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Apunts Med Esport. 2015;51(189):3-12

www.apunts.org

ORIGINAL

Efectos de un programa combinado de ejercicios de fuerza


y aerbicos de alta intensidad en pacientes supervivientes
al cncer de mama: estudio piloto
Jairo Alejandro Fernndez Ortegaa,*, Jos Antonio de Paz Fernndezb

a
Universidad Pedaggica Nacional de Colombia, Laboratorio de Fisiologa del Ejercicio, Bogot, Colombia
b
Instituto de Biomedicina, Universidad de Len, Len, Espaa

Recibido el 4 de agosto de 2015; aceptado el 27 de octubre de 2015

PALABRAS CLAVE Resumen


IGF-I; Introduccin: El objetivo de este estudio fue determinar los efectos de un programa
Supervivientes al combinado de ejercicios de fuerza y aerbicos de alta intensidad sobre la calidad de vi-
cncer de mama; da, la fatiga, el consumo mximo de oxgeno, la fuerza y el IGF-I en personas supervivien-
Calidad de vida; tes al cncer de mama (SCM) que haban sido sometidas a ciruga, quimioterapia y/o ra-
Fatiga; dioterapia y tratadas con tamoxifeno.
Ejercicios de fuerza; Mtodos: Ocho SCM siguieron un programa de ejercicios, 3 veces por semana durante un
Actividad fsica perodo de 22 semanas, con una intensidad del 80%. Se evaluaron la reserva del ritmo
cardaco (RRC), la fuerza, la calidad de vida (CV), la fatiga y el factor de crecimiento
insulnico tipo1 (IGF-I).
Resultados: Las 8 participantes reflejaron un ndice de adherencia del 97,8% al programa
de entrenamiento. Se observaron el incremento de consumo mximo de oxgeno (20%),
el incremento de fuerza (56,9%) en el brazo sin linfadenectoma y el incremento de fuer-
za (104%) en el brazo con linfadenectoma. Se produjo una mejora de la calidad de vida
(24%) de acuerdo con las escalas SF36 y FACT-B. Disminuyeron la fatiga general y el de
snimo (67,7%), al igual que los niveles plasmticos del IGF-I (22,8%).
Conclusiones: Un programa en el que se incremente la fuerza y el ejercicio aerbico al
80% de la RRC puede resultar eficaz para mejorar la CV, el consumo mximo de oxgeno
y la fuerza, y disminuir la fatiga y los niveles plasmticos de IGF-I, en personas supervi-
vientes al cncer de mama, no generando ni exacerbando el linfedema.
2015 Consell Catal de lEsport. Generalitat de Catalunya. Publicado por Elsevier Es-
paa, S.L.U. Todos los derechos reservados.

* Autor para correspondencia


Correo electrnico: : jairofdz@gmail.com (J.A. Fernndez Ortega).

1886-6581/$ - see front matter 2015 Consell Catal de lEsport. Generalitat de Catalunya. Publicat per Elsevier Espaa, S.L.U. Tots els drets reservats.

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4 J.A. Fernndez Ortega, J.A. de Paz Fernndez

KEYWORDS Effects of a combined strength and high-intensity aerobic exercise program in breast
IGF-I; cancer survivors: A pilot study
Breast cancer
survivors; Abstract
Quality of life; Introduction: The purpose of this study was to determine the effects of a combined
Fatigue; strength and high-intensity aerobic exercise program on the quality of life (QOL), fatigue,
Strength exercise peak oxygen consumption, strength and IGF-I in breast cancer survivors (BCSs) who had
training; undergone surgery, chemotherapy and/or radiation therapy and were being treated with
Physical activity tamoxifen.
Methods: Eight BCSs followed the exercise program three times per week for 22 weeks at
an intensity of 80%. Heart rate reserve (HRR), strength, QOL, fatigue and insulin-like
growth factor-I were evaluated.
Results: The eight participants had a 97.8% adherence rate to the training program.
Increased peak oxygen consumption (20%), increased strength (56.9%) in the arm without
lymphadenectomy (AWL), and increased strength (104%) in the lymphadenectomy arm
(AL) were observed. QOL was improved (24%) according to the SF36 and the FACT-B
scales. Both general and mood fatigue decreased (67.7%), as did the plasma IGF-I levels
(22.8%).
Conclusions: A program of incremental strength and aerobic exercise at 80% of the HRR
may be effective in improving QOL, maximum oxygen consumption, and strength and in
decreasing fatigue and plasma levels of IGF-I in BCSs and does not generate or exacerbate
lymphedema.
2015 Consell Catal de lEsport. Generalitat de Catalunya. Published by Elsevier Es-
paa, S.L.U. All rights reserved.

Introduccin promover el desarrollo de tumores3. Los experimentos en


ratones transgnicos han demostrado que la sobreexpresin
El cncer de mama es una neoplasia que requiere un trata- de IGF-I conduce a mayores tasas de tumores mamarios4.
miento intenso y prolongado con tratamientos coadyuvan- Unos niveles elevados de plasma de IGF-I se asocian a un
tes, generando varios efectos psicolgicos y fisiolgicos. aumento de la densidad mamogrfica y a tumores que con-
Estos efectos afectan negativamente a la calidad de vida llevan a mutaciones BRCA1.
(CV) de las personas supervivientes al cncer de mama Estudios epidemiolgicos, revisiones sistemticas y me-
(SCM) y pueden durar muchos aos. taanlisis de ensayos aleatorizados controlados han revelado
La severidad y la duracin de los sntomas dependen del una asociacin directa entre los niveles plasmticos de IGF-I
tipo de tratamiento. Los efectos de la radioterapia, la qui- y el riesgo de cncer de mama5, sugiriendo que las mujeres
mioterapia y la ciruga no se limitan a las clulas tumorales. con altos niveles de IGF-I o niveles plasmticos bajos de
Estos tratamientos daan tejidos sanos, y sus efectos se han IGFBP-3 tienen riesgos relativos ms elevados (1,5-1,6 veces)
correlacionado con la fatiga, la somnolencia, la ansiedad y de desarrollar un cncer de mama, en comparacin con las
el estrs emocional en SCM. Se ha estimado que la fatiga mujeres con niveles ms bajos. Las mujeres premenopusi-
afecta al 96% de las pacientes que reciben tratamiento de cas con niveles IGF-I en el cuartil ms alto pueden tener el
quimioterapia y del 78-100% de las que han sido objeto de doble de riesgo de desarrollar cncer de mama que las del
radioterapia1. Aproximadamente el 48% de estas pacientes cuartil ms bajo. Por el contrario, unos bajos niveles de IGF-I
presentan sntomas de depresin y ansiedad2. Varios estu- se asocian con un riesgo menor de cncer6. Varios estudios
dios han mostrado que la radioterapia puede estar implica- han demostrado la relacin entre altas concentraciones de
da en la fibrosis intersticial de miocardio y la aterosclerosis IGF-I y el riesgo de recidiva y muerte en SCM7.
de las arterias coronarias y cartidas3. La quimioterapia y la Existe en la actualidad una amplia evidencia epidemiol-
radioterapia pueden asociarse a trastornos de la funcin gica y experimental sobre el papel desarrollado por la acti-
ventricular izquierda, debido a alteraciones en la morfolo- vidad fsica en la rehabilitacin de SCM. Metaanlisis y revi-
ga ventricular, a una relacin anormal entre la presin y siones sistemticas de ensayos clnicos aleatorizados han
el volumen, y a una disminucin de la fraccin de eyec- confirmado los efectos positivos del ejercicio fsico sobre la
cin ventricular izquierda3. Adems, la ciruga puede estar funcin biolgica y cardiopulmonar y la reduccin de las
acompaada de diseccin axilar, que, junto con la radiote- hormonas sexuales, la masa corporal grasa, la insulina, la
rapia, lleva a un mayor riesgo de desarrollo de linfedema. IGF, las adipocitoquinas y la densidad mamogrfica, as co-
Se han demostrado los efectos del factor de crecimiento mo el aumento de la funcin inmune y la mejora de los sis-
similar a la insulina (IGF) en la estimulacin de la prolifera- temas de defensa antioxidante y CV en SCM8,9.
cin celular, la mitosis y la apoptosis, y pueden inducir a la Estudios realizados en ratones10 y en humanos han de-
transformacin de clulas normales en clulas cancerosas y mostrado que el ejercicio fsico durante y despus de las

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Efectos de un programa combinado de ejercicios de fuerza y aerbicos de alta intensidad en pacientes supervivientes
al cncer de mama: estudio piloto 5

sesiones de quimioterapia protege el sistema cardiovascu- search Fund International17, en la que se observ una aso-
lar de los agentes cardiotxicos contenidos en los agentes ciacin entre el aumento de la intensidad del ejercicio y la
quimioteraputicos (p.ej., ciclofosfamida, metotrexato, disminucin del riesgo. Los estudios en animales han de-
5-fluorouracilo, medicamentos a base de antraciclina y mostrado que el ejercicio de alta intensidad aumenta el
taxanos) mediante el aumento de la sntesis de xido ntri- tiempo de vida de los ratones portadores de tumor en 2,8
co endotelial y la atenuacin de la peroxidacin lipdica veces, y reduce la masa del tumor en un 10%18.
inducida por la quimioterapia en el miocardio.
El ejercicio fsico puede disminuir la insulinorresistencia
del hgado y de los tejidos, y aumentar el metabolismo de Mtodos
la glucosa a travs de diversos mecanismos, tales como un
aumento de la va de sealizacin de la insulina postrecep- El estudio se realiz en el laboratorio de fisiologa del ejer-
tor. Esta resistencia insulnica reducida puede disminuir los cicio en la Universidad Pedaggica Nacional, fue aprobado
niveles circulantes de insulina, que a su vez pueden reducir por el comit de tica de la Clnica del Country (Bogot,
la biodisponibilidad de IGF, a travs de cambios de insulina Colombia) y se desarroll en 3 fases. La primera fase consis-
mediada en los niveles de IGFBP11. ti en establecer el estado basal sobre la calidad de vida,
Adems, el ejercicio fsico ha sido asociado a un aumento fatiga, fuerza, consumo mximo de oxgeno y concentracio-
de la esperanza de vida y a una disminucin de los riesgos nes plasmticas de IGF-I. A continuacin, la segunda fase
de recidiva del cncer y desarrollo de linfedema12. La evi- consisti en un programa de intervencin que se realiz du-
dencia cientfica es slida y abundante acerca del efecto rante un perodo de 22 semanas, con 3 sesiones semanales
positivo del ejercicio fsico sobre la CV y la fatiga de muje- de una hora cada una. Por ltimo, la tercera fase, que tuvo
res con cncer de mama13. lugar despus de finalizar la ciruga, consisti en efectuar
A pesar de la extensa evidencia cientfica de la relacin de nuevo las evaluaciones de la primera fase.
entre el cncer de mama y el ejercicio fsico, actualmente
no existe consenso respecto a las siguientes variables, que Estrategias de reclutamiento y criterios
podran estar implicadas: perodo de exposicin, tiempo de de elegibilidad
exposicin crtica, intensidad, frecuencia y duracin de la
actividad fsica. En general, los estudios sobre actividad f- El grupo de participantes consisti en mujeres que vivan en
sica y cncer han tenido un control inadecuado de la inten- Bogot (Colombia) que haban sido diagnosticadas de cn-
sidad y el volumen, lo que hace difcil la prescripcin de cer de mama, haban completado la fase de la quimiotera-
ejercicio porque las respuestas fisiolgicas y biolgicas de- pia y/o radioterapia, se haban sometido a una mastecto-
penden de la carga de trabajo9. Algunos estudios recomien- ma parcial o total con diseccin de los ganglios linfticos,
dan una actividad fsica vigorosa, mientras que otros propo- y se encontraban en la fase de terapia hormonal (tamoxife-
nen una actividad fsica de baja intensidad para reducir no) y restriccin de la funcin ovrica. La seleccin para
riesgos, hecho que no se puede demostrar fcilmente, dado este estudio se llev a cabo a travs de una campaa de
que los grandes cambios hormonales ocurren durante el publicidad anunciada en todos los centros oncolgicos du-
ejercicio de alta intensidad. rante un perodo de 6 meses y en charlas informativas cele-
El ejercicio intenso acta mejor sobre el control de los bradas en las reuniones de la asociacin de pacientes de
cambios en el metabolismo de los estrgenos, la masa cor- cncer de mama AMESE y la fundacin Simmon (Bogot).
poral grasa, las adipocitoquinas, la densidad mamogrfica, Solo acudieron 15 pacientes, de las cuales nicamente 11
la funcin inmune y los sistemas de defensa antioxidante, cumplan con los criterios de inclusin y participaron volun-
adems de reducir los niveles de hormonas estrgeno circu- tariamente en el estudio, sin recibir ningn incentivo eco-
latorias endgenas (como exposicin acumulativa) y reducir nmico. Los criterios de inclusin fueron los siguientes: pa-
la glucosa y la circulacin de la insulina (que puede afectar cientes con estadio cncer 0-III que haban completado la
los niveles de IGF-1 y FBP y, de este modo, provocar una radioterapia y/o quimioterapia y la ciruga, que no estaban
disminucin de la biodisponibilidad de IGF-I14, un nivel ms en tratamiento de terapia con estrgenos, y que fueran ca-
bajo de los marcadores inflamatorios, un aumento del um- paces de realizar una actividad fsica regular. Fueron ex-
bral de ACTH y secrecin de cortisol), adems de mejorar la cluidas del estudio las mujeres que tenan enfermedades
capacidad fsica y la CV. crnicas no controladas; las que estaban tomando hipoten-
Existe evidencia cientfica basada en estudios epidemio- sores, diurticos, antiinflamatorios, hormonas o hipolipe-
lgicos, de caso control, revisiones sistemticas y metaan- miantes; las fumadoras o bebedoras habituales, y las que
lisis que manifiestan el mejor impacto de un programa de participaban o haban participado en programas de ejerci-
ejercicio aerbico de alta intensidad en la reduccin del cio durante el ao anterior. Todas las participantes fueron
riesgo de cncer de mama. Una revisin de 57 estudios15 informadas de los pormenores del estudio y firmaron el for-
identific una tendencia significativa de un menor riesgo de mulario de consentimiento informado.
cncer de mama con niveles cada vez ms altos de activi-
dad fsica. Un estudio ms reciente, de 200816, en el que se Programa de intervencin
analizaron 34 estudios de casos control y 28 estudios de
cohorte, inform de una reduccin del riesgo del 22% con un La intervencin se llev a cabo bajo la supervisin de espe-
ejercicio de intensidad moderada y una reduccin del 26% cialistas en fisiologa del ejercicio, que haban diseado una
con un ejercicio de alta intensidad. La misma evidencia fue rutina de ejercicios personalizada segn la condicin fsica
analizada en una revisin realizada por la World Cancer Re- de cada participante. Se realizaron 3 sesiones semanales

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6 J.A. Fernndez Ortega, J.A. de Paz Fernndez

individualizadas y supervisadas en el laboratorio de fisiolo- general, la vitalidad, la funcin social, el rol emocional y la
ga del ejercicio durante 22 semanas. salud mental. Adems, el SF-36 incluye un tem de transi-
El entrenamiento aerbico se realiz en una cinta de co- cin de salud que pregunta sobre el cambio en el estado
rrer (Precor 5000; Precor, Woodinville, WA, EE.UU.). La in- general de salud respecto al ao anterior. El cuestionario
tensidad se ajust a la frecuencia cardaca de reserva, se- PFS cuantifica la fatiga de acuerdo con 4 subescalas anmi-
gn la frmula propuesta por Karvonen19; la intensidad se cas (behavioral/severity, affective meaning, sensory y cog-
fij en un 60% durante las 6 primeras semanas, el 70% para nitive/mood). Estos cuestionarios han sido ampliamente
las siguientes 6 semanas, y el 80% para las 9 semanas res- utilizados para evaluar la CV y la fatiga en pacientes de
tantes. La frecuencia cardaca se control con un pulsme- cncer de mama.
tro Polar Xtrainer Plus (Polar Electro, Kempele, Finlandia).
El volumen de las sesiones fue incremental: durante las Biomarcadores
4 primeras semanas tuvo una duracin de 20min, y poste- Factor de crecimiento insulnico, IGF-I (somatomedina C):
riormente se aument la duracin con incrementos de 5min las concentraciones de IGF-I en la sangre se analizaron en el
cada 3 semanas hasta alcanzar una duracin de 50min. Des- instituto de diagnstico mdico especializado IDIME, que
pus de completar cada intervalo se aplic la escala de Borg utiliz el mtodo ELISA (R&D Quantikine Human IGF-I ELISA
de esfuerzo percibido, modificada. Kit) por su alta calidad y reproducibilidad. El primer anli-
Debido a las caractersticas de la poblacin, el programa sis se llev a cabo antes del comienzo del programa de en-
de fuerza se inici a una intensidad del 10% de 1RM en base trenamiento, y el segundo se realiz 72h despus de la l-
a los resultados de estudios previos de mujeres SCM que tima sesin. Las 2 muestras se tomaron a las 8 de la maana,
haban completado las terapias complementarias y la ciru- antes del desayuno.
ga. El volumen se mantuvo constante durante todo el pro-
grama, y se realizaron 2 series de 12 repeticiones con una Actividad fsica
recuperacin de 2min. En las primeras 6 semanas los ejer- Al inicio del estudio, las participantes respondieron a 2 en-
cicios se realizaron al 10% de la fuerza mxima (1RM); a cuestas: una sobre sus niveles de actividad fsica en los l-
partir de entonces, cada 4 semanas, la carga se increment timos 6 meses y otra sobre su actividad fsica durante los
en un 10%. El trabajo de fuerza incluy extensin de codo ltimos 7 das: 7-day Physical Activity Recall (7-day PAR).
(sentado), press de banca, y mariposa.
Antes y despus de la intervencin se llevaron a cabo las Medidas antropomtricas
siguientes actuaciones: La masa corporal se calcul con una balanza electrnica
(Health o Meter, de 50g de precisin; Welch Allyn, Inc.,
Historia clnica Skaneateles Falls, Nueva York, EE.UU.) y la estatura con un
Un mdico redact la historia clnica y realiz la evaluacin tallmetro (Martin); el ndice de masa corporal (IMC) se cal-
del estado de salud general de cada paciente certificando cul con la frmula IMC=peso (kg)/estatura(m)2. Los plie-
la participacin sin riesgo en el programa. Tambin se regis- gues cutneos del bceps, trceps, subescapular, supraila-
tr informacin adicional sobre el estado civil, el nivel de co, abdominal, muslo y gastrocnemio se midieron con un
educacin, la tcnica quirrgica, la situacin laboral y la adipmetro Harpenden (Baty International, West Sussex,
relacin con el tipo de cncer, la extensin y los tratamien- Reino Unido), y se calcul el sumatorio de pliegues. El per-
tos realizados. metro muscular del brazo se evalu con una cinta antropo-
mtrica Mabis. Todas las medidas fueron tomadas 2 veces
Calidad de vida por el mismo especialista, segn la metodologa de la Inter-
Se realiz una presentacin explicando con todo detalle ca- national Society for the Advancement of Kinanthropometry
da uno de los cuestionarios utilizados para evaluar la cali- (ISAK), y se registraron los valores medios.
dad de vida, Functional Assessment of Cancer Therapy
(FACT-B), SF-36 y Piper Fatigue Scale (PSF). Tras explicar Fuerza mxima dinmica
cada instrumento y comprobar que las pacientes haban Dadas las caractersticas de la poblacin y la escasa infor-
comprendido el propsito de los cuestionarios, se procedi macin disponible sobre la evaluacin de la fuerza mxima
a aplicar los instrumentos utilizando una metodologa de de 1RM en pacientes con cncer de mama, se utiliz el
autoadministracin con el apoyo de personal del laborato- mtodo de entrenamiento de una rutina de 100 repeticio-
rio entrenado para proporcionar claves y definiciones que nes, segn la ecuacin propuesta por Bryzcki: 1RM=100
ayudaran a las participantes si no entendan alguna de las repeticiones (102,78 2,78 reps.), validada por varios estu-
preguntas. Se verific que todas las preguntas fueran con- dios.
testadas. Al finalizar el programa de entrenamiento, se lle- La evaluacin se realiz individualmente con pesos libres
v a cabo el mismo protocolo. en cada brazo con los movimientos siguientes: extensin de
La versin espaola del FACT-B evala la percepcin de la codo (sentado), press de banca y mariposa.
calidad de vida relacionada con la salud en pacientes de El protocolo empez con una carga baja de 1kg. Las par-
cncer de mama en 5 dimensiones: bienestar fsico (7 sub- ticipantes realizaron las repeticiones, y la prueba se de
escalas), bienestar social y familiar (6 subescalas), bienes- tena cuando haban realizado al menos 10intentos. A
tar emocional (6 subescalas), bienestar funcional (7 subes- continuacin se administr la escala OMNI-RES. Segn la va-
calas) y problemas de salud. Asimismo se administr el loracin de la paciente, la carga se aumentaba con incre-
cuestionario Short Form 36 Health Survey (SF-36) para eva- mentos progresivos de 0,5-1kg. Para mejorar la exactitud
luar la funcin fsica, el rol fsico, el dolor corporal, la salud de la estimacin de la fuerza mxima, esta se determin

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Efectos de un programa combinado de ejercicios de fuerza y aerbicos de alta intensidad en pacientes supervivientes
al cncer de mama: estudio piloto 7

ramtrico, y para las variaciones porcentuales se utiliz el


Tabla 1 Situacin basal de las pacientes: media y des- test de Wilcoxon; el nivel de significacin se estableci en
viacin estndar (DE) de las variables continuas y fre- p<0,05.
cuencia y porcentaje de las variables discontinuas
Variable Media (n) % DE
Resultados
Edad (aos) 45,63 8,12
Estado civil
Los tests para determinar el estado basal se llevaron a cabo
Casada 7 87,5 en enero de 2013, y el programa de intervencin termin en
Soltera 1 12,5 diciembre de 2013. Once pacientes comenzaron el progra-
Educacin ma, y 8 completaron el 97,8% de las sesiones de entrena-
Graduacin o licenciatura 3 37,5 miento. Tres no completaron las sesiones debido a que te-
profesional nan que ejercer otras obligaciones y no se tomaron en
Estudios de secundaria o 5 62,5 consideracin en los resultados finales, ya que no fue posi-
formacin profesional ble realizar las mediciones finales despus del ejercicio,
Estado de empleo aunque se consideraron las mediciones iniciales. Ninguna
Autnoma 2 25 de las pacientes experiment efectos adversos durante el
Ama de casa 3 37,5 curso del programa de entrenamiento.
Empleada 3 37,5 La tabla 1 registra las caractersticas sociodemogrfi-
Etapa del cncer de mama cas, las caractersticas del cncer y los tipos de tratamien-
I 1 12,5 to recibido. Las tablas 2-4 presentan los resultados de las
IIB 4 50 variables morfofuncionales, CV y medicin de biomarca-
III 1 12,5 dores despus del perodo de entrenamiento de 22 sema-
IIIA 2 25 nas. Despus de un perodo de entrenamiento de 22 se-
Tipo de cncer manas, no se observaron disminuciones significativas en el
Ductal infiltrante 7 87,5 peso, IMC y sumatorio de pliegues cutneos. El consumo
Lobular infiltrante 1 12,5 mximo de oxgeno mostr un aumento significativo de
Intervencin 5,1ml/kg/min. En ambos brazos se produjo un aumento
Mastectoma 8 100 significativo de la fuerza con los 3 tipos de movimiento de
Diseccin axilar 8 100 la siguiente manera: flexin de codo (sentado) en el brazo
Tipo de tratamiento sin vaciamiento ganglionar (BSVG) y en el brazo con vacia-
Radioterapia 5 62,5 miento ganglionar (BCVG), 2,9-3,0 kg, correspondiente a
Quimioterapia 7 87,5 un aumento de la fuerza mxima del 56 y del 104%, res-
Quimioterapia y radioterapia 5 62,5 pectivamente. En ejercicios de press de banca, en el BSVG
Tratamiento hormonal 7 87,5 y el BCVG se registr un incremento de 1,8 y de 2,1kg,
que representa un aumento de la fuerza mxima de un 42
y un 101%, respectivamente. En ejercicio de mariposa se
registr un aumento de 1, 6kg en el BSVG y de 2,1kg en
cuando la paciente no era capaz de realizar ms de 8 repe- el BCVG, lo que representa un aumento de la fuerza mxi-
ticiones con la carga. Para evitar los efectos de la fatiga, se ma de un 41 y un 103%.
permitieron perodos de descanso de 2min entre series.
Calidad de vida
Funcin fsica
La estimacin del VO2max se realiz indirectamente en una La tabla 3 presenta los resultados de la valoracin de la CV
cinta de correr Precor 5000 durante un entrenamiento pro- de los sujetos antes y despus del programa de entrena-
gresivo y continuo que se inici a una velocidad de 5km/h miento. En el SF-36 se observa una disminucin significativa
con una inclinacin de 6%, que se incrementaba cada 2min del impacto de la enfermedad sobre la CV con un incremen-
en un 2% hasta el agotamiento o hasta que las participantes to de 73,1 puntos en el componente fsico y 73,7 en el men-
experimentaban una intensa disnea, mareos, dolor en el tal, correspondiente a un 25% de mejora total de la CV. La
pecho o una presin arterial o respuesta cardaca anorma- misma tendencia se observ en la puntuacin total, que
les. Para calcular el consumo mximo de oxgeno se utiliz revel que FACT-B disminuy en 22,6 puntos, que corres-
la ecuacin propuesta por el American College of Sports ponde a una mejora del 24%. Tambin disminuy el nivel de
Medicine (VO2max=3,5mlkg1min1 +(velm/min0,2) +(% fatiga en 3,8 puntos en el estado anmico correspondiente a
inclinacinvel m/min1,8)20. 3,6 puntos en el estado de fatiga total, equivalente a una
reduccin del 68% en la fatiga mostrada por estas pacientes
Anlisis estadstico antes de empezar el programa de entrenamiento.
La tabla 4 presenta los cambios de IGF-I en las concen
Dado el tamao de la muestra, se utilizaron estadsticas traciones plasmticas antes y despus del entrenamiento.
descriptivas para determinar el efecto de las variables de El programa condujo a una disminucin significativa del
22 semanas de entrenamiento. Los valores fueron descritos 34g/ml, correspondiente a un 22% de reduccin del bio-
como mediana y desviacin estndar para el anlisis no pa- marcador plasmtico IGF-I.

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8 J.A. Fernndez Ortega, J.A. de Paz Fernndez

Tabla 2 Efectos del entrenamiento fsico en los resultados morfofuncionales

Variable Situacin basal Postintervencin % Cambio p


Mediana/DE Mediana/DE

Peso (kg) 59,77,0 58,35,5 2,4 0,161


IMC (kg/m2) 25,03,0 24,42,4 3,1 0,161
Sumatorio de pliegues cutneos (mm) 166,036,9 157,928,7 4,8 0,208
Fuerza, extensin brazos BCVG (kg) 2,81,2 5,91,4 104 0,012
Fuerza, extensin brazos BSVG (kg) 5,11,0 8,01,0 56,9 0,012
Fuerza, Press de banca BCVG (kg) 2,00,8 4,11,5 102,2 0,012
Fuerza, Press de banca BSVG (kg) 4,31,1 6,21,2 42,1 0,012
Fuerza, Mariposa BCVG (kg) 2,00,8 4,11,4 103,1 0,011
Fuerza, Mariposa BSVG (kg) 4,01,0 5,71,0 41,2 0,012
Consumo mximo de oxgeno (mlkg-1min-1) 25,54,9 30,65,7 20 0,011
BCVG: brazo con vaciamiento ganglionar axilar; BSVA: brazo sin vaciamiento ganglionar axilar.
Nivel de significacin del test de Wilcoxon (p < 0,05).

Tabla 3 Efectes de lentrenament fsic en la qualitat de vida

Variable Situacin basal Postintervencin % Cambio p


Mediana/DE Mediana/DS

SRCV SF36 funcin fsica 263,179,1 336,147,5 27,8 0,012


SRCV SF36 salud mental 249,371,6 323,129,8 22,8 0,017
SRCV FACT-B puntuacin total 92,611,7 115,39,9 24,4 0,012
PSP fatiga cognitiva/estado anmico 5,31,7 1,50,7 71,5 0,012
PSP fatiga/fatiga tota 5,32,5 1,70,9 67,7 0,018
SRCV: salud relacionada con la calidad de vida.
Nivel de significacin del test de Wilcoxon (p<0.05).

Tabla 4 Efectos del entrenamiento fsico sobre IGF-I

Variable Situacin basal Postintervencin % Cambio p


Mediana/DE Mediana/DE

IGF-1 (mg/ml) 151,355,7 116,842,5 22,8 0,012


Nivel de significacin del test de Wilcoxon (p<0,05).

Discusin concuerda con la evidencia existente de que este tipo de


ejercicio conduce a niveles ms elevados del consumo
El aumento del consumo de oxgeno en SCM despus del mximo de oxgeno. En este nivel de intensidad se observan
programa de entrenamiento se ha reportado en varios me- cambios cardiovasculares, incluido el aumento de la elasti-
taanlisis de ensayos aleatorizados controlados, que han cidad arterial, de la capacidad cardiorrespiratoria, del gas-
observado aumentos significativos (p<0,01) con valores to cardaco y de los niveles de oxgeno arteriovenoso, as
entre 2,2 y 3,4mlkg1min1, equivalentes a incrementos como la disminucin de la frecuencia cardaca de reposo
entre un 13,8 y un 23%8,21. En nuestro programa de entrena- (5,8% o superior) y el aumento de los niveles de enzimas
miento aerbico, que utiliz un mtodo fraccionado e in- oxidativas, densidades capilares y concentraciones de mio-
tenso, se evidenci el mismo fenmeno, pero con un incre- globina.
mento medio del consumo de oxgeno de 5,1mlkg1min1, No se consideran muy importantes los cambios funciona-
equivalente a un 20%. les y metablicos inducidos por un entrenamiento al 60% de
Este valor ms elevado de aumento del consumo de ox- la frecuencia cardiaca mxima durante cortos perodos22.
geno obtenido en nuestro estudio en relacin con los valo- Estos resultados ms elevados tambin podran ser debi-
res observados en estudios con otros grupos podra ser de- dos a un aumento de la carga de trabajo o al mtodo de
bido a una intensidad del ejercicio ms elevada, lo que entrenamiento intervlico utilizado; el programa se llev a

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Efectos de un programa combinado de ejercicios de fuerza y aerbicos de alta intensidad en pacientes supervivientes
al cncer de mama: estudio piloto 9

cabo en su totalidad en cinta de correr e implic el grupo pueden causar perturbaciones nerviosas perifricas que es-
de pacientes ms joven. Estos factores concuerdan con la tn asociadas a atrofia muscular26 y pueden conducir a ge-
evidencia existente que sugiere que estos elementos tienen nerar linfedema. El entrenamiento de fuerza estimula los
un alto impacto en el consumo mximo de oxgeno. msculos esquelticos, as como el drenaje linftico y veno-
El mtodo fraccionado tiene grandes ventajas respecto al so, y puede ejercer efectos positivos sobre las actividades
consumo de oxgeno. A nivel del corazn, la vena cardaca simpticas de los vasos.
menor trabaja a alta intensidad tanto durante la carga co- Varios estudios27 han descrito que el cncer de mama y
mo en la recuperacin. El esfuerzo que realiza el corazn sus tratamientos afectan significativamente a la CV a travs
en cada repeticin a largo plazo ocasionar una hipertrofia de la alteracin de la funcin fsica, el dolor corporal, la
del miocardio, mientras que los intervalos de descanso pro- vitalidad, las funciones social y familiar, el bienestar emo-
vocan una dilatacin de las aurculas y los ventrculos. El cional, la salud mental y la salud general.
entrenamiento fraccionado tambin tiene un gran impacto Los resultados obtenidos en diferentes estudios y me-
en los sistemas respiratorio y circulatorio (aumento de la taanlisis8,13 que analizan los efectos de un programa de
elasticidad arterial y cardiopulmonar, gasto cardaco y las actividad fsica sobre la calidad de vida en pacientes con
diferencias arteriovenosas en oxgeno) para satisfacer la cncer de mama presentan gran heterogeneidad en los re-
demanda de oxgeno requerida por los msculos. sultados. Algunos autores han reportado mejoras significati-
La fuerza es un componente de la forma fsica que est vas despus de la ciruga, y otros no. Sin embargo, a pesar
estrechamente vinculado a la salud y a la CV. Esta relacin de esta disparidad en los valores, se establece un consenso
es mucho ms evidente en las SCM por los efectos negativos que indica que la mejora de la calidad de vida de estas pa-
de las terapias adyuvantes y la ciruga. Hasta la fecha, nin- cientes se asocia con el aumento de la actividad fsica.
gn estudio ha establecido un rgimen de entrenamiento de Estos diferentes resultados pueden ser atribuibles a va-
resistencia con cargas medias o altas para las SCM, muy rios factores, tales como la diversidad metodolgica utiliza-
probablemente debido a las preocupaciones clnicas con da en cada intervencin, es decir, el tipo de ejercicio, in-
respecto a inducir o exacerbar el linfedema. tensidad, frecuencia y duracin de la intervencin misma9.
Las SCM que han sido objeto de disecciones ganglionares Los efectos de nuestro programa de entrenamiento lleva-
suelen experimentar limitaciones de la fuerza en el brazo ron a una mejora global del 24,4% en la calidad de vida de
afectado, hecho que les causa dificultades al levantar o estas pacientes, que se reflej en un incremento de 23 pun-
transportar objetos, lo que reduce la funcin fsica y limita tos en la puntuacin total en la escala de FACT-B y 73 pun-
la capacidad de realizar actividades cotidianas y domsti- tos en la escala SF-36, valores que representan una diferen-
cas23. cia importante clnicamente (DIC) teniendo en cuenta que a
Nuestra revisin bibliogrfica revel muy pocos estudios partir de 9 puntos se considera un efecto DIC. Al analizar
que incluyeran programas de fuerza en esta poblacin. De por separado los resultados de los componentes que evala
36 estudios identificados, solo 10 implementaron el entre- el SF-36 se observ un incremento del 27% en el componen-
namiento de fuerza. Estos datos coinciden con los que se te fsico y un aumento del 22% en el componente mental,
encontraron en la revisin de los programas de intervencin con una puntuacin de 85,6 en salud mental, de 83,1 en la
que incluan el ejercicio fsico en pacientes con cncer de funcin fsica y de 88,1 en la funcin social, resultados lige-
mama, realizada en 2010 por el ACSM, en la cual solo 11 de ramente superiores a los identificados en el metaanlisis de
los 53 estudios incluan trabajo de fuerza24; una revisin Fong et al8. El promedio de la puntuacin en los estudios
sistemtica realizada por Bataglini et al.21 en 2014 identifi- analizados para estas categoras fue 78, 82 y 84, con valores
c 11 estudios. promedio del efecto de 2,4, 3,0 y 3,4, respectivamente.
Todas estas revisiones indican que se produce un incre- En nuestra intervencin, se identific una disminucin
mento significativo de la fuerza despus del programa de significativa de 67,7% en el estado de fatiga total, y un
entrenamiento. Este hecho se confirma en el metaanlisis cambio de 3,51, mayor que los 3 puntos, fue considerado
realizado en 2012 por Fong et al.8, quienes reportaron ga- como CID importante. Este efecto positivo del ejercicio so-
nancias significativas en el press de banca (6kg; p<0,01), bre la fatiga se ha observado en diferentes estudios y me-
press de piernas (19kg; p<0,01), y de 3,5 kg en agarre taanlisis; tambin se ha identificado una disminucin de la
(p0,03). fatiga y mejora del estado de nimo. Valenti et al.28 han
Nuestro estudio es el primero en comparar la respuesta descrito un efecto significativo (p<0,001). Flude et al.29
al entrenamiento del brazo con linfadenectoma en compa- obtuvieron p<0,001. Cantarero et al.30 hallaron mejoras en
racin con el brazo sin linfadenectoma. Se observ una me- el componente afectivo (F=7,347, p=0,002), sensorial
jor respuesta en el brazo con linfadenectoma (en compara- (F=5,199, p=0,010), cognitivo (F=9,001; p=0,001), se-
cin con la misma carga de entrenamiento). Nuestros veridad (F=3,377, p=0,044) y puntuacin total de la fati-
resultados indican ganancias de un 56,9% en el rendimiento ga (F=10,002, p<0,001). Fong et al.8 observaron que la
funcional del msculo del brazo sin linfadenectoma y una actividad fsica se asociaba a una ligera reduccin de la fa-
ganancia del 104% en el brazo con linfadenectoma. Estu- tiga (1,0 1,8 a 0,1, p=0,03).
dios como el de Ahmed et al.25 han comparado el efecto del Si estos resultados son exactos, todos los estudios de-
entrenamiento de la fuerza en la circunferencia de los 2 muestran el efecto positivo del ejercicio en la reduccin de
brazos en mujeres con cncer de mama. Estos resultados se la fatiga en SCM, pero difieren sobre la magnitud de este
pueden atribuir a los cambios neuromusculares y/o hiper- efecto.
trofia muscular y tienen importantes implicaciones en las La radioterapia y el consumo de tamoxifeno tienen efec-
SCM porque las terapias utilizadas para tratar el cncer tos directos sobre el metabolismo que conducen a un au-

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10 J.A. Fernndez Ortega, J.A. de Paz Fernndez

mento de la masa grasa corporal que, por lo general, se de los resultados no significativos reportados en estudios
halla entre 2,5 y 11kg. Este impacto metablico del trata- previos8. En otro metaanlisis, un caso demostr una pe-
miento puede afectar al 50-90% de mujeres y perdurar ms quea disminucin en los niveles de IGF-I al cabo de un ao
de 6meses despus del tratamiento. y un aumento en el grupo control31.
Los resultados muestran una gran heterogeneidad res- Fairey et al.11 dirigieron un estudio durante ms de 15
pecto al efecto de la actividad fsica en la regulacin del semanas que inclua 3 sesiones de 35min por semana a una
peso corporal en estas pacientes. El metaanlisis de Fong et intensidad del 70% y reportaron una disminucin del 7,2% en
al.8 identific una reduccin del ndice de masa corporal el IGF-I en el grupo entrenado y un incremento del 3,71% en
(IMC) (0,4, 0,6 a 0,2; p<0,01 y una reduccin del peso el grupo control. Los autores identificaron diferencias signi-
(1,1kg, 1,6 a 0,6kg; p<0,001) despus de un programa ficativas entre los 2 grupos (10,9%). Irwin et al.7 reporta-
de actividad fsica. Estos resultados son compatibles con el ron una disminucin del 3% en los niveles plasmticos de
metaanlisis de Speck et al.31, quienes tambin informaron IGF-I en el grupo de ejercicio y un aumento del 5,5% en el
de una disminucin significativa del peso (0,25, p=0,05), grupo control, lo que representa una diferencia clnicamen-
pero este hallazgo no fue clnicamente importante. te significativa (p=0,089). El programa de entrenamiento
En nuestro estudio observamos que el programa de entre- en ese estudio comprenda ejercicio aerbico de intensidad
namiento llev a una disminucin del 2,4% del peso corpo- moderada durante 150min a la semana durante 24sema-
ral, un 3,1% del ndice de masa corporal y un 4,9% en el nas. Schmitz et al.32, en su estudio sobre un programa de
sumatorio de pliegues cutneos. Sin embargo, estos resulta- entrenamiento de fuerza de 2 sesiones por semana durante
dos no son estadsticamente significativos (p<0,16) ni re- 24 semanas, no observaron ningn efecto del ejercicio so-
presentan una DIC, lo cual es consistente con los hallazgos bre los niveles de IGF-I.
reportados en ensayos clnicos y metaanlisis sobre ejerci- Los resultados de estos estudios indican el efecto modula-
cio en pacientes con cncer de mama8,21. dor del ejercicio fsico sobre las concentraciones plasmticas
Esta significativa reduccin del peso corporal puede ser de IGF-I e IGFBP-3, lo que sugiere que el ejercicio provoca
debida a la combinacin de 2 efectos: el aumento de la masa efectos fisiolgicos en IGF-I e IGFBP-3, modula terapias simi-
muscular y a que la actividad fsica produce un aumento de lares11 y disminuye las concentraciones plasmticas de IGF-I
la masa grasa producida por el tratamiento con tamoxifeno. y, de este modo, se reduce el riesgo de recidiva.
Estudios DEXA realizados han demostrado el impacto que tie- Sin embargo, los efectos del ejercicio en los niveles plas-
ne un programa de actividad fsica en pacientes de cncer de mticos de IGF-I e IGFBP-3 estn relacionados con la inten-
mama en la reduccin de la masa grasa32. Por otra parte, la sidad y la duracin del ejercicio.
duracin y el gasto energtico presumible de nuestro progra- Berg35, en sus estudios sobre el impacto del ejercicio fsi-
ma no hacan pensar que nuestras pacientes fueran a presen- co en el IGF-I, concluy que el ejercicio de intensidad baja
tar cambios significativos en el peso corporal. Adems, los y moderada de menos de 30min de duracin se asocia a un
grupos musculares empleados no supondran un cambio im- incremento moderado o a ningn cambio en el total de la
portante de la masa muscular adquirida. IGF-I circulante. Por el contrario, el entrenamiento realiza-
La disminucin de la masa grasa disminuye significativa- do a alta intensidad y con una duracin superior a 45min
mente el riesgo de recidiva del cncer debido a los efectos puede conducir a una reduccin en las concentraciones to-
nocivos de los adipocitos en el metabolismo del estrgeno, tales y libres de IGF-I. Otras cuestiones adicionales estn
porque las toxinas y los frmacos se almacenan en el tejido vinculadas con el tiempo transcurrido desde la finalizacin
adiposo, constituyendo una fuente continua de carcinge- del ejercicio y el momento en que se obtiene la muestra de
nos33. Estudios en pacientes de cncer de mama han demos- sangre, que puede variar segn las fases anablicas y cata-
trado que el ejercicio intenso y la prdida de masa grasa blicas del IGF-I despus del ejercicio35.
conducen a un cambio en el metabolismo del estrgeno34 y Una revisin sistemtica36 que analiz 115 artculos sobre
la disminucin del metabolismo de la grasa abdominal, par- los efectos del ejercicio sobre el IGF-I en los diferentes ti-
ticularmente la grasa visceral, que parece ser ms activa pos de poblaciones confirma esta discrepancia.
que los depsitos de grasa. Unos niveles elevados de actividad fsica pueden reducir el
Los resultados de nuestro estudio revelaron una disminu- riesgo de cncer de mama a travs de la va de sealizacin
cin de 8,11mm en el sumatorio de pliegues, equivalente de la insulina. El ejercicio reduce la circulacin de la insulina
al 4,8%; estos valores no son estadsticamente significativos y la glucosa, lo que puede afectar los niveles de IGF-I e IGFBP,
(p<0,20) ni representan una diferencia clnica importante, que da lugar a una disminucin de la resistencia a la insulina
lo cual concuerda con los resultados reportados en ensayos y la hiperinsulinemia. Este efecto puede reducir la biodispo-
clnicos y metaanlisis del ejercicio fsico en pacientes con nibilidad de IGF-I y, as, reducir el riesgo de cncer de ma-
cncer de mama8. ma14. Uno de los posibles mecanismos que se han propuesto
Una de las caractersticas del cncer de mama es el ries- para explicar este descenso de los niveles de IGF-I es que el
go de recidiva. Por lo tanto, es necesario el seguimiento de ejercicio de resistencia aerbica puede disminuir la resisten-
los biomarcadores en las SCM; el IGF-I es uno de los mlti- cia a la insulina por varias vas, incluyendo un incremento en
ples biomarcadores para el cncer de mama, y su incidencia la sealizacin de aumento del receptor de insulina, aumento
en la etiologa ha sido probada. de la expresin de la protena del transportador de glucosa y
En su metaanlisis de 4 ensayos aleatorizados controla- del ARNm, aumento de la glucogenosintasa y la hexoquinasa,
dos sobre de cncer de mama, Fong et al.8 identificaron una disminucin en la liberacin y aumento en el aclaramiento de
asociacin entre la actividad fsica y una reduccin signifi- los cidos grasos libres, incremento del ndice de liberacin
cativa (p<0,04) en los niveles sricos de IGF-I, a diferencia de glucosa de los msculos en razn al aumento en la densi-

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Efectos de un programa combinado de ejercicios de fuerza y aerbicos de alta intensidad en pacientes supervivientes
al cncer de mama: estudio piloto 11

dad capilar, y un cambio en la composicin de los msculos Los programas de actividad fsica para pacientes supervi-
para utilizar esta mayor disponibilidad de glucosa. Esta menor vientes al cncer deberan fomentar estrategias para lograr
resistencia a la insulina puede disminuir los niveles de insulina una buena adhesin al programa38.
circulantes y disminuir simultneamente la biodisponibilidad
de IGF-I, debido al aumento de la mediacin de insulina, alte- Fortalezas y debilidades
rando as la concentracin de IGBP-337.
La evidencia cientfica presentada muestra una asocia- Segn nuestra revisin bibliogrfica previa, este estudio es
cin entre altos niveles de insulina e IGF-I y bajos niveles de uno de los pocos que ha investigado los efectos de un progra-
IGFBP-3 y un aumento del riesgo de cncer de mama o ma de entrenamiento aerbico de alta intensidad en SCM.
muerte asociada. Por tanto, es importante identificar los Por lo tanto, hemos sido capaces de identificar un impacto
factores que pueden reducir los niveles de IGF-I. Las res- positivo de este programa en SCM y validar la metodologa y
puestas de la insulina y el IGF-I al ejercicio fsico son la el seguimiento de los programas de entrenamiento. Sin em-
clave para mejorar el pronstico de la paciente. bargo, este estudio est limitado por el bajo nmero de par-
ticipantes y la falta de un diseo aleatorizado controlado, lo
que produce limitaciones de control estadstico con respecto
Conclusiones a la calidad de los anlisis y la estratificacin.
Estas limitaciones nos impiden inferir los efectos del pro-
Los resultados de este estudio indican que el ejercicio aer- grama de ejercicios en SCM. La presente investigacin tam-
bico de alta intensidad combinado con un entrenamiento de bin est limitada porque no es un ensayo clnico controla-
fuerza, 3 veces por semana, durante 60min, ms de 22 se- do. El bajo nmero de participantes fue debido a las
manas, tiene un efecto positivo en la CV, la funcin cardio- condiciones de implementacin del programa. Adems, solo
pulmonar, la funcin muscular y los niveles plasmticos de se midi el biomarcador de IGF-I, y las mediciones interme-
IGF-I en SCM que han sufrido ciruga y tratamientos de ra- dias no se tomaron para identificar los efectos del ejercicio
dioterapia y/o quimioterapia y que reciben tratamiento de durante el perodo de entrenamiento. Deberan llevarse a
terapia hormonal. cabo estudios que implicaran un mayor nmero de biomar-
Recibir tratamiento para el cncer de mama no afecta a cadores, tales como la insulina y la IGFBP-3 y sus citoquinas
la capacidad de mejora de VO2max despus de una sesin de asociadas. A lo largo del desarrollo del programa deben ob-
entrenamiento aerbico intenso, ya que en estas pacientes tenerse varias mediciones de estos biomarcadores para de-
se observaron cambios positivos en las variables fisiolgicas tectar la duracin del ejercicio fsico, la intensidad y la
crnicas despus de hacer ejercicio. frecuencia requerida para influir positivamente en los bio-
Las pacientes sometidas a mastectoma a menudo pre- marcadores. Del mismo modo, es necesario llevar a cabo un
sentan asimetra funcional en la demostracin de la dinmi- mayor nmero de estudios que impliquen diferentes niveles
ca de los grupos musculares que actan sobre el hombro y de intensidad, que permitan la confirmacin de un efecto
el codo, en el lado de la fuerza mxima afectada. Como de dosis-respuesta del ejercicio aerbico sobre los niveles
resultado del entrenamiento de fuerza, la mejora se produ- de estos biomarcadores.
ce en la manifestacin de la fuerza en ambas extremidades
superiores, aunque se produce una mejora adicional en la
extremidad del lado afectado, que es probable que presen- Financiacin
te niveles iniciales de fuerza menores.
El entrenamiento fsico en las mujeres tratadas por haber La investigacin fue financiada por la Universidad Pedaggi-
padecido cncer de mama produce una mejora significativa ca Nacional de Colombia; los autores no han recibido ningu-
de la calidad de vida percibida, si se mide con instrumentos na recompensa econmica y ni el manuscrito ni el resumen
para evaluar a la poblacin general y con los desarrollados han sido presentados a otros medios de informacin.
para medir las afectadas por el cncer de mama. Estas me-
joras se observan tambin en los elementos que exploran
tanto los factores fsicos como los psicolgicos. Conflicto de intereses
El ejercicio crnico personalizado mejora la percepcin
de la fatiga, que a menudo afecta a las mujeres que reciben Los autores declaran que no tienen ningn conflicto de in-
tratamiento para el cncer de mama. tereses.
El entrenamiento moderado de fuerza, combinado con el
entrenamiento aerbico intenso en mujeres que se han so-
metido a una mastectoma por haber sufrido cncer de ma- Bibliografa
ma, produce una disminucin significativa de los niveles
plasmticos de IGF; esta protena se utiliza en clnica como 1. Burgess C, Cornelius V, Love S, Graham J, Richards M, Ramirez
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entendido, porque los mecanismos biolgicos subyacentes a radiobiologic data? Int J Radiat Oncol Biol Phys. 2007;67:10-8.
la asociacin entre actividad fsica y reduccin en el riesgo de 3. Azim HA, de Azambuja E, Colozza M, Bines J, Piccart MJ. Long-
cncer de mama estn relacionados con la duracin del ejer- term toxic effects of adjuvant chemotherapy in breast cancer.
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