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Nuestros resultados mostraron que la periodontitis se asocia positivamente con el mal olor

oral en estudios poblacionales. Las metaestimaciones de los estudios observacionales deben


considerarse cuidadosamente, debido a la alta heterogeneidad entre los estudios. A pesar de
sus limitaciones, los resultados combinados de los estudios observacionales pueden
considerarse similares a los de los ensayos clínicos aleatorizados (Anglemyer et al., 2014).
Es de destacar que nuestros hallazgos provienen de estudios transversales, lo que impide el
establecimiento de relaciones temporales.Por lo tanto, nuestros resultados son relevantes
para pacientes y profesionales de la salud bucal en el contexto clínico.
De acuerdo con nuestros hallazgos, las personas con periodontitis presentaron mayores
probabilidades de tener mal olor oral. Los productos odoríferos responsables de la halitosis
parecen surgir de la compleja interacción entre la biopelícula bacteriana y sustratos
específicos (Scully y Greenman, 2012). Esencialmente, las proteínas y los péptidos se
hidrolizan mediante actividades proteolíticas y peptidolíticas de microbiomas, lo que da
como resultado compuestos de azufre volátiles (VSC). Los patógenos periodontales,
especialmente los del Complejo Rojo (P. gingivalis, T. forsythia, T. denticola),
descomponen las glucoproteínas y proteínas en la cavidad oral, incluidas las bolsas
periodontales y la superficie dorsal de la lengua (Persson et al., 1990).Estudios previos han
demostrado que los niveles de VSC aumentan con la gravedad de la periodontitis, ya que
los bolsillos periodontales tienden a aumentar en cantidad y profundidad en casos graves de
periodontitis (Yaegaki y Sanada, 1992). Aunque se ha observado una asociación positiva
entre la periodontitis y la halitosis en la literatura, los resultados no son concluyentes con
respecto a esta asociación. El pequeño tamaño de muestra, las diferencias en la
periodontitis y la medición de la halitosis se han señalado como factores que pueden influir
en este asociación (Takeuchi et al., 2010). Por esta razón, los metanálisis se consideran
fuentes sólidas de evidencia ya que amplifican el poder estadístico, especialmente en
estudios poblacionales.
El análisis de metarregresión reveló que el método utilizado para el diagnóstico de la
halitosis explicaba casi el 45% de la variabilidad entre los estudios. La magnitud de la
asociación fue mayor en los estudios que utilizaron la prueba organoléptica para la
detección de halitosis, mientras que la asociación desapareció en los que utilizaron la
prueba de VSC (Tabla 3). La prueba organoléptica se basa en la evaluación clínica
realizada por dentistas capacitados y calibrados. Básicamente, el médico olfatea el aire
exhalado por la boca y la nariz y define subjetivamente la presencia o la ausencia de mal
olor oral (Donaldson et al., 2007).A pesar de su naturaleza subjetiva, la prueba
organoléptica sigue siendo el método de diagnóstico "estándar de oro" (Dadamio et al.,
2013). La medición de niveles de VSC es un método objetivo para registrar compuestos de
olores siempre que sea posible (Quirynen et al., 2009). Sin embargo, los estudios han
demostrado que la medición de los niveles de VSC presenta alta especificidad, pero baja
sensibilidad, recomendada como un complemento en lugar de un sustituto de la evaluación
organoléptica (Vandekerckhove et al., 2009). Este hecho puede explicar nuestros
resultados, ya que el diagnóstico de halitosis podría haber sido subestimado en los estudios
que utilizan únicamente este método para la detección de la halitosis.
A pesar de su naturaleza subjetiva, la prueba organoléptica sigue siendo el método de
diagnóstico "estándar de oro" (Dadamio et al., 2013). La medición de niveles de VSC es un
método objetivo para registrar compuestos de olores siempre que sea posible (Quirynen et
al., 2009). Sin embargo, los estudios han demostrado que la medición de los niveles de
VSC presenta alta especificidad, pero baja sensibilidad, recomendada como un
complemento en lugar de un sustituto de la evaluación organoléptica (Vandekerckhove et
al., 2009). Este hecho puede explicar nuestros resultados, ya que el diagnóstico de halitosis
podría haber sido subestimado en los estudios que utilizan únicamente este método para la
detección de la halitosis.Los criterios utilizados para el diagnóstico de periodontitis también
influyeron en la heterogeneidad entre los estudios. En los estudios que utilizaron la
profundidad de sondaje para la evaluación de la periodontitis, la odds ratio combinada fue
de 2,4, mientras que en el estudio que utilizó el nivel de inserción clínica, la magnitud de la
asociación fue mayor (OR 9,1). El nivel de inserción clínica es una medida más válida para
diagnosticar la periodontitis, porque la pérdida de inserción clínica muestra la historia de
pérdida de tejido periodontal durante la progresión de la enfermedad (Mdala et al., 2014).
Sin embargo, solo un estudio utilizó el nivel de apego para la evaluación de la periodontitis.
Por lo tanto, los estudios futuros que investigan la asociación entre la periodontitis y la
halitosis deben emplear mediciones clínicas del nivel de inserción.
Es relevante enfatizar algunos aspectos metodológicos de esta revisión. Los estudios
utilizaron diferentes criterios para la evaluación de periodontitis. Si bien tres estudios
presentaron datos sobre la presencia o ausencia de enfermedad (Chen et al., 2016, Liu et al.,
2006, Soder et al., 2000), dos presentaron también datos que consideran la gravedad de la
periodontitis (Ueno et al., 2007, Aimetti et al., 2015). En los últimos casos, solo la
categoría más grave de periodontitis se incluyó en el metanálisis, ya que la inclusión de
ambas categorías duplicaría a los individuos de la categoría de referencia en el análisis
(Nascimento et al., 2016).El pequeño número de estudios incluidos en esta revisión impidió
las evaluaciones estadísticas y visuales para el sesgo de publicación. La prueba de Egger
tiene bajo poder estadístico cuando el tamaño de la muestra es inferior a 20 estudios (Egger
y Smith, 1998); adicionalmente, la interpretación de un gráfico de embudo con un pequeño
número de estudios podría tergiversar los hallazgos reales. Solo un estudio presentó
estimaciones ajustadas; por lo tanto, agrupado los resultados provienen principalmente de
estimaciones crudas. En este contexto, los resultados deben interpretarse cuidadosamente,
debido a la presencia de factores de confusión en la asociación entre la periodontitis y la
halitosis. Se requiere atención especial para el papel potencial de la mala higiene oral
subyacente a esta asociación. Aunque varios estudios han planteado este punto, se prestó
poca atención a este aspecto. Según el mejor conocimiento de los autores, solo un estudio
consideró la periodontitis y la mala higiene oral en modelos analíticos cuando la halitosis
era el resultado de interés .Nótese que en nuestro estudio la asociación combinada entre
periodontitis y halitosis se mantuvo incluso después del ajuste para el recubrimiento de la
lengua, un posible indicador de mala higiene oral (OR 3,23; IC del 95%: 1,00 a 10,97)
(datos no mostrados). Por lo tanto, los estudios futuros deberían centrarse en abordar el
papel de la higiene oral en la halitosis mediante el empleo de enfoques analíticos apropia.
Este estudio no está exento de limitaciones. En primer lugar, solo unos pocos estudios
cumplieron los criterios de elegibilidad de esta revisión. Además, casi todos presentaron
resultados positivos. Como no se puede realizar una prueba estadística para investigar el
sesgo de publicación, no es posible identificar si no se han realizado estudios
observacionales basados en la población que exploren esta asociación o si no se han
publicado estudios con resultados negativos. En segundo lugar, hay una falta de pruebas en
los países de ingresos bajos y medios, ya que los resultados informados provienen
principalmente de países de altos ingresos.Considerando que los patrones de desigualdad
social son diferentes entre estos dos grupos distintos de países; la carga de la periodontitis y
la halitosis puede variar significativamente entre los países. Por lo tanto, los estudios
basados en la población que exploran esta asociación son alentadores en los países de bajos
y medianos ingresos. Además, la inclusión de adolescentes, adultos y adultos mayores en el
mismo análisis podría haber influido en nuestros resultados, ya que la periodontitis se
asocia positivamente con el envejecimiento. Para eludir esta advertencia, se realizaron
metarregresiones y análisis de subgrupos. Los resultados no demostraron una influencia
relevante de la edad de los participantes como fuente potencial de variabilidad (datos no
mostrados). Finalmente, el porcentaje de heterogeneidad explicado por la periodontitis en el
análisis de metarregresión debe interpretarse con cautela, ya que solo un estudio
seleccionado utilizó la pérdida de inserción clínica para la evaluación de la periodontitis
(Aimetti et al., 2015).
Independientemente de las limitaciones, nuestro estudio también presenta fortalezas que
deben enfatizarse. El metanálisis inscribió a 7,000 individuos. Por lo tanto, un tamaño de
muestra grande refuerza la solidez de nuestros hallazgos. Además, limitar la inclusión de
solo estudios basados en la población reduce el sesgo de selección, ya que se excluyeron los
estudios con muestras de conveniencia explícitas. Además, el uso del análisis de subgrupos
y metarregresión confirma aún más la solidez de nuestros hallazgos y proporciona
información útil para estudios futuros.
Los resultados de nuestra revisión sistemática y metaanálisis demostraron una asociación
entre la periodontitis y la halitosis. Sin embargo, esta evidencia se deriva de estudios
transversales, por lo tanto, se necesitan estudios longitudinales prospectivos para evaluar la
temporalidad de los eventos. Teniendo en cuenta la asociación positiva entre la
periodontitis y la halitosis, y el impacto negativo de la halitosis en los aspectos sociales de
la vida, el tratamiento de la halitosis puede ser utilizado por los médicos como un
instrumento motivacional para la terapia periodontal.

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