transcurrido un tiempo relativamente largo (124h) entre el almacenamiento
en caché y la recuperación.

Las aves recibieron otro par de pruebas de entrenamiento en las que se les pidió que guardaran
cacahuetes en un lado de una bandeja de almacenamiento distintiva y llena de arena durante una
fase de almacenamiento en caché, y gusanos de cera en el lado opuesto durante la otra fase de
almacenamiento en caché (Fig. 1).

Se utilizaron bandejas diferentes y novedosas en cada ensayo a lo largo del experimento, de modo
que los sitios de caché eran únicos para el ensayo.

Las dos fases de almacenamiento en caché se separaron 120h, y posteriormente se permitió a las
aves recuperar elementos de ambos lados de la bandeja de almacenamiento en caché 4h después
de la segunda fase de almacenamiento en caché. Las designaciones de los ensayos de 4 h y 124 h
se refieren a la duración del tiempo transcurrido entre el almacenamiento en caché y la
recuperación de los gusanos de cera: en el ensayo de 124 h, las aves primero almacenaron los
gusanos de cera 124 h antes de la recuperación de la caché y luego los almacenaron al otro lado
de la bandeja 4 h antes de la recuperación; mientras que en el ensayo de 4 h, las aves
almacenaron los gusanos de cera 4 h antes de la recuperación, después de haber almacenado
previamente el maní 124 h antes de la recuperación. Como los gusanos de cera todavía estaban
frescos en recuperación en el ensayo de 4 horas, y como los gusanos frescos son su alimento
preferido, las aves dirigieron más de sus inspecciones de recuperación al lado del gusano de la
bandeja de almacenamiento en este ensayo. Por el contrario, la mayoría de las inspecciones de
recuperación se dirigieron al lado del maní de la bandeja en el ensayo de 124 h cuando los gusanos
estaban en estado de descomposición.

Tanto durante el preentrenamiento como durante las pruebas de entrenamiento, las aves pueden
utilizar la vista y el olor de sus cachés como pistas sobre dónde buscar durante la recuperación del
caché. Para comprobar si los arrendajos podían recordar si eran los gusanos o los cacahuetes los
que habían sido almacenados, y dónde y cuándo habían sido almacenados, cada ave recibió un par
de pruebas de prueba que diferían de las pruebas de entrenamiento anteriores en que todos los
alimentos fueron retirados antes de la fase de recuperación de cada prueba de prueba y se colocó
arena fresca en la bandeja. Este procedimiento aseguró que las aves tuvieran que depender de la
memoria durante la recuperación de la caché, debido a que las claves olfativas y visuales sobre el
contenido de las cachés ya no estaban disponibles para el ave. Si los arrendajos pueden recordar
cuándo y dónde almacenaron los dos tipos de alimentos, deben mostrar preferencia por los sitios
en los que los gusanos han sido almacenados recientemente en el ensayo de 4 horas, ya que
deben esperar que los gusanos de cera favoritos aún no se hayan recuperado. Evaluamos esta
preferencia registrando los sitios que las aves inspeccionaban sondeando el sustrato de arena con
sus pico. Esta preferencia debe revertirse en el ensayo de 124 h si las aves también pueden
recordar que los gusanos de cera habían sido almacenados hace relativamente mucho tiempo y
que, por lo tanto, se habrían pudrido y se habrían vuelto desagradables.

Los resultados de los ensayos de prueba cumplieron ambas predicciones. El ochenta por ciento de
las aves del grupo Degrade dirigieron su primera inspección al lado del gusano de la bandeja de
almacenamiento en caché en el ensayo de 4 horas, mientras que todas las aves inspeccionaron
primero el lado del maní en el ensayo de 124 horas (Fig. 2a). Se observó un patrón similar en el
número total de inspecciones durante la recuperación de la caché, con la mayoría de las
inspecciones dirigidas al lado del gusano en el ensayo de 4 horas, pero al lado del cacahuete en el
ensayo de 124 horas (Fig. 2a). Este patrón de recuperación de caché sugiere que las aves
recordaban no sólo dónde estaban almacenados los gusanos, sino también información sobre el
tiempo relativo entre el almacenamiento en caché y la recuperación, en el sentido de que
buscaban preferentemente en el lado del gusano de la bandeja cuando los gusanos habían sido
almacenados 4 horas antes, pero preferían buscar en el lado del cacahuete cuando los gusanos
habían sido almacenados 124 horas antes de la prueba de recuperación.

Para comprobar que la preferencia por los escondites de maní en el ensayo de 124-h no se debía a
un olvido más rápido de los escondites de lombriz versus los escondites de maní, comparamos el
rendimiento de las aves en el grupo Degrade con el de un segundo grupo, Replenish. Las aves del
grupo Replenish recibieron la misma formación que las del grupo Degrade, excepto que los
gusanos de cera almacenados se eliminaron inmediatamente después de la fase de caché y se
sustituyeron por otros nuevos justo antes de la fase de recuperación de la caché. Por lo tanto, las
aves del grupo Replenish nunca tuvieron la oportunidad de aprender que los gusanos se pudren
con el tiempo. En contraste con el patrón de recuperación mostrado por el grupo Degrade (Fig.
2a), todas las aves en el grupo Replenish dirigieron su primera inspección al lado del gusano de la
bandeja de almacenamiento en caché tanto en la prueba de prueba de 4 horas como en la de 124
horas (Fig. 2b). Aunque el número total de inspecciones en el lado de los gusanos se redujo en el
ensayo de 124 h en relación con el ensayo de 4 h, el grupo Replenish inspeccionó el lado de los
gusanos más frecuentemente que el lado europeo durante la recuperación de la caché en ambos
ensayos (Fig. 2b), demostrando así que la preferencia por el lado de los cacahuetes mostrada por
el grupo Degrade en el ensayo de 124 h no se debió simplemente al olvido diferencial de los
depósitos de gusanos.

También investigamos otro procedimiento ecológicamente inspirado para entrenar a las aves a
codificar y recuperar información temporal sobre el almacenamiento en caché. Este
procedimiento capitalizó el hecho de que, en la naturaleza, el aumento del tiempo entre el
almacenamiento y la recuperación aumenta la probabilidad de que los cachés sean robados
(robados) por otro animal. En respuesta al hurto, las aves ajustan tanto las ubicaciones en las que
buscan cachés como aquellas en las que almacenan alimentos posteriormente. Para enseñar a
nuestras aves que la probabilidad de que los cachés de gusanos fueran robados aumentaba con el
tiempo, entrenamos al grupo Pilfer en un procedimiento similar al del grupo Degrade, pero en este
caso los gusanos de cera fueron retirados de la bandeja de almacenamiento en la prueba de
entrenamiento de 124 horas para que el grupo Pilfer pudiera recuperar sólo los cachés de
cacahuete. Sin embargo, al igual que las aves del Grupo de Reposición y Degradación, las aves del
grupo de Pilfer pudieron recuperar tanto cachés de maní como de lombrices en la prueba de
entrenamiento de 4 horas.

Durante la recuperación de la caché en el ensayo de prueba de 4 horas, las aves del grupo Pilfer
mostraron la misma preferencia por los sitios de gusanos que los de los otros grupos, ya que todos
hicieron su primera inspección del lado del gusano (Fig. 2c), un sesgo que también se expresó en el
número total de inspecciones realizadas en los lados del gusano y del cacahuete (Fig. 2c). Los
resultados críticos, sin embargo, son los del ensayo de 124 h. Si los arrendajos de fregado pueden
aprender que la probabilidad de que los cachés sean robados aumenta con el tiempo que ha
transcurrido entre el almacenamiento en caché y la recuperación recordando relativamente
cuánto tiempo hace que almacenaron los gusanos de cera, entonces su preferencia por
inspeccionar los sitios de gusanos debería reducirse en la prueba de 124 h en relación con la que
muestra el grupo Replenish. Esta predicción fue confirmada: en contraste con el grupo Replenish,
el 29% de las aves del grupo Pilfer realizaron su primera inspección del lado del maní en el ensayo
de 124 horas (Fig. 2c), y no hubo diferencias significativas en el número total de inspecciones
dirigidas a los dos lados de la bandeja de almacenamiento (Fig. 2c).

En conclusión, el cambio de preferencia del lado del gusano en el ensayo de 4 horas al lado del
cacahuete en el ensayo de 124 horas mostrado por las aves del grupo Degrade, y en menor
medida por el grupo Pilfer, sólo puede explicarse por el recuerdo de tres tipos de información: (1)
Los artículos de "qué" (cacahuetes y gusanos) se almacenaban en caché: (2) "dónde" se
almacenaba cada tipo de elemento (a la izquierda o a la derecha); y (3) "cuándo" (hace 4 horas o
124 horas) se almacenaban los gusanos. Las teorías actuales de la memoria episódica humana se
refieren a la conciencia autonótica -la experiencia consciente del yo que acompaña a la memoria
episódica- pero, como este estado no tiene ninguna manifestación obvia en el comportamiento no
lingüístico, es probablemente indetectable en muchas especies. Sin embargo, en términos de
criterios puramente conductuales, el patrón de recuperación de la memoria caché de los
arrendajos de los matorrales cumple los tres criterios de "qué", "dónde" y "cuándo" para la
memoria episódica y, por lo tanto, proporciona, hasta donde sabemos, la primera evidencia
conductual concluyente de memoria episódica en animales distintos de los humanos.

Método

Sujetos. Los arrendajos del matorral adulto, criados a mano, que fueron asignados aleatoriamente
a los grupos Degradación (n = 8), Reabastecimiento (n = 8) y Pilfer (n = 7), se mantuvieron en las
mismas condiciones que en los estudios anteriores en los que habían participado. Seis aves
(Degrade, n = 3; Replenish, n = 1; Pilfer, n = 1) que no pudieron almacenar al menos un artículo de
ambos tipos de alimento durante los ensayos de prueba fueron omitidos del análisis.

Entrenamiento y pruebas. Las aves fueron privadas de su dieta de mantenimiento durante 4 horas
antes de cada fase de cacheo de los ensayos de 4 horas y 124 horas (Fig. 1), y durante el intervalo
de retención de 4 horas entre la segunda fase de cacheo y la recuperación. Al comienzo de cada
fase de almacenamiento en caché, se colocó una bandeja de almacenamiento en la jaula del ave
junto con un tazón de 50 cacahuetes sin cáscara o gusanos de cera durante 15 min. Para
proporcionar un sitio de almacenamiento que fuera único y discriminable en cada prueba para
cada ave, la bandeja de almacenamiento utilizada en una prueba en particular fue extraída de un
gran conjunto de cubitos de plástico rellenos de arena (2 x 7 matrices de moldes de cubitos de 2,5
cm), cada uno de los cuales se hizo visiblemente distinto por una estructura circundante de
ladrillos de Lego. El acceso a un lado de la bandeja de almacenamiento durante la primera fase de
almacenamiento en caché y al otro lado durante la segunda fase de almacenamiento en caché fue
impedido por una cubierta de plexiglás transparente. Al final de cada fase de almacenamiento en
caché, el número y la ubicación de los cachés se registraban antes de retirar los alimentos de la
bandeja. Antes de cada fase de recuperación de 15 minutos, los cacahuetes se colocaban en los
mismos moldes de cubitos de hielo en los que habían sido almacenados en los ensayos de
entrenamiento. En las pruebas de entrenamiento de 4 horas, los gusanos de cera también fueron
devueltos a su ubicación original.

En las pruebas de entrenamiento de 124 horas, se colocaron gusanos en descomposición en los

sitios para las aves del grupo Replenish. Los sitios de gusanos permanecieron vacíos para el grupo
de Pilfered. Además, antes de todas las fases de recuperación, el sustrato de arena fue
reemplazado para eliminar cualquier indicio visual local sobre la ubicación de las cachés.

El procedimiento fue el mismo en las pruebas de prueba, excepto que ninguna de las cachés fue
devuelta a la bandeja de almacenamiento antes de la fase de recuperación. Para minimizar el
sesgo del observador, los diferentes observadores registraron el comportamiento durante las
fases de almacenamiento en caché y recuperación, de modo que el observador durante la fase de
recuperación no estaba al tanto del tratamiento recibido durante el almacenamiento en caché.

Pre-entrenamiento. Antes de los ensayos de entrenamiento y de prueba, todas las aves recibieron
al menos cuatro pares de ensayos de preentrenamiento. El procedimiento durante los ensayos de
preentrenamiento difirió del de los ensayos de entrenamiento en tres aspectos. (1) En los ensayos
de preentrenamiento, los cacahuetes y los gusanos se almacenaron en bandejas de
almacenamiento separadas, visuoespaciales y únicas para ensayos. Por lo tanto, durante la
recuperación de la caché, se les presentó a las aves la posibilidad de elegir entre las dos bandejas
en los ensayos de preentrenamiento. (2) La segunda fase de almacenamiento en caché de un
ensayo de preentrenamiento siguió inmediatamente después de la primera. (3) La fase de
recuperación de caché se produjo 4 horas después de la segunda fase de caché en un ensayo de
cada par de ensayos de preentrenamiento

y 124 horas después en el otro ensayo de preentrenamiento.

El orden en el que se almacenaban los cacahuetes y los gusanos se compensó dentro de los
grupos, al igual que el orden de los ensayos de 4 horas y 124 horas dentro de cada par de ensayos
de preentrenamiento.