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Actas de la Academia Nacional de Ciencias Este problema


www.pnas.org
(/) > Actualidad (/content/110/46.toc) > vol. 110 no. 46 > Emily Baird, 18686-18691 , doi: 10.1073 / pnas.1314311110

Una estrategia universal para el aterrizaje visualmente (/content/110/46.toc)


12 de noviembre
guiado de 2013
vol. 110 no. 46
, Masthead (PDF)
a 1 (/content/110/46/local/masthead.pdf)
Emily Baird (/search?author1=Emily+Baird&sortspec=date&submit=Submit) , Tabla de contenido
b (/content/110/46.toc)
Norbert Boeddeker (/search?author1=Norbert+Boeddeker&sortspec=date&submit=Submit) ,
(/content/110/46/local/masthead.pdf)
, (/content/110/46.toc)
c d
Michael R. Ibbotson (/search?author1=Michael+R.+Ibbotson&sortspec=date&submit=Submit) , and
,
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afiliaciones de autor

Editado por John G. Hildebrand, Universidad de Arizona, Tucson, AZ, y aprobada el 24 de septiembre de, 2013 (recibido por No te lo pierdas
opinión 31 julio 2013)

Abstracto (/content/110/46/18686.abstract) Texto completo Autores & Info


Figuras (/content/110/46/18686. gures-only) SI (/content/110/46/18686/suppl/DCSupplemental)
Métrica contenido relacionado (/content/110/46/18686.full/?tab=related) (https://play.google.com/store/apps/details?
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En este estudio, investigamos las señales que las abejas de la miel utilizan para aterrizar en aplicación de
forma gratuita
superficies verticales. Demostramos que las abejas usan la tasa aparente de expansión de la imagen desde Google Play
generada por la superficie para reducir suavemente su velocidad al aterrizar. A partir de nuestros hoy!
resultados, desarrollamos un modelo matemático para el aterrizaje guiado visualmente que, a
diferencia de todos los métodos actuales basados en ingeniería, no requiere conocimientos sobre la
Navegar este artículo
distancia a la superficie o la velocidad a la que se aproxima. Esta estrategia no sólo es específica para
los aterrizajes en superficies verticales o para las abejas melíferas, sino que representa una estrategia  Parte superior
universal que cualquier agente volador (animal o máquina) podría utilizar para aterrizar con seguridad
en superficies de cualquier orientación.  Abstracto

 Resultados

 Discusión
Abstracto
 Conclusión
El aterrizaje es un aspecto desafiante del vuelo porque, para aterrizar con seguridad, la velocidad debe
 Métodos
reducirse a un valor cercano a cero en el momento del aterrizaje. Los mecanismos por los cuales los
animales logran esto siguen sin estar claros. Al aterrizar en superficies horizontales, las abejas de miel  Expresiones de gratitud
controlan su velocidad manteniendo constante el ritmo de movimiento de imagen de frente a atrás (flujo
óptico) generado por la superficie a medida que reducen la altitud. A medida que aumenta la inclinación, sin  Notas a pie de página
embargo, este simple patrón de flujo óptico se vuelve cada vez más complejo. ¿Cómo controlan las abejas la
 Referencias
velocidad cuando aterrizan en superficies que tienen diferentes orientaciones? Para responder a esto,
analizamos las trayectorias de las abejas de la miel que aterrizan en una superficie vertical que produzca
varios patrones de movimiento. Encontramos que las mieles de aterrizaje controlan su velocidad Herramientas del
manteniendo la velocidad de expansión de la imagen constante. A continuación, probar y confirmar esta artículo
hipótesis con rigor mediante el análisis de los desembarques cuando la tasa aparente de expansión generada  Alertas del artículo
por la superficie se manipula artificialmente. Esta estrategia asegura que la velocidad se reduce, gradual y  Exportar cita
automáticamente, a medida que se aproxima la superficie. A continuación, desarrollamos un modelo  Guardar para más adelante
matemático de esta estrategia y demostrar que se puede utilizar con eficacia para guiar aterrizajes suaves en © Solicitud de permiso
superficies de cualquier orientación, incluyendo superficies horizontales. Esta estrategia biológica para guiar (/site/aboutpnas/rightperm.xhtml)
los desembarques no requiere conocimiento sobre la distancia a la superficie o la velocidad a la que se
aproxima. La simplicidad y generalidad de esta estrategia de aterrizaje sugiere que es probable que sea Compartir
explotada por otros animales voladores y lo hace ideal para la implementación en los sistemas de guiado de
robots voladores.  (/external-ref?
tag_url=http://www.pnas.org/cgi/content/short/
visión (/search?fulltext=vision&sortspec=date&submit=Submit&andorexactfulltext=phrase) -+Baird%20et%20al.%20110%20%2846%29%3A
control de vuelo (/search?fulltext=flight+control&sortspec=date&submit=Submit&andorexactfulltext=phrase)

insecto (/search?fulltext=insect&sortspec=date&submit=Submit&andorexactfulltext=phrase)
insecto (/search?fulltext=insect&sortspec=date&submit=Submit&andorexactfulltext=phrase)
 (/external-ref?
superficie tridimensional (/search?fulltext=three-dimensional+surface&sortspec=date&submit=Submit&andorexactfulltext=phrase)
tag_url=http://www.pnas.org/cgi/content/long/1
-+Baird%20et%20al.%20110%20%2846%29%3A
Orquestar un aterrizaje seguro es uno de los mayores desafíos para los animales voladores y los vehículos
aéreos por igual. Aunque se han hecho algunos progresos hacia desentrañar las claves que los animales
(/external-ref?
voladores podrían usar para activar desembarques ( 1 ⇓ ⇓ ⇓ ⇓ ⇓ ⇓ ⇓ ⇓ - 10 ), que todavía no tenemos una
tag_url=http://www.pnas.org/cgi/content/long/1
buena comprensión de cómo estos u otros posibles señales se utilizan para controlar el proceso de aterrizaje
-+Baird%20et%20al.%20110%20%2846%29%3A
una vez iniciado.
(/external-ref?
Para lograr un aterrizaje suave, es esencial controlar la desaceleración de tal manera que la velocidad de tag_url=http://www.pnas.org/cgi/content/long/1
aproximación disminuya a un valor cercano a cero en el momento del aterrizaje. Una manera obvia de -+Baird%20et%20al.%20110%20%2846%29%3A
conseguir esto sería medir la velocidad de vuelo y la distancia al objetivo simultáneamente y utilizar esta
(/external-ref?
información para reducir la velocidad progresivamente, en un momento a momento. Sin embargo, esta
tag_url=http://www.pnas.org/cgi/content/long/1
estrategia es exigente desde el punto de vista computacional e inadecuada para animales como insectos
-+Baird%20et%20al.%20110%20%2846%29%3A
voladores, cuyos ojos fijos y de enfoque fijo les impiden usar la estereopsis o el alojamiento para medir
directamente las distancias a las superficies ( 11 ⇓ - 13 ). (/external-ref?
tag_url=http://www.pnas.org/cgi/content/short/
Al realizar un aterrizaje en una superficie horizontal, las abejas utilizan una técnica que les permite superar -+Baird%20et%20al.%20110%20%2846%29%3A
las limitaciones de sus sistemas nerviosos relativamente simples. En lugar de medir la distancia a la
Publicado en línea antes de
superficie directamente, mantienen constante la magnitud del flujo óptico (la velocidad de movimiento de la imprimir 28 de octubre de 2013 ,
imagen en la retina) que se genera por el suelo debajo de ellos ( 4 , 5 ). Esto asegura automáticamente que doi: 10.1073 / pnas.1314311110
la velocidad de vuelo se reduce a medida que se aproxima el terreno, alcanzando un valor muy cercano a PNAS (procedimientos de la
Academia Nacional de Ciencias) 12
cero en el momento del aterrizaje.
de noviembre de 2013 vol. 110
no. 46 18686-18691
Sin embargo, los métodos de pastoreo constituyen una clase especial y restringida de desembarcos en los
Clasi caciones
que la dirección del movimiento es casi paralela a la superficie. El patrón de flujo óptico producido por este
Ciencias Biologicas
tipo de aterrizaje es casi puramente translacional en la estructura, todas las regiones del suelo parecen Neurociencia (/search?
moverse en la misma dirección de adelante hacia atrás. Sin embargo, en el mundo natural, las abejas sólo tocsectionid=Neuroscience&sortspec=date&submit=Sub
ocasionalmente harían tales aterrizajes de pastoreo en superficies planas. Un acercamiento perpendicular a
la superficie de una flor, por ejemplo, generaría un patrón de flujo óptico completamente diferente y más
complejo, es decir, uno de expansión radial, en el que las diversas regiones de la imagen se desplazan Figuras
radialmente hacia fuera desde el punto que está siendo se acercó14 , 15 ). Por lo tanto, es importante
preguntarse si las abejas -y los animales voladores en general- poseen una estrategia de aterrizaje universal
que puede operar en una variedad de circunstancias, incluyendo acercamientos a superficies horizontales,
verticales y oblicuas, así como objetos pequeños levantados tales como como flores. Aquí abordamos esta
pregunta preguntando cómo las abejas se acercan y aterrizan en una superficie orientada verticalmente.

Resultados (/content/110/46/18686/F1.expansion.html)
Exp. 1: Propiedades básicas de los métodos de aterrizaje. Las abejas fueron entrenadas para Fig. 1 Examinar todas las guras
recolectar una recompensa de alimento volando hacia una pequeña abertura (1,5 cm de diámetro) en el (/content/110/46/18686. gures-
only)
centro de un disco vertical, 60 cm de diámetro, para acceder a una recompensa de comida posicionada
detrás de él ( SI Apéndice , Figura S1
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ) .
Otros Artículos
Comenzamos por filmar las trayectorias de las abejas acercándose a un patrón de tablero de ajedrez Citando este artículo
orientado verticalmente ( Fig. 1 , Inserción ). Las abejas se acercaron al patrón en una dirección Google Académico
perpendicular a la superficie, con poca variación en la componente vertical u horizontal de su trayectoria de PubMed
vuelo ( Fig. 1 ).
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(18686/F1.expansion.html)

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Figura 1

Vuelos de abejas que se acercan al patrón del tablero de ajedrez (línea vertical gris e Inset ) según lo
visto desde el lado ( A ) y desde arriba ( B ). La línea negra en cada panel muestra la trayectoria media.
El tubo de alimentación está a 0 mm. N indica el número de individuos; n indica el número de vuelos.

¿Cómo varía la velocidad de aproximación con la distancia al objetivo? Esta relación se muestra en la Fig. 2
para los vuelos de aproximación hacia cada uno de los tres patrones diferentes: tablero de ajedrez, anillos
concéntricos y sectores ( Fig. 2 , Insets ). Encontramos que la velocidad aproximada de aproximación
disminuye aproximadamente linealmente en función de la distancia objetivo: Cuanto más cerca está el
objetivo, más lenta es la velocidad de aproximación. Cuando las abejas están cerca (menos de 7 cm) a la
superficie, entran en una fase de hover corto antes del aterrizaje, un comportamiento descrito previamente en
ref. dieciséis. Esta fase de aterrizaje final no varió entre las condiciones, probablemente porque el tubo de
aterrizaje proporcionaría señales visuales fuertes a esta distancia, por lo que no se incluyó en nuestro
análisis.

(18686/F2.expansion.html)

En una ventana nueva (18686/F2.expansion.html) Descargar PPT (/powerpoint/110/46/18686/F2)


Figura 2

Relación entre la velocidad de aproximación y la distancia de la superficie de las abejas que se


aproximan a un patrón de tablero de ajedrez ( A ), anillo concéntrico ( B ) o sector ( C ). Las líneas de
color gris claro representan datos de vuelo individuales; las líneas gris oscuro indican la media de todos
los vuelos y las líneas estrelladas representan regresiones lineales de los datos medios, como se
especifica en la ecuación en cada panel. N indica el número de individuos; n indica el número de vuelos.

En la Fig. 2 y todas las figuras subsiguientes, trazamos la componente axial de la velocidad de aproximación
(la velocidad a lo largo de una dirección, z , perpendicular al plano del disco), en lugar de la velocidad total.
La razón es que es este componente de la velocidad que necesita ser reducido progresivamente a medida
que se aproxima la superficie. Sin embargo, todos los resultados son esencialmente inalterados si tenemos
en cuenta la velocidad 3D, en lugar de la velocidad axial, debido a la dirección perpendicular de las
aproximaciones ( Fig. 1 ). A partir de ahora, nos referiremos simplemente a la componente axial de la
velocidad de la abeja como la "velocidad de aproximación" o "velocidad de vuelo".

¿Cuál es la naturaleza del estímulo visual que una abeja de la miel percibirá cuando se acerca a un patrón a
una velocidad que es proporcional a su distancia del patrón? Considere una abeja volando a una velocidad V
, acercándose a una superficie vertical estacionaria a una distancia z, en una dirección perpendicular al plano
de la superficie ( SI Apéndice , Fig. S2
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). El valor aparente de la velocidad
angular de un punto en la superficie que es visto por el ojo de abeja a lo largo de un ángulo θ desde la
dirección hacia delante está dado por

La velocidad angular variará con la dirección de observación y será más alta en una dirección de 45º (porque
sen 2 θ es máximo cuando 2θ = 90 °), independientemente de la velocidad de aproximación de la abeja o de
su distancia a la superficie (los detalles de la derivación se dan en el Apéndice SI , Texto S1
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ).

Para explorar el significado de la velocidad angular de la imagen, reescribimos Eq. 1 como Eq. 2 revela que si
la abeja ajusta su velocidad de aproximación V de tal manera que la velocidad angular de la imagen en una
dirección de visualización dada θ sea siempre constante, entonces la relación V / z

será constante, lo que implica que la velocidad de aproximación será proporcional a la distancia objetivo.
Así, en principio, la abeja puede reducir progresivamente su velocidad durante la aproximación simplemente
manteniendo constante la velocidad angular que es generada por un punto en la superficie en una dirección
de observación particular. Este resultado es independiente de la dirección (o direcciones) de observación a lo
largo de la cual la abeja mide y regula la velocidad angular de la imagen. De hecho, el mismo
comportamiento de aterrizaje resultaría si la abeja mantenga constante el perfil de velocidad de la imagen
entera (velocidades de imagen medidas en varias direcciones de observación), o la suma de las velocidades
de imagen locales medidas dentro de un campo visual circunscrito. Todas estas cantidades serían medidas
de la tasa de expansión de la imagen, que la abeja tendría que mantener constante para aterrizar de la
manera observada.
¿Las abejas están utilizando la expansión de imagen como señal para lograr un aterrizaje suave? La Fig. 2
ofrece alguna evidencia de que esto puede ser el caso. Cuando el patrón proporciona fuertes señales de
imagen de expansión [como en el caso del tablero de ajedrez ( Fig. 2 A ) o los anillos concéntricos ( Fig. 2 B
)], los diferentes perfiles de velocidad de vuelo son bastante consistentes y se agrupan alrededor del perfil
media (líneas gris oscuro). Sin embargo, con el patrón sectorial ( Fig. 2 C), que proporciona pistas de
expansión débiles o inexistentes (debido a que los bordes radiales de los sectores no parecen moverse
cuando la imagen se expande), los perfiles de velocidad son mucho más variables. En este caso, algunas
abejas ni siquiera comienzan a disminuir la velocidad hasta que están muy cerca del patrón, y otras se
acercan al patrón a una velocidad más o menos constante. Esto sugiere que la capacidad de desacelerar
adecuadamente para realizar un aterrizaje suave se ve comprometida cuando las señales que revelan la
expansión de la imagen son empobrecidas.

Exp. 2: Enfoques de aterrizaje hacia espirales estacionarias y giratorias. Una posible explicación
de los resultados de Exp. 1 es que las abejas melíferas controlan su velocidad de aproximación manteniendo
constante la velocidad de expansión de la imagen al aterrizar sobre una superficie vertical. Una manera de
probar esta hipótesis de forma crítica sería examinar las consecuencias de manipular artificialmente la
velocidad de expansión de la imagen que experimentan al acercarse a una superficie vertical. Esto puede
lograrse utilizando un patrón espiral especialmente construido que, al ser girado, aumenta o disminuye la
magnitud del flujo óptico expansional que la abeja percibiría al acercarse al objetivo, sin distorsionar el perfil
de la expansión ( SI Apéndice, Texto S2
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ).

Si las abejas logran aterrizajes suaves manteniendo constante el ritmo de expansión de la imagen frontal,
podemos predecir cómo deben comportarse cuando se acercan a nuestra espiral giratoria. Nuestro modelo
matemático ( SI Apéndice , Textos S3 y S4
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ) predice que la rotación de la
espiral debe cambiar la pendiente de la relación entre la velocidad de aproximación y la distancia objetivo
según la expresión

donde V stat es la velocidad de aproximación hacia una espiral estacionaria, V rot es la velocidad de
aproximación hacia una espiral giratoria, z es la distancia objetivo, B es el paso de la espiral (0.3), y ωes la
-1
velocidad angular de su rotación (rad⋅s , SI Apéndice , Texto S4
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). ω es positiva cuando la rotación
está en una dirección para generar expansión aparente y negativa cuando la rotación genera contracción. Ec.
3 predice que cuando la espiral está girando, la velocidad de aproximación V rot continuará siendo
proporcional a la distancia objetivo z , pero la pendiente de esta relación será inferior o superior a la de la

espiral estacionaria en la cantidad Bω , dependiendo de si la espiral está generando expansión o


contracción.

Para probar las predicciones de nuestro modelo matemático, registramos las trayectorias de aproximación de
las abejas cuando el disco mostraba un patrón en espiral de cuatro brazos que estaba parado o girando a
velocidades de 0,5 ó 1 rotación por segundo (rps), ya sea en sentido antihorario o en el sentido de las agujas
del reloj, para aumentar o disminuir la tasa aparente de expansión, respectivamente ( Fig. 3 ).

(18686/F3.expansion.html)

En una ventana nueva (18686/F3.expansion.html) Descargar PPT (/powerpoint/110/46/18686/F3)


Fig. 3

( A ) Variación de la velocidad con la distancia a la superficie cuando las abejas se acercan a una espiral
de cuatro brazos que es estacionaria, expandiéndose a 0,5 o 1 rps (datos negros, azules y rojos,
respectivamente). Las líneas sólidas muestran la respuesta media; las áreas sombreadas indican el
SEM. Las líneas punteadas indican regresiones lineales de los datos medios especificados por las
ecuaciones. ( B) Máxima velocidad angular de imagen que las abejas experimentan cuando se
aproximan a la espiral a cada velocidad de rotación. La línea punteada negra indica la variación
esperada de la velocidad angular máxima con la distancia a la superficie si las abejas se aproximan a
una espiral estacionaria a una velocidad constante que corresponde a su velocidad de aproximación
inicial. La caja de trazos verde representa el rango de velocidades angulares máximas promedio que se
experimentan durante la fase de aterrizaje en todas las condiciones. ( C ) Datos de experimentos con
detalles como en A pero utilizando espirales de contracción. Los datos de la espiral estacionaria (línea
negra) se repiten desde Apara facilitar la comparación. En este caso, se han ajustado las regresiones
lineales para 0.5 (línea punteada azul) y 1 rps (línea punteada roja) a datos para distancias inferiores a
210 mm y 120 mm, respectivamente, como se explica en el texto. ( D ) Datos de experimentos con
detalles como en B pero utilizando espirales de contracción.

Fig. 3 Bmuestra la velocidad angular máxima (la velocidad angular en una dirección de observación de 45 °)
que serían percibidas por las abejas melíferas en función de su distancia desde el disco, para cada velocidad
de rotación de la espiral de expansión. Esta figura revela que la velocidad angular se mantiene a un valor
relativamente constante, independientemente de la distancia de la abeja desde el disco. Evidentemente,
independientemente de si la espiral está estacionaria o se expande a 0,5 o 1 rps, las abejas melíferas están
ajustando su velocidad de aproximación para mantener la velocidad angular máxima (o, igualmente, la
velocidad angular en cualquier ángulo de visión particular) de la expansión radial de la espiral casi constante
durante toda la aproximación. En estas condiciones experimentales, las abejas mantenían la velocidad
-1 -1
angular máxima relativamente constante a valores entre 90 ° ⋅s y 160 ° ⋅s durante el abordaje.

La curva punteada negra de la Fig. 3 B y D es una predicción del aumento de la velocidad angular que
experimentaría una abeja si se aproximaba a una espiral estacionaria a una velocidad constante que
-1
correspondía a su velocidad inicial (1,018 mm⋅s ) sin ninguna desaceleración. Esta curva se calculó a partir
del Apéndice SI , Ec. S21 (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) mediante
-1
el ajuste de θ = 45 °, B = 0,3, V = 1,018 mm⋅s y ω= 0. La gran diferencia entre esta curva teórica y las
velocidades angulares que las abejas realmente experimentan durante el aterrizaje indica que, para cada
velocidad de expansión espiral, las abejas están haciendo un muy buen trabajo de ajustar su velocidad de
aproximación para mantener una constante tasa de expansión de la imagen durante todo el aterrizaje.

La Fig. 3 C muestra la variación de la velocidad de aproximación con la distancia para la contratación de


espirales. Al igual que con la respuesta a las espirales en expansión, esta relación puede ser nuevamente
aproximada por una regresión lineal, pero ajustada en un rango más corto que para las espirales en
expansión, entre 75 y 210 mm para 0,5 rps y entre 75 y 120 mm para 1 rps los límites superiores se
determinaron determinando la distancia sobre la cual la variación en los datos se describía mejor mediante el
de
ajuste lineal determinado por la distancia a la que los valores r2valor era máximo). Como se verá más
adelante, esto indica que el inicio de la fase de aterrizaje se retrasa debido a la tasa reducida de expansión
de imagen causada por las espirales de contracción.

La Fig. 3 D muestra la variación de la velocidad angular máxima que serían percibidas por las abejas de
aterrizaje cuando la espiral se contraiga. A la velocidad de rotación más baja (0,5 rps), las abejas mantienen
-1
esta velocidad angular constante en un valor de aproximadamente 100 ° ⋅s (línea azul), tal como ocurre en
el caso de la espiral estacionaria (línea negra) y la espirales en expansión ( Fig. 3 B). A 1 rps, la velocidad
angular muestra alguna variación a lo largo de la trayectoria. Esto puede explicarse si postulamos que la fase
de aterrizaje se inicia completamente sólo cuando la abeja se ha aproximado a unos 120 mm del objetivo. A
distancias mayores, la abeja está pasando gradualmente de un modo de "crucero" a un modo de "aterrizaje",
como es evidente a partir de la figura 3C .

Con las espirales de contracción, la predicción del modelo es que la pendiente de la curva de velocidad frente
a la distancia debe aumentar progresivamente a medida que aumenta la velocidad de rotación de la espiral.
Esto es evidente a partir de la figura 3C . La Tabla 1 muestra que las pendientes previstas están en excelente
concordancia con las observadas, tanto para expandir como para contraer espirales.

Tabla 1.

En esta ventana (18686/T1.expansion.html) Relaciones medidas y teóricas entre la velocidad de


En una ventana nueva (18686/T1.expansion.html) aproximación y la distancia a la superficie cuando la
espiral es estacionaria (S), expandiéndose (E), o
contrayendo (C)

Exp. 3: Efecto de la frecuencia temporal en la velocidad de aproximación durante el


aterrizaje. Para investigar si las abejas de miel de aterrizaje controlan la velocidad de su aproximación
midiendo la frecuencia temporal generada por el patrón -en lugar de la tasa aparente de expansión- rodamos
trayectorias de aterrizaje para patrones espirales de varias frecuencias espaciales. Una espiral con una
mayor frecuencia espacial generaría una mayor frecuencia temporal de las fluctuaciones de intensidad en los
fotorreceptores, en comparación con una espiral con una menor frecuencia espacial girando a la misma
velocidad. Las espirales utilizadas en este experimento tenían tres, cuatro o seis brazos ( SI Apéndice , Fig.
S1 C (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf)). El efecto de cada una de las
espirales en la velocidad de aproximación se probó cuando el disco estaba parado y cuando giraba en
sentido contrario a las agujas del reloj (aumentando la velocidad de expansión radial) o en sentido horario
(disminuyendo la velocidad de expansión radial) a 1 rps. La Fig. 4 muestra la relación entre la velocidad de
aproximación y la distancia objetivo para las tres espirales diferentes para cada condición de rotación del
patrón.
(18686/F4.expansion.html)

En una ventana nueva (18686/F4.expansion.html) Descargar PPT (/powerpoint/110/46/18686/F4)


Fig. 4

Variación de velocidad con distancia a la superficie para espirales de diferente frecuencia espacial
cuando la espiral es estacionaria, se contrae o se expande a 1 rps, y cuando tiene tres, cuatro o seis
brazos (líneas verde, negra y roja respectivamente). Las líneas sólidas muestran la respuesta media; las
áreas sombreadas indican el SEM. El número de vuelos para las espirales estacionarias, de expansión y
de contracción es, respectivamente, 19, 22 y 21; 21, 22 y 20; y 20, 23 y 22 para las espirales de tres,
cuatro y seis brazos, respectivamente.

Para todas las condiciones de rotación, la variación de la velocidad de aproximación con la distancia es
similar para las tres espirales ( Fig. 4 ). Esta relación es también similar a la observada en Exp. 2 ( Fig. 3 A y
C ) en las condiciones equivalentes. Estos hallazgos sugieren que el aterrizaje es controlado por un sistema
de detección de movimiento que mide la velocidad angular de expansión de la imagen, independientemente
de la frecuencia temporal que genera en el sistema visual.

Discusión
En este estudio examinamos cómo las abejas melíferas logran aterrizajes suaves en superficies verticales.
Específicamente, hemos demostrado que una suave desaceleración y un aterrizaje suave se logran
manteniendo constante alguna medida de la velocidad de expansión de la imagen de la superficie que se
está acercando. Esta estrategia sorprendentemente elegante para guiar los desembarques no requiere
conocimiento de la distancia a la superficie, o de la velocidad de aproximación; sólo requiere medir la tasa de
expansión de la imagen de la superficie. Debido a que la expansión de la imagen es la única señal que se
requiere, una ventaja adicional de esta estrategia es que no requiere una actitud constante en el tono, rollo o
guiñada.

Nuestro modelo teórico de este proceso predice que la velocidad de aproximación debe disminuir linealmente
con la distancia desde la superficie y alcanzar un valor cercano a cero en el contacto. Para las espirales
estacionarias, esta predicción es corroborada por los datos ( Fig. 3 ). Para espirales en expansión, la relación
entre la velocidad de aproximación y la distancia es muy consistente con el modelo de predicción de la
velocidad de aproximación de nuevo disminuye linealmente con la distancia objetivo, pero a una velocidad
más baja cuando la velocidad de rotación de la espiral se aumenta ( Tabla 1 ).

Cuando se enfrentan a contracciones de espirales ( Fig. 3 C), la relación entre la velocidad de aproximación y
la distancia objetivo se aproxima mejor mediante regresiones lineales que comienzan más cerca de la
superficie que para las espirales estacionarias o en expansión. A la velocidad de rotación más alta, las abejas
se acercan a la espiral a una velocidad aproximadamente constante hasta que se han acercado al objetivo.
Presumiblemente, esto se debe a que la expansión de imagen neta experimentada por el sistema visual es
tan débil (debido a la cancelación por la espiral de contracción) que no desencadena la fase de aterrizaje
hasta que la abeja ha alcanzado una cierta distancia objetivo. Nuestro modelo también es exitoso en predecir
el comportamiento de las abejas cuando se acercan a contracciones espirales,

Los resultados de Exp. 3 revelan que el perfil de velocidad de aproximación no se ve afectado por cambios
en la estructura espacial del patrón espiral. Esto refuerza nuestra hipótesis de que las abejas melíferas
regulan su velocidad durante el aterrizaje manteniendo constante algún componente del perfil de velocidad
angular de la imagen cuando se aproximan a una superficie vertical. Este hallazgo es congruente con los
resultados de las investigaciones anteriores que han demostrado que los mecanismos visuales que median
otras conductas-tales de vuelo abeja de la miel como la respuesta de centrado ( 17 ), de odometría visual ( 18
, 19 ), y el control de velocidad de crucero ( 20) - son sensibles a la velocidad angular de la imagen, y no a su
contenido de frecuencia espacial o temporal. Si el mecanismo visual que guía el aterrizaje era sensible a
estos parámetros individuales, entonces la velocidad de aproximación dependería no sólo de la velocidad
angular de la imagen sino también de las propiedades texturales de la superficie, y por lo tanto evitaría
aterrizajes consistentemente suaves y seguros. Midiendo el perfil de velocidad angular de la imagen de la
superficie de aterrizaje -en gran medida independientemente de su contenido en frecuencia espacial o en
frecuencia temporal- es posible asegurar que la velocidad de aproximación durante el aterrizaje se regula de
acuerdo con la distancia a la superficie,

¿Cómo saben las abejas cuándo aterrizar? Las abejas de miel mantienen una velocidad de avance
constante durante el vuelo de crucero manteniendo constante la velocidad angular de la imagen del medio
ambiente en su retina ( 18 , 20). Cuando se aplica una estrategia similar al flujo óptico generado por una
superficie que se aproxima al aterrizaje, la velocidad de aproximación se reduciría gradualmente a un valor
próximo a cero cerca de la superficie. ¿Qué señales usan las abejas para iniciar la transición del vuelo de
crucero al aterrizaje? Cuando se está acercando una superficie, el aterrizaje podría iniciarse cuando la
magnitud del flujo óptico (es decir, la tasa de expansión) generada por la superficie alcance un valor umbral.
Si este fuera el caso, se podría esperar que los aterrizajes se iniciaran más cerca de la meta cuando la tasa
de expansión de la imagen se reduce artificialmente. Cualitativamente,

¿Cuáles son las pistas que se utilizan para orientar el aterrizaje? ¿Qué aspecto particular de la
expansión de la imagen las abejas melíferas miden y mantienen constantes cuando aterrizan? Cualquiera de
una variedad de parámetros que señalan la velocidad de expansión de la imagen provocaría el
comportamiento observado ( SI Apéndice , Texto S5
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf)). Las señales potenciales podrían
ser, por ejemplo, la magnitud del flujo óptico medida en una dirección de observación particular, o la magnitud
máxima del flujo óptico (generado en cualquier parte de la imagen), o las magnitudes sumadas de los
vectores ópticos de flujo integrados sobre un cono del campo visual frontal. Nuestros experimentos no nos
permiten distinguir entre estas posibilidades, porque todas ellas generarían el mismo comportamiento. Sin
embargo, nuestro modelado indica que la velocidad de aproximación disminuirá proporcionalmente a la
distancia objetivo siempre y cuando cualquiera de estas medidas de la velocidad de expansión de la imagen
se mantenga constante a medida que se aproxima la superficie. Esta estrategia funcionaría no sólo para
aterrizar sobre superficies verticales, sino también sobre superficies de cualquier orientación (incluyendo
superficies horizontales), y para cualquier dirección de aproximación. La prueba matemática de esto se da en
SI Apéndice , Texto S5 (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) , donde se
muestra que la estrategia también puede aplicarse al aterrizaje en una variedad de otros objetos 3D, tales
como crestas o estructuras similares a flores.

Nuestros experimentos y modelado deben ayudar a guiar las búsquedas de los circuitos neuronales que
subyacen en el control del aterrizaje, especificando las propiedades de respuesta que es probable que
posean. Por ejemplo, la desaceleración durante el aterrizaje podría guiarse ajustando la velocidad de vuelo
de tal manera que la salida de una interneurona visual, que suma las magnitudes de las respuestas de un
número de detectores de movimiento de campo pequeño ("elemental"), se mantiene constante . Por lo tanto,
la estrategia de mantener constante alguna medida del perfil de flujo óptico que se genera por la superficie
representa un esquema universal, computacionalmente eficiente para guiar aterrizajes que podrían ser
utilizados por cualquier animal o máquina voladora.

Otros modelos de guía visual para el aterrizaje. Un estudio de Wagner ( 7 ) y, más recientemente,
una investigación detallada por van Breugel y Dickinson ( 6 ) han sugerido que, en las moscas, la
desaceleración prelanding se inicia cuando la relación entre el tamaño angular de la imagen y su tasa angular
de expansión cae por debajo de un valor crítico. Esta relación, conocida como Tau , es igual al tiempo
proyectado para entrar en contacto con la superficie, si la mosca continuara moviéndose hacia la superficie a
la misma velocidad ( 21 ). El valor de Tau proporciona información útil sobre cuándo iniciar una respuesta de
aterrizaje. Sin embargo, el valor calculado de Tauno prescribe, por sí solo, la forma en que un insecto volador
debe reducir su velocidad para lograr un aterrizaje suave - sólo especifica cuándo debe iniciarse el aterrizaje.
Se ha sugerido que se pueden lograr desaceleraciones lisas controlando la tasa de cambio de Tau con el
tiempo, una cantidad que se ha denominado Taudot ( 21 ). Se puede demostrar (ref. 21 y SI Apéndice , Texto
S6 (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ) que el constante- Taudot
principio de control conduce a perfiles de trayectoria de aterrizaje que se describen por una expresión de la
forma general

en donde V es la velocidad de aproximación,z es la distancia objetivo, C es una constante que se determina


por las condiciones iniciales de la trayectoria de aterrizaje, yp es un parámetro que especifica el valor de
Taudot -la velocidad a la que se varía Tau . Debido a que Tau se puede medir como se ha indicado
anteriormente (relación entre el tamaño de la imagen y la velocidad de expansión), la velocidad de cambio de
esta cantidad también se puede controlar, en principio, y su variación en el tiempo puede controlarse según
se requiera variando la velocidad de aproximación .

El modelo Constant- Tau de guía visual para el aterrizaje. En el modelo de Taudot constante , la
relación entre la velocidad de aproximación V y la distancia objetivo z depende del valor de p ( Apéndice SI ,
Fig. S5 A (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). Las gráficas de V
contra z son cóncavas hacia arriba para P > 0 ( Tau aumenta con el tiempo), convexa hacia arriba para P <0 (
Tau aumenta con el tiempo) y lineal para P = 0 ( Tau es invariante con el tiempo). La relación lineal que
hemos observado entre V y z para espirales estacionarias (Las Figs. 3 y 4 ) indica que los desembarques de
abejas se pueden describir dentro del marco de control de Taudot como un caso especial en el que Tau , el
tiempo de contacto proyectado (abreviado PTTC), se mantiene constante ( P = 0). Llamamos a esto la
"constante- Tau " estrategia.

Para el caso de P = 0, la ecuación 4 se reduce a lo

que tiene exactamente la misma forma que la ecuación 2 , donde el lado derecho es también constante.
Desde el punto de vista de la orientación controlada por Taudot de los desembarques, el caso especial de
control de Tau constante es particularmente sencillo de implementar porque no requiere un cálculo explícito
del PTTC o su tasa de cambio; sólo implica la medición de la velocidad de expansión de la imagen y el ajuste
de la velocidad de aproximación para mantener esta velocidad de expansión constante.

En SI Apéndice , S6 texto (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) que


derivan teóricamente cómo la tasa de expansión de imagen (trazada como la velocidad angular en una
dirección de visualización 45 °) variaría con la distancia desde el objetivo, para varios valores de p en la
constante -Taudot modelo ( SI Apéndice , Fig. S5 B
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). Para los valores positivos de p, la
velocidad angular disminuiría hasta un valor de cero a medida que se aproxima el objetivo ( Tau aumentado
con el tiempo, curva azul). Para los valores negativos de p, la velocidad angular aumentará a valores muy
altos a medida que se aproxima el objetivo ( Tau disminuye con el tiempo, curva roja). CuandoP = 0 (que
representa el control constante de Tau ), la velocidad angular permanecería constante a lo largo de la
trayectoria de aterrizaje ( Tau es invariante con el tiempo, curva negra). Esto es exactamente lo que
observamos en los experimentos con las espirales estacionarias y en expansión ( Fig. 3 B ). Este hallazgo
presta apoyo adicional al modelo de guía Tau constante para el aterrizaje.

Van Breugel y Dickinson ( 6 ) examinaron la variación de la velocidad de aproximación con la distancia


objetivo cuando Drosophlia aterrizaba en un poste vertical. Ellos encuentran que, a diferencia de los
resultados de nuestro estudio actual, la velocidad de aproximación no es proporcional a la distancia objetivo.
Más bien, es aproximadamente proporcional al logaritmo de la distancia objetivo (figura 8A en la referencia
6). Una razón de la discrepancia entre su hallazgo y la nuestra podría deberse a diferencias en el orden de
los insectos (Diptera versus Hymenoptera). Otra explicación podría ser que sus moscas se acercaban a una
superficie cilíndrica, mientras que nuestras abejas se acercaban a una superficie plana. Al acercarse a un
cilindro, el ángulo instantáneo que el cilindro subtiende en el ojo del insecto que se aproxima no es el ángulo
subtendido por su diámetro. Más bien, es el ángulo subtendido por las tangentes a la sección transversal
circular del cilindro. Si esto se tiene en cuenta, se podría esperar que la velocidad de expansión de imagen
generada por el cilindro sea progresivamente mayor que la generada por una superficie plana cuando el
insecto se mueve más cerca del objetivo. En esta situación, nuestro modelo predice que la curva de la
velocidad de aproximación tendría un perfil no lineal convexo hacia arriba cuando se traza contra un eje de
distancia lineal, que se aproxima a una relación lineal cuando se traza contra un eje de distancia
logarítmicaSI Apéndice , Texto S7 y Fig. S6 B
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). Así, nuestro modelo explica sus
datos al menos en un sentido cualitativo.

Conclusión
Nuestros resultados experimentales y modelado revelan una estrategia simple para lograr aterrizajes lisos en
superficies verticales. Los resultados aquí descritos indican que, al aterrizar en una superficie vertical, las
abejas de miel controlan la velocidad de su vuelo manteniendo constante una medida particular de la
magnitud del perfil de flujo óptico que se genera por la superficie. Esto asegura automáticamente que la
velocidad de vuelo se reduce gradualmente a medida que se aproxima la superficie y alcanza un valor
cercano a cero justo antes del aterrizaje, permitiendo aterrizajes suaves y seguros. Esta estrategia se puede
aplicar al aterrizaje en superficies de cualquier orientación, así como en una variedad de otros objetos 3D
tales como crestas o estructuras similares a flores.

Métodos
Los experimentos se llevaron a cabo en una instalación cubierta en la Universidad Nacional de Australia en
Canberra, Australia. La temperatura dentro de la instalación se mantuvo a 24 ± 5 ° C durante el día. Una
colmena montada en la pared suministró a las abejas melíferas ( Apis mellifera ligustica ) utilizadas en los
experimentos.

El aparato ( SI Apéndice , Fig. S1 (/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf))


consistía en un disco Perspex orientado verticalmente, de 60 cm de diámetro. El disco fue unido a un motor
de velocidad variable dc, que fue operado remotamente por un controlador electrónico. El motor permitió que
el disco se girara en el sentido de las agujas del reloj o en sentido antihorario a una velocidad de hasta dos
rotaciones por segundo. Un tubo de plástico, de 1,5 cm de diámetro, se colocó en el centro del disco para
que las abejas de miel aterrizaran. El tubo corría a través del centro del motor hasta la parte posterior del
aparato, donde se unía a una pequeña caja negra de Perspex que contenía un alimentador de agua de
azúcar. El disco estaba cubierto desde el frente con un escudo transparente de Perspex,

Los experimentos se llevaron a cabo dentro de una jaula de 1,5 × 1,5 × 1,5 m de red de insectos negros que
las abejas podrían entrar a través de un agujero rectangular de 15 × 15 cm situado a 1,2 m del centro del
aparato de aterrizaje. Las abejas fueron entrenadas para entrar en la jaula de vuelo y aterrizar en el tubo en
el centro del aparato experimental. Después del aterrizaje, podrían gatear a través del tubo para recoger el
agua de azúcar de un alimentador en la parte posterior del aparato. Cada abeja entrenada estaba marcada
con pintura para identificación individual excepto en Exp. 3, en el que no se registró la identidad individual. A
las abejas se les permitió visitar el alimentador durante 48 horas antes de que comenzaran los experimentos,
tiempo durante el cual el patrón de control (Exp. 1, tablero de ajedrez; Exps. 2 y 3, espiral de cuatro brazos)
se visualizó en el disco.

Los estímulos visuales utilizados en Exp. 1 eran un patrón de tablero de ajedrez en blanco y negro con un
tamaño de verificación de 3,5 cm ( Fig. 2 A , Inset ), un patrón de anillos concéntricos en blanco y negro de
3,5 cm de ancho ( Fig. 2 B , Inset ) y un patrón de 12 sectores en blanco y negro uniformemente espaciados (
Fig. 2 C , Inset ). Todos los patrones tenían 60 cm de diámetro.

Se investigaron los efectos de los cambios en la velocidad de las señales de expansión radial en la respuesta
de aterrizaje de las abejas melíferas utilizando un patrón espiral en blanco y negro de 60 cm de diámetro
(Exp. 2). Las áreas en blanco y negro de la espiral eran iguales en tamaño y número (cuatro brazos negros y
cuatro brazos blancos, SI Apéndice , Fig. S1 C
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). El radio de cada borde de
contraste (o brazo) sobre la espiral aumentó exponencialmente, con un valor de paso de 0,3, con el ángulo
desde el centro asegurando que el perfil de flujo óptico generado por la rotación de la espiral es el mismo que
el que se generaría en el acercamiento a la espiral cuando estaba parado ( SI Apéndice , Texto S2
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf)).
El efecto de los cambios en la expansión radial en el aterrizaje se examinó registrando aproximaciones al
patrón espiral cuando estaba estacionario y cuando giraba en sentido horario (aumentando la velocidad de
expansión radial) o en sentido antihorario (disminuyendo la velocidad de expansión radial) a 0,5 y 1,0 rps. Las
condiciones experimentales se presentaron en un orden aleatorio durante un período de 4 d con el conjunto
completo de condiciones experimentales que se presentan cada día.

Se investigó el efecto de la frecuencia temporal sobre las respuestas de aterrizaje de las abejas melíferas
utilizando tres patrones espirales (Exp. 3), cada uno con tres, cuatro o seis brazos ( SI Apéndice , Fig. S1 C
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf)). Las propiedades de las espirales
eran de lo contrario las mismas que las del patrón utilizado en Exp. 2. Los enfoques de aterrizaje de cada
patrón espiral se registraron cuando estaba estacionario y cuando se expandía o se contraía a 1,0 rps. A las
abejas se les permitió visitar la espiral estacionaria de cuatro brazos durante 48 h antes de que el
experimento tuviera lugar. Cada período de prueba de 30 minutos fue seguido por un período de control de
30 minutos durante el cual se visualizó la espiral estacionaria de cuatro brazos y las abejas continuaron
visitando el alimentador. Las condiciones experimentales, en las que tanto el patrón en espiral como la
velocidad y dirección de la rotación del patrón fueron variadas, se presentaron en un orden aleatorio durante
un periodo de 5 d, con el conjunto completo de condiciones experimentales que se presentan cada día.
Obsérvese que cada uno de los tres experimentos se llevó a cabo independientemente usando un grupo
separado de abejas entrenadas.

Los vuelos de aproximación de las abejas melíferas al aparato se filmaron a una velocidad de 400 Hz usando
dos cámaras sincronizadas de alta velocidad (MotionPro 10k, Redlake, Inc.). La posición de la abeja fue
rastreada en secuencias de imágenes de cada cámara usando un programa desarrollado en Matlab (The
MathWorks, Inc.) y reconstruido en 3D usando la caja de herramientas de calibración de la cámara para
Matlab ( 22 ).

La velocidad en cada vuelo se determinó calculando el cambio en la distancia perpendicular entre la abeja y
el plano vertical del disco en el tiempo ( eje z , Apéndice SI , Fig. S2
(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental/sapp.pdf) ). Los análisis preliminares
revelaron que los componentes laterales y verticales de la velocidad de vuelo eran mucho más pequeños en
magnitud comparada con la del componente axial ( Fig. 1). Por lo tanto, el componente axial de la velocidad
de vuelo proporcionaba una buena aproximación de la magnitud real de la velocidad de aproximación. Los
datos de velocidad se estimaron a partir de interpolaciones lineales a intervalos de 2 mm entre 75 y 300 mm
del patrón para permitir el promedio a distancias especificadas.

Se desarrollaron análisis de modelos mixtos lineales ( 23 ) utilizando la función lme en la Fundación R (R


para el cálculo estadístico) para probar la influencia de incluir múltiples datos de vuelo de abejas individuales,
así como el efecto del tiempo, la temperatura, la intensidad luminosa y la humedad . Se encontró que la
variación entre vuelos de la misma abeja era similar a la variación de vuelos de diferentes abejas, lo que
indica que cada vuelo representaba, de hecho, un punto de datos independiente. Los efectos de las
covariables no fueron significativos y por lo tanto no se consideraron en los análisis finales. Los modelos
lineales (función lm en R) se ajustaron utilizando el método de los mínimos cuadrados.

Expresiones de gratitud
Damos las gracias a Paul Helliwell y Judith Reinhard por su ayuda con los experimentos y los árbitros
anónimos por sus sugerencias para mejorar el manuscrito. Este trabajo fue apoyado por el Consejo
Australiano de Investigación (ARC) Centro de Excelencia en Ciencias de la Visión Grant CE0561903, ARC
Discovery Grant DP0559306, EE.UU. Oficina Asiática de Investigación y Desarrollo Aeroespacial Grant
FA4869-07-1-0010, y por un Gobierno de Queensland Premier Fellowship.

Notas a pie de página


1
A quién debe dirigirse la correspondencia. E-mail: emily.baird@biol.lu.se (mailto:emily.baird@biol.lu.se) .

Contribuciones de los autores: EB, MRI, y MVS diseñaron la investigación; EB realizó investigaciones; NB y MRI
aportaron nuevos métodos; EB analizó los datos; y EB, NB, y MVS escribió el artículo.

Los autores no declaran ningún conflicto de intereses.

Este artículo es una presentación directa de PNAS.

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(/lookup/suppl/doi:10.1073/pnas.1314311110/-/DCSupplemental) .

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