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Interacciones planta-animal

K.Greg Murray
Sharon Kinsman
Judith L. Bronstein
Traducido por Luis Fernando Pacheco Acosta

El término “interacciones planta-animal" diseminados por animales (flores, nectarios,


engloba una amplia gama de relaciones biológicas olores atrayentes, frutos con pulpa carnosa y
importantes. Las relaciones planta-herbívoro (en semillas con cubierta engrosada) probablemente
las cuales un animal se alimenta de la planta o evolucionaron para atraer consumidores de
partes de ella) son ejemplos de explotación, recursos florales o de las semillas, al tiempo que
porque una especie se beneficia de la interacción, evitar la digestión del polen o las semillas.
mientras que la otra se perjudica. Las relaciones Hasta mediados de la década de 1970, los
entre plantas y polinizadores, y entre plantas y sus ecólogos prestaron relativamente poca atención al
dispersores de semillas (en las que los animales rol potencial de los mutualismos entre plantas y
diseminan el polen o las semillas, generalmente animales en la estructuración de las comunidades
para conseguir alimento), son ejemplos de biológicas. La competencia y la interacción
mutualismos, porque son beneficiosas para ambas depredador-presa, eran los sujetos de
partes. Otro tipo de mutualismo involucra plantas investigación más comunes. Las características de
que proveen sitios para nidos y/o recompensas las plantas y animales que protagonizan los
alimenticias a las hormigas, las que generalmente mutualismos de polinización y dispersión de
protegen a la planta del ataque de herbívoros o de semillas habían sido descritas ya por botánicos
plantas competidoras. Los mutualismos planta- (Knuth 1906, 1908, 1909, Ridley 1930, van der
polinizador y planta-dispersor de semillas, Pijl 1969, Faegri y van der Pijl 1979), pero esos
probablemente se originaron de casos de trabajos descriptivos no examinaban los
explotación de las plantas por parte de los mutualismos planta-animal en el contexto de las
animales (Thompson 1982, Crepet 1983, Tiffney comunidades. La oportunidad de trabajar en el
1986). Muchas de las estructuras características de Neotrópico, facilitada por la Organización para
las plantas, cuyo polen y semillas son Estudios tropicales (OET), el Instituto

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Smithsoniano de Investigación Tropical abejas y avispas (Proctor et al. 1996). Los
(Smithsonian Tropical Research Institute, STRI) y colibríes y otras aves también polinizan al
otras instituciones, atrajo la atención de ecólogos forrajear por néctar. Los mamíferos como
y ecólogas de zonas templadas hacia los murciélagos, roedores, marsupiales y primates
mutualismos de estas regiones, que son también visitan las flores, pero la polinización por
componentes mucho más conspicuos de los mamíferos que no sean murciélagos es rara.
ecosistemas tropicales, que de los templados Las flores polinizadas por animales son
(Wheelwright 1988b). notoriamente diversas en cuanto a color, aromas,
Las interacciones entre plantas y polinizadores composición y producción del néctar, fenología,
han recibido más atención en Monteverde, que las forma, simetría y diseño floral. Se postula que las
interacciones entre plantas y frugívoros, y las características florales reflejan coevolución entre
interacciones planta-herbívoro permanecen las plantas y sus polinizadores (Faegri y van der
relativamente poco estudiadas. Este desbalance Pijl 1979), debido a que las características de las
probablemente refleja el interés de aquellas flores y de sus polinizadores coinciden de forma
personas que trabajaron inicialmente en general. Por ejemplo, las flores cuyo polen es
Monteverde y regresaron posteriormente con sus transportado en los picos y cabeza de colibríes
estudiantes, más que diferencias en la importancia tienden a ser tubulares y rojas (coincidentemente
de esas interacciones en Monteverde u otro sitio. con el pico y capacidad visual de los colibríes),
Aparte de unos pocos estudios de herbivoría sobre mientras que las flores visitadas por mariposas
especies particulares (e.g., Peck, " Agroecología nocturnas tienen frecuentemente pétalos blancos y
de la Prosapia: salivazo y plagas de los potreros"), aromas dulzones que se sienten por la noche
otros estudios básicos son todavía necesarios. (coincidiendo con los hábitos nocturnos y tipo de
Monteverde provee un sitio excelente para orientación por vista y olfato de las mariposas
estudios comparativos de interacciones planta- nocturnas). Los y las naturalistas denominan estos
animal a lo largo de gradientes de elevación. patrones “síndromes de polinización” (Faegri
En este capítulo nos centramos en el trabajo Vander Pijl 1979) o “sistemas de polinización"
realizado en Monteverde y las comparaciones con (Kress y Beach 1994). Si bien los sistemas de
otros sitios. Trabajos introductorios a las polinización son una herramientra útil para
interacciones planta-animal son los de Thompson explorar los mecanismos de polinización (Proctor
(1982, 1994), Boucher (1985), Howe y Westley et al. 1996), sus supuestos (e.g., que las plantas y
(1988) y Abrahamson (1989). Feinsinger (1983), sus polinizadores coevolucionaron de forma
Real (1983) y Jones y Little (1983) proveen particular) y sus predicciones (e.g., que el
introducciones a la biología de la polinización, polinizador más efectivo ha tenido el mayor
igual que Howe y Smallwood (1982). Murray impacto selectivo en las características florales)
(1986) describe la frugivoría y dispersión de pueden limitar las preguntas que podemos
semillas, mientras que Gilbert y Raven (1975), plantear (Herrera 1996). La aproximación de
Nitecki (1983), y Futuyma y Slatkin (1983) sistemas no ha estado tradicionalmente vinculada
proveen un tratado general sobre coevolución. con estudios de las estructuras poblacionales y de
apareamiento de las plantas (Harder y Barrett
8.1. Interacciones planta-polinizador 1996), lo cual es crítico para la conservación.
8.1.1. Quién poliniza qué La complementariedad entre las características
de los animales transportadores de polen y las
Para cumplir con la reproducción sexual, las flores es una de varias correspondencias planta-
plantas con flores deben importar y exportar polinizador; otras tres son discutidas en esta
polen. El polen es transportado abióticamente (por sección. Primero está la relación entre la
el viento o el agua) o bióticamente (por sexualidad de las flores (la distribución de
invertebrados o vertebrados), que visitan las flores estructuras y funciones femeninas y masculinas
para colectar néctar, polen u otras recompensas dentro y entre plantas) y los sistemas de
florales. La gran mayoría de los animales polinización. Por ejemplo, muchas plantas
polinizadores son insectos, incluyendo trips, polinizadas por escarabajos poseen flores
saltamontes, moscas, escarabajos, mariposas, unisexuales. En segundo lugar está la

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correspondencia entre sistemas de polinización y y nubosas es más fácil para algunos animales que
formas de vida de las plantas (Cuadro 8.1); por para otros (Cruden 1972). Por ejemplo, la
ejemplo, es más probable que los árboles polinización por colibríes es especialmente
tropicales sean polinizados por abejas que por frecuente y conspicua en Monteverde,
aves y pequeñas mariposas nocturnas, pero la particularmente para la rica flora de las epífitas
polinización por aves es más frecuente en plantas vasculares.
herbáceas. Tercero, la elevación influye en la
frecuencia relativa de los sistemas de
polinización, porque volar en condiciones frescas
Cuadro 8.1.Frecuencia (% de especies) de 13 sistemas de polinización de plantas con flores de Monteverde, por forma de
crecimiento y sistema sexual.

a
: Subcategoría de Todos los Árboles.
b
: Subcategoría (árboles medianos y grandes en Apéndice 1) de Todos los Árboles
c
: Subcategoría de Todas las Angiospermas.
d
: Incluye especies de plantas nativas para las que en el Apéndice 1 identifican o predicen los sistemas de polinización,
excepto Orchidaceae (aproximadamente 450 especies), y especies de Cyperaceae y Poaceae que no son del bosque (29 y
66 hierbas y pastos polinizados por viento, respectivamente).
e
: “Insectos pequeños y diversos" en texto.

Aquí discutimos 13 sistemas de polinización, un grupo de estudios que documentan los


que son categorías muy amplias (Baker et al. polinizadores o los detalles de polinización de
1983, Wyatt 1983, Bawa 1990), para permitir varios taxa (Koptur 1984b, Cane 1993). La
comparaciones con otros sitios tropicales (Bawa polinización por colibríes ha sido estudiada en
et al. 1985, Kress y Beach 1994). Nuestra detalle (Feinsinger 1978, Feinsinger et al. 1986,
información sobre sistemas de polinización en 1987, 1988b). Sin embargo, se conocen pocos
Monteverde proviene de dos fuentes. Primero, detalles sobre la biología reproductiva para la
William Haber y sus colaboradores (e.g., Koptur mayoría de las especies en Monteverde.
et al. 1988) documentaron las características
florales (y los visitantes florales en muchos Animales voladores de gran tamaño. Las
casos), y asignaron probables sistemas de flores adaptadas a la polinización por
polinización a las plantas con flores de murciélagos, colibríes y mariposas nocturnas son
Monteverde. La lista de Haber (Apéndice 1) es la conspicuas, porque son grandes, brillantes o
referencia principal para el resumen de esta poseen aromas fuertes. Estos animales polinizan
sección de sistemas de polinización de la flora de cerca al 15% de las plantas con flores de
Monteverde (Cuadro 8.1). La segunda fuente fue Monteverde (Cuadro 8.1) y muchas pueden ser

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especialmente importantes para las plantas rectas. Estos también forrajean en rutas regulares,
mutualistas de montaña, pues son grandes pero tienden a cubrir áreas menores y visitar
voladores en condiciones de niebla y frío. Debido plantas que producen más flores cada día.
a que algunos son capaces de volar grandes Algunas especies de pico corto despliegan
distancias en relación con los polinizadores más comportamientos territoriales en áreas con gran
pequeños, los grandes pueden efectuar densidad de flores (ver Busby, " Polinización por
ocasionalmente movimientos de polen y flujo colibríes"). Las plantas polinizadas por colibríes
génico a gran distancia (Janzen 1983). también forman dos gremios, que corresponden a
Murciélagos Siete especies de murciélagos de los dos gremios de colibríes (Feinsinger et al.
Monteverde son principalmente nectarívoras (ver 1986).
Cap. 7, Mamíferos). Los murciélagos polinizan 33 Cerca de la mitad de las 181 especies
especies de plantas en 10 familias en Monteverde polinizadas por colibríes (que comprenden 60
(Cuadro 8.1), especialmente Marcgraviaceae, géneros en 28 familias) son epífitas (80 especies);
Bombacaceae, Bignoniaceae y Cactaceae. Las las familias Bromeliaceae, Gesneriaceae y
plantas son principalmente epífitas, enredaderas y Ericaceae están especialmente bien representadas
árboles cuyas flores tienden a estar en el dosel. Es (Apéndice 1). Las plantas polinizadas por aves
necesario investigar las características del néctar, son hierbas, enredaderas o arbustos (e.g.
las estructuras florales y animales, cómo los Acanthaceae) y unos pocos árboles pequeños. Son
murciélagos localizan las flores, la efectividad de raros los árboles de dosel polinizados por
la entrega del polen, la identidad del polen en los colibríes. Considerando siete géneros y tres
murciélagos y el grado en el cual las flores familias de monocotiledóneas, todas las especies
visitadas por murciélagos dependen de ellos para de Monteverde son polinizadas por colibríes. Tal
su polinización. como sucede en bosques de tierras bajas, muchas
Aves La flora de Monteverde coincide con la hierbas y arbustos polinizados por colibríes son
predicción de Cruden (1972), de que una miembros de Acanthaceae, Heliconiaceae y
proporción relativamente alta de plantas de Costaceae. Las asociaciones de colibríes y plantas
ecosistemas montanos tropicales son polinizadas de Monteverde han promovido diversas
por aves; cerca del 9% de la flora de Monteverde investigaciones (Feinsinger 1976, 1978, 1987,
es polinizada por aves (Cuadro 8.1), comparada Feinsinger et al. 1986, 1987, 1988a, b, 1991,
con ~ 4% en La Selva (Bawa 1990). Los colibríes, 1992, Lackie et al. 1986, Feinsinger y Busby
que son las aves polinizadoras predominantes en 1987, Linhart et al. 1987a, b, Murray et al. 1987,
las montañas de América Central, forrajean en el Feinsinger y Tiebout 1991, Tiebout 1991,
día, generalmente tomando el néctar en vuelo. Las Podolsky 1992).
flores que visitan tienden a ser tubulares, de Esfíngidos (Sphingidae son las mariposas
colores fuertes y sin aroma (Proctor et al. 1996). nocturnas conocidas en inglés como Hawkmoths).
La rica fauna de colibríes en Monteverde Los esfíngidos son mariposas de hábitos
incluye dos gremios (grupos de especies nocturnos y crepusculares (vuelan aun con vientos
funcionalmente similares que usan un recurso fuertes; Haber 1983a) que liban el néctar con su
común de la misma forma Feinsinger et al. 1986, proboscis larga y enrollada. La mayoría de las
1987; ver Busby, "Polinización por colibríes") flores polinizadas por esfíngidos producen néctar
relativamente distintos. Los miembros del gremio en forma copiosa y con fragancias dulces y fuertes
de pico largo (e.g., del tipo conocido en inglés por la noche (Haber y Frankie 1989, Proctor et al.
como hermits, tal como Phaethornis guy) poseen 1996); y depositan el polen en la proboscis,
picos largos, con curvatura evidente, que encajan cabeza y alas de la mariposa (Haber y Frankie
en las flores tubulares curvadas que visitan. Estos 1983). En algunos taxa (e.g. Epiphyllum sp.,
forrajean en rutas regulares dentro grandes áreas, Cactaceae), las flores duran solamente una noche.
visitando plantas que comúnmente producen sólo Muchas de las plantas polinizadas por esfíngidos
unas pocas flores por día. En contraste, los en Monteverde florecen durante la estación de
miembros del gremio de pico corto (e.g., lluvias. En Monteverde se han hallado 91 especies
Lampornis calolaema), poseen picos cortos y en 12 familias, que son polinizadas
rectos, que encajan en flores tubulares cortas y principalmente por esfíngidos (ca. 4% de la flora;

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Cuadro 8.1). La mayoría pertenecen a las familias diurnas. Las flores que ellas visitan producen
Rubiaceae, Bromeliaceae y Fabaceae, y son en su abundante néctar y son coloridas, con aromas
mayor parte árboles y epífitas. dulces y tubulares (o con espolón), con un
Los sistemas de polinización de algunas de las reborde. Relativamente pocas especies de
plantas polinizadas por esfíngidos en Monteverve Monteverde (48) están adaptadas específicamente
han sido difíciles de inferir por sus características a la polinización por mariposas. El posible
florales. Por ejemplo, ciertos árboles de Inga spp. mimetismo para polinización en algunas especies
(Fabaceae), que son polinizados por esfíngidos, ha sido estudiado en otros sitios (Endress 1994).
parecen estar adaptados a polinización por aves o Una familia de plantas, Asteraceae, incluye la
murciélagos, pues carecen de los fuertes aromas mayoría de especies polinizadas por mariposas,
característicos de las flores visitadas por que son predominantemente hierbas, arbustos y
esfíngidos (Koptur 1983; ver Koptur, "Sistemas epífitas. Si bien los movimientos y migraciones de
de reproducción de Inga en Monteverde"). El las mariposas han sido documentados (Haber
género de árboles Quararibea (Bombacaceae) 1993), se conoce poco de la polinización por
también es polinizado por esfíngidos, aunque mariposas en bosques neotropicales (Bawa 1990).
exhibe características de sistemas polinizados por Las mariposas de Monteverde son fácilmente
murciélagos y otras mariposas nocturnas, a pesar identificables (DeVries 1987), y los arbustos
de ser visitado por aves y una variedad de insectos polinizados por mariposas allí, son accesibles a la
diurnos y nocturnos (W. Haber, com. pers.). investigación. Los patrones de movimiento de
Las plantas adaptadas a la polinización por polen dentro y entre plantas, asociados con el
esfíngidos, así como la fauna de esfíngidos, tanto comportamiento de los polinizadores y la
adultos como larvas (88 especies; W. Haber, com. densidad y fenología floral, son de particular
pers.) han sido indentificadas en Monteverde interés.
(Haber y Frankie 1989, W. Haber, datos no Escarabajos El color, aromas y formas
publicados, S. Kinsman, W. Haber y C. Mulder, florales de las flores polinizadas por escarabajos
datos no publicados). Sería útil investigar el varía considerablemente; los escarabajos
comportamiento de forrajeo y los espacios de polinizadores también varían en tamaño,
forrajeo de las mariposas nocturnas (Haber y morfología y comportamiento. La mayoría de los
Frankie 1989), para entender la estructura de escarabajos se encaraman sobre las flores para
apareamiento de sus plantas y el papel de la alimentarse de polen y muchas de las especies
creciente fragmentación en la persistencia de polinizadas por escarabajos son abiertas, planas y
ambos socios en este mutualismo. El incremento producen mucho polen. Otras plantas polinizadas
en la iluminación nocturna y de letreros luminosos por escarabajos tienen arreglos florales
en la comunidad Monteverde, podría afectar las especializados (ver Goldwasser, "Escarabajos
poblaciones y el forrajeo de los esfíngidos. Scarabaeidae, oreja de elefante (elephant ear,
Voladores más pequeños: insectos. Polillas Xanthosoma robustum) y sus asociados"). Ciertas
pequeñas. Las polillas pequeñas, la mayoría familias de monocotiledóneas (e.g. Araceae,
nocturnas, se posan mayormente en las flores en Cyclanthaceae) en Monteverde, incluyen la
lugar de revolotear. Las flores que visitan son mayoría de las 69 especies polinizadas por
tubulares y pálidas, y producen aromas dulces y escarabajos, tal como ocurre en otros bosques
néctar desde el crepúsculo, y durante toda la neotropicales. Entre las plantas polinizadas por
noche. La adaptación de la flora de Monteverde escarabajos, son comunes las hierbas, enredaderas
específicamente a polinización por mariposas y epífitas. Muchas (62% de las especie), poseen
nocturnas pequeñas, es evidente en 89 especies flores con sexos separados.
(ca. 4% de la flora; Cuadro 8.1); casi la mitad de La polinización por escarabajos ha recibido
estas especies son árboles. Las familias con mayor poca atención, pero actualmente es considerada
riqueza de especies polinizadas por mariposas importante en comunidades tropicales (Schatz
nocturnas pequeñas son Rubiaceae, Fabaceae y 1990, Young 1990), y crítica para comprender y
Meliaceae. manejar los bosques tropicales (Irvine y
Mariposas Las mariposas (diurnas) también se Armstrong 1990). Una interacción destacable
posan en las flores para libar el néctar, pero son ocurre entre carábidos (scarab beetles) y flores

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productoras de calor (ver Goldwasser, " polinizadas por abejas pequeñas son árboles y
Escarabajos Scarabaeidae, oreja de elefante arbustos.
(elephant ear, Xanthosoma robustum) y sus Otras abejas La polinización por abejas está
asociados"). Los estudios de Araceae y documentada para 295 especies en Monteverde
Cyclanthaceae en Monteverde podrían contribuir (en 39 familias), más del 14% de la flora (Cuadro
sustancialmente a entender el rol de la 8.1). Esto se refiere a flores adaptadas a las abejas
polinización por escarabajos en bosques montanos que todavía no han sido observadas lo suficiente
tropicales. como para ser designadas más específicamente.
Moscas Las moscas no son polinizadores La mayoría de estas especies son Rubiaceae,
comunes. Las flores polinizadas por moscas Solanaceae o Passifloraceae. Incluyen
varían en color, olor y hora en que se abren; y el principalmente arbustos, hierbas y árboles.
néctar tiende a estar expuesto a forrajeadores de Insectos pequeños diversos Muchas de las
comportamiento y morfología diversos (Proctor et plantas de Monteverde poseen flores
al. 1996). Las flores que parecen adaptadas “generalizadas”, las cuales son visitadas por una
principalmente a la polinización por moscas no variedad de insectos pequeños, incluyendo
están bien estudiadas (Bawa 1990) y son poco pequeñas abejas y avispas, escarabajos, moscas y
frecuentes en Monteverde (Cuadro 8.1). Las cinco mariposas, que son capaces de alcanzar el polen y
especies de Monteverde son hierbas, arbustos o el néctar (Bawa et al. 1985). Las flores
pequeños árboles de Acanthaceae, comúnmente pequeñas, abiertas y pálidas, a veces
Aristolochiaceae y Rubiaceae se presentan en arreglos que asemejan una
Abejas grandes Las flores adaptadas a la “plataforma de aterrizaje”. Las interacciones entre
polinización por abejas grandes (principalmente los pequeños visitantes pueden afectar sus
Anthophorinae, Apinae, Xylocopinae, Colletidae patrones de movimiento y su función como
y Megachilidae), producen aromas dulces, pero polinizadores (Janzen 1983). Esta categoría de
son muy diversas en otros aspectos. Algunas son polinización abarca más de un tercio (687) de las
altamente especializadas (incluyendo simetría especies de plantas de Monteverde, incluyendo
bilateral), correspondiendo a las características de casi la mitad de los árboles grandes (Cuadro 8.1);
abejas particulares. Nueve por ciento (196 por ejemplo Ocotea tenera y otras Lauraceae
especies) de la flora de Monteverde, es polinizada (Wheelwright 1985a). La mayoría de las especies
principalmente por abejas grandes (Cuadro 8.1). con este síndrome de polinización son árboles,
La mayoría de esas plantas son enredaderas, epífitas y lianas.
lianas e hierbas; aunque también algunos árboles La polinización por insectos diversos y
y arbustos (Frankie et al. 1983). Cinco familias de pequeños es importante en bosques montanos
plantas (Fabaceae, Melastomataceae, Asteraceae, tropicales (Bawa 1990), aunque muchas especies
Malpighiaceae y Convolvulaceae), incluyen la de plantas que ahora están incluidas en este
mayoría de las especies, aunque hay sistema de polinización, podrían ser polinizadas
representantes de 22 en total. en realidad por un subgrupo de los animales que
Abejas pequeñas Las flores polinizadas por las visitan, si se estudian los sistemas con mayor
abejas pequeñas (Apidae, especialmente Apinae y profundidad. Las plantas con visitantes florales
Halictidae) también tienden a producir olores diversos no deberían considerarse como menos
dulces y ser diversas en otros aspectos. Las flores vulnerables a la declinación de las poblaciones de
son pequeñas y no tienen colores vistosos, y insectos causadas por el ser humano en bosques
pueden ser visitadas por otros insectos pequeños tropicales. La ecología de la polinización de esas
(Bawa 1994). Este sistema de polinización es especies requiere atención por parte de los
común en Monteverde (Cuadro 8.1); las 258 investigadores (Bawa 1994).
especies de plantas polinizadas por abejas Sistemas de polinización especializados. Los
pequeñas en Monteverde pertenecen a 31 familias, mutualismos planta-polinizador extremadamente
con una mayoría en Melastomataceae, Myrtaceae, especializados son raros, pero famosos
Fabaceae, Arecaceae y Asteraceae. Al contrario (Feinsinger 1983, Bawa 1990, Thompson 1994), y
de las plantas de abejas grandes, la mayoría de las Monteverde ofrece buenas oportunidades para su
estudio. Las abejas Euglossini (Janzen 1983), y

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las orquídeas especializadas han sido estudiadas der Pijl 1979), y alguna de Juncaceae, es la que
en otros sitios (Schatz 1990, Proctor et al. 1996), produce este patrón. La mayoría de estas especies
pero no en Monteverde, donde muchas de las 450 habitan ambientes más abiertos.
especies de orquídeas son polinizadas por abejas Mamíferos no voladores La polinización por
euglosinas (W. Haber, com. pers.). La mamíferos, incluyendo marsupiales, roedores y
polinización por zumbido (buzz pollination), en la primates (Janson et al. 1981, Cunningham 1991,
cual el polen es expulsado con el zumbido de las Kress et al. 1994, Proctor et al. 1996), es conocida
abejas sobre las anteras, se ha asociado también a en muchos lugares en el mundo. Aparentemente,
flores altamente especializadas (Buchmann 1983). el único caso en Monteverde es la transferencia de
En Monteverde se lo ha documentado en especies polen por ratones cerca de la Divisoria
de Solanaceae (Haber 1983b), Melastomataceae y Continental en Monteverde (ver Lumer, "Biología
Myrsinaceae, entre otras (W. Haber, com. pers.). reproductiva de Blakea y Topobea
Las higueras (Moraceae: Ficus spp.) y sus (Melastomataceae)").
minúsculas avispas polinizadoras especie- Sistemas desconocidos en Monteverde No se
específicas, han sido el foco de atención de una conocen ejemplos de polinización por agua,
serie de estudios en Monteverde (ver Bronstein, hormigas, trips (Thysanoptera), ni saltamontes
"Mutualismos de polinización y dispersión de (Homoptera: Cicadellidae). Todos son raros a
semillas en higueras"). nivel global (Appanah 1990).
Sistemas de polinización abiótica rara o Recursos florales. Las flores atraen y
ausente. Ciertos sistemas de polinización pueden recompensan a los polinizadores y otros visitantes
ser raros o desconocidos en el neotrópico o en con néctar, polen, aceites florales y otros recursos,
Monteverde. en varias formas (Simpson y Neff 1983).
Viento La polinización por viento es común en Néctar La composición del néctar ha
árboles de bosques templados, pero poco común evolucionado en relación con los polinizadores
en la mayoría de los bosques húmedos tropicales, principales (Baker y Baker 1983, Baker et al.
especialmente bosques lluviosos de tierras bajas, 1983). En Monteverde, los constituyentes del
porque las condiciones son inadecuadas para el néctar se corresponden con los polinizadores y
transporte de polen por medio del viento: bajas otras especies que lo utilizan. Existen dos tipos de
densidades de poblaciones de plantas, follaje néctar producidos por varias especies de Inga
denso todo el año y elevada humedad (Whitehead (Fabaceae) en Monteverde: néctar floral
1983). Para las dicotiledóneas de Monteverde, la (presumiblemente adaptado para recompensar
polinización por viento es característica solamente polinizadores) y néctar extrafloral
para 83 especies (en 15 familias, la mitad son (presumiblemente adaptado para recompensar
Urticaceae y Moraceae), que representan menos hormigas, y avispas parásitas que protegen al
del 5% (103 especies) de la flora de árbol contra ciertos herbívoros; Koptur 1994; Fig.
dicotiledóneas. Veintitrés de esas especies son 8.1; ver Koptur, "Interaccciones entre Inga,
árboles de dosel grandes y medianos, y 15 son herbívoros, hormigas e insectos visitantes de
árboles pequeños (ver Sec. 8.1.2). Los robles son nectarios foliares”). El néctar de flores longevas
un género polinizado por viento, el cual es es vulnerable a la contaminación por
familiar para los biólogos de zonas templadas microorganismos llevados por los polinizadores
(Quercus spp., Fagaceae), y que están presentes (Lawton et al. 1993). La cantidad de néctar
en las partes altas del bosque nuboso y en lomas también varía considerablemente, incluso dentro
barridas por el viento. Otro árbol polinizado por el de cada especie de planta. Por ejemplo, la
viento es el singular representante de producción de néctar por algunas especies puede
Podocarpaceae en Monteverde. En contraste con declinar con aumentos en la elevación; las bajas
la baja incidencia de polinización por viento en la temperaturas pueden determinar actividad y tasas
flora de dicotiledóneas, 12% (101 especies) de las metabólicas menores en los insectos que
monocotiledóneas de Monteverde son polinizadas dependen del néctar (Cruden et al. 1983).
por viento. La riqueza de especies de dos familias Monteverde es ideal para investigar esos patrones
de monocotiledóneas clásicamente polinizadas altitudinales en la variación del néctar.
por viento (Poaceae y Cyperaceae; Faegri y van

382
Figura  8.1    Nectarios  extraflorales  en  hojas  compuestas  del  árbol  Inga  brenesii.  Fotografía  de  Nathaniel  
Wheelwright.  

Las variaciones de escala fina en la cantidad de inglés como Stripe-tailed Hummingbirds), algunas
néctar probablemente influyen en los patrones de abejas, hormigas y otras aves actúan como
movimiento de los polinizadores. Existe variación “ladrones" (Inouye 1983), al remover el néctar a
sustancial en la disponibilidad de néctar dentro la través de huecos perforados en flores tubulares.
misma planta para varias especies de Monteverde, La actividad de caza por aves insectívoras puede
la cual afecta los patrones de visita de los colibríes afectar los patrones de movimiento de los
(Feinsinger 1978). La temporalidad de la polinizadores (Baker et al. 1983), o incluso
producción de néctar también puede variar en las incluirlos en su dieta (Bronstein 1988c). Los
plantas polinizadas por colibríes de Monteverde ácaros nectarívoros viajan de flor en flor en los
(J. Beach y P. Feinsinger, com. pers.). Estos polinizadores, y una variedad de insectos se
patrones de variación posiblemente tengan un rol desarrollan sobre o dentro de las estructuras
en el forrajeo de los polinizadores y en los florales (ver Goldwasser, "Escarabajos
patrones de transporte de polen. Scarabaeidae, oreja de elefante (elephant ear,
Terceras partes Muchos animales se Xanthosoma robustum) y sus asociados"; Weiss
alimentan de (y moran en) flores y néctar, sin "Una larva de mosca altera directamente el sexo
transferir polen. Por ejemplo, Aulacorhynchus floral en Centropogon solanifolius"). El impacto
prasinus (conocidos en inglés como Emerald de estas “terceras partes" puede ser grande. Con
Toucanets) comen las flores de Erythrina sp. algunas excepciones (Bronstein 1991; Weiss,
polinizadas por colibríes (Riley y Smith 1986; ver "Una larva de mosca altera directamente el sexo
Riley y Smith, "La ecología y el dimorfismo floral en Centropogon solanifolius"), sus efectos
sexual "); y Eupherusa eximia (conocidos en son muy poco conocidos en Monteverde. Estas

383
interacciones ofrecen oportunidades correspondencias sexuales entre polinizadores y
sobresalientes de investigación sobre las flores, debe considerar los patrones de
limitantes de la evolución en las defensas (Baker movimiento del polen y las estructuras de
et al. 1983), y sobre los efectos de la masticación apareamiento resultantes en las plantas (Bawa
de flores, el robo de néctar y el polen como 1994; ver Wheelwright, "La proporción de los
alimento (McDade y Kinsman 1980, Dayanandan sexos y la distribución de árboles machos y
et al. 1990). El rol de las terceras partes puede ser hembras").
particularmente importante en los fragmentos de Dioicía. Los métodos de
bosque, pues la fragmentación afecta a las polinización de las angiospermas dioicas son
poblaciones de polinizadores y las de terceras especialmente interesantes. La incidencia de la
partes de forma distina. dioicía a nivel global se ha estimado entre 6% y
4% de todas las angiospermas (pero ver Bawa
8.1.2. Sexualidad Floral y Polinizadores 1980a, Richards 1986, Renner y Ricklefs 1995).
Comparativamente, la dioicía está sobre-
Sistemas sexuales florales. La mayoría de las representada en los bosques tropicales (Bawa
plantas con flores del mundo, y en Monteverde, 1980a), y se da en ~15% de la flora de
son hermafroditas: cada flor tiene órganos Monteverde (Cuadro 8.1), 16% de las especies de
reproductivos masculino y femenino funcionales. bosques montanos de Venezuela (Sobrevilla y
En especies monoicas, cada planta tiene flores Arroyo 1982), y 17% de las 507 especies
masculinas y femeninas separadas; en especies estudiadas en La Selva (Kress y Beach 1994), con
dioicas, los individuos tienen flores masculinas o una frecuencia similar en la Malasia Peninsular
femeninas, pero no ambas. Hay muchas (Bawa 1992). En dos bosques neotropicales
variaciones de estos tres tipos principales de (Jalisco, México y Guanacaste, Costa Rica), las
sistemas sexuales (Wyatt 1983, Richards 1986). especies dioicas representan 12% y 22% de las
Correspondencia entre sistemas sexuales y angiospermas, respectivamente (Kress y Beach
sistemas de polinización. Los sistemas 1994). La frecuencia de la dioicía es aún mayor
sexuales parecen estar asociados con sistemas de cuando sólo se consideran árboles. En dos sitios
polinización particulares en los bosques de tierras bajas, La Selva y Malasia Peninsular, el
tropicales. Estos patrones fueron revelados 23% y 26% de los árboles son dioicos (de 334 y
inicialmente por el examen de 276 especies de 711 especies de árboles, respectivamente; Bawa
plantas en La Selva (Kress y Beach 1994), donde 1992). En dos bosques montanos, Monteverde
la polinización por escarabajos está asociada con (Cuadro 8.1) y Venezuela (Sobrevilla y Arroyo
monoicía y los polinizadores de plantas 1982), las especies dioicas alcanzan 28% y 31%
hermafroditas son más diversos. En Monteverde de los árboles (de 500 árboles medianos y grandes
existen patrones similares. No existe una sola en Monteverde y 36 especies de árboles en el
explicación para las correspondencias entre el bosque venezolano). La frecuencia de la dioicía
sexo floral y el polinizador; algunas podrían ser en Monteverde declina con los estratos del
resultado directo de la filogenia. Por ejemplo, los bosque: es del 19% en árboles pequeños, 15% en
escarabajos podrían estar asociados con la enredaderas, 14% en epífitas, 9% en arbustos y
monoicía simplemente porque han mantenido arbolitos o árboles de porte pequeño, y 0.6% en
asociaciones a lo largo del tiempo evolutivo con hierbas.
familias de plantas que son monoicas (e.g., Los modos de polinización de estas especies
Araceae y Cyclanthaceae; Schatz 1990). dioicas son de gran interés (Bawa 1994). Las
Alternativamente, el estar asociadas con flores pequeñas, abiertas, no especializadas,
escarabajos, podría haber promovido la evolución pálidas o blancas de especies dioicas, son
de la monoicía en esas familias de plantas. Otra polinizadas predominantemente por abejas
asociación –aquella entre colibríes y plantas pequeñas e insectos pequeños diversos en La
hermofroditas y autocompatibles del sotobosque– Selva y un bosque más seco en Costa Rica (Bawa
ha sido explicada en términos de 1994). En Monteverde también se refleja este
entrecruzamiento (Kress y Beach 1994). Una patrón, ya que la dioicía es especialmente
aproximación integral para entender las frecuente en plantas polinizadas por abejas

384
pequeñas (19%) y por otros diversos insectos visitantes. En realidad, el polen llevado por un ave
pequeños (21%); el 64% de las especies dioicas se queda con el ave mientras esta liba el néctar de
de Monteverde exhiben esos sistemas de las flores masculinas, pero puede ser removido
polinización (Cuadro 8.1). Monteverde difiere de por el estigma de las flores hermafroditas, cuando
La Selva en que allí se observa una asociación estas son visitadas por la misma ave.
adicional entre dioicía y polinización por viento. Saurauia, una especie polinizada por zumbido.
La dioicía está presente en más del 40% de las Un papel similar en la atracción de
103 especies polinizadas por viento (Cuadro 8.1), polinizadores parece explicar el inusual sistema
pero sólo en el 15% del total de plantas con flores sexual androdioico de un árbol pequeño del
de Monteverde. La polinización por viento ocurre género Saurauia (Actinidiaceae; Cane 1993). En
en el 5% de las plantas con flores de Monteverde, este sistema sexual aparentemente raro, las plantas
pero en el 13% de los árboles dioicos del dosel poseen solamente uno de dos tipos de flores:
(Cuadro 8.1). En contraste, en La Selva, la flores masculinas o flores que parecen
polinización por viento es en general rara (<3%) y hermafroditas. En este caso, las flores de plantas
no se ha reportado para árboles (Kress y Beach hermafroditas funcionan solamente como
1994). No queda claro por qué estos sistemas de femeninas, porque su polen es estéril.
polinización (abejas pequeñas, insectos pequeños Paradójicamente, es ese polen estéril el que
diversos y viento) son especialmente frecuentes asegura que estas flores funcionalmente
en plantas dioicas (Bawa 1994). femeninas, reciban polen fértil de plantas
Entrega de polen. Los sistemas sexuales masculinas: las abejas que llegan a recolectar
florales, así como la composición del néctar y su polen estéril, vienen ya con polen fértil, pues
disponibilidad en el tiempo, pueden infuir en el todas las flores de esta especie polinizada por
movimiento de los polinizadores y su efectividad. zumbido carecen de néctar (Cane 1993).
Los estudios de sistemas sexuales raros
proporcionan claves acerca de las formas en que 8.1.3. Patrones biogeográficos y
la evolución puede moldear las características comunitarios
florales que influyen en el comportamiento de los
polinizadores. Tres de estos estudios son de Polinizadores y estratos del bosque. El
Monteverde: uno es el caso de mimetismo floral sistema de polinización más común en
intersexual (ver Agren y Schemske, "Polinización Monteverde es la polinización por insectos
fraudulenta en Begonia"), otro sobre pequeños diversos (33% de la flora). Este es
andromonoicía y el otro sobre androdioicía. también el sistema más frecuente para todas las
Besleria polinizada por aves. Besleria triflora formas de vida de las plantas. Sin embargo, la
(Gesneriaceae), es un arbusto andromonoico frecuencia de los polinizadores difiere entre los
polinizado por colibríes de pico corto. Las plantas distintos estratos del bosque (Koptur et al. 1988;
individuales llevan flores hermafroditas y también Cuadro 8.1). En el sotobosque, la frecuencia de
masculinas. Se supone que las flores masculinas polinización por aves, mariposas, abejas pequeñas
en una especie andromonoica permiten a las y abejas es alta, en comparación al total de la
plantas incrementar el total de polen producido, flora. Las lianas presentan incidencia
pero este no es el caso de B. triflora. Las flores relativamente alta de polinización por escarabajos
masculinas producen néctar, pero poco polen. El y abejas grandes. En general, los estratos altos de
papel de estas flores masculinas en Monteverde es Monteverde (árboles de dosel y subdosel) tienen
atraer polinizadores a la planta (Podolsky 1992). alta frecuencia de polinización por insectos
Tres factores contribuyen a esto: (1) a mayor diversos; y la polinización por esfíngidos,
despliegue floral, más visitas reciben las flores en mariposas nocturnas y abejas pequeñas, es
esos despliegues; (2) las flores hermafroditas (que también relativamente alta para los árboles. La
producen frutos) reciben más del deseado polen polinización por insectos pequeños diversos es
de exocruza, si las flores cercanas son masculinas especialmente alta (48#) para árboles grandes
y productoras de néctar, y ayudan a atraer aves; y (258 especies), para los cuales la polinización por
(3) la estructura de esas flores masculinas impide escarabajos es rara (0,8%); no existe polinización
que se remueva el polen llevado por las aves por aves, ni mariposas. Sin embargo, las epífitas

385
(en el dosel y subdosel) añaden polinización por más frecuente y más efectiva la polinización por
colibríes al estrato superior (Cuadro 8.1). El aves, que por abejas y mariposas nocturnas,
bosque más alto de La Selva presenta una probablemente debido a que las aves pueden estar
estratificación aún más pronunciada de los activas en días fríos, lluviosos y nublados (Cruden
sistemas de polinización (Bawa 1992, Kress y 1972, Cruden et al. 1976). La predominancia de
Beach 1994, Kato 1996). polinización por abejas pequeñas e insectos
Efectividad del polinizador. Las flores de pequeños diversos, que forrajean como
muchas especies en Monteverde son visitadas por generalistas en Monteverde, puede ser en parte
una amplia variedad de animales, los cuales explicada por las condiciones impredecibles de
pueden variar en su efectividad como frío, neblina y viento (Koptur et al. 1988).
polinizadores. Para demostrar cuál de los agentes Segundo, las diferencias florísticas y de
de transporte de polen es el más efectivo como formas de vida entre los sitios de baja y mediana
polinizador, es necesario hacer estudios elevación, podrían explicar las diferencias en los
meticulosos (Schemske y Horvitz 1984, Herrera sistemas de polinización. Por ejemplo, la
1987, Murawski 1987, Bawa 1994). Las flores no frecuencia de Lauraceae (la mayoría de las cuales
especializadas, que son accesibles a una variedad son polinizadas por insectos pequeños diversos),
de pequeños insectos, ameritan atención Fagaceae (algunas polinizadas por viento,
particular. Monteverde ofrece la oportunidad de particularmente Quercus spp.) y Ericaceae
poner a prueba los supuestos de base de que (1) a (principalmente polinizadas por aves), es mayor
elevaciones medias hay menos polinizadores; (2) en bosques montanos; mientras que Arecaceae (a
la mayoría de los pequeños visitantes florales son menudo polinizadas por escarabajos) y Fabaceae
capaces de efectuar polinización y (3) la mayoría (frecuentemente polinizadas por abejas), decrecen
de los insectos pequeños que visitan esas flores en importancia en el bosque nublado, en relación
son esencialmente intercambiables (Bawa 1994). con los bosques muy húmedos de tierras bajas. De
Efectos de la elevación: polinización de manera similar, la incidencia de epífitas, muchas
árboles. Aparentemente, la frecuencia de los de las cuales son visitadas por colibríes, decrece
sistemas de polinización de los árboles cambia con la elevación (Feinsinger et al. 1987; ver
con la elevación (Bawa 1990). La polinización de Busby, "Polinización de epífitas de Ericaceae por
árboles medianos y grandes por insectos pequeños colibríes en el dosel del bosque nuboso").
diversos y abejas pequeñas es casi dos veces más Tercero, los cambios en abundancia de los
común en Monteverde (500 especies examinadas), diferentes grupos de insectos, la frecuencia de los
que en La Selva (125 especies de arboles sistemas sexuales florales (hermafroditismo,
examinadas) (Kress y Beach 1994). La monoicía y dioicía) y los sistemas de
polinización por viento es casi seis veces más apareamiento (compatibilidad polínica; Sobrevilla
frecuente en Monteverde que en La Selva. La y Arroyo 1982), podrían determinar cambios en la
frecuencia de polinización por escarabajos, frecuencia de los sistemas de polinización. Por
murciélagos y abejas grandes es mucho más baja. ejemplo, los incrementos en la frecuencia de la
Los otros dos bosques neotropicales montanos dioicía podrían estar acompañados por
estudiados a la fecha se parecen a Monteverde en incrementos en los tipos de polinizadores
cuanto a la importancia de los insectos pequeños asociados con flores abiertas, comunes en los
diversos como polinizadores de árboles árboles neotropicales dioicos; o viveversa.
(Sobrevilla y Arroyo 1982, Tanner 1982). En Perturbaciones e interacciones de polinización.
Jamaica, existen menos sistemas de polinización, Las perturbaciones naturales ocurren a varias
y la polinización por viento es más frecuente, escalas, las comunidades son mosaicos de parches
como es de esperar para árboles de islas (Tanner de hábitat que difieren en edad, estructura y
1982). composición de especies. Se conoce muy poco
Tres factores contribuyen a esas diferencias sobre cómo la heterogeneidad natural de la
altitudinales. Primero, a medida que cambian las vegetación de un bosque, afecta otros
condiciones físicas con la elevación, también componentes de la estructura comunitaria,
debería cambiar el tipo de polinizador que es más particularmente en relación con las interacciones
efectivo. A grandes altitudes (2750 - 4000m), es entre animales o entre plantas y animales. Los

386
estudios en Monteverde han analizado 8.1.4. Compartiendo polinizadores: la
directamente estas preguntas (Feinsinger et al. perspectiva del gremio de plantas
1987, 1988a, b, Linhart et al. 1987a, b). Las
interacciones de polinización entre colibríes y La mayoría de las especies de plantas
plantas fueron estudiadas en tres tipos de “parche” comparten polinizadores. Estos pueden interactuar
que reflejan las escalas naturales de las de forma neutral, competir o facilitarse la
perturbaciones: bosque, claros por caída de polinización unos a otros; el resultado varía con
árboles y claros de mayor tamaño, hechos las condiciones ecológicas locales (Rathcke
experimentalmente, para simular los 1983). En Monteverde se han realizado estudios
deslizamientos pequeños (Feinsinger et al. 1987). experimentales de las posibles consecuencias
Las flores polinizadas por colibríes eran ecológicas y evolutivas de compartir
visitadas y polinizadas de forma similar en los tres polinizadores.
tipos de parche. No se halló evidencia de una Efectos de vecindario en las plantas
variación significativa en las interacciones aves- polinizadas por aves. Con base en información
plantas relacionada con las perturbaciones, a pesar detallada de las interacciones entre colibríes y su
de que los claros más grandes tenían mayores estructura de gremio (Feinsinger 1976, 1978), los
densidades de unas pocas especies, y más visitas investigadores liderizados por Feinsinger
de aves que perforan las flores. Los polinizadores examinaron las interacciones planta-planta y los
en los sitios perturbados fueron casi igualmente patrones poblacionales y comunitarios, brindando
predecibles, llevaron cargas de polen similares, una de las bases de observaciones y experimentos
visitaron flores de una especie con similares más completas de interacciones planta-planta,
frecuencias (aunque con mayor variabilidad en dadas por compartir polinizadores. Uno de los
claros grandes) y depositaron similares cantidad focos de atención fue cómo las especies de plantas
de polen que en el bosque. Los mismos parches polinizadas por colibríes y que son vecinas, se
fueron utilizados para estudiar los patrones de afectan unas a otras en su éxito de polinización.
disponibilidad y consumo de néctar por aves Dentro de cada uno de los dos gremios de plantas
(Feinsinger et al. 1988b). Estos autores polinizadas por aves, la mayoría de las plantas
documentaron la disponibilidad y diversidad de viven con compañeras de gremio y solapan sus
néctar, uso y demanda por aves, y amplitud y periodos de floración. Se examinaron las cargas
solapamiento de las dietas. Algunas características de polen en los estigmas de cuatro especies de
difirieron entre parches, pero de forma distinta. En plantas en varias ocasiones durante la época de
general, las respuestas al mosaico de floración, en distintos vecindarios florales
perturbaciones naturales fueron sutiles, variadas y (Feinsinger et al. 1986). Si los vecinos afectan la
complejas. polinización vía competencia por el servicio del
Estos estudios de interacciones ave-planta polinizador, mayor cantidad de granos
sugieren una fuerte distinción entre los efectos de compatibles deberían ser entregados sobre los
perturbaciones naturales de pequeña escala, y las estigmas, en vecindarios con mayor densidad de
perturbaciones antropogénicas de gran escala, flores de la misma especies; y menor cantidad
sobre las interacciones, las características de las cuando el vecindario incluye otras especies. El
poblaciones y los ensambles comunitarios. La compartir polinizadores no tuvo un efecto
perturbación natural no causó ni las fluctuaciones consistente de competencia. El éxito de
grandes en la disponibilidad de recursos, ni los polinización de unas flores por otras sólo fue
cambios en la composición de especies, afectado de forma esporádica. En las pocas
reportados para las perturbaciones antropogénicas ocasiones en que sí se detectaron efectos, algunos
de gran escala en Monteverde (Feinsinger 1976, fueron de competencia y otros de facilitación.
1978), y en Trinidad y Tobago (Feinsinger et al. Existe un mecanismo de competencia
1985). Dichos estudios también sugieren cautela (Feinsingery Busby 1987, Feinsinger et al.
al suponer que las perturbaciones antropogénicas 1988b). En una serie de experimentos de
de gran escala, simplemente reflejan laboratorio, que controlaban la secuencia en que
perturbaciones naturales a escala mayor. un ave visitaba las flores de una especie (sin
compartir polinizador), o de dos especies

387
(compartiendo polinizador), el compartir encontraron evidencia de la alternativa de
polinizador causó una declinación en la dispersión divergencia evolutiva en la localización del polen:
y recepción del polen. El mecanismo es la pérdida medidas a escala fina de la longitud y posiciones
del polen; cuando un ave visita dos especies de de las estructuras reproductivas en flores
flores en un solo viaje de forrajeo, el polen de una masculinas y femeninas, no revelaron mayor
especie puede perderse en las flores de la otra desplazamiento morfológico entre especies de
especie. El mismo efecto local del vecindario plantas con periodos de floración similares, que
puede ocurrir en el campo, pero difiere en en aquellas con periodos muy distintos (Murray et
distintos grados, según la especie (Feinsinger et al. 1987).
al. 1991). Aun cuando algunos compañeros de ¿Por qué no difieren la morfología y fenología
gremio pueden afectar negativamente el éxito de florales? Las respuestas parecen no incluir
polinización de otros, puede que no ejerzan restricciones estacionales, de fructificación o
presión de selección significativa (Feinsinger et filogenéticas en los gremios estudiados. Si bien la
al. 1986, 1992). Las plantas polinizadas por aves competencia por la polinización puede ocurrir (al
en Monteverde no muestran consistentemente los nivel del vecindario local de las flores), es
vínculos predichos entre los mecanismos de limitada y esporádica (Feinsinger et al. 1986,
competencia, los efectos poblacionales y la 1992). Conclusiones similares se obtuvieron de 23
organización comunitaria (Feinsinger y Tiebout especies de árboles de Lauraceae cuyas semillas
1991). son dispersadas por las mismas aves, y que
Desplazamiento de caracteres: predicción y pueden compartir algunos de sus polinizadores,
puesta a prueba. Se creía que las plantas que que son insectos pequeños (Wheelwright 1985b;
comparten polinizadores se beneficiaban de ver Wheelwright, "Una hipótesis acerca del
características que reducían el grado en que tiempo de floración y fructificación en árboles
compartían al polinizador. Por ejemplo, las competidores tropicales”). Los periodos de
plantas pueden hallarse bajo fuerte presión de floración no están desplazados y los periodos de
selección para florecer en distintos periodos de fructificación están solapados, en lugar de
tiempo, especialmente si las presiones de separados. Estos estudios muestran que compartir
selección en contra no son fuertes. En ese los servicios de los dispersores, no resulta
escenario, los periodos de floración estarían necesariamente en desplazamientos de caracteres
desplazados uno de otro. La idea ha ha sido objeto fenológicos, ni morfológicos (Feinsinger 1987).
de intenso debate (e.g., Poole y Rathcke 1979, Las mediciones a escala fina pueden también
Wheelwright 1985a), y la investigación en ser utilizadas para evaluar el potencial para
Monteverde ha contribuido sustancialmente al compartir polinizadores. Koptur (1983)
mismo. documentó los patrones temporales de floración
Murray et al. (1987) mostraron que existe el entre individuos, poblaciones, especies y flores
potencial para la competencia vía compartir individuales de siete especies de árboles de Inga
polinizadores, en dos gremios de arbustos y (Fabaceae). Las observaciones sugieren que se
epífitas que son polinizadas por colibríes, porque comparten los polinizadores de forma
estas aves se mueven entre especies distintas de significativa, pero las mediciones a escala fina
plantas durante el forrajeo, pueden cargar polen revelan que en realidad se comparten poco. Los
de más de una especie y pueden transferir polen tres estudios sugieren que no puede suponerse que
entre especies (esencialmente, desperdiciando exista competencia planta-planta entre miembros
polen; Feinsinger et al. 1991). A pesar de la del mismo gremio que comparten polinizadores.
potencial competencia, ninguno de los gremios Tampoco pueden estudiarse las interacciones, ni
mostró desplazamiento fenológico de la floración los patrones fenológicos como fenómenos
en Monteverde. Utilizando registros de largo aislados, especialmente en gremios ricos en
plazo de los periodos de floración y pruebas especies, como son característicos en Monteverde.
rigurosas de las diferencias fenológicas, (sensu
Poole y Ratchke 1979, Fleming y Partridge 1984),
Murray et al. (1987) no hallaron evidencias de
una organización temporal. Estos autores tampoco

388
8.1.5. Patrones de polinización compatibles entregados por óvulo. Solamente se
halló una especie para la cual las flores
El éxito reproductivo de una planta depende en polinizadas colectaron suficientes granos de polen
parte de cuántos granos de polen compatible (por por óvulo. La mayoría de las flores de las otras
óvulo) acumulan sus estigmas. Inferir la cantidad nueve especies no fueron polinizadas
y pureza de las cargas polínicas con base en suficientemente (W. Busby y S. Kinsman, datos
información como la frecuencia de visitas por no publicados).
polinizadores potenciales, puede ser engañoso. Aun si la actividad de los polinizadores es alta,
Además, la noción de que el éxito reproductivo la polinización efectiva puede ser rara.
está altamente correlacionado con la cantidad y Polinizaciones experimentales se combinaron con
pureza de la carga polínica recibida por el observaciones detalladas de polinizadores y flores
estigma, puede ser simplista. Una gran cantidad para determinar la frecuencia de polinización que
de granos de polen puede no ser siempre lo es altamente efectiva, para dos especies comunes
óptimo para la polinización (Young y Young de árboles auto-incompatibles de Inga spp.
1992), y algunas especies de Monteverde no son (Fabaceae), que florecen masivamente en
afectadas por la mezcla de granos compatibles con Monteverde. Los visitantes de estos árboles son
polen heteroespecífico (S. Kinsman, datos no voladores fuertes tales como colibríes, esfíngidos
publicados). Documentar limitaciones en la y miembros de la familia Hesperiidae (skippers),
polinización puede ser dificultoso y requiere de que son capaces de transportar polen a lo largo de
técnicas experimentales (Dafni 1992, Young y grandes distancias, pero lo hacen con baja
Young 1992, Kearns e Inouye 1993). El rol de la frecuencia. Aunque la tasa de visitas es alta y la
limitación en la polinización en el éxito mitad de las flores recibe polen, relativamente
reproductivo de una planta, debe ser determinado pocas reciben polen de exocruza, como es
para señalar con precisión si es que compartir requerido (Koptur 1984a).
polinizadores promueve competencia o
facilitación entre especies de plantas (Rathcke 8.1.6. Investigación y conservación: las
1983, Feinsinger 1987). parejas de las plantas
La producción de semillas y frutos de muchas
plantas puede estar limitada por la polinización. Si Consecuencias de la dispersión de polen sobre
los polinizadores entregan más polen (o polen más la genética de las poblaciones. Los polinizadores
diverso), las plantas podrían desarrollar más y dispersores de semillas contribuyen a establecer
semillas (o semillas genéticamente superiores) los patrones de apareamiento de las plantas
(Burd 1994). El éxito reproductivo limitado por (Hamrick et al. 1993). El potencial para que las
polinización puede ser especialmente común en parejas polínicas de una planta se hallen distantes
condiciones climáticas de montaña si los y sean diversas, depende fuertemente de las
potenciales polinizadores son menos activos (o poblaciones de polinizadores y sus patrones de
menos comunes), que a menores elevaciones. Las movimiento. En términos de conservación, es
bajas temperaturas y la neblina pueden restringir crucial entender cómo influyen los polinizadores
los periodos de floración, reducir la abundancia de en las características genéticas de las poblaciones
los polinizadores o alterar la proporción relativa de plantas. Los polinizadores que vuelan y pueden
de especies visitantes que difieren en su mover el polen por distancias relativamente
efectividad como polinizadores. Los migrantes grandes, son especialmente importantes para el
altitudinales, o los visitantes raros pueden ser flujo génico (Hamrick y Loveless 1989). Las
importantes polinizadores para algunas especies abejas, esfíngidos y murciélagos son grandes
de plantas. Si bien no se han comparado especies voladores y pueden moverse muchos kilómetros
de plantas relacionadas entre sí a lo largo de mientras forrajean (Murawski 1995); los colibríes
gradientes de elevación, algunas especies de que forrajean a lo largo de “líneas de trampeo”
Monteverde no son polinizadas adecuadamente (traplining) y los lepidópteros también pueden
(Bronstein 1988a). La carga polínica en el estigma afectar sustancialmente el flujo génico. Conocer el
de 10 especies de plantas polinizadas por colibríes rol de estos polinizadores en Monteverde ayudará
se utilizó para calcular el número de granos a determinar las consecuencias de la pérdida y

389
fragmentación del bosque, las declinaciones en las vivero fueron derivados de unos pocos árboles
poblaciones de plantas y polinizadores, y los parentales.
cambios en los recursos que mantienen a los El mantenimiento de los ecosistemas a través
polinizadores. de los cuales viajan los polinizadores y
Evidencia Tropical. La exocruza parece ser dispersores por distancias cortas y largas, es
frecuente en muchas poblaciones de árboles de crucial (ver Williamson y Darling, "La Ventana
tierras bajas (Bawa et al. 1990), que mantienen en Monteverde: Un corredor migratorio para los
altos niveles de variación genética y experimentan insectos”; Nielsen y DeRosier, "Las cortinas
cuantioso flujo génico (Hamrick y Loveless 1989, rompevientos como corredores de aves”; y
Hall et al. 1994, Murawski 1995, Chase et al. Harvey, "Los rompevientos como hábitats para
1996). La gran mayoría de los árboles en La Selva árboles”). La demostración de los patrones de
requieren exocruza (Kress y Beach 1994), y los flujo génico entre plantas, especialmente a través
animales que actúan como vectores del polen de gradientes de elevación, podría brindar
(generalmente abejas), importan los granos de argumentos fuertes sobre la necesidad de un
polen producto de la exocruza que se requieren sistema integrado de reservas y corredores que
(Bawa 1974). Dieciséis especies comunes de mantengan las poblaciones de polinizadores y
arbustos y árboles de la isla de Barro Colorado, en dispersores (ver Cap. 12, Biología de la
Panamá, que representan una variedad de sistemas Conservación). Incluso una simple especie de
de polinización y síndromes de dispersión, planta que ocupa un rango de elevación
muestran altos niveles de variabilidad genética e restringido, puede tener polinizadores y
importante intercambio genético entre dispersores de semillas que dependen de recursos
poblaciones (Hamrick y Loveless 1989). Árboles ampliamente distribuidos (Bronstein 1995). El
menos comunes en el mismo sitio, muestran estudio de las especies de plantas de los
menor variabilidad genética (Murawski 1995). fragmentos de bosque es especialmente
Patrones similares de variación en árboles de importante (Hall et al. 1994,1996, Boshier et al.
bosques tropicales de Asia, son atribuidos en parte 1995a, b, Chase et al. 1995), en particular
al comportamiento de los polinizadores aquellas de las laderas del Pacífico que fueron en
(Murawski 1995). exceso deforestadas. Sus patrones de flujo génico
Preguntas en Monteverde. Conocemos poco probablemente ya fueron alterados por la pérdida
sobre flujo génico, variabilidad genética y la de los dispersores o de las parejas, por la
efectividad de los polinizadores para la mayoría extirpación o el aislamiento. Aun si las
de las plantas de la región de Monteverde (Koptur poblaciones de plantas y sus polinizadores
1984a, Linhart et al. 1987a). La única especie de persisten en los fragmentos por periodos largos, el
árbol que ha sido estudiada en Monteverde aislamiento puede conducir a alteraciones en las
(Gibson y Wheelwright 1996; ver Gibson, estructuras genéticas y de apareamiento, pérdida
"Dispersión de semillas y establecimiento de de variación genética y depresión por endogamia
plántulas en una especie de árbol lauráceo”) (sensu Bawa 1990). Los estudios de estructura
mostró flujo génico. Los tamaños efectivos de las poblacional y flujo génico en plantas pueden
poblaciones pueden diferir de aquellos en tierras mejorar la toma de decisiones en conservación,
bajas, porque los fuertes gradientes de elevación ayudar a evaluar la necesidad de corredores, y
hacen colapsar los hábitats disponibles. Los motivar la restauración local de los recursos para
migrantes altitudinales (e.g., algunos colibríes, los polinizadores y dispersores de semillas
mariposas y esfíngidos), podrían proveer (Murawski 1995).
movimientos de polen desde larga distancia de
manera ocasional, aunque el estudio de los 8.2. Interacciones planta-frugívoro
patrones originales puede ser imposible 8.2.1. ¿Por qué dispersar semillas?
actualmente, porque la mayor parte del bosque de
las laderas de Pacífico, ha sido eliminado. Los La ubicuidad de las características
sistemas de apareamiento en cortinas morfológicas asociadas con la dispersión de
rompevientos producto de reforestación podrían semillas, implora por una explicación de las
no ser característicos, si es que los brinzales de ventajas de mover semillas lejos de su origen. La

390
“hipótesis del escape” de Howe y Smallwood o del fruto para formar un ala o pluma que
(1982), postula que la dispersión, aun si es al azar incremente la superficie de la unidad de
en cuanto a dirección, beneficia a la planta al dispersión. Los mejores ejemplos en Monteverde
reducir la depredación denso-dependiente sobre son hierbas o epífitas en la familia de compuestas
las semillas y plántulas y/o la competencia entre (Asteraceae), por ejemplo, Senecio y
plántulas (o entre ellas y los árboles parentales) Neomirandea. Algunos árboles de Monteverde
cerca del árbol parental. La “hipótesis de también producen semillas dispersadas por viento
colonización" postula que la dispersión beneficia (e.g., Roupala glaberrima [Proteaceae],
a las plantas al incrementar la probabilidad de que Lonchocarpus sp. [Fabaceae] y Weinmannia sp.
algunos individuos de su progenie, lleguen a [Cunoniaceae]).
parches de hábitat adecuados, los cuales están Dispersión por agua Las semillas dispersadas
presentes de forma aleatoria en el espacio y por agua generalmente pueden flotar por largos
tiempo (e.g., claros por caída de árboles). La periodos, debido a un cociente alto área/volumen
“hipótesis de dispersión dirigida", sugiere que la de las diminutas semillas, o a un dispositivo que
dispersión por ciertos animales resulta en permita flotación, por ejemplo, cocos y mangles.
movimientos no aleatorios de las semillas hacia El único ejemplo nativo de Monteverde es
sitios particulares, donde la probabilidad de Heteranthera reniformis (Pontederiaceae). La
germinación y establecimiento es alta (e.g., dispersión secundaria por agua (movimiento
dispersión por hormigas a pilas de desechos en adicional de semillas que ya han sido dispersadas
troncos podridos). Estas ideas son un marco útil por otros medios), puede ocurrir para algunas
para entender la coevolución entre frugívoros y especies.
plantas. Dispersión balística Algunas plantas producen
frutos (a menudo cápsulas) que “explotan" cuando
8.2.2. Quién come qué, dónde, cómo y por están maduros, expulsando las semillas una corta
qué distancia. Cuando están maduros, la pared de los
frutos se separa a lo largo de una o más suturas,
Así como las plantas pueden categorizarse permitiendo que parte de la pared del fruto cambie
sobre la base de sus polinizadores potenciales, los rápidamente de forma y arroje las semillas.
ecólogos agrupan las plantas en categorías Ejemplos en Monteverde incluyen la enredadera
amplias de “síndromes de dispersión”, con Cyclanthera explodens (Cucurbitaceae), el árbol
características como el color, tamaño, número de de la ladera del Pacífico Hura crepitans
semillas, contenido de nutrientes, presencia de (Euphorbiaceae) y la hierba exótica Impatiens
cáscara, las cuales están asociadas con los agentes walleriana (Balsaminaceae); además de la
de dispersión (van der Pijl 1969). mayoría de las especies de Acanthaceae.
Síndromes de dispersión: abiótica. Dispersión Dispersión por gravedad o por mecanismo
por viento La dispersión exitosa por desconocido Para un número reducido de
viento requiere mecanismos que reduzcan la especies, no existe una estructura especializada
velocidad a la que caen las semillas, de forma que para mover a las semillas lejos del parental, ya sea
los movimientos laterales del aire lleven a la por factores físicos o por animales. Las semillas
semilla lejos del parental. Una forma de lograrlo simplemente caen desde la planta. Estudios más
es reducir mucho el tamaño de la semilla; los profundos de estas plantas podrían revelar un
mejores ejemplos de esta reducción en medio más efectivo de dispersión, o que el agente
Monteverde se hallan entre las orquídeas, de dispersión con el cual la planta evolucionó
bromelias y begonias. Semillas muy reducidas se podría estar extinto, como ocurre con algunas
hallan también en familias que están típicamente especies comunes de árboles en la Provincia de
asociadas con la dispersión por animales, por Guanacaste (Janzen y Martin 1982, pero ver
ejemplo, Centronia phlomoides, Monochaetum Howe 1985).
spp., y otras especies de Melastomataceae, la Síndromes de dispersión: biótica. Hormigas
mayoría de las cuales son dispersadas por aves. Las semillas adaptadas a la dispersión por
Otra forma de reducir la velocidad de caída, es hormigas son típicamente pequeñas y poseen un
agrandar alguna parte de la cubierta de la semilla cuerpo rico en lípidos (algunas veces rico en

391
almidón) adherido (llamado elaiosoma), que pilosa). Ejemplos más conspicuos en la Reserva
funciona como recompensa para la hormiga. Biológica Bosque Nubosode Monteverde (en
Dichas semillas son generalmente llevadas al adelante RBBNM o la Reserva) son Uncinia
hormiguero, donde el elaiosoma es removido y hamata (Cyperaceae), la cual se adhiere via una
consumido. La semilla es generalmente bráctea floral curvada y Pisonia sp.
descartada en una pila de desechos cerca del nido. (Nyctaginaceae), que tiene glándulas pegajosas.
Estas pilas de desechos son frecuentemente los Entre las plantas adaptadas a la dispersión
sitios principales de establecimiento de plántulas, aprovechando el paso por el tracto digestivo de
libres de competencia con otras plantas y ricos en vertebrados, se pueden reconocer síndromes
materia orgánica. Una especie de Monteverde que asociados a diferentes grupos animales. Los frutos
se ajusta al síndrome de dispersión por hormigas adaptados para el conumo por murciélagos son
es Langsdorffia hypogaea (Balanophoraceae). Las generalmente de color amarillo pálido, verde o
hormigas que se alimentan de semillas pueden blanco, a menudo aromáticos y contienen una
actuar en ocasiones como dispersores secundarios recompensa rica en carbohidratos o lípidos. Los
de semillas dispersadas en primera instancia por frutos consumidos por mamíferos no voladores
aves (Byrne y Levey 1993, Levey y Byrne 1993); (principalmente monos, pero también carnívoros
la importancia de esas no ha sido estudiada en como pizotes y martillas) son generalmente
Monteverde. Las hormigas granívoras parecen ser verduzcos, marrones o amarillos; frecuentemente
considerablemente menos abundantes en aromáticos, y a menudo están contenidos en una
Monteverde que en las tierras bajas de Costa Rica cápsula o vaina. Los frutos consumidos por aves
(ver Cap. 4, Insectos y Arañas). Hay una escasez son típicamente de colores brillantes, sin olor y
general de plantas dispersadas por hormigas en poseen recompensas de carbohidratos, lípidos y/o
Monteverde, y la depredación de semillas por proteninas. Muchos frutos están contenidos en
hormigas en la hojarasca y el suelo parece ser cápsulas que se abren revelando semillas con
también menor que en otros bosques (K. G. arilos (apéndices carnosos y ricos en nutrientes
Murray, datos no publicados). que cubren parcial o totalmente la semilla)
Vertebrados Los vertebrados dispersan fuertemente coloreados. Un subgrupo de plantas
semillas de tres maneras: (1) encondiéndolas o dispersadas por aves poseen frutos con alta
acumulándolas de forma esparcida (en inglés: concentración de lípidos y proteínas, y tienen una
caching and scatterhoarding), (2) adhesión sola semilla grande, la cual es dispersada
externa y (3) por ingesta. Las plantas adaptadas a principalmente por frugívoros grandes, como
la dispersión por mamíferos o aves que almacenan tucanes o quetzales (Pharomachrus mocinno).
las semillas para consumo posterior, no presentan Entre las plantas que utilizan colores brillantes
estructuras especializadas adicionales a una para atraer forrajeadores con orientación visual,
cáscara gruesa que actúa como protección. La como aves, algunos colores y combinaciones de
mayoría de las semillas son posteriormente colores en el fruto son más comunes que otras. De
consumidas, pero aquellas cuya localización es un total de 252 especies de frutos “para aves"
olvidada generalmente han sido escondidas en examinados por Wheelwright y Janson (1985) en
sitios donde su probabilidad de germinación y Monteverde, 41% fueron clasificados como
supervivencia es alta. Las semillas adaptadas a "negros" (incluyendo azul muy oscuro y negro
esta forma de dispersión (posiblemente por chizas rojizo), 25% como “rojos" (incluyendo escarlata y
rosilla y guatusas en Monteverde) incluyen robles rosado), 11% como anaranjados, 10% como
e Inga spp. “blancos”, 6% “azules" (incluyendo violeta y
Las semillas adaptadas a la dispersión por púrpura), 4% como “marrones” (incluyendo rojo
adhesion al exterior de los animales, generamente oscuro apagado), 3% amarillos y 1% verdes. Estas
tienen cubiertas u otras estructuras modificadas proporciones son consistentes con las halladas
como ganchos o espinas que se pegan al pelaje o para frutos en bosques del Parque Nacional Manú,
plumas de los vertebrados. Los mejores ejemplos en Perú (Wheelwright y Janson 1985), el sur de
de esto, tanto en Monteverde, como en zonas Florida (Long 1971), Europa (Tufeek 1963),
templadas, son los miembros de Fabaceae (e.g., Nueva Zelanda y Australia (Willson et al. 1989).
Desmodium sp.) y Asteraceae (e.g., Bidens Muchas especies de plantas, tanto en Monteverde,

392
como en otros sitios, combinan el color de los negro y rojo es la más frecuente en esas especies.
frutos con colores fuertemente contrastantes de Este patrón está presente en el 18% de las
los frutos inmaduros, brácteas, pedicelos y otras especies de Monteverde, representando 21
estructuras accesorias, para producir despliegues familias de plantas (Wheelwright y Janson 1985).
más conspicuos (Fig. 8.2). La combinación de

Figura  8.2.Los  espectaculares  frutos  de  Heisteria  acuminata  contienen  una  semilla  desproporcionadamente  grande  
y  poca  pulpa.  Fotografía  de  Nathaniel  Wheelwright.  

En otros lugares del mundo, las plantas están cangrejos de tierra, pero desconocemos
adaptadas a la dispersión por reptiles, peces y representantes en Monteverde de esos tipos de

393
dispersión. Peces frugívoros y lagartijas Bronstein y Hoffman 1987, Sargent 1994, K. G.
herbívoras de gran tamaño están ausentes del area, Murray, datos no publicados, Apéndice 1). En
probablemente debido a los factores climáticos y muchos casos, las inferencias están basadas en las
topográficos. características de las plantas, en lugar de
Distribución de los síndromes de dispersión de observaciones directas de eventos de dispersión.
las plantas de Monteverde. Los síndromes de Los agentes de dispersión de muchas especies
dispersión de las plantas de Monteverde se requieren ser investigados.
resumen en la Fig. 8.3 (Wheelwright et al. 1984,

Figura  8.3.Frecuencia  (%  de  especies)  de  sistemas  de  dispersión  en  plantas  con  flores  de  Monteverde,  por  forma  
de  crecimiento.Se  incluyen  las  plantas  nativas  para  las  cuales  el  Apéndice  1  identifica  o  predice  el  sistema  de  
dispersión.  Abreviación  de  categoría:  BD  =  aves;  BDBT  =  aves/murciélagos;  BT  =murciélagos;  TM  =  mamíferos  
terrestres;  AM  =  mamíferos  arborícolas;  AE  =  exterior  de  animales;  ANT  =  hormigas;  EX  =  balística  o  explosiva  WD  =  
viento;  y  GR  =  gravedad.  

Es difícil comparar la flora de Monteverde con dispersión por vertebrados, en comparación con el
la de otros sitios neotropicales, pues la mayoría de 89% en Alto Yunda, Colombia (Hilty 1980), 92%
los estudios proporcionan datos solamente para en La Selva, Costa Rica (Frankie et al. 1974) y
una fracción de las plantas, generalmente los 92% en Río Palenque, Ecuador (Gentry 1982). En
árboles (Howe y Smallwood 1982). La dispersión otros sitios, la adaptación para dispersión por aves
de árboles por animales es casi tan común en es en particular común, y alcanza 80% de las
Monteverde como en otros bosques neotropicales. especies de árboles dispersados por animales en
Más del 81% de las especies de árboles en la Fig. Monteverde, distribuidos ampliamente en varios
8.3 parecen estar adaptadas para el consumo y taxa. La adaptación para dispersión por

394
murciélagos es mucho menos común entre las Santa Rosa, Carollia perspicillata consume frutos
plantas de Monteverde, y se concentra en un típicamente en lugares de descanso nocturno, a
pequeño número de taxa y formas de crecimiento, 30-40 m del árbol fuente (Heithaus y Fleming
principalmente arbustos (Piperaceae y 1978). Las aves también utilizan diferentes
Solanaceae) y enredaderas (Araceae y formas. Los atrapamoscas, contíngidos, túrdidos y
Cyclanthaceae). Incluimos pocas especies en la quetzales (Pharomachrus mocinno) por lo general
categoría "aves/murciélagos", porque la mayoría toman los frutos al vuelo, mientras que la mayoría
de las especies con frutos carnosos entran en uno de los Thraupidae y Emberizidae pelan los frutos
u otro de los síndromes; es necesario hacer más mientras están posados. Los "moledores" por lo
estudios sobre aves y murciélagos (Fig. 8.3). Las general trituran los frutos en el pico luego de
plantas con adaptaciones más obvias a la pelarlos, y luego descartan la piel y la mayoría de
dispersión por hormigas son poco comunes en las semillas antes de tragar la pulpa; los
Monteverde, quizás porque las condiciones de “engullidores" tragan el fruto entero, incluyendo
baja temperatura y elevada humedad son cáscara y semillas (Levey 1986). Un espectro
desfavorables para muchas de las especies análogo de conductas de alimentación existe entre
colectoras de semillas, que son responsables de la los murciélagos y primates (Jordano 1992).
dispersión en otros sitios (ver Cap. 4, Insectos y La misma dicotomía de conductas de
Arañas). Esta categoría no incluye especies con manipulación de frutos ocurre entre las aves que
semillas pequeñas, las cuales son dispersadas consumen frutos de tres especies comunes de
secundariamente por hormigas. plantas “pioneras” en Monteverde (Murray 1986b,
Las especies dispersadas por animales no 1988). Los frutos de estas especies fueron
dominan en todas las formas de crecimiento. Una constantemente ingeridos enteros por Myadestes
mayoría de epífitas (66%) e hierbas (73%) están melanops (conocidos en inglés como Black-faced
adaptadas a la dispersión abiótica, especialmente Solitaires), Semnornis frantzii (Prong-billed
por viento (Apéndice 1). Sin embargo, la Barbets) y Phainoptila melanoxantha (Black-and-
dominancia de una sola familia (Orchidaceae) yellow Silky Flycatchers), lo que dio como
entre las epífitas, (>350 especies de epífitas, todas resultado la amplia diseminación de las semillas.
dispersadas por viento), opaca la importancia de Por su parte, Chlorospingus ophthalmicus
las aves como dispersoras de epífitas. Lianas y (Common Bush-Tanagers), Tangara dowii
arbustos quedan intermedios entre árboles e (Spangle-cheeked Tanagers) y Pselliophorus
hierbas, con aproximadamente 35-45% de sus tibialis (Yellow-thighed Finches), se alimentan de
especies dispersadas de forma abiótica. El hecho frutos de las mismas especies por trituración, pero
de que 35% de las hierbas terrestres posean ingieren una minoría de las semillas, la mayoría
adaptaciones para dispersión por viento, es de las cuales dejan caer cerca de los parentales,
sorprendente, pues se piensa que la dispersión con pocas oportunidades de llegar a un claro de
eólica predomina entre las plantas cuyos frutos caída de árboles. Las semillas ingeridas por
están en los estratos más altos del bosque (Howe y Pselliophorus tibialis fueron destruidas en el
Smallwood 1982). La mayoría de las hierbas tracto digestivo (Murray 1988). Los pequeños
terrestres dispersadas por viento en Monteverde tráupidos son tan eficientes para separar las
son Asteraceae, y muchas son malezas, más semillas de la pulpa, que probablemente sirven
propias de bordes de caminos y cursos de agua, como dispersores solamente para plantas con
que de bosques de dosel cerrado. semillas diminutas (<1 mm) (e.g., Ericaceae,
Formas de manipulación de frutos por Melastomataceae, Gesneriaceae y algunas
frugívoros en Monteverde. Los gremios de Rubiaceae). Entre los visitantes de la higuera
animales frugívoros obtienen y consumen los Ficus pertusa se incluyen pequeños tráupidos,
frutos de formas particulares. Aves y murciélagos como Euphonia spp. y Chlorophonia callophrys
pueden comer frutos mientras están posados en la (Golden-browed Chlorophonia), que trituran los
planta que los produce, o transportarlos alguna frutos y dejan caer las semillas debajo del
distancia antes de consumirlos. Este último parental. Aulacorhynchus prasinus ingiere los
comportamiento es especialmente común entre los frutos enteros, probablemente dispersando las
murciélagos. Por ejemplo, en el Parque Nacional

395
semillas de manera más amplia (Bronstein y lípidos y proteínas. Muchos son principalmente
Hoffman 1987). insectívoros o son frugívoros como adultos, pero
Amplitud de la dieta de los animales, alimentan sus polluelos con insectos. La gran
“amplitud de dispersores” y el paradigma mayoría de las aves frugívoras cae en esta
“especialización-generalización”. Dos artículos categoría. Dado que estas especies carecen de un
seminales sobre coevolución planta-frugívoro mutualismo íntimo con plantas particulares, los
(Snow 1971, McKey 1975) motivaron muchos frugívoros oportunistas no poseerían las
estudios sobre interacciones planta-frugívoro. La adaptaciones que aseguran un servicio de
mayoría de los estudiosos modernos de las dispersión de alta calidad, como el que brindan los
interacciones plant-frugívoro (incluyendo los de frugívoros especialistas. Las plantas que dependen
Monteverde), rastrean el origen de sus intereses a de frugívoros oportunistas para su dispersión
esos artículos u otros relacionados (e.g., Howe y deben hacer sus frutos disponibles a la mayor
Primack 1975, Howe 1977). McKey (1975) variedad de aves posible, por lo que son frutos
propuso que el proceso coevolutivo condujo al pequeños, suculentos y ricos en carbohidratos; y
desarrollo de dos grupos de aves frugívoras y contienen numerosas semillas pequeñas, que
frutos carnosos. Él definió como frugívoros pueden ser tragadas inclusive por aves pequeñas
especialistas a aquellos que obtienen la mayor (frutos de "baja recompensa"). Debido a su
parte de sus carbohidratos y lípidos de frutos, y reducido tamaño, esos frutos pueden ser
que poseen adaptaciones morfológicas y producidos en gran cantidad. Especies de
fisiológicas que permiten un servicio de Thraupidae, Emberizidae y Turdidae, son
dispersión de “alta calidad” para las plantas (e.g., frugívoros oportunistas en Monteverde; y la
reducción en la pared muscular del estómago, mayoría de especies de Melastomataceae,
fidelidad como visitantes de las plantas en Solanaceae y Rubiaceae producen frutos de baja
fructificación y alta dependencia de los frutos recompensa.
como fuente de alimento). El servicio de La dispersión de polen y semillas por animales,
dispersión de alta calidad que proveen habría fue contrastada por Wheelwright y Orians (1982).
favorecido la evolución de pequeñas cantidades Ellos concluyeron que la predicción de una
de frutos cosechables, con pulpa densa y rica en coevolución estrecha entre frugívoros
proteínas y lípidos (frutos de "alta recompensa"). especialistas y plantas de alta recompensa fue en
Los frugívoros especializados son grandes y gran medida errada:
tienden a tragar los frutos enteros, favoreciendo la Las plantas se benefician de dirigir a sus polinizadores
evolución de semillas únicas y grandes, que no hacia “metas” definidas y reconocibles, una flor con-
específica, y pueden proveer incentivos florales que sirven
pueden ser consumidas por aves pequeñas. para atraer potenciales polinizadores. De hecho, existe un
Frugívoros especialistas y plantas de alta “pago por entrega” del polen. En cambio, el destino para las
recompensa deberían interactuar intensamente, de semillas (un sitio apropiado para germinar y establecerse) es
forma que cada especie de ave derive gran parte rara vez discernible y la dispersión hacia la base de una
planta conespecífica puede ser en realidad indeseable. Otra
de su alimento de un pequeño grupo de plantas, y diferencia importante es que los frugívoros reciben “pago
cada planta de alta recompensa dependa de un adelantado” (ver Peck, “Agroecología de la Prosapia:
pequeño grupo de potenciales dispersores. salivazo y plagas de los potreros”).
Especies como Pharomachrus mocinno, Es poco probable que ocurra el requerimiento
Ramphastos sulfuratus (Keel-billed Toucans) y clave para una coevolución estrecha de frugívoros
muchas de sus plantas alimenticias, especialmente especializados y plantas de alta recompensa:
aquellas de la familia Lauraceae, son ejemplos calidad de la dispersión consistentemente mayor
clásicos en Monteverde de frugívoros para especialistas de dieta que para generalistas.
especializados y sus plantas alimenticias Más probable es que muchas especies de aves
coevolucionadas, bajo el esquema de McKey's provean una calidad de dispersión
(1975). aproximadamente similar para muchas especies de
Los frugívoros “oportunistas” de McKey son plantas. A lo largo del tiempo, el resultado neto no
aquellos que utilizan los frutos principalmente será coevolución estrecha, sino coevolución
como fuente de carbohidratos y/o agua, pero “difusa” (sensu Janzen 1980), con muchos
dependen de otros alimentos como fuente de frugívoros y plantas no relacionadas que

396
convergen en el mismo conjunto amplio de tipos melanops, que consumen muchos frutos que
de frutos y conductas de alimentación también son consumidos por una variedad de otras
características. Los registros de alimentación en especies, generalmente son considerados menos
Monteverde (Wheelwright et al. 1984, Bronstein importantes que Pharomachrus mocinno para el
y Hoffman 1987, Wheelwright 1988a, Nadkarni y mantenimiento de la comunidad de plantas de
Matelson 1989) proveen un ejemplo de cuán Monteverde, pues las plantas que consume este
difusas son las interacciones entre plantas y sus último (típicamente con semillas grandes),
dispersores. Existen muy pocos casos de una probablemente tienen pocos dispersores
planta que tenga un solo dispersor conocido, o de alternativos. Sin embargo, los frugívoros
un ave especialista que se alimente de una sola pequeños como Myadestes pueden ser más
especie de frutos (Jordano 1987). importantes que los frugívoros grandes, por su
En contraste con el paradigma de gran abundancia y amplia dieta (ver Murray, "La
"especialización-generalización", Wheelwright importancia de diferentes especies de aves como
(1985b) predijo que la amplitud dietaria de las dispersoras de semillas”).
aves en Monteverde sería proporcional a la Tamaño y forma del fruto. La investigación
anchura de su boca abierta, porque todas las aves sobre frutos grandes y sus dispersores provee
podrían alimentarse de frutos pequeños, pero evidencia de los efectos de la morfología y
solamente las grandes accederían a los de mayor comportamiento del dispersor sobre la forma y
tamaño. Las aves frugívoras más grandes tienden tamaño máximo de las semillas (Howe y Richter
a alimentarse de muchos tipos de frutos 1982, Wheelwright 1993). Si bien los quetzales,
(Wheelwright et al. 1984). El “ganador” en Procnias tricarunculata (bellbrids),
términos de amplitud dietaria es Aulacorhynchus Aulacorhynchus prasinus y los pípridos pueden
prasinus (ancho de boca 26 mm), que se alimenta comer frutos grandes, generalmente son incapaces
de 95 especies de plantas en el área de de tragar los frutos más grandes que obtienen de
Monteverde. Los otros frugívoros grandes bien las plantas (Wheelwright 1985a; Fig. 8.4). Las
estudiados, Pharomachrus mocinno (21 mm), aves dejan caer al suelo a menudo los frutos más
Procnias tricarunculata (Three-wattled Bell-bird; grandes, luego de intentar sin éxito tragarlos.
25 mm) y Chamaepetes unicolor (Black Guan; 31 Probablemente, las consecuencias negativas de un
mm) comían frutos de 38, 29 y 26 especies, gran tamaño de fruto y semillas han conducido al
respectivamente. Sin embargo, varias aves más desarrollo de relaciones alométricas (cambios en
pequeñas, incluyendo Chiroxiphia linearis (Long- la forma del fruto en función a su tamaño; Mazer
tailed Manakin; 8.5 mm), Turdus plebejus y Wheelwright 1993). Los frutos más grandes son
(Mountain Robin; 12 mm) y Myadestes melanops más elongados, tanto dentro como entre
(11 mm), también poseen dietas muy amplias (37, individuos de Ocotea tenera, entre especies de
44 y 51 especies, respectivamente), por lo cual la Lauraceae de Monteverde y en una muestra de
correlación positiva entre tamaño del ave y 167 especies en varias familias de plantas
número de especies de frutos en la dieta, tiene dispersadas por aves; mientras que los frutos más
muchas excepciones. pequeños tienden a ser esféricos (Fig. 8.5). La
Los conteos del número de especies de frutos misma relación existe para semillas, lo cual
comidos son estimadores inadecuados de la sugiere que la evolución de frutos o semillas
importancia relativa de diferentes especies de aves grandes se logra restringiendo el diámetro para
en la comunidad, pues no consideran el número de facilitar el consumo por aves, al tiempo que se
otras aves que también proveen el servicio de incrementa la longitud.
dispersión a las plantas. Por ejemplo, Myadestes

397
Figura  8.4.Cráneo  de  Pharomachrus  mocinno  (Resplendent  Quetzal)  al  lado  de  una  semilla  (arriba)  y  un  fruto  
(debajo)  de  Beilschmeidia  brenesii,  una  de  las  especies  de  Lauraceae  de  frutos  grandes  que  las  aves  son  capaces  de  
tragar.  Fotografía  de  Nathaniel  Wheelwright.  

Figura  8.5.Variación  del  tamaño  de  la  semilla  en  Ocotea  tenera.  Fotografía  de  Nathaniel  Wheelwright.  

398
Manipulación del comportamiento y fisiología el diámetro promedio del fruto (Wheelwright
del dispersor por las plantas. Las interacciones 1993).
planta-frugívoro en Monteverde también se Wheelwright (1991), tampoco encontró la
refieren a cómo las plantas mejoran su éxito relación positiva entre el tamaño de la cosecha y
reproductivo influenciando el comportamiento o la duración de la visita, predicha por algunos
la fisiología de los animales frugívoros. autores. Las aves generalmente pasaron sólo
Tamaño de la cosecha La característica de la cortos periodos (la mitad de las visitas duraron <4
planta más comúnmente estudiada por su efecto min) en los árboles de ocho especies de
sobre el comportamiento del dispersor, ha sido el Lauraceae, independientemente del tamaño de la
tamaño de la cosecha de frutos (Howe y De cosecha. Algunos quetzales permanecieron en el
Steven 1979, Howe y Vande Kerckhove 1979, árbol hasta una hora y algunos Aulacorhynchus
1981, Moore y Willson 1982, Stapanian 1982, prasinus se quedaron en el mismo árbol hasta por
Davidar y Morton 1986). Grandes cosechas de 4h, pero esos casos fueron raros. La duración de
frutos maduros deberían atraer mayor número de las visitas tendía a ser mayor en árboles con frutos
dispersores con orientación visual, como aves, grandes, quizás porque estos requerían mayor
que dispersan más semillas sobre una superficie tiempo de procesamiento.
más amplia. Sin embargo, cosechas Murray (1987) halló que la proporción de
extremadamente grandes de frutos maduros, plantas que reciben al menos algunas visitas de
pueden permitir que los frugívoros se queden en o aves frugívoras en un día dado, incrementaba con
cerca de la copa de la planta con frutos por el tamaño de la cosecha en tres especies de plantas
periodos largos y dispersen las semillas de forma pioneras (Phytolacca rivinoides, Witheringia
ineficiente. Estas presiones de selección meiantha [previamente nombrada W solanacea] y
conflictivas, llevaron a predecir que cosechas W. coccoloboides). El número absoluto de frutos
intermedias darían el mayor éxito reproductivo removidos por día incrementó a lo largo de todo el
(Howe y Estabrook 1977). rango de tamaños de cosecha para las tres
Los estudios en Monteverde han dado apoyo especies, pero la proporción removida disminuyó
poco claro a esta visión. La frecuencia de visitas (i.e., la remoción de frutos de plantas con grandes
por frugívoros grandes a cuatro especies de cosechas no incrementó proporcionalmente con el
Lauraceae que producían grandes cosechas de tamaño de la cosecha). No hubo indicación de un
frutos pequeños, fue mayor que a otras cuatro pico en la tasa de visitas o de remoción en las
especies de la misma familia, que producían cosechas intermedias y, debido a que es
pequeñas cosechas de frutos grandes improbable que el “desperdicio” de frutos no
(Wheelwright 1991). Debido a que los frutos consumidos de individuos con grandes cosechas,
pequeños pueden ser tragados por una variedad resulte en una menor supervivencia de plantas
mayor de especies de aves (Wheelwright 1985b), adultas en las pioneras de vida corta, la mayor
es confuso si el patrón observado deriva del tasa de visitas y número de semillas dispersadas
tamaño de la cosecha, el tamaño del fruto o en cosechas altas, implicaría selección hacia la
ambos. Comparaciones similares dentro las maduración sincrónica de frutos (Murray 1987).
especies, donde el rango de tamaño de frutos es Así, los estudios en Monteverde apoyan la
menor, deberían permitir una prueba más predicción general de que una cosecha grande de
contundente de esta hipótesis. El tamaño del fruto frutos influye en el comportamiento de los
varía considerablemente, aun dentro de una dispersores de forma beneficiosa para la planta,
especie: el diámetro promedio del fruto en 46 aunque el apoyo es solamente equívoco en casos
plantas de Ocotea tenera, varió entre 1.55 y 2.25 particulares.
cm (Wheelwright 1993). La variación del tamaño Control químico y tiempo de tránsito de las
del fruto dentro las especies también puede tener semillas Las plantas pueden mejorar su éxito
consecuencias en el éxito reproductivo; la reproductivo manipulando el tratamiento que sus
proporción de la cosecha de frutos que fue semillas reciben en el tracto digestivo del
removida con éxito por aves (antes que dañada dispersor. Utilizando frutos artifiales hechos con
por depredadores de semillas o ignorada) en 0. agar, azúcar y extractos de pulpa y semillas
Tenera, estuvo correlacionada positivamente con naturales de Witheringia meiantha, Murray et al.

399
(1994) mostró que algunos químicos no a decrecer de forma general y sólo presenta picos
identificados en la pulpa incrementan la tasa a la débiles; pequeños picos en fructificación ocurren
que las semillas pasan por el tracto digestivo de su en diferentes periodos cada año. La menor
principal dispersor, Myadestes melanops. Este estacionalidad en la fructificación, puede deberse
químico puede balancear las consecuencias del a que las plantas difieren en el intervalo entre
tránsito de las semillas por el tracto de M. floración y maduración de frutos. Por ejemplo, la
melanops: las semillas que salían rápido fueron floración es altamente sincrónica en Meliosma
viables más frecuentemente que aquellas que subcordata (Sabiaceae) y la mayoría de especies
permanecieron más tiempo en el tracto, pero de Araliaceae. Los frutos de Meliosma maduran a
también fueron depositadas más cerca al parental. lo largo de la mayor parte del año siguiente,
Las distancias de dispersión más cortas son mientras que la mayoría de Araliaceae lo hacen
desventajosas, ya que la probabilidad de hallar un pocos meses después de la floración (Koptur et al.
claro incrementa con la distancia de dispersión 1988). La fructificación en Monteverde es menos
(Murray 1988). Este estudio fue la primera estacional que en los bosques secos de
evidencia empírica de un agente “laxante” en un Guanacaste, pero más estacional que en los
fruto silvestre, adicional al contenido de fibra. Los bosques muy húmedos de La Selva, lo cual puede
resultados podrían ser explicados por las ligeras estar relacionado a la precipitación. Sitios más
diferencias en concentración de azúcar en los secos tienden a ser más estacionales en la
frutos experimentales, antes que por químicos floración y fructificación, que los más húmedos, y
laxantes (Witmer 1996), pero otros datos indican Monteverde es intermedio entre Guanacaste y La
que esas diferencias eran demasiado pequeñas Selva, en cuanto a precipitación anual (Frankie et
para producir las observadas en el tiempo de al. 1974, Koptur et al. 1988).
tránsito de las semillas (K. G. Murray, datos no Koptur et al. (1988) documentaron las
publ.). Posteriormente, Wahaj et al. (1998) diferencias en fenología de fructificación entre los
demostraron la existencia de un químico laxante dos años de su estudio. Las fuertes lluvias del
(no identificado) en los frutos de una especie segundo año causaron la pudrición de las flores de
relacionada (Solanum americanum). Se requiere muchas especies; menos especies fructificaron.
más investigación para identificar la existencia de Algunas especies de frugívoros pueden haber sido
químicos laxantes en Witheringia y otras especies, afectadas negativamente, como lo fueron las aves
y elucidar su rol en la ecología de la dispersión. y mamíferos frugívoros de la Isla de Barro
Colorado, Panamá, luego de un fracaso de la
Patrones espacio-temporales en las fructificación relacionado con el tiempo (Foster
interacciones planta-frugívoro en Monteverde. 1982). Muchas especies de dispersores migran
Las interacciones planta-frugívoro varían en altitudinalmente en respuesta a la abundancia de
espacio y tiempo; los estudios en Monteverde se alimento, por lo cual es una prioridad entender la
han centrado en las causas y consecuencias de periodicidad y severidad de los fracasos en
esta variación. fructificación en Monteverde.
Fenología de fructificación La mayoría de las Wheelwright (ver "Una hipótesis acerca del
plantas de Monteverde tienen distintas épocas de tiempo de floración y fructificación en árboles
fructificación, pero en algunos casos los competidores tropicales”) postuló que las
individuos son sincrónicos dentro de sus copas, al fenologías de floración en árboles de Lauraceae
tiempo que altamente asincrónicos como pueden ser afectadas por la competencia por los
población (Wheelwright 1985a, Murray 1986a; polinizadores, mientras que las fenologías de
ver Bronstein, "Mutualismos de polinización y fructificación pueden estar más limitadas por
dispersión de semillas en higueras”). La factores abióticos (e.g., lluvias). De manera
fructificación a nivel de comunidad (el número de similar, Murray (1986a; ver Murray, "Fenologías
especies en fructificación, no el número de frutos de fructificación en plantas pioneras: limitaciones
maduros) es menos estacional que la floración, en impuestas por la fenología de floración, régimen
arbustos y arbolitos. La floración tiene un pico en de disturbios y patrones de migración de los
la transición de época seca a húmeda (abril-junio) dispersores”) sugirió que los patrones estacionales
de cada año, mientras que la fructificación tiende de supervivencia de plántulas de tres especies de

400
plantas pioneras, podrían afectar la fenología de dependen de esos animales. La ausencia
fructificación de esas especies más fuertemente predecible de dispersores como P. mocinno, P.
que los patrones estacionales de floración, la tricarunculata y M. melanops, aun por pocos
abundancia de dispersores y la formación de meses al año, implica una fuerte presión de
claros. Una prioridad para futuros trabajos, es selección sobre las fenologías de fructificación,
examinar las restricciones temporales de la especialmente para plantas que tienen pocos
supervivencia de plántulas. dispersores alternativos.
Migración altitudinal de las aves frugívoras: Fenología reproductiva de murciélagos
causas y consecuencias Las poblaciones de frugívoros Los eventos en las historias de vida de
frugívoros de Monteverde cambian espacialmente. los murciélagos frugívoros de Monteverde,
Ejemplos notables son las pronunciadas parecen estar vinculados con la fenología de sus
migraciones de Pharomachrus mocinno y plantas alimenticias. Los periodos picos de
Procnias tricarunculata (ver Cap. 6, Aves). lactancia (la parte del ciclo reproductivo más
Censos de P. mocinno y sus principales plantas costosa en cuanto a gasto de energía) de dos
alimenticias en el área de Monteverde (1350-1550 especies de murciélagos frugívoros (Sturnira
m), revelaron que los movimientos de las aves ludovici y Artibeus toltecus, Phyllostomidae),
persiguen las estaciones de maduración de coincidieron con los picos en abundancia de sus
diferentes especies de plantas (Wheelwright plantas alimenticias (ver Cap. 7, Mamíferos), lo
1983). Un estudio posterior confirmó esos cual brinda apoyo adicional a la idea de que las
patrones, pero halló variación interanual épocas de reproducción han evolucionado para
considerable en la temporalidad y patrones de coincidir con periodos de máxima disponibilidad
comportamiento migratorio de P. mocinno de alimento (Dinerstein 1983, 1986).
(Powell y Bjork 1995).
Otro frugívoro importante en Monteverde que 8.2.3. Consecuencias de la dispersión en
migra altitudinalmente es Myadestes melanops el éxito reproductivo de las plantas de
(Fig. 6.4, Murray 1986a; ver Murray, "Fenologías Monteverde
de fructificación en plantas pioneras: limitaciones
impuestas por la fenología de floración, régimen La comparación de la “calidad” de la
de disturbios y patrones de migración de los dispersión por diferentes animales requiere
dispersores”). Estas aves dejan las partes altas de conocimiento sobre adónde van las semillas (las
Monteverde y su retorno a ellas casi coincide con "sombras de semillas") y su destino. Las tres
P. mocinno (Murray 1986a). Los detalles de sus ventajas de la dispersión de semillas identificadas
movimientos al dejar Monteverde no están claros, por Howe y Smallwood (1982) —las hipótesis de
pero han sido avistadas en el valle de Peñas "escape," "colonización" y "dispersión
Blancas (L. Moreno, com. pers.). Muchos M. dirigida”)— proveen un marco teórico para los
melanops y otras especies de frugívoros pequeños estudios de movimiento de semillas y sus
dejan el bosque montano más bajo (1000 m) consecuencias.
después de la época de apareamiento Escape de mortalidad denso-dependiente:
(septiembre), e incrementan en abundancia en las Lauraceae y otras especies de bosque primario
colinas al pie de las montañas (500 m) (Loiselle y con semillas grandes. Tal como en otros bosques
Blake 1991). Los M. melanops habitan hasta los neotropicales, muchos de los árboles dominantes
50 m en La Selva durante la estación no de los bosques primarios en Monteverde producen
reproductiva. El momento de la migración frutos con semilla única y grande, adaptados al
altitudinal no coincide con el patrón general de consumo por aves frugívoras grandes. Debido a
disponibilidad de frutos a esa elevación; M. que las semillas de esas especies típicamente
melanops deja los bosques montanos bajos a pesar germinan dentro de seis semanas desde su
de un fuerte incremento en la disponibilidad de deposición, sin importar el tipo de hábitat en que
frutos. fueron depositadas, se supone que el escape de la
Las migraciones altitudinales de los depredación intensa de tipo denso-dependiente
dispersores de semillas probablemente tienen cerca de los parentales, es la ventaja principal de
consecuencias importantes para las plantas que la dispersión. La tasa de depredación de semillas

401
grandes es muy alta (Janzen 1971, Wheelwright remoción (y supuestamente la mortalidad) de
1988a) y los pocos estudios sobre el efecto de la semillas debajo las perchas fue del 100% en cada
distancia y densidad demuestran las experimento, presumiblemente porque los
consecuencias positivas de la dispersión (Clark y mamíferos granívoros estaban visitando
Clark 1984, Howe et al. 1985). regularmente las áreas debajo las perchas,
En Monteverde, los frutos con semillas grandes esperando por las semillas regurgitadas por
adaptados para dispersión por aves existen en machos de P. tricarunculata. Las semillas dejadas
muchas familias (e.g., Myrtaceae, Sapotaceae y a sólo 20 m no fueron descubiertas por los
Simaroubaceae), pero Lauraceae es notable por su depredadores de semillas, sino hasta el cuarto
gran cantidad de especies, su importancia experimento, luego de lo cual el 100% fue
numérica entre los árboles de dosel y subdosel, su removido por animales que se habituaron al
pulpa rica en proteínas y lípidos y su consiguiente acúmulo artifical de semillas. Las áreas debajo de
importancia para las aves frugívoras. Si bien perchas de machos de Chiroxiphia linearis (Long-
muchas lauráceas producen frutos en cosechas de tailed Manakin), también colectan gran número de
decenas de miles, aves como P. mocinno, A. semillas durante la época de apareamiento
prasinus, P. tricarunculata y Turdus plebejus (Wheelwright 1988a, N. Wheelwright y D.
(Mountain Robin) no permanecen en la copa de McDonald, datos no publicados). La distribución
los árboles, simplemente dejando caer semillas espacial de las semillas dispersadas por individuos
directamente debajo. En lugar de ello, las aves por no reproductivos de esas especies de aves no ha
lo general dejan los árboles después de 3-5 min sido evaluada, pero probablemente son esparcidas
(Wheelwright 1991), separan la pulpa de las más ampliamente, lo cual les daría mayor
semillas en el tracto digestivo y las regurgitan en probabilidad de escapar a los depredadores.
otro sitio. Dado que este proceso lleva entre 30-40 Solamente dos estudios han medido de forma
min, la mayoría de las semillas de lauráceas dejan directa las tasas de depredación sobre semillas
la vecindad inmediata de su árbol parental. Sin grandes a densidades menores, típicas de la
embargo, las semillas regurgitadas son con mayoría de los dispersores en Monteverde. Para
frecuencia halladas debajo de la misma especie de entender los beneficios de la dispersión, que
árbol; probablemente llevadas por aves desde resulta en densidad reducida y distancia de la
árboles conespecíficos cercanos o del mismo fuente de semillas, se colocaron semillas de
individuo, visitado con anterioridad. En cualquier Nectandra davidsoniana (Lauraceae) a distintas
caso, al menos algunas semillas dispersadas por densidades (agrupadas vs esparcidas), y distancias
aves son depositadas en lugares tan desfavorables entre 0 y más de 30 m de un conespecífico en
como lo es justamente debajo del parental. fruto, en áreas forestadas de la comunidad
La dispersión de semillas por estas mismas Monteverde. Contrariamente a lo esperado, no se
aves puede variar de forma marcada entre observaron efectos significativos de densidad, ni
estaciones, resultando en ocasiones en distancia, porque prácticamente la totalidad de las
distribuciones concentradas lejos del parental. 520 semillas, fueron removidas dentro de las
Durante la estación reproductiva, los machos de siguientes 24 h (principalmente por Heteromys
P. tricarunculata pasan 80% del día cantando desmarestianus), y ninguna sobrevivió más de 4
desde una o pocas perchas de despliegue, días (Wheelwright 1988a).
realizando cortos viajes de forrajeo hacia árboles Un estudio de depredación por roedores
cercanos en fruto (Snow 1977). La mayoría de las documentó que los efectos pueden ser severos,
semillas que acarrean son depositadas en altas aun para semillas de algunas especies dispersadas
densidades directamente debajo de una percha, en baja densidad (ver Wenny, "¿Qué sucede
aunque lejos del parental. Para determinar las después de la dispersión con las semillas de las
consecuencias de dicho comportamiento sobre la especies dispersadas por vertebrados?”). La
mortalidad de las semillas, Wheelwright (1988a) dispersión beneficia a la mayoría de las especies
esparció semillas de Ocotea tonduzii (ca. 20/m2) de semilla grande al sacarlas de zonas de alta
en intervalos de 5 días, debajo de tres perchas de depredación predecible, debajo de los árboles en
P. tricarunculata y en otros tres sitios elegidos al fruto. Sin embargo, los efectos del consumo por
azar, a unos 20 m de cada una de las perchas. La frugívoros pueden variar ampliamente con la

402
especie de dispersor, el hábitat y la estación. Es en Monteverde a una tasa de sólo 1,5% de la
necesaria investigación para entender las superficie por año, los sitios de colonización para
consecuencias de la dispersión en la adecuación pioneras son raros y espacialmente impredecibles.
biológica de las plantas de semillas grande. Para entender las consecuencias de la dispersión
Colonización por especies pioneras de plantas por diferentes especies de aves, sobre la
de hábitats distribuidos en parches. La adecuación biológica de las plantas, Murray
“hipótesis de colonización” de Howe y (1988) comparó las sombras de semillas
Smallwood's (1982), proporcionó el marco para producidas por aves, con las distribuciones
los estudios sobre tres especies de plantas espaciales y temporales de los sitios adecuados
pioneras en la RBBNM (Murray 1986a, b, 1988). para germinación. La probabilidad de
Phytolacca rivinoides (Phytolaccaceae), germinación varía en funcción al tamaño y edad
Witheringia meiantha y W. coccoloboides del claro para las tres especies de plantas. Por
(Solanaceae; Fig. 8.6) se establecen solamente en ejemplo, Phytolacca rivinoides, requiere claros
los ambientes altamente iluminados de los claros más grandes y jóvenes que W. meiantha para
recientes del dosel. Dado que esos claros ocurren estimular la germinación.

Figura  8.6.Frutos  de  Witheringia  meiantha.  Fotografía  de  Nathaniel  Wheelwright.  

403
Los tres dispersores más importantes Smallwood (1982), ya que demuestra cómo la
(Myadestes melanops, Phainoptila melanoxantha dispersión de semillas mejora la adecuación
y Semnornis frantzii) depositan la mayoría de las biológica de la plantas, vía colonización de
semillas dentro de los 50-60 m de las plantas parches discretos de hábitat que aparecen en el
parentales, aunque son capaces de moverlas espacio de forma impredecible.
cientos de metros de la fuente. Con base en un Colonización de árboles hospederos por
modelo por computadora que combina datos de la muérdagos. La mayoría de los muérdagos son
sombra de semillas, requerimientos de parásitos obligados que colonizan solamente un
germinación y tasas de formación de claros, la rango estrecho de plantas hospederas.
dispersión por cualquiera de esas tres especies de Adicionalmente, sus plántulas sólo pueden
aves resulta en un incremento de 16-36 veces el establecerse sobre una fracción de las ramas de la
potencial reproductivo de toda la vida (número planta hospedera (ver Sargent, "Dispersión de
total de progenie superviviente producida por las semillas especializada: muérdagos y aves
plantas) sobre el caso sin dispersión. Las frugívoras”). Los muérdagos también proveen una
diferencias estimadas en la producción potencial oportunidad de entender las consecuencias de la
reproductiva asociada con la dispersión por cada dispersión por diferentes animales: las especies
una de las especies, fueron mínimas (Murray que más frecuentan las plantas hospederas
1988). adecuadas, y aquellas que usan el comportamiento
Existe otra forma de “dispersión” de semillas correcto de deposición (limpiarse las pegajosas y
que es importante para estas plantas pioneras: la viscosas semillas en una rama o vástago), son las
dispersión en el tiempo. Aunque las semillas de que tienen más probabilidad de afectar la
las tres especies normalmente fracasan en reproducción exitosa del muérdago. Sargent
germinar en el sotobosque sombreado, donde la (1994; ver Sargent, "Los matapalos y dónde
mayoría son depositadas por aves, no mueren. crecen”; "Un matapalo excepcional, Gaiadendron
Esas semillas pueden permanecer en o sobre el punctatum”; y "Dispersión de semillas
suelo, para germinar posteriormente, si se abre un especializada: muérdagos y aves frugívoras”)
claro arriba. Los mecanismos fisiológicos que estudió doce especies de muérdagos en
permiten esa dormancia forzada incluyen Monteverde. Estos incluyeron miembros de tres
respuestas a las fluctuaciones de temperatura del familias (Viscaceae, Loranthaceae y
suelo y la sensibilidad a las características Eremolepidaceae), que parasitan una variedad de
espectrales de la luz, las cuales difieren entre los especies hospederas. El muérdago Phoradendron
claros y los ambientes del sotobosque (Vazquez- robustissimum (Viscaceae), posee un rango de
Yanes y Orozco-Segovia 1984). Cuando la hospederos estrecho (casi obligado sobre el árbol
dispersión en el tiempo, vía dormancia, fue pionero Sapium glandulosum), lo cual hizo
incorporada al modelo, el rendimiento posible censar todos los individuos en un área
reproductivo de las tres especies fue altamente grande (S. glandulosum es casi exclusiva de
incrementado. Por ejemplo, con la habilidad de pastizales). Los patrones de movimiento de los
permanecer en dormancia en el suelo por sólo 2 dispersores y los de deposición de semillas que
años, las plantas podrían producir 11-16 veces producen, fueron examinados en función de la
más progenie, que aquellas sin capacidad para abundancia de frutos en tres escalas espaciales
lograr dormancia de semillas. Las plantas cuyas (ver Sargent, "Los matapalos y dónde crecen”). Si
semillas permanecen en dormancia hasta por 40 bien las tangaras que consumen frutos de P.
años, pueden producir hasta 611 veces más robustissimum transportaron las semillas por
progenie (Murray 1988). distancias considerables, ninguno dio un servicio
Estas estimaciones de rendimiento de dispersión dirigida altamente eficiente. Las
reproductivo no incluían los efectos de la aves no escogieron las especies apropiadas para
mortalidad de semillas. La tasa a la cual las perchar y pasaron la mayor parte de su tiempo
semillas viables son removidas del suelo, tiene perchando en los propios muérdagos, donde las
efectos importantes sobre las consecuencias de la semillas no podrían crecer, si fueran depositadas.
dispersión por aves diferentes. Este trabajo apoya Este trabajo sugiere que la “hipótesis de
la “hipótesis de colonización” de Howe y colonización” de Howe y Smallwood's (1982), es

404
un mejor modelo para entender las ventajas de la dispersadas por M. melanops son probablemente
dispersión de muérdagos por aves, que la depositadas debajo del dosel cerrado, antes que en
“hipótesis dispersión dirigida". Al igual que con claros. Claramente, el grado en que las
las especies pioneras estudiadas por Murray preferencias de hábitat a escala fina influencian
(1988), las aves transportan las semillas de los patrones de dispersión de semillas, permanece
muérdago por distancias considerables, pero sin resolver.
parece que no las depositan preferentemente en
sitios favorables para su establecimiento. 8.2.4. Consecuencias de la dispersión de
Otros casos potenciales de dispersión dirigida. semillas en la genética de las poblaciones
Las preferencias de hábitat por otros
frugívoros podría ser la base de dispersión de La dispersión de semillas también efectúa flujo
semillas no aleatoria, hacia hábitats particulares. génico. Una única semilla dispersada con éxito
La demostración más clara es el trabajo de Wenny por varios cientos de metros puede resultar en
y Levey (1998) sobre dispersión de Ocotea flujo génico significativo entre subpoblaciones
endresiana (Lauraceae) por P. tricarunculata semi-aisladas. Las únicas mediciones directas de
machos en Monteverde. Estas aves depositan la estructura genética poblacional en plantas de
mayoría de las semillas debajo de las perchas de Monteverde son para Ocotea tenera (Lauraceae;
despliegue de cortejo, donde pasan la mayor parte Gibson 1995, Gibson y Wheelwright 1995, 1996;
de su tiempo en la época de apareamiento. Wenny ver Gibson, "Dispersión de semillas y
y Levey mostraron que los machos de P. establecimiento de plántulas en una especie de
tricarunculata localizan sus perchas árbol lauráceo”). Existen diferencias genéticas
preferentemente sobre los bordes de claros y que significativas entre subpoblaciones de parches
la supervivencia de las plántulas de 0. endresiana relictuales y de bosque secundario. La dispersión
fue mayor en los claros (debido a menos ataques de semillas en estas especies fue considerada
por hongos), que en sitios escogidos al azar en el extensa, debido a que la mayoría de los brinzales
sotobosque. Como resultado, la supervivencia de dentro cada subpoblación no eran progenie de
plántulas fue mayor para las que eran resultado de árboles en la misma subpoblación y porque las
semillas dispersadas por machos de P. subpoblaciones siempre contenían más de un
tricarunculata, que para las dispersadas por otras grupo de hermanos (Gibson y Wheelwright 1995).
especies. Estos hallazgos son consistentes con el hecho de
Las plantas pioneras también podrían ser que las aves frugívoras regurgitan varias semillas
dispersadas de preferencia a claros, si sus de plantas de una subpoblación, al tiempo que
dispersores optan por alimentarse en esos parches visitan plantas en fruto en una subpoblación
(Willson et al. 1982). La evidencia de tales distinta. Estos estudios ilustran sobre el potencial
preferencias ha sido mixta (Schemske y Brokaw para vincular datos de dispersión de semillas, a
1981, Hoppes 1987, Wunderle et al. 1987, Levey estructura genética poblacional. El trabajo sobre
1988, Loiselle et al. 1996). No existe evidencia de 0. Tenera fue realizado en un paisaje dominado
preferencia por claros entre las aves frugívoras del por hábitats alterados por el ser humano.
sotobosque en Monteverde (Murray 1988). Debemos esperar estudios comparativos en
Myadestes melanops muestra marcada inclinación bosques prístinos del área, para entender cómo el
por el sotobosque, sobre los claros. Aunque M. comportamiento de forrajeo de los animales, la
melanops es el dispersor principal para muchas dispersión de semillas y la estructura genética de
pioneras (información basada en registros de las plantas, están influenciadas por la estructura
captura en redes y análisis de varios cientos de tipo matriz de parches pastizal-bosque.
muestras fecales; Murray 1988 y datos no
publicados; ver Murray, "La importancia de
diferentes especies de aves como dispersoras de
semillas”), su dieta es tan amplia que sus fuentes
de alimento más importantes (árboles de subdosel
y epífitas) son más densos fuera de los claros.
Como resultado, la mayoría de las semillas

405
8.2.5. Discernimientos sobre la consumidas, proporción de frutos removidos) para
coevolución planta-frugívoro alcanzados evaluar la importancia relativa de dispersores
con los estudios en Monteverde: ¿qué distintos.
sigue? La investigación sobre la biología poblacional
de los frugívoros importantes en Monteverde es
Los estudios en Monteverde han incrementado también necesaria. Los estudios detallados sobre
nuestro conocimiento sobre interacciones planta- Pharomachrus mocinno (Wheelwright 1983,
frugívoro, pero mucho queda por hacerse. Una de Powell y Bjork 1995), han sido valiosos para
las necesidades más críticas es clarificar la documentar cómo un frugívoro importante
naturaleza de las relaciones coevolutivas entre interactúa con sus plantas alimenticias, y las
plantas y frugívoros (Howe 1993). Dado que las complejidades de su preservación. Muchos otros
consecuencias del consumo de frutos por frugívoros son tan cruciales como P. mocinno
diferentes animales sobre la adecuación biológica para los ecosistemas de Monteverde, pero se
de las plantas, está en el corazón de esas conoce prácticamente nada de la biología de sus
relaciones evolutivas, se requieren estudios sobre poblaciones. Nadie ha intentado siquiera estimar
la ecología del forrajeo (dónde van las semillas) y densidades poblacionales o tamaños de los
demografía de las plantas (qué les sucede a las ámbitos de hogar y, para algunas especies,
semillas al llegar a ese destino). Es necesario ignoramos aún su biología reproductiva básica.
realizar estimaciones cuantitativas de las sombras Por ejemplo, el primer nido activo de Procnias
de semillas generadas por vertebrados, para tricarunculata —una de las aves frugívoras
discenir las diferencias sistemáticas entre grandes más importantes en Monteverde— fue
dispersores, y entender la escala espacial sobre la hallado recién en 1992 (G. Powell, com. pers.).
cual conducir los estudios de las consecuencias También es necesario estudiar los frugívoros
demográficas de la dispersión. También se de Monteverde y sus plantas alimenticias al nivel
requieren estudios sobre los efectos relacionados de comunidad. La información que tenemos está
con la densidad y la distancia en la depredación de limitada a registros cualitativos de alimentación
semillas (prácticamente sin estudios en (ver Murray, "La importancia de diferentes
Monteverde para el caso de semillas pequeñas), y especies de aves como dispersoras de semillas”).
sobre las tasas de ataque por patógenos (no Estimaciones cuantitativas de la proporción de la
estudiado en Monteverde, pero ver Augspurger cosecha de frutos dispersada por cada frugívoro,
1983a, b). brindarían estimaciones más informadas sobre la
La investigación sobre las consecuencias de la importancia relativa de cada frugívoro en la
dispersión también debería incluir la ecofisiología comunidad, lo cual mejoraría los esfuerzos de
de las plántulas con requerimientos restrictivos de conservación. Es necesario estudiar la función de
hábitat, especialmente de especies pioneras y los químicos no nutricionales de los frutos y su
muérdagos. La fisiología de las plántulas puede papel en la interacción planta-dispersor. La
explicar la evolución de la fenología de manipulación química del tránsito de semillas por
maduración de frutos para algunas especies (ver el tracto disgestivo se conoce de dos estudios. Sin
Wheelwright, "Una hipótesis acerca del tiempo de embargo, no se ha estudiado la posibilidad de que
floración y fructificación en árboles competidores los químicos secundarios puedan tener otros
tropicales” y Murray, "Fenologías de efectos farmacológicos (e.g., antiparasitarios).
fructificación en plantas pioneras: limitaciones Todavía existe mucha necesidad de realizar
impuestas por la fenología de floración, régimen comparaciones generales de las comunidades de
de disturbios y patrones de migración de los plantas y frugívoros de Monteverde, con las de
dispersores”). Los estudios sobre consecuencias otros sitios, para identificar similitudes y
demográficas de diferentes patrones de dispersión diferencias entre comunidades, derivadas del
de semillas, ayudarán a desarrollar estrategias de clima, historia evolutiva o la influencia humana.
conservación efectivas, porque algunos Los estudios que integren las áreas de
dispersores son más efectivos que otros. Al polinización y dispersión de semillas serán
presente, estamos restringidos a algunos criterios particularmente útiles, pues es fundamental
simplistas (e.g., conteo de especies de frutos entenderlas para un adecuado manejo de esas

406
interacciones en un ambiente cada vez más Fonseca y Ganade 1996; ver Longino,
fragmentado. Las interacciones planta-animal, "Mirmecófitas”). Se ha realizado poco trabajo
además de los mutualismos de polinización y sobre los mutualismos planta-hormiga o sobre
dispersión de semillas, son igualmente herbivoría, depredación de semillas y otras
importantes, y son áreas que permanecen interacciones planta-animal antagonistas en
virtualmente inexploradas en Monteverde. Un tipo Monteverde (ver los ensayos a continuación por
de mutualismo común en ambientes tropicales es Koptur, Weiss, Wenny y Longino). Estas
el que ocurre entre hormigas y plantas: las interacciones tienen consecuencias demográficas
hormigas protegen a las plantas de los herbívoros y genéticas para las poblaciones de plantas y
y, a cambio, reciben alimento y en ocasiones animales, incluso al nivel de comunidad y a escala
refugio (Schupp y Feener 1991, Rico-Gray 1993, regional.

POLINIZACIÓN DE EPÍFITAS DE ERICACEAE POR COLIBRÍES EN EL


DOSEL DEL BOSQUE NUBOSO
William H. Busby

En Monteverde, los miembros de Ericaceae polinización por colibríes (Cuadro 8.2). La


(familia de los arándanos) son epífitas conspicuas, mayoría de las flores tienen corolas tubulares
con forma de vida arbustiva, despliegues de flores blancas, rojas o púrpuras, orientadas en ángulo
vistosas y abundantes, y frutos carnosos, hacia abajo. El néctar es producido todo el día y
dispersados por aves. La mayoría de las 15-20 tiene concentración de azúcares moderada (14-
especies de Monteverde habitan los bosques muy 22%). Tal como en la mayoría de las especies
húmedos de mayor elevación de la RBBNM. adaptadas a la polinización por colibríes (Baker y
Estudié la ecología de la polinización de nueve Baker 1979), el azúcar dominante en el néctar es
especies de Ericaceae del dosel en la Reserva, sacarosa. La excepción es Vaccinium poasanurn,
para determinar la biología floral, secreción de la cual tiene flores acampanadas, blanco-verdosas,
néctar y su proporción de azúcares, y los que cuelgan en racimos y producen néctar con
visitantes florales. Como parte de un proyecto mayor concentración de glucosa y fructuosa. Esta
más grande (Feinsinger et al. 1987), mis colegas y especie es visitada ocasionalmente por colibríes
yo examinamos los colibríes capturados en redes de pico corto, pero sus visitantes más frecuentes
de niebla para determinar qué tipos de polen (y supuestos polinizadores) son abejorros
llevaban las aves. (Bombus spp.).
La biología floral de todas las especies,
excepto una, sugiere adaptaciones a la

Cuadro 8.2. Medidas florales, producción de néctar, proporciones de azúcares [sacarosa/(glucosa + fructuosa)] y
visitantes florales para nueve especies de Ericaceae en el bosque nuboso de Monteverde.

407
Siete especies de ericáceas con corolas cortas y importante como polinizadores de Ericaceae, que
tubulares fueron visitadas por tres especies de las dos últimas.
colibríes de pico corto: Elvira cupreiceps Se diferencian dos grupos ecológicos de
(Coppery-headed Emerald, que posee pico muy colibríes y plantas polinizadas por aves
corto y ligeramente curvado), Lampornis (incluyendo Ericaceae) en Monteverde: plantas
calolaema (Purple-throated Mountain-gem, con con flores de longitud mediana a corta,
pico corto y recto) y Panterpe insignis (Fiery- polinizadas por varios colibríes de pico corto; y
throated Hummingbird, pico corto y recto). Elvira plantas con flores largas y rectas, polinizadas por
cupreiceps, que es un visitante estacional de pico un ave cuyo pico es también largo. Entre las
corto que forrajea en el dosel, visitó solamente las ericáceas de flor corta, el tamaño del despliegue
dos ericáceas con las corolas más cortas, floral de una planta determina en gran manera
Cavendishia complectans y C. capitulata. En cuáles especies de colibríes visitarán sus flores.
contraste, Lampornis calolaema, que es residente Las plantas que producen pocas flores suelen
todo el año y es el colibrí más conspicuo en la atraer colibríes no territoriales (e.g., hembras de L.
RBBNM, fue el visitante más frecuente de flores calolaema). Grandes despliegues florales, como
de corola corta y fue observado visitando todas, los de Satyria warszewiczii y Cavendishia
excepto una, de las especies de corola corta. bracteata, atraen colibríes territoriales (e.g., P.
Panterpe insignis ocupa las zonas de mayor insignis y L. calolaema machos). Las ericáceas de
elevación en la Reserva, donde defiende recursos flor corta forman parte de una asociación más
florales abundantes (tres de las siete especies) del grande de polinizadores y plantas en el bosque
dosel. Lampornis calolaema y P. insignis nuboso de Monteverde, la cual incluye por lo
probablemente son capaces de extraer néctar de menos 20 especies de plantas polinizadas por
todas las ericáceas de corola corta. Sin embargo, colibríes en el dosel y el sotobosque, que son
algunas especies de ericáceas y colibríes habitan visitadas por especies de colibríes con el pico
rangos altitudinales y ambientales estrechos, y no corto (Feisinger et al. 1986, 1987).
todas las ericáceas comparten ambiente con todas En contraste, la subcomunidad de flores largas
las especies de colibríes. está pobremente representada en Monteverde, en
Las largas flores de Psammisia ramiflora comparación con áreas vecinas en la ladera del
fueron visitadas por otro grupo de colibríes. El Caribe. Stiles (1985) estudió otras especies
principal visitante floral fue Doryfera ludoviciae epífitas con flores largas, visitadas por Doryfera
(Green-fronted Lancebill), un colibrí de pico largo ludoviciae (Green-fronted lancebill) en un sitio de
(34.4 mm) y recto. Psammisia ramiflora tiene bosque de mediana elevación, en la Cordillera
corola larga y colgante, que requiere que los Central. Esta subcomunidad de dosel parece
polinizadores revoloteen debajo de las flores con distinta de la bien documentada asociación entre
el pico hacia arriba, para alcanzar los nectarios. plantas y flores largas y curvas, halladas
Otros colibríes, Phaethornis guy (Green Hermit) principalmente en el sotobosque, que son
en particular, visitan ocasionalmente las flores de polinizadas por colibríes con picos de forma
Psammisia ramiflora y podrían polinizarlas, pero similar, como P. guy en la RBBNM (Feinsinger et
sólo Doryfera ludoviciae parece ser capaz de al. 1986, 1987) y otros colibríes en otros sitios
extraer el néctar de manera eficiente. El análisis neotropicales (Snow y Snow 1972, Stiles 1975).
de picos y cabezas de cinco especies de colibríes Este estudio motiva una serie de preguntas.
reveló que todos transportan polen de ericáceas ¿En qué grado están adaptadas las plantas de
con frecuencia. Las cargas de polen de Lampornis dosel a la polinización por colibríes? ¿Cómo
calolaema, Panterpe insignis y Doryfera afectan los recursos ricos en néctar ofrecidos por
ludoviciae colibríes de pico corto (Feinsinger et plantas polinizadas por insectos en el dosel, a los
al. 1986,1987) tuvieron 800 tétradas (paquetes de colibríes y a las ericáceas polinizadas por aves?
cuatro granos de polen) por ave, mientras que las Esos recursos ricos en néctar son muy atractivos
de Elvira cupreiceps y Phaethornis guy para los colibríes. ¿Ocurre esto a expensas de las
promediaron <10 tétradas por ave, lo cual sugiere visitas a las especies polinizadas por aves, o
que las primeras tres especies juegan un rol más simplemente proporciona un grupo mayor de
polinizadores potenciales? La baja altura del dosel

408
en el bosque nuboso de Monteverde favorece el trabajo sobre polinización de epífitas.

ESCARABAJOS SCARABAEIDAE, OREJA DE ELEFANTE (ELEPHANT


EAR, XANTHOSOMA ROBUSTUM) Y SUS ASOCIADOS
Lloyd Goldwasser

La polinización de Xanthosoma robustum actualmente, los árboles crecieron sobre ellos y


("pata" o "elephant ear") por escarabajos de la solamente quedan unas pocas. Los parches
familia Scarabaeidae involucra una coordinación pequeños y aislados que se hallan a mayor
espectacular entre el intenso calentamiento elevación en Monteverde, son bastante típicos de
metabólico de las plantas, y los vuelos de los su distribución original. La inflorescencia, rasgo
escarabajos. Si bien el calentamiento floral en típico de la familia Araceae (aráceas), tiene dos
Araceae es conocido desde la época de Lamarck partes: la espata, que es una hoja modificada
(1778), Monteverde es uno de los pocos sitios (bráctea) que cubre la inflorescencia a medida que
donde se ha documentado la conexión entre el se desarrolla, y el espádice, un pedúnculo
calentamiento y las relaciones ecológicas de estas esponjoso que está cubierto por las flores (Fig.
especies. Xanthosoma robustum es una planta que 8.7). En Xanthosoma, las flores masculinas se
se sostiene derecha, tan alta como un ser humano, encuentran en la parte superior del espádice, y las
y posee hasta cuatro hojas, cada una de femeninas en la parte inferior, y están separadas
aproximadamente 1 m de largo y ancho. Los por un anillo de flores estériles. La parte inferior
residentes de Monteverde la consideran maleza, del espádice encierra las flores femeninas
pues crece rápidamente en áreas húmedas y formando una cámara. Un individuo produce 5-15
soleadas, como los pastizales. A inicios de los 80, inflorescencias, a intervalos de ~9 días. La
los pastizales sobre-crecidos en la cabecera del floración ocurre principalmente durante la época
valle de Peñas Blancas albergaban parches de lluvias.
grandes con cientos de Xanthosoma, pero

409
Figura  8.7.  Inflorescencia  de  Xanthosoma  robustum.La  parte  superior  de  la  espata  es  blanca  y  la  inferior  es  púrpura  
o  verde.  La  estructura  completa  tiene  20-­‐30  cm  de  alto.  

NOTAS  PARA  FIGURA:  Male  flowers=flores  masculinas,  female  flowers=flores  femeninas,  spadix=espádice,  
spathe=espata,  constrinction=estrechamiento,  sterile  flowers=flores  estériles  

Las flores de Xanthosoma son visitadas por dos por humanos y escarabajos desde cierta distancia.
especies de escarabajos (Scarabaeidae: Cuando la temperatura alcanza picos de 40-42°C,
Coleoptera) en Monteverde, ambas del género mucho más alta que la del ambiente (~ 18°C) o la
Cyclocephela y de tamaño (~2,5 cm) y del cuerpo humano (37°C), los escarabajos
comportamiento similares. Cyclocephela comienzan a llegar. Su zumbido puede escucharse
nigerrima es casi negro, y C. sexpunctata posee bien a medida que revolotean y se posan en una
coloración marrón claro con manchas oscuras. En reunión crepuscular. Los escarabajos se posan en
Peñas Blancas, C. sexpunctata es dos veces más la espata y descienden a la cámara, donde
abundante que C. nigerrima; pero la abundancia permanecen por 24 h, excepto por exploraciones
relativa en Monteverde es de veinte a uno, a favor ocasionales al espádice. El polen que traen se
de C. nigerrima. suelta en una secreción anaranjada y pegajosa
El primer día que se abre la inflorescencia de sobre las flores femeninas receptivas. Los
Xanthosoma, el espádice comienza a calentarse escarabajos comen el anillo de flores estériles.
intensamente alrededor de las 18:00 h (Fig. 8.8). Entretanto, el espádice se enfría a la temperatura
Con el calor se volatiliza un aroma suave y del ambiente nocturno.
ligeramente dulzón, que es detectado con facilidad

410
Figura  8.8.Calentamiento  de  inflorescencias  de  Xanthosoma  robustum  (círculos  llenos).  Los  círculos  blancos  
representan  una  inflorescencia  en  su  segunda  noche;  los  cuadrados  la  temperatura  ambiente.  También  se  indican  
los  momentos  aproximados  en  que  comienzan  a  llegar  los  escarabajos  a  las  inflorescencias  recientemente  abiertas  
y  cuando  la  inflorescencia  libera  el  polen  en  la  segunda  noche.  

411
Al día siguiente, los escarabajos se aparean y refrigerador, que a temperaturas ambiente
consumen el néctar dentro de la inflorescencia. El normales. Esas inflorescencias habían sido
típico número de escarabajos en una cortadas de la planta varias horas antes del
inflorescencia de Xanthosoma robustum en experimento, pero esto no afectó el tiempo de
Monteverde es alrededor de siete; lo máximo que calentamiento, ni la temperatura alcanzada.
he visto en una inflorescencia fue 38. Hacia el Mediante una técnica de marcaje individual,
final de la segunda tarde, la inflorescencia que permitía identificar cada escarabajo
comienza a calentarse nuevamente (Fig. 8.8). En recapturado, (Goldwasser et al. 1993) se logró
esta ocasión, la temperatura alcanza unos 34°C; y demostrar que pocos escarabajos se mueven a la
las flores masculinas liberan polen. Los inflorescencia más próxima; la mayoría vuelan a
escarabajos se arremolinan, trepan por el espádice inflorescencias más alejadas, pasando por encima
y quedan cubiertos de polen, para luego salir de otras elegibles. Este comportamiento tiende a
volando hacia otra inflorescencia abierta, donde la maximizar la exocruza y mejorar el flujo génico.
secuencia se repite. Sin embargo, en tres años de marcar y recapturar
Durante los días siguientes, la parte superior de escarabajos en ambos lados de la Divisoria
la inflorescencia (aquella con flores masculinas), Continental, nunca recapturé un escarabajo en un
se pudre y cae. La parte inferior (con la parte baja lado, que hubiera sido originalmente marcado en
de la espata, que cubre las flores femeninas), el otro lado. Estos escarabajos visitan otras
permanece intacta y madura en los siguientes dos aráceas, además de Xanthosoma robustum;
meses. Cuando el fruto está maduro, la espata se algunos escarabajos cambian entre Xanthosoma,
parte y se pela para dejar al descubierto algo Syngonium sp. y Philodendron sp. de una noche a
similar a una mazorca madura, con unos 300 la siguiente. Esta falta de fidelidad para con las
frutos verdes y suaves, cada uno con 20-30 especies, podría reducir la eficiencia de la
semillas. Al parecer, los principales consumidores polinización.
y dispersores son murciélagos, que muerden los Otros tres tipos de visitantes florales están
frutos al vuelo. Muchos murciélagos prefieren los asociados con este sistema de polinización: (1)
frutos de Xanthosoma a otros alimentos. El "intrusos," los cuales explotan la interacción en
tránsito de las semillas por el tracto digestivo del perjuicio de las plantas o de los escarabajos
murciélago toma una media hora, tiempo (Goldwasser 1987); (2) depredadores, que
suficiente para su dispersión por todo el bosque consumen otros visitantes de las inflorescencias; y
(E. Dinerstein, com. pers.). (3) especies comensales, que tienen poco efecto
La clave para el calentamiento en aráceas es la sobre las otras especies. Entre los intrusos están
luz. Un haz de luz en un momento crítico inicia el los ácaros de la familia Macrochelidae, que están
calentamiento en Sauromatum y Dracunculus, presentes en todas las inflorescencias que tienen
hasta varios días después (Chen y Meeuse 1972, escarabajos. Los ácaros se mueven de una planta a
Meeuse 1975). El catalizador químico es el ácido la otra sobre los escarabajos, en grupos de 20-30
salicílico (Raskin et al. 1987) y la secuencia, una en cada individuo. Entre los viajes, los ácaros
vez iniciada, sigue su curso sin importar futuras beben el néctar dentro de la cámara. Los insectos
perturbaciones. La temperatura pico en chupadores de la familia Miridae son visitantes
Philodendron es notablemente constante dentro de constantes de las inflorescencias de muchas
un rango de 35°C en las temperaturas aráceas, donde se posan en las partes suaves de la
ambientales, una hazaña que a temperaturas más espata a chupar los jugos de la planta. Los míridos
bajas requiere tasas metabólicas más elevadas que también se reproducen en las inflorescencias. En
las de los músculos de vuelo de un colibrí (Nagy mis observaciones en Monteverde, generalmente
et al. 1972). Utilizando un refrigerador como encontré unas tres docenas de individuos en una
cámara de enfriamiento, pude constatar que el inflorescencia, de los cuales cerca de un tercio
pico de temperatura en Xanthosoma robustum eran ninfas. Hembras solitarias de algunas
llega alrededor de los 40°C, aun cuando la especies de moscas suelen llegar a las
temperatura ambiente está en 8°C. Sin embargo, inflorecencias recientemente abiertas, antes de
después de alcanzar ese pico, la temperatura de la que lleguen otros visitantes, dan unas vueltas y
inflorescencia desciende más rápido en el ponen huevos, para luego irse. Las larvas crecen

412
dentro de la inflorescencia sin causar daños, pero sitios, y el hecho de que están involucrados varios
luego emergen como adultos haciendo túneles, estadíos para muchos de ellos, sugiere que la
que dejan huecos en la espata, y que incrementan selección de aráceas podría ser especie-específica
la vulnerabilidad de los frutos en desarrollo, a ser para algunas de esas especies. La interacción de
atacados por hongos u otros animales (Madison polinización entre escarabajos y aráceas
1979). proporciona recursos que algunas especies
Las arañas son los depredadores más explotan directamente, y también un escenario de
fascinantes de las inflorescencias de aráceas. Son interacción con otras especies. El número y
visitantes poco comunes de Xanthosoma variedad de los visitantes refleja lo espectacular
robustum, pero alejan o remueven otros visitantes, del atractivo de las inflorescencias de Xanthosoma
de manera que las inflorescencias donde está robustum; lo cual muestra a su vez la importancia
presente una araña, tienden a estar libres de daño. de lograr atraer polinizadores a parches que son
Otros depredadores son larvas y adultos de transitorios y se hallan separados en un bosque
estafilínidos (Staphylinidae, rove beetles) y las denso.
larvas depredadoras de sírfidos (Syrphidae, hover Agradecimientos Agradezco mucho a Bill
flies). Las larvas de sírfidos permanecen en la Calvert, Patricia y Michael Fogden y al Centro
misma planta entre floraciones y trepan a cada Científico Tropical (Tropical Science Center) por
inflorescencia que aparece, a medida que se abren, permitirme estudiar las aráceas en sus tierras. El
creciendo cada vez más grandes. apoyo financiero fue brindado por la
Muchas otras especies parecen ser comensales, Oraganización para Estudios Tropicales, Phi Beta
incluyendo pequeñas avispas, drosófilas y otras Kappa, el Centro para Estudios Latinoamericanos
moscas, tijeretas, trips y psocópteros. Es común (Center for Latin American Studies) y Sigma Xi.
hallar varias docenas de drosófilas posadas en la Muchas gracias a Tomas y Lindi Guindon, por su
parte superior de la espata; mientras que las hospitalidad durante mis estadías en el campo, a
tijeretas, trips y psocópteros permanecen Peter Feinsinger y otros miembros de SuCoPla,
inconspicuos en la parte baja de la cámara, donde por las discusiones sobre polinización. A Jerome
se alimentan de detritos. La presencia constante Casas y Marla Goldwasser, por sus comentarios al
de visitantes no polinizadores en las manuscrito, y a Bastiaan Meeuse por encender mi
inflorescencias de aráceas en Monteverde y otros interés por las inflorescencias de las aráceas.

MUTUALISMOS DE POLINIZACIÓN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN


HIGUERAS
Judith L. Bronstein

El mutualismo entre las higueras (Ficus spp., con la polinización, la dispersión de semillas de
Moraceae) y sus avispas polinizadoras obligadas higueras es generalizada.
(Hymenoptera: Chalcidoidea: Agaoninae) es una En Monteverde existen cinco especies de
de las interacciones planta-animal más conocidas higueras: Ficus pertusa, F. tuerkheimii, F.
y que ha llegado a convertirse en emblemática de velutina, F. crassiuscula y F. yoponensis (Wiebes
los trópicos. Existen unas 750 especies de 1995). Solamente se ha estudiado en detalle la
higueras y casi todas poseen polinizadores únicos, biología reproductiva de F. pertusa en
lo cual convierte a esta interacción en uno de los Monteverde. Particular atención se le ha dado a
mutualismos más estrechamente co-evolucionados Ficus yoponensis en la Isla de Barro Colorado,
y especie- específicos. Las higueras también están Panamá (Milton et al. 1982, Herre 1989, Windsor
involucradas en interacciones mutualistas con et al. 1989). Las otras no han sido estudiadas. Mi
vertebrados dispersores de semillas. En contraste trabajo se focaliza en F. pertusa, la cual es
bastante típica de las cerca de 350 especies de

413
Ficus con sistema de apareamiento monoico individuo se desarrollan en estrecha sincronía,
(Bronstein 1992). mientras que los distintos individuos en la
Los árboles de Ficus pertusa son comunes en población florecen asincrónicamente (Bronstein
todo Monteverde, y son frecuentemente dejados 1987, 1988a). De esa manera, las avispas deben
como árboles de sombra cuando se convierte el localizar otro árbol en la fase fenológica correcta
bosque en pastizales. Los árboles florecen de para reproducirse. Estas avispas viven como
forma impredecible, pero generalmente de una a adultas en estado silvestre sólo un día o dos, y no
tres veces al año, con varios cientos de miles de se alimentan; la mortalidad en el tránsito entre
inflorescencias (higos) en cada episodio. Casi árboles debe ser alta con seguridad.
todos los polinizadores (hembras de Pegoscapus Todavía quedan muchos vacíos en el
silvestrii), llegan en un periodo de 2-3-días, conocimiento de la biología de la polinización de
aparentemente en respuesta a aromas especie- F. pertusa, y de las interacciones higos-
específicos, que son liberados cuando las polinizadores en general (Janzen 1979, Bronstein
florecillas femeninas (unas 200 en cada higo) se 1992, Herre 1996). No está claro por qué las
hallan receptivas (Bronstein 1987, Anstett et al. avispas no dejan suficiente progenie como para
1996). Las avispas (que miden 1 mm) se escurren destruir todas las semillas dentro de los higos, o
dentro de los pequeños (1 cm) higos esféricos por qué son mutualistas al fin y al cabo. Se cree
cargando el polen, accediendo así a las florecillas que los higos limitan la abundancia de avispas al
femeninas, pero quedando a la vez fatalmente producir dos tipos distintos de florecillas: unas
atrapadas en el proceso. Las florecillas varían con estilos cortos, donde los ovarios son
mucho en la longitud de su estilo y están accesibles para la oviposición de las avispas y
escalonadas de manera que los estigamas forman pueden recibir un huevo, y otras con estilo largo,
una superficie uniforme dentro de la cavidad del las cuales poseen ovarios inaccesibles para ellas y
higo. Una vez que la avispa está dentro del higo, son, por tanto, capaces de producir semillas. Sin
deposita el polen en la superficie estigmática; embargo, los estilos no están distribuidos
luego inserta su ovipositor en algunos estilos para bimodalmente en F. pertusa (Bronstein 1988b), ni
dejar los huevos. Si alcanza el ovario en la base de en cualquier otra especie monoica de higo
algún estilo, deposita un huevo. Uno de los (Bronstein 1992, Kathuria et al. 1995). Su
vástagos se desarrollará dentro del ovario, distribución es unimodal, de forma que una avispa
alimentándose de la semilla que comienza a con ovipositor ligeramente más largo, debería
desarrollarse como resultado del polen que la tener más oportunidades de depositar huevos, lo
avispa dejó. Si el estilo es demasiado largo en cual resulta en menor producción de semillas.
relación con su ovipositor, ella no deposita el Otro misterio es cómo las poblaciones de
huevo, lo cual permite que la semilla se desarrolle avispas de las higueras son capaces de persistir en
sin perturbaciones. el escenario de fenología floral de los higos. La
A lo largo de los siguientes dos meses, las probabilidad de fracaso de las avispas para
semillas y las larvas de avispa que se alimentan de localizar su planta hospedera parece alta,
las semillas, se desarrollan dentro de los higos. especialmente en poblaciones pequeñas de
Los machos maduros emergen de los ovarios en higueras (Fig. 8.9). Los modelos de simulación
los que se han desarrollado, buscan a las hembras sugieren atributos fenológicos sutiles en las
aún en desarrollo, y se aparean con ellas. Luego higueras, que podrían ayudar a estabilizar la
los machos abren un hueco de salida por la pared dinámica de esta interacción (Bronstein et al.
del higo con sus mandíbulas. Las hembras 1990, Anstett et al. 1995). Hemos documentado
emergen de los ovarios y buscan el manojo de uno de estos atributos in F. pertusa, que es la
anteras recién maduras, que están esparcidas por prolongada receptividad de las florecillas
las florecillas femeninas en su higo natal; rompen femeninas (Anstett et al. 1996). Otra pregunta está
las anteras y almacenan polen en bolsas especiales relacionada con la gran comunidad de avispas no
en sus abdómenes. Así, fecundadas y cargadas de polinizadoras que se desarrolla junto con los
polen, las hembras dejan sus higos natales para polinizadores, dentro de F. pertusa (Bronstein
buscar otro higo receptivo en el cual dejar sus 1991) y otras higueras. Esta incluye formadoras
huevos. En F. pertusa, todos los higos de un de agallas, parásitas y depredadoras; algunas

414
emparentadas de cerca con las polinizadoras, y y se requiere investigación sobre su impacto en la
muchas son también específicas de especies de ecología y evolución del mutualismo de
higueras, al igual que las polinizadoras. La polinización (West y Herre 1994, Machado et al.
historia natural de estas especies es poco conocida 1996, West et al. 1996).

Figura  8.9.  Secuencia  floral  hipotética  de  una  población  de  cuatro  árboles  de  una  especie  de  higuera,  tal  como  
Ficus  pertusa  en  Monteverde.  Las  avispas  llegan  al  árbol  durante  un  intervalo  corto,  polinizan  y  depositan  sus  
huevos  (fase  femenina  o  receptora  de  polen);  las  semillas  y  avispas  se  desarrollan  dentro  de  los  higos  por  cerca  de  
dos  meses;  la  progenie  del  polinizador  se  aparea  y  sale  de  la  flor  llevando  polen  durante  otro  intervalo  breve  (fase  
masculina  o  de  dispersión  del  polen).  Dado  que  las  avispas  viven  sólo  uno  o  dos  días,  la  fase  masculina  del  árbol  
que  ellos  dejan,  debe  corresponder  en  tiempo  con  la  fase  femenina  de  otro  árbol  cercano,  para  que  el  viaje  sea  
exitoso.  Si  cualquiera  de  estos  árboles  está  ausente,  la  población  local  del  polinizador  se  extinguiría  durante  ese  
periodo.  Por  ejemplo,  si  está  ausente  el  árbol  1,  las  avispas  que  salen  del  árbol  3  se  extinguirían  y  no  quedaría  un  
grupo  de  avispas  adultas,  ni  madurando.  

Si bien la biología de la polinización de F. diferencias entre poblaciones de la misma especie,


pertusa es ampliamente representativa de las por ejemplo, en el N. de México, F. pertusa no
higueras monoicas, hay muchas diferencias entre presenta la estrecha sincronía de floración dentro
especies de higueras, que son poco conocidas y cada individuo, que existe en Monteverde y
fascinantes. Ficus crassiuscula tiene por lo menos Panamá (Bronstein 1988a, Smith y Bronstein
cinco veces más florecillas por higo que F. 1996, A. Herre, com. pers.). Una ruptura en la
pertusa (aunque muchos menos higos por árbol), sincronía dentro de cada árbol es otro de los
lo cual puede tener importantes consecuencias atributos fenológicos que estabilizan la dinámica
para las interacciones entre higueras y avispas, y poblacional de higueras y avispas en los modelos,
entre avispas (Herre 1987, 1989, 1996). Una pero no es algo que exista en todo el rango de
especie rara en Monteverde es Ficus tuerckheimii, distribución de la especie.
pues no tiene avispas agaónidas asociadas La inusual fenología de las higueras tiene
obligatorias (Ramirez 1970). También existen importantes implicaciones para sus interacciones

415
con los dispersores de semillas. A nivel en comparación con otros frutos tropicales
poblacional, las higueras florecen todo el año. Así (Dinerstein 1983) y son abandonados cuando hay
también frutifican todo el año, por lo cual son una mejores alimentos disponibles. El mayor número
fuente de alimento confiable para los vertebrados y diversidad de aves (residentes y temporales) que
en periodos del año cuando casi nada más está visitaron a F. pertusa, se dio entre febrero y abril,
disponible. Se cree que casi todos los vertebrados cuando pocas especies alternativas en Monteverde
de bosques tropicales se alimentan de higos en estaban en fruto (Bronstein y Hoffman 1987).
algún momento en sus vidas (Janzen 1979). Por Este hecho fue seguido por una drástica reducción
ello, las higueras se han denominado “recursos en las visitas de todas las especies al final de abril,
clave” en bosques tropicales; su pérdida pondría periodo de relativa alta abundancia de frutos en
en seria amenaza el mantenimiento de las Monteverde (Wheelwright 1983). También existe
poblaciones de vertebrados, aunque sean una una fuerte variación espacial en la identidad de las
proporción relativamente pequeña de la biomasa aves que se alimentan de F. pertusa, tanto entre
del bosque (Terborgh 1986). distintos pastizales (Bronstein y Hoffman 1987),
Las higueras pueden dividirse en dos como entre los pastizales y las regiones forestadas
“síndromes de frutos” ampliamente reconocidos. de Monteverde, 1km más arriba (Wheelwright et
El primer grupo incluye las especies dispersadas al. 1984). Las comparaciones regionales darán luz
principalmente por mamíferos, en especial los sobre la ecología y evolución de estas
murciélagos. Los frutos de estas especies maduran interacciones. Por ejemplo, en la Isla de Barro
en la noche y son verdes, esponjosos y Colorado, los frutos maduros de F. pertusa son
aromáticos, cuando están maduros. Los verdes y son consumidos por murciélagos (Kalko
murciélagos de Monteverde se alimentan de et al. 1996); grupo que de forma consistente
cuatro de las cinco especies de Ficus: F. rechaza los frutos que maduran rojos en
tuerkheimii (cuyos frutos también son consumidos Monteverde (J. Rieger y E. Jakob, datos no
por aves grandes), F. crassiuscula, F. velutina y publicados).
F. yoponensis (Dinerstein 1983). El segundo El mutualismo es la interacción menos
grupo incluye especies cuyos higos maduran entendida entre especies (Bronstein 1994). Para
durante el día, son rojos, jugosos y sin aroma al comprender estas fascinantes interacciones, los
madurar; son muy apetecidos por las aves. Ficus estudios más prometedores son aquellos que
pertusa es una especie dispersada por aves en comparen diferentes tipos de mutualismo (e.g., los
Monteverde. Veintiséis especies de aves, de 10 mutualismos de polinización especializada y
familias, se alimentaron en árboles de F. pertusa dispersión generalizada de F. pertusa),
en pastizales, a lo largo de 5 meses (Bronstein y mutualismos similares que involucren diferentes
Hoffman 1987). pares de especies (e.g., las cinco combinaciones
A pesar de que las higueras tienen importancia de higos y polinizadores de Monteverde), y el
a nivel comunitario por su amplia aceptación y mismo mutualismo en diferentes regiones (e.g., el
disponibilidad en tiempos de necesidad, no son un mutualismo entre F. pertusa y P. silvestrii en
alimento preferido. Son nutricionalmente pobres Monteverde y México).

BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DE BLAKEA Y TOPOBEA


(MELASTOMATACEAE)
Cecile Lumer

Blakea y Topobea (Melastomataceae) son dos Estos géneros son idénticos, excepto por la forma
géneros de hemi-epífitas cercanamente de sus anteras (Gleason 1945). Blakea tiene
emparentados (plantas que germinan sobre anteras cuneiformes agachadas (Fig. 8.10);
árboles, pero envían raíces al suelo como adultas). mientras que las anteras de Topobea son más

416
largas y más entrechas (Fig.8.11). En Monteverde anomala crece al borde de la RBBNM y en el
existen cinco especies de Blakea (B. anomala, B. bosque montano muy húmedo, justo debajo.
chlorantha, B. gracilis, B. grandiflora y B. Topobea durandiana está solamente en áreas de
tuberculata). Topobea está representada por tres menor elevación de la comunidad Monteverde.
especies (T. brenesii, T. durandiana y T.pittieri). Estas especies son hemi-epífitas heliófitas y
Blakea chlorantha, B. grandiflora, B. tuberculata grandes, y crecen en varios niveles en el dosel.
y T. pittieri crecen en la RBBNM; B. gracilis y T. También crecen en zonas abiertas, sobre árboles
brenesii son comunes en las áreas abiertas y caídos y tocones, donde yo estudié su biología
perturbadas, justo debajo de la Reserva. Blakea reproductiva.

Figura  8.10.Blakea  gracilis.  Fotografía  de  C.  Lumer.  

Figura  8.11.Topobea  durandiana.  Fotografía  de  C.  Lumer.  

En Monteverde, las flores de Blakea y anteras, en todas las especies. Debido a las
Topobea (except B. chlorantha) son polinizadas diferencias en tamaño floral y textura, yo esperaba
por abejas. Tienen flores grandes, blancas y que cada especie fuera visitada y polinizada por
rosadas, que se abren en la mañana, emiten un un grupo pequeño de abejas, cuyo tamaño
delicado y suave aroma durante el día, pero correspondiera al de las flores. Sin embargo, las
carecen de néctar. El polen es liberado a través de flores fueron visitadas y polinizadas por varias
poros diminutos localizados en la punta de las especies de abejas (Cuadro 8.3), incluyendo

417
especies muy grandes, como Xylocopa frontalis indirectos de vuelo. El polen es expulsado desde
(carpenter bee), hasta otras de tamaño mediano, los poros de las anteras directamente sobre la
como Meliponis spp. Las abejas colectaban polen frente de la abeja, de donde es transferido
usando el método de vibraciones o zumbido fácilmente al estigma de la siguiente flor visitada.
("buzz"), en el cual las abejas doblan sus cuerpos Luego de visitar varias flores, la abeja se limpia,
sobre las anteras y hacen vibrar sus músculos colectando el polen para alimentar a los juveniles.

Cuadro 8.3.Abejas visitantes de Blakea y Topobea en Monteverde (1979-1980).

Estas especies de Blakea y Topobea tienen manipulaciones experimentales, las flores


sistemas de apareamiento flexibles. Pueden autopolinizadas (aquellas en que yo puse polen
producir frutos con semillas viables, sin exocruza, recolectado en una flor, en el estigma de la misma
pues las plantas son autocompatibles (Fig. 8.12). flor) de T. brenesii produjeron significativamente
Algunas plantas son bastante grandes y las abejas más semillas, que aquellas con exocruza (C.
pueden visitar varias flores del mismo individuo. Lumer, datos no publicados). Adicionalmente,
A medida que las abejas se mueven de flor en flor, Blakea grandiflora y T. brenesii son autógamas;
el polen acumulado en sus abdómenes es es decir, son capaces de producir frutos con
depositado en los estigmas. Durante dos años de semillas viables sin que un vector mueva el polen.

418
Figura  8.12.Resultados  de  las  pruebas  de  autocompatibilidad  y  autogamia  en  Blakea  y  Topobea  spp.

El comportamiento de las abejas indicó que las ocasional de una reina de B. volucelloides a flores
exocruzas en estas especies fueron realizadas de Blakea grandiflora (Cuadro 8.3), lo cual podría
principalmente por las abejas más grandes haber sido reflejo de un periodo reducido de
(Xylocopa frontalis; dos abejorros reinas, Bombus floración y/o una estación de lluvias inusualmente
ephipiatus y B. volulciloides; Epicharis sp. y larga y severa en 1979. Nunca observé un insecto
varias abejas euglosinas, Euleama seabrai, E. visitando las flores de Topobea pittieri, aunque
cingulata, y E. polychroma). Las abejas pasaban estuvo en flor durante todo el año. Sin embargo,
un breve tiempo en una planta, visitando 4-10 las flores de T. pittieri produjeron frutos con
flores, antes de moverse a otra planta. En semillas viables a lo largo de todo el año, por lo
contraste, las abejas más pequeñas, como las cual podría suponerse que es capaz de
obreras de las mismas especies de Bombus, reproducirse solamente porque es una especie
visitaban muchas flores en una planta (en autógama.
ocasiones > 25) y retornaban a menudo a las Blakea chlorantha tiene un modo muy distinto
mismas flores, antes de moverse a otra planta. de polinización, ya que es una de las tres especies
Blakea anomala, B. gracilis, Topobea brenesii de Costa Rica de las que se sabe que sus flores
y T. pittieri presentan individuos con flores son visitadas y polinizadas por roedores (ver
durante la mayor parte del año, lo cual las faculta Langtimm y Anderson, " Ratones, aves y la
para usar una amplia variedad de abejas como polinización de Blakea chlorantha”). Esas tres
polinizadoras. En cambio, Blakea grandiflora y B. especies son hemi-epífitas, ocupan los mismos
tuberculata, florecen por periodos relativamente hábitats y tiene síndromes florales similares.
cortos (agosto-octubre para B. grandiflora; junio- Blakea austinsmithii crece en relictos de bosque
julio para B. tuberculata). Menos especies de nuboso en el Volcán Irazu, B. penduliflora en
abejas visitaron esas flores en comparación a bosques nubosos del Volcán Barba y B.
otras, durante mi estudio (1979-1980). Sus chlorantha a lo largo de la Divisoria Continental y
visitantes florales más importantes fueron obreras los hábitats de bosque enanos o achaparrados
del abejorro de tamaño mediano Bombus (elfin forests) en la RBBNM (Lumer y Schoer
ephipiatus. La única excepción fue una visita 1986). Las flores de las especies de Blakea

419
polinizadas por abejas, difieren de aquellas el centro (Fig. 8.13). El néctar es producido desde
polinizadas por roedores. Las flores de B. el crepúsculo y a lo largo de toda la noche.
chlorantha son verdes y acampanadas, carecen de Aunque las flores se abren lentamente durante el
aroma, cuelgan debajo de las hojas y producen día, las anteras se abren y liberan polen solamente
néctar desde la base de sus anteras; mientras que al crepúsculo. Así, las flores de B. chlorantha
las especies polinizadas por abejas son blancas y están bien adaptadas a los polinizadores
rosadas, abiertas y poseen aroma dulzón (Lumer nocturnos, lo cual contrasta con las flores de
1980). Las anteras son púrpura y forman un Blakea polinizadas por abejas diurnas.
círculo alrededor del estigma que sobresale desde

Figura  8.13.  Blakea  chlorantha.  Dibujo  por  B.  Angel.  

Esta especie es polinizada por ratones y ratas, com. pers.). Las flores no son comidas, ni
los cuales visitan las flores por la noche, perturbadas por ratones, ni ratas, que dejan poca
moviéndose de flor en flor para obtener néctar. El evidencia de sus visitas. Estos animales toman
néctar es rico en sacarosa, al igual que las una flor entre sus patas delanteras y beben el
Proteaceae polinizadas por roedores en Sudáfrica néctar con sus lenguas (Fig. 8.14). Hallé polen de
(Weins y Rourke 1978, Lumer 1980, I. Baker, Blakea en los hocicos y entrañas de ratones

420
capturados en trampas. Blakea chlorantha es auto- responsables de la polinización cruzada y la
compatible, por tanto ratones y ratas son autopolinización.

Figura  8.14.  Oryzomys  fulvescens  (rice  rat)  alimentándose  en  una  flor  de  B.  chlorantha.  Fotografía  de  R.  Schoer.  

Ocasionalmente, se ven aves visitando estas Reithrodontymys creeper; ver Cap. 7, Mamíferos]
flores. Ellas toman el néctar remanente de la y Peromyscus nudipes) visitan estas flores por el
noche anterior y es posible que también efectúen néctar. Blakea chlorantha florece desde octubre
polinización algunas veces (ver Langtimm y hasta febrero. ¿Dónde obtienen azúcar los
Unnasch, " Ratones, aves y la polinización de roedores entre marzo y septiembre? Dos de las
Blakea chlorantha”). Sin embargo, las flores de especies que visitan B. chlorantha también visitan
las cuales se libera el polen al crepúsculo, y en las flores de B. austin-smithii y B. penduliflora, en la
que el néctar sólo se produce en la noche, parecen región central de Costa Rica (Lumer y Schoer
estar mejor adaptadas a visitantes nocturnos. 1986; Cuadro 8.4).
Varias especies de roedores (Oryzomys devius [o

421
Cuadro 8.4.Roedores visitantes de flores de Blakea en Costa Rica.

Las semillas de Blakea y Topobea son rama, dejando las semillas en posición para
dispersadas por varias especies de aves que germinar. En resumen, estas especies de plantas
consumen sus frutos, que contienen varios cientos presentan gran flexibilidad reproductiva y ofrecen
de semillas en una matriz que se pega al pico de recursos a sus polinizadores y dispersores de
las aves. Luego las aves se limpian el pico en una semillas durante la mayor parte del año.

INTERACCCIONES ENTRE INGA, HERBÍVOROS, HORMIGAS E


INSECTOS VISITANTES DE NECTARIOS FOLIARES
Suzanne Koptur

Inga es un género grande (ca. 400 spp. en el opuestos (Fig. 8.15). Estos nectarios secretan
neotrópico) de leguminosas mimosoideas néctar desde el primer brote de una nueva hoja,
arbóreas, con muchas especies que poseen hasta que está completamente madura. Los
nectarios extraflorales (Fig.8.1), incluyendo todas nectarios proveen un incentivo para que los
las que se distribuyen en Costa Rica (ca. 30 spp.) insectos visiten las hojas para recolectar néctar.
(Leon 1966). En Monteverde existen 8-10 Dos gremios de visitantes (hormigas e insectos
especies, de las cuales I. densiflora, I. longispice, parásitos), proveen protección contra los
I. mortoniana y con poca frecuencia I. tonduzii se herbívoros. ¿Cómo varían estas y otras defensas a
hallan en la RBBNM (1520-1600 m). En los lo largo de un gradiente altitudinal? Las hojas de
bosques medios (1460-1520 m) son comunes I. Inga proveen alimento para nuchos herbívoros,
densiflora e I. mortoniana, I. quaternata es incluyendo grandes vertebrados como el mono
ocasional, e I. brenesii, I. longispica, e I. punctata congo (Allouatta palliata; Milton 1978),
se hallan raramente. En los bosques bajos (1320- perezosos (Montgomery y Sunquist 1978),
1460 m), I. brenesii e I. punctata son las más caracoles y una variedad de insectos, como
abundantes, con presencia ocasional de I. esperanzas (Tettigoniidae), escarabajos, insectos
mortoniana, I. oerstediana, e I. quaternata, y chupadores, minadores y orugas. Las hojas son
raramente I. densiflora e I. longispica. longevas y llegan a vivir tres años o más.
Inga posee hojas compuestas, con nectarios
foliares localizados entre cada par de foliolos

422
Figura  8.15.Hormigas  (Camponotus  substitutus)  visitando  nectarios  foliares  de  Inga  densiflora  en  Turrialba,  Costa  
Rica.  Fotografía  de  S.  Koptur.  

Mediante experimentos con brinzales de dos dentro del huevo, o del cuerpo de la larva
especies (I. densiflora e I. punctata) en bosques hospedera. Al alimentarse, la oruga transforma el
muy húmedos, a menor elevación que Monteverde material de las hojas en alimento para la larva del
(600 m, cerca de Turrialba), revelaron que las parasitoide que vive en ella. La larva del
hormigas protegen las hojas en desarrollo contra parasitoide emerge de su hospedero y empupa, de
los herbívoros (Koptur 1984a). Las hormigas donde salen nuevos adultos parasitoides. Estos
recolectan el néctar y molestan a los herbívoros dejan una cubierta vacía de lo que era la oruga,
que encuentran en el follaje, atacando e incluso que es un “final muerto”, aunque todavía se vea
comiendo algunos de los más lentos y de cuerpo con vida, ya que no vive para reproducirse.
blando, generalmente motivando a todos los Algunas especies son parasitoides de los huevos y
insectos herbívoros a “moverse". El néctar emergen de estos como adultos, sin que el huevo
extrafloral es producido a lo largo de todo el día y del herbívoro siquiera eclosione. En cualquier
la noche, y las hormigas visitan continuamente los caso, el número de herbívoros es reducido por los
nectarios, en esos sitios de baja elevación. Esto parasitoides, que potencialmente benefician al
beneficia a la planta, porque muchos de los árbol de Inga que secreta el néctar, y también a
herbívortos folívoros son activos en la noche. Las otros árboles cercanos que podrían haber sido
mismas especies de Inga están presentes en un atacados por esos herbívoros (Koptur 1991).
amplio rango altitudinal en Costa Rica; por Las orugas de muchos lepidópteros herbívoros
ejemplo, I. densiflora se halla entre 600 y 1500 m. de Inga son parasitadas en mayor proporción a
Las hormigas nectarívoras son menos abundantes mayores elevaciones —donde las hormigas no son
y menos activas a elevaciones mayores (ver Cap. abundantes (Koptur 1985)— que a menores
4, Insectos y Arañas), pero los nectarios de la elevaciones. Análisis químicos del follaje de la
mayoría de los árboles de Inga secretan néctar. misma especie de árbol a distintas elevaciones,
¿Cuál es la función de ese néctar extrafloral reveló que las hojas de los individuos de tierras
cuando no hay hormigas que protejan las plantas? altas tienen mayores cantidades de taninos, que
El néctar es utilizado por una variedad de las de árboles de tierras bajas. Los taninos enlazan
insectos, incluyendo avispas adultas y moscas proteínas, por lo cual las orugas que comen más
parasitoides. Los parasitoides completan su ciclo taninos suelen desarrollarse más lento (el
de vida dentro o sobre el cuerpo de un hospedero desarrollo también es más lento a menor
y finalmente lo matan. Las hembras parasitoides temperatura, y a mayor elevación), lo cual implica
depositan sus huevos sobre huevos o larvas de mayor tiempo de exposición a parasitoides y
herbívoros, y sus propias larvas se desarrollan depredadores. Por tanto, los taninos pueden

423
mejorar la protección de parasitoides para las Inga periodo de seis meses, las hojas de I. densiflora en
de tierras altas. Explicaciones alternativas a este zonas de altura, son significativamente más
mayor contenido de taninos, como la mayor dañadas que las de tierras bajas, que gozan de
presión por ataque de hongos patógenos u otros protección por hormigas. No obstante, los
factores ambientales, no han sido estudiadas aún. nectarios extraflorales, que hacen fáciles de
Si bien las propiedades antiherbívoro de las reconocer a las hojas de Inga, también son
Inga a mayor elevación son un complejo bastante importantes como defensa antiherbívoros en
efectivo de defensas facultativas (parasitoides y cualquier elevación.
taninos), en ausencia de protección por hormigas,
las mismas no son tan efectivas para limitar el
daño foliar, como la defensa por hormigas. En un

UNA LARVA DE MOSCA ALTERA DIRECTAMENTE EL SEXO FLORAL


EN CENTROPOGON SOLANIFOLIUS
Martha E. Weiss

Algunas interacciones entre plantas e insectos (Devlin y Stephenson 1984). El efecto de la


son obvias para el observador (e.g., daño foliar remoción de polen fue hallado durante dos
por folívoros). Otras interacciones son más trabajos de campo de la Organización para
sutiles. Estudié una interacción en la cual una Estudios Tropicales (Frazee et al. 1990, Koptur et
larva de mosca, Zygothrica neolinea al. 1990). Mis estudios con flores de C.
(Drosophilidae), vive dentro de flores cerradas de solanifolius demostraron el mismo efecto; la fase
Centropogon solanifolius (Campanulaceae; Weiss masculina de flores cubiertas (para excluir a los
1996). La larva se alimenta del polen en polinizadores), no manipuladas, duró entre 3 y 4
desarrollo y reduce o elimina la función masculina días, mientras que en flores con tratamiento, de
de la flor, sin afectar su función femenina. las cuales yo removía el polen, duraba sólo 1-2
Centropogon es un género de hierbas, arbustos y días.
enredaderas mayormente andinas, con flores de El descubrimiento de una sola larva pequeña
colores brillantes, polinizadas por colibríes dentro los tubos de las anteras de muchas flores
(Standley 1938, Stein 1992). A lo largo de los complicó mis estudios. Estas larvas parecían
senderos del bosque nuboso de Monteverde crece alimentarse sólo de polen, sin tocar otra parte de
C. solanifolius, una especie de flores anaranjadas la flor. Muestreos C. solanifolius en Monteverde
y brillantes. sugerían que la infestación por esas larvas era
Mis estudios con flores de C. solanifolius intensa y ampliamente distribuida. Encontré
comenzaron ignorando la presencia de la mosca. larvas en los botones florales y flores de 14 de 16
La investigación se centraba en evaluar si la plantas en una población, y en el 70% de las flores
remoción de polen de las flores protándricas en otra población. La presencia de las larvas
acortaba la duración de la fase masculina de la reducía significativamente, o eliminaba la fase
flor. Las flores protándricas tienen una separación floral masculina. Las flores no infestadas
temporal de sus funciones sexuales: primero, son permanecían en fase masculina por 3,5 días en
masculinas y proveen polen; en una fase posterior, promedio, mientras que la fase masculina en las
el estigma se torna receptivo y son femeninas. flores infestadas duraba 1,2 días en promedio,
Estudios con otra especie protándrica lobelioidea, antes de entrar en fase femenina. Algunas flores
Lobelia cardinalis, revelaron que la remoción de infestadas se saltaban la fase masculina, y se
polen reducía significativamente la duración de la abrían directamente como femeninas.
fase masculina, y aceleraba el inicio de la fase La remoción de polen por las larvas parece
femenina, en relación con flores no manipuladas tener un efecto profundo en la proporción de

424
sexos en las flores a nivel poblacional. Dado que También documenté la historia de vida de la
las larvas son tan comunes en las flores de C. mosca dentro de la flor. La especie es Zygothrica
solanifolius en Monteverde, no pude medir neo-linea (Drosophilidae). Las hembras de la
directamente la proporción de sexos en una mosca depositan un solo huevo oblongo a través
población no infestada. Sin embargo, la fase de la corola, sobre la superficie del tubo de la
masculina en poblaciones de una especie antera totalmente desarrollado, cuando la flor es
emparentada sin evidencias de infestación, es más todavía un pequeño botón; la reciente oviposición
larga que la femenina: para L. cardinalis, la se nota por una diminuta gota de látex en la parte
proporción de sexos en términos de días en fase exterior del botón (Fig. 8.16, abajo). La larva
masculina, a días en fase femenina, era de 2,6:1 recién eclosionada (ca. 1 mm long) cava dentro
(Devlin y Stephenson 1984). En otra especie de del tubo de la antera y come el polen a medida
Centropogon, la proporción fue de 1,4:1 (Frazee que el botón crece. Después de 3 días, justo antes
et al. 1990). En contraste, para una población de de la antesis, la larva (ya de unos 5-6 mm de
C. solanifolius que incluía flores infestadas y no longitud), abandona el tubo de la antera y hace un
infestadas, la fase masculina duró 1,8 días y la hueco de salida (que se ve como aquellos de los
femenina 3,9 días. La infestación de las flores por ladrones de néctar) en la corola, inmediatamente
larvas puede haber cambiado la proporción de sobre la base de la flor (Fig. 8.16, arriba). Al
sexos en la población hacia un sesgo femenino, parecer, el insecto empupa en el suelo y la mosca
con concecuencias importantes para la adecuación adulta emerge después de 14-15 días.
biológica de las plantas.

Figura  8.16.  Botón  de  Centropogon  solanifolius  con  gota  de  látex  sobre  el  sitio  de  reciente  oviposición  (abajo);  y  
flor  de  fase  masculina  con  hueco  de  salida  sobre  los  lóbulos  del  cáliz  (arriba).  

Zygothrica neolinea pertenece a un grupo de especie de planta (su flor) y la de la mosca parece
moscas drosofílidas conocidas por sus ser muy específica, con sólo un hospedero floral
agregaciones masivas de especies mixtas en para determinada especie de mosca; en otras la
parches de hongos basidiomicetos (bracket fungi) asociación es más generalizada (Pipkin et al.
en el bosque (Grimaldi 1987). Las moscas se 1966). La relación entre C. solanifolius y Z.
reúnen por miles a combatir, alimentarse de neolinea no parece ser especie-específica; Z.
esporas de hongos y aparearse. Algunas especies eolinea ha sido reportada en flores de Passiflora y
ovipositan en los hongos; otras dejan sus huevos Aphelandra en Panamá (Pipkin et al. 1966,
en flores. En algunos casos, la relación entre la Grimaldi 1987), y las larvas de otras moscas han

425
sido halladas en otras especies de Centropogon infestación por larvas reduce el tiempo que el
(Pipkin et al. 1966). polen está disponible y la cantidad de polen en el
La infestación por larvas puede tener sistema. Estos estudios derivan en otras preguntas.
consecuencias reproductivas importantes para C. ¿Cómo afecta la proporción de sexos sesgada
solanifolius, tanto a nivel individual, como hacia flores femeninas, a los patrones de
poblacional. La remoción de polen por la larva adecuación biológica masculina y femenina en la
acorta la fase masculina y acelera el inicio de la población? ¿Cuán heterogénea es la infestación de
femenina, limitando así el número de flores larvas a lo largo del espacio y tiempo? ¿Cómo
donadoras de polen. El polen removido por localiza las flores hospederas la mosca hembra y,
colibríes puede llegar a un estigma apropiado, una vez allí, cómo sabe si un botón ya contiene un
pero el consumido por la larva ya no está huevo? Este fenómeno es un área fértil para
disponible para polinización. De esa manera, la futuras investigaciones en Monteverde.

POLINIZACIÓN FRAUDULENTA EN BEGONIA


Jon Agren & Douglas W. Schemske

En muchas plantas tropicales polinizadas por la tasa de visitas a flores femeninas es lo bastante
animales, que poseen flores unisexuales (especies alta como para asegurar elevadas producciones de
monoicas y dioicas), las flores femeninas no frutos (Schemske et al. 1996, J. Agren y P.
proveen una recompensa para los polinizadores; Schemske, datos no publicados).
son polinizadas por fraude (Baker 1976, Renner y La similitud entre flores masculinas y
Foil 1993). En muchos casos, las flores femeninas femeninas en sistemas de polinización
sin recompensa imitan los caracteres florales de fraudulentos, pueden reflejar ancestros comunes
las masculinas, que sí tienen recompensa; así los (se supone que las flores unisexuales son
polinizadores son atraídos a las flores femeninas derivadas de flores hermafroditas), selección por
por mimetismo intersexual (Baker 1976, Bawa similitud o ambas. La hipótesis de mimetismo
1980b, Little 1983, Willson y Agren 1989). implica que el parecido se mantiene debido a
Begonia es un genéro tropical grande con selección por similitud (Willson y Agren 1989), y
especies predominantemente monoicas, en las que el éxito reproductivo de las flores femeninas
cuales la polinización fraudulenta es común sin recompensa, es una función del grado de
(Agren y Schemske 1991, Schemske et al. 1996). parecido con las flores masculinas, con
Las flores femeninas y masculinas de varias recompensa (Agren y Schemske 1991).
especies de Begonia polinizadas por insectos, La selección del parecido podría tomar dos
tienen una similitud impresionante. El tamaño y formas potenciales: la flor femenina más atractiva
propiedades espectrales de los estigmas de las podría parecerse ya sea a una flor masculina
flores femeninas se parecen mucho a aquellos de promedio en la población, o a la flor masculina
las anteras de las flores masculinas; y el número y con mayor nivel de recompensa (Agren y
tamaño de los pétalos (o sépalos con forma de Schemske 1991, Schemske y Agren 1995). En el
pétalos) no difieren entre flores de distinto sexo. primer caso, las plantas recibirían mayor cantidad
El grado de similitud entre flores masculinas y de polen y tendrían mayor éxito reproductivo. En
femeninas varía, lo cual puede ser reflejo de las el segundo caso, se esperaría una mayor
diferencias inter-específicas en los caracteres que producción de semillas en aquellas plantas que
son importantes para atraer a los polinizadores produzcan flores femeninas, que son más
hacia las flores femeninas sin recompensa. Por similares a las masculinas con mayores niveles de
ejemplo, el número y tamaño de los pétalos en B. recompensa (Schemske y Agren 1995). Hemos
fisheri y B. oaxacana, que son polinizadas por encontrado una correlación positiva entre el
insectos, difiere entre flores de distinto sexo, pero tamaño de los pétalos y estimaciones de la

426
producción de polen en flores masculinas de (Agren y Schemske 1991, Schemske y Agren
varias especies de Begonia, lo que sugiere que los 1995). El estigma, color amarillo, se parece
visitantes florales podrían usar el tamaño del mucho a las anteras de las flores masculinas.
pétalo, como indicador del nivel de recompensa Vistos a la luz ultravioleta, tanto el estigma como
(Schemske et al. 1996, J. Agren D. Schemske, las anteras aparecen como objetivos en el centro
datos no publicados). de la flor, sobre el fondo más claro de los sépalos
La hierba perenne B. involucrata es nativa de con forma de pétalos. Tanto las flores masculinas
Costa Rica y Panamá, y se encuentra a lo largo de como las femeninas, tienen dos sépalos con forma
los bordes de los caminos, senderos y pastizales de pétalos de tamaño aproximadamente igual. Un
en Monteverde (Fig. 8.17). Esta especie florece en número parecido de inflorescencias de fase
la época seca (enero-marzo), y los despliegues masculina y femenina, se abren simultáneamente
florales masculino y femenino son muy similares y producen una fragancia dulzona.

Figura  8.17.  Inflorescencia  de  fase  femenina  de  Begonia  involucrata  en  Monteverde.  Fotografía  de  J.  Agren.  

Los principales polinizadores de B. involucrata producción de semillas se incrementó en un 40%


en Monteverde (las abejas Trigona grandipennis y en la población estudiada en Monteverde en 1990,
Melipona fasciata panamica), responden a la indicando que la visita de los polinizadores podría
distinta producción de recompensa mostrando limitar la producción de semillas (Agren y
fuerte preferencia por las flores masculinas (Fig. Schemske 1991).
8.18). Cuando añadimos polen manualmente, la

427
Figura  8.18.  Tasa  promedio  de  visitas  a  inflorescencias  de  fase  masculina  y  femenina  de  Begonia  involucrata  por  
abejas  Trigona  grandipennis  en  1990  (N  =  220  visitas  observadas)  y  Melipona  fasciata  panamica  en  1992  (N  =  56).  
Datos  de  Agren  y  Schemske  (1991),  y  Schemske  y  Agren  (1995).  

Para examinar cómo podría la preferencia de 1995; Fig. 8.19). En esta especie, los individuos
los polinizadores afectar la evolución del tamaño que producen los pétalos más grandes estaban en
de las flores femeninas, contruimos ventaja. Este resultado es consistente con la
inflorescencias artificiales de Begonia involucrata hipótesis de que los polinizadores usan estímulos
que diferían en el tamaño de la flor, y las visuales para identificar las flores con la mayor
expusimos a los polinizadores naturales. Tanto el recompensa esperada, y sugiere que las flores
número de acercamientos de los polinizadores, femeninas que imitan a las flores masculinas con
como sus visitas, incrementaron monotónicamente mayor recompensa, tendrán mayor tasa de visitas
con el tamaño de los pétalos (Schemske y Agren de los polinizadores y mayor éxito reproductivo.

428
Figura  8.19.  Acercamientos  de  polinizadores  a  flores  femeninas  artificiales  en  una  población  de  Begonia  
involucrata  en  Monteverde.  El  tamaño  promedio  de  la  flor  es  igual  al  promedio  para  las  flores  masculinas,  y  las  
flores  pequeñas  y  grandes  son  2  DS  más  pequeñas  y  2  DS  más  grandes  que  el  promedio  para  las  masculinas,  
respectivamente  (basados  en  el  ancho  de  los  sépalos  con  forma  de  pétalo).  Las  superficies  de  los  tres  tamaños  
2 2 2
florales  fueron  86  mm ,  139  mm  y  204  mm ,  respectivamente.  Las  barras  rellenas  indican  el  número  de  
acercamientos  seguidos  de  un  rechazo:  las  barras  sombreadas  indican  el  número  de  acercamiento  seguidos  de  una  
visita  (From  Schemske  y  Agren  1995).  

El sistema de polinización de B. involucrata importantes para la tasa de visitas de


comparte varios atributos con aquellos de otras polinizadores en Begonia, incluyendo el tamaño y
especies de Begonia polinizadas por abejas. Se ha orientación de las flores y la producción de
documentado una marcada discriminación en aromas. El sistema de polinización fraudulento de
contra de las flores femeninas sin recompensa, y muchas Begonia, y la variedad de sistemas de
una relación positiva entre el tamaño de los apareamiento existentes dentro del género (Agren
pétalos de flores artificiales, y su atractivo a los y Schemske 1993), convierten a las begonias en
polinizadores, para B. oaxacana, B. tonduzii y B. un objeto de estudio muy útil para entender la
urophylla (Schemske et al. 1996, J. Agren y D. biología de la reproducción y polinización en
Schemske, datos no publicados). Datos plantas.
experimentales y observaciones de campo de estas
y otras especies polinizadas por abejas, indican
que son varios los factores que pueden ser

429
UNA HIPÓTESIS ACERCA DEL TIEMPO DE FLORACIÓN Y
FRUCTIFICACIÓN EN ÁRBOLES COMPETIDORES TROPICALES
Nathaniel T. Wheelwright

Los cambios estacionales en los trópicos fructifica en un año en particular; la sincronía


tienden a ser más sutiles que en las zonas estacional en la reproducción entre individuos
templadas, donde la variación anual en el clima es dentro de las poblaciones y entre especies; el
más extrema. No obstante, las plantas tropicales grado en que la producción de flores y frutos varía
hacen reemplazo de sus hojas senescentes, de un año a otro y, las diferencias fenológicas a
florecen y dan frutos maduros en distintos nivel de comunidad entre la floración y la
periodos del año. Los periodos de reproducción de fructificación.
las plantas tropicales afectan las historias de vida Casi todas las lauráceas de Monteverde
de los animales que se alimentan de néctar, polen, producen panículas (inflorescencias ramificadas)
frutos y semillas; a la vez que los cambios de flores pequeñas, verde amarillentas, con bajos
estacionales de comportamiento y abundancia de contenidos de néctar. Los principales insectos
los animales polinizadores, dispersores y visitantes (y supuestos polinizadores) son abejas
depredadores de semillas, influyen en el éxito generalistas, avispas y moscas. Los frutos de
reproductivo de las plantas. Un desafío principal Lauraceae también varían poco entre especies en
de la ecología de comunidades es explicar la términos de su estructura básica: todos tienen una
periodicidad (fenología) de los eventos principales única semilla rodeada de pulpa aceitosa y densa.
en las historias de vida de las plantas tropicales, y La mayoría de los frutos se tornan negros cuando
entender la importancia de los factores abióticos están maduros y el pedicelo que sujeta el fruto en
(físicos) en relación con los biológicos. Por muchas especies, se hincha notoriamente y se
ejemplo, factores abióticos como la duración del pone rojo. Si bien los frutos de distintas especies
día, precipitación o temperatura, podrían limitar son estructuralmente similares, la variación
diferentes especies de plantas a reproducirse interespecífica en tamaño es grande; los frutos
sincrónicamente durante un periodo favorable del tienen un rango de diámetros de 0,6 a 2,3 cm
año; por otro lado, factores biológicos como (Mazer y Wheelwright 1993).
competencia entre plantas por un número limitado Durante el primer año de mi estudio, di
de polinizadores o dispersores de semillas, debería seguimiento a la reproducción de 286 árboles a lo
seleccionar por fenologías escalonadas no largo de un transecto de 7km, con intervalos
superpuestas entre especies (Snow 1965, Levin y bisemanales. Posteriormente, los censos fueron
Anderson 1970, Stiles 1977). realizados una vez al año, en el mismo periodo
A manera de entender los ritmos estacionales (inicio del periodo seco) de cada año. Cada
de los bosques de Monteverde, estudié la especie es sorprendentemente predecible y
reproducción en 23 especies de árboles de fruto sincrónica en su fenología floral y frutal. Las
pequeño, cuyas semillas son dispersadas por aves distintas especies se reproducen en periodos
(Wheelwright 1985a, 1986), desde 1979. Centré el característicos del año, con poca variación
estudio en un único gremio (grupo de especies interanual, a pesar de la apreciable variación anual
que interactúan fuertemente porque comparten en precipitación. La mayoría de los individuos de
requerimientos ecológicos; Root 1967). Todo este una especie en particular florecen o fructifican
gremio, compuesto por árboles de la familia dentro de pocas semanas en relación con otros
Lauraceae, provee recursos florales y frutales miembros de la población. Sin embargo, la
similares, y depende de un grupo similar de proporción de cada población que se reproduce
polinizadores y dispersores de semillas. Los cada año, así como la magnitud de la producción
objetivos de este estudio fueron cuantificar la de flores o frutos, varía ampliamente de año en
proporción de una población dada, que florece o año (20-100% de los individuos de una especie se

430
reproducen). El número promedio de frutos florecen en un mes dado (Fig. 8.20A). La
producidos por árbol dentro una especie, difiere fructificación está relativamente agregada. En
de forma marcada de un año a otro. También hay diciembre es difícil hallar frutos maduros de
gran variación en los patrones de floración y lauráceas, mientras que justo antes del inicio de la
fructificación entre especies, con algunas especies época de lluvias, se tienen hasta 13 especies en
cuya reproducción es anual, bianual o errática fruto (Fig. 8.20B). Los estudios sobre plantas
(Wheelwright 1986). leñosas y herbáceas de zonas templadas y
En términos de patrones comunitarios, la tropicales, sugieren que es más probable hallar
floración en Lauraceae está distribuida de forma fenologías escalonadas o mínimamente
más homogénea en el año, que la fructificación. superpuestas para la floración, que para la
Cada mes del año se tienen al menos dos especies fructificación (Frankie et al. 1974, Hilty 1980,
en flor, con un máximo de ocho especies que Wheelwright 1985a).

431
Figura  8.20.  Número  de  especies  de  árboles  de  Lauraceae  dispersados  por  aves  en  floración  (A)  o  fructificación  (B)  
por  mes  en  Monteverde.  Solamente  se  incluyen  las  especies  para  las  cuales  al  menos  20%  de  la  población  se  
reprodujo.  

La selección natural puede ser mayor para la transferido a especies equivocadas e


divergencia temporal interespecífica en floración hibridización, costos sin comparación para los
que en fructificación. Las especies de plantas que frutos. La selección en contra de la divergencia en
florecen simultáneamente, podrían competir por las fenologías, podría ser menor para la floración
un número limitado de polinizadores, de igual que para la fructificación. Después de que ocurre
forma que las plantas en fruto por los dispersores la polinización, el embrión en desarrollo todavía
de semillas. Sin embargo, las distintas especies de es nutrido y protegido por la planta maternal; el
plantas que florecen al mismo tiempo tienen otra desarrollo asociado con la floración puede
posible desventaja: pueden sufrir pérdidas presentarse teóricamente en cualquier época del
reproductivas por taponamiento de sus estigmas año. En contraste, después de que los frutos
por polen foráneo, desperdicio de polen maduran, tanto las semillas dispersadas como las

432
plántulas están a merced del ambiente, luego de competencia interespecífica por polinizadores,
independizarse de la planta materna. A menos que sino simplemente porque se han originado en el
la semilla o la plántula logren sobrevivir a la hemisferio sur y han retenido un legado evolutivo
desecación, escasez de nutrientes, sombra y de florecer en primavera. La sistemática de
depredación, el momento de la fructificación Lauraceae es aun más incierta que para la mayoría
podría restringirse a ciertos periodos favorables de las familias de plantas tropicales (Burger y van
del año. der Werff 1990). Es necesario entender las
Controlé el efecto de la filogenia al comparar relaciones evolutivas y la distribución geográfica
especies de plantas emparentadas, pero la actual e histórica de las especies de árboles
filogenia misma puede jugar un rol importante en tropicales, para poder explicar los periodos de
la determinación de la fenología. Puede ser que floración y fructificación de los bosques
las lauráceas que florecen en noviembre en tropicales.
Monteverde, no lo hagan por causa de la

FENOLOGÍAS DE FRUCTIFICACIÓN EN PLANTAS PIONERAS:


LIMITACIONES IMPUESTAS POR LA FENOLOGÍA DE FLORACIÓN,
RÉGIMEN DE DISTURBIOS Y PATRONES DE MIGRACIÓN DE LOS
DISPERSORES
K. Greg Murray

No existe consenso sobre qué factores han sido examiné la relación temporal entre el pico de
importantes en la evolución de los patrones floración y la maduración de frutos dentro cada
estacionales de floración y fructificación en los planta individual, durante el primer año. Si el
trópicos húmedos. Examiné el potencial para tiempo de maduración de frutos está determinado
actuar como agentes de selección en la evolución completamente por el tiempo de floración,
de la fenología de fructificación de tres factores, entonces los picos de maduración en cada
para tres especies de plantas pioneras en individuo deberían seguir los picos de floración
Monteverde: limitaciones estacionales impuestas por la misma cantidad de tiempo. Determiné las
por la fenología de floración, los patrones fechas de los picos de floración y fructificación en
estacionales en la disponibilidad de dispersores, y cada censo, e hice un análisis de regresión de los
la disponibilidad estacional de sitios de datos de picos de fructificación en función a las
colonización (claros por caída de árboles). fechas de picos de floración. Debido a que W.
Colecté datos fenológicos a lo largo de 24 meiantha y W. coccoloboides generalmente tienen
meses de censos mensuales de ocho plantas de dos episodios reproductivos por año, corrí
Phytolacca rivinoides, 36 Witheringia meiantha y regresiones separadas para cada episodio. En
33 W. coccoloboides esparcidas en todo el ambos casos (inicio de la estación reproductiva de
“triángulo” de la RBBNM (Murray 1987). La W. meiantha y W. coccoloboides), la fenología de
maduración de frutos de P. rivinoides y W. fructificación siguió a la fenología de floración
coccoloboides se concentra al inicio de la época muy de cerca. En el caso de P. rivinoides y el
de lluvias (junio-julio), aunque algunos frutos final de las épocas reproductivas de W. meiantha
pueden hallarse en cualquier mes (Fig. 8.21). La y W. coccoloboides, los frutos de las plantas que
fructificación de W. meiantha se distribuye más florecieron más tarde, maduraron más rápido que
homogéneamente a lo largo del año. Para los de aquellas que florecieron más temprano. Es
determinar cuán limitada podría estar la fenología poco probable que la fenología de fructificación
de fructificación por el tiempo de floración, esté fuertemente limitada por la de floración.

433
Figura  8.21.Fenología  de  fructificación  de  Phytolacca  rivinoides,  Witheringia  meiantha  y  W.  coccoloboides  en  
Monteverde.  Los  valores  son  para  el  individuo  “promedio”,  para  cada  especie,  y  las  barras  de  error  representan  el  
error  estándar  de  la  media.  (Modificado  de  Murray  1988)

Para evaluar la abundancia de los dispersores, parece que Myadestes melanops (Black-faced
realicé capturas con redes de neblina en 14 Solitaires) son los principales dispersores de las
parcelas, incluyendo bosque maduro, claro de tres especies en la RBBNM. Esta especie fue el
bosque en fase de recuperación (building-phase, frugívoro del sotobosque más comúnmente
sensu Whitmore 1975) y claros grandes capturado, y el que llevaba más semillas
artificiales. Si bien se conocen al menos 10 (evaluado por análisis de muestras fecales) de las
especies de aves que toman frutos de las tres tres especies de plantas. Sin embargo, M.
especies de plantas (Wheelwright et al. 1984), tal melanops migra hacia abajo por las laderas del

434
Caribe después de la época de apareamiento hasta diciembre (K. G. Murray, obs. pers.; Fig.
(Loiselle y Blake 1991) y está prácticamente 8.22), cuando W. meiantha tiene un pico de
ausente de Monteverde desde fines de octubre fructificación menor.

Figura  8.22.  Tasas  de  captura  y  actividad  reproductiva  de  Myadestes  melanops  (Black-­‐faced  solitaire)  de  julio  1981  
a  junio  1983.  Las  barras  en  la  base  de  la  figura  indican  la  presencia  de  adultos  reproductivos  (i.e.,  con  parches  de  
incubación)  y  juveniles  del  año  en  las  parcelas  de  estudio  (barra  más  baja).  

Para entender la relación entre los patrones significativas. Así, la estacionalidad del dispersor
estacionales de abundancia de M. melanops y la podría actuar como fuerza selectiva, aunque no
tasa de remoción de frutos, examiné la correlación tan fuerte, sobre la fenología de fructificación; las
entre la tasa de capturas del ave y la tasa de tasas de remoción decayeron sólo levemente en
remoción diaria de frutos desde mayo de 1982, los meses de completa ausencia de M. melanops
hasta abril de 1983. La tasa diaria de remoción de del área de Monteverde.
frutos (proporción por día, transformada con arco- Debido a que las semillas de las tres especies
seno), está correlacionada con el tamaño de la de plantas germinan bien solamente en claros muy
cosecha de frutos (transformada con logaritmos; jóvenes (<8 meses), y dado que la misma
Murray 1987). Calculé las correlaciones parciales formación de claros es altamente estacional
de la tasa de remoción con la tasa de captura del (Murray 1988), debería existir una ventaja
ave, controlando para el tamaño de la cosecha. La selectiva para los tiempos de germinación que
tasa diaria de remoción estuvo correlacionada con coincidan con los periodos pico de formación de
la tasa de capturas de M. melanops, para P. claros (la estación de vientos y neblina ["windy-
rivinoides (r = 0,635; 8 gl; p <0,05), lo cual misty"] entre octubre y enero; Murray 1988, K. G.
sugiere un menor éxito reproductivo para los Murray, datos no publicados). Las tres especies
individuos cuyos frutos maduran en ausencia de tienen dormancia “obligada” ("enforced" seed
M. melanops. Las correlaciones parciales para W. dormancy, sensu Harper 1977); las semillas
meiantha y W. coccoloboides, indicaron la misma permanecen en dormancia sobre o dentro del
relación, pero no fueron estadísticamente suelo hasta que se forma un claro, si son

435
depositadas inicialmente debajo de dosel intacto son consumidas por depredadores, las tasas de
(Murray 1988). Esta característica desacopla con remoción no son tan altas como para que el
eficaciala germinación, de la dispersión, por lo desacople temporal de dispersión y germinación
que el momento exacto de la maduración de frutos sea negativo (K. G. Murray, datos no publicados).
podría ser relativamente poco importante para Más bien, es improbable que las estaciones de
estas plantas. fructificación que coinciden con el pico de
Para estimar las consecuencias de la fenología formación de claros, tengan mayor ventaja que la
de fructificación en la probabilidad de colonizar que se infiere de las simulaciones descritas arriba.
claros recientes, usé un modelo por computadora El hecho de que ninguno de esos factores
que combinaba datos empíricos de tasas de puede explicar los patrones estacionales de
formación de claros, requerimientos de fructificación en P. rivinoides, W. meiantha y W.
germinación, dormancia de semillas y sombras de coccoloboides, requiere otras explicaciones. Los
semillas generadas por aves (Murray 1986a, b, patrones fuertemente estacionales en la
1988), para dar una estimación del “potencial maduración de frutos podrían resultar también de:
reproductivo total” (cantidad de progenie (1) restricciones filogenéticas sobre la plasticidad
potencialmente producida durante la vida de un fenotípica, (2) competencia con otras especies por
individuo). Desplazando las fenologías dispersión (Wheelwright 1985a; Wheelwright, "
observadas (Fig. 8.21), de forma que el pico de Una hipótesis acerca del tiempo de floración y
maduración fuera en distintos momentos del año, fructificación en árboles competidores
pude inferir las consecuencias de la fenología de tropicales”), o (3) limitaciones estacionales a la
maduración, manteniendo el resto de las variables supervivencia de semillas o plántulas. La última
constantes. Para todas las simulaciones, usé la puede ser de importancia particular en
sombra de semillas estimada para M. melanops Monteverde. La germinación de la mayoría de las
(Fig. 8 en Murray 1988), una dormancia de 24 pioneras en la Isla de Barro Colorado, ocurre
meses (las semillas de las tres especies pueden temprano en la época de lluvias, y las plántulas
permanecer en el suelo al menos 27 meses sin más viejas son más capaces de sobrevivir a la
perder viabilidad; Fig. 3 en Murray 1988), y las primera época seca que las más jóvenes, en
medidas empíricas de respuesta de germinación a especial en sitios donde la densidad de plántulas
claros de distinta edad. Estas estimaciones de (competidores) es alta (Garwood 1983). Lo
potencial reproductivo, fueron similares para mismo podría valer para Monteverde; los suelos
plantas que fructifican en distintos periodos del superficiales de los grandes claros se secan
año, principalmente por el desacople de la durante la época seca, y las plántulas
dispersión y la germinación. normalmente mueren en esos claros por estrés
Un factor de confusión es la depredación y hídrico (K. G. Murray, datos no publicados). La
parasitismo de semillas. La habilidad fisiológica evolución de las fenologías de fructificación de
de esperar por la formación de un claro, es plantas pioneras en Monteverde, requiere de más
irrelevante si las semillas son comidas pronto, estudios empíricos, especialmente en demografía
después de su dispersión. Si bien las tres especies de plántulas.

¿QUÉ SUCEDE DESPUÉS DE LA DISPERSIÓN CON LAS SEMILLAS


DE LAS ESPECIES DISPERSADAS POR VERTEBRADOS?
Dan Wenny

Los eventos post-dispersión, como depredación fuente principal de mortalidad que limita el
de semillas y un segundo escenario de dispersión, crecimiento poblacional para muchas especies
pueden jugar un papel clave en el reclutamiento (Crawley 1992). La mayoría de los datos
de plantas. La depredación de semillas es una provienen de zonas templadas, especialmente

436
sobre preferencia de semillas por roedores en de las semillas dispersadas naturalmente. La
zonas áridas, aunque algunos estudios de mayoría de los estudios han utilizado semillas
frugivoría y dispersión de semillas se han “dispersadas experimentalmente” por los
realizado en Monteverde (Wheelwright 1983, investigadores (Schupp 1988, Forget 1993). Se
1991, Murray 1986a, b, 1988). El tamaño de las escogieron especies que representen una variedad
semillas puede afectar las tasas de depredación. de familias y tamaños de semillas, pero todas las
En general, los roedores prefieren semillas semillas eran relativamente grandes en
grandes, porque estas tienen más energía que las comparación con otras en la comunidad
pequeñas (Price y Jenkins 1986). Otros factores, (Wheelwright et al. 1984; Cuadro 8.5). Este
como el contenido químico y el tiempo de estudio fue llevado a cabo desde mayo de 1993
manipulación, también influyen en la selección hasta agosto de 1994, en una superficie de 5 ha
(Kerley y Erasmus 1991). (1600 m) a lo largo de la Divisoria Continental,
Evalué tasas de depredación de semillas en el cerca de la intersección del Sendero del Valle y el
bosque nuboso, como función de las Sendero Las Torres.
características de la semilla, registrando el destino
Cuadro 8.5.Características de las semillas en el estudio de supervivencia post-dispersión.

Clasificación de los dispersores basada en Wheelwright et al. (1984), D. Wenny (obs. pers.), y C. Guindon (com. pers.)

Las semillas dispersadas se localizaron pequeñas excavaciones y debajo de los árboles.


buscando semillas defecadas, regurgitadas y Supuse que esas semillas habían sido consumidas
caídas recientemente (frescas) en el suelo. Las por pequeños roedores, porque los sitios no eran
semillas se marcaron pegándoles un hilo dental no accesibles a chanchos de monte y roedores
ceroso de 50 cm, el cual llevaba amarrada una grandes, como guatusas. Si una semilla marcada
etiqueta. Todos los sitios se censaron varias veces era removida, pero no consumida, se dejaba en el
durante la primera semana, y una vez por semana nuevo sitio y se incluía en censos posteriores.
por las siguientes 12 semanas. Si una semilla Después de cuatro semanas, la proporción de
marcada era removida, se buscaba en el área semillas remanentes varió ampliamente (Fig.
circundante hasta hallar la etiqueta con el hilo 8.23). Meliosma y Beilschmiedia tuvieron muy
dental. Si un pedazo de la cubierta de la semilla alta supervivencia (100% y 90%,
permanecía, la semilla era clasificada como respectivamente); Salacia (40%), Guarea (30%),
muerta por depredación. Si la semilla estaba y Ocotea (5%) tuvieron baja supervivencia. La
parcialmente consumida, se utilizaban las marcas supervivencia de Eugenia fue intermedia (70%).
de picos o dientes para determinar el tipo de La remoción de semillas durante las siguientes 8
animal que manipuló la semilla. semanas continuó, pero a una tasa mucho menor
En muchos casos, las semillas habían sido para todas las especies. La supervivencia después
llevadas al interior de troncos caídos, dentro de de 12 semanas varió mucho: 2% para Ocotea,

437
20% para Guarea y Salacia, 50% para Eugenia, muchas eran comidas. Los responsables de la
80% para Beilschmiedia y 100% para Meliosma. remoción de Beilschmiedia eran roedores, tanto
Las semillas de Ocotea y Eugenia que eran grandes como pequeños. Semillas parcialmente
removidas fueron siempre consumidas. Los consumidas de Beilschmiedia y Salacia eran
principales depredadores de semillas fueron capaces de germinar. Roedores y aves como
pequeños roedores, como Peromyscus nudipes Odontophorus leucolaemus (Black-breasted
(Deer Mice), que era el roedor terrestre más Wood-Quail) masticaban o picoteaban
común en el sitio de estudio. Aquellas semillas de ocasionalmente las semillas, dañando los
Meliosma que permanecieron intactas, germinaron cotiledones, pero dejando intacto el embrión. Las
meses después. Una vez que las semillas semillas de Salacia tienen una cubierta delgada y
germinaban, perdían su cubierta protectora y sufren más daño que las de Beilschmiedia.

Figura  8.23.  Supervivencia  post-­‐dispersión  para  semillas  de  seis  especies  de  árboles  de  la  zona  Montana  baja.  

La remoción de semillas de Guarea fue principales, aunque probablemente consumieron


bastante alta, pero en contraste con la de otras algunas.
especies, casi la mitad de las semillas removidas El destino de las semillas en este ecosistema
fueron halladas enterradas, posiblemente por depende de una variedad de factores. La
roedores que realizan acopio esparcido (scatter- supervivencia de las semillas estuvo
hoarding). El acopio esparcido es bastante común correlacionada tanto con su tamaño, como con el
en las zonas templadas para especies como robles grosor de su cubierta. Si bien la semilla más
(Quercus); las semillas son enterradas por pequeña en este estudio (Ocotea), tuvo la menor
depredadores de forma individual en huecos supervivencia, el tamaño de la semilla no es
someros, y la mayoría son luego recuperadas. El suficiente para predecir su supervivencia (D.
acopio esparcido ha sido documentado solamente Wenny, datos no publicados). Sin importar el
para unos pocos árboles tropicales (Forget y tamaño de la semilla, la depredación post-
Milleron 1991, Forget 1993). Los chanchos de dispersión puede jugar un papel clave como
monte no fueron depredadores de semillas limitante del reclutamiento de plantas. En razón
de que la depredación post-dispersión puede ser

438
tan alta como 90% o más en algunas especies, esa cubierta muy gruesa, pero sin evidencias de
mortalidad es una presión selectiva fuerte, que compuestos secundarios. Segundo, se necesitan
puede ser más importante que la selección sobre estudios de largo plazo sobre el destino de las
otros aspectos de la fase de dispersión de las semillas dispersadas y la supervivencia de las
plantas (Wheelwright 1988a). plántulas, para determinar las tasas de mortalidad
Este estudio sugiere tres tópicos para futuras en cada estadio, entre la dispersión y el
investigaciones. Primero, debería estudiarse el reclutamiento (Herrera et al. 1994). Tercero, se
compromiso entre las defensas físicas y químicas conoce poco del impacto de los roedores en el
de las semillas. Por ejemplo, las semillas de la reclutamiento, porque algunas especies son tanto
mayoría de las lauráceas son extremadamente dispersoras, como depredadoras. El acopio
resinosas y aromáticas cuando se las corta, y esparcido por roedores puede ser importante para
pueden contener compuestos tóxicos para los algunos árboles tropicales que se consideran
consumidores (Castro 1993). Por ahora, dispersados por aves (Forget y Milleron 1991).
Beilschmiedia es el único género neotropical de Será muy útil averiguar cuáles especies de
Lauraceae que posee semillas con cubierta gruesa. roedores están involucradas en la dispersión
En contraste, Meliosma tiene semillas con secundaria y medir su impacto neto.

DISPERSIÓN DE SEMILLAS ESPECIALIZADA: MUÉRDAGOS Y AVES


FRUGÍVORAS
Sarah Sargent

Las plantas con frutos pequeños generalmente grueso y viscoso, constituido por fibra vegetal
tienen interacciones mutualistas amplias y no semisolube e insoluble. Las aves que consumen
específicas con las aves que consumen sus frutos frutos de muérdagos no pueden digerir el
y dispersan sus semillas. En la mayoría de los mucílago (las semillas están cubiertas de una
casos, los frutos de una especie particular de viscina); ellas deben regurgitarlas o defecarlas y
planta son consumidos por muchas especies de luego deshacerse de ellas sin que las semillas
aves, las cuales consumen los frutos de otras queden pegadas a sus plumas. Por lo general, las
especies de plantas. Así, las especializaciones aves se limpian las semillas del pico sobre la rama
fuertes entre plantas y sus dispersores de semillas donde se posan; la viscina se seca y la semilla
son en general inexistentes. En Monteverde, como queda pegada en su sitio. La viscina es, por tanto,
en muchas otras partes del mundo, los frutos de una adaptación clave de los muérdagos, la cual
muérdagos son consumidos solamente por un incrementa mucho la probabilidad de que una
puñado de especies de aves, y muchas aves que se semilla sea dispersada exitosamente y depositada
alimentan de muérdagos dependen fuertemente de y retenida en un sitio adecuado.
esos frutos en sus dietas. Este es uno de los pocos Las tres familias principales de muérdagos,
ejemplos de interacciones entre plantas y aves Viscaceae, Loranthaceae y Eremolepidaceae
dispersoras de semillas altamente especializadas, (Cuadro 8.6), tienen frutos muy diferentes una de
y que pueden constituir co-evolución. la otra, tanto estructural, como nutricionalmente.
Los muérdagos son plantas parásitas que tienen Estas diferencias definen cuáles especies de aves
requerimientos específicos para la dispersión de comerán los frutos y cómo los manipularán. Los
sus semillas (ver Sargent, "Los matapalos y dónde frutos de las tres familias en Monteverde son de
crecen”). A menos que sus semillas dispersadas tamaño similar (4-10 mm de longitud x 2.5-6.5
por aves sean depositadas en ramas pequeñas de mm de diámetro) y tienen sólo una semilla por
sus árboles hospederos, las semillas mueren. Las fruto. Los frutos de Viscaceae poseen semillas
semillas de muérdago pueden quedarse sobre las pequeñas en relación al tamaño del fruto, una piel
ramas, pues están cubiertas por un mucílago dura que se separa fácilmente de la pulpa, la cual

439
tiene alto contenido de agua, viscina rodeando adhieren firmemente a la fina capa de pulpa, la
completamente las semillas y energía en forma de viscina se adhiere solamente por un lado de la
azúcares en la pulpa. En contraste, los frutos de semilla, la pulpa se separa fácilmente de la semilla
Loranthaceae y Eremolepidaceae tienen semillas y la energía de la pulpa está en forma de grasas
relativamente grandes, pieles delgadas que se (Sargent 1994).
Cuadro 8.6.Especies de muérdagos comunes en Monteverde.

Otras especies existentes en el área, especialmente a elevaciones mayores y menores. Los muérdagos son más visibles en los
árboles de los pastizales y a lo largo de los bordes de bosque y caminos. Algunos muérdagos, incluyendo Antidaphne y
Oryctanthus, pueden usar otros muérdagos como hospederos.

Tanto en Monteverde como en Panamá de aves, incluyendo tiránidos, vireónidos y


(Davidar 1987) y Colombia (Restrepo 1987), palomas consumen frutos de Loranthaceae y
grupos distintos de aves consumen los dos tipos Eremolepidaceae en Monteverde (Sargent 1994).
de frutos. La avifauna de Monteverde incluye más Un especialista relativamente estricto en este
de 80 especies frugívoras (Wheelwright et al. grupo es Zimmerius vilissimus (Paltry
1984), pero sólo cuatro especies de tangaras Tyrannulet), pequeño tiránido cuya dieta consiste
(Thraupinae) consumen frutos de muérdagos de la en un 80% de frutos de muérdago del tipo
familia Viscaceae (Sargent 1994). Las cuatro Loranthaceae.
incluyen tres especies de Euphonia y un miembro Una especie de Loranthaceae, Gaiadendron
del género emparentado Chlorophonia. Cerca de punctatum, es excepcional entre los muérdagos,
25 especies de Euphonia y cuatro especies de pues crece en el piso, donde parasita las raíces de
Chlorophonia se encuentran en el Neotrópico, las plantas vecinas (ver Morales "Plantas
donde son consideradas especialistas en creciendo sobre hojas vivientes”). Sus semillas
muérdagos (Sutton 1951, Isler y Isler 1987). El tienen muy poca viscina (no la necesitan para
grado de especialización en muérdagos difiere de pegarse a las ramas) y sus frutos difieren de los de
forma considerable entre ambos géneros. Por las otras especies de Loranthaceae, pues son
ejemplo, E. elegantissima (Blue-hooded jugosos y ricos en azúcares. Estos frutos nunca
Euphonia) es un especialista en muérdagos son consumidos por Z. vilissimus, u otra ave típica
relativamente estricto en Monteverde, donde > consumidora de Loranthaceae. Son consumidos
80% de su dieta consiste de frutos de Viscaceae, por Chlorophonia, los cuales manejan los frutos
mientras que E. hirundinacea (Yellow-throated de la misma forma que lo hacen con otros frutos
Euphonia) tiene una dieta más generalista, que dulces y jugosos, como los higos; los aprietan con
incluye higos (Ficus spp.) y otros frutos jugosos y sus picos, ingieren el jugo y algo de la pulpa, y
dulces, con sólo un 20% de su dieta compuesta de descartan la piel y las semillas.
Viscaceae. Un grupo más diverso de 10 especies

440
¿Por qué las aves que consumen ávidamente clarificar los procesos que evitan que otras aves
los frutos de muérdagos de Viscaceae, no comen consuman estos frutos.
los de Loranthaceae (excepto Gaiadendron) y Las aves que consumen Loranthaceae, como Z.
viceversa? Diferentes aves manejan y digieren los vilissimus, tragan los frutos de Antidaphne,
frutos de distinta manera. Euphonia y Struthanthus y Oryctanthus enteros. Cinco
Chlorophonia aprietan los frutos de minutos después, el ave regurgita la semilla, y con
Phoradendron al pelar la dura cáscara, lo cual un rápido movimiento de la cabeza deja adherida
separa la pulpa y pueden así tragar su contenido. la semilla a su percha. La pulpa y la cáscara se
Entre 8 y 60 minutos más tarde, las aves defecan separan de la semilla en la molleja del ave.
las semillas, a menudo haciendo un rápido Mientras la semilla (con viscina) es devuelta
movimiento de frotado de lado a lado para rápidamente a la boca, la pulpa y la cáscara
despegarlas de la cloaca y dejarlas sobre la atraviesan el tracto digestivo, donde las grasas son
percha. Durante el corto viaje por el intestino, los lentamente digeridas. Se requiere habilidad para
azúcares de la pulpa son rápidamente absorbidos. deshacerse correctamente de las semillas; he
Euphonia y Chlorophonia generalmente tienen observado aves jóvenes luchando por deshacerse
tractos digestivos cortos y no restringidos; no de las semillas y de sus hebras fibrosas con
poseen molleja ni esfínteres asociados (Forbes viscina.
1880). El uso de los frutos de muérdagos por La interacción entre muérdagos y sus aves
Euphoniapodría estar relacionado con su sistema dispersoras de semillas, es inusualmente íntima y
digestivo simplificado (Wetmore 1914). Otras especializada, tanto en Monteverde como en otras
aves pueden ser incapaces de comer estos frutos partes del mundo (Ali 1931, Docters van Leeuwen
debido a sus tractos digestivos complejos; 1954, Godschalk 1983, Reid 1986, Snow y Snow
posiblemente son incapaces de manejar y procesar 1988). Monteverde presenta un sistema
estos frutos con viscina lo suficientemente rápido estimulante para estudiar las adaptaciones
para que sean beneficiosos. Alternativamente, el coevolutivas específicas de parte de las plantas y
procesamiento en una molleja puede liberar las aves frugívoras que dispersan sus semillas
toxinas de las semillas relativamente (Reid 1991).
desprotegidas. Se requiere más investigación para

DISPERSIÓN DE SEMILLAS Y ESTABLECIMIENTO DE PLÁNTULAS


EN UNA ESPECIE DE ÁRBOL LAURÁCEO
J. P. Gibson

Muchos árboles tropicales producen frutos que establecimiento de las plántulas resultantes para
son consumidos por aves. Dependiendo de la los árboles lauráceos.
especie, el ave puede permanecer en el árbol o Investigué las consecuencias de la dispersión
tratar de volar hacia otra percha para digerir el de semillas por aves para Ocotea tenera, un árbol
fruto. Las semillas, las cuales las aves regurgitan lauráceo de sotobosque, que coloniza los sitios
o defecan, no son dañadas, por lo cual las aves perturbados (claros) del bosque. Depender de las
sirven como dispersoras de semillas. Algunos perturbaciones para el establecimiento, conduce a
aspectos de esta relación en la familia Lauraceae una distribución en agregados (subpoblaciones) de
(familia del aguacate) han sido estudiados árboles en el bosque. Los frutos de Ocotea tenera
extensamente en Monteverde (Wheelwright et al. son consumidos por Aulacorhynchus prasinus
1984, Wheelwright, 1988b, 1991, 1993, (Emerald Toucanets), Ramphastos sulfuratus
Wheelwright y Bruneau, 1992). Sin embargo, (Keel-billed Toucans), Pharomachrus mocinno
existe poca información sobre los patrones de (Resplendent Quetzals) y Procnias tricarunculata
dispersión de semillas, y los patrones de (Three-wattled Bellbirds). Las aves típicamente

441
tragan de uno a tres frutos de un árbol y vuelan a los niveles de diversidad genética y diferenciación
otro, para digerir el fruto y regurgitar las semillas genética, dentro y entre subpoblaciones naturales
(Wheelwright 1991). Indudablemente, las aves de 0. tenera.
mueven las semillas por todo el bosque durante la Los niveles de diversidad y estructuración
época de fructificación, pero debido a que los genética dentro y entre subpoblaciones (Cuadro
sitios adecuados para el establecimiento de 8.7), fueron consistentes con las observaciones
plántulas son poco comunes, y que las semillas para otros árboles tropicales. Sin embargo, las
pueden sufrir depredación post-dispersión, medidas de diferenciación genética entre
solamente una pequeña porción de las semillas subpoblaciones fueron anormalmente altas
dispersadas germina exitosamente. Es imposible (promedio de GST = 0,13), lo cual indicaba que
observar la dispersión de semillas con el las subpoblaciones eran genéticamente distintas
suficiente detalle para dar seguimiento a su unas de otras. El parentesco genético entre árboles
origen, y dónde eventualmente se establecen. Sin dentro las subpoblaciones fue estimado con el R,
embargo, dado que las subpoblaciones existentes que puede variar entre 0,00 en grupos de
son producto de una dispersión previa de semillas, individuos no emparentados hasta 0,50 en grupos
pueden colectarse datos genéticos de esas de hermanos completos (Queller y Goodnight
subpoblaciones para evaluar los patrones de 1989). El parentesco dentro las subpoblaciones
dispersión de semillas y de reclutamiento de tuvo tendencia a ser elevado, e indicó que las
plántulas. subpoblaciones contenían grupos de individuos
Conduje análisis genéticos de la población de medio hermanos (Cuadro 8.8). Las comparaciones
Ocotea tenera en Monteverde con el fin de poner de genotipos de brinzales y adultos indicaron que,
a prueba dos hipótesis alternativas sobre la si bien el parentesco dentro las subpoblaciones era
dispersión de semillas y el reclutamiento (Gibson bastante alto, la mayoría de los brinzales dentro
1995). Una hipótesis era que, si los claros eran las subpoblaciones definitivamente no eran
colonizados con semillas de muchos árboles progenie de los árboles adultos en ese sitio.
maternales o si las plántulas se reclutaban de la Análisis posteriores de parentesco mostraron una
progenie de muchos árboles ampliamente tendencia a que los brinzales tuvieran mayor
distribuidos, debería existir bajo parentesco parentesco entre ellos que los árboles adultos. No
genético entre los árboles de la misma pude determinar el número de semillas de
subpoblación y baja diferenciación genética entre distintos árboles maternales que estaban presentes
subpoblaciones. Al contrario, si los claros eran en una subpoblación dada. Sin embargo, las
colonizados con semillas de pocos árboles comparaciones de los valores de diversidad
maternales o si existe poca migración, debería genética y parentesco de subpoblaciones
existir alto parentesco genético entre los árboles naturales, con aquellos de parcelas experimentales
dentro cada subpoblación y alta diferenciación (cuya historia de establecimiento era conocida;
genética entre subpoblaciones. Hice un muestreo Wheelwright y Bruneau 1992) sugirieron que las
de 112 árboles de 0. tenera repartidos en seis subpoblaciones naturales contenían progenie de
subpoblaciones, para 18 loci de aloenzimas (que cinco a siete árboles maternales (Gibson y
sirvieron como marcadores genéticos), para medir Wheelwright 1995).

442
Cuadro 8.7. Estimaciones de diversidad genética y estructura genética para loci polimórficos individuales y promedios
calculados sobre los loci polimórficos, para seis subpoblaciones naturales de Ocotea tenera en Monteverde (Gibson y
Wheelwright 1995).

*HT, diversidad genética total; HS, diversidad genética dentro las subpoblaciones; GST, proporción de la diversidad total
debida a la diferenciación genética entre subpoblaciones.
*X2 tests comparando la diferenciación genética entre subpoblaciones, p < 0,001.

Cuadro 8.8. Estimaciones del coeficiente de parentesco (R) para seis subpoblaciones naturales (A-F) y dos parcelas
experimentales (establecidas en 1981 y 1984) de Ocotea tenera (Gibson y Wheelwright 1995).

Cuando es aplicable, también se muestran los valores R para cohortes de brinzales y adultos en las subpoblaciones. N =
tamaño muestral

Mis datos proveen tres conclusiones sobre la emparentadas. El parentesco entre grupos
dispersión de semillas por aves y el reclutamiento emparentados de semillas dispersadas juntas,
de plántulas en 0. tenera. Primero, los valores de persiste hasta el estado de brinzales y adultos.
parentesco genético indican que las aves producen Segundo, los brinzales que crecen debajo de 0.
una dispersión de tipo agregada para semillas tenera adultos, no son progenie de esos adultos; la

443
distancia de dispersión de las semillas genéticamente distintas unas de otras. El
emparentadas es relativamente larga. Tercero, la comportamiento de las aves en cuanto al consumo
dispersión agregada de grupos de semillas de frutos y dispersión de semillas tiene un efecto
emparentadas causa alta diferenciación genética profundo sobre la estructura genética entre
entre las subpoblaciones. La existencia aleatoria subpoblaciones, y entre clases de edad dentro de
de sitios perturbados en el bosque, que sean las subpoblaciones. Los análisis genéticos
adecuados para la germinación y la aleatoriedad adicionales de poblaciones de árboles tropicales,
de la deposición de un grupo de semillas en esos serán la base de estudios evolutivos y de
sitios, causa que las subpoblaciones sean conservación en Monteverde.

MIRMECÓFITAS
John T. Longino

Una persona puede hallar mirmecófitas en Triplaris asociados con hormigas Azteca (Longino
todas las regiones tropicales del mundo. Estas son 1996), árboles de sotobosque de Ocotea y Guarea
plantas que proveen alimento y albergue para con hormigas Myrmelachista (Stout 1979,
hormigas, las cuales están especializadas para Longino y Hanson 1995), y árboles Cecropia con
hallar y ocupar esas plantas (Bequaert 1922, hormigas Azteca. La interacción Cecropia-Azteca
Wheeler 1942, Buckley 1982a, b, Beattie 1985, es la más conspicua, abundante y accessible de
Davidson y McKey 1993a, b). Comúnmente se esas interacciones y es el centro de este ensayo.
supone que las interacciones entre mirmocófitas y Cecropia es un género con más de 100
hormigas son mutualismos; las plantas benefician especies de árboles neotropicales, cinco de las
a las hormigas al proveerles comida y nidos, y las cuales existen en Costa Rica continental (Burger
hormigas benefician a las plantas al proveerles 1977). La mayoría son mirmecófitas, con una
protección, al alejar a los herbívoros y, en algunos serie de características que facilitan la ocupación
casos, podando vegetación intrusa. Este supuesto por hormigas (Muller 1876, 1880-1881; Fig.
ha sido confirmado con experimentos de campo 8.24). Los tallos son huecos, con particiones
para algunos casos (Janzen 1966, 1967a, b, 1969, internas, muy parecidos al bambú (Fig. 8.24B),
Letourneau 1983, Schupp 1986). Ahora que se que forman un amplio espacio para el nido de las
sabe que las interacciones mirmecófitas-hormigas hormigas. Las paredes del tallo producen una
son mutualistas, el énfasis se ha puesto en revelar savia viscosa cuando se lo daña por mordisqueo,
su historia evolutiva (McKey 1991, Ward 1991, pero hay unos sitios delgados a lo largo del tallo,
Davidson y McKey 1993b, Ayala et al. 1996), y por los cuales las hormigas pueden masticar de
explicar las variaciones especiales y temporales forma segura. Un denso cojín de pelos ubicado en
en las interacciones (Longino 1989a, 1991a, b, las base de cada peciolo de las hojas, produce
1996, Davidson y Fisher 1991, Davidson et al. unos gránulos pequeños y blancos llamados
1991). Las interacciones mirmecófita-hormigas cuerpos müllerianos (Fig. 8.24), que contienen
que existen en Monteverde son: árboles de Cordia glicóneo (Rickson 1971) y parecen ser el único
alliodora asociados con hormigas Azteca y alimento para la colonia de hormigas que habitan
Zacryptocerus (Longino 1996), árboles de el árbol (Fig. 8.24D, E).

444
Figura 8.24. Características de los árboles mirmecófilos de Cecropia. A, copa del árbol mostrando las hojas radiales con
largo pecíolo. B, tallo apical de brinzal, mostrando los segmentos tipo bambú (internodos), compuestos de un cilindro hueco y
una hoja asomando del borde superior del internodo. Las cámaras de los internodos están internamente limitadas por septas
transversales que forman piso y techo. C, base del pecíolo mostrando una almohadilla aterciopelada de pelos marrones (el
trichilium, o trichilia en plural) de los que surgen cuerpos alimenticios blancos (cuerpos müllerianos). D, pared intermodal
mostrando el sitio delgado preformado (prostoma, o plural prostomata) a través del cual ingresan las hormigas. E, sección
longitudinal del tallo de un brinzal de Cecropia, mostrando la pared interna blanca de un internodo recientemente ocupado, con
una reina Azteca constructor en la herida prostomal. Nótese la división transversal formando el techo del internodo cerca de la
reina. Fotografía de John T. Longino.

Azteca es un género de hormigas con cientos de Cecropia (Longino 1991b). Las nuevas reinas
de especies neotropicales (Forel 1899, Carroll vuelan desde su nido natal y encuentran brinzales
1983), 13 de las cuales son habitantes obligados pequeños de Cecropia. Las reinas sueltan sus alas

445
y perforan un hueco a través de uno de los sitios embargo, las asociaciones dentro de la comunidad
delgados. Una vez adentro, tapan el hueco de no son aleatorias. Es común que una especie de
entrada con raspaduras de la parte interna del hormiga y una de mirmecófitas se correlacionen
tallo. El hueco queda rápidamente cerrado, con el tipo de hábitat y, por lo tanto, una con la
dejando a la reina sellada adentro. Ella cría unas otra (Davidson y Fisher 1991, Longino 1991b).
pocas obreras, que emergen y se alimentan de los Las especies de hormigas que habitan Cecropia se
cuerpos müllerianos. Las cámaras arrimadas de un segregan por la luz (alta vs baja), perturbación
brinzal pueden ser habitadas por muchas reinas, (alta vs baja), humedad y elevación (hábitats de
pero al final, una sola establece con éxito la altura vs de baja elevación). El complejo A.
colonia que dominará el árbol. Durante esta fase muelloll prefiere árboles de Cecropia de baja
de fundación, se pueden encontrar reinas de varias luminosidad y hábitas poco perturbados, como
especies de Azteca en el mismo brinzal, e incluso pequeños claros en bosque maduro. El complejo
varias reinas pueden hallarse en la misma cámara A. alfari prefiere árboles de Cecropia de altos
(Longino 1989a). requerimientos de luz, hábitats de alta
Varios linajes de Azteca son habitantes perturbación, como pastizales abandonados y
obligados de Cecropia (Longino 1989b, 1991b, márgenes de ríos. Azteca coeruleipennis prefiere
Ayala et al. 1996) y estos linajes varían en su árboles que crecen en condiciones de alta
comportamiento (Longino 1991a). Los miembros luminosidad en bosques secos. Los árboles de
del complejo A. muelleri (A. xanthochroa y A. Cecropia en bosques nubosos no son
constructor en Costa Rica) tienen un nido central mirmecófitos (Janzen 1973).
en el tronco donde concentrar a las larvas. La estructura comunitaria compleja del sistema
Mantienen pasajes internos entre el centro del Cecropia-Azteca fue descrita inicialmente para el
nido y todas las puntas de las ramas, donde se área de Monteverde (Longino 1989a). Un
producen los cuerpos müllerianos. Las obreras son transecto de 20km que cruza la Divisoria
extremadamente agresivas y cualquier pequeña Continental atraviesa cuatro ensambles distintos
perturbación ocasiona la salida de las obreras a las de Cecropia y Azteca. Las poblaciones de C.
ramas y al tronco. En contraste, los miembros del peltata se hallan en la Vertiente del Pacífico, por
complejo A. alfari (A. alfari y A. ovaticeps en debajo de los 1000 m, y son habitadas por
Costa Rica) tienen un nido disperso, con larvas colonias del complejo A. coeruleipennis y A.
distribuidas en los extremos de las ramas en toda alfari. Por su parte, C. obtusifolia habita en una
la copa del árbol. El espacio activo del nido sólo franja entre 1000 a 1400 m y es habitada por A.
está en los extremos de las ramas y no se xanthochroa y A. constructor. Cecropia
mantienen pasajes internos ente estas. Las obreras polyphlebia está desde 1400 m, en el bosque
son relativamente pasivas y a menudo ni siquiera nuboso, hasta 1100 m en la Vertiente del
emergen ante una perturbación al árbol. Azteca Atlántico y no es mirmecófita (Janzen 1973).
coeruleipennis parece ser una especialista de Cecropia insignis se halla a 1100 m y más abajo
bosque seco. Su comportamiento de nidificación en la ladera del Atlántico, y es habitada por A.
es similar al del complejo A. alfari, pero las xanthochroa y A. constructor.
obreras son agresivas y emergerán rápidamente si La especie C. polyphlebia, que no es
el árbol es perturbado. mirmecófita, se deriva probablemente de
Las interacciones mirmecófitas-hormigas rara ancestros mirmecófitos (Janzen 1973). En
vez son de pares de especies uno a uno. Más Monteverde, esa especie no se diferencia en gran
comúnmente, incluyen varias especies de plantas medida de C. obtusifolia, la cual habita justo
y hormigas (Davidson et al. 1991, Davidson y debajo de ella (J. Longino, obs. pers.). Los árboles
McKey 1993a, b). Esas comunidades que entran en contacto entre 1400 y 1500 m,
generalmente contienen varias especies de muestran una serie de fenotipos intermedios entre
mirmecófitas congenéricas, habitadas por varias las formas típicas de cada especie. Además de las
especies congenéricas de hormigas. No existen formas intermedias del follaje y las características
hospederos específicos estrictos en estas de los frutos, los cojines donde se producen los
comunidades, cada especie de hormigas puede cuerpos müllerianos se hacen gradualmente
habitar todas las especies de mirmecófitas; sin menos distintos y más cubiertos de pelos largos.

446
Las colonias de Azteca en árboles maduros, comportamiento débilmente defensivo de las
gradualmente decaen en esa zona de transición. hormigas. En cambio, los árboles con colonias del
Las reinas de A. xanthochroa y A. constructor complejo A. muelleri, alcanzarán gran tamaño y
tratan de colonizar C. polyphlebia a mayor las colonias de hormigas producirán gran cantidad
elevación (las reinas pueden hallarse en los de nuevas reinas durante un periodo largo de
brinzales, bien adentro en el bosque nuboso), pero tiempo. Estas hipótesis no son mutuamente
nunca establecen colonias exitosas. excluyentes y ambos casos pueden coexistir.
El hecho de considerar las interacciones Monteverde es un sitio excelente para
mirmecófitas-hormigas como comunidades de investigar estas hipótesis. Los estrechos
especies interactuantes variables en el espacio, gradientes de productividad son causados por
abre preguntas básicas de ecología, en cuanto a disponibilidad de luz, temperatura (elevación) y
distribución y coexistencia. ¿Qué mecanismo agua (transición húmedo-seco). Se podrían
maneja la segregación de hábitat entre los realizar simples experimentos tipo jardín con
complejos A. alfari y A. muelleri? Se han muchos brinzales colonizados, plantados en
propuesto hipótesis alternas basadas en la diferentes hábitats, para examinar predicciones en
disponibilidad de luz y el régimen de torno a la supervivencia de las reinas y la
perturbaciones (Davidson y McKey 1993b). La habilidad competitiva, en función de la
hipótesis de la disponibilidad de luz (Davidson y productividad. La hipótesis de la perturbación
Fisher 1991), propone que el complejo A. alfari podría ser evaluada por estudios demográficos de
excluye competitivamente al complejo A. muelleri supervivenvia de árboles, crecimiento de las
en los brinzales, pero también requiere altos colonias y reproducción de las colonias, en
niveles de ingreso de recursos, que son provistos función de la especie de hormiga. La
por ambientes de alta luminosidad. Las especies documentación del rango de fenotipos entre C.
del complejo Azteca muelleri son capaces de obtusifolia y C. polyphlebia, permitiría cuantificar
sobrevivir con menor ingreso de recursos, y por los atributos miermecofíticos (producción de
ello pueden existir en ambientes donde las cuerpos müllerianos, reducción de la médula del
colonias del complejo A. alfari no pueden. La tallo, desarrollo de sitios delgados en la pared del
hipótesis de la perturbación (Longino 1991b), tallo), que son necesarios para la supervivencia de
propone que las especies del complejo A. alfari la colonia, y cómo varían entre especies de
son más abundantes en los hábitats hormigas y a lo largo de gradientes de
frecuentemente perturbados, porque pueden productividad. No se han propuesto hipótesis que
reproducrise temprano en árboles pequeños. Las expliquen la coexistencia de A. xanthochroa y A.
colonias del complejoAzteca muelleri estarían en constructor, dos especies similares que son
desventaja, pues requieren áboles grandes y comunes en los árboles de C. obtusifolia en
longevos para alcanzar un tamaño de colonia Monteverde. Estas preguntas están a la espera de
suficiente para reproducirse. En hábitats de baja más investigación sobre la rica comunidad de
perturbación, los árboles con colonias del mirmecófitas en el área de Monteverde.
complejo A. alfari sucumbirán pronto, debido al

LA IMPORTANCIA DE DIFERENTES ESPECIES DE AVES COMO


DISPERSORAS DE SEMILLAS
K. Greg Murray

Un índice que pondera la contribución de cada útil de la "importancia" de cada especie de ave
especie de aves en relación con dispersores para la comunidad de plantas, que un simple
alternativos para cada una de sus especies recuento del número de frutos consumidos por
alimenticias (Ecuación 1), es un estimador más

447
cada ave. La importancia relativa de cada especie 1987, Sargent 1994, K. G. Murray, datos no
de ave j en la comunidad es publicados). Se incluyeron datos de 75 especies
!!,!   /  !! de aves y 179 de plantas. Los valores de
𝐼! =   !!!!( ) (1)
! importancia para aves frugívoras de Monteverde
donde T, es el número total de especies de aves varían dentro de dos órdenes de magnitud. Unas
que consumen la especie de planta i, y S es el pocas especies son desproporcionadamente
número total de especies de plantas incluidas en la importantes (Fig. 8.25). Los resultados del análisis
comunidad (en este caso, el número total de son semejantes a los de conteos simples de plantas
especies de plantas incluidas en el estudio). Ci,j = alimenticias, reportados como totales marginales
1 si la especie de ave j consume frutos de la en Wheelwright et al. (1984): las especies que se
especie de planta i ó 0 si no lo hace. El índice alimentan de muchos tipos de frutos tienen
puede variar entre un mínimo de 0 para especies valores altos del índice. Sorprendentemente,
que no se alimentan de los frutos de las especies algunos frugívoros pequeños (e.g., Myadestes
consideradas en el estudio, hasta un máximo de melanops [Black-faced Solitaires], Chiroxiphia
1,0 para una especie de ave que es la única linearis [Long-tailed Manakins], Semnornis
consumidora de todas las plantas incluidas. Este frantzii [Prong-billed Barbets] y Chlorospingus
índice ignora la intensidad relativa del uso de cada ophthalmicus [Common Bush-Tanagers]) tienen
especie de planta por diferentes animales; al valores tanto o más altos que muchas especies de
mismo tiempo, considera igual a toda especie de mayor tamaño (e.g., Pharomachrus mocinno
planta, por lo cual una especie rara de hierba del [Resplendent Quetzals], Procnias tricarunculata
piso del bosque o una epífita contribuyen tanto al [Three-wattled Bellbirds] y Chamaepetes unicolor
índice, como un árbol dominante del dosel. Dado [Black Guans]), de las cuales dependen las
que este índice es una función del número total de especies con semilla grande. Los frugívoros
especies de plantas incluidas en la dieta, las pequeños parecen poseer una importancia
especies estudiadas más intensamente tienden a desproporcionada para un gran número de plantas,
mostrar mayores valores de importancia que muchas de las cuales son menos conspicuas. Estas
aquellas estudiadas menos sistemáticamente. A aves pequeñas podrían ser consideradas
pesar de estos sesgos, el índice provee mejores “mutualistas clave” (sensu Gilbert 1980), a la par
bases de reflexión que los simples conteos de de P. mocinno, P. tricarunculata, Aulacorhynchus
frutos consumidos. prasinus y C. unicolor; la pérdida de cualquiera
Nosotros calculamos el índice de importancia de estas especies podría tener un efecto profundo
para aves frugívoras en el área de Monteverde en la biodiversidad de Monteverde.
(Wheelwright et al. 1984, Bronstein y Hoffman

448
Figura  8.25.  Valores  de  importancia  (Ecuación  1)  para  las  15  especies  de  aves  con  índices  más  altos  en  
Monteverde.  La  especie  de  ave  y  el  número  de  especies  de  plantas  que  incluye  en  su  dieta  son  (de  izquierda  a  
derecha)  Emerald  Toucanet  (95),  Black-­‐faced  Solitaire  (51),  Long-­‐tailed  Manakin  (37),  Resplendent  Quetzal  (38),  
Prong-­‐billed  Barbet  (30),  Common  Bush-­‐Tanager  (29),  Mountain  Robin  (44),  Golden-­‐browed  Chlorophonia  (14),  
Three-­‐wattled  Bellbird  (29),  Black  Guan  (26),  Yellow-­‐throated  Euphonia  (7),  Orange-­‐bellied  Trogon  (14),  Olive-­‐
striped  Flycatcher  (9),  Keel-­‐billed  Toucan  (16),  y  Dusky-­‐capped  Flycatcher  (8).  Ver  texto  para  las  fuentes.  

Usamos el mismo enfoque para estimar la correlación entre los valores del índice para
importancia relativa de diferentes especies de especies de plantas particulares, y un conteo
plantas desde la perspectiva de las aves de simple del número de especies de aves que se
Monteverde. Hicimos uso de la misma ecuación conoce se alimentan de ellas. Este patrón es difícil
(1), pero Ij es la importancia de la especie de de interpretar, porque las siete especies de plantas
planta j, T, es el número total de plantas de las con los valores más altos de importancia (Acnistis
cuales se alimenta la especie de ave i, y S es el arborescens [Solanaceae], Sapium glandulosum
número total de especies de aves incluidas en la [Euphorbiaceae], Citharexylum costaricensis
muestra. qi = 1 si la especie de planta j está en la [Verbenaceae], Hampea appendiculata
dieta de la especie de aves i ó 0 si no lo está. [Malvaceae], Trema micrantha [Ulmaceae],
Usando la misma matriz de datos, hallamos que Rubus roseafolia [Rosaceae] y Conostegia
un pequeño número de especies de plantas tienen oerstediana [Melastomataceae]), son especies
una importancia desproporcionada para los pioneras que se hallan a densidades muy altas en
frugívoros de Monteverde (Fig. 8.26), lo que el mosaico de pastizales y bosque secundario de la
coincide con el primer resultado. Existe una alta comunidad de Monteverde, donde se hicieron

449
muchos de los registros de alimentación de plantas es desproporcionada (i.e., son recursos
(Wheelwright et al. 1984). Esas especies pioneras clave) para los frugívoros de Monteverde.
no pueden ser omitidas del análisis, porque Debemos dar seguimiento a las poblaciones de
existen de forma natural en los ambientes con todos los mutualistas clave de Monteverde, no
perturbaciones de pequeña escala, como claros solamente a los frugívoros grandes y árboles
por caída de árboles, y son alimento de un gran dominantes del bosque que determinan en gran
número de frugívoros del bosque. Otras especies, manera la estructura física del bosque. La enorme
por ejemplo los muérdagos Struthanthus oerstedii variedad de epífitas que hacen únicos los bosques
(Loranthaceae) y Phoradendron robaloense nubosos pueden depender de animales pequeños,
(Viscaceae), tienen valores altos porque son menos conspicuos, como Myadestes melanops y
fuente importante de alimento para las aves nuestros esfuerzos y prioridades de conservación
(principalmente Euphonia spp.), que son deben dirigirse hacia esos elementos de la
especialistas en muérdagos. Nuestra conclusión comunidad.
general es que la importancia de algunas especies

Figura  8.26.  Valores  de  importancia  (ver  Ecuación  1)  para  las  15  especies  de  plantas  dispersadas  por  aves  con  los  
mayores  índices  en  Monteverde.  Los  nombres  de  las  especies  de  plantas  y  las  cantidades  de  especies  de  aves  que  
consumen  los  frutos  son  (de  izquierda  a  derecha)  Acnistus  arborescens  (44),  Sapium  glandulosum  (antes  S.  
oligoneuron,  23),  Citharexylum  costaricensis  (antes  C.  integerrimum,  23),  Hampea  appendiculata  (22),  Trema  
micrantha  (22),  Rubus  roseafolia  (10),  Conostegia  oerstediana  (antes  C.  bernouliana,  17),  Ocotea  tonduzii  (18),  
Miconia  "especie  A"  (9),  Struthanthus  oerstedii  (7),  Myrsine  coriacea  (antes  Rapanea  myricoides,  13),  Cecropia  
obtusifolia  (11),  Ficus  tuerckheimii  (21),  Ossaea  micrantha  (6)  y  Phoradendron  robaloense  (4).  Ver  texto  para  las  
fuentes.  

450
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of terminology, and constraints on coevolution. digitalcommons.bowdoin.edu).
American Naturalist 119:402-413.

 
459
8
Interacciones Planta-Animal -
actualización 2014

K. Greg Murray y Judith L. Bronstein


Traducido por Gabriel Trejos V.

Interacciones entre plantas y agentes Muchhala (2003) con Burmeistera tenuiflora y B.


polinizadores cyclostigmata en Monteverde demuestra una parte
de la ambigüedad de los síndromes de
Los conjuntos de características morfológicas, polinización. Él encontró que tanto aves como
fenológicas y de comportamiento de las plantas y murciélagos visitaron flores de ambas especies de
los agentes polinizadores que componen los plantas, pero que sólo los murciélagos polinizaron
“síndromes de polinización” siguen siendo útiles ambas efectivamente. Los colibríes polinizaron a
para predecir cuáles serán los actores en los B. tenuiflora pero, debido a que las partes
mutualismos de polinización. Por ejemplo, las reproductivas de B. cyclostigmata se extienden
flores tubulares rojas son propensas a recibir más lejos de los nectarios, las aves pueden
visitas de colibríes, así como las abejas de lengua acceder al néctar sin hacer contacto con las
corta tienden a visitar flores con una morfología anteras y el estigma. Este trabajo demuestra
más abierta que no les restrinja el acceso al néctar oportunamente la necesidad de cautela al asumir
y al polen. Sin embargo, el hallazgo frecuente de demasiado sobre la identidad de los polinizadores
que quienes visitan las flores no están limitados con base, meramente, en la morfología floral y en
sólo a los usualmente asociados con un síndrome la frecuencia de la secreción de néctar. Muchhala
particular ha dado lugar cada vez más a cuestionar (2003) sugiere que estas especies de Burmeistera
la utilidad de la idea de un síndrome (e.g., demuestran la generalización para la polinización
Ollerton et al. 2009; ver también Rosas-Guerrero hecha por ambos, murciélagos y colibríes.
et al. 2014), tal cual ha sucedido con el Desde el año 2000, los estudios en Monteverde
descubrimiento de que muchos animales se han aportado también información detallada sobre
alimentan en flores usualmente asociadas con la biología reproductiva básica de las plantas
diversos tipos de polinizadores. El trabajo de locales. Cascante-Marín et al. (2005), por

 
460
ejemplo, estudiaron la fenología de la floración y severas. Las poblaciones de W. solanacea cerca
el sistema de reproducción de Werauhia (antes de la Reserva Biológica Bosque Nuboso de
Vriesia) gladiolifolia, bromelia polinizada por Monteverde (RBBNM) tuvieron, en efecto,
murciélagos, mientras que Bush y Guilbeau menores índices de visitación de polinizadores
(2009) elucidaron el sistema de reproducción de (abejas) y parecen estar más limitadas de polen
Pitcairnia brittoniana, bromelia polinizada por que las poblaciones a elevaciones menores (e.g.,
colibríes. Ambas especies fueron capaces de San Luis) o que aquellas más hacia el Sur de
autopolinización y el cuajado de frutos y semillas Costa Rica (e.g., Las Cruces y Las Alturas; Stone
fue el mismo tanto para las plantas limitadas a la y Jenkins, 2008). Sin embargo, cuando Stone et
autopolinización, como para aquellas disponibles al. (2014) crearon jardines experimentales con
a los polinizadores. La autopolinización es común ambos genotipos y les permitieron ser polinizados
entre las epífitas, las cuales pueden no ser naturalmente, las plantas AC y AI tuvieron
visitadas de manera predecible debido a su cuajados de frutas y de semillas casi equivalentes,
aislamiento y despliegues florales limitados (Bush pero menos de un 10% de las semillas AC fueron
y Beach 1995), aunque Bush y Guilbeau (2009) resultado de la autofertilización. Los autores
encontraron que las cargas de polen depositadas concluyeron que la depresión embriónica por
por los colibríes también fueron suficientes para endogamia era todavía substancial en las plantas
asegurar un cuajado de semillas casi completo en AC, pero sugirieron que estos genotipos se
P. brittoniana. Tal cual señalaron para P. continuarán difundiendo, pues la ventaja de la
brittoniana, parece probable que muchas epífitas transmisión de la autofecundación a través de la
efectúan polinización cruzada cuando hay función masculina supera con eficacia incluso a
polinizadores disponibles, pero se autopolinizan una severa depresión endogámica.
cuando son escasos.
Otra contribución desde Monteverde es el Interacciones entre plantas y frugívoros
trabajo de Stone y colegas sobre la ecología de la
polinización y la evolución del sistema de Gran parte del trabajo sobre las interacciones
reproducción en Witheringia solanacea. La entre plantas y frugívoros en Monteverde desde
autocompatibilidad ha evolucionado los años noventa se ha centrado en el destino de
independientemente muchas veces, pero las las semillas luego de la dispersión. En gran
condiciones que favorecen esto siguen siendo medida, este énfasis refleja los desarrollos en el
controversiales. La teoría predice que los área de las interacciones entre plantas y frugívoros
beneficios de la autofertilización deberán exceder en general. Está motivado por la comprensión de
los costos, principalmente una aptitud biológica que las consecuencias evolutivas de la dispersión
disminuida debido a la producción de de semillas para las plantas, incluyendo la
descendientes con dos copias de alelos deletéreos. coevolución con los frugívoros, están mediadas
La mayoría de investigaciones sobre la evolución por los efectos de la dispersión sobre el destino de
de la autocompatibilidad se apoyan en las semillas y sobre la demografía vegetal. Sin
comparaciones de especies diferentes pero embargo, una parte del trabajo de Wenny sobre la
estrechamente relacionadas; sin embargo, Stone et dispersión de especies con semillas grandes
al. (2006) encontraron poblaciones de W. también atiende explícitamente la dispersión per
solanacea con ambos genotipos, se. Wenny (1999) mostró que las semillas de
autoincompatibles (AI) y autocompatibles (AC), Beilschmiedia pendula, unas de las más grandes
en Monteverde y en Varablanca. Los genotipos AI dispersadas por aves en Monteverde, rara vez son
de W. solanacea sufrieron una letalidad depositadas a más de 10 m por debajo de las
embrionaria casi total cuando fueron copas de árboles frutales, pero que las semillas
experimentalmente autopolinizados (Stone et al., dispersadas a distancias incluso menores del árbol
2010) pero no así los genotipos AC, lo cual indica madre sufren de menos depredación por parte de
que los alelos deletéreos habían sido ya roedores y de larvas de escarabajos, que las
ampliamente purgados de los genotipos AC. Tal depositadas directamente debajo de la copa. Su
depuración tiende a suceder más cuando las trabajo demuestra que la dispersión es, en efecto,
plantas presentan limitaciones de polen más para beneficio de B. pendula y que el efecto

 
461
ocurre en una escala espacial bastante pequeña. mamíferos no voladores) y de la dispersión
En contraste, las semillas de Ocotea endresiana secundaria (por parte de roedores almacenadores
sufrieron una eliminación casi completa por parte y dispersores como las guatusas) sobre la
de depredadores, sin importar la distancia de supervivencia y la germinación en dos especies de
dispersión desde el árbol madre (Wenny 2000). Guarea. Las semillas fueron movidas por los
La mayoría de las aves movieron semillas a dispersores primarios hasta 65 m más allá de las
menos de 25 m, pero los machos de pájaro copas de los árboles madre, pero las distancias
campana (Procnias tricarunculata, Three-wattled medias eran de menos de 15 m para G. glabra y
Bellbirds) a menudo las depositaron debajo de los G. kunthiana, ambas. Si bien los dispersores
posaderos de exhibición del cortejo, de los cuales secundarios apenas incrementaron ligeramente las
muchos se encuentran suspendidos en los claros distancias medias, sí tuvieron un efecto profundo
producto de la caída árboles. Los experimentos de sobre el destino de las semillas al enterrarlas de 1
Wenny (1999, 2000) fallaron en presentar alguna a 3 cm bajo la superficie terrestre. Las semillas
diferencia entre los índices de eliminación de enterradas tendieron más a sobrevivir que las que
semillas de los claros y los del sotobosque, pero permanecieron en la superficie, las cuales fueron
las plántulas en los claros crecieron más eliminadas principalmente por roedores e insectos
rápidamente y sufrieron menos mortalidad por (G. glabra) o por saínos (G. kunthiana). El trabajo
hongos patógenos que las del sotobosque. Así, los de Wenny sobre el destino de las semillas en
machos de pájaro campana brindan un buen Monteverde también incluyó comparaciones entre
ejemplo de dispersión dirigida (sensu Howe y diez especies adicionales con distintos tamaños de
Smallwood, 1982) y su importancia puede ser semillas y, aunque era altamente variable dentro
desproporcionada para el reclutamiento de O. de las categorías de tamaño, la supervivencia de
endresiana. No obstante, determinar la fuerza del las semillas tendió a ser mayor para las semillas
efecto en relación con el de otros dispersores más grandes. Sin embargo, la relación entre el
requerirá de un estudio más detallado. tamaño de las semillas y el reclutamiento de las
El estudio de Sheldon y Nadkarni (2013a) plántulas fue compleja, pues las semillas
provee de otro ejemplo de dispersión dirigida en continuaron sufriendo el ataque de roedores
Monteverde, el cual comparó la “lluvia de después de la germinación. Wenny (2005) estimó
semillas” depositada en el suelo del bosque con la que cinco especies de roedores pequeños fueron
depositada en el dosel del bosque en la RBBNM. responsables de alrededor del 70% de la
Su estudio empleó trampas de semillas; las depredación de las semillas. La infestación por
situadas en el dosel estaban encargadas de estimar insectos también fue común en algunas especies,
las semillas que son depositadas y se acumulan en pero ocurrieron principalmente antes de la
las esteras de epífitas y en la tierra que ahí se dispersión. Fue común el movimiento secundario
encuentra. Pese al amplio traslapo, la composición de semillas por parte de los roedores a través de
de especies en la lluvia de semillas fue distancias cortas, pero sólo en el caso de Guarea
estadísticamente distinta en cada hábitat: las fue común el esconderlas o el enterrarlas; la
semillas epífitas prevalecieron en el dosel, mayor parte del movimiento de semillas,
mientras que las de árboles grandes fueron más entonces, resultó en depredación.
comunes en el suelo del bosque, lo cual sugiere Dada la importancia de los mamíferos
que los dispersores mueven semillas epífitas a depredadores de semillas como mediadores de las
sitios de establecimiento especialmente dinámicas de población vegetal, en hábitats
apropiados más a menudo de lo que se esperaría montanos como los de Monteverde (Meserve et
por azar. Las semillas dispersadas por aves (en al., 2011; Sheldon et al., 2011; Gibson et al.,
lugar de mamíferos o el viento) prevalecieron en 2013) es de gran importancia de qué manera la
ambos hábitats y a través de todas las estaciones, fragmentación del bosque y los cambios en la
lo cual destaca la importancia de los dispersores distribución traídos por el clima afectarán las
animales —especialmente las aves— en mantener poblaciones de mamíferos. Chinchilla (2009)
la integridad ecológica del bosque de Monteverde. comparó las poblaciones de mamíferos
Wenny (1999) estudió los efectos de la depredadores de semillas y los índices de
dispersión primaria (por parte de aves y eliminación de las semillas en un gran tramo de

 
462
bosque continuo (incluyendo la RBBNM) y en la habilidad de las semillas para sobrevivir por
dos fragmentos de bosque cercanos de 350 y 20 períodos extensos en la tierra. Algunas, como
ha. Tal cual se esperaba, algunas de las grandes Phytolacca rivinoides, Bocconia frutescens y
especies de depredadores de semillas (e.g., saínos Guettarda poasana mantienen bancos terrestres
y agutíes) no se encontraban en los fragmentos, de semillas con densidades varias veces mayores
pero tenían índices de eliminación de semillas que las densidades de la lluvia de semillas anual,
apenas menores que los índices en el bosque lo cual sugiere que las semillas sobreviven en la
intacto. Chinchilla (2009) atribuyó mucha de la tierra de Monteverde por decenas o hasta centenas
depredación compensatoria en los fragmentos a la de años. En contraste, otras especies pioneras
mayor abundancia del depredador de semillas como Cecropia polyphlebia y Urera elata
especialista Heteromys desmarestianus en dichos mantienen bancos terrestres de semillas con tan
fragmentos, en comparación con el bosque solo el equivalente de un año de lluvia de
intacto, en el cual es inusual. semillas, lo cual sugiere altos índices de
En un estudio de largo plazo, Murray y García- mortalidad. De entre las 23 especies estudiadas en
C. (2002) informaron sobre el papel de la detalle, sólo Hampea appendiculata y Piper
dispersión y la supervivencia de las semillas en umbellatum no mantuvieron un banco de semillas.
facilitar la coexistencia de una gran comunidad de Los resultados de los experimentos de campo
especies vegetales pioneras que dependen de un replicados fueron consistentes con las
recurso limitado: el espacio en los claros de comparaciones entre las densidades del banco de
bosque recientemente formados. Hallaron que los semillas y de la lluvia anual de semillas descritas
10 cm superficiales de las tierras de Monteverde anteriormente: las semillas de la misma especie
contienen de 3000 a 6500 semillas viables pero con proporciones “banco de semillas:lluvia anual
latentes por metro cuadrado, las cuales son de semillas” altas, también sobrevivieron bien en
semillas que germinan rápidamente en respuesta a el campo (Murray y García-C., 2002). Veldman et
la formación de claros. Dada la alta riqueza de al. (2007) investigaron el fundamento químico de
especies, incluso en escalas espaciales muy los patrones de mortalidad entre seis de las
pequeñas (ca. 20-25 especies por cada muestra de especies pioneras en el estudio de Murray y
625 cm2), la competencia intra e interespecífica García-C. (2002; P. rivinoides, C. polyphlebia, G.
por el espacio en claros recientes es intensa. Sin poasana, U. elata, B. frutescens y Witheringia
embargo, el estudio de Murray y García-C. (2002) meiantha) y hallaron que los extractos de semillas
mostró que la heterogeneidad espacial del “banco de especies que sobreviven por períodos
de semillas” en la tierra era extremadamente alta, duraderos en la tierra fueron, en efecto, más
de modo que las especies pioneras tóxicos para los artrópodos y los hongos en el
competitivamente inferiores eran a veces laboratorio. Los químicos responsables en B.
propensas a germinar en los claros sin ningún frutescens fueron identificados como tres
competidor superior en los alrededores. Este alcaloides relacionados, de los cuales todos
fenómeno, denominado “limitación del estaban más concentrados en las semillas que en
reclutamiento”, puede facilitar la coexistencia al el tejido de las hojas. P. rivinoides y G. poasana
reducir la intensidad de la competencia en las contienen químicos tóxicos para los hongos
escalas espaciales ecológicamente relevantes. también, pero permanecen aún sin identificar
Parte de la heterogeneidad espacial en el banco de (Veldman et al. 2007; K. G. Murray, datos
semillas fue resultado de la heterogeneidad en la inéditos). La defensa química de las semillas de
lluvia de semillas, pero las diferencias de las plantas pioneras es, entonces, de importancia
densidad y de composición de especies de uno a evidente y queda mucho trabajo por hacer.
otro sitio también se vieron aumentadas por las Nadkarni y Haber (2009) hallaron que las
probabilidades de supervivencia en la tierra, la tierras y las esteras de epífitas que se acumulan en
cual varió según la especie. los doseles de los árboles también reúnen bancos
A pesar del hecho de que las trayectorias de de semillas, tal cual lo hace el suelo en el piso del
vida de la mayoría de especies pioneras incluyen bosque; ellos examinaron los bancos de semillas
un banco de semillas en el suelo, Murray y en los doseles de árboles de potrero remanentes
García-C. (2002) hallaron una amplia variedad en para determinar si tales bancos podrían aumentar

 
463
otros efectos que convertirían a los árboles según prosperaban o acababan las temporadas de
remanentes en efectivos “focos de regeneración”. fructificación de las especies en distintas partes
Los bancos de semillas del dosel contenían del rango del pájaro campana, en lugar de seguir
ensambles de semillas densos y diversos, una ruta migratoria invariable. Sea cual fuera la
incluyendo muchas especies maderables razón, las cuatro áreas utilizadas a lo largo del
características del bosque primario, lo cual indica ciclo anual estaban separadas hasta por 280 km y
que los bancos de semillas del dosel de los mucho del terreno en tres de las cuatro áreas —
potreros podrían funcionar como “cápsulas del tierras bajas del noreste y del suroeste de Costa
tiempo” de la biodiversidad del bosque, las cuales Rica y elevaciones medias en la Vertiente del
podrían acelerar la recuperación de la Pacífico de Costa Rica, cerca de Monteverde—
regeneración forestal en los potreros. Nadkarni y está altamente fragmentado y poco protegido.
Haber (2009) también compararon los bancos de Powell y Bjork (2004) concluyeron, entonces, que
semillas en los doseles de árboles remanentes con la población de pájaros campana en los bosques
los bancos en los doseles del bosque primario y en en los cuales estos efectúan importantes servicios
el suelo del piso del bosque. Las densidades de las de dispersión de semillas se encuentra vulnerable,
semillas y la riqueza de especies en los suelos del a pesar de la adecuada protección de los bosques
dosel en árboles de potreros y de bosques durante la temporada de reproducción. Como
primarios eran menores que en los suelos del piso resultado de su labor, en parte, el gobierno
del bosque, pero las densidades de las semillas y costarricense y varias organizaciones del sector
la riqueza de especies del dosel de árboles de privado están cooperando para crear el Corredor
potreros y de bosque primario no diferían una de Biológico del Pájaro Campana, el cual protegerá
otra. un corredor migratorio en la Vertiente del Pacífico
Estudios anteriores sobre las interacciones al promover la restauración y protección del
entre plantas y frugívoros en Monteverde hábitat, en gran medida en tierras de propiedad
demostraron que algunas de las aves frugívoras privada.
más importantes migraron altitudinalmente y Similarmente, Chaves-Campos et al. (2003)
sugirieron que estos movimientos fueron estudiaron la presencia de los pájaros sombrilla a
impulsados por patrones estacionales en la distintas elevaciones en la región de Monteverde,
disponibilidad de las frutas a distintas elevaciones. Arenal y San Ramón de la Cordillera de Tilarán y
Desde la publicación de Nadkarni y Wheelwright encontraron que sus movimientos sobre un rango
(2000), estos patrones han sido estudiados más a altitudinal de 400 a 1400 m estaban
fondo por Chaves-Campos et al. (2003), Chaves- correlacionados con los patrones estacionales de
Campos (2004), Powell y Bjork (2004) y Papes et la disponibilidad de las frutas. Así como con los
al. (2012). Powell y Bjork (2004) elucidaron en pájaros campana, las elevaciones usadas para la
detalle los patrones migratorios de los pájaros reproducción estaban moderadamente bien
campana empleando radiotelemetría y protegidas, mientras que las áreas usadas fuera de
encontraron que las aves que se reproducían en la la temporada de reproducción no lo estaban.
Vertiente del Atlántico en la Cordillera de Tilarán Como Powell y Bjork (2004), Chaves-Campos et
cruzaron hacia un bosque altamente fragmentado al. (2003) concluyeron que la insuficiencia de
en la Vertiente del Pacífico, a tan solo 5-15 km de tierras protegidas usadas fuera de la temporada de
distancia, después de la temporada de reproducción constituye una amenaza
reproducción. En septiembre y octubre, estas aves significativa para la especie en la región.
migran hacia las tierras bajas del noroeste de Chaves-Campos (2004) estudió los cambios en
Costa Rica y el sureste de Nicaragua y, en la abundancia de aves frugívoras grandes entre los
noviembre y diciembre, migran al suroeste de 400 y los 1400 m de elevación en la Cordillera de
Costa Rica, donde permanecen hasta regresar en Tilarán en función de la disponibilidad de frutas y
marzo a la Vertiente del Atlántico cerca de encontró evidencia ambigua de que los
Monteverde para reproducirse. Powell y Bjork movimientos migratorios de estas aves son
(2004) sugirieron que las aves estaban siguiendo impulsados, en gran medida, por la disponibilidad
la disponibilidad de sus fuentes primarias de de frutas. Aunque los tamaños pequeños de las
alimentación (las frutas de la familia Lauraceae) muestras y la alta variación entre réplicas tornó

 
464
difíciles la comparaciones estadísticas, Chaves- semillas desde el bosque aledaño hacia los
Campos (2004) sugirió que los movimientos potreros.
migratorios de estas aves eran impulsados por la Murray et al. (2008) informaron sobre un
disponibilidad de frutas fuera de la temporada de estudio de largo plazo sobre la regeneración en
reproducción, mas no durante ella. dos potreros cerca de la RBBNM y hallaron que
Más recientemente, Papes et al. (2012) casi toda la colonización inicial por parte de
investigaron la posibilidad de explicar los plantas maderables por medio de semillas
movimientos de los pájaros campana con base en dispersadas por animales estaba debajo de las
datos de detección remota que podrían servir copas de árboles al borde del bosque y de árboles
como una representación de las características del “remanentes del bosque” que quedaron aislados
dosel del bosque. Ellos generaron modelos de en el potrero cuando este fue creado. En contraste
nichos ecológicos con base en varios índices de con esto, las especies dispersadas por el viento
vegetación detectados remotamente que reflejan colonizaron áreas sin vegetación suspendida con
los cambios estacionales en la estructura y la la misma frecuencia que las áreas debajo de los
productividad del dosel, pero éstos no explicaron árboles remanentes. La concentración de
de manera confiable los movimientos estacionales colonizadores tempraneros debajo de los árboles
de los pájaros campana en la región de remanentes o de “islas de árboles” sembradas ha
Monteverde. En cambio, estos modelos sugirieron sido hallada en muchos otros estudios también
que gran parte de la Vertiente del Atlántico es (e.g., Sandor y Chazdon, 2014; Zahawi y
apta para el apareamiento, pero que otros factores Augspurger, 2006): un patrón que resulta, en
diferentes de la estacionalidad de la vegetación, parte, de la atracción de las aves del bosque a
como los menores índices de depredación de hábitats con una mayor complejidad estructural y,
nidos a elevaciones medianas, pueden atraer a los en parte, de la tendencia de las aves a defecar y
pájaros campana a elevaciones medianas para el regurgitar semillas mientras están posadas más
apareamiento. que mientras vuelan. La atracción de las aves por
los árboles de potrero aislados en Monteverde fue
demostrada directamente por Sheldon y Nadkarni
Dispersión de semillas mediada por
(2013b), quienes documentaron más de 900
animales y regeneración de los potreros
visitas por parte de 52 especies en 20 distintas
familias hechas a tan solo una especie común de
Desde el estudio de Groom (2000) sobre la
árbol de potrero (Sapium glandulosum). También
regeneración de plantas maderables en potreros
observaron que el tamaño del árbol, su grado de
abandonados, mucho del trabajo sobre dispersión
aislamiento de otros árboles y la cantidad de su
de semillas en Monteverde ha versado sobre el rol
población epífita incrementaban las visitas.
que tal dispersión hecha por animales desempeña
Sorprendentemente, Murray et al. (2008)
en la regeneración de los potreros. La producción
encontraron que los árboles remanentes
ganadera ocupa ahora un 27% del área rural en
dispersados por el viento eran tan efectivos como
Latinoamérica (Murgueitio et al., 2011), aunque
focos de reclutamiento para colonizadores
el porvenir definitivo de la mayoría de las tierras
dispersados por animales, como lo eran los
de pastoreo, sin embargo, es el abandono o la
árboles que producen ellos mismos frutos
conversión a algún otro uso, a menudo a través de
carnosos buscados por los animales, posiblemente
la regeneración del bosque. Mucho del trabajo
porque los dispersores de semillas también son
sobre regeneración de los potreros atiende las
atraídos por los sitios para posar elevados, la
barreras físicas y biológicas que restringen el
cobertura y, quizás, por el recurso alimenticio en
ritmo de la regeneración y constriñen su
forma de insectos que esos árboles brindan.
trayectoria (e.g., Holl et al., 2000). Dado que la
Murray et al. (2008) también rastrearon el
disponibilidad limitada de semillas es uno de los
progreso de la nueva regeneración iniciada por los
factores más obvios, muchos estudios se han
dispersores de semillas, para determinar cómo
enfocado en los papeles que desempeñan los
cambiaban a través del tiempo sus patrones
animales dispersores de semillas al transportar las
espaciales y composicionales. Tal cual se había
descubierto en Schlawin y Zahawi (2008), la

 
465
concentración de colonizadores de potrero debajo Ninguna correlación entre el aporte de
de los árboles remanentes formó “focos de semillas, la densidad de reclutamiento o las visitas
reclutamiento” o “sitios de nucleación” para las por parte de aves con la distancia hasta el borde
especies de plantas del bosque. Los censos del bosque más cercano fue encontrada por
subsiguientes de los mismos terrenos y de otros Harvey (2000a, b), Murray et al. (2008), ni
similares, 14 y 30 años después del abandono, Sheldon y Nadkarni (2013b), quizás porque los
mostraron que el efecto de los árboles remanentes potreros típicos de la región son relativamente
sobre la densidad y la riqueza de las especies en pequeños, rara vez de más que unos pocos cientos
regeneración, en un inicio fuerte, se volvió más de metros de ancho. Tampoco lo hicieron Aide et
débil con el paso del tiempo. A 30 años del al. (1996) en Puerto Rico, donde los potreros
abandono, tanto la densidad como la riqueza de también son relativamente pequeños. En regiones
las especies colonizadoras de los potreros fue como la Amazonia, sin embargo, donde los
igualmente alta en las partes del potrero original potreros pueden medir kilómetros de ancho,
que habían carecido de copas de árboles pueden ser comunes los efectos de la distancia.
suspendidas que en aquellas partes debajo de los DaSilva et al. (1996), por ejemplo, hallaron que
árboles remanentes. La razón fue que, por incluso las tangaras que frecuentaban la frontera
supuesto, conforme los colonizadores de los entre el bosque y el potrero rara vez viajan más
potreros crecieron y formaron islas de bosque en allá de 150 m dentro del potrero.
regeneración con centro en los árboles remanentes Claramente, los árboles remanentes y los
originales, los colonizadores mismos sirvieron rompevientos, ambos, facilitan la regeneración del
como posaderos para animales portadores de bosque en los paisajes agrícolas de Monteverde y
semillas y, así, disminuyó a cero el área del otros lugares, en gran medida a causa de la
terreno sin copas de árboles suspendidas. interacción de su estructura física con el
El trabajo de Harvey (2000a, b) en los comportamiento de los dispersores, especialmente
rompevientos sembrados entre potreros activos en las aves. Estos patrones resaltan la importancia de
la región de Monteverde también demuestra la mantener poblaciones saludables de dispersores,
importancia de los animales dispersores de así como de administrar las características del
semillas en la regeneración de bosque en los paisaje, tales como el tamaño y la composición
paisajes agrícolas. Como fue el caso para los del potrero de tal modo que se mantengan las
árboles remanentes, la lluvia de semillas de las interacciones que facilitan la regeneración del
especies maderables debajo de los rompevientos bosque.
fue varias veces más densa y mucho más diversa
que en los potreros a tan solo 5 m de distancia
Biología de las higueras (Ficus)
(Harvey 2000a). Predominaron las especies
dispersadas por aves, pero los potreros recibieron
Las higueras continúan siendo un objeto de
casi tantas semillas dispersadas por murciélados
fascinación para los biólogos, especialmente para
como los rompevientos, quizás a causa de que los
los que trabajan en los trópicos. Nuestra
murciélagos defecan tanto en vuelo como cuando
comprensión de las complejas interacciones de las
están posados. Harvey (2000b) también estudió la
higueras con otras especies ha sido revisada más
colonización de rompevientos y de potreros
recientemente por Herre et al. (2008), aunque
adyacentes al examinar las plántulas del bosque
continúa acumulándose información nueva a un
reclutadas en ellos y, en muchas formas, sus
ritmo acelerado. Sin embargo, a pesar del
hallazgos son paralelos a los presentados por
creciente interés global por las higueras, no ha
Harvey (2000a): las plántulas del bosque eran
aparecido ninguna publicación en los últimos 15
incorporadas de inmediato a los rompevientos,
años que describa estudios hechos en Monteverde.
especialmente aquellas plántulas dispersadas por
Ficus pertusa, la cual ha atraído la mayor parte de
aves. Además, tanto la densidad como la
la atención in Monteverde, ha sido estudiada un
diversidad de los colonizadores fueron
poco más en otras partes de Costa Rica, así como
significativamente más altas en los rompevientos
en México y en Brasil, principalmente en el
conectados con parches de bosque adyacentes que
contexto de su fenología de floración y su
en los no conectados.

 
466
dispersión de semillas. Una especie que sigue la higuera. Más bien, antes de depositar un huevo,
siendo de gran interés para los investigadores en una avispa hembra de higuera deposita una
Barro Colorado, Panamá, es la Ficus yoponensis, secreción que transforma un óvulo en una agalla;
pues allí es consumida en gran proporción por su descendencia se alimentará de tejido estéril
murciélagos, los cuales actúan como dispersores (Jousselin y Kjellberg, 2001; Martinson et al.,
de semillas altamente efectivos (Heer et al., 2013). Esto lleva a la obvia pregunta sobre por
2010). Ficus tuerckheimii, F. crassiuscula y F. qué estas avispas transfieren polen del todo,
velutina permanecen poco estudiadas desde la considerando que su descendencia no ingiere las
perspectiva de la polinización y de la dispersión semillas. Hay alguna evidencia de que, en las
de semillas. higueras sin semillas, las larvas de avispa se
Es particularmente lamentable que F. desarrollan muy pobremente (Jousselin et al.,
tuerckheimii no haya atraído más atención, pues 2003). Entonces, sin importar su dieta, la
ofrece una de las más claras excepciones a una polinización activa por parte de la madre sí parece
gran porción de sabiduría convencional acerca de incrementar el éxito de su descendencia. Aun si
las higueras: que cada una de las más de 750 las larvas de avispa no consumen semillas, cada
especies de higueras tiene un único polinizador. una se desarrolla dentro de un óvulo que, de otra
Tal cual mostró por primera vez Ramírez (1970) forma, produciría una semilla. Permanece sin
—y que ha sido profundizado por varios resolver por qué las avispas de la higuera no
proyectos no publicados de cursos de grado en depositan sus huevos en todos los óvulos, lo cual
Monteverde—, F. tuerckheimii tiene dos parecería beneficiar a las avispas en el corto
polinizadores (y no “no polinizadores” como el plazo, pero podría llevar al declive de la
texto original de este capítulo afirma reproducción de las higueras y a la extinción de
erróneamente) que a menudo cohabitan una ambas partes en el largo plazo. Regularmente
misma inflorescencia en la higuera. Se les puede aparecen nuevas ideas sobre cómo esta incómoda
distinguir fácilmente por el color: Pegoscapus relación puede persistir a través del tiempo
carlosi es negra y P. mariae es amarilla. Nuevos evolutivo (e.g., Herre et al., 2008; Jandér et al.,
datos moleculares que permiten discriminar entre 2012).
avispas que de otro modo parecerían idénticas al Los estudios realizados en los últimos años han
ojo humano, han aclarado que puede no ser poco aumentado el ritmo de la documentación sobre la
común el que F. tuerckheimii hospede múltiples dispersión de semillas y el papel determinante de
polinizadores (Marussich y Machado, 2007). En los frutos de las higueras en las dietas de los
cambio, se sabe que algunos pares de especies de vertebrados tropicales. Ahora se encuentra
higueras comparten un solo polinizador (Moe et disponible una revisión amplia sobre los
al., 2011). Volviendo a la suposición relacionada consumidores de higueras alrededor del mundo
de que las higueras y las avispas de las higueras (Shanahan et al., 2001), así como una
han de estar sujetas a especiación en conjunto investigación detallada sobre cómo las
(dado que hay cientos de interacciones, características de los frutos de las higueras han
mayoritariamente de uno a uno), la reconstrucción evolucionado en conjuntos o “síndromes”
de las relaciones evolutivas utilizando datos (Lomascolo et al., 2010). Continúan apareciendo
moleculares revela un panorama mucho más intrigantes diferencias geográficas dentro de
desordenado (Machado et al., 2005; Lopez- especies individuales de higueras que aún han de
Vaamonde et al., 2009). Sin embargo, cómo ser exploradas. Por ejemplo, nuevos estudios
ocurre la especiación y cómo surgen las encontraron que las semillas de F. pertusa son
asociaciones entre pares particulares de especies abundantes en las deposiciones de murciélagos en
de higueras y de polinizadores son interrogantes Brasil (Teixiera et al., 2009), lo cual sugiere un
aún sin responder (Cook et al., 2010). rol primario de los murciélagos en tanto
El cambio más sorprendente en nuestra dispersores de semillas allí. Esto es consistente
comprensión ecológica del mutualismo en la con las observaciones desde Panamá pero
polinización de las higueras consiste en que las claramente distinto de Monteverde, donde los
avispas en desarrollo, contrario a lo que se creyó murciélagos rechazan los frutos por completo
por más de un siglo, no consumen las semillas de maduros.

 
467
Los ecologistas identifican cada vez más a las Estos y otros estudios previos en Monteverde
higueras como recursos clave para los destacan la complejidad de las interacciones entre
consumidores de frutos. La salud de las los mutualistas vegetales y animales, así como su
poblaciones de higueras alrededor del mundo está, papel en el mantenimiento de comunidades
sin embargo, amenazada por la pérdida y la ecológicas enteras. Demuestran la importancia de
fragmentación del hábitat y por la cosecha basar la planificación de la conservación en
selectiva de maderas (e.g., Felton et al., 2013). conocimientos sólidos acerca de la historia natural
Además, los frugívoros invasivos agotan frutos de los organismos involucrados. Con miras al
que son esenciales para el bienestar de los futuro, esperamos que los biólogos continúen
vertebrados nativos, a la vez que fallan en siendo atraídos a Monteverde en busca de una
dispersar las semillas de las higueras en oportunidad de comprender mejor el mundo
condiciones aptas para la germinación (Staddon et natural, como también de satisfacer sus propias
al. 2010). Hay una necesidad apremiante de tratar necesidades de preservar una esquina
a las higueras como objetivos clave para la particularmente valiosa del mismo.
conservación del trópico, pues podrían también
ejercer una labor prometedora en la restauración
de los bosques.

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