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El genero Agaricus

Chapter · November 2007

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Philippe Callac
French National Institute for Agricultural Research
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 Cultivo, mercadotecnia
e
inocuidad alimenticia
de
Agaricus bisporus

José E. Sánchez * Daniel J. Royse * Hermilo Leal Lara

CULTIVO, MERCADOTECNIA E INOCUIDAD ALIMENTICIA DE
AGARICUS BISPORUS

José E. Sánchez Vázquez

Daniel J. Royse
Hermilo Leal Lara

Editores

El Colegio de la Frontera Sur

2007
1a. edición 2007

D.R. El Colegio de la Frontera Sur

Carretera Antiguo Aeropuerto Km 2.5, Apartado Postal 36,
30700 Tapachula, Chiapas, México.
Tel.(52) 962 628 9800, 962 628 9811, 962 628 9812, 962 628 9813
Fax (52) 962 628 9806

La presentación y disposición en conjunto del libro

Cultivo, mercadotecnia e inocuidad alimenticia de Agaricus bisporus

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o transmitida, mediante ningún sistema o método, electrónico o
mecánico (incluyendo el fotocopiado, la grabación o cualquier sistema
de recuperación y almacenamiento de información), sin consentimiento
por escrito de esta institución.

Primera edición
Hecho en México
ISBN 978-970-9712-55-1
Los artículos incluidos no necesariamente reflejan el criterio de los editores,
ni de ECOSUR; siendo responsabilidad exclusiva de los autores.

Impreso en: Departamento de Difusión y Comunicación, ECOSUR, Unidad Tapachula

Responsable: Adalberto Aquino Vázquez <aaquino@ecosur.mx>
Noviembre de 2007.
 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

II. EL GENERO AGARICUS

Philippe Callac
INRA-MYCSA UPR 1264, Mycologie et Sécurité des Aliments B.P.81
33883 VILLENAVE D'ORNON Cedex, Francia. <callac@bordeaux.inra.fr>

RESUMEN

El género Agaricus se compone de especies muy populares recolectadas o cultivadas cuyo interés
no es solamente alimenticio. La biodiversidad dentro del género es poco conocida, tanto a nivel
interespecífico como intraespecífico. Después de situar al género dentro de la clasificación del reino
fungi, se describen las principales secciones que lo componen. Algunas nociones de filogenia son
recordadas y los resultados recientes sobre la clasificación de especies según su historia son
mencionados. Los análisis filogenéticos o de genética de poblaciones son útiles para apreciar la
pertinencia de caracteres empleados en taxonomía tradicional. Por ejemplo, el olor es un criterio
pertinente a nivel de las secciones mientras que el color del sombrero no lo es, aún a nivel de
especies. Después de recordar algunas nociones de especie biológica y sobre los diversos tipos de
ciclos de reproducción, el concepto de especie en el género Agaricus es abordado a través de
ejemplos que ilustran la diversidad de situaciones que los biólogos, los mejoradores o los ecólogos
pueden encontrar. El acento es puesto en la importancia de la variabilidad intraespecífica.

Palabras clave: Agaricus, biodiversidad, concepto de especie, ciclo de reproducción, filogenia,

hongos comestibles

INTERÉS DE LA BIODIVERSIDAD DEL GÉNERO AGARICUS

Recolección, domesticación, cultivo y mejoramiento de las especies comestibles.

Los hongos del género Agaricus son comúnmente recolectados en la naturaleza y frecuentemente
consumidos sin que la especie sea rigurosamente determinada. El resultado es que, entre estos
hongos, por ejemplo, en Francia, se encuentran las principales especies responsables de
envenenamiento. Afortunadamente ninguna especie del género es mortal por simple ingestión. Solo
se trata de problemas gastrointestinales menores que no conllevan a una hospitalización prolongada.
Las especies tóxicas conocidas pertenecen todas a la sección Xanthodermatei y poseen
características comunes que son indicadas más adelante. Por lo tanto, es importante circunscribir las
especies y conocer su parentesco. Finalmente, existen numerosas especies raras en las cuales la
comestibilidad permanece desconocida.

Una decena de especies es cultivable, entre las cuales, A. bisporus es la más cultivada en el mundo.
Bajo reserva de descubrimientos posteriores, porque muchas especies no han sido objeto de pruebas
de fructificación, parece que las especies cultivables pertenecen a ciertas secciones del género
(principalmente las secciones Duploannulati y Arvenses). La aptitud para el cultivo está en relación
con la ecología de la especie, sus interacciones con los microorganismos y su potencial enzimático
para la degradación de sustratos. Todas esas características, han sido adquiridas a lo largo de la
evolución y no es sorprendente que algunas especies filogenéticamente cercanas puedan ser
cultivables, pero no es una regla absoluta. Para las especies cultivadas, la diversidad intraespecífica
representa la base genética disponible para la creación varietal. Diferentes criterios, como las
posibilidades de cruzamientos, de fructificación haploide, de regeneración de protoplastos o de
transformación con Agrobacterium tumefaciens, varían según los individuos, aún entre poblaciones.
Las estrategias de selección son definidas en función de esos criterios biológicos, de la base
genética disponible, y claro está, de los objetivos fijados. Los objetivos de selección pueden ser

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

culturales (rendimiento, resistencia a patógenos, adaptación a un ambiente, a un sustrato, o a un tipo

de cosecha, o de conservación después de la cosecha), o referirse a la forma, el color, la firmeza, la
composición química en los diversos elementos que intervienen en el sabor, el olor, el valor
nutritivo o el riesgo de toxicidad. Existe diversidad en las poblaciones naturales para todos esos
criterios, aún cuando no aparecen directamente en la naturaleza.

Propiedades medicinales y bioproductos.

El consumo de ciertas especies de Agaricus es recomendado desde el punto de vista terapéutico,

incluso preventivo. No hay duda de que existe un potencial importante y que la investigación de
moléculas biológicamente activas debe continuarse en todas las especies comestibles o no.
Conviene mantenerse prudente porque los efectos de las biomoléculas y los productos derivados del
micelio o de los esporóforos son todavía mal conocidos. Por ejemplo, el interés antibiótico del ión
4-hydroxybenzenediazonio presente en A.xanthodermus (Dornberger et al.1986) ha sido
frecuentemente citado; pero Toth et al. (1989) mostraron que este ión es potencialmente
cancerígeno. Las especies de Agaricus son también utilizadas para la producción de moléculas de
interés más general, como por ejemplo, la tirosinasa producida a partir de A. bisporus. El propósito
no es hacer aquí una revisión de bioproductos, pero de insistir sobre el interés de la biodiversidad.
Existen cepas de especies raras en colección que podrían poseer actividades y moléculas
potencialmente útiles. La circunscripción de especies es por lo tanto esencial para poder probar
racionalmente su potencial. En caso de descubrimiento de una especie con propiedades
interesantes, los datos filogenéticos son útiles para buscar esta propiedad en las especies
emparentadas. Así mismo, los datos sobre la distribución de una especie y sobre las divergencias
entre sus poblaciones son útiles para analizar la variabilidad de esta propiedad o del contenido de un
compuesto en el seno de la especie. En contraposición, esta biodiversidad sería poco útil para
proyectos basados sobre la transformación genética y que tuvieran como objetivo producir
moléculas a partir de genes externos al género.

Ecología y comprensión de los procesos evolutivos.

Los hongos del género Agaricus son saprófitos generalmente humícolas. Muchas especies son
frecuentes en medios abiertos graminícolas, mientras que otros prefieren los bosques. Algunos
tienen hábitos particulares, por ejemplo, A. menieri que crece solo en las dunas. En la sección
Duploannulati, todas las especies pueden ser encontradas bajo los cipreses u otros Cupressaceae.
Ciertas especies son oportunistas y crecen sobre los desechos vegetales, otras se instalan por largo
tiempo en bosques o en el pasto. En breve, existen numerosos comportamientos diferentes, es por lo
tanto, difícil en el estado de conocimiento actual, precisar la importancia del papel ecológico de las
especies. Por lo mismo, es difícil evaluar la eventual expansión o reducción de sus áreas de
distribución salvo para algunas especies comunes o que han sido particularmente estudiadas, como
A. bisporus de la cual nosotros conocemos poblaciones naturales desde hace 15 años. Solo algunas
especies parecen proliferar o rarificarse al mismo tiempo que su biotipo predilecto o en función de
aportes nitrogenados. Sin embargo, por precaución, deberá considerarse que todas las especies raras
están en peligro, es decir, la mayoría de las especies del género. El comprender mejor la aptitud de
estas especies para degradar la materia orgánica es uno de los próximos retos asociados al proyecto
de secuenciación de A. bisporus, que iniciará en 2008. La filogenia de las especies, asociada a la
comparación de sus metabolitos secundarios (en particular aquellos que tienen efectos tóxicos o que
están involucrados en el olor) aportarán una idea más precisa de su evolución que la simple
comparación de caracteres morfológicos, dentro de los cuales no se sabe todavía cuáles son
ancestrales. Finalmente, es de hacer notar que además de su potencial de degradación de biomasa,
Agaricus spp son también agentes potenciales de bioremediación como por ejemplo A. urinascens
(syn. A. macrosporus; García et al. 2005) y que para esos dos potenciales la variabilidad entre y

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

dentro de las especies queda por estudiar. La conservación de la biodiversidad del género no
consiste simplemente en conservar el máximo de especies sino mas bien conservar las poblaciones,
que sean de la misma especie o no, y más particularmente, aquellas que tuvieran un interés
alimenticio o medicinal o que tuvieran un papel efectivo o potencial mayor para la degradación de
sustratos naturales o no.

EL GÉNERO AGARICUS EN LA CLASIFICACIÓN

En la antigüedad, Agaricum designaba un hongo arborícola y fosforescente (Plinio) que no podría

ser otro que Omphalotus olearius y/o una especie del género Armillaria. En Francia, el uso de la
palabra agaric para designar diversos hongos está confirmado desde 1256 (Aldebrant de Sienne).

Dentro del sistema binario, fue el botánico francés Tournefort (1694) el primero en utilizar el
nombre genérico Agaricus, aunque refiriéndose a hongos de la madera. Posteriormente, el botánico
sueco Carl von Linnée (1735) el primero en utilizar el nombre genérico Agaricus, principalmente
para hongos terrícolas con láminas y pié. El género fue rebautizado Pratella (en latin « que crece en
los prados ») por Gray, y después Psalliota (del griego psallion, anillo) por Kummer. Actualmente
el término Agaricus es de nuevo utilizado. El sistema de clasificación en vigor en nuestros días está
basado en el de Linnée (1735) que creía que las especies eran fijas desde la creación. Esto puede
parecer sorprendente porque desde esta época la sistemática ha tomado en cuenta la teoría de la
evolución (Darwin 1859). En efecto, su objetivo no es nada más clasificar las especies agrupándolas
según sus similitudes, sino también según un sistema natural que refleja el proceso de la evolución,
es decir, según su origen, su historia y su parentesco. Los taxones son entidades de clasificación
jerarquizada. Por ejemplo, la variedad « Agaricus bisporus var. burnettii » pertenece a la especie
« Agaricus bisporus » que pertenece a la sección « Agaricus sect. Duploannulati » que pertenece al
género « Agaricus ». Es también posible definir subespecies, subsecciones y subgéneros. No es
necesario aquí considerar toda la clasificación del reino Fungi; pero para comprender lo siguiente
falta precisar que el género Agaricus pertenece a la familia de los Agaricaceae (Vellinga 2004) en el
clado de los Euagarics o Agaricales (Matheny et al. 2006) en el phylum de los Basidiomycota. Los
Basidiomycota están caracterizados por sus células reproductivas que producen meiosporas hacia el
exterior, llamadas basidiosporas (Fig. 1). En el basidio, la cariogamia, la meiosis y la esporogénesis
se desarrollan sucesivamente. En los Agaricaceae, las especies comestibles reconocidas que no
pertenecen al género Agaricus son poco numerosas y son principalmente las siguientes:
Langermania gigantea, Macrolepiota procera y Leucoagaricus leucothites. Esta última especie es
menos conocida pero cultivable con un rendimiento elevado (Brian et al. 1981); la producción no ha
sido estimulada porque su difusión podría acarrear una confusión en los consumidores, que son
también colectores, con las amanitas blancas mortales. Por otra parte, Lycoperdon marginatum y L.
mixtecorum son utilizados como alucinógenos por los Mixtecos del sur de Oaxaca, México.
Finalmente, es de hacer notar que existen especies mortales como Lepiota brunneoincarnata
(síndrome faloidiano).

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

Figura 1. Los diferentes ciclos de reproducción. El color del núcleo (blanco o negro) representa el alelo de
incompatibilidad sexual portado por su nucleo. En el esquema del pseudohomotalismo, la distribución de los
productos de la meiosis dentro de las esporas no es aleatorio porque los dos núcleos que migran dentro de
cada espora portan dos alelos de incompatibilidad diferentes (en A. bisporus). Dentro del esquema del
homotalismo el basidio puede también ser bispórico. No existe una especie únicamente pseudohomotalica,
sino especies anfitálicas cuyos esporóforos producen a la vez basidios bispóricos y basidios tetraspóricos. Las
dos divisiones meióticas son generalmente seguidas de una división mitótica.

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

Reconocer un hongo perteneciente al género Agaricus es relativamente fácil. La gran mayoría de las
especies de este género presentan un conjunto único de características: Al inicio de su desarrollo, el
esporóforo joven está encerrado en una envoltura llamada velo general, que se rompe rápidamente
al mismo tiempo que el esporóforo aumenta de tamaño. Otro velo, denominado parcial, liga el
margen del pileo al estípite y se rompe al mismo tiempo que el sombrero se abre como un paraguas.
En la madurez, el esporóforo está constituido de un estípite montado por un sombrero bajo el cual
las láminas están dispuestas radialmente. Estas láminas tapizan el himenio constituido de células
estériles (cistidios) y de basidios productores de esporas color café que en masa le confieren un
color café oscuro o café chocolate. Al romperse, los velos dejan restos que decoran el sombrero y el
estípite; en particular este último presenta uno o varios anillos que pueden descender desde lo alto
del pié (anillo descendente) o al contrario, ascender desde la base del pié (anillo ascendente).
Gracias al análisis filogenético, algunas especies raras denominadas secotioides, que abren el
sombrero solo parcialmente en la madurez, han sido incluidas dentro del género Agaricus. Así,
Gyrophragmium dunalii ha sido rebautizada Agaricus aridicola (Geml et al. 2004; Fig. 2-c). De la
misma manera, pero en un rango taxonómico superior, los géneros enteramente constituidos de
especies gasteroides (esporóforos en forma de bola), como Lycoperdon han sido agregados a la
familia Agaricaceae.

Distinguir las especies del género Agaricus es bastante difícil, porque los caracteres distintivos
morfológicos, organolépticos, bioquímicos o ecológicos son poco numerosos y susceptibles de
variar no solamente dentro de una especie, sino también en función del ambiente; por esta razón se
necesitan en teoría numerosas muestras para describir rigurosamente una especie dentro de su
diversidad, lo que no es posible por las numerosas especies raras del género Agaricus. Delimitar las
especies y dotarse de medios fiables para reconocerlas es una etapa necesaria para el estudio de la
biodiversidad dentro de este género.

LAS PRINCIPALES SECCIONES DEL GÉNERO AGARICUS

Las grandes secciones tradicionalmente reconocidas en regiones templadas de Europa (cf. Cappelli
1984; Courtecuisse y Duhem 1994, Nauta 2001) y de América del Norte (cf. Kerrigan 1986) son las
siguientes:

La sección del champiñón de París.

Ha tenido diferentes nombres como Agaricus sect. Hortenses o actualmente Agaricus sect.
Duploannulati. En general, el contexto se torna rosado al corte, el olor es agradable (champiñón de
París, o vecino) y cuando se jala sobre el anillo se arranca un fragmento hacia la base del pié (anillo
ínfero). En el caso de algunas especies como el champiñón de París, el anillo es algodonoso y
generalmente se separa a la tracción (anillo intermedio); A. cupressicola es una excepción puesto
que la tracción ejercida arranca un pedazo hacia lo alto (anillo súpero). A excepción de esta última
especie, en la cual la comestibilidad no es conocida, todas las especies de esta sección son
comestibles. La reacción de Schäffer es negativa (ausencia de reacción coloreada sobre el sombrero
o el pié después de la acción conjugada de anilina y del ácido nítrico). Su habitat natural es variable
pero todas pueden ser encontradas bajo cipreses. Todas las especies que nosotros hemos estudiado
se encuentran tanto en América del Norte como en Europa, salvo A. cupressicola que solo es
conocida en Europa y que crece casi exclusivamente sobre las cupressaceas. Todas las especies son
cultivables salvo A. cappellianus pero solo dos de ellas son explotadas comercialmente: A. bisporus
el champiñón de París cuyo cultivo está confirmado en Francia desde la mitad del siglo XVII, y A.
bitorquis, el champiñón de las banquetas. Las otras especies cultivables son A. subfloccosus (Fig.
2d; Noble et al. 1995; Callac 1994), A. devoniensis (Fig. 2a; Callac et al. 2005b) y A. cupressicola
(Fig. 2f).

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

Figura 2. Algunas especies de Agaricus silvestres o cultivados. a. Agaricus devoniensis CA 58 fructificación en cultivo.
Aislamiento por cultivo de tejido de un especimen colectado en Plouharnel, Francia, bajo Cupressus macrocarpa. b.
Agaricus subrufescens CA 438A. fructificación en cultivo. Aislamiento en cultivo monospórico de un especimen
encontrado en España por Pedro Arrillaga (cf. Arrillaga y Parra 2006). c. Agaricus aridicola (= Gyrophragmium dunalii)
CA 101 (=GYR). Especimenes secotioides encontrados en la isla de Oléron, Francia, en la duna, por J. Guinberteau. Una
secuencia de GYR fue utilizada por Geml et al (2004) quienes renombraron esta especie. d. Agaricus. subfloccosus CA 70
(= Sf 5) Fructificación en cultivo. Aislamiento por cultivo de tejidos de un especimen colectado en Dinard, Francia, que
crecía en compañía de A. bisporus bajo C. macrocarpa (cf. Challen et al. 2003). e. Agaricus bisporus var. eurotetrasporus
Bs 423. Fructificación en cultivo. Aislamiento por cultivo de tejido de un especimen colectado en Olonne-sur-mer,
Francia, bajo C. macrocarpa, esporóforo haploide, basidios en gran mayoría tetraespóricos. (cf. Callac et al. 2003). f.
Agaricus cupressicola CA 72 (= Cp 1) Fructificación en cultivo. Aislamiento por cultivo de tejidos de un especimen
colectado en Olonne-sur-mer, Francia, bajo C. macrocarpa (cf. Challen et al. 2003). Todas las cepas CA están depositadas
en la Colección del Germoplasma del género Agaricus de Burdeos (CGAB).Todas las fotos son del autor o de Jacques
Guinberteau. Todos los especimenes fotografiados fueron cultivados en el INRA de Burdeos, con excepción de la Figura
2c.

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

Una sección vecina (Agaricus sect. Chitonioides) está en curso de reconstrucción filogenética y solo
contiene especies raras, con excepción de A. bernardii cuyo olor poco atractivo -a humedad-
desaparece con la cocción; esta especie es también cultivable.

La sección de los Agaricus tóxicos (Agaricus sect. Xanthodermatei)

Tiene al menos 21 especies de las cuales siete no han sido nominadas o han sido nominadas muy
recientemente como A. tollocanensis encontrada en la región de Toluca, México (Callac y Mata
2005). Todas estas especies están caracterizadas por su olor más o menos fuerte a fenol, algunas
veces más particularmente en la base del pié después de una herida. Este olor está asociado a su
toxicidad debida a compuestos fenólicos responsables de problemas gastrointestinales sin mayor
gravedad. Con las especies de esta sección, cuando se jala sobre el anillo se arranca un pedazo hacia
la parte alta del pié (anillo súpero). Finalmente, la mayor parte de especies tienen un contexto que se
amarillenta cuando se rasca el pié, algunas especies de la sección sin embargo cambian a rosado. La
reacción de Schäffer es negativa. Al contrario de la sección precedente, y exceptuando A. iodosmus
y la especie comun A. xanthodermus, las especies de esta sección solo se encuentran en un solo
continente (América o Europa). El interés de cultivar estas especies no comestibles es limitado y no
ha sido intentado sistemáticamente. Se observa sin embargo que A. pseudopratensis fructifica en
cultivo.

La sección del rosado de los prados (Agaricus sect. Agaricus)

Las especies de esta sección tienen un anillo súpero y un contexto que se torna rosado al corte. La
reacción de Schäffer es negativa. Las especies de esta sección son difíciles de distinguir. El rosado
de los prados es muy popular y frecuentemente considerado por error, como un champiñón de París
silvestre, cuando se trata de A. campestris que crece en los prados. A pesar de su atractivo, las
especies de esta sección no han podido jamás ser cultivadas hasta la fructificación, por razones aún
desconocidas.

La sección de los Agaricus muy enrojecidos (Agaricus sect. Sanguinolenti)

En esta sección el anillo es generalmente súpero y el contexto enrojece fuertemente pero existen
excepciones. La reacción de Schäeffer es negativa. Se dificulta aislar cultivos micelianos y, cuando
esto es posible, el micelio oscurece y crece tan lentamente que no se considera hacerlo fructificar.
Aún si se llegan a cultivar estas especies comestibles, como el champiñón de los bosques A.
silvaticus, serían difícilmente comercializables por su enrojecimiento seguido de un
ennegrecimiento.

La sección de los Agaricus con olor a almendra o anís (Agaricus sect. Arvenses y
frecuentemente integrado Agaricus sect. Minores).

Además de su olor característico, las especies de esta sección están caracterizadas por un anillo
súpero, frecuentemente amplio y decorado sobre su fase inferior, por el amarillamiento de la carne y
por la reacción de Schäffer positiva. La caracterización y la circunscripción de las especies es
particularmente difícil como lo muestran los trabajos de Calvo Bado et al. (2000). Numerosas
especies son probablemente cultivadas, como por ejemplo la especie secoioide A. aridicola pero dos
solamente son cultivadas comercialmente: A. arvensis y A. subrufescens (Fig. 2b). Es de hacer notar
que esta última especie, que ha sido cultivada desde fines del siglo XIX en América del Norte
(Kerrigan 2005), ha sido « redescubierta » y cultivada en los años 80 en Brasil y en Francia (Brian
et al. 1981) pero bajo los nombres respectivos erróneos de A. blazei y A. purpurascens (= A.
porphyrhizon), que son en realidad especies diferentes. Además, el nombre A. brasiliensis propuesto

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

por Wasser et al. (2002) es ilegítimo porque ha sido ya utilizado por Fries (1830). Es sin embargo a
partir de cepas provenientes de Brasil que se ha desarrollado notoriamente en Asia, un particular
interés por esta especie o sus derivados, que presentan, entre otras, propiedades antitumorales y
antigenotóxicas ciertas; pero también en algunos casos, propiedades opuestas (Bellini et al. 2006,
Nagaoka et al. 2006, Firenzuoli et al. 2007). Curiosamente, mientras que las dos especies A.
subrufescens y A. bisporus son filogenéticamente lejanas, presentan similitudes como su repartición
amfiatlántica, su crecimiento oportunista sobre desechos vegetales, su ciclo de reproducción
anfitálica y su posibilidad de cultivo sobre sustratos similares, pero en condiciones diferentes
porque A. subrufescens prefiere temperaturas más elevadas.

Una sección más alejada, Agaricus sect. Spissicaules, contiene especies poco conocidas y no es
presentada aquí en detalle. Nótese que esta última sección difiere de la sección Arvenses por su olor
complejo y la reacción de Schäffer que solo es positiva en la base del pié.

EL APORTE DE LA FILOGENIA MOLECULAR

Algunos principios.

La filogenia es la historia de la descendencia de los organismos vivos. Se debe conservar la idea de

que una relación filogenética entre dos entidades naturales se mantiene siempre hipotética aún si
parece sólidamente establecida. Esta disciplina basada sobre la teoría de la evolución ha recuperado
un interés cierto con la aparición de nuevos métodos de análisis y el uso de nuevos tipos de
caracteres moleculares más numerosos que los caracteres tradicionales e insensibles al ambiente.
Los métodos actuales se basan sobre la comparación de secuencias de ADN. Cada individuo posee
su propia información genética y las moléculas de ADN que le soportan están presentes
idénticamente en cada una de sus células. Simplificando, el ADN es una molécula muy larga
constituida por dos cadenas (o secuencias complementarias). Una secuencia es un encadenamiento
de cuatro tipos de bases (A,T,C,G) cuyo orden determina la información genética transmitida
idénticamente de generación en generación, a menos que se produzca una mutación. Las mutaciones
son el origen de variaciones encontradas en las secuencias de ADN. Una mutación puntual modifica
un par de bases en un lugar dado (o locus) de ADN; este locus es entonces variable (polimorfo), las
diferentes formas que él puede tomar se llaman formas alélicas o alelos. Así, por ejemplo, después
de una transición C-T en la quinta posición de una secuencia cuyo largo es de 11 bp (pares de
bases), se encontraran individuos que portan el alelo C (secuencia ctgacCggta) y otros el alelo T
(secuencia ctgacTggtat). Al alinear las dos secuencias una sobre la otra, se detecta muy fácilmente
el locus polimorfo y sus dos alelos. Según que la mutación sea muy antigua o relativamente
reciente, una de las formas alelas puede caracterizar un grupo de especies, una especie o
simplemente individuos dentro de una especie. Ciertos casos son particularmente interesantes:

--- Cuando una forma alélica caracteriza un grupo de especies y esta apareció solo una vez después
de una sucesión de eventos mutacionales, entonces todas estas especies tienen un ancestro común y
constituyen una entidad monofilética; el caracter nuevo heredado de este ancestro común es
considerado sinapomórfico. Más generalmente, un grupo monofilético está constituido por todas las
especies que derivan de un ancestro común y una sinapomorfia es un carácter derivado (no
ancestral) que es compartido por al menos dos taxones. Las sinapomorfias son pertinentes desde el
punto de vista filogenético y taxonómico, ya que permiten establecer parentesco.

---Cuando una forma alelélica caracteriza un grupo de especies, pero la mutación que la ha
generado se produjo varias veces independientemente, las especies que la poseen constituyen un
grupo polifilético. Este fenómeno (homoplasia) muestra bien que un parecido entre dos especies
puede ser engañoso en cuanto al parentesco. Más generalmente, un carácter que tiene varios

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

origenes es homoplásico y representa una fuente de errores de interpretación.

---Cuando una forma alélica se encuentra en todos los individuos de una especie, y solamente en
ellos, el polimorfismo se vuelve útil para caracterizar y circunscribir la especie.

---Si varios caracteres moleculares, morfológicos u otros son compartidos por el mismo grupo de
especies, entonces es muy probable que ellas constituyan un grupo monofilético. Por lo tanto es
importante utilizar numerosos caracteres moleculares (loci polimórficos) y tomar en cuenta todos
los otros tipos de caracteres.

Elección de las secuencias y de los métodos.

Con excepción de raras especies secotioides que quedarían todavía en otros géneros, el género
Agaricus es monofilético. Desde hace algunos años se inició la reconstrucción filogenética de este
género. Esto consiste en circunscribir los diferentes taxones en entidades monofiléticas; en otros
términos, consiste en modificar la clasificación con la integración de datos filogenéticos. La
elección de la región secuenciada de ADN es muy importante y depende del rango taxonómico
estudiado. Debe ser suficientemente variable para encontrar las diferencias entre los taxones y no
muy variable porque un gran número de mutaciones aumenta el riesgo de homoplasia y no facilita
el alineamiento de las secuencias. Para establecer la filogenia de especies (del género Agaricus) y
para delimitarlas, las regiones no codificantes « internal transcribed spacers » llamadas ITS1 e ITS2
y consideradas como neutras (ausencia de selección) se revelan particularmente adecuadas. En
efecto, para casi todas las especies estudiadas hasta ahora, se han puesto en evidencia
polimorfismos específicos. Por el contrario, las secuencias de esas regiones son menos adecuadas
para establecer la filogenia de secciones, para las cuales puede ser necesario comparar secuencias de
otras regiones de ADN. Después de haber secuenciado y alineado las secuencias de una región de
alrededor de 700 bp que incluye los ITS1 e ITS2, los loci polimorfos son tomados en cuenta para
los análisis filogenéticos. Estos análisis están basados en diferentes principios y el resultado es
representado en forma de un árbol o dendograma que muestra las relaciones entre los taxones.
Existen numerosos métodos que no serán detallados aquí, pero es necesario saber que los métodos
basados en la distancia entre los taxones no produce realmente árboles filogenéticos a menos de
enraizarlos (orientar el sentido de la evolución) con uno o varios taxones extragrupo y de tener
razones para considerar que la homoplasia no es significativa. Por el contrario, existen métodos
cladísticos basados en el principio de parsimonia (homoplasia minimizada) que toman en cuenta los
acontecimientos mutacionales separadamente y producen árboles filogenéticos. Finalmente, existe
una serie de métodos probabilísticos.

Reconstrucción filogenética.

Hasta ahora, dos equipos han publicado árboles filogenéticos que cubren las principales secciones
del género Agaricus (Mitchell y Bresinsky 1999, Geml et al. 2004). Estos árboles sostienen en
cierta medida las grandes secciones generalmente aceptadas dentro del género. Por el contrario, su
parentesco no está bien definido y es imposible circunscribir numerosas especies representadas por
un solo espécimen. Otros equipos han preferido estudiar solo secciones del género, pero de manera
detallada discutiendo cada especie desde el punto de vista taxonómico. Sobresalen las siguientes
grandes líneas para las secciones estudiadas hasta ahora Duploannulati (Challen et al. 2003;
Didukh et al. 2005) y Xanthodermati: (Kerrigan et al. 2006) los análisis han confirmado la
existencia de nuevas especies de las cuales varias han sido nombradas, en otros casos, las especies
han sido sinonimizadas. Algunas especies han sido excluidas o al contrario incluidas dentro de las
secciones reconstruidas. Después de esas modificaciones las dos secciones Xanthodermatei y
Duploannulati son ambas monofiléticas y contra toda previsión, vecinas. De este hecho, los dos sub

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géneros que separaban el conjunto de secciones en dos grandes grupos (Flavescentes y

Rubescentes) según el cambio de color del contexto (resp. amarillamiento y enrojecimiento) no
tienen más significado desde el punto de vista filogenético puesto que el carácter de amarillamiento
se encuentra en secciones que no están emparentadas (Xanthodermatei y Arvenses). Por el contrario,
sería probablemente poco juicioso reagrupar las secciones en función de su respuesta a la reacción
de Schäffer. Por otra parte, el hecho que A. cupressicola se encuentre dentro de la sección
Duploannulati cuando tiene un anillo descendente, complica también la distinción entre la sección
Duploannulati y la sección Sanguinolenti dentro de la cual esta especie estaba ubicada
anteriormente. La característica más discriminante para caracterizar la sección Xanthodermatei
deviene el olor a fenol (asociado a su toxicidad). Finalmente, se han encontrado polimorfismos
característicos para todas las especies estudiadas.

Pertinencia taxonómica de los caracteres.

La filogenia del género está todavía muy poco avanzada para tratar de determinar a qué se parecía el
ancestro de todos los Agaricus o aún, cuáles son los caracteres más antiguos. Sin embargo, la
filogenia permite precisar la pertinencia taxonómica de los caracteres. Parece por ejemplo, que
ciertos caracteres bioquímicos y correlativamente organolépticos se han diversificado muy
temprano y se han mantenido a lo largo de la historia del género. Ciertos, como la reacción de
Schäffer y el olor del esporoforo, son sinapomorfias de interés taxonómico mayor a nivel de las
secciones. Por el contrario, el cambio de color del contexto, tradicionalmente considerado como un
criterio esencial, no puede seguir siendo considerado como tal. Siempre a nivel de las secciones,
pero entre los criterios macroscópicos, la estructura del velo y en particular del anillo es ciertamente
el carácter más pertinente, pero su apreciación (súpero, intermedio o ínfero) es delicada y requiere
un poco de experiencia. Otros caracteres numerosos solo son pertinentes a nivel de especie. Se debe
desconfiar de los caracteres que son ya sea sensibles al ambiente como el aspecto del revestimiento
del píleo o el tamaño del esporóforo, ya sea conocidos por ser variables en algunas especies, como
la presencia de cistidios, el tamaño de las esporas, el cambio de color del contexto, o ya sea por ser
variables en numerosas especies como el color del pileo. Sin embargo, es necesario hacer notar que
cada uno de esos caracteres puede, en ciertos casos precisos, ser pertinente. Así, por ejemplo,
algunas especies son siempre blancas y/o siempre pequeñas. No es el caso del champiñón de París,
que en la naturaleza es café o crema con, sin embargo un porcentaje de especimenes blancos que
varía según la población silvestre considerada, de menos de 1% en Francia a un 12% máximo en
Grecia (Callac et al. 2000). Estos individuos blancos portan dos alelos recesivos « blancos » en el
locus del color PPC1 (Callac et al. 1998b). En Holanda, los híbridos que Gerda Fritsche (1983)
seleccionó después de haber cruzado dos cultivares blancos llamados « white » y « off white » han
sido el origen de la mayoría de cultivares blancos actuales en el mundo. En cuanto al Portobello
« inventado » en Estados Unidos, se trata simplemente de un antiguo cultivar tradicional café
europeo cuyo comportamiento cultural dirigido a obtener calibres grandes, asociados a una buena
mercadotecnia (apelaciones : Portobello, Portobella, exotic mushroom, etc), ha podido hacer creer
que se trata de otra especie diferente del champiñón de París. En Francia, este cultivar cultivado
desde hace decenios y llamado « gros blond » tendría pocas oportunidades de tener éxito comercial
bajo su aspecto « Portobello » por dos razones : i) tradicionalmente la barbacoa es mucho menos
utilizada que en Estados Unidos y los champiñones de París son vendidos cerrados, en garantía de
frescura ; ii) Cuando A. bisporus es comercializado, el nombre « champiñón de París» debe ser
indicado. A causa de la misma reglamentación, cuando A. bitorquis es comercializado,
« Champiñón de París» no puede ser indicado sobre la etiqueta; esto todavía no es el caso de ciertos
países europeos. Así, hay personas en Estados Unidos que consumen A. bisporus creyendo que es
otra especie (Portobello), y otros en España que creen consumir A. bisporus, cuando se puede tratar
de otra especie (A. bitorquis). Un bello ejemplo que muestra que no se debe confiar en el color.

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

NOCIONES DE INDIVIDUO, DE POBLACIÓN Y DE ESPECIE

Actualmente, cuando algunos consideran que los genes mismos son el centro del proceso de
evolución (Dawkins 1976) y que otros consideran que el motor se sitúa al nivel de las comunidades
de organismos y de sus interacciones, nosotros nos colocaremos aquí más tradicionalmente al nivel
de la especie, pero ¿qué conjunto de individuos constituye una especie y en primer lugar, ¿qué es un
individuo? Teóricamente, un individuo es una célula aislada o masa de células en crecimiento
salidas de una célula inicial por división mitótica. En la práctica, nosotros recolectamos esporóforos
y no sabemos si ellos pertenecen a un mismo individuo, es decir, si ellos provienen del mismo
micelio subterráneo. Por esta razón, los esporóforos colectados en la naturaleza son considerados en
un primer tiempo como individuos diferentes. Solo un análisis filogenético ulterior puede permitir
mostrar que dos esporóforos colectados en un mismo sitio y el mismo año pertenecen al mismo
individuo. Mientras que en la población local los individuos difieren unos de otros por su
información genética, dos esporóforos de un mismo individuo son en teoría, genéticamente
idénticos. Sus moléculas de ADN son por lo tanto idénticas. En la práctica, es suficiente verificar
esta identidad en algunos loci polimorfos de ADN. Sin embargo, habrá sido necesario detectar
anteriormente esos loci polimorfos. Es decir, mostrar que existen alelos diferentes entre los
individuos de la población local. La elección de técnicas utilizadas es muy importante. En efecto,
con excepción del caso de homotalismo, los esporóforos colectados poseen como los humanos, una
doble información genética heredada de cada uno de sus dos padres; ellos portan en consecuencia
dos alelos en cada locus, que pueden ser parecidos (homoalelismo) o diferentes (heteroalelismo). Es
necesario disponer de un mismo método capaz de detectar los dos alelos y no solamente uno de
ellos (llamado dominante). En otros términos, una buena técnica es aquella que permite utilizar esos
loci polimorfos como marcadores codominantes. Por ejemplo, si se utilizan cuatro loci (M1 a M4)
para cada uno de los cuales existen dos alelos (1 y 2) presentes cada uno con una frecuencia de 50%
en la población, la probabilidad de encontrar un individuo con una combinación de alelos dada (= al
genotipo), como por ejemplo [M1-1/1, M2-1/2, M3-1/2, M4-2/2] es igual a 1/4 x 1/2 x 1/2 x 1/4 =
3.1 %, es probable entonces que dos esporóforos colectados a una corta distancia uno de otro y
poseyendo el mismo genotipo provengan del mismo micelio y pertenezcan por lo tanto al mismo
individuo (clonación vegetativa). Para ciertas especies que son perennes (anillo de brujas como A.
arvensis), el individuo se extiende en el tiempo y en el espacio pero otros individuos pueden limitar
su extensión. En todos los casos, no se debe confiar en las apariencias. Nosotros hemos analizado
sitios de A. bisporus en Francia donde casi todos los individuos colectados a más de un metro de
distancia unos de otros tenían genotipos diferentes. A la inversa, en un sitio de Portugal donde
había varias centenas de esporóforos, nosotros analizamos cinco al azar y todos tenían el mismo
genotipo, lo que demostró ya sea que pertenecían al mismo individuo o que la población era muy
homogénea; En los dos casos, probablemente un solo individuo había colonizado ese sitio. Es
probable que en este sitio la nube de inóculo (esporas o fragmento de micelio) era muy pobre. En
efecto, cuando un micelio se instala emite compuestos volátiles que estimulan la germinación de
esporas y facilitan así la instalación de otros micelios. Se puede notar además que en el laboratorio
se puede aún estimular la germinación de esporas de una especie con el micelio de otra especie.
Esto podría explicar que no es raro encontrar varias especies de Agaricus casi mezclados en el
mismo sitio. Por lo tanto, hay que permanecer prudente sobre la interpretación de las colectas
hechas en un mismo sitio: pueden pertenecer a individuos diferentes de una especie, inclusive a
especies diferentes.

Entre el individuo y la especie se insinúa otra noción que es la de población. Una población es
definida arbitrariamente sobre la base del conocimiento geográfico, ecológico y/o biológico como
un conjunto de individuos considerados relativamente homogéneos, desde el punto de vista
genético, ya sea porque descienden todos directamente del mismo individuo inicial (población
clonal), ya sea porque intercambian continuamente sus alelos. En este último caso, la población

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

teóricamente más homogénea sería una población en equilibrio conocido como panmictico y
definido como un conjunto infinito de individuos que se cruzan libremente y sin preferencias entre
ellos generando así una nueva población globalmente parecida a la precedente. En la realidad las
poblaciones son finitas y evolucionan lentamente bajo el efecto de la deriva genética, las
mutaciones, las migraciones, las selecciones y, algunas veces, drásticamente cuando se dan cambios
rápidos del ambiente. Por diferentes razones geográficas y /o biológicas, la población global se
estructura en varias poblaciones que van a divergir con el tiempo; a largo plazo nuevas especies
pueden emerger.

La definición más utilizada y la menos controvertida de especie biológica es la de Mayr (1963) que
circunscribe las especies a "groups of actually or potentially interbreeding natural populations
which are reproductively isolated from other such groups". Esta definición biológica de especie es
ampliamente admitida pero pone numerosos problemas: técnicamente, sería no solamente fastidioso
mostrar que todos los individuos presumidos de una misma especie son interfertiles, sino aún en
muchas especies de Agaricus no se pueden realizar pruebas de interfertilidad. Alternativamente, se
podría mostrar que dos presuntas especies no intercambian alelos al comparar las frecuencias
alélicas dentro de las dos poblaciones pero eso también sería fastidioso. En la práctica es lo que se
hace al caracterizar las especies por polimorfismos encontrados en las secuencias de ADN; Sin
embargo, este método es mas o menos pertinente según el número de polimorfismos, el tamaño de
las muestras y su repartición. Otro método indirecto, dicho fenético, basado sobre la hipótesis de
que los individuos de una especie se parecen más entre ellos que a individuos de especies diferentes,
funciona si se escogen criterios pertinentes. En ausencia de pruebas de interfertilidad y de análisis
de poblaciones, es difícil saber si dos entidades vecinas según criterios morfológicos y/o
moleculares son especies biológicas o poblaciones divergentes de una misma especie. En todo caso,
la elección de criterios pertinentes, el aumento del número de criterios y del tamaño de la muestra
de cada presunta especie refuerza la conclusión. En los análisis filogenéticos destinados no
solamente a establecer la filogenia de las especies, sino también a circunscribirlas (método
cladistico) es preferible representar a cada especie con varios individuos de orígenes lejanos y,
cuando es posible, disponer de individuos de especies presuntamente vecinas provenientes de una
misma región. Existen por lo tanto, diferentes métodos para circunscribir una especie.
Evidentemente, lo ideal es de llegar a la misma conclusión por dos métodos diferentes, es lo que se
trata de hacer al asociar los métodos biológicos, fenológicos y cladísticos.

IMPORTANCIA DEL MODO DE REPRODUCCIÓN

Las especies de Agaricus se reproducen vegetativamente por fragmentación del micelio o

sexualmente a través de las basidiosporas, en los cuales los núcleos son producto de la meiosis.
Generalmente, los micelios homocarioticos o heterocaróticos no tienen fíbulas y las células que les
constituyen son multinucleadas. En A. bitorquis, sin embargo, los heterocariones son binucleados
(Hou y Elliott 1979). Existen tres tipos de ciclos de reproducción sexual en el género, como en los
basidiomicetos, en general. El ciclo heterotálico, el ciclo pseudohomotálico y el ciclo homotálico
(Fig. 1). Solo el ciclo heterotálico permite a dos individuos cruzarse. Se debe precisar que la figura
1 muestra el cruzamiento por plasmogamia entre dos homocariones surgidos de esporas de un
mismo esporóforo (autofecundación), pero pueden también provenir de dos esporóforos diferentes
(interfecundación) siempre que sean sexualmente compatibles. En todas las especies de Agaricus
estudiadas, el sistema de incompatibilidad sexual es unifactorial y multialélico: Para que dos
homocariones de una misma especie se crucen, basta que porten alelos de incompatibilidad
diferentes en su locus de incompatibilidad sexual. El heterocarion resultante de la plasmogamia es
fértil. En el género Agaricus, el ciclo de reproducción no ha sido estudiado más que en algunos
taxones:

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

Heterotalismo.

A. bitorquis, A. capellianus (= A. vaporarius), A. arvensis, y A. devoniensis (Anderson et al. 1984,

Martínez Carrera et al. 1995, Calvo-Bado et al. 2000, Callac et al. 2005b) son heterotálicos en una
primera aproximación. Sin embargo, excepto A. cappellianus de la cual solo tres especimenes de la
misma región han sido probadas, una parte de los individuos son capaces de cruzarse
experimentalmente. Esto sugiere que hay varias entidades agrupadas bajo esos nombres de especies
y/o otros ciclos de reproducción.

Anfitalismo.

Tres taxones son anfitálicos es decir, a la vez heterotálicos y pseudohomotálicos. El ciclo es

anfitálico y con predominancia del ciclo heterotálico en A. bisporus var. burnettii (Kerrigan et al.
1994). El ciclo es anfitálico con predominancia del pseudohomotalismo en A. subrufescens y A.
bisporus var. bisporus. En A. bisporus var. bisporus un esporóforo produce una mayoría de esporas
heterocarióticas y un pequeño porcentaje de esporas homocarioticas. Esos porcentajes están
correlacionados con los porcentajes de diferentes tipos de basidios (bi-, tri-, y tetrasporicos) que
están determinados por un locus mayor (locus BSN, Basidial Spore Number; Imbernon et al. 1996)
pero también influenciados por las condiciones ambientales (Kerrigan y Ross 1987). Estos
porcentajes están invertidos en A. bisporus var. burnettii en donde las esporas son mayoritariamente
homocarióticas. Estas dos variedades son perfectamente interfértiles en el laboratorio, pero ellas no
se cruzan, en principio, en la naturaleza porque la variedad burnettii está geográficamente aislada en
el desierto californiano de Sonora.

Homotalismo.

A. bisporus var. eurotetrasporus y las entidades que constituyen el complejo de especies A.

subfloccosus som homotálicas (Callac et al. 1998a, 2003; Kerrigan et al. 1999). El micelio y el
esporóforo son haploides, la cariogamia y la meiosis tienen lugar en el basidio a partir de núcleos
teóricamente idénticos (Kamzolkina et al. 2006).

Ciclo desconocido.

Finalmente, en A. campestris, A. sylvicola, y A. placomyces no ha sido observada ninguna reacción

durante las confrontaciones entre cultivos monospóricos (Anderson et al. 1984). El ciclo permanece
por lo tanto indeterminado.

Fenómeno de Buller.

El ciclo heterotálico, que es el más distribuido en los homobasidiomicetos, no sería probablemente

tan común en el género Agaricus. Es de hacer notar que otra vía de interfecundación por
cruzamiento entre homocarion y heterocarion, o fenómeno Buller, podría jugar un papel importante.
Excepto en A. bitorquis, la migración de núcleos no parece ser un fenómeno común en Agaricus
spp. La confrontación entre homocarión y heterocarión no acarrea entonces una heterocariotización
del conjunto del homocarión, sin embargo genera un nuevo heterocarión en el cual el núcleo del
homocarión está asociado a uno de los dos núcleos del heterocarión. Este fenómeno, generalmente
obtenido in vitro ha sido puesto en evidencia recientemente en A. bisporus por co-cultivo de esporas
y de micelio (Callac et al. 2006). Estos resultados abren la vía de métodos de cruzamiento
directamente sobre composta de cultivo.

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

Los modos de reproducción tienen un impacto sobre la estructura y la dinámica de las poblaciones.
Ellos representan un carácter suave que varía entre especies vecinas, dentro de una especie y aún del
individuo que puede disponer de varios modos de reproducción a la vez. Es un carácter adaptativo
que puede fácilmente cambiar en función del ambiente, pero también del genotipo, en la medida que
es controlado por pocos genes. Así, en A. bisporus var. bisporus, la predominancia del
pseudohomotalismo está correlacionado a la fuerte proporción de basidios bispóricos resultante de
la presencia de dos alelos recesivos en el locus mayor BSN. De una manera general, los ciclos de
reproducción de Agaricus spp son poco conocidos. El papel de las esporas no está todavía bien
comprendido y el papel del micelio dicho « vegetativo » es probablemente subestimado porque
potencialmente puede participar en la diseminación, la interfecundación y aún la recombinación
conocida como « somática » (Xu et al. 1996).

EL CONCEPTO DE ESPECIE EN AGARICUS

La interfertilidad.

La interfertilidad entre dos entidades está definida como la aptitud de los individuos de una de ellas
a cruzarse con los de la otra para dar individuos estables y fértiles. Existen numerosos casos donde
este criterio simplemente no es utilizable para determinar si dos entidades son dos especies
diferentes según el concepto biológico de especie. Múltiples factores espacio-temporales,
demográficos, ambientales bióticos o abióticos, biológicos, genéticos o genómicos pueden facilitar
o limitar la interfecundación. Es difícil situar hasta dónde el hombre puede intervenir en una prueba
de interfertilidad para superar una barrera a la reproducción. Cuando no es suficiente acercar
individuos pertenecientes a dos entidades geográficamente alejadas para que se crucen y es
necesario por ejemplo, hacer híbridos forzados sobre medio mínimo entre mutante auxótrofos o aún
fusión de protoplastos, se vuelve difícil considerar que dos individuos que se cruzan en tales
condiciones son de la misma especie, incluso si el híbrido obtenido es fértil. Se habla entonces de
complejo de especies que comparten aún numerosos alelos y entre los cuales la interfecundación es
solo potencial o excepcional. Más generalmente, un complejo de especies reagrupa entidades
difíciles de distinguir. Una barrera a la reproducción puede establecerse cuando las dos entidades
resultantes son morfológicamente parecidas o casi, tales especies son llamadas gemelas.

Especiación alopátrica y simpátrica.

Cuando los análisis muestran que no hay más o casi, flujo de genes entre dos poblaciones
fuertemente estructuradas pero que hay todavía interfertilidad, al menos experimentalmente, entre
los individuos de esas poblaciones, se puede considerar que ellas representan dos entidades
potencialmente en vías de especiación, o bien ya entradas en el proceso de especiación, si la
interfertilidad es parcial. Cuando el aislamiento es geográfico el proceso de especiación es
alopátrico. Es potencialmente el caso, por ejemplo de A. bisporus var. burnettii que constituye una
población aislada en el desierto de Sonora, sin embargo, aunque se noten diferencias fisiológicas
(ciclo de fructificación rápida), genéticas (poblaciones divergentes ; Xu et al. 1998) morfológicas
(esporas más pequeñas, alto porcentaje de basidios tetraspóricos) y correlativamente biológicos
(ciclo heterotálico predominante) esta variedad permanece perfectamente interfértil con la var.
bisporus.

Por el contrario, con A. bisporus var. eurotetrasporus (Fig. 2e) un probable proceso de especiación
simpátrica está en curso. Esta variedad es tetraspórica y homotálica; en otros términos, las
fructificaciones son haploides, los individuos no se cruzan entre ellos y forma una línea casi clonal
en la cual dos individuos han sido encontrados en Francia y en Grecia. Aunque esta variedad pueda
cruzarse con la var. bisporus que cohabita en los mismos sitios, parece que el flujo de genes es casi

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

inexistente puesto que un alelo de esta línea no ha sido encontrado entre 300 cepas de poblaciones
francesas o griegas, excepto dentro de un híbrido intervarietal ya conocido (resultados no
publicados). Puede ser que un proceso equivalente haya estado al origen de A. subfloccosus, una
especie homotalica, hermana de A. bisporus, y que se encuentra en los mismos habitats.

Martínez Carrera et al. (1995) consideraron A. bitorquis como un complejo dentro del cual un
proceso de especiación simpátrica estaría en curso: una barrera a la reproducción asociada a una
selección disruptiva aislaría progresivamente una sub población tropical de individuos que
presentan una aptitud a fructificar a temperaturas particularmente elevadas. La situación es
compleja porque tres entidades fueron puestas en evidencia, de las cuales dos son interestériles entre
ellas pero interfértiles con la tercera.

El caso del homotalismo.

La ausencia o débil contribución de la reproducción sexual con relación a la asexual vuelve

inapropiado el concepto de especie biológica. Es el caso de especies homotálicas o consideradas
como tales. Por ejemplo, A. subfloccosus es considerada como un complejo de especies
constituidas por dos entidades homotálicas difíciles de distinguir morfológicamente; ellas difieren
sin embargo por su hábitat y son muy distintas filogenéticamente. Sin embargo, genéticamente
cada una de esas entidades no es completamente homogénea y está de hecho constituida de
microlíneas diferentes. Por esta razón estas dos entidades podrían ser consideradas como dos
especies según la definición de especie filogenética de Cracraft (1983): "smallest diagnosable
cluster of individual organisms within which there is a parental pattern of ancestry and descent".

Evolución reticulada.

En varias especies de Agaricus se encuentran individuos cuyas secuencias de ADN comportan

múltiples loci heteroalélicos. En A. subrufescens Kerrigan (2005) sugiere que este heteroalelismo
resulta de un cruzamiento entre individuos de poblaciones aisladas mucho tiempo. En A.
cupressicola nosotros encontramos en Italia, Grecia y Francia individuos que poseen una o la otra
de dos secuencias de ITS1+2 que difieren de tres loci. Pero además, encontramos en Portugal un
espécimen « híbrido » heteroalélico en esos tres loci (resultado no publicado). Queda por aclarar en
qué medida esos heteroalelismos reflejan un proceso de evolución reticulada.

La comunidad de organismos.

En ausencia de datos sobre las relaciones entre las especies de Agaricus y otros organismos, no es
posible decir cómo la evolución de este género se inscribe en términos de coevolución en el seno de
comunidades de organismos. Una pista interesante es la de los metabolitos secundarios que están
implicados en el olor y la toxicidad de las especies, que representan caracteres sinapomórficos de
primer orden para la caracterización de las secciones, y que se presume tienen un rol defensivo
(Callac et al. 2005a).

CONCLUSIÓN

Una pregunta que no ha sido abordada voluntariamente es: ¿cuántas especies pertenecen al género
Agaricus? En la medida en que solo para la sección Xanthodermatei un tercera parte de las especies
analizadas por Kerrigan et al. (2006) son nuevas, y se trata de especies de regiones donde la flora
micológica es la más conocida (América del Norte y Europa), no parece posible hacer una
estimación razonable antes de que los análisis filogenéticos estén más avanzados. Hay también
especies que tienen áreas limitadas a un solo continente y otras, como A. bitorquis, que se

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 Cultivo, Mercadotecnia e Inocuidad Alimenticia de Agaricus bisporus

encuentran desde Noruega hasta Senegal. Es probable que el concepto de especie se debe
reconsiderar para A. arvensis, A. devoniensis y probablemente varios otros complejos de especies.
Finalmente, no es necesariamente juicioso enfocarse al número de especies. La biodiversidad del
género no se puede concebir sin la diversidad intraespecífica de una parte, y la diversidad de
interacciones con los otros organismos en los medios naturales, por otra. No resta más que la
reconstrucción filogenética del género, así como los estudios de poblaciones y de genómica en A.
bisporus, tomado como modelo para un mejor conocimiento del género.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece a ECOS-Nord y ANUIES (programa franco-mexicano M06A01) y el BRG (programa

2007-2008 n°51) por su contribución financiera al estudio de la biodiversidad en el género
Agaricus.

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