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Ecologia Marina Progress Series

Vol. 251: 141-151, 2003 Publicado el 11 de abril de


Mar Ecol Prog Ser

El consumo de algas de la deriva por las poblaciones intermareales del


erizo de mar niger Tetrapygus en la costa central de Chile: posibles
consecuencias en diferentes
pisos ecológicos

Sebastián R. Rodríguez 1, 2, *
1 Departamento de Ciencias Básicas, Universidad Santo Tomás, Ejército 146, Santiago, Chile
2 Centro de Estudios Avanzados en Ecología y Biodiversidad, Facultad de Ciencias Biológicas, Pontificia Universidad Católica de Chile,

Casilla 114-D, Santiago, Chile

RESUMEN: La deriva de algas son una fuente de alimento importante para muchos invertebrados marinos intermareales. Este estudio cuantifica
la tasa de llegada de algas de la deriva en la zona intermareal de la zona central de Chile y analiza su papel nutricional en las poblaciones de
mantenimiento del erizo de mar niger Tetrapygus. El análisis se basa en el contenido del estómago y en las proporciones de isótopos estables
de la comida y el erizo de mar. desarrollo de las gónadas también fue evaluado. lessonia nigrescens fue el kelp observa más comúnmente, y su
patrón de llegada mostró tanto variación temporal y espacial. Los niveles más altos de algas de la deriva se produjo a finales de la primavera,
principios de verano y parte del otoño. lessonia spp. eran el alimento más importante de

T. niger, que comprende 68% de la dieta, y la mayoría del carbono asimilado vinieron de esta fuente. La disponibilidad de algas deriva
influenciado el desarrollo gonadal. subsidios tróficos tales como algas de deriva son claramente importantes para los animales intermareales
de ecosistemas templados y tienen efectos en los diferentes niveles de organización biológica. Se proponen dos escenarios alternativos de
organización de la comunidad para pozas, dependiendo de la disponibilidad de algas deriva.

PALABRAS CLAVE: Drift algas · sustrato rocoso · · Creciente Los erizos de mar · desarrollo de las gónadas · Estructura de la comunidad

Reventa o republicación no permitido sin el consentimiento por escrito del editor

INTRODUCCIÓN A pesar de esto, las consecuencias del consumo de este recurso para
las poblaciones y / o comunidades han sido poco explorado. Dinámica
La producción de macroalgas marrón individual y su llegada en la de algunas redes alimentarias dependen de subsidios tróficos (Polis et
zona intermareal son procesos que exhiben variaciones temporales al. 1995, 1997). En las playas arenosas, macroalgas desprendidas
como consecuencia de diferentes factores bióticos y abióticos, por pueden representar una contribución orgánica fundamental para
ejemplo, el movimiento del agua (Gerard 1976, Harrold y Reed 1985, muchos consumidores, por ejemplo anfípodos (Duarte 1974, Inglis
Tegner y Dayton 1989). Después de la descomposición por microbios y fragmentación
1987, 1991, Dayton et al. 1992). La mayoría de las macroalgas deriva a las abiótico, parte de la energía de las macroalgas deriva finalmente se
playas rocosas o arenosas, donde se convierten en fuentes de energía incorpora en las cadenas tróficas intersticiales de estos entornos (Inglis
importantes para invertebrados (Inglis 1989, Bustamante et al., 1995). 1989). Algunos estudios han puesto de manifiesto la importancia de
macroalgas individual a la producción secundaria en hábitats marinos
Deriva algal, representan el alimento más importante para muchas especies (por ejemplo, alta biomasa de lapas, Bustamante et al 1995;. Gran
marinas tales como poliquetos (por ejemplo, Magnum y Cox 1971), lapas (por tamaño de poliquetos, Kim 1992; abundancia de megafauna no erizo y
ejemplo Bustamante et al. 1995), oreja de mar (por ejemplo Tutschulte y peces en cañones submarinos, Vetter y
Connell 1988), erizos de mar (por ejemplo Castilla & Moreno 1981, Dayton et
al. 1984, Harrold y Reed 1985) y seastars (por ejemplo Gerard 1976).

* E-mail: srodriguez@ust.cl © Inter-Investigación 2003 · www.int-res.com


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arañas; Polis y Hurd 1995, Anderson & polis 1998). Estas obras hacen Tres cuadrantes permanentes de 100 m 2 ( es decir, 10 m por lado) se
hincapié en que los cambios en la abundancia, tamaño y / o la biomasa de establece entre los límites alto y bajo de marea en cada sitio. Los
los consumidores podrían indicar cómo el consumo de macroalgas deriva cuadrantes se tomaron muestras de una vez al mes entre mayo de 1996
daría lugar a cambios en la estructura de una comunidad. Comer abril de 1997, con la excepción del mes de agosto de 1996 y febrero de
macroalgas unifamiliares también podrían modificar la reproducción, y por lo 1997, cuando la marea, waveaction y otras condiciones ambientales
tanto los patrones de población y / o de la comunidad. El desarrollo de las impidieron. En cada momento, el kelp deriva encontrado en cuadrantes se
gónadas en algunos erizos de mar se ve limitada por la cantidad y calidad pesó y luego se descarta. Con el fin de comparar la biomasa media total de
de los alimentos disponibles (Russell 1998), que en muchos casos macroalgas deriva depositado en Punta de Tralca y El Tabo, en los sitios
corresponde a la deriva algas. El erizo de mar niger Tetrapygus es una con y sin los bosques de algas, o con diferentes niveles de onda de acción,
arbacioid conspicuo ocurriendo en la costa sur del Pacífico templado desde se realizaron 1-way ANOVA factorial. Del mismo modo, para comparar la
la zona intermareal a 40 m de profundidad (Larraín biomasa media total de la deriva de algas depositadas en diferentes meses,
1-way ANOVA de medidas repetidas se llevaron a cabo. En algunos casos
se utilizó el test de Fisher PLSD como una posteriormente
1975). Este erizo consume principalmente algas turfing (Contreras y
Castilla 1987). Por otra parte, se ha considerado no puede utilizar algas
deriva como un alimento importante porque carece de las estructuras
morfológicas necesarias para capturar este tipo de recurso (Vásquez prueba (Sokal y Rohlf 1995). Los diferentes factores se analizaron por
1986, Contreras y Castilla 1987). Vásquez (1993) tiene, sin embargo, separado debido a que el diseño de la muestra impide una
sugerido que esta deficiencia morfológica se podría superar, en parte, a consideración simultánea de todos ellos. La cantidad de algas deriva
través de la agregación de los individuos, lo que aumenta la también se midió en 8 pozas seleccionado de 3 localidades en la costa
probabilidad de retener el material de deriva entre espinas. Algunas de Chile central: Las Cruces (33 ° 30' S, 71 ° 30 '; en lo sucesivo LC 1,
poblaciones de esta especie no se encuentran en el campo junto con
las algas más comunes en sus dietas, lo que sugiere que T. niger podría LC 2, LC 3 y LC 4), El Quisco (33 ° 23' S, 71 ° 42'W; en lo sucesivo, EQ 1) y El
comer material de deriva (Roa 1990). La llegada de algas de la deriva Tabo (en adelante ET 1, ET 2 y ET 3).
en la costa y la disponibilidad de este recurso para los consumidores Tidepools se eligieron teniendo en cuenta la ubicación en la zona
intermareales han recibido poca atención en ambientes templados. En intermareal rocosa (intermareal media o baja), la presencia de una
el presente estudio, los patrones espaciales y temporales de la llegada población de erizo de mar de niger Tetrapygus y la ausencia de especies
de macroalgas la deriva en la costa templada del centro de Chile se de algas marinas adjunta a la roca. El área de superficie y el volumen de
registraron y la disponibilidad de este recurso para las poblaciones cada grupo se calcularon (que variaban desde 3,6 hasta 19,7 m 2 y de 2,3 a
intermareales del erizo de mar
15,8 m 3 respectivamente), y la densidad de T. niger se estimó en al
azar 0,25 m 2 cuadrantes o dividiendo el número total de individuos por
el área de superficie de la piscina (variaba 2-85 ind. m -2). Tidepools se
niger Tetrapygus fue estimado. También se investigó el efecto del muestrearon cada 45 d de junio de 1997 y abril de 1998. En cada
consumo de algas de la deriva en la producción de gónadas. Se discute momento, algas deriva se pesó y se desecha.
la importancia de pasar de comer algas bentónicas a comer algas
deriva. La disponibilidad de la deriva de algas marinas intermareales de erizos.

La capacidad de las niger Tetrapygus para retener las frondas depositados


en pozas se estimó de forma experimental. Para esto, lessonia nigrescens frondas,
MATERIALES Y MÉTODOS previamente marcados con cuerdas de color, se introdujeron en las mismas
8 piscinas intermareales descritos anteriormente. El peso húmedo medio de
Llegada de algas deriva en hábitats intermareales. La cantidad de algas hojas introducidas en piscinas fue 355,5 ± 19,7 g. Después de 24 h, se
que lleguen se midió en 3 sitios en la costa central de Chile: 2 cerca de Punta de cuantificó la biomasa de hojas que se encuentran bajo los órganos o entre
Tralca (33 ° 35' S, 71 ° 42'W) y 1 cerca de El Tabo (33 ° 27' S, 71 ° 38' W). Uno de las espinas de los erizos de mar. Con el fin de estimar la disponibilidad de
los sitios cerca de Punta de Tralca es una bahía que se caracteriza por un bosque kelp deriva por individuo (CAD, g ind. -1), la biomasa de hojas depositadas en
de algas de trabeculata lessonia en la zona submareal de poca profundidad. Este cada poza se dividió por el número de erizos de mar. Para determinar si la
sitio (PTP) tiene aguas tranquilas durante la mayor parte del año. Por el contrario, disponibilidad de algas de la deriva era suficiente o insuficiente para
el segundo sitio, cerca de Punta de Tralca, en el sur de la bahía (PTSE), no tiene alimentar el erizo de mar poblaciones de pozas, la cetoacidosis diabética se
un bosque de algas submareal y está sujeto a un intenso aumento de la mayor contrastó con la tasa de consumo individual diaria de niger Tetrapygus.
parte del año. El sitio cerca de El Tabo (TNSE) tiene un pequeño bosque de algas
marinas poco profundas de Macrocystis pyrifera y tiene un fuerte oleaje similar a
la de PTSE. L. nigrescens se observó en la zona intermareal baja en todos los
sitios. Esto se estimó utilizando los datos de preferencia de alimentación obtenidos por
Roa (1992) para los individuos de tamaño medio (diámetro de prueba [TD] ca. 60
mm) alimentados con diferentes espe-
Rodríguez: El consumo de algas por los erizos de mar 143

cies de algas (0,326 g peso húmedo algas IND. -1 re -1). Este análisis supone El índice de fraccionamiento natural para el nivel trófico de los
que una disponibilidad suficiente de algas deriva en términos cuantitativos herbívoros se estimó a partir de los valores de nitrógeno y de isótopos
corresponde a una disponibilidad suficiente en términos cualitativos (calidad estables de carbono de nigrescens (Lessonia productor primario) y scurra
nutricional). Scurria, una lapa que utiliza
Dieta. La dieta de intermareal niger Tetrapygus se analizó a partir de los L. nigrescens como su principal recurso alimentos (Muñoz y Santelices
contenidos intestinales de 58 individuos adultos (TD promedio 56,2 ± 8,3 mm) 1989). El fraccionamiento fue de 2,7 y 5,0 para el nitrógeno y carbono
recogidos durante el otoño de 1996 y el otoño de 1997 de tidepools en Las respectivamente. Estos valores se usan para corregir los valores de los
Cruces (LC 1, LC 2 isótopos estables de los erizos de mar y contrastar con los obtenidos a
y LC 3), El Quisco (EQ 1), El Tabo (ET 1) y Los Molles (32 ° 15' S, 71 ° 30 '; de partir de las diferentes fuentes de alimento, es decir, algas. Las especies de
aquí en adelante LM 1 y LM 2). No se observaron diferencias en la dieta algas de El Tabo ( Gelidium spp.,
entre años. Todas las pozas fueron dominados por el verde ( Ulva spp. y Enteromorpha
Ulva spp. y Lessonia nigrescens) mostraron valores de nitrógeno y
spp.) y algas incrustantes calcáreos y se caracterizaron por la ausencia de estable de carbono isótopos más grandes que los de Las Cruces y Punta
macroalgas marrón adjunto. Asimismo, en todas las piscinas lessonia de Tralca. Por lo tanto, se analizaron por separado los datos de esta
nigrescens fue la principal especie de deriva (> 80% de la biomasa total localidad. Es probable que la productividad y el medio ambiente
deriva de macroalgas). La dieta de los erizos de mar 22 adultos (TD hidrodinámico, ambos de los cuales afecta a fraccionamiento, fueron
promedio 62.5 ± responsables de los resultados en esta localidad (Simenstad et al.
5.8mm) recogidos durante finales de otoño 1997 de las bajas zonas
intermareales de Punta de Tralca (PTSE) también se estudió. Este sitio 1993). Las algas de la misma especie de Las Cruces y Punta de Tralca
fue dominada por algas calcáreas incrustantes. Dieta se analizó se agruparon. Lo mismo se hizo con las algas verdes Ulva spp. y Enteromorpha
utilizando el método descrito por Castilla y Moreno (1981) y Vásquez et
al. (1984). Cada contenido intestinal se estandarizó a 60 ml con solución spp., que mostró valores similares en todas las localidades.
salina de formol. Las submuestras de 5 ml fueron tomadas de cada La deriva de algas marinas y el desarrollo de las gónadas. Los efectos de algas
muestra y se colocaron en una placa de Petri (diámetro 5 cm) con 36 comer la deriva en las gónadas de niger Tetrapygus
puntos de intersección en él. Los elementos observados en los puntos de fueron evaluados durante principios de la primavera de 1998 en 4 pozas en
intersección se identificaron hasta el nivel taxonómico más bajo. El Las Cruces (las personas a alcanzar el pico de madurez gonadal durante el
análisis continúa hasta que se registraron al menos 50 intersecciones con final del invierno y desovan durante la primavera, ver Zamora y Stotz 1993).
material. La abundancia relativa de cada alimento se describe con Todas las pozas fueron dominados por el verde ( Ulva spp. y Enteromorpha spp.)
respecto al número total de puntos de intersección analizados en cada y algas incrustantes calcárea. Dos de ellos, sin embargo, no tenían la deriva
tidepool (R un,%). de algas durante todo el estudio (LC 1 y LC 4) mientras que los demás siempre
tenían este recurso (LC 2 y LC 3, ver Fig. 2). Después de la recogida, se
midieron el diámetro de prueba de individuos y el peso húmedo de las
Análisis de las proporciones de isótopos estables de carbono y gónadas. Los datos fueron transformados ln-y un ANCOVA se realizó para
nitrógeno. Las muestras de diferentes algas y niger Tetrapygus se comparar el peso húmedo de las gónadas de erizo de mar de pozas de alta y

obtuvieron de pozas en Las Cruces (LC 1 baja disponibilidad de algas deriva, teniendo en cuenta el ln (diámetro de
y LC 3) y El Tabo (ET 1) y desde la zona intermareal baja en PTSE. Se prueba) como covariable. También se compararon con los obtenidos de los
extrajeron los músculos de la linterna de Aristóteles. Las muestras se erizos de mar recogidas durante principios de la primavera de la zona baja
lavaron con agua destilada y se secaron a 60 ° C hasta peso constante intermareal de PTSE, un sitio ampliamente dominada por algas incrustantes
(48 a 72 h). Las muestras secas se molieron y se envían a Geochron calcáreos y mínima presencia de algas de deriva. Una prueba de
Laboratories (EE.UU.) homogeneidad pendiente se llevó a cabo para cada ANCOVA se detectaron
para el análisis isotópico estable (Sokal y Rohlf 1995), pero no hubo diferencias significativas (p> 0,3 en ambos
(McConnaughey y McRoy 1979, Rau et al. 1983, Rounick y Winterbourn casos). Cuando sea necesario, el método de Bonferroni se utilizó como una posteriormente
1986). prueba. Teniendo en cuenta que las gónadas están ausentes en erizos de
El valor isotópica de cada muestra se calculó usando la fórmula: mar hasta que alcanzan un tamaño dado, se utilizó una ecuación alométrica
equipada para determinar la relación entre el peso húmedo de las gónadas y
el tamaño de los individuos (Russell 1998). Esta ecuación toma la forma y = α ( X
δ X (‰) = [(R muestra r - estándar) R estándar)] × 1000, donde δ X = δ 13 C o δ 15 N
- γ) β, dónde y = peso en húmedo de las gónadas, X
y R = 13 DO: 12 C o 15 NORTE: 14 N. Los estándares de nitrógeno y carbono
fuera el aire y PDB (Pee Dee Belemnite) respectivamente. La precisión
del espectrómetro para cada isótopos estaba cerca de ± 0,08 ‰. La
precisión del método total (es decir la preparación y análisis) estaba cerca
de ± 0,4 ‰ para el nitrógeno y ± 0.3 ‰ para el carbono. El diez por ciento
de las muestras y resultados sospechosos se replicaron. = Diámetro de prueba, y γ = diámetro ensayo a la que los erizos de mar comienzan a
desarrollar tejido gonadal (aproximadamente 25 mm en el caso de T. niger).
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RESULTADOS la biomasa de algas inicialmente colocado en pozas y permaneciendo


allí durante todo el experimento se consideró (45% de la biomasa inicial
Llegada de algas a la deriva y la disponibilidad de los erizos de mar permaneció en pozas durante el experimento). La disponibilidad de
algas de la deriva era más alta que la tasa de consumo diario por
Los resultados muestran que la deriva de algas se llega persona niger Tetrapygus.
constantemente en la zona intermareal de la costa central de Chile
(sustrato rocoso y pozas). Las especies más comúnmente encontradas En general, el CAD no era suficiente para alimentar a las poblaciones de erizos
fue nigrescens, Lessonia que representa 72 a 74% de la biomasa total. de mar a finales del invierno y principios de primavera (es decir, septiembre y
Fue seguido por octubre de 1997) y suficiente para alimentar a las poblaciones de erizos de mar
trabeculata lessonia, que representa el 20 a 22%, y durante una gran parte del verano y otoño (es decir, diciembre de 1997,
Macrocystis pyrifera, representando 5.8 a 6.8% de la biomasa total. febrero y abril 1998). El CAD fue permanentemente insuficiente para alimentar
a las poblaciones de erizo de mar en 2 pozas donde la llegada de algas de la
El promedio de biomasa de algas de la deriva fue significativamente deriva fue <1 gm -2 o cero (LC 1 y LC 4)
diferente en los sitios de estudio 3 ( F = 39,3, p <0,05) (es decir, alta variabilidad
entre sitios) y mostraron variaciones importantes entre cuadrantes vecinos (es durante todo el estudio.
decir, alta variabilidad intra-sitio, especialmente TNSE) (Fig. 1). Se observaron
los niveles más altos de algas de la desviación en la PTP con promedios ca.
340 gm -2 ( Figura 1). Llegada de macroalgas la deriva en este sitio fue El consumo de algas marinas deriva por erizos de mar y los efectos

significativamente mayor que la llegada a TNSE, a pesar de la presencia de un el desarrollo de las gónadas
bosque submareal en ambos sitios
kelp ( lessonia spp.) fue el principal alimento en la dieta natural de las
(F = 23,1, p <0,01). TNSE mostró una biomasa media de la deriva de mareas niger Tetrapygus los individuos. Su relativa abundancia en la
algas ca. 112 gm -2 ( Fig. 1), que fue significativamente mayor que la dieta de esta especie fue del 68%, comprendidas entre 20 a 92% en los
biomasa media en PTSE (4,1 gm -2), diferentes pozas (Tabla 1). La segunda en importancia fue el alga verde Ulva
a pesar de los dos sitios que presentan intensidades de onda de acción
similares ( F = 11,9, p <0,01) (Fig. 1). El tiempo de residencia de las spp., con una abundancia relativa de 10% (Tabla 1). Otros artículos con
macroalgas de deriva se relacionó con el nivel de la onda de acción en los porcentajes relativamente altos eran las algas verdes Enteromorpha spp.
sitios (alta en PTP y baja en PTSE y TNSE; datos no mostrados). Una alta y Ulothrix sp. (5,5 y 5,8% respectivamente) y algas calcáreas
variabilidad inter e intra-sitio en la llegada de algas deriva también se observó incrustantes (2,5%) (Tabla 1). La dieta de los erizos de mar
en pozas (Fig. 2). intermareales recogidos de PTSE, sin embargo, mostró un claro
predominio de algas incrustantes calcárea, con una abundancia relativa
La cantidad de macroalgas deriva observado cada mes mostró de 44%, seguido por el kelp lessonia spp. y el alga verde Ulva spp., con
importantes variaciones temporales en todos los sitios de estudio (Fig. 1). En valores de 13 y 11% respectivamente (Tabla 1).
general, se observaron los niveles más altos de la llegada de deriva de algas
marinas durante finales de la primavera, principios de verano y parte del
otoño, mientras que los niveles más bajos se produjeron durante el invierno y Los valores de los isótopos de nitrógeno y carbono estable de diferentes
principios de primavera. En PTP la llegada de algas de la deriva fue especies de algas recogidas de tidepools en Las Cruces y la zona baja
significativamente mayor en mayo, noviembre y diciembre de 1996 y abril de intermareal de PTSE se muestran en la Fig. 3a. en LC 3, el carbono asimilado
1997 que en agosto y septiembre y octubre de 1996 y febrero-marzo de 1997 por niger Tetrapygus se deriva casi exclusivamente de algas marinas,
( F = 6,9, p <0,05) (Fig. 1). En PTSE la llegada de macroalgas deriva fue principalmente nigrescens (Lessonia Fig. 3b). Por el contrario, el carbono
significativamente mayor en mayo y diciembre de 1996, y enero y abril de asimilado por los erizos de mar en el LC intermaeral 1
1997, que en junio, julio, agosto y septiembre, octubre y noviembre de 1996 ( F
= 8,0, p <0,05) (Fig. 1). En contraste, TNSE no mostró diferencias se deriva casi exclusivamente de Ulva spp. y
significativas en la deriva de algas llegada con el tiempo, aunque este sitio Enteromorpha spp. (Fig. 3b). En la poza ET 1, el carbono asimilado por T.
presenta valores altos en junio, julio y noviembre de 1996 y abril de 1997 niger fue totalmente derivado de las algas L. nigrescens ( Fig. 3c). Por
(Fig. 1). En pozas el patrón temporal de la deriva de la llegada de algas último, el carbono asimilado por los erizos de mar intermareales en PTSE
marinas también mostró niveles bajos durante el final del invierno y principios se deriva probablemente a partir de algas calcáreas incrustantes y las
de primavera, y los niveles altos durante el verano y otoño (véase 'Total' en algas verdes (Fig. 3b). En todos los casos anteriores, el nitrógeno
la Fig. 2). los niger Tetrapygus los individuos fueron capaces de retener 32% asimilado fue aparentemente deriva de una combinación de diferentes
de la biomasa total de algas colocado inicialmente en pozas. Este porcentaje fuentes (Fig. 3). ANCOVA mostró que el peso húmedo de las gónadas fue
era de cerca de 82% cuando el significativamente mayor en los erizos de mar desde pozas expuestas a
una alta disponibilidad de algas deriva que en los de pozas expuestos a
una baja disponibilidad ( F 1, 56 =
Rodríguez: El consumo de algas por los erizos de mar 145

4,79, p <0,05) (Fig. 4). Esta diferencia fue particularmente evidente para
las personas> 50 mm TD (Fig. 4). La importancia de la disponibilidad de
algas en el desarrollo del tejido gonadal se corroboró cuando los erizos de
mar desde pozas se compararon con los de PTSE (un sitio con una
llegada de la deriva de algas baja y una población de erizo de mar con una
dieta principalmente basada en incrustantes calcárea

Fig. 2. patrones temporales de frondas de algas de deriva depositados en pozas a los 3


sitios en la costa de Chile central. Cada abreviatura corresponde a un tidepool
diferente. También se muestra el promedio de las frondas de algas depositadas deriva
Fig. 1. patrones temporales de frondas de la deriva de algas depositadas sobre sustrato teniendo en cuenta todas las pozas. La varianza se ha omitido con el fin de poner de
rocoso intermareal en 3 sitios en la central de Chile relieve
costa el patrón temporal. N = número total de tidepools
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Tabla 1. La abundancia relativa (R un, %) de diferentes presas que se encuentran en los contenidos digestivos de niger Tetrapygus individuos de diferentes pozas en la
costa central de Chile. LM = Los Molles, LC = Las Cruces, EQ = El Quisco, ET = El Tabo, y PTSE =
1 de los 2 sitios cercanos a Punta de Tralca (ver texto)

presas LM 1 LM 2 LC 1 LC 2 LC 3 EQ 1 ET 1 TOTAL PTSE


(N = 6) (N = 6) (N = 9) (N = 5) (N = 20) (N = 6) (N = 6) (N = 58) (N = 22)

algas marrones
lessonia spp. 83.9 63.3 44.1 70.1 82.6 91.5 20.3 68.47 13.4
Macrocystis spp. 1.3 0.16 2.9
Glossophora sp. 0.9 0.3 1.3 1.8 1.1 6.4 2.2 1.72 4.2
Colpomenia spp. 0.5 1.5 0.2 0.34
Scytosiphon sp. 0.2 0.03
Halopteris sp. 0.2 0.03
Solicitar ectocarpales 0.2 0.7 0.09 0.1

alga roja
Gelidium spp. 2.4 0.9 2.2 1.2 1.00 3.8
Porphyra spp. 0.3 0.09 0.1
Mazzaella sp. 0.2 0.4 0.16
Plocamiun spp. 0.5 2.2 0.2 0.4 0.34 0.3
Gastroclonium spp. 0.2 0.1 0.06
Hildenbrandia sp. 7.3
canaliculatus Chondrus 3.9
corallina spp. 0.4 2.2 0.25
algas calcáreas incrustantes 1.5 12.9 0.9 10.9 2.54 43.9
Solicitar Ceramiales 0.3 1.1 3.7 3.4 1.2 1.97 4.8

Alga verde
Ulva spp. 13.1 24.2 10.6 3.2 10.0 7.1 10.16 10.9
Enteromorpha spp. 1.2 6.4 22.2 0.7 0.4 11.9 5.50 1.6
Codium spp. 1.5 0.22
Chaetomorpha spp. 0.3 0.5 0.10 0.1
Rhizoclonium sp. 0.1 0.03 0.1
Ulothrix sp. 8.4 0.4 45.0 5.80

Otros 0.6 2.9 1.6 0.50 0.5


No identificado 0.3 1.8 0.7 0.6 0.44 2.1

Total 100,0 100,0 100,0 100,0 100,0 100,0 100,0 100,0 100,0

algas). El ANCOVA mostró que el peso húmedo de las gónadas fue cañones podrían acumular grandes cantidades de alimentos en forma
significativamente menor en los erizos de mar desde PTSE que en los agregada (como piezas o plantas enteras de algas deriva y surfgrass) en el
individuos de pozas expuestos a un cierto nivel de disponibilidad de la piso de altura, actuando como conductos para la producción de macrófitos
deriva de algas ( F 2, 82 = 22,02, p <0,001) (Fig. 4). marina de la zona intermareal y submareal somero. Es probable que (por
ejemplo, la acción del oleaje) hidrográficos y topográficos (por ejemplo sustrato
heterogeneidad) factores, así como la presencia o ausencia de un bosque de
algas submareal, juegan un papel importante en la determinación de la
DISCUSIÓN variabilidad de las algas en la costa central de Chile. PTP, por ejemplo, el sitio
en este estudio que se caracteriza por un bosque submareal algas y aguas
los patrones de llegada de algas a la deriva y la disponibilidad tranquilas para la mayor parte del año, mostró el nivel más alto de la llegada de
a los erizos de mar deriva de algas. Por el contrario, el sitio sin un bosque de algas submareal pero
con la acción del oleaje intenso durante la mayor parte del año (PTSE), mostró
algas de la deriva se llega constantemente en la zona intermareal de la el nivel más bajo de la llegada de deriva de algas. TNSE, el sitio que se
costa central de Chile durante este estudio. Sin embargo, se observó una caracteriza por un bosque subtidal algas y acción de las olas intensa (similar a
alta inter e intra-sitio de la variabilidad en el patrón de llegada. Gerard PTSE), mostraron niveles intermedios de llegada deriva de algas. El papel de la
(1976) mostraron que sustrato y la topografía tenido una gran influencia acción de las olas, la topografía y la presencia o ausencia de un bosque
en el patrón de distribución de la deriva Macrocystis pyrifera subtidal algas en la determinación de los patrones de la llegada de deriva de
algas marinas en zonas intermareales requerirá estudios adicionales.
en California, es decir, se observaron un gran número de frondas en
áreas donde el movimiento de agua con lentitud o barreras físicas
impide el movimiento de las algas. Vetter y Dayton (1999) mostraron
que el submarino
Rodríguez: El consumo de algas por los erizos de mar 147

Fig. 4. niger Tetrapygus. Relación entre el peso húmedo de las gónadas y el


tamaño de los individuos en pozas con disponibilidad alta y baja deriva de algas
marinas, y en PTSE (un sitio dominado por algas incrustantes calcárea). G = peso
húmedo de las gónadas (g),
T = diámetro de prueba (mm)

sustrato rocoso y pozas respectivamente). Gerard (1976) mostró que el


movimiento del agua era un factor importante en la explicación del patrón
temporal de llegada deriva de algas dentro de una Macrocystis pyrifera bosque
en California. El autor observa que durante los períodos de calma (por
ejemplo, en verano) la acumulación de material de algas fue alta en el interior
del bosque alcanzando un nivel máximo durante principios de otoño. Sin
embargo, las primeras tormentas disminuyeron la acumulación de algas en el
interior del bosque durante finales de otoño e invierno. Es probable que la
intensidad del movimiento del agua también juega un papel importante en la
determinación de la variabilidad temporal de material de deriva en la costa
central de Chile. Por ejemplo, la acumulación baja deriva de algas marinas
durante el invierno en todos los sitios podría explicarse por la alta frecuencia
Fig. 3. Carbon y valores de isótopos de nitrógeno estable de (a) diferentes de tormentas asociadas con esta temporada (es decir, la deriva en alta mar).
especies de algas marinas de la costa de Chile central, (b) niger Tetrapygus individuos
de pozas de Las Cruces y PTSE, y (c) T. niger individuos de una poza de

El Tabo
niger Tetrapygus los individuos fueron eficientes en la retención en
virtud de sus cuerpos o entre sus espinas las frondas de algas deriva
La llegada de algas deriva mostró importantes variaciones temporales. depositados en pozas. Estudios anteriores han considerado esta especie
En general, se observaron los niveles más altos de la llegada a finales de que no pueden utilizar algas deriva como un elemento importante de
primavera, principios de verano y una gran parte del otoño, mientras que alimento (Vásquez 1986, Contreras y Castilla 1987), aunque esto podría ser
los niveles más bajos se produjeron durante el invierno y principios de en parte superado por la agregación, es decir, formación de grupos de alta
primavera. Este patrón temporal fue constante en el espacio (localidades: densidad en las zonas con fuertes corrientes de fondo (Vásquez y
Punta de Tralca y El Tabo, o entornos: sustrato rocoso y tidepools) y el Buschmann 1997). Si tenemos en cuenta que en estos estudios eran altos
tiempo (años: 1996-1997 y 1997-1998 para hidrodinámica (en contraste con
148 Mar Ecol Prog Ser 251: 141-151, 2003

las bajas hidrodinámica de pozas), parece razonable sugerir un papel Es bien sabido que equinoides presentan un amplio espectro de
importante de la acción de las olas en la utilización (captura y consumo) respuestas fenotípicas a los cambios ambientales, en especial a las que
de algas de la deriva por afectan a la disponibilidad de alimentos. Por ejemplo, en varias especies de
T. niger. La relación entre la hidrodinámica y la disponibilidad de alimentos es erizo de mar el tamaño de la linterna de la Aristóteles con respecto a los
apoyado por Lawrence et al. (1996), quienes encontraron que las tripas de cambios de tamaño de cuerpo en respuesta a diferentes niveles de
submareal T. niger de una bahía semi-expuesta y un sitio protegido estaban llenos disponibilidad de alimentos (Ebert 1980, Negro et al. 1984, Edwards & Ebert
de alimentos, mientras que los de los individuos de un sitio muy expuesta estaban
vacíos, con pocas excepciones (todos los sitios tenían una composición de algas 1991). Algunos estudios también han sugerido que algunas especies de erizo
similar sobre el fondo rocoso). La capacidad de las T. niger para retener algas de mar disminuyen de tamaño en respuesta a los recursos alimentarios
deriva de relieve la necesidad de volver a evaluar la importancia de este recurso limitados (Levitan 1989, 1991) y que el desarrollo de tejido gonadal está
(véase más adelante). El papel de la hidrodinámica en la utilización de los limitada por la cantidad y calidad de los alimentos (Pearse 1981, Keats et al.,
alimentos de deriva debe ser considerado en futuros estudios. Durante la mayor 1984 , RogersBennett et al. 1995, Russell 1998). Este estudio no encontró una
parte del año, la deriva de algas estaban disponibles en cantidades suficientes relación entre la disponibilidad de alimentos a la deriva y el tamaño de los
para abastecer a todos los alimentos de los erizos de mar (pero ver LC 1 y LC 4). La erizos de mar. A falta de plasticidad de la forma del cuerpo y espinas, así como
excepción se produjo a finales del invierno y principios de primavera, es decir, la linterna de la Aristóteles en relación con la hidrodinámica y la disponibilidad
entre julio y octubre, cuando disminuye la deriva de algas. Estos cambios de alimentos se ha descrito anteriormente para niger Tetrapygus ( Lawrence et
temporales en la disponibilidad de algas de deriva podrían generar cambios al. 1996): esta falta de plasticidad podría estar relacionado con la estrategia de
estacionales en la dieta de los erizos de mar, es decir, una disminución en el historia de vida de la especie. Ebert (1988) sugiere que las estrategias de
consumo de algas marinas deriva y un aumento en el consumo de algas historia de vida están involucrados en la alometría, el diseño y las limitaciones
bentónicas a finales del invierno y principios de primavera. Este aspecto también de los componentes del cuerpo y de la forma en equinoides. Sin embargo, se
debe ser considerado en futuros estudios. podría anticipar la plasticidad a ser mínima en las especies de equinodermos
con una estrategia tolerantes al estrés (Lawrence 1990), que parece ser lo que
en el caso de T. niger ( Lawrence et al.

El consumo de algas marinas deriva por erizos de mar y los efectos 1996). En este estudio se observó una correlación positiva entre el nivel de
el desarrollo de las gónadas algas de la deriva en pozas y el tamaño de las gónadas de T. niger los
individuos. Esto tiene sentido si tenemos en cuenta que los erizos de mar
kelp Drift representa un recurso importante de alimento para un número se alimentan de macroalgas mostramos un desarrollo gonadal más alto
de especies de invertebrados marinos en todo el mundo (Gerard 1976, que los individuos que se alimentan de algas incrustantes (ver Keats et al.,
Harrold y Reed 1985, Tutschulte y Connell 1988, Kim 1992, Bustamante et 1984), y que el índice gonadal de T. niger aumenta de verano a principios
al. 1995). En la costa central de Chile, el uso de este recurso ha sido de otoño (Zamora y Stotz 1993), que son las estaciones de algas
tradicionalmente asociada sólo con el erizo de mar Loxechinus albus, que disponibilidad alta de deriva en el centro de Chile (Figs. 1 y 2). Por otra
tiene las estructuras morfológicas necesarias para capturar este tipo de parte, la disponibilidad de algas deriva en pozas disminuyó de julio a
comida (Contreras y Castilla 1987). Sin embargo, el isótopo estable de la octubre, que son los meses en T. niger alcanza el pico de madurez
dieta y los análisis presentados aquí indican que la deriva de algas es el gonadal y desove comienza (Zamora y Stotz 1993). El tamaño de las
alimento principal de los individuos de entre mareas niger Tetrapygus. gónadas pequeño de individuos en pozas con disponibilidad baja deriva de
algas (en particular los individuos

Casi el 70% de los alimentos que se encuentra en el contenido estomacal de


intermareal T. niger individuos fue el alga lessonia sp., seguido de las algas > 50 mm), confirma que el mantenimiento de un tamaño de cuerpo grande limita
verdes (principalmente Ulva spp., Enteromorpha spp. y Ulothrix sp.) y la energía disponible para la reproducción cuando los recursos alimenticios son
crustose algas calcáreas con valores ca. 22 y 3% respectivamente. El escasos (McShane y Anderson
análisis de isótopos estables mostró que una gran parte del carbono 1997).
asimilable por los erizos de mar de pozas con alta kelp deriva Es probable que una disminución de la energía para la reproducción tiene
consecuencias importantes para las poblaciones cerradas de niger Tetrapygus. Por
lessonia spp. llegada (LC 2, LC 3 y ET 1) se deriva de esta fuente. En pozas ejemplo, el asentamiento de larvas y el reclutamiento podrían verse afectadas,
o en los sitios donde la llegada de algas de la deriva fue baja o cero, por produciendo una disminución en el tamaño de la población o incluso la extinción
ejemplo, LC 1 y PTSE, fue mal utilizado este recurso. En estos casos, los local. Una disminución de la población en esta especie podría modificar la
erizos de mar aparecieron a utilizar y asimilar las algas más visibles de estructura de la comunidad de pozas, por ejemplo, cambios en la cubierta y la
cada hábitat: las algas verdes ( Ulva spp. y Enteromorpha spp.) en el diversidad de algas bentónicas adheridas a las rocas (ver Escenario B en la Fig.
caso de la LC tidepool 1 y algas incrustantes calcárea en PTSE (Tabla 1, 5). Este aspecto debe ser considerado en futuros estudios.
Fig. 3).
Rodríguez: El consumo de algas por los erizos de mar 149

Kim (1992) demostraron que el tamaño del cuerpo de un poliqueto


tubícola fue afectada positivamente por la disponibilidad de algas de la
deriva en la costa de California. El autor postula que la presencia de
individuos grandes podría atraer a más y nuevos depredadores o
restringir la presencia de grandes organismos infaunic, que afecta a
toda la comunidad. Bustamante et al. (1995) encontraron una
correlación positiva entre la presencia de algas deriva submareal y la
biomasa de lapas en la costa rocosa intermareal de Sudáfrica. Los
autores proponen que la alta densidad de lapas podría disminuir la
abundancia y diversidad de macroalgas, aumentar la cobertura de algas
incrustantes incrustantes y disminuir el espacio ocupado por filtros
alimentadores, lo que afecta a la estructura y función de la comunidad
intermareal. Vetter y Dayton (1999) observó que las grandes
acumulaciones de algas deriva en cañones submarinos se asociaron
con mayores densidades de invertebrados megafaunal y peces. Es
probable que la llegada de deriva algas en la zona intermareal y el
consumo de este recurso niger Tetrapygus los individuos también
tienen consecuencias importantes en el ámbito de la comunidad en la
costa central de Chile. Por ejemplo, el consumo de algas de la deriva
podría aumentar la abundancia y la riqueza taxonómica de las especies
de macroalgas otros y disminuir la cubierta de algas calcáreas
incrustantes en pozas (ver Andrew y Underwood 1993 y 1995 Wootton
para otras especies de erizo de mar). Esto podría generar patrones
comunitarios similares a los determinados por las bajas tasas de
reclutamiento de erizos de mar juveniles (Watanabe y Harrold 1991) o
los niveles altos de mortalidad de los individuos adultos (Ebeling et al
1985, Jones et al 1985;... Ver Escenario B en la figura 5 ). Por lo tanto,
la disponibilidad de la deriva de algas marinas a otrosFig. 5. Diagrama que muestra 2 patrones comunidad teóricos en pozas dependiendo de la disponibilidad de deriva de algas. El
herbívoros (por
nivel de disponibilidad de este recurso podría generar patrones similares a
ejemplo, peces herbívoros) podría aumentar en estos ambientes, lo que
los producidos por el reclutamiento o la mortalidad de los erizos de mar
podría relajar la competencia herbívoro y permitir su coexistencia en
pozas (ver Escenario B en la Fig. 5). En contraste, la ausencia temporal
de algas de la deriva podría generar un cambio importante en la fuente
de la que se obtiene el carbono asimilado, a partir de algas marinas algas incrustantes), baja disponibilidad de este recurso para otros herbívoros
para las algas verde o de algas incrustantes calcárea. En este caso, y un aumento en la competencia herbívoro (también se podría evitar la
podría ser posible ver un patrón diferente de la comunidad: baja coexistencia de algunos de ellos) (véase Escenario A en la Fig. 5).
cobertura y la riqueza taxonómica de algas bentónicas (probablemente
una alta cubierta de caliza recursos tróficos procedentes de hábitats fronterizos se encuentran
frecuentemente en las comunidades marinas. Sin embargo, las
consecuencias de que la llegada y el consumo de este tipo de recurso
puede tener en la población y / o de la comunidad son aún poco conocida.
Este estudio arroja luz sobre la importancia de los subsidios tróficos en la
alimentación de especies intermareales y sus consecuencias ecológicas
en los diferentes niveles de organización biológica en ambientes
templados. También propone 2 escenarios comunitarios teóricos
alternativos que se encuentran en pozas en función de la disponibilidad de
recursos de deriva. Más extensos estudios de campo serán necesarios
para confirmar o refutar algunas de estas hipótesis.

Expresiones de gratitud. Este trabajo fue financiado por FONDECYT 2960015.


subvención Agradezco al Dr. Franz Smith y el Dr. JM Fariña por sus comentarios
constructivos y sugerencias útiles que mejoraron enormemente este manuscrito.
Durante el estudio, el autor era un compañero de la Fundación Andes.
150 Mar Ecol Prog Ser 251: 141-151, 2003

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responsabilidad editorial: Otto Kinne (Editor), Oldendorf / Enviado: 8 de Diciembre, 1999; Aceptado: 9 de octubre de 2002 Las pruebas
Luhe, Alemania recibidas de autor (s): 27 Marzo de 2003

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