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De la percepción a la activación: el paisaje molecular-genético y bioquímico de la señalización de la

resistencia a las enfermedades en las plantas

Autor (s): Caleb Knepper y Brad Day

Fuente: El libro de Arabidopsis,


Publicada por: La Sociedad Americana de Biólogos de Plantas
https://doi.org/10.1199/tab.0146
URL: http://www.bioone.org/doi/full/10.1199/tab.0146

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© 2010 Sociedad Americana de biólogos de plantas

Publicado por primera vez en julio 31, 2011: e0146. doi: 10.1199 / tab.0146

De la percepción a la activación: el paisaje molecular-genético y


bioquímico de la señalización de la resistencia a las enfermedades
en las plantas
Caleb Knepper y Brad Day

Laboratorio de Semillas Biología, Instituto Jean-Pierre Bourgin (IJPB), UMR 204, INRA, AgroParisTech, 78000 Versailles,
Francia.

Hace más de 60 años, HH Flor propuso la hipótesis "Gene-for-Gene", que describía la relación genética entre plantas
hospedadoras y patógenos. En las décadas que siguieron al trabajo seminal de Flor, nuestra comprensión de la
interacción planta-patógeno ha evolucionado hasta convertirse en un modelo sofisticado, que detalla los procesos
moleculares genéticos y bioquímicos que controlan el rango del huésped, la señalización y la susceptibilidad a la
enfermedad. La interacción entre las plantas y los microbios es un intercambio íntimo de señales que ha evolucionado
durante milenios, dando como resultado la modificación y adaptación de las estrategias de virulencia de los patógenos
y los elementos de reconocimiento del huésped. En total, las plantas han desarrollado mecanismos para combatir el
paisaje siempre cambiante de las interacciones bióticas que bombardean su entorno, mientras que en paralelo, los
patógenos de plantas tienen mecanismos coevolucionados para detectar y adaptarse a estos cambios. En promedio, la
planta típica es susceptible de ser atacada por docenas de patógenos microbianos, sin embargo, en la mayoría de los
casos, sigue siendo resistente a muchos de estos desafíos. La suma de la investigación en nuestro campo ha revelado
que estas interacciones están reguladas por múltiples capas de redes de señalización íntimamente vinculadas. Como
modelo evolucionado de las observaciones iniciales de Flor, el paradigma actual en las interacciones huésped-
patógeno es que las moléculas efectoras patógenas, en gran parte, impulsan el reconocimiento, la activación y las
respuestas fisiológicas posteriores en las plantas que dan lugar a resistencia y susceptibilidad. En este capítulo,
discutiremos nuestra comprensión actual de la asociación entre las plantas y los patógenos microbianos, detallando
las presiones impuestas tanto al huésped como al microbio para mantener la resistencia a la enfermedad o inducir
susceptibilidad y enfermedad. Desde el reconocimiento hasta la reprogramación transcripcional, revisaremos los datos
actuales y la literatura que ha avanzado el modelo clásico de la hipótesis Gene-for-Gene hasta nuestra comprensión
actual de la inmunidad desencadenada basal y efector.

INTRODUCCIÓN huésped, la activación de respuestas de defensa


específicas, y también, la evolución de estrategias del
Desde el último capítulo del Libro de Arabidopsis patógeno invasor para cerrar la señalización de defensa
que describe la interacción entre Arabidopsis y en plantas.
Pseudomonas syringae ( Katagiri et al., 2002), ha habido En una revisión reciente de Alan Jones y sus colegas
una serie de avances en nuestra comprensión de cómo ( Jones et al., 2008 ), se establece un paralelo entre los
las plantas perciben y responden al estrés biótico. A este avances de la investigación en humanos y los que pueden
respecto, Arabidopsis ha seguido liderando estos atribuirse directamente a los estudios realizados en la
avances, tanto en lo que respecta a la comprensión de las planta modelo Arabidopsis thaliana. Por ejemplo,
defensas del huésped como al descubrimiento de las aproximadamente el 70% de los genes asociados con el
estrategias de virulencia de los patógenos. La respuesta desarrollo de cáncer (es) en humanos tienen ortólogos
de una planta a las presiones ambientales está guiada por presentes en Arabidopsis. Además, con respecto a los
avances en la investigación realizada primero en
su capacidad de detectar y procesar estímulos. También
Arabidopsis y posteriormente "traducida" en investigación
lo es la capacidad de una planta para detectar y responder de enfermedades humanas, la identificación del receptor
a la infección de patógenos. En total, estos procesos inmune innato en las plantas ha tenido un impacto
están regulados en gran parte por el intercambio genético significativo en nuestra comprensión de la señalización de
y bioquímico entre el huésped y el patógeno. En este la enfermedad en humanos; las proteínas de resistencia
capítulo, describiremos nuestra comprensión actual de se identificaron y caracterizaron por primera vez en
cómo las plantas y los patógenos se comunican a través Arabidopsis (alrededor de 1994) antes que sus
del equilibrio de resistencia y susceptibilidad. Un "baile", contrapartes (p. ej., NOD / CARD / CATERPILLAR) en
una "carrera de armas moleculares", o simplemente humanos (alrededor de 2000; Ting et al., 2006 ). Jones y
supervivencia, la interacción entre una planta y un sus colegas citan ejemplos adicionales en los que los
patógeno representa una interacción sofisticada de hallazgos de la investigación en Arabidopsis han
procesos genéticos y bioquímicos, que finalmente avanzado en el estudio más amplio de la biología en
humanos, incluida la investigación en el área de los ritmos
conduce a la desaparición del huésped o del
circadianos ( Ahmad y Cashmore, 1993).), Silenciamiento
invasor. Aquí, nos enfocaremos en la arquitectura de la
de ARN ( Hamilton y Baulcombe, 1999 ) y señalización de
respuesta inmune de la planta, destacando los avances proteína G (p. Ej., Temple y Jones, 2007 ).
clave en nuestra comprensión de la fisiología de la célula La señalización de la enfermedad y la defensa en las
plantas, como describiremos a lo largo de este Capítulo, análogas producen respuestas específicas que, cuando
es un proceso complicado y altamente regulado que se reconocen, provocan resistencia a enfermedades o
involucra las redes de señalización coordinadas tanto del evaden, promueven la susceptibilidad .
huésped como del patógeno. A este respecto, el
desarrollo de sistemas modelo que sean tanto tratables
como traduccionales ha sido fundamental para abordar
las múltiples facetas de la interfaz host-patógeno. A
continuación, daremos una descripción general de varios
de los procesos que caracterizan los estudios en el área
de interacciones planta-patógeno, y también, destacamos
su importancia para aumentar nuestra comprensión de la
señalización de defensa del huésped en respuesta a la
infección de patógenos.
a. Pseudomonas syringae
Pseudomonas syringae es una bacteria patógena de
planta Gram-negativa que comúnmente se sabe que
causa la enfermedad de mota bacteriana en el tomate
( Pedley y Martin, 2003 ; http://pseudomonas-
syringae.org/ ). Hacia el desarrollo de las herramientas de
laboratorio que ahora tenemos a nuestra disposición, se
identificaron varias cepas en la década de 1980 que
podrían infectar a Arabidopsis ( Katagiri et al., 2002 ),
dando lugar a una nueva era en la patología de plantas
moleculares. Desde el establecimiento
del pathosystem Arabidopsis-Pseudomonas , la
investigación ha explorado casi todas las facetas de la
interacción, desde la colonización epífita de la superficie Figura 1:El pathosistema de Arabidopsis thaliana-
foliar ( Hirano y Upper, 2000 ), entrada de patógenos y Pseudomonas syringae .
manipulación de estomas (Melotto et al., 2006 ), así como A) Fenotipo de las hojas sanas de Arabidopsis.
la entrega de efectores ( Lindeberg et al., 2009 ) y la B) Deja la respuesta hipersensible (24 hpi).
inducción de la muerte celular ( Figura 1 , revisado en Kim C) Hojas inoculadas con una cepa de P. syringae que no
et al., 2008 ). Como consecuencia de los mecanismos causa enfermedad .
estándar de dispersión (es decir, salpicaduras de lluvia, D) Síntomas de la hoja de la enfermedad de la mancha
insectos, animales, humanos, etc.), P. syringae bacteriana. hpi, horas después de la inoculación.
se establece en la superficie de las plantas como una
epífita, antes de entrar en el espacio intercelular ( Hirano Patógenos micóticos y oomicetos
y Upper, 2000) Una vez dentro del espacio intercelular, el Al igual que las estrategias de virulencia bacteriana
patógeno emplea un sistema de secreción tipo III (T3SS) descritas anteriormente, los hongos y los patógenos
para el suministro de proteínas efectoras directamente en oomicetos también han desarrollado mecanismos para
la célula huésped. En total, es la acción de estos efectores infectar y colonizar las plantas. Más allá de la presencia
la que promueve la patogenicidad y detiene los procesos de componentes patógenos altamente conservados,
críticos del huésped necesarios para combatir la infección conocidos como Pathogen Associated Molecular Patterns
de patógenos. Por lo tanto, el T3SS es esencial para el (PAMP), que son percibidos por el huésped, los hongos
desarrollo de síntomas de la enfermedad y la patógenos tienen la capacidad de estimular la liberación
multiplicación bacteriana (revisado en Lindeberg et al., de moléculas de la pared de la célula huésped mediante
2009 ). la producción de enzimas hidrolíticas durante la invasión
En 2009, los investigadores en el campo de las del huésped. Estas moléculas, denominadas DAMP
interacciones planta-microorganismo marcaron el (patrones moleculares asociados al peligro), pueden ser
25 º aniversario desde la clonación de la primera proteína reconocidas por la planta y posteriormente activar la
efectora secretada tipo bacteriano III. En la edición de respuesta de defensa ( Matzinger, 2007 ; Denoux et al.,
noviembre de 2009 de la revista Molecular Plant 2008).) Además de las enzimas y toxinas hidrolíticas
Pathology , Brian Staskawicz reflexiona sobre los avances secretadas, los patógenos hongos y oomicetes también
en el campo de la patología de plantas moleculares desde codifican un conjunto de proteínas efectoras,
el descubrimiento seminal de su laboratorio ( Staskawicz supuestamente similares en función a sus contrapartes
et al., 1984 ; Staskawicz et al., 2001 ; Staskawicz, bacterianas (revisado en De Wit et al., 2009 ; Schornack
2009).) Desde 1984, los avances en el área de las et al., 2009 ). Sin embargo, una de las principales
interacciones planta-patógeno han dado forma a nuestra diferencias con respecto a la acción efectora entre
comprensión de la genética microbiana y la patógenos bacterianos y patógenos fúngicos u oomicetes
patogenicidad, así como la fisiología y la evolución de las radica en la entrega de los mismos efectores. Mientras
plantas (revisado en Cui et al., 2009). Colectivamente, que las bacterias dependen del T3SS, los hongos
estas proteínas bacterianas, llamadas "efectores", patógenos y oomicetos no utilizan un T3SS, y en su lugar
funcionan para manipular los procesos de las células deben confiar en otros mecanismos para la administración
huésped con el fin de mejorar la infección y la proliferación de efectores. En la actualidad, se desconoce el (los)
de patógenos. Aunque la función del conjunto completo mecanismo (s) específico (s) requerido (s) para la
de proteínas efectoras sigue siendo desconocida, lo que administración del efector fúngico u oomiceto.
se sabe es que las complejas interacciones genéticas y
bioquímicas entre los efectores patógenos y sus proteínas
metanosulfonato de etilo (EMS) se rastrearon para una
En general, los efectores fúngicos se dividen en dos mayor penetración por el hongo de mildiu en polvo no
grupos: los que se secretan en el apoplasto del huésped adaptado Blumeria graminis f. sp. hordei ( Collins et al.,
y los que se translocan en las células del huésped ( De 2003 ; Lipka et al., 2005 ,Stein et al., 2006 ). Se han
Wit et al., 2009 ). En los patógenos fúngicos, el caracterizado tres mutantes de penetración
mecanismo por el que se translocan los efectores o PEN . PEN1 codifica para una sintaxina de Arabidopsis,
permanece esquivo, y en oomicetos, aunque se que se predice que funcionará en el tráfico dirigido de
desconoce el mecanismo específico de translocación, se vesículas secretoras a los sitios de formación de papilas
ha identificado un motivo conservado como suficiente en respuesta a la penetración de un agente patógeno
para la captación efectora por las células hospedadoras fungicida ( Collins et al., 2003 ).
( Whisson et al., 2007). ) En resumen, muchos de estos Se ha demostrado que PEN2 y PEN3funcionan en la
efectores citoplásmicos de oomicetos consisten en una misma vía ( Stein et al., 2006 ), también en sitios de
región N-terminal implicada en la secreción y intento de penetración de hongos. El trabajo posterior ha
translocación, así como un dominio C-terminal que posee demostrado que PEN2 es una mirosinasa que funciona en
la actividad bioquímica del efector en sí ( Morgan y la ruta glucosinolato ( Clay et al., 2009 ), mientras que
Kamoun, 2007) En los últimos años, un motivo de firma en PEN3 es un transportador ABC (cassette de unión a ATP)
el N-terminal (es decir, Arg-X-Leu-Arg; RxLR) ha sido (Stein et al., 2006 ) que se cree que están implicados en
identificado y caracterizado como un componente crítico la salida de compuestos antimicrobianos a sitios de
que no solo guía la identificación del oomcete efector (es intento de penetración de patógenos. En total, estas
decir, bioinformática), sino que también un componente observaciones demuestran que las respuestas
crítico en la función de estas proteínas secretadas durante preformadas son críticas para la capacidad de la planta
las interacciones del huésped ( Whisson et al., 2007 ). para resistir la penetración. Como tal, el conjunto de
respuestas de defensa preinvasivas presentes en las
Sistemas no hostiles y resistencia a enfermedades plantas es suficiente para limitar la entrada de patógenos
Como veremos más adelante con más detalle, la no huésped; estos incluyen respuestas generalizadas
capacidad de un patógeno para colonizar cualquier tales como la deposición de callose en el sitio de intento
huésped dado está regulada en gran parte por su de entrada de patógenos ( Aits y Bushnell, 1991 ; revisado
capacidad de evitar las defensas estructurales y en Hématy et al., 2009).), así como una reorganización
preformadas, así como de abrogar o eludir las defensas dinámica del citoesqueleto de actina huésped. Estas
inducidas específicas del huésped. Esto plantea la respuestas coinciden con el aumento del tráfico celular de
pregunta: ¿Cuáles son las respuestas iniciales de la orgánulos y moléculas de señalización de defensa al sitio
planta y del patógeno que determinan la especificidad del de la infección. Como será un tema común a lo largo de
huésped? Además, ¿qué diferencia las interacciones este capítulo, existe una superposición considerable en la
específicas del host de las no host, y cómo se regula la señalización de defensa tanto en la percepción inicial y
señalización de defensa en cada una? Para responder a activación de la señalización celular a numerosas
esta pregunta, la investigación en el área de la resistencia especies de patógenos, como en los nodos críticos de
no del huésped ha revelado al menos dos niveles de señalización de defensa asociados con la amplificación de
señalización: resistencia a las enfermedades antes y transducción de señales y la aparición de resistencia a
después de la invasión (revisado en Mysore y Ryu, enfermedades. Curiosamente, sin embargo, no se ha
2004).) Mientras que la mayoría de las plantas son informado de que las mutaciones de PEN comprometan
resistentes a la mayoría de los patógenos, las respuestas la resistencia a patógenos bacterianos, tales como P.
celulares y genéticas que inclinan este equilibrio a favor syringae ( Lipka et al., 2008).) Estos resultados sugieren
del patógeno se han caracterizado mejor utilizando que la restricción del rango del huésped a los
patógenos no adaptados como el patógeno de hongos en fitopatógenos está regulada por otros mecanismos
forma de cucurbitáceas Golovinomyces adicionales.
cichoracearum y Blumeria graminis , un oidio de la
hierba Como patógenos específicos del huésped, la ARQUITECTURA DE HUÉSPEDES Y FISIOLOGÍA
entrada del patógeno es efectiva, con una tasa de La célula vegetal es un notable producto evolutivo de la
penetración de aproximadamente 70% en sus respectivos ingeniería química, mecánica y eléctrica. La capacidad
huéspedes (revisado en Lipka et al., 2008 ). Sin embargo, estructural de la célula vegetal para resistir las fuerzas
cuando las plantas de Arabidopsis son inoculadas, esta mecánicas de presiones bióticas y abióticas se evidencia
tasa cae dramáticamente. Aquí radica la premisa para la a través de la fuerza y la elasticidad de la pared celular
posterior caracterización e identificación de los (revisado en Hématy et al., 2009 ). Como se analiza a
componentes necesarios para la entrada de patógenos y continuación, la pared celular puede servir como una
las respuestas mediadas por el huésped a la infección. barrera pasiva para la entrada del patógeno, así como
Para identificar y definir los mecanismos del huésped también el sitio del primer contacto entre el huésped y el
asociados con la resistencia a los patógenos no patógeno. Sirviendo en una capacidad más dinámica, las
adaptados, el trabajo inicial comenzó con una extensa plantas tienen la capacidad de reforzar activamente sus
pantalla de mutagénesis para identificar los factores del paredes celulares en respuesta a un patógeno, como en
huésped responsables de anular la entrada del patógeno el intento de penetración de hongos, por la deposición de
( Collins et al., 2003 ). Con este fin, los primeros trabajos callose en los sitios de infección ( Aits y Bushnell, 1991 )
demostraron que las plantas intentan prevenir la como se discutió anteriormente.
penetración de patógenos fúngicos a través de la
formación de aposiciones de pared celular denominadas Defensas preformadas
papilas ( Aist y Bushnell, 1991 ). La superficie de la hoja presenta una formidable barrera
Para explorar la resistencia a la penetración, las para la colonización y entrada de patógenos. Tachonado
poblaciones de Arabidopsis mutagenizadas con con tricomas, la superficie cerosa de la hoja proporciona
un ambiente inhóspito desde el cual los patógenos deben Hormonas y señalización de defensa
intentar colonizar y entrar al huésped. Una amplia investigación ha desentrañado el vínculo
íntimo entre el desarrollo de la planta, las respuestas al
Las capas más externas de la epidermis foliar consisten medio ambiente y la percepción de patógenos. A través
en una modificación de la pared celular conocida como de todo esto, el papel de las hormonas vegetales se ha
cutícula ( Nawrath, 2006 ), que se compone de cutina y revelado como un componente clave central no solo para
ceras secretadas en la superficie exterior de la célula regular las respuestas de señalización de defensa dentro
( Jeffree, 2006 ). Además de servir como barrera para la de las células infectadas, sino también como un mediador
entrada de patógenos, la cutina es indispensable para de señalización sistémica (revisado en Spoel and Dong,
prevenir la pérdida de agua de la superficie de la hoja 2008) En un nivel primario, las hormonas vegetales son
( Aharoni et al., 2004).) Existe una evidencia creciente de responsables de la integración y el procesamiento de las
que la cutícula es un actor principal en la resistencia de señales de desarrollo y ambientales. Con este fin, son
Arabidopsis a una amplia variedad de tipos de patógenos, responsables no solo de dar forma a los procesos
desde el patógeno bacteriano P. syringae hasta el reguladores dinámicos que controlan el desarrollo, la
patógeno fúngico Botrytis cinerea (revisado en Reina- reproducción y la muerte, sino también de preparar la
Pinto y Yephremov, 2009 ). célula huésped para respuestas de estrés tanto bióticas
Una vez que un patógeno bacteriano gana entrada al como abióticas. De las principales hormonas vegetales,
apoplasto de la hoja, aún debe interactuar con el se ha demostrado que el ácido salicílico (SA), el ácido
citoplasma del huésped para adquirir nutrientes; por lo jasmónico (JA) y el etileno desempeñan un papel clave en
tanto, la pared celular de la planta básica todavía la señalización de la defensa en las plantas (revisado
demuestra una barrera sustancial para la entrada del en Bari y Jones, 2009 ).
patógeno. Por lo tanto, la pared celular rígida puede
considerarse como un componente principal de la Es ampliamente conocido que la infección por patógenos
resistencia a los patógenos no adaptados (revisado afecta el desarrollo de la planta ( Block et al.,
en Hématy et al., 2009 ). Si bien las barreras físicas para 2010 ; Chandra y Huff, 2010 ), y en gran parte, este efecto
la entrada de patógenos son sustanciales, las defensas se manifiesta por perturbaciones en la señalización
preformadas adicionales, como las defensas químicas, hormonal dentro de la planta hospedadora ( Chen et
desempeñan papeles omnipresentes en las respuestas de al. ) Como se discutió anteriormente, los patógenos han
defensa basal contra la infección por patógenos. Entre los desarrollado complejos mecanismos para colonizar e
modos mejor caracterizados de las defensas químicas se infectar a su huésped; típicamente a través de la
encuentran los fitoantivirus, que representan un grupo manipulación de la fisiología del huésped por los efectores
diverso de compuestos antimicrobianos presentes en el patógenos secretados. Durante una infección típica, P.
huésped antes de la infección del patógeno ( VanEtten et syringae administra aproximadamente 32 proteínas
al., 1994).) Esto está en contraste con las fitoalexinas, que efectoras dentro de su huésped ( Lindeberg et al.,
se forman por definición en respuesta a la infección por 2009).) De estos, uno de los mejor caracterizados es
patógenos, como la fitoalexina Arabidopsis bien AvrRpt2, una cisteína proteasa, cuya actividad catalítica
caracterizada, camalexina (revisado en Glawischnig, pone en movimiento una serie de respuestas de
2007 ). señalización de defensa que se han convertido en
La camalexina, 3-tiazol-2'il-indol, se aisló originalmente de inquilinos de sello para Gene-for-Gene y Guard
hojas de la crucífera Camelina sativa infectada Hypotheses. Sin embargo, aparte del papel bien
con Alternaria brassicae ( Browne y otros, 1991 ), y establecido de avrRpt2 en avirulencia, los estudios que
posteriormente se identificó en Arabidopsis expuesta a P. investigan la manipulación de la fisiología del huésped y,
syringae ( Tsuji et al. , 1992 ), y se descubrió que su más específicamente, la señalización hormonal, han
producción era inducida por una amplia gama de revelado una relación íntima entre la acción efectora del
condiciones de estrés (revisado en Glawischnig, agente patógeno y la señalización hormonal. En 2007,
2007).) Sin embargo, los niveles de producción (y Chen y sus colegas ( Chen et al., 2007) demostraron un
concentración) varían mucho dentro de las tensiones vínculo entre la señalización de defensa mediada por
asociadas y entre ellas. Como es el caso con todas las AvrRpt2 y la provocación de la biosíntesis de auxinas del
respuestas de defensa inducidas por patógenos en las huésped. Fenotípicamente, se encontró que las plantas
plantas, las fitoalexinas no son una barrera impenetrable que expresaban AvrRpt2 eran similares en estatura a las
para la infección y la posterior proliferación. En apoyo de plantas que sobreexpresaban auxinas; las plantas tienen
esto, se han identificado múltiples patógenos que son raíces primarias más largas, una mayor formación de raíz
capaces de tolerar la producción de camalexina en lateral y una mayor sensibilidad a la auxina aplicada
Arabidopsis a través de una variedad de mecanismos. Los exógenamente ( Sato y Yamamoto, 2008 ). Un hallazgo
aislamientos del hongo de la pudrición de la interesante de este estudio fue el vínculo entre la acción
raíz Rhizoctonia solani tienen la capacidad de degradar la de AvrRpt2 dentro de la célula huésped y la biosíntesis de
camalexina a través de la 5-hidroxilación de su anillo de hormonas. En resumen, se encontró que las plantas que
indol, o mediante la formación de un derivado de expresaban AvrRpt2 tenían niveles elevados de ácido
oxazolina ( Pedras y Khan, 1997 , 2000 ). En el caso del indol-3-acético (IAA) libre. El vínculo entre la defensa del
patógeno fúngico B. cinerea , se identificaron cepas huésped, la virulencia de los patógenos y la percepción de
resistentes y sensibles (Kliebenstein et al., 2005 ). Este la hormona se apoyó aún más como consecuencia del
mecanismo de resistencia está mediado en B. cinerea desarrollo mejorado de síntomas de la enfermedad ( Chen
a través de la actividad de un transportador ABC, BcatrB, et al., 2007 ).
que actúa como una bomba de eflujo para eliminar la
camalexina de la célula ( Stefanato et al., 2009 ).
En un ejemplo análogo a la manipulación de la biosíntesis
de auxinas por patógenos, descrita anteriormente, la
evidencia reciente también sugiere que SA inhibe el
crecimiento de patógenos al suprimir la señalización de
auxinas ( Wang et al., 2007 ). Mediante el uso del perfil de
expresión, Wang y colegas ( 2007 ) encontraron que SA
inhibe la señalización mediada por auxinas,
contrarrestando parcialmente el impacto del patógeno en
la señalización de defensa asociada a hormonas. Este
trabajo demostró que el análogo de SA BTH
(benzotiadiazol-s-metil éster) suprimía la expresión de
genes que respondían a auxina en un NON-EXPRESSOR
de PR1 ( NPR1).) Depende de manera En total, este
trabajo demostró la capacidad de la planta hospedadora
de co-regular varias redes de señales hormonales en
respuesta a la infección de patógenos, y con eso, fortalece
la hipótesis de que las plantas pueden desviar recursos
limitados a procesos relacionados con la defensa a
expensas del crecimiento de la planta cuando atacado por
un patógeno.

Endocitosis, Tráfico y Dinámica Celular


En los últimos años, los avances en las tecnologías de
imagenología y biología celular han posibilitado la
Incluyen flagelina, el factor de elongación bacteriana, EF-
observación de las respuestas dinámicas a la infección de
Tu y el componente de la pared celular fúngica, quitina. La
patógenos, como el aumento del tráfico celular, la (re)
unión de PAMP a sus efectores correspondientes (por
localización de las proteínas después de la percepción del
ejemplo, flagelina-FLS2, EF-Tu-EFR, quitina-CERK1) da
patógeno y la reorganización del citoesqueleto de actina
como resultado la activación de la señalización de
. En total, estos trabajos colectivos no solo han permitido
defensa corriente abajo, a través de la activación de
a los investigadores vislumbrar los procesos celulares que
MAPK, dando como resultado la provocación de la
se ven afectados durante la infección de patógenos, sino
inmunidad.
también identificar los componentes de señalización
adicionales necesarios para la activación de la resistencia
Una vez que se produce la endocitosis mediada por
a la defensa y la enfermedad en las plantas. Como
receptor, como en el caso de la percepción flg22 a través
mencionamos anteriormente, la respuesta de defensa
de FLS2 descrita anteriormente, la respuesta de una
primaria en las plantas después de la percepción del
planta a la percepción de patógenos se amplifica aún más
patógeno se conoce colectivamente como inmunidad
mediante el tráfico intercelular de compuestos asociados
desencadenada por PAMP (PTI; Chisholm et al.,
a la defensa. Por lo tanto, desde el punto de vista de la
2006 ; Jones y Dangl, 2006).) En este sentido, el receptor
resistencia a las enfermedades, la planta huésped debe
de reconocimiento de flagelina, FLS2, es un componente
movilizar los componentes asociados con la defensa tanto
clave tanto en el inicio como en la amplificación de las
al sitio de la infección como a las células
respuestas de defensa basal en plantas después de la
adyacentes. Desde el punto de vista de la virulencia de los
percepción del patógeno ( Figura 2A ). En una elocuente
patógenos, el cierre de esta respuesta es clave para la
serie de experimentos por Robatzek y sus colegas
infección y proliferación continuas. Nada demasiado
( Robatzek et al., 2006 ), se encontró que FLS2 ingresaba
sorprendente, también se han observado cambios en el
a la vía endocítica en la percepción de flg22, lo que resulta
sistema endomembrana de la célula huésped durante la
en la rápida acumulación de FLS2 en las vesículas
inmunidad desencadenada por efectores (ETI; Chisholm
intracelulares. En total, esta serie de experimentos ha
et al., 2006 ; Jones y Dangl, 2006).) Por ejemplo, el
llevado a una comprensión más completa de la
trabajo del laboratorio de Sheng Yang demostró que la
endocitosis del receptor en las plantas, y también a la red
proteína efectora secretada HopM1 de P. syringae
regulatoria que sigue la percepción de PAMP que
se localiza para plantar fracciones de endomembrana
conduce a la activación de PTI (revisado en Irani y
( Nomura et al., 2006 ). Con esta información, una
Russinova, 2009 ).
investigación sobre posibles objetivos huéspedes reveló
una asociación entre HopM1 y la proteína MIN7 de
Arabidopsis (es decir, en MIN7). Este trabajo demostró
Figura 2:Reconocimiento de Patrones Moleculares
que AtMIN7codifica un factor de intercambio de
Asociado a Patógenos y la Activación de Inmunidad
nucleótidos de guanina (GEF) del factor de ribosilación
Activada por PAMP.
difosfato de adenosina (FRA), solidificando aún más el
A) Los receptores PAMP FLS2, CERK1 y EFR. Las cajas
vínculo entre la función de HopM1 y la regulación del
amarillas denotan repeticiones ricas en leucina
tráfico de vesículas durante las interacciones planta-
(LRR); CC, bobina enrollada; NB, sitio de unión a
patógeno. Confirmación de estas observaciones,
nucleótidos; TIR, Receptor Toll-Interleukin-1. El diamante
utilizando un enfoque farmacológico, Nomura y sus
rojo denota el dominio quinasa.
colegas encontraron que la aplicación del antibiótico
B) Como la primera capa de señalización de defensa en
derivado de hongos Brefeldin-A simuló la actividad de
las plantas, la PTI se activa mediante el reconocimiento
HopM1; Brefeldin-A interfiere con el transporte de
de elicitores de patógenos conservados, generalmente
proteínas endomembrana del aparato de Golgi al retículo
denominados PAMP. Los PAMP bien caracterizados
endoplásmico.
En resumen, se descubrió que HopM1 desencadena la después de estímulos patológicos o relacionados ( Van
degradación de AtMIN7 como parte de su función de Loon y Van Strien, 1999 ). Actualmente, los genes de PR
virulencia, lo que lleva a la hipótesis de que P. se clasifican en diecisiete familias distintas ( Van Loon et
syringae manipula el tráfico de vesículas al., 2006 ), incluidos algunos de los marcadores de
por degradación dirigida de ARF-GEF (es resistencia a enfermedades más comúnmente
decir, en MIN7). utilizados PR1 y PDF1.2 ( Ryals et al., 1996 ; Lay y
También se ha demostrado recientemente que las Anderson, 2005 ). El PR-1familia de genes son algunos
respuestas dinámicas a la percepción bacteriana de los de los más omnipresentes, mostrando una fuerte
fitopatógenos afectan a los componentes del conservación entre especies, y como tales, parecen estar
citoesqueleto de actina ( Tian et al., 2009 ). representados en todas las especies de plantas, con
homólogos presentes en hongos, insectos y vertebrados
Utilizando un enfoque de genética y bioquímica inversa, ( Van Loon et al., 2006 ). A pesar de ser un grupo tan
Tian y colegas identificaron un regulador de la dinámica ampliamente conservado, se conoce relativamente poco
de la actina estocásticos (es decir, actina despolimerizar de la función de la proteína de la familia PR-1 en la
FACTOR-4; unidad ADF 4) como se requiere para la resistencia a la enfermedad de Arabidopsis. Parte de la
percepción de P. syringaeque expresa la proteína dificultad para estudiar estos genes es el número en
efectora de cisteína proteasa AvrPphB. En las plantas Arabidopsis, con 22 genes de tipo PR-1 presentes, así
mutantes de Arabidopsis que carecían de ADF4, el como un patrón de expresión ampliamente variado; solo
crecimiento de los patógenos no se verificó, lo que resultó un solo miembro de la familia de genes PR-1 se activa por
en un aumento de la multiplicación bacteriana, lo que infección de patógenos, alimentación de insectos o
condujo a un aumento de los síntomas de la tratamiento químico, mientras que diez genes de tipo PR-
enfermedad. Este trabajo caracterizó aún más la actividad 1 se expresan constitutivamente en raíces y ocho en
bioquímica de la proteína y ha llevado a la hipótesis de polen (Van Loon et al., 2006 ).
que las sutilezas en la actividad de despolimerización (es A diferencia de la familia de PR-1 , también se han
decir, unión a actina, separación de actina F y estudiado ampliamente varios grupos de PR adicionales ,
despolimerización) pueden explicar un cierto nivel de incluidos los miembros de la familia PR-12 , también
especificidad que regula la percepción del patógeno y la conocidos como defensinas, que tienen miembros que
posterior remodelación del citoesqueleto de actina exhiben actividad antifúngica. Para este fin, Terras et
cortical. Curiosamente, este trabajo también identificó un al. ( 1995 ) demostraron la actividad antifúngica in vitro en
vínculo entre la dinámica de la despolimerización de la una amplia gama de hongos usando PDF1.1
actina y el control homeostático de la fisiología de la purificado. En una serie complementaria de
hormona (es decir, SA y JA), implicando aún más el experimentos, Penninckx et al. ( 1996 )
vínculo entre la señalización hormonal, la dinámica de la mostraron actividad antifúngica in vitro para Alternaria
célula huésped y la percepción de patógenos por las brassicicola y Fusarium culmorum .
plantas. Los genes PR , en general, parecen ser solo una pequeña
porción de una red de señalización de defensa más
Regulación transcripcional y genes relacionados con grande que involucra SA, JA y etileno. Varios ejemplos
patogénesis convincentes de esto, discutidos en Sels et al. ( 2008 ),
El error común es que las respuestas de defensa de incluyen un análisis de resistencia a enfermedades
plantas están regulados centralmente a través de en mutantes ein2 , defectuoso en señalización JA / ET,
interacciones proteína-proteína Mientras que la dinámica así como el mutante npr1deficiente en señalización
de proteínas ciertamente representan una gran proporción SA . Se demostró que el mutante ein2 tiene una
de la respuesta general de defensa (por ejemplo, Mackey susceptibilidad aumentada al hongo patógeno
et al., 2002 , 2003 , Axtell y Staskawicz, 2003 ; Day et al., necrotrófico B. cinerea ( Thomma et al., 1999 ), mientras
2005 , Liu et al., 2009 ; Lu et al., 2009 ), la regulación que muestra una expresión disminuida de
transcripcional es un componente crítico en el control de varios genes PR , incluidos los de PR-12, PR-3 y PR-
las respuestas de resistencia de las plantas a la infección 4 familias de genes (Thomma et al., 2001 ). Del mismo
por patógenos (revisado en Eulgem, 2005).) Los análisis modo, el mutante npr1mostró una mayor susceptibilidad a
de microarrays que investigan la reprogramación muchos patógenos biotróficos, incluida la bacteria P.
transcripcional de la señalización de defensa en syringae , con disminuciones en PR-1, PR-2 y PR-
Arabidopsis después de la inoculación con una variedad 5 ( Thomma et al., 2001 ).
de patógenos han revelado que además de
los genes relacionados con la patogénesis ( PR ) ( Sels et a. Factores de transcripción
al., 2008 ), varios cientos, incluso miles, de genes Además de la gran familia omnipresente
experimentar una expresión diferencial durante y después de genes PR descritos anteriormente, se ha demostrado
de la percepción del patógeno ( Glazebrook, 2001 ). De que los representantes de las familias Arabidopsis TGA-
hecho, hasta el 25% de todos los genes de Arabidopsis bZIP, ERF, Myb, Whirly y WRKY se unen a los elementos
muestran niveles de transcripción alterados en respuesta promotores del gen relacionados con la defensa y regulan
a la infección por patógenos ( Maleck et al., 2000 ; Tao et su expresión (revisado en Eulgem, 2005). ) Los sitios de
al., 2003 ). Entre estos transcritos alterados, los miembros unión de factores WRKY (W boxes) se conservan
de varias familias de factores de transcripción también se ubicuamente en regiones cadena arriba de genes
han visto implicados en la regulación de genes de defensa regulados durante una variedad de respuestas de defensa
(Eulgem, 2005 ). que incluyen SAR, resistencia mediada a proteína R y
Una observación temprana en respuesta a la infección por defensa basal ( Maleck et al., 2000 ; Eulgem et al. ,
patógenos es la expresión 2004 ; Zipfel et al., 2004 ). Dong et al. ( 2003) mostró que
de genes PR . Los genes PR se definen como los genes los promotores de los genes WRKY de Arabidopsis
que codifican las proteínas del huésped que se acumulan inducibles por patógenos estaban fuertemente
enriquecidos para W boxes, lo que sugiere un papel para (ROS) y la inducción de PRla expresion genica. Como se
la regulación de retroalimentación por parte de los mismos detalla anteriormente, una de las principales respuestas
WRKY. aguas abajo reguladas por la señalización de MAPK es la
Curiosamente, la conservación de sitios de unión en regulación transcripcional de numerosos genes asociados
genes de defensa no se limita a la familia WRKY de con la activación de defensa (revisado en Eulgem, 2005 ).
factores de transcripción. El motivo de unión de consenso
de los factores de Whirly y un motivo con similitud con los
sitios de unión a ERF se conservan en promotores de LA INTERFAZ HUESPED-PATÓGENO: DEFENSAS DE
genes expresados durante interacciones incompatibles CAPA, RESISTENCIA Y SUSCEPTIBILIDAD
con Hyaloperonospora arabidopsidis ( Eulgem et al., La secuenciación del genoma de Arabidopsis abrió la
2004 ). puerta a una gran cantidad de recursos que permiten un
La cascada de transcripción que conduce a la expresión análisis detallado de la señalización de resistencia a
de PR1 dependiente de SA está bien establecida e enfermedades en las plantas. Los análisis basados en
implica numerosos factores de transcripción, tales como homología condujeron a la identificación de familias de
WRKY, NPR1 y TGA (revisado en Eulgem, 2005 ). genes ampliamente conservadas, tales como genes de
resistencia de plantas ( Aarts et al., 1998 ; Shen et al.,
Por ejemplo, después de la activación de la señalización 1998 ; Zhou et al., 2004 ). Junto con los enfoques
de defensa sensible a SA, se "activan" aproximadamente genéticos directo e inverso, como la mutagénesis EMS y
50 genes WRKY , que a su vez conducen a la regulación la posterior caracterización funcional de los co-
coordinada de la señalización de defensa; esto representa reguladores candidatos ( Century et al., 1995 ; Falk et al.,
tanto la acumulación como la represión de la transcripción 1999), pronto se ensamblaron redes de señalización. A
diferencialmente regulada ( Eulgem y Somssich, través de todo esto, lo que ahora es evidente es que la
2007 ). Entre las respuestas mejor caracterizadas que señalización de resistencia a enfermedades en las plantas
relacionan la percepción de SA y la activación de la es una red de percepción, amplificación y regulación de
señalización de defensa está la activación de señales de varias capas. La diafonía entre estas capas de
la transcripción de NPR1 ( Yu et al., 2001).) La respuestas media la percepción y la especificidad, así
acumulación de SA también desencadena un cambio en como también regula la fuerza y la duración de la
el estado redox de NPR1, reduciéndolo a una forma respuesta.
monomérica que luego puede ser translocada al núcleo
( Mou et al., 2003 ). Una vez dentro del núcleo, los Elicitores e Inmunidad activada por PAMP
monómeros de NPR1 pueden interactuar con miembros Las plantas han desarrollado la capacidad de reconocer
de la familia de factores de transcripción TGA-bZIP ( Fan las características más bien básicas de un patógeno con
y Dong, 2002 ), lo que a su vez estimula su unión a las el fin de obtener respuestas de defensa (revisado
cajas TGA dentro del promotor de PR1 (revisado en Singh en Zipfel, 2009 ). Entre los primeros elicitores de una
et al. ., 2002 ). En total, este proceso de varios pasos respuesta de defensa de la planta a caracterizar se
conduce a la activación y regulación de la expresión encuentran los polímeros de oligosacáridos que
génica dependiente de SA. constituyen las paredes celulares externas de organismos
patógenos ( Hahn et al., 1981 ). Desde un punto de vista
Señalización MAPK histórico, los PAMP se observaron y caracterizaron por
Una vez que se ha producido la percepción del patógeno, primera vez en Anderson-Prouty y Albersheim ( 1975 ),
se requiere la amplificación y la regulación precisa de la que describieron la capacidad de un componente de la
cascada de señalización. Tanto en PTI como en ETI, esta pared celular fúngica, b-glucano, para inducir una
etapa de amplificación típicamente implica la función de respuesta de defensa en las plantas. Estos experimentos
un conjunto de proteínas quinasas activadas por mitógeno fueron seguidos por estudios en profundidad para
(MAPK) para la señalización de resistencia a identificar PAMP adicionales y sus respuestas asociadas,
enfermedades aguas abajo. La utilidad de la señalización incluyendo oligogalacturonides (Davis y Hahlbrock,
de MAPK en las plantas no está restringida a las 1987 ), quitina ( Baureithel y col., 1994 , Shibuya y col.,
interacciones bióticas; de hecho, la literatura actual está 1996 , Day et al., 2001 , Okada et al., 2002 , Miya et al.,
llena de ejemplos, incluidos el desarrollo, la reproducción 2007 ; Wan et al., 2008; ) y quitosano ( Hadwiger et al.,
y la respuesta al estrés ambiental (revisado 1981 ).
en Andreasson y Ellis, 2010).) Arabidopsis tiene 23
MAPK, 10 MAPKK y 60 MAPKKK (en lo sucesivo En 1999, el grupo de Thomas Boller identificó un solo
denominados colectivamente MAPK, revisados en locus genético en Arabidopsis que media la percepción de
Cvetkovskai et al., 2005). En total, la función principal de lo que se ha convertido en la respuesta de reconocimiento
las MAPK es la transducción de señales que se originan de PAMP mejor caracterizada en plantas: la interacción
desde la percepción (es decir, la unión del ligando, por FLS2-bacterial flagelina ( Gómez-Gómez et al.,
ejemplo, la interacción FLS2-flg22) a la activación y 1999 ). Mirando hacia atrás, el descubrimiento del
regulación de un objetivo aguas abajo. Ya sea a través de receptor de flagelina (es decir, FLS2, FLAGELLIN
las interacciones proteína-proteína, la regulación del SENSITIVE-2) en Arabidopsis representa uno de los
tráfico celular o la activación transcripcional, las MAPK descubrimientos fundamentales en la patología de plantas
tienen funciones ubicuas en la amplificación y el moleculares. Si bien el estudio del reconocimiento de
procesamiento de estímulos de respuestas bióticas y PAMP en plantas tiene una larga historia, hasta la
abióticas. Por ejemplo, las respuestas reguladas por identificación de un receptor PAMP específico, la (s)
MAPK que se requieren específicamente para la interacción (es) R-proteína-efector (es) clásica (s) se
señalización de defensa incluyen la respuesta vieron como el penúltimo mecanismo de señalización de
hipersensible (HR), la resistencia sistémica adquirida resistencia a enfermedad, controlando la especificidad , el
(SAR), la generación de especies reactivas de oxígeno reconocimiento y la activación de la inmunidad en las
plantas (revisado en Staskawicz et al., 2001)) Con FLS2, al. ( 2006 ) demostraron que el reconocimiento de flg22
los investigadores se enfrentaban ahora a la posibilidad por FLS2 induce el cierre rápido de estomas, restringiendo
de que las plantas coordinen paralelamente, y en gran así la entrada de patógenos y la posterior
medida, capas superpuestas de señalización de defensa. proliferación. Curiosamente, esta restricción se puede
La PTI ocurre casi inmediatamente después de la eliminar mediante la acción de P. syringaetoxina
interacción física entre el huésped y el patógeno (revisado específica, coronatina, que interfiere con la señalización
en Jones y Dangl, 2006 ). Como se señaló anteriormente, del ácido abscísico (ABA) y estimula la reapertura de los
la identificación de FLS2 proporcionó la primera evidencia estomas.
genética de que PTI controla una amplia gama de Un tema común en la percepción de patógenos por las
respuestas de resistencia tanto fisiológicas como plantas, así como la posterior señalización de respuestas
patógenas. En total, los estudios de estructura-función de específicas de defensa, es que existe una superposición
la interacción flg22-FLS2 han contribuido a la elucidación significativa en la regulación de la fisiología general del
de las vías de señalización y sus mecanismos asociados huésped y la activación y regulación de las respuestas de
( Chinchilla et al., 2006 ; Robatzek et al., 2006 ; Göhre et defensa. Ya sea manipulando el equilibrio hormonal o
al., 2008 ). Sin embargo, lo que puede ser la mayor mediante la modulación de vías de señalización ubicuas
contribución de estos estudios es que han proporcionado de MAPK, las plantas han desarrollado amplios
una comprensión de la dinámica espacial de la percepción mecanismos para detectar y anular la infección y
de la señal y la transducción ( Robatzek et al., proliferación de patógenos. Como tal, la respuesta de
2006).; Heese et al., 2007 ). defensa basal puede representar la forma más básica y
antigua de inmunidad de las plantas (revisado
FLS2 es una proteína-quinasa receptora compuesta de un en Chisholm et al., 2006 ). Como se analiza en la
dominio extracelular de repetición rica en leucina (LRR) y siguiente sección, la evolución y adaptación de
un dominio de serina treonina quinasa citoplásmica respuestas de defensa altamente específicas se ha
intercelular ( Figura 2A ; Gómez-Gómez y Boller, producido a través de interacciones gen por gen.
2000 ). Siguiendo la percepción de la flagelina bacteriana,
FLS2 media la activación de respuestas de defensa de ETI: Resistencia Gene-por-Gen y la Hipótesis de
plantas de base amplia, como la activación de la Guardia
señalización MAP quinasa ( Asai et al., 2002 ), el tráfico El paradigma actual en las interacciones huésped-
endosómico ( Otegui y Spitzer, 2008) y la regulación del patógeno es que la activación de las respuestas de
cierre de estomas ( Melotto et al., 2006 ) ( Figura 2B ). En defensa primaria se inicia mediante el reconocimiento de
resumen, la unión de flagelina a FLS2 promueve la PAMP, que a su vez conduce a la activación de PTI
asociación con la quinasa tipo receptor BAK1 ( Chinchilla (revisado en Jones y Dangl, 2006 ). Con el
et al., 2007 ; Heese et al., 2007).), que se cree que descubrimiento de la primera proteína de avirulencia
desencadena la activación de al menos dos cascadas de bacteriana ( Staskawicz et al., 1984), nació una nueva
MAP quinasas. En términos de regulación de la defensa disciplina en biología de plantas: patología de plantas
basal, la evidencia genética parece sugerir que MAP moleculares. Enfoques como la mutagénesis de EMS, el
quinasas quinasas MKK1 y MKK2 regulan negativamente marcado de transposones, así como los avances en la
las respuestas inmunes en respuesta a la activación de expresión génica y la secuenciación de ADN hicieron
FLS2 ( Ichimura et al., 2006 ; Qiu et al., 2008 ), mientras posible nuestra capacidad para identificar los elementos
que MPK3 y MPK6 son pensamiento para regular genéticos responsables del reconocimiento de los
positivamente las respuestas inmunes de FLS2 ( Bittel y patógenos de las plantas. A medida que nuestra
Robatzek, 2007 ). Para agregar a esta complejidad, la comprensión de cómo las plantas reconocen y responden
evidencia también apunta a la participación de la a la infección de patógenos aumenta, los modelos han
señalización hormonal en la regulación de las respuestas evolucionado, los paradigmas han cambiado, y también,
mediadas por FLS2 ( Navarro et al., 2006 ; Tsuda et al., nuestros enfoques se han adaptado a los avances en la
2008 ). tecnología. La secuenciación del genoma de Arabidopsis
Como se señaló a lo largo de este Capítulo, la fuerza hizo posible muchos de estos avances y, lo que es más
impulsora detrás de la asociación de patógenos con las importante, proporcionó un conjunto de componentes de
plantas es la adquisición de nutrientes. En la primera defensa candidatos para su posterior caracterización. En
entrega del capítulo del Libro de Arabidopsis , que se este sentido, pronto se hizo evidente que la clásica
centró en la interacción entre Arabidopsis y hipótesis de genes por genes no podía explicar
Pseudomonas . Fumiaki Katagiri y sus colegas señalaron completamente las interacciones complejas
el papel de la restricción de nutrientes como una entre todosplantas y todos los patógenos.
respuesta de defensa basal que promueve la resistencia
a la enfermedad del huésped ( Katagiri et al., En 1998, Van Der Biezen y Jones propusieron lo que
2002) Después de todo, los patógenos no son seres ahora se conoce como la "Hipótesis de la Guardia" ( Dangl
teleológicos; no están atacando la planta, simplemente y Jones, 2001 ) para explicar el papel de Prf en la
están en busca de nutrientes, que a su vez, proporcionan interacción AvrPto-Pto, un modelo que ha evolucionado
un medio para un fin. Como tal, la enfermedad puede ser para explicar el complejo mecanismo de vigilancia (s) que
simplemente una consecuencia de la búsqueda de controla las interacciones huésped-patógeno ( Van Der
nutrientes por parte de un patógeno y, como tal, las Biezen y Jones, 1998). Si bien este modelo no explica
barreras, obstáculos o procesos que impiden la completamente todos los aspectos de las respuestas de
adquisición de nutrientes deben sortearse o resistencia a enfermedades dominantes (por ejemplo,
deshabilitarse. mediadas por proteína R) en las plantas, proporciona un
Por lo tanto, la entrada de patógenos puede verse como punto de referencia para investigar las interacciones
un "filtro" que determina el éxito o la desaparición de un genéticas entre las proteínas R del huésped y sus
patógeno. En apoyo de esta hipótesis, Melotto et efectores patógenos afines. Solo unos años después,
Dangl y Jones ( 2001) expuso expresamente las bases defensa de las plantas (revisado en Padmanabhan et al.,
que usamos actualmente para describir la Hipótesis de la 2009 ). La clase NB-LRR de proteínas R se puede
Guardia. subdividir aún más en función de las características
En resumen, estos incluyen: las proteínas R pueden estructurales del extremo N ( Chisholm et al.,
interactuar constitutivamente con su guardee; el efector y 2006 ). Entre estos, un tipo contiene un dominio N-
el objetivo pueden estar asociados tanto en huéspedes terminal con homología con elDrosophila Toll y mamíferos
susceptibles como resistentes, con la proteína R como receptores de interleucina 1 (TIR-NB-LRR), mientras que
miembro del complejo en un huésped resistente; y un la otra clase contiene supuestos dominios de espiral en
complejo de proteína del huésped puede ser un objetivo espiral (CC-NB-LRR) (revisado en Dangl y Jones,
para múltiples efectores. En 2002, Van der Hoorn et 2001 ). En Arabidopsis, las proteínas R mejor
al. ( 2002) postularon tres observaciones que creían que caracterizadas son miembros de las proteínas CC-NB-
generalmente validarían experimentalmente el modelo LRR, como RPM1 (RESISTENCIA A PSEUDOMONAS
Guard. Primero, cuando una proteína R sirve como JERINGA PV. MACULICOLA -1 ; Bisgrove et al., 1994 ),
guardee, no habría interacción directa con la proteína RPS5 (RESISTENCIA A PSEUDOMONAS JERINGA -
efectora análoga. Este fue un paso crítico para abordar las 5; Simonich e Innes, 1995 ) y RPS2 (RESISTENCIA
pocas instancias identificadas de interacciones directas A PSEUDOMONAS JERINGA-2; Kunkel y otros,
de los efectores. En segundo lugar, que la interacción 1993). Funcionalmente, el reconocimiento de la proteína
indirecta requiere una proteína huésped adicional que es R de los efectores patógenos, y / o las perturbaciones
específica para cada par de efectores-proteína R. Y celulares provocadas por la acción de los efectores, es
finalmente, que la estructura de esta proteína crítico para la defensa de las plantas ( Figura 3B ). Sin
hospedadora adicional, o su ocurrencia general, la embargo, estas acciones solas (es decir, la detección de
calificaría como un objetivo de virulencia candidato para perturbaciones) no tienen en cuenta la activación
el patógeno. Como suele ser el caso, la falta de pruebas, completa de la resistencia a enfermedades. Para este fin,
o en este caso, la incapacidad para demostrar la se requieren proteínas vegetales adicionales para la
interacción directa entre los pares de proteínas-R función de proteína R adecuada.
efectores ha limitado nuestra capacidad de explicar aún
más los procesos requeridos para el reconocimiento de Estabilidad y activación de la proteína R
patógenos. Para tal fin, la hipótesis de la Guardia Se demostró que RAR1 (REQUERIDO PARA
finalmente ofreció una respuesta para explicar la RESISTENCIA MLA12-1) para la resistencia a
interacción entre las proteínas de resistencia del huésped enfermedades mediada por varios CC-NB-LRR, así como
y los efectores patógenos afines. Tal vez lo más por al menos una proteína R de clase TIR-NB-LRR
interesante en ese momento fue la posibilidad de que ( Muskett et al., 2002 ; Tornero et al., 2002 ). La evidencia
existiera una proteína huésped adicional que fuera única sugiere que RAR1 puede funcionar a través de su
para cada interacción. Sin embargo, una advertencia interacción física con otra proteína (es decir, SGT1,
interesante a este paradigma, como se conceptualizó en SUPRESOR DE G2 ALLELE DEL SUPRESOR DE
Dangl y Jones (2001 ), es el hallazgo de que no existe una KINETOCHORE PROTEIN 1; Azevedo et al., 2002) que
singularidad absoluta en todas las interacciones guardia- también se requiere para la resistencia a enfermedades
guardee ( Mackey et al., 2002 , 2003 , Axtell et al., mediada por varios CC-NB- LRR y TIR-NB-LRR
2003 , Day et al., 2005 , Chisholm et al., 2006 ). . Con este ( Azevedo et al., 2002 ). En resumen, el modelo más
fin, existe un nivel adicional de corregulación entre las simple para un rol de RAR1 en la función de la proteína R
redes de señalización compartidas que comprenden ETI. es que dirige la eliminación de un regulador negativo
( Gray et al., 1999).) o la activación de un regulador
a. Estructura positivo (Wang et al., 2001) mediante el reclutamiento de
A pesar de la capacidad de las plantas para reconocer una ese factor en el complejo SCF a través de SGT1 y
amplia gama de patógenos, el conjunto de proteínas R posterior ubiquitinación ( Tornero et al., 2002 ).
presentes en la mayoría de las plantas es algo limitado SGT1 se identificó originalmente como un componente
tanto en la diversidad estructural como operativa. Como regulador del complejo Skp1, Cullin, F-box (SCF)
se muestra en la Figura 3A , las proteínas R comparten ( Bachmair et al., 2001 ) que actúa como una ligasa E3
varias características básicas comunes, y en Arabidopsis, implicada en la ubiquitinación de proteínas diana
aproximadamente 150 proteínas comprenden esta familia ( Tornero et al., 2002 ) . Desde su identificación,
de mediadores de señalización de resistencia a numerosos estudios genéticos han implicado a SGT1
enfermedades ( Baumgarten et al., 2003 ). La clase más como un componente clave en la señalización de
grande de genes R codifica para una clase de proteína de resistencia a patógenos, muy probablemente a través de
repetición rica en leucina (NB-LRR) del sitio de unión a la regulación de los niveles de expresión y actividades de
nucleótidos ( Chisholm et al., 2006 ; Jones y Dangl, las proteínas R ( Peart et al., 2002 ). Con la
2006 ). En el extremo amino, el sitio conservado de unión caracterización de las interacciones SGT1 con el chaper-
a nucleótidos (NB) ha demostrado ser crítico para la unión one HSP90, así como con otra proteína, RAR1
a ATP o GTP ( Saraste et al., 1990).) En el C-terminal, el ( Takahashi et al., 2003 ), la forma del nodo regulador
dominio LRR, que exhibe variabilidad tanto en la complejo que implica la estabilidad de la proteína R está
organización espacial ( Istomin y Godzik, 2009 ) como en comenzando a emerger ( Figura 4).) RAR1 es un miembro
la longitud ( Matsushima et al., 2009 ), es probablemente de la familia conservada que contiene CHORD
una plataforma para las interacciones proteína-proteína y (CHP, Shirasu et al., 1999 ), y se distingue por la
péptido / ligando vinculante ( Jones y Jones, presencia de dos dominios de unión a zinc ricos en
1996 ; Kajava, 1998 ). No es sorprendente que los cisteína e histidina (CHORD I y CHORD II). En planta ,
dominios de LRR se encuentren en un conjunto diverso RAR1 se asocia con SGT1, y esta interacción parece ser
de proteínas, que funcionan como reguladores de necesaria para la funcionalidad completa de las proteínas
procesos que controlan tanto el desarrollo como la R asociadas ( Austin et al., 2002 ; Azevedo et al.,
2002 ; Peart et al., 2002 ; Tör et al., 2002 ). LRR. Se identificó una mutación en NDR1 en una
selección de Arabidopsis Col-0 mutagenizada de
neutrones rápidos mediante el cribado de plantas que se
volvieron susceptibles a P. syringae que expresa el
En mamíferos, recientemente se ha demostrado que efector AvrB (discutido a continuación; Century et al.,
Nod1 se asocia con HSP90, lo que confirma que los 1995 ). La planta mutante ndr1-1 contiene una deleción
estudios realizados en plantas son invaluables sobre vías de aproximadamente 1 kilopaso base que abarca
que implican proteínas NLR en sistemas no vegetales el locus NDR1 en el cromosoma tres de Arabidopsis
( Hahn, 2005 ). Más recientemente, da Silva Correia ( Century et al., 1997 ). La caracterización funcional de
(2007 ) también demostró que SGT1 es un regulador NDR1 ha revelado que es una proteína localizada en la
positivo de la activación de Nod1, lo que proporciona membrana plasmática de 219 aminoácidos ( Century et
evidencia convincente de que se requiere SGT1 para la al., 1997).), que se somete a varias modificaciones
señalización por Nod1 en células humanas, tal como se postraduccionales, incluido el procesamiento C-terminal y
requiere en señalización inmune innata en plantas. la glicosilación ligada a N ( Coppinger et al., 2004 ).

Reguladores y amplificadores de señalización de Curiosamente, la topología propuesta de NDR1 dentro de


proteína R la membrana plasmática sugiere que una porción de ácido
Además del requerimiento para estabilizar y dirigir la 18-amino aproximado se encuentra en el citoplasma,
función de proteína R, se han identificado proteínas mientras que el resto de la proteína NDR1 reside en la
accesorias de proteína R adicionales como requeridas superficie exterior de la membrana plasmática
para la activación de la señalización de resistencia a ( Coppinger et al., 2004 ; Day et al., 2006 ). Este modelo
enfermedades en plantas. Entre estos, los ejemplos mejor hipotético plantea la posibilidad de que el posicionamiento
caracterizados incluyen SUSCEPTIBILIDAD DE de NDR1 dentro de la membrana plasmática pueda servir
ENFERMEDAD MEJORADA 1 (EDS1) y RESISTENCIA para facilitar la señalización desde el interior del
DE ENFERMEDAD ESPECÍFICA NO RAZA 1 apoplasto, a través de la membrana plasmática y hacia el
(NDR1). Ambos han demostrado ser indispensables para citoplasma, posiblemente a través de su interacción con
la activación de la resistencia a la enfermedad mediada RPM1 INTERACTING PROTEIN-4 (RIN4; Day et al. ,
por casi todos los TIR-NB-LRR y CC-NB-LRR, 2006) En total, se requiere NDR1 para la activación de
respectivamente ( Aarts et al., 1998 ). EDS1 tiene muchos CC-NB-LRR, incluidos RPS2, RPM1 y RPS5
homología con las lipasas eucarióticas ( Falk et al., 1999 ) ( Century et al., 1995 ), y en apoyo de esto, las plantas
y sirve como una proteína reguladora central en la mutantes ndr1-1 son susceptibles a P. syringae
señalización del estrés oxidativo y biótico (revisado que expresa la genes efectores AvrB, AvrRpt2, AvrRpm1
en Wiermer et al., 2005 ). Originalmente, EDS1se y AvrPphB ( Coppinger et al., 2004 ).
identificó en una pantalla de pérdida de resistencia en Como componente de señalización requerido de múltiples
Arabidopsis a aislados del patógeno vías de proteína R en respuesta a infección bacteriana,
oomicetos Hyaloperonospora arabidopsidis ( Parker et NDR1 también puede desempeñar un papel en múltiples
al., 1996 ), y fue el primer representante de la lipasa de la redes de resistencia a enfermedades en plantas. En
familia L de la planta que se clonó y se le asignó una apoyo de esta hipótesis, las plantas ndr1-1 muestran un
función ( Falk et al. , 1999 ). En estudios posteriores, mayor crecimiento de P. syringaeDC3000 ( Century et al.,
los mutantes eds1 también estuvieron implicados en una 1995).) sugiriendo que la función de NDR1 puede no estar
pérdida de resistencia a cepas específicas de evocadoras limitada solo a la resistencia a enfermedades mediada por
de P. syringae reconocidas por TIR-NB-LRR tales como genes R, sino que también podría ser un componente
RPP2, RPP4, RPP5, RPP21 y RPS4 ( Aarts et al., crítico de la PTI.
1998 ; Feys et al., 2001) Además de la identificación de
un papel requerido para EDS1 como una proteína de
señalización en la red TIR-NB-LRR, también se lograron
avances significativos como resultado de la identificación
del primero de los dos socios interactivos importantes de
EDS1, PHYTOALEXIN DEFICIENT 4 ( PAD4), seguido de
la identificación de una interacción con el GEN 101
ASOCIADO POR SENESCENCIA (SAG101) ( Feys et al.,
2005 ). Las funciones PAD4 y SAG101 parecen
parcialmente redundantes, pero funcionalmente
independientes. Feys et al. ( 2005 ) también demostraron
localización nuclear para EDS1 así como EDS1: PAD4 y
EDS1: complejos SAG101, sugiriendo un rol dinámico
para EDS1 en señalización de defensa. La evidencia
también respalda un papel para EDS1, junto con PAD4,
en la respuesta de la planta al estrés oxidativo
( Rusterucci et al., 2001; Mateo et al., 2004 ), así como
también se requiere para la respuesta de muerte celular
desenfrenada observada en plantas mutantes LESION
SIMULATING DISEASE 1 (LSD1) causadas por estrés
fotooxidativo ( Mateo et al., 2004 ).

Además de EDS1, también se identificó un regulador


clave de la activación de la proteína R CC-NB-
Figura 4:Un modelo para la regulación y activación de la
señalización de defensa mediada por proteína R en
Arabidopsis.
A) En ausencia de un patógeno, las proteínas R se
mantienen en un estado inactivo. Esta conformación es el
resultado de la (s) interacción (es) proteína-proteína, y
como consecuencia de estas asociaciones, se bloquea la
unión de ATP / GTP al dominio NB.
Figura 3:Reconocimiento de efectores patógenos y la B) Tras la percepción del patógeno, a través de la
activación de la inmunidad activada por efectores. actividad de moléculas efectoras secretadas, se induce un
cambio conformacional inducido en el complejo de
A) La clase más grande de proteínas de resistencia en proteína R. Este cambio da como resultado un posible
Arabidopsis es la clase CC-NB-LRR, cuyos miembros cambio en la estequiometría de las interacciones proteína-
incluyen las proteínas R RPM1, RPS2 y RPS5. La clase proteína, que conduce a la unión de ATP / GTP al dominio
TIR de proteínas R está representada por la R-proteína R R-proteína NB.
caracterizada bien. Una variante recientemente C) Una vez que se reconoce un efector patógeno, la
identificada de esta clase, RRS1-R, contiene un dominio activación de ETI da como resultado el inicio de la
WRKY que se cree que imparte regulación transcripcional señalización de defensa, lo que en última instancia
como parte de su función después del reconocimiento de conduce a la abrogación del crecimiento del
un efector patógeno. patógeno. Una vez que las perturbaciones en el sistema
B) Similar a la activación de PTI, la obtención de ETI da de vigilancia de la proteína R ya no se perciben, el sistema
como resultado la activación de la señalización de se restablece nuevamente al estado de reposo descrito en
defensa a través del reconocimiento específico de " A ".
elicitores derivados de patógenos. Como segunda capa
de señalización de defensa, ETI es la culminación en el
reconocimiento de proteínas efectoras de Interacciones R-proteína-efectoras
patógenos. Como se muestra, la administración de una En la señalización inmune innata de mamíferos, los TLR
proteína efectora a través del sistema de secreción de tipo son responsables del reconocimiento de PAMP, mientras
III (T3SS) y el reconocimiento posterior por las proteínas que sus contrapartes de plantas (es decir, proteínas R)
R del huésped afín, conduce a la activación de una son responsables del reconocimiento de proteínas
respuesta de defensa amplificada. Se piensa que la efectoras patógenas secretadas Como es el caso en la
función general de las proteínas efectoras de los mayoría de las interacciones receptor-ligando, asociación
patógenos es la inactivación de la PTI, mientras que el directa entre el receptor y el inductor dan como resultado
papel de la ETI es bloquear todos los mecanismos de la estimulación y la activación de los eventos de
virulencia de los patógenos. señalización secuencia abajo requeridos para la
activación. En total, esta interacción da como resultado la
activación de la señalización requerida para el despliegue
exitoso de respuestas de defensa y resistencia a
enfermedades. Hasta la fecha, se han descrito dos
mecanismos de percepción efectora de patógenos en las
plantas: reconocimiento directo e indirecto. En 2000, Jia
et al ( 2000) demostraron una interacción directa entre el
arroz CC-NB-LRR R-proteína Pita y su proteína efectora
análoga AvrPita. Esta interacción especifica la resistencia
en el arroz al hongo patógeno Magnaporthe grisea .

En resumen, este trabajo demostró por primera vez una


interacción directa entre una proteína R (receptor) y su
ligando, un efector segregado de un patógeno invasor. El
trabajo posterior, como se describe conceptualmente más 2003 ; Mackey et al., 2003 ; Day et al., 2005 ;Chisholm et
arriba, identificó esta interacción como mediada por el al., 2006 ). Mientras que una proteína hospedadora
dominio LRR de Pita ( Bryan et al., 2000 ). También se dirigida por múltiples efectores puede no ajustarse
han demostrado interacciones directas adicionales entre completamente a la definición clásica de la hipótesis de la
otras proteínas R y sus efectores patógenos afines, tal es Guardia, proporciona un ejemplo excepcional de la
el caso de RRS1-R y el efector de patógenos de marchitez regulación solapada en las redes de señalización de
bacteriana PopP2 ( Deslandes et al., 2003).), además de defensa paralela. Esta demostración de un intermedio
convertirse en los ejemplos mejor caracterizados de los compartido (por ejemplo, RIN4) ha fortalecido nuestra
loci de resistencia a la roya del lino, que reconocen comprensión de la interacción proteína-efector y ha
aproximadamente 30 proteínas efectoras de la roya del allanado el camino para algunos de los conceptos más
lino (revisado en Ellis et al., 2007 ). Sin embargo, el nuevos en la patología de plantas moleculares. Estudios
reconocimiento directo de las proteínas efectoras recientes adicionales han revelado una función creciente,
patógenas parece ser la excepción, en lugar de la regla. casi ubicua, para RIN4 en una variedad de procesos de
Como se describió anteriormente, las "reglas" que rigen la patógenos del huésped ( Day et al., 2006 ; Liu et al.,
proposición de la hipótesis de la guardia satisficieron la 2009 ; Luo et al., 2009 ; Wilton et al., 2010 )
falta de interacciones directas adicionales entre las
proteínas R del huésped y los efectores del El código de huésped-patógeno
patógeno. Como un ejemplo temprano de la hipótesis de Otro descubrimiento emocionante en la función de los
la guardia, el trabajo en el laboratorio de Roger Innes efectores patógenos es una serie reciente de
demostró una interacción de múltiples proteínas que experimentos que se anuncian como la ruptura del código
parecía satisfacer los criterios de un mecanismo de de especificidad de unión del efector de tipo activador de
vigilancia indirecta ( Simonich e Innes, 1995 ; Swiderski e la transcripción (TAL). Los efectores de la familia TAL son
Innes, 2001 ; Shao et al. 2003 ; Ade et al., 2007 ). En este componentes clave de la virulencia
caso, la asociación de la R-proteína de Arabidopsis RPS5 del género Xanthomonas de patógenos de plantas
con una proteína quinasa, PBS1, cumplió con todos los bacterianas (revisado en Kay y Bonas, 2009 ). Los
requisitos de la Hipótesis de Guardia. Este mecanismo efectores de TAL funcionan imitando los factores de
requiere que: RPS5 se asocie / interactúe con PBS1 ( Ade transcripción eucarióticos ( Gu et al, 2005 ; Schornack et
et al., 2007 ); elEl efector de P. syringaeAvrPphB, una al., 2006 ; Yang et al., 2006 ; Kay et al., 2007 ; Romer et
cisteína proteasa, escinde PBS1 ( Shao et al., 2003 ); y, al., 2007 ) e inducen la expresión génica que conduce al
después de la escisión de PBS1, se rompe la asociación desarrollo cambios que contribuyen a los síntomas de la
RPS5-PBS1, lo que conduce a un cambio conformacional enfermedad ( Kay y Bonas, 2009)) En resumen, los
(probable) en RPS5 y activación de ETI ( Ade et al., efectores de TAL se caracterizan por un dominio central
2007 ). Por lo tanto, la detección del patógeno se basa en de repeticiones en tándem, señales de localización
la interrupción, o perturbación, de un mecanismo de nuclear y un dominio de activación transcripcional ácido
vigilancia proteína-proteína por la acción de la proteína ( Van den Acerveken et al., 1996 ; Zhu et al.,
efectora del patógeno. Esto, en resumen, define ETI. 1998 ; Schornack et al., 2006 ). La actividad específica de
un efector TAL está determinada por el número y el orden
Una serie separada de experimentos presentó un nuevo de las repeticiones ( Herbers et al., 1992 ; Yang et al.,
giro en la hipótesis de la Guardia; uno que presentaba un 2005 ). Recientemente, Boch et al. ( 2009 ) identificaron
modelo comprobable para explicar la corregulación y la el "código" utilizado para designar la especificidad de
interacción entre las vías de señalización de defensa secuencia en los genes objetivos del efector TAL
potencialmente superpuestas. AvrBs3. Además, usando este "código" extrapolado, Boch
En 2002, el laboratorio de Jeff Dangl presentó la et al. ( 2009 ) fueron capaces de predecir los objetivos de
identificación de una proteína aislada que interactúa con otras XanthomonasEfectores TAL. Tal vez se generaron
la R-proteína CC-NB-LRR RPM1 ( Mackey et al., efectores de TAL artificiales más interesantes que podrían
2002 ). Se demostró que esta proteína, RIN4, no solo se dirigirse con éxito a una secuencia de ADN especificada,
asocia con RPM1, sino que también se demostró que lo que sugiere la posibilidad de que la especificidad de
cumple los requisitos como protección de la activación de ingeniería en las interacciones planta-patógeno esté en el
RPM1. horizonte.

En resumen, la proteína efectora


de Pseudomonas AvrRPM1, que activa la resistencia a PENSAMIENTOS FINALES
enfermedades a través de RPM1 ( Bisgrove et al., 1994 ), Entonces, ¿cuál es: Gene-for-Gene? La hipótesis de la
también se demostró que actúa sobre RIN4, muy Guardia? ¿Las proteínas efectoras del patógeno son las
probablemente como un componente de señalización balas mágicas que deben detenerse? Cuanto más
intermedio en esta ruta (Mackey et al., 2002 ). La aprendemos, más evidente es que solo estamos
interacción AvrRpm1-RIN4 conduce a la hiperfosforilación arañando la superficie de lo que se debe entender en el
de RIN4 ( Mackey et al., 2003 ) que a su vez es campo de las interacciones planta-patógeno. En los
reconocida por RPM1. Esta interacción por sí sola últimos años, una explosión en el área de la patología
parecería representar perfectamente uno de los principios vegetal ha conducido a descubrimientos innovadores no
originales de la Hipótesis de la Guardia ( Figura 3B ). En solo a nivel de señalización y expresión génica, sino
una serie paralela de experimentos, RIN4 también se también en términos de la aplicación de la biología del
identificó como un regulador negativo de la vía de genoma completo a sistemas no modelo. En este sentido,
señalización RPS2-AvrRpt2 ( Axtell y Staskawicz, el desarrollo temprano y la propuesta de que Arabidopsis
2003 ; Mackey et al., 2003 ). En este ejemplo, RIN4 es es de hecho un sistema modelo para la agricultura
escindido por AvrRpt2 (una cisteína proteasa), que a su traslacional está empezando a convertirse en
vez conduce a la activación de ETI ( Axtell y Staskawicz, realidad. Avanzando en los próximos 10-20 años, una
inversión significativa en las ciencias de las plantas será Aist, JRB y Bushnell, WR ( 1991 ). En The Fungal Spore
poner en práctica lo que se ha aprendido de los estudios and Disease Initiation in Plants and Animals, GT Cole, HC
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cultivos? Sobre la base de la especificidad superpuesta y Pereira, A. ( 2004 ). El clado SHINE de los factores de
detallada anteriormente, uno podría imaginar que a través transcripción del dominio AP2 activa la biosíntesis de la
de la definición de los mecanismos compartidos por los cera, altera las propiedades de la cutícula y confiere
cuales las plantas reconocen diversos patógenos, la tolerancia a la sequía cuando se sobreexpresa en
respuesta puede ser "¡SÍ!". Sin embargo, la complejidad Arabidopsis. Plant Cell 16:
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Nos gustaría agradecer a todos los miembros del Scholar
laboratorio Day por la lectura crítica del manuscrito. El
laboratorio de investigación en el día cuenta con el apoyo Azevedo, C., Sadanandom, A., Kitagawa, K.,
de una subvención de la National Science Foundation Freialdenhoven, A., Shirasu, K., y Schulze-Lefert, P.
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