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et
Caldasia 34(1):165-185. al.
2012

RESPIRACIN DEL SUELO Y CADA DE HOJARASCA


EN EL MATORRAL DEL BOSQUE ALTOANDINO
(CUENCA DEL RO PAMPLONITA, COLOMBIA)
Soil respiration related to litterfall in the high-Andean forest bush
(Pamplonita river basin, Colombia)

Miguel Antonio Murcia-Rodrguez


Martha Patricia Ochoa-Reyes
Departamento de Biologa y Qumica, Universidad de Pamplona, Pamplona, Norte de
Santander, Colombia. miguel.murcia.r@gmail.com, mpochoar@unal.edu.co

Fidel Ernesto Poveda-Gmez


Corporacin Manaba, Bogot D.C., Colombia. fierpogo@gmail.com
RESUMEN
Se estudiaron la respiracin del suelo (RS) y la cada de hojarasca (CH) en un
matorral de Hypericum phellos y Monochaetum strigosum en la franja altoandina
del Nororiente de Colombia. Los muestreos mensuales de la RS se realizaron entre
enero y diciembre de 2006; la CH se recolect entre agosto de 2004 y diciembre
de 2006. El comportamiento de la respiracin del suelo diurna (RSD) fue bimodal
con picos en mayo y septiembre (177,65-172,73 mg CO2 m-2 h-1), relacionndose
exponencialmente con la temperatura media del aire (R2=0,48; p=0,013) y la humedad
relativa (R2=0,40; p=0,028). La respiracin del suelo nocturna (RSN) fue trimodal
con valores mximos en octubre, agosto y mayo (268,87-181,49-162,79 mg CO2 m-2
h-1). Las tasas anuales de la respiracin del suelo diurnas y nocturnas se estimaron
entre 35,14 - 39,28 g C m-2 y entre 42,48 - 47,42 g C m-2, respectivamente. Con base
en el rea del matorral (9,1 ha), la liberacin de carbono edfico se calcul entre 3,08
y 3,72 Mg C ao-1 para el periodo diurno y nocturno. Las fluctuaciones mensuales de
la temperatura media del aire y de la cada de detritus (Dt) determinaron (R2=0,66;
p<0,001) la dinmica de la respiracin diurna (RSD=77,94TMEDIA+36,45Dt1142,8) y
nocturna (RSN=99,05TMEDIA+57,44Dt1470,3), permitiendo retroinferir que las tasas
de respiracin en 2005 podran ser 50% mayores que en 2006. El catabolismo edfico
del matorral dependi menos de las oscilaciones de las variables meteorolgicas que
el del pastizal.

Palabras clave. Flujo de CO2, produccin de detritus, Hypericum phellos, anlisis


Dummy, retroinferencia.

ABSTRACT
Soil respiration (SR) and litterfall (LF) were studied in a bush dominated by
Hypericum phellos and Monochaetum strigosum in a High-Andean forest in
northeastern Colombia. SR monthly samples were carried out between January
and December 2006 while LF was collected between August and December
2006. The daytime soil respiration (DSR) was bimodal with peaks in May and
September (177,65 - 172,73 mg CO2 m-2 h-1) and was exponentially related to mean
air temperature (R2=0,48; p=0,013) and relative humidity (R2=0,40; p=0,028). The
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Respiracin del suelo en matorral altoandino

night soil respiration (NSR) was trimodal with peaks in October, August and May
(268,87 - 181,49 - 162,79 mg CO2 m-2 h-1). The yearly DSR and NSR rates were
estimated between 35,14 - 39,28 g C m-2 and 42,48 - 47,42 g C m-2, respectively.
Based on the bush area (9,1 ha), the release of soil organic carbon (SOC) was
calculated between 3,08 and 3,72 Mg C year-1 for the daytime and night periods.
The monthly fluctuations of the mean air temperature and the detritus fall (Df)
determined (R2=0,66; p<0,001) the dynamics of the diurnal (DSR=77,94TMEDIA +
36,45Df1142,8) and nocturnal respirations (NSR=99,05TMEDIA+57,44Df1470,3),
suggesting that the respiration rates in 2005 were 50 % higher than those in 2006.
The bush edaphic catabolism was not as depended on the weather variables as in
the pastures.

Key words. CO2 flow, Detritus production, Hypericum phellos, Dummy analysis,
Backforecasting.

INTRODUCCION 2002). Por lo tanto, pequeos incrementos


en la respiracin del suelo o cambios en
La respiracin del suelo (RS) en ecosistemas los factores que controlan sus tasas, pueden
boscosos se considera como el segundo resultar en cambios significativos en la
flujo de carbono (C) ms importante que se concentracin de CO2 atmosfrico y en el
establece entre la biosfera y la atmsfera, balance calrico (Schlesinger & Andrews
jugando un papel crtico en la dinmica 2000, Veenendaal et al. 2004, Kane et al.
del ciclo global del C: representa el 70% 2005, Dias et al. 2010). La respiracin del
del metabolismo en bosques templados y suelo se ha convertido en el evento central
alcanza un 37% del total del C terrestre de los cambios ecolgicos globales debido
en bosque tropicales (Raich & Schlesinger a su papel controversial en los procesos de
1992, Dixon et al. 1994, Law et al. 2002). calentamiento global (Giardina & Ryan
La RS integra la respiracin radicular, la 2000), ya que contribuye a determinar si un
actividad hetertrofa de los edafobiontes ecosistema dado se comporta como fuente
que reciclan el carbono procedente de la de carbono o sumidero de carbono (Jassal
cada de hojarasca, y en menor proporcin, et al. 2007).
la oxidacin qumica de los compuestos
de C contenidos en el horizonte orgnico Los cambios en la composicin florstica
del suelo (Lloyd & Taylor 1994, Raich & y en la estructura del bosque, la calidad de
Tufekcioglu 2000, Yi et al. 2007). Cerca de la hojarasca en los estadios sucesionales y
la mitad de la respiracin del suelo se deriva las actividades humanas (deforestacin y
de la actividad metablica para soporte revegetalizacin) afectan la respiracin del
y crecimiento radicular y asociacin con suelo (Raich & Schelesinger 1992, Houghton
micorrizas (Hanson et al. 2000, Hgberg et & Hackler 1999, Law et al. 2001, Raich &
al. 2001). La emisin anual de C, a travs Tufekcioglu 2000, Tedeschi et al. 2006).
de la RS, es de 80,4 Pg CO2-C (1Pg=1015g), En el neotrpico, el aporte de hojarasca en
representa aproximadamente un 10% del diferentes comunidades sucesionales del
total del C atmosfrico y es 10 veces ms bosque altoandino conduce a una disminucin
grande que el obtenido por la combustin de las tasas de respiracin diurnas e incrementa
de compuestos fsiles y la deforestacin las tasas de respiracin nocturnas a lo largo del
combinadas (Raich & Schlesinger 1992, gradiente sucesional (Murcia & Ochoa 2008,
Schlesinger & Andrews 2000, Raich et al. Murcia 2010).
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Murcia-R. et al.

Las variaciones en la temperatura y en la pramo con diferentes grados de perturbacin


humedad del suelo explican satisfactoriamente ocasionados por la rotacin de la actividad
la variacin de la RS a corto plazo en el agrcola y ganadera (Murcia & Ochoa 2008).
mbito local (Maier & Kress 2000, ONeill En un sector de aproximadamente 9,1 ha, a 3055
et al. 2002). La relacin entre la RS y la m de altitud, con pendientes entre 30 y 45%, se
temperatura frecuentemente se describe por desarrolla una comunidad arbustiva dominada
una funcin exponencial (Lloyd & Taylor por Hypericum phellos y Monochaetum
1994, Fang & Moncrieff 2001). Wang et al. strigosum. Esta comunidad corresponde a la
(2010), concluyeron que el estado sucesional segunda fase sucesional del bosque altoandino
afecta al microclima, la biomasa radicular, denominada en este estudio como matorral.
la actividad microbiana, las propiedades
qumicas del suelo y la calidad de la hojarasca, Los registros meteorolgicos diarios, mensuales
por lo tanto afectan directa e indirectamente y anuales fueron obtenidos y procesados
la respiracin del suelo. a partir de la base de datos de la estacin
climatolgica principal tipo AM 1601502
Este estudio trata de estimar y modelar el instalada el 1/4/1972 por el actual Instituto de
proceso ecolgico de la respiracin del suelo Meteorologa y Estudios Ambientales IDEAM
en la fase priseral arbustiva de un bosque a 2340 m de altitud, 722 N y 7238 O, en el
altoandino en el norte de los Andes, con el fin Instituto Superior de Educacin Rural ISER
de fortalecer el marco terico de la ecologa del municipio de Pamplona, corriente del ro
de la restauracin y de la biologa de la Pamplonita (Eslava 1986).
conservacin en los orobiomas neotropicales
de Colombia. Nuestros objetivos fueron (i) Respiracin del suelo y cada de
relacionar las variables meteorolgicas y la hojarasca
cada de hojarasca con el comportamiento de
la respiracin del suelo en una comunidad de La tasa de respiracin del suelo (TRS) se
matorral en la cuenca del ro Pamplonita; (ii) estim segn el comportamiento anual de la
determinar cules son los principales factores concentracin de dixido de carbono con la
que regulan la respiracin del suelo y (iii) caja invertida de Walter & Haber (1957)
establecer un modelo matemtico que permita descrita por Medina & Zelwer (1972) y
retroinferir el comportamiento hipottico de la empleada por Cavelier & Peuela (1990)
RS en el contexto del cambio climtico global: en bosques de niebla y caducifolios en la
la anomala pluvio-trmica que se present en Serrana de Macuira, Colombia. Se usaron
el ao 2005. frascos de compota con 10 ml de KOH 0,5
N (Murcia & Ochoa 2008) puestos en un
MATERIALES Y MTODOS trpode metlico de 2 a 3 cm sobre el suelo,
cubiertos con cilindros de acero inoxidable
rea de estudio de 30 cm de longitud y 15 cm de dimetro
sellados con suelo alrededor del margen ms
El presente estudio se realiz en la Reserva bajo; existiendo una relacin de 15:1 entre
Natural El Volcn, Municipio de Pamplona el rea de emisin del suelo y el rea de
(Norte de Santander, Colombia). La reserva se absorcin de la solucin (Cavelier & Peuela
localiza en la cuenca alta del ro Pamplonita, 1990). Se distribuyeron cinco cilindros al azar
entre 2970 y 3450 m de altitud, con coordenadas y cercanos a los recolectores de hojarasca
geogrficas (7 20 57.4 N, 72 42 12.2 W), (Murcia 2010). Los cilindros invertidos se
y una extensin aproximada de 590 hectreas. dejaron expuestos durante el da (desde las
La cuenca tiene zonas de vida altoandina y de 6:00 hasta las 18:00 h) y la noche (desde
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Respiracin del suelo en matorral altoandino

las 18:00 hasta las 6:00 h) para determinar y componentes de la cada de hojarasca)
el comportamiento de la concentracin de por pasos sucesivos (Hair et al. 1998,
CO2. Despus de la exposicin, el CO2 fijado Vittinghoff et al. 2005). La tasa anual de la
por el KOH se determin por titulacin con RS se estableci con base en un modelo de
solucin de H2SO4 0,1 N, usando un titulador regresin lineal entre la respiracin del suelo
automtico 702 SM Tritino. Se muestre una acumulada (RSA) en mg CO2 m-2 h-1 (y) y el
vez por mes durante el ao 2006 para un total tiempo medido en das (x) con un intervalo
de 360 titulaciones. Los valores obtenidos de de confianza del 95%. La variable acumulada
CO2 se multiplicaron por 4/3 para nivelarlos (y) se cre con el fin de establecer si la razn
con los que se habran detectado mediante de cambio de la RS aumenta constantemente
anlisis de gases en el infrarrojo (Haber 1958, a lo largo del ao (Hernndez & Murcia
Medina & Zelwer 1972, Medina et al. 1980) 1995, Murcia & Ochoa 2008). La produccin
total de Carbono se estim multiplicando la
La cada de hojarasca fina (hojas, ramas, tasa anual de la respiracin del suelo por el
troncos, estructuras reproductivas, lquenes y rea que cubre la fase sucesional del matorral
detritus) se determin segn lo propuesto por altoandino (Murcia 2010).
Vitousek (1984), Arenas (1995), Hernndez
& Murcia (1995) y Murcia (2010): se Se utiliz el programa estadstico SPSS
ubicaron aleatoriamente veinte recolectores versin 19.0 (IBM 2011) para los anlisis de
de hojarasca a lo largo de un transecto de 100 correlacin (r de Pearson, de Kendall y de
m x 20 m sujetos a los arbustos a 70 cm del Spearman), varianza univariante (GLM-G),
suelo. Estos fueron fabricados en lona plstica estimacin curvilnea (modelos: logartmico,
doble capaz de retener material vegetal de exponencial, multiplicativo, inverso y
0,1 mm y permitir drenar el agua lluvia. Las polinmico), regresin lineal univariante y
lonas se cosieron y se fijaron con un anillo de multivariante, y de residuos para validar los
alambre dulce formando una trampa de 50 cm modelos (prueba de Rachas, Normalidad:
de profundidad, 50 cm de dimetro y 0,2 m2 Kolmogorov-Smirnov y Heterocedasticidad:
de rea de coleccin. El material recogido se Levene). En las grficas se usaron barras
pes en fresco y seco en balanza con precisin de error para representar la media una
de 0,01mg. unidad de error tpico y los intervalos de
confianza del 95%. Para comparar las lneas
Anlisis estadsticos de tendencia de las tasas de respiracin
del suelo acumuladas (diurna y nocturna),
Se us un modelo lineal general multivariante se program en R (2011) un modelo de
(GLM-M por su acrnimo en ingls) para regresin lineal simple en dos grupos
determinar el efecto de la interaccin con base en la definicin de una variable
temporal mes-perodo (da-noche) sobre indicadora (z) o variable dummy para una
la respiracin del suelo (RS) en la fase de las categoras de los dos grupos y ajustar
sucesional de matorral (Zuur et al. 2007). el siguiente modelo:
Se hicieron correlaciones paramtrica
(Pearson) y no paramtricas (Kendall y Y = 0 + 1x + 2z + 3x z + ,
Spearman) entre la RS media mensual y las
variables meteorolgicas, y una regresin donde z = 1 para los datos tomados en el
lineal mltiple para determinar la relacin da, z = 0 para los datos tomados en la noche
entre stas y la respiracin del suelo diurna (Kleinbaum et al. 2008). Al construir una
(RSD) y nocturna (RSN), seleccionando variable dummy de esa manera se obtienen
las variables independientes (meteoros dos modelos a saber:
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Murcia-R. et al.

Grupo 1 (z = 1): Y = (0 + 2) + (1 + 3)x + , media del aire (TMEDIA) es de 15 0,5 C;


Grupo 2 (z = 0): Y = 0 + 1x + . sin embargo, la marcha mensual de la TMEDIA
es diferencial (Anova p<0,0001, N=37) con
RESULTADOS valores mximos en mayo y septiembre (15,79
- 15,58 C) y mnimos en enero, diciembre y
Vegetacin febrero (13,71 14,17 14,25 C).

El matorral altoandino es una comunidad Variables meteorolgicas


vegetal transitoria dominada por especies
precursoras, como Hypericum phellos y El comportamiento de la marcha anual de la
Monochaetum strigosum, de crecimiento precipitacin y de la evaporacin fue bimodal
simpodial (Font-Quer 1993), porte leoso, y altamente contrastante (r=-0,553, p=0,002,
copas ralas, tallos erguidos delgados y n=29, la relacin entre estas dos variables
densos con fustes menores de 5 cm de es lineal e inversamente proporcional, si la
DAP, ramificados a menos de la mitad de su precipitacin aumenta en una unidad, entonces
altura, entre 2 y 4 m de altura, en un estrato se espera que la evaporacin disminuya en 0,2
arbustivo y subarbreo de Miconia ligustrina, mm). Los valores extremos de la precipitacin
M. elaeoides y Gaultheria anastomosans, se presentaron en el 2005: noviembre y
poco definido, ms bien denso (Corts 2003) octubre con los mximos 182,9-172,5 mm;
con cobertura continua del 80 % (Snchez diciembre y marzo con los mnimos 5,3-10,5
et al. 2007), en medio del cual hay arbolitos mm; mientras la evaporacin ms alta ocurri
dispersos de Weinmannia fagaroides, W. en julio de 2005, agosto de 2006 y septiembre
tomentosa, Ternstroemia meridionalis y de 2004 con 140,7-118,6-114,1 mm y las ms
Schefflera sp que emergen hasta 6 m (Murcia bajas en mayo y noviembre de 2005 con 57,7-
2010). Esta comunidad arbustiva, con 20 aos 65,9 mm (figura 1b). La HR% se correlacion
de regeneracin natural, es la segunda etapa inversamente con la evaporacin y la velocidad
sucesional, subsere o segunda parte de la serie del viento (r=-0,703, p<0,0001; r=-0,602,
ecolgica de desarrollo del bosque altoandino p=0,001, respectivamente). El brillo solar
en la cuenca del ro Pamplonita, ubicada entre mostr el mayor grado de asociacin negativo
3060 y 3050 m de altitud. con la precipitacin (r=-0,616 p<0,0004).
En general, la dinmica de las variables
Clima meteorolgicas configuraron un periodo de
marcada estacionalidad en lo referente a la
El rgimen de distribucin de las lluvias es de precipitacin y a la evaporacin, lo cual podra
tipo bimodal con valores mximos en octubre conducir a un posible dficit hdrico de (-273
y abril (136,84 - 115,47 mm) y mnimos en mm) entre la entrada por lluvia y la prdida
febrero y enero (34,53 41,82 mm), con un por evaporacin, relativamente superior al
monto promedio anual de 916,3 213,3 mm. calculado para el periodo de 1973 al 2010
La evaporacin es relativamente constante: (-209,3 mm).
mayor en agosto (104,66 mm) y menor en
abril (77,36 mm), con un valor medio anual Variacin de la temperatura
de 1125,6 104,6 mm. La humedad relativa
(HR%) guarda relacin inversa con la La variacin interanual de la temperatura
evaporacin (r=-0,76; p=0,004): a medida que media del aire exhibe una tendencia a
la evaporacin aumenta entre junio y agosto, incrementarse linealmente con respecto
la HR% tiende a disminuir en promedio al tiempo (R 2=0,43; p<0,00001) con una
entre el 72 y 74% (figura 1a). La temperatura razn de cambio anual cercana a los 0,03
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Respiracin del suelo en matorral altoandino

C (figura 2a), lo cual implicara que para una disminucin de la HR cercana al 74,8%,
el 2020, la temperatura promedio alcanzara ya que sta decrece linealmente a razn
los 15,83 C o un aumento de 0,83 C con de (-2,48%) por cada C que aumenta la
respecto al promedio entre 1973 y 2010. Este temperatura media (figura 2b).
incremento de temperatura podra conducir a

Figura 1. Comportamiento de la: a) precipitacin, evaporacin y humedad relativa de mayo de


1972 a marzo de 2011; y b) precipitacin, evaporacin, temperatura media del aire y rapidez
del viento de agosto de 2004 a diciembre de 2006.
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Figura 2. a) Tendencia de la variacin interanual de la temperatura media del aire, b) relacin


entre la humedad relativa y la temperatura media del aire, de mayo de 1972 a marzo de
2011.

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Respiracin del suelo en matorral altoandino

Variacin temporal de la respiracin del la mxima actividad metablica del suelo se


suelo observ en octubre con 268,87 mg CO2 m-2 h-1
(tabla 2) periodo en el cual se registraron los
La dinmica de la respiracin del suelo (RS) picos mximos de precipitacin (165,2 mm) y
en el matorral mostr un comportamiento de cada de hojarasca (3,65 g m-2). A pesar de no
altamente diferencial en el mbito circadiano haber relacin estadstica entre la RS y la cada
y mensual (tabla 1): la RS durante el perodo de hojarasca en el matorral altoandino, el pico
diurno fue bimodal; mientras que en el de mayor de produccin de hojarasca (63 g m-2)
nocturno, la RS fue mucho ms fluctuante con coincidi con la mayor tasa de RS diurna en
cuatro picos de flujo de CO2 durante el ao mayo del 2005. As mismo, las menores tasas
de estudio (figura 3). En los meses de mayo de RS diurna y nocturna, que se presentaron en
y septiembre se presentaron las mayores tasas diciembre de 2005, coinciden con uno de los
de respiracin diurnas, con valores de 177,65 menores valores de precipitacin (17,6 mm) y
y 172,72 mg CO2 m-2 h-1. En tanto, en la noche, de cada de hojarasca (22,9 g m-2)

Tabla 1. Interaccin del mes-perodo (da-noche) con la respiracin del suelo (mg CO2 m-2 h-1)
en el matorral de enero a diciembre de 2006: a) R2 = 0,876 (R2 corregida = 0,847; = 0,05)
Origen Suma de cuadrados tipo III gl Media cuadrtica F Sig.
Modelo corregido 743392,33a 23 32321,41 29,62 7,9 E-34
Interseccin 1833366,15 1 1833366,15 1680,21 1,2 E-62
Periodo (Da-Noche) 24132,58 1 24132,59 22,12 8,6 E-06
Mes 517279,21 11 47025,38 43,09 2,9 E-32
Periodo * Mes 201980,53 11 18361,87 16,83 5,8 E-18
Error 104751,06 96 1091,16
Total 2681509,54 120
Total corregida 848143,39 119

Figura 3. Comportamiento de la respiracin del suelo diurna (RSD) y nocturna (RSN) en


relacin con la cada de detritus en el matorral de enero a diciembre de 2006. La lnea continua
indica la estimacin de la respiracin nocturna (E Noche) y la discontinua la diurna (E Da).
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Murcia-R. et al.

Tabla 2. Subconjuntos homogneos de la respiracin del suelo (mg CO2 m-2 h-1) en el matorral
durante el periodo diurno y nocturno de enero a diciembre de 2006). Tukey HSD (alfa=0,05,
N=5).
Da Subconjunto Noche Subconjunto
Mes 1 2 3 4 Mes 1 2 3 4 5
Dic 22,05 Dic 25,99
Ene 30,04 Mar 32,67 32,67
Mar 46,29 46,29 Ene 65,39 65,39 65,39
Nov 46,97 46,97 Sep 72,92 72,92 72,92
Abr 54,88 54,88 54,88 Abr 73,11 73,11 73,11
Feb 63,51 63,51 63,51 Feb 76,74 76,74 76,74
Jul 74,43 74,43 74,43 Nov 81,57 81,57
Oct 92,55 92,55 Jun 91,78
Jun 95,64 95,64 Jul 106,76
Agt 108,08 May
162,79
Sep 172,73 Agt
181,49
May 177,65 Oct 268,87
Sig. 0,058 0,092 0,05 1 Sig. 0,088 0,115 0,302 0,988 1
Media cuadrtica (error) = 600,841 Media cuadrtica (error) = 626,710

Efecto del clima sobre la RS de CO2, la RSD, por el contrario, present las
tasas ms bajas (figura 3). Es probable que las
La respiracin del suelo diurna (RSD) se bajas precipitaciones aunadas con el efecto
correlacion directa (r=0,637, p=0,026) e de la pendiente, en el sentido de favorecer la
inversamente (r=-0,608, p=0,036) con la escorrenta superficial, expliquen el descenso
temperatura media del aire (T MEDIA) y la abrupto de las tasas de respiracin en los
humedad relativa del aire (HR%): por cada meses ms secos del ao.
unidad de aumento que exhibe la Tmed y la
HR%, la RSD se incrementa en 46,6 mg CO2 Tasas de cambio
m-2 h-1 y se ve atenuada en 8,14 mg CO2 m-2
h-1 respectivamente. Sin embargo, la relacin El comportamiento de la respiracin del suelo
causal ms estrecha entre los factores trmico e acumulada (RSA) del matorral se relacion
higromtrico y la RSD fue de tipo exponencial directamente con el transcurso del tiempo
(figura 4 a,b), lo cual equivale a que, bajo (figura 5), cuyas ecuaciones de regresin
condiciones ambientales hipotticas de alta son:
temperatura (>17 C) y baja humedad relativa (1) TRSD = 4,263T 142,7
(<70%), la RSD alcanzara, en promedio y (2) TRSN = 5,152T 177,2
univariadamente, valores superiores a 258
y 212 mg CO2 m-2 h-1. Estos resultados e Donde TRS, es la tasa de respiracin del
inferencias permiten plantear que los cambios suelo (D=diurna, N=nocturna) expresada en
en el comportamiento de la TMEDIA pueden mg CO2 m-2 h-1, y T, el tiempo (nmero de
afectar en mayor medida el incremento de das). El intercepto para los perodos fueron
las tasas de respiracin diurnas del suelo ms significativos (t=-5.608; t=-6,138, p<0,001,
que los descensos de la HR%. No obstante, n=60).
en los periodos de enero-abril, y noviembre-
diciembre, la TMEDIA se situ entre los 14,0 y El anlisis de las variables indicadoras de
15,6 C y la HR entre 79,1 y 84,4% siendo la TRED y TREN mostr que la velocidad
valores relativamente altos que posibilitan el promedio anual con que se libera el CO2
incremento de las tasas de evaporacin (figura nocturno en el matorral es significativamente
1b) y por ende el aumento de las emisiones mayor que el diurno, ya que el coeficiente
173
Respiracin del suelo en matorral altoandino

tipificado (-3,02) asociado al parmetro sucesionales en el balance de carbono en el


3 del modelo propuesto, que compara las mbito del cambio climtico.
pendientes de las ecuaciones de regresin
1 y 2 (Tiempo por z), es estadsticamente Con base en las ecuaciones 1 y 2, la tasa anual
diferente de cero (tabla 3). Por lo tanto, de respiracin del suelo, para el periodo diurno,
el metabolismo edfico de la primera fase se calcul entre 35,14 y 39,28 g C m-2 ao-1, y
sucesional arbustiva del bosque altoandino para el nocturno entre 42,48 y 47,42 g C m-2
en la cuenca del rio Pamplonita, se considera ao-1. Estos estimativos son similares a los
altamente diferencial y permitira una encontrados en la fase sucesional de Pastizal
caracterizacin funcional ms precisa del (tabla 4) del bosque altoandino (Murcia y
papel que desempean las primeras fases Ochoa 2008), pero con lmites de variacin

a b

c d

Figura 4. Relacin de la respiracin del suelo diurna (RSD) con: a) la temperatura media, b)
la humedad relativa; y de la produccin de detritus con: c) la evaporacin, d) la precipitacin
y e) el brillo solar en el matorral de agosto de 2004 a diciembre de 2006.
174
Murcia-R. et al.

ms amplios, particularmente en el periodo Teniendo en cuenta que el rea de estudio


nocturno, el cual se diferenci del periodo cubierta por la comunidad de matorral es de
diurno al final del estudio posiblemente aproximadamente 9,1 hectreas, la produccin
debido a una mayor acumulacin de materia de carbono edfico podra calcularse entre
orgnica y de biomasa radicular de arbustos 3,084 y 3,72 Mg C ao-1 para el periodo
y arbolitos de Hypericum phellos y Miconia diurno y nocturno. En relacin con la fase de
ligustrina caractersticos de la fase de pastizal, el matorral retiene entre 7 y 6 veces
matorral y dominantes en la produccin foliar ms carbono en el suelo, ya que guarda una
promedio multianual con 7,63 y 9,63 g m-2 relacin de superficie de 1:6. Esta relacin
ao-1 (Murcia 2010). muestra la importancia de incrementar la
Tabla 3. Parmetros de los modelos 1 y 2 desarrollados a partir de la variable indicadora (z):
Intercepto (0), Tiempo (1), z (2) y Tiempo x z (3)
Fase Error
Parmetro Estimacin Valor de t Pr(>|t|)
TRSD vs TRSN tpico
0 -94,203 30,838 -3,055 0,003
1 4,617 0,139 33,321 <2E-61
Pastizal
2 19,723 41,829 0,472 0,638
3 -0,021 0,045 -0,468 0,641
0 -177,242 45,993 -3,85 0,001
1 5,152 0,208 24,76 <2E-16
Matorral
2 34,454 65,044 0,53 0,6022
3 -0,889 0,294 -3,02 0,0068
Pastizal vs Matorral
TRSD 0,081 0,04 2,009 0,047
3
TRSN 0,122 0,034 3,608 <0,0005

Figura 5. Tendencia de la respiracin del suelo acumulada (RSA) en el matorral de enero a


diciembre de 2006.
175
Respiracin del suelo en matorral altoandino

productividad primaria neta del pastizal para la temperatura media del aire TMEDIA (figura
inducir la aceleracin de los procesos de 1b). De tal forma que, la respiracin del suelo
la cada de hojarasca y reducir las tasas de estimada diurna (RSD) y la nocturna (RSN)
descomposicin con el fin de aumentar las se ajustaron a un modelo de regresin lineal
tasas de acumulacin de materia orgnica mltiple (figura 6), cuyas ecuaciones son:
en los suelos de los diferentes ncleos de
expansin que existen en la cuenca alta del ro (3): RSD = 77,96(TMEDIA) + 36,43(Dt)
Pamplonita y as reducir significativamente 1143,09
las emisiones de CO2 edfico. (4): RSN = 99,1(TMEDIA) + 58,94(Dt)
1471,06
Modelacin de la RS
Donde RSD y RSN, se expresan en mg CO2
La capacidad de respiracin del suelo del m-2 h-1; y Dt es la produccin de detritus en
matorral est determinada por la dinmica de g m-2.
los aportes del material particulado (detritus)
procedente de la hojarasca fina (figura 3) y La significancia de los parmetros y los
por las fluctuaciones promedio mensuales de estadsticos de prueba para comprobar la

Tabla 4. Tasas de respiracin del suelo en algunos biomas del mundo asumiendo una estacin
de crecimiento de (a) 90 das, (b) 75 das y (c) continua de 365 das.
Tasa
Bioma Vegetacin g C m-2 ao-1 Latitud Longitud Pas Referencia
(N) (W)
Da Noche
Giblin et al.
Macollas 56 14951
1991
68
Arbustos 34 149 Poole & Millar
Tundra Alaska
Lquenes 42 149 1982
Juncos 29b 6847 14851 Giblin et al.
53 7118 15640 1991
Ombrotrfica 33 6822 1903 E Suecia Svensson 1980
Pantanos y cinagas Clymo &
Sphagnum 46 5446 Inglaterra
Reddaway 1971
221
Billes et al.
Dehesa Brachypodium 41 4330 Francia
1975
Holcus lanatus Murcia & Ochoa
Pastizal 36,7 39,3
altoandinoc 720 7242 Colombia 2008
Matorral Hypericum phellos 33,9 40,9
Este trabajo
Chang et al.
Bosque Chamaecyparis 176 2435 12125E Taiwn
2008
Gyranthera caribensisc 24,2 32,0 1024 6735
Medina &
andino Nublado Podocarpus spp 20,7 35,4 nd Venezuela
Zelwer 1972
nd 40,3 59,3 1030 6736
Bosque
Enano Guapira fragans 121 174 Cavelier &
1211 7121 Colombia
Caducifolio Astronium graveolens 66 79 Peuela 1990
subandino Semi-rido Prosopis julifora 36,6 29,1 1014 6850
Lluvioso Anacardium rhinocarpus 67,7 130,5 1039 7137
Medina &
Caatinga Micrandra spruceana 1450 156 6703 Zelwer 1972,
tropical Aspidosperma Venezuela
Tierra Firme 1000 154 6703 Medina et al.
megalocarpum 1980
Semidecduoc Cassia moschata 82,1 126,7 855 6726
Pramo Seco Espeletia schultzii 11,5 10,4 847 7049
Plantacin de Conferas Larix olgensis 830,7
Bosque secundario Betula platyphylla 1477,9 4224 1286E China Wang et al. 2010
Bosque primario mixto Fraxinus mandshurica 935,4

176
Murcia-R. et al.

idoneidad de las ecuaciones 3 y 4 con el podra explicarse por las fluctuaciones de


anlisis de residuos indican que todos los la HR (figura 4a) y del recorrido del viento
supuestos se cumplen satisfactoriamente ( = 0,634, p<0,05), pero tambin con otras
(tabla 5) y, por lo tanto, cerca de 66 % de variables de tipo endgeno como el desarrollo
la variacin de la RSD y RSN se debe a los y la morfofisiologa de las especies vegetales e
cambios de la temperatura media y de los igualmente por las propiedades fisicoqumicas
aportes del detritus. El porcentaje restante y biolgicas del suelo y de la hojarasca.

Figura 6. Comportamiento de la RSD y RSN estimadas con base en la dinmica de la


temperatura meda del aire y de la produccin de detritus en el matorral de agosto de 2004 a
diciembre de 2006.

a b

Figura 7. Tasas de respiracin del suelo diurna y nocturna (RSD y RSN): a) medias mensuales
(Anova, p>0,05, N=60) y b) medias anuales en las dos fases sucesionales iniciales del bosque
altoandino, cuenca del ro Pamplonita.
177
Respiracin del suelo en matorral altoandino

Tabla 5. Validacin de las ecuaciones de respiracin del suelo diurna y nocturna en el


matorral:
(t) de Student, (F) de Fisher, (K-S) de Kolmogorov-Smirnov, (Z) Rachas, (L) de
Levene.
Ecuacin Parmetro Prueba Valor Significancia
Constante -3,64 0,005
TMEDIA (C) t 3,905 0,004
(3) RSD = 77,94TMED + 36,45Dt 1142,8
Dt: Detritus (g m-2) 2,577 0,03
R2=0,66 F 8,673 0,008
Normalidad K-S 0,68 0,745
Aleatoriedad Z 0,0 1
Residuos
Homogeneidad L 0,0 0,992
Durbin-Watson 1,869
Constante -3,382 0,008
TMEDIA (C) t 3,585 0,006
(4) RSN = 99,05TMED + 57,44Dt 1470,3
Dt: Detritus (g m-2) 2,935 0,017
R2=0,65 F 8,286 0,009
Normalidad K-S 0,488 0,971
Aleatoriedad Z 0,303 0,762
Residuos
Homogeneidad L 0,328 0,58
Durbin-Watson 2,944
Tolerancia 0,906
Colinealidad
FIV 1,104

Retro-Inferencia de la RS en importancia (4,7 g m-2) y una temperatura


de 16,1C, lo cual determin que la RSD y
Con base en las variaciones simultneas de RSN se estimaran como las segundas mayores
la temperatura media del are (figura 1b) y tasas de liberacin de CO2 de todo el periodo
de la cada de detritus (figura 3) implcitas de estudio, configurando el 2005 como un
en las ecuaciones 3 y 4, se logr retroinferir ao con rgimen bimodal bien definido y de
el comportamiento hipottico de las medias mxima actividad metablica.
mensuales de la RSD y RSN entre agosto
de 2004 y diciembre de 2005 (figura 6). El DISCUSIN
comportamiento simulado de la RS muestra
como los picos de mayor flujo de CO2 estn Pese a las diferencias florsticas y estructurales
asociados a los meses con los registros encontradas en las dos primeras fases
promedios ms altos de temperatura y sucesionales del bosque altoandino (Snchez
produccin de material particulado: en abril et al. 2007, Murcia 2010), las medias
de 2005, con una temperatura de 16C y una mensuales de la RSD y RSN en el matorral
produccin de 5,03 g m-2 de detritus, la RSD fueron ligeramente menores que las halladas
y RSN simuladas fueron mximas con 287,4 y en una comunidad sucesional de pastizal de
403,2 mg CO2 m-2 h-1. Sin embargo, en marzo Holcus lanatus y Anthoxanthum odoratum
del mismo ao, cuando la cada de detritus (Murcia & Ochoa 2008) con un periodo de
fue la mxima registrada en el matorral (6,2 regeneracin natural de 10 aos (figura 7a).
g m-2), la RSD y RSN calculadas alcanzaron Sin embargo, la tasa de la RSN del matorral
los 205,6 y 312,2 mg CO2 m-2 h-1, debido a con 1703,3 mg CO2 m -2 ao -1 (figura 7b)
que la temperatura media del aire (14,4C) supera la del pastizal (1638,8 mg CO2 m-2
estuvo 1,6C por debajo de la registrada en ao-1) debido a que la velocidad promedio
abril (figura 6). Algo similar ocurre con la con que se libera el CO 2 edfico en el
simulacin de la RS en agosto, cuando la matorral es mayor (5,152 mg CO2 m-2 da-1)
produccin de detritus present el tercer valor que en el pastizal (4,897 mg CO2.m-2da-1).
178
Murcia-R. et al.

Esta diferencia metablica coincide con el altoandino (BAA) estn dentro del rango
aumento porcentual del contenido edfico calculado por nosotros para comunidades de
de carbono orgnico y, en particular, del bosque nublado en Venezuela entre 1126 y
nitrgeno total encontrado en la fase de 2300 m dominados por Gyranthera caribensis
matorral, el cual se relacion con respecto y Podocarpus spp. con precipitaciones entre
al inverso del gradiente sucesional del 1795 y 3000 mm, y de bosque subandino
bosque altoandino en la cordillera oriental semi-rido (850 msnm) de Prosopis julifora
de Colombia (Murcia 2010) de tal forma con lluvias entre 500 y 600 mm (Medina &
que la fase priseral de pastizal queda Zelwer 1972). Sin embargo, en relictos de
segregada notablemente de las tardiserales bosque tropical lluvioso siempreverde de
(figura 8). Este enriquecimiento diferencial Anacardium rhinocarpus, y semicaducifolios
de nitrgeno edfico en el matorral podra de Cassia moschata, en los llanos centrales
explicarse con base en los aportes de de Venezuela, la produccin de carbono
hojarasca (9,04 - 7,63 g m-2) y las bajas triplica las del BAA (tabla 4). Mientras
tasas de retencin de nitrgeno foliar (0 que, en la franja de transicin del bosque
- 35%) de Miconia ligustrina e Hypericum seco caducifolio y del bosque nublado
phellos permitiendo que el 100% y el 65% achaparrado (500-865 m) en la Serrana de
del nitrgeno remanente pase directamente Macuira-Colombia, la produccin de carbono
a la superficie del suelo y se acumule en el duplic y cuadriplic las emisiones de
mantillo (Murcia 2010). carbono del BAA (Cavelier & Peuela 1990).
En contraste, en una comunidad de Espeletia
En el mbito neotropical, las tasas de schultzii e Hypericum brathys, en el Pramo
produccin de carbono estimadas para las de Mucubaj a 3550 m con precipitaciones
dos primeras fases sucesionales del bosque de 500 mm y a una temperatura media de

Figura 8. Contenido de nitrgeno total en el suelo en el gradiente sucesional del bosque


altoandino en la Cordillera Oriental de Colombia (*Daz & Mendoza 1995, Murcia 2010).
179
Respiracin del suelo en matorral altoandino

5C, la emisin anual de carbono diurna fue aos) en la regin nororiental de China
superior a la nocturna (Medina & Zelwer entre 674 y 748 m, con una temperatura
1972) y corresponden a una cuarta parte de del aire media multianual de 3,6C, una
las emisiones en el matorral. Con base en precipitacin entre 600-810 mm, y suelos
los resultados de Medina y Zelwer (1972), la derivados de cenizas volcnicas con una
respiracin del suelo diurna y nocturna (RSD temperatura edfica media de 13,1C, Wang
y RSN) decrecen de forma logartmica a lo y colaboradores (2010) registraron tasas de
largo del gradiente altitudinal y de carbono; 831, 1478 y 935 g de C m-2 ao-1, lo cual
mientras que, en el gradiente trmico, stas implica que para que la tasa de respiracin en
se aceleran exponencialmente, de forma el bosque secundario de Betula platyphylla
tal que las emisiones de carbono tienden a se duplique, se requiere que el periodo de
converger a medida que se avanza en altitud y tiempo transcurrido entre las dos primeras
a segregarse a medida que la temperatura del fases serales se cuadruplique; mientras que,
suelo aumenta (figura 9 a-c). Con la adicin en el BAA el tiempo transcurrido entre las
de las emisiones de los bosques estudiados fases priserales se duplica, la velocidad
en Colombia, el patrn convergente de la promedio solo se incrementa en 0,3 unidades.
RSD y RSN, se mantiene aunque de forma En contraste, en bosques maduros tropicales
exponencial debido a que los registros del esclerfilos y de tierra firme de la Amazonia,
bosque nublado de la Serrana de Macuira con precipitaciones entre 2000 y 3565 mm,
se alejan considerablemente de la curva de las tasas anuales de la respiracin del suelo
estimacin (figura 9d), posiblemente por ser (1450-1000 g de C) se equiparan con la del
un sistema montaoso aislado de la cordillera bosque templado secundario de China (tabla
de los Andes. 4), lo cual pone de manifiesto el efecto de
los factores y elementos climticos sobre
En el mbito global, las tasas anuales la regulacin de las tasas de respiracin del
de la respiracin del suelo del matorral suelo en el mbito altitudinal y latitudinal.
son equivalentes a las reportadas en
comunidades de lquenes, juncos y arbustos El uso de la variable indicadora (z) en el
de la tundra rtica en Alaska (Poole & anlisis comparativo de las tendencias
Millar 1982, Giblin et al. 1991), pantanos acumuladas de la respiracin del suelo,
ombrotrficos en Suecia (Svensson 1980), en las dos primeras fases sucesionales del
reas dominadas por Sphagnum en Inglaterra BAA, nos han permitido establecer no
(Clymo & Reddaway 1971) y pastizales solo que las velocidades de las tasas de
de Brachypodium en Francia (Billes et al. respiracin del suelos diurnas y nocturnas del
1975). Estas comunidades crecen en planicies matorral sean significativamente superiores
bajas con escasas precipitaciones y bajas a las del pastizal (tabla 3) sino que stas
temperaturas; segn la latitud, configuran tienden a segregarse en la medida en que la
suelos permanentemente congelados, que sucesin vegetal avanza (Murcia 2010). Este
por solifluxin estival originan pantanos y comportamiento segregacional sucesional es
cinagas con altos contenidos de carbono similar al exhibido en nuestros anlisis de
(Sonesson 1980, Bliss et al. 1981). Segn las tasas de respiracin de las comunidades
Svensson (1980), las variaciones del flujo vegetales estudiadas por Medina & Zelwer
de CO2 en estos pantanos, se explica en un (1972): en la medida en que la temperatura
69% por fluctuaciones trmicas e hdricas del suelo aumenta, las diferencias entre las
del suelo en una estacin de crecimiento tasas diurnas y nocturnas se hacen mayores
de 145 das. Por otra parte, en un gradiente segn se desciende en el gradiente altitudinal
sucesional de bosque templado (15-60-180 (figura 9a,b).
180
Murcia-R. et al.

a b

c d

Figura 9. Relacin de la respiracin del suelo diurna RSD (crculo) y nocturna RSN (cuadrado)
con: a) la altitud, b) la temperatura del suelo, el contenido de carbono y d) la altitud, en varias
comunidades neotropicales de Venezuela y Colombia (Medina & Zelwer 1972, Cavelier &
Peuela 1990, Murcia & Ochoa 2008, Murcia 2010) modificado en este trabajo.

Dado que las relaciones causales univariantes auttrofa y hetertrofa (Ryan & Law 2005,
ms importantes que se lograron establecer Murcia & Ochoa 2008, Wang et al. 2010) y su
entre los procesos ecolgicos de la respiracin relacin con el clima en el mbito sucesional
del suelo y la dinmica de la cada de (Murcia 2010) pone de manifiesto la urgente
hojarasca con respecto a las fluctuaciones necesidad de estimar el comportamiento de
de algunas variables meteorolgicas fueron la RS en escenarios de cambio climtico.
de tipo no lineal y con una relativa baja Por retroinferencia estadstica, nuestros
capacidad explicativa (figura 4) hacen que modelos establecen de manera hipottica que
nuestros modelos lineales mltiples (E3 y el aumento concomitante de la temperatura
E4) expliquen, por primera vez y de forma media del aire y de la cada de detritus, en
razonable, el comportamiento observado proporcin aproximada de 2:1, podran haber
de la respiracin del suelo en una fase inducido, durante el 2005, un incremento
sucesional arbustiva de bosque altoandino cercano al 50% en las tasas de respiracin del
en Colombia (tabla 5). Debido a la alta suelo diurnas y nocturnas en relacin con lo
complejidad intrnseca e interactiva que se observado en el ao 2006 (figura 6). Durante
establece entre el proceso anablico de la el 2005, extensas reas de la Amazonia, desde
produccin de hojarasca asociado al flujo y Per hasta el oriente de Brasil, experimentaron
ciclado de nutrientes (George et al. 2010, los efectos de una de las sequas ms severas
Cusack et al. 2011, Turner & Engelbrecht e intensas que se hayan presentado en los
2011) y catablico de la respiracin del suelo ltimos 40 aos (Marengo et al. 2008ab,
181
Respiracin del suelo en matorral altoandino

2011b). Esta sequa extrema, aunque no Pamplona por el apoyo financiero que brind
se relacion con el fenmeno del Nio al proyecto de investigacin Restauracin
(Tomasella et al. 2011), se caracteriz por el ecolgica de la selva altoandina en la cuenca
descenso histrico del caudal del Amazonas del ro Pamplonita. Al IDEAM por las bases
y sus principales tributarios causado por una de datos de la estacin climatolgica principal
reduccin substancial de las precipitaciones del ISER, municipio de Pamplona. Al Bilogo
(25% - 40%) y un aumento significativo de MSc. Luis Roberto Snchez Montao director
las temperaturas (3 a 5C) que condujeron a del herbario HECASA de la Universidad de
un incremento del 33% en la tasa de incendios Pamplona por la determinacin del material
forestales. Estos hechos avalan la importancia vegetal y por su laborioso trabajo en campo.
de haber retroinferido el comportamiento de Al Profesor Dr. Orlando Rangel por la
la RS en condiciones en que la temperatura direccin de la tesis doctoral del primer autor,
media del aire exhibi un abrupto ascenso que y la correccin crtica de este manuscrito. Al
se sostuvo por espacio de seis meses durante estadstico MSc Jos Fernando Zea Castro
el 2005 (figura 1b), poniendo en evidencia por la asesora en los anlisis Dummy. A los
que las fases sucesionales arbustivas son tan profesores Dr. Vctor Barradas, Mario Farias
susceptibles a los cambios en los patrones y Arnoud Boom por los comentarios y aportes
pluvio-trmicos como lo pueden ser los a este manuscrito.
bosques lluviosos neotropicales (Marengo et
al. 2011a) y los arrecifes de coral (Ballentine LITERATURA CITADA
et al. 2008), mxime cuando estas fases
regenerativas son las de mayor extensin, Arenas, H. 1995. Dinmica de la hojarasca en
despus de los potreros, en la alta montaa un bosque nativo altoandino y en un bosque
neotropical de Colombia. de eucaliptos en la Regin de Monserrate,
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del bosque altoandino, son constantes y sus Naturales, Coleccin Jorge lvarez Lleras
velocidades difieren significativamente a lo 6:457-484.
largo del ao. La temperatura del aire y la B allantine , D.L., R. S. A ppeldoorn , P.
cada de detritus determinan la variabilidad Yoshioka, E. Weil, R. Armstrong, J.R.
de la respiracin del suelo y permiten Garca, E. Otero, F. Pagan, C. Sherman,
retroinferir su comportamiento hipottico en E.A. Hernndez-Delgado, A. Bruckner &
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