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Captulo 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES

Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES


Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort
DEPARTAMENT DE GENTICA, FACULTAT DE BIOLOGIA. UNIVERSITAT DE BARCELONA.
Diagonal 645, 08028-Barcelona. Espaa. E-mail: bagunya@porthos.bio.ub.es

Los animales con simetra bilateral comprenden ms de 30 filos del total de 35-36 que existen en la actualidad y
representan el 98 por ciento de las especies animales. La mayora de los datos morfolgicos, embriolgicos,
paleontolgicos y moleculares indican que estos organismos aparecieron hace unos 570 millones de aos, a partir de
ancestros ms simples con simetra radial, radiando explosivamente durante el perodo Cmbrico. La transicin
entre radiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos es an el enigma ms importante que tiene planteada la
evolucin. Cmo se originaron los ejes anteroposterior y dorsoventral, la simetra bilateral y el mesodermo a partir
de organismos con un solo eje axial, varios planos de simetra y dos hojas embrionarias? La morfologa y la embriologa
comparadas han generado numerosas hiptesis para explicar tal transicin, sin alcanzarse an una solucin de
consenso. En los ltimos 20 aos, la gentica del desarrollo y las tcnicas moleculares aplicadas a la sistemtica y la
filogenia, han aportado nuevos datos de inters para reevaluar y, eventualmente, solventar este enigma. En particu-
lar, se han descrito los genes clave que especifican los patrones axiales en bilaterales, los genes homlogos a estos
que se expresan axialmente en diploblsticos, y se ha avanzado en el conocimiento de los genes que se expresan en
el mesodermo. Al tiempo, la filogenia molecular ha generado nuevos paradigmas para desentraar la naturaleza del
bilateral actual ms cercano al ancestral y en determinar el grupo de diploblsticos ms cercano a los bilaterales. La
resolucin final de este gran enigma surgir de aplicar conjuntamente filogenias multignicas, estudios de expresin
gnica y gentica funcional comparada entre radiales y bilaterales basales, hallazgo de fsiles clave, y en iniciar
estudios de gentica de sntesis.

El problema bsico: cmo a partir de organismos con ponjas, Cnidarios (p.ej. anmonas de mar, corales, hi-
simetra radial y un eje corporal derivaron los dras, ...) y Ctenforos. Su forma bsica es cilndrica u
organismos con simetra bilateral y dos ejes corporales oblonga con un nico eje (denominado Oral-Aboral) al-
rededor del cual se disponen las distintas estructuras cor-
La geometra corporal es un aspecto fundamental de porales. Internamente estn formados por slo dos capas:
la estructura y la funcin de los organismos multicelula- ectodermo y endodermo, por lo que se les denomina dip-
res. Una de sus caractersticas clave es la simetra. Por loblsticos. Cualquier plano que pase a lo largo del eje
simetra entendemos la ordenacin de las estructuras cor- Oral-Aboral genera dos partes simtricas. Este tipo de si-
porales con referencia a algn eje o plano corporal. Todo metra se denomina radial y a los organismos que la pre-
organismo que al ser dividido a lo largo de un plano cual- sentan radiales o Radiata (Fig. 1b). Algunos de ellos, sin
quiera resulte en dos partes iguales decimos que es sim- embargo, presentan claros indicios de bilateralidad, como
trico. La mayora de organismos multicelulares presentan son la disposicin de las aberturas bucales o sifonoglifos
un nico plano de simetra que divide al cuerpo en dos y de los pliegues digestivos o mesenterios en cnidarios
mitades iguales, derecha e izquierda. Este tipo de sime- (Fig 1c) y de los denominados poros anales en ctenfo-
tra, denominada bilateral caracteriza a los organismos ros. A pesar de ello, no tienen signo externo alguno de
bilaterales o Bilateria (Fig. 1a). Sus estructuras corpora- diferenciacin dorso-ventral.
les se disponen a lo largo de un eje que va desde la parte La simetra radial es ms propia, aunque no exclusi-
ms anterior (que denominamos cabeza) a la ms poste- va, de especies ssiles o pelgicas. Su principal ventaja es
rior (que denominamos abdomen o cola). Un segundo eje, responder o confrontar al ambiente desde cualquier di-
ortogonal al primero, va desde la superficie superior (dor- reccin. Su principal inconveniente es su falta de centra-
sal) a la inferior (ventral). Internamente, estn formados lidad (cualquier parte es tan importante como la otra) y la
por tres capas o tejidos bsicos: ectodermo, mesodermo y falta de direccionalidad de movimiento. Estas son las ven-
endodermo, por lo que se les denomina triploblsticos. El tajas de los organismos con simetra bilateral cuya motili-
resto de organismos multicelulares son ms simples: Es- dad es unidireccional y controlada. La simetra bilateral
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ganismo con un nico eje corporal (Oral-Aboral) y mu-


chos planos de simetra en otro con dos ejes corporales
(Antero-Posterior y Dorso-Ventral), ortogonales entre s,
y un nico plano de simetra (Fig. 2).

La especificacin de los ejes anteroposterior (AP),


dorsoventral (DV) y de la simetra bilateral durante el
desarrollo embrionario en los bilaterales

El eje anteroposterior (AP) de cualquier organismo


bilateral se especifica durante el desarrollo temprano del
embrin. Esta especificacin axial es clave para definir
regiones, rganos y tejidos del embrin y, consecuente-
mente, del adulto. Para ello, los embriones usan asime-
tras, preexistentes ya en el zigoto o derivadas a partir de
seales externas. Asimetras preexistentes son la distri-
bucin diferencial de componentes (p.ej. pigmentacin,
orgnulos citoplasmticos, o grnulos de vitelo) a lo lar-
go del denominado eje animal-vegetal (Moluscos, Anli-
dos, Equinodermos), o la presencia de determinantes cito-
plasmticos localizados en regiones especficas del zigo-
to, no relacionadas directamente con el eje animal-vege-
tal (insectos, ascidias). Cuando no hay asimetras, el zi-
goto usa determinadas seales externas como el punto de
entrada del espermatozoide (Nematodos, Anfibios), la
gravedad (Peces, Aves) o el plano inicial de la primera
divisin embrionaria (Nemertinos).
El mejor ejemplo de preformacin del eje AP previo
Figura 1. Patrones de simetra en invertebrados. a) Izquierda, al desarrollo del embrin es el de la mosca del vinagre
platelminto microturbelario con perfecta simetra bilateral y Drosophila melanogaster. Durante la oognesis se sinte-
dos ejes ortogonales (AP y DV). f: faringe; o: ojos. Derecha, tizan y localizan diferencialmente, bajo el control del ge-
corte transversal del organismo anterior a la altura de la farin- noma materno, los denominados determinantes citoplas-
ge (f) mostrando la disposicin asimtrica de determinados
mticos (mRNAs y/o proteinas distribuidos asimtrica-
rganos internos entre la mitad dorsal (D) y la mitad ventral
mente en el vulo y el zigoto). Iniciado el desarrollo estos
(V). I: lado izquierdo; Dr: lado derecho; cnv, cordn nervioso
ventral; t, testculo. b) Simetra radial de un cnidario hidrozoo. componentes maternos comienzan un programa de acti-
O/AB, eje Oral-Aboral. A la derecha se representa un corte vacin de genes cigticos que especifican, respectivamen-
transversal a la altura de la cavidad digestiva para mostrar el te, las estructuras anteriores y posteriores. Por contra, en
patrn regular de los mesenterios (m); c) Tendencia a la el no menos conocido modelo de desarrollo, del nemato-
bilateralidad o bilateralidad total en la disposicin de los do Caenorhabditis elegans, dichos componentes mater-
mesenterios (m) en fsiles de corales antozoos del tipo Rugo- nos se hallan distribuidos homogneamente en el zigoto
sa del Cmbrico-Prmico. y es el punto de entrada del espermatozoide el que me-
diante complejos movimientos citoplasmticos distribu-
ye asimtricamente estos componentes que especifican el
se asocia a la cefalizacin, o concentracin de estructuras eje AP en el estado de dos clulas. Un mecanismo simi-
sensoriales y de alimentacin en la regin anterior en con- lar lo usan los anfibios. Sin embargo, los mecanismos pre-
traposicin a una regin posterior sin ellas, y a la diferen- coces de determinacin del eje AP son muy especializa-
ciacin de una superficie dorsal (confrontada con el am- dos y es altamente improbable que fuera este el mecanis-
biente) de otra ventral (asociada al substrato y especiali- mo utilizado por los bilaterales ancestrales. Goldstein y
zada en locomocin). Freeman (1997) sugieren que dichos organismos estable-
En opinin de la mayora de expertos, los organismos ceran una polaridad AP de tipo global o general, similar
bilaterales derivan de ancestros radiales. La morfologa y a la empleada por los organismos diblsticos actuales. Es
la embriologa comparadas, as como el registro fsil y, decir, los organismos definiran una polaridad AP sin tras-
ms recientemente, la filogenia molecular, as lo atesti- ladarla a una determinacin immediata de estructuras. Ello
guan. Sin embargo, dicha transicin es, tal y como seal explicara la capacidad de regulacin (organizar un nue-
Hyman (1951), uno de los misterios ms insondables de vo eje AP) de no pocos embriones al seccionarles o dis-
la evolucin y el cambio ms radical acaecido en la evo- gregarles en clulas individuales.
lucin de los planos corporales del reino animal. El pro- En bastantes bilaterales la polaridad AP, la polaridad
blema principal que plantea es cmo transformar un or- animal-vegetal, y el lugar de inicio de la gastrulacin sue-
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len estar correlacionados (Holland 2000). En los deute-


rostomados (bilaterales cuyo ano deriva del blastoporo y
la boca es de nueva formacin), el lugar de gastrulacin
(donde se forma el blastoporo) suele coincidir con el polo
vegetal y con la futura regin posterior del embrin y del
adulto. En los protostomados (bilaterales cuya boca deri-
va del blastoporo siendo el ano de nueva formacin) la
relacin no es tan clara dadas las grandes diferencias exis-
tentes en el cierre blastoporal entre s y con los deuteros-
tomados. En los Spiralia (protostomados con segmenta-
cin embrionaria de tipo espiral), como los Anlidos,
Nemertinos, Moluscos y Platelmintos, el eje animal-ve-
getal del cigoto y del embrin inicial se traduce en el eje
AP del embrin tardo y del adulto. As, las clulas que
derivan de los micrmeros del polo animal forman la epi-
dermis y el sistema nervioso central y sensorial ceflico,
mientras que las que derivan de micrmeros ms cerca-
nos al polo vegetal dan lugar a la epidermis posterior.
Aunque el eje DV se determina muy precozmente
(p.ej. durante la oognesis en Drosophila y en determina-
das ascidias) o muy tardiamente (en la gstrula de los
Braquipodos articulados), nunca queda especificado Figura 2. Diagrama de la transicin Diploblsticos-
como polaridad global. Los mecanismos de su especifi- Triploblsticos. La parte inferior resume el desarrollo de un
cacin son muy diversos yendo desde el movimiento di- Cnidario hidrozoo hasta el estado adulto de plipo con su
ferencial de determinantes citoplasmticos (Anfibios y nico eje, el Oral-Aboral (O/AB). En la parte superior izquier-
ascidias), divisiones celulares asimtricas (Moluscos y da se representa a Drosophila como protostomado tpo, y en
Anlidos de segmentacin desigual), inclinacin diferen- la superior derecha a un ratn (Mus) como deuterostomado
cial del eje mittico (Nematodos), o interacciones espec- tipo. Ambos presentan los dos ejes ortogonales, antero-pos-
terior (AP) y dorso-ventral (DV), claramente definidos.
ficas entre grupos de clulas (Moluscos de segmentacin
igual). En cualquier caso, cmo el bilateral ancestral es-
pecificaba el eje DV es, por el momento, un completo gonales a los ejes AP y DV, ya determinados, en los lina-
misterio. Es probable que su eje DV coincidiera inicial- jes epitelial y mesodrmico. Finalmente, en los protosto-
mente con el eje AP para con posterioridad determinarse mados Spiralia las clulas de las que deriva el ecto-
ortogonalmente al primero por asimetras o interacciones mesodermo (2d) y el endomesodermo (4d), se dividen bi-
celulares, como sucede por ejemplo con la definicin del lateralmente dando grupos simtricos de descendientes.
micrmero 4d en protostomados Spiralia (por ejemplo en
Moluscos y Anlidos). En estos filos, esta clula, gene-
ralmente de mayor tamao que sus hermanas (4a-c), se Relaciones entre segmentacin inicial, gastrulacin y el
sita en una regin concreta del embrin e interacta con eje Oral-Aboral (O/AB) en diploblsticos
el ectodermo, definiendo la futura regin ventral. La in-
cgnita estriba en dilucidar cmo se originaron estas El zigoto de la mayora de Cnidarios y Ctenforos es
asimetras en el primer bilateral. de tipo centrolectico con una delgada capa externa de
Finalmente, no parece haber mecanismos especficos citoplasma rodeando a una masa central rica en vitelo.
para determinar la simetra bilateral. A diferencia de la Diversos experimentos han demostrado la ausencia de
plyade de mutantes en Drosophila y C. elegans que afec- informacin axial preexistente en el zigoto. En la mayo-
tan a los patrones axiales AP y DV, no hay mutantes que ra de casos, el eje principal (el Oral-Aboral o O/AB) lo
alteren la simetra bilateral formando, por ejemplo, orga- define el primer surco de segmentacin dando lugar en
nismos (obviamente letales) con slo la parte izquierda o ambos filos al polo oral (Goldstein y Freeman, 1997;
la derecha. La razn bsica es, al parecer, que la simetra Martindale y Henry 1998). La polaridad resultante es de
bilateral es una consecuencia del establecimiento ortogo- tipo global; es decir, no hay una determinacin regional
nal de los ejes AP y DV. En Drosophila, no hay determi- immediata. El lugar de inicio de la segmentacin es tam-
nantes citoplasmticos que distingan derecha de izquier- bin, en aquellas especies que gastrulan por invaginacin,
da; por contra, tanto los determinantes dorsales como los la zona donde se invaginan las clulas. Es decir, corres-
ventrales estn a concentraciones mximas en los extre- pondera al blastoporo de los bilaterales. En la larva re-
mos dorsal y ventral y decrecen hacia los costados. En sultante, denominada plnula, esta zona da lugar a su
consecuencia, la simetra bilateral deriva de la simetra de polo o regin posterior que a su vez genera, despus de
los propios determinantes dorsales y ventrales. En el ne- la metamorfosis, la zona oral (hipostoma y tentculos)
matodo C. elegans, la simetra bilateral surge en el esta- del plipo adulto mientras que la regin anterior de la
dio de 8-12 clulas a consecuencia de las divisiones orto- plnula deviene la regin aboral (pi y pednculo) del
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Figura 3. Desarrollo embrionario de un Cnidario tipo desde el estadio de zigoto hasta el estadio adulto de plipo pasando por los
estadios de gstrula y larva plnula. Es interesante notar la correspondencia entre el eje animal-vegetal (An/Vg) del zigoto y el eje
Oral-Aboral (O/AB) del plipo. Dicho eje lo define el lugar de inicio del primer surco de segmentacin (flecha) que coincide con
el lugar de invaginacin o inmigracin unipolar durante la gastrulacin. La parte anterior (A) de la larva plnula donde reside el
rgano apical corresponde a la regin aboral (AB) del plipo mientras la regin posterior (P) de la plnula da lugar a la regin oral
(O) del adulto. Ello implica la inversin axial entre larva y adulto. ec: ectodermo; en: endodermo; h: hipostoma; t: tentculos.

plipo (Fig. 3). En los Ctenforos, que no poseen un mo como un paso crucial en la evolucin de los bilatera-
estadio larvario definido como en Cnidarios, el lugar de les. De aqu que no pocos autores consideren que la evo-
inicio de la segmentacin coincide tambin con la regin lucin de los dos ejes ortogonales (AP y DV) y la del
oral del adulto, y la zona ms lejana con la regin aboral. mesodermo estn ntimamente relacionadas.
En resumen, el lugar de inicio de la segmentacin en En los bilaterales actuales el mesodermo se origina
Cnidarios y Ctenforos: 1) genera una polaridad global por mecanismos muy dispares. En los deuterostomados
oral-aboral (a menudo denominada posterior-anterior); 2) deriva del endodermo por evaginacin de su parte distal
coincide con el lugar de gastrulacin, lo que permite (p.ej. Equinodermos) o del ectodermo por induccin del
homologarla laxamente al blastoporo de bilaterales, y 3) endodermo (vertebrados Anfibios). En los protostomados,
se corresponde con la regin oral del futuro plipo deriva bien por invaginacin de la parte vegetal (ventral)
(Cnidarios) y adulto (Ctenforos). Sin embargo, es inte- del embrin (p.ej. Drosophila y otros Artrpodos), bien
resante resaltar que el polo oral del Cnidario adulto deri- del ectodermo (blastmero 2d u otros del segundo o ter-
va del polo posterior de la larva plnula y no del anterior. cer cuarteto) en Spiralia (Anlidos y Moluscos) dando
Esto indica la existencia de una inversin de las propie- lugar al ectomesodermo, o por induccin del ectodermo
dades axiales entre la larva y el adulto en Cnidarios, mien- sobre clulas endodrmicas muy especficas (4d en los
tras que dichas relaciones se mantienen entre el embrin Spiralia) dando lugar al endomesodermo. Esta extrema
inicial y el adulto (Fig. 3). diversidad justifica que el origen del mesodermo se con-
sidere polifiltico. Pese a esta variedad, el ectomesodermo
se considera una estructura derivada propia de algunos
El origen del mesodermo en bilaterales grupos de protostomados, siendo el endomesodermo ms
ancestral.
Adems de los ejes AP y DV, la tercera caracterstica
que distingue a los organismos bilaterales con respecto a
los radiales es la presencia, entre el ectodermo y el endo- La transicin diploblsticos-triploblsticos y los ejes
dermo, de una tercera hoja embrionaria: el mesodermo. O/AB, AP y DV. Hiptesis
Los tejidos de origen mesodrmico constituyen el grueso
del volumen corporal de los bilaterales. Por otra parte, y a Las hiptesis acerca de la transicin entre organismos
diferencia de las clulas epiteliales, las clulas mesodr- radiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos se re-
micas se mueven, migran, y se segregan y agregan for- montan a Haeckel, Lankester y Metchnikoff entre otros
mando conjuntos slidos o diversos epitelios internos. (ver revisiones y sus referencias en Willmer 1990; Niel-
Estas caractersticas tornan la innovacin del mesoder- sen 1995; Holland 2000; y Rieger y Ladurner 2001). B-
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sicamente, podemos dividirlas en cuatro clases: 1) la teo- ciones pueden resumirse en dos mecanismos bsicos (Fig
ra planuloide-aceloide, cuyo origen se retrotrae a Metch- 4; ver Holland 2000 y Rieger y Ladurner 2001 para revi-
nikoff, y defendida ms recientemente por Hyman (1951) siones en detalle). El primer mecanismo (Fig 4a) postula
y Salvini-Plawen (1978). Supone al primer bilateral como en su origen un organismo diploblstico (el planuloide,
un organismo slido, vermiforme, con un nivel de orga- por su presunta semejanza a la larva plnula). Este ances-
nizacin similar a la larva plnula de los Cnidarios actua- tro adoptara una disposicin bntica (giro de 90 grados),
les pero capaz de reproducirse. De ellos habran derivado tal como sucede en no pocas plnulas actuales de loco-
el resto de diploblsticos y todos los bilaterales via Pla- mocin bntica. Seguidamente, la regin oral (ahora en
telmintos acelos. 2) La teora de la gastrea-bilaterogas- posicin posterior) se desplazara hacia la regin ventral
trea. Su origen est en la gastrea de Haeckel, sostenida para devenir boca y ano, o ambos a la vez, dando lugar a
por la escuela alemana (ver Remane 1963), y en su refor- un organismo denominado aceloide, similar a los Platel-
mulacin como bilaterogastrea por Jagersten (1959). Es- mintos acelos actuales. En esta modalidad, el eje O/AB
tas teoras suponen un endomesodermo derivado, como coincide ya con el eje AP y es el eje DV el de nuevo cuo.
en los deuterostomados actuales, a partir de evaginacio- En el segundo mecanismo (Fig. 4b) el ancestro sera si-
nes del arquenteron (endodermo) en un organismo del milar en organizacin a la gstrula del desarrollo embrio-
nivel de organizacin de un diploblstico actual. De esta nario (gastrea). Dicho ancestro, adoptara una vida bnti-
manera, sea en un ancestro pelgico (Haeckel, Remane) o ca comprimiendo su eje O/AB. Seguidamente, la placa
bntico (Jgersten) las evaginaciones endodrmicas die- neural apical se desplazara hacia la futura regin anterior
ron lugar simultneamente al mesodermo y al celoma. En coetneamente a una elongacin del blastoporo que, al
ambos casos el primer bilateral (o Urbilateria) sera ce- cerrarse posteriormente por su regin central, dara lugar
lomado originando el concepto de arquicelomado. Un a la boca y el ano (Fig. 4b). En este esquema el eje O/AB
corolario importante de este concepto es que los acelo- coincidira con el futuro eje DV y el eje AP sera de nue-
mados y pseudocelomados actuales se habran originado vo cuo generado por la elongacin. Este tipo de cierre
por simplificacin a partir de ancestros celomados. Una blastoporal dando lugar, ms o menos simultneamente a
variante reciente de esta teora, basada en datos embrio- boca y ano, es similar al cierre blastoporal de algunos
lgicos y moleculares, es la hiptesis de las set-aside protostomados actuales (p.ej. algunos anlidos y artrpo-
cells (Peterson et al. 1997). Segn esta hiptesis los bila- dos). El mecanismo de la Fig. 4b es similar al imaginado
terales actuales procederan de larvas microscpicas, si- por Remane (1963) y otros autores para formar, a partir
milares a la trocfora y a la diplurula, que habran elabo- de Cnidarios adultos con simetra bilateral o biradial, un
rado los planos corporales macroscpicos a partir de gru- bilateral celomado, segmentado, y con intestino comple-
pos de clulas apartadas (set aside) para este menes- to (boca y ano). En este caso, el cierre de los mesenterios
ter. 3) La teora de la Trochaea (ver Nielsen, 1995 para dara lugar al mesodermo y cavidades celomticas, mien-
una revisin general) se basa en las ideas de Jgersten tras que la elongacin y cierre central de la faringe dara
sobre un ancestro con un ciclo vital bifsico: una larva lugar al intestino con la boca y el ano derivando de los
pelgica microscpica dando lugar a un adulto macrosc- sifonoglifos.
pico. De la larva de tipo acelomado o pseudocelomado Finalmente, ambos mecanismos postulan que el pri-
habran derivado, por prognesis, los filos actuales de mer bilateral sera protostomado, siendo los deuterosto-
acelomados y pseudocelomados, mientras que del adulto mados derivados de estos a travs del fenmeno de in-
arquicelomado derivaran los fila actuales de celomados versin DV (Holland 2000), hoy en da muy discutido.
(Rieger, 1985; Tyler, 2001). Por ltimo, 4) la hiptesis Variantes del segundo mecanismo, planteados a partir de
del Urbilateria o primer Bilateral, versin molecular de ancestros tipo Cnidarios o tipo Ctenforos, han sido dis-
la hiptesis del arquicelomado, (De Robertis y Sasai 1996; cutidos por Martindale y Henry (1998).
Kimmel 1996; De Robertis 1997; Holland et al. 1997)
basada en expresin gnica comparada y en la semejanza
entre las redes genticas que especifican la segmentacin La aproximacin gentico-molecular al origen de
AP y la regionalizacin DV en bilaterales. Segn esta hi- los bilaterales. Patrones de expresin de genes AP y DV
ptesis, el bilateral ancestral sera un organismo macros- en bilaterales y en diploblsticos
cpico, segmentado, celomado, y que poseera algn tipo
de apndices o extremidades y aparato circulatorio. Esta Superar el impasse de ms de 125 aos transcurridos
teora es claramente de corte arquicelomado ya que pos- desde las hiptesis de Haeckel y Metchnikoff requiere
tula adems que acelomados y pseudocelomados son fila nuevas estrategias. Una de ellas es identificar marcadores
derivados. Cmo un organismo tan complejo pudo surgir genticos y moleculares de los ejes AP y DV y del
de un radial diploblstico mucho ms simple, es un as- mesodermo, homlogos entre todos los bilaterales, y ana-
pecto clave soslayado por todos sus defensores. lizar su expresin temporal y espacial. Una vez detecta-
En la mayora de las hiptesis expuestas anteriormen- dos, y bajo la premisa que los genes han evolucionado
te, el origen de los ejes AP y DV a partir del eje O/AB o antes que la estructura a la que prestan su funcin, po-
no se plantea, o las soluciones aportadas son en general dramos preguntarnos dnde se expresan y cal es su fun-
argumentos ad hoc con escaso fundamento. Dichas solu- cin en organismos con un solo eje y sin mesodermo: los
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Figura 4. Diagrama de los presuntos cambios y correspondencias axiales necesarios durante la transicin diploblsticos-triploblsticos
(modificado substancialmente de Rieger y Ladurner 2001). En la parte superior (a) se representan los cambios acaecidos segn la
teora planuloide-aceloide, a partir de un organismo de complejidad similar a una plnula actual. La parte inferior (b) representa
los cambios necesarios segn la teora del arquicelomado-gastrea partiendo de un organismo similar a una gstrula actual. La
flecha quebrada en 4a indica desplazamiento de la regin blastoporal desde la regin posterior a una posicin ms ventral
coetneamente a su elongacin dando lugar posteriormente (1) por cierre de la lnea media blastoporal o (2) a partir de un
intestino ciego, a la formacin de un tubo digestivo completo con boca (b) y ano (a). La lnea quebrada en 4b indica el movimiento
hacia la regin anterior de la placa apical. La flecha abierta de 4b a 4a (3) indica el paso, segn la hiptesis del arquicelomado, de
un organismo celomado y segmentado con un intestino completo (p.ej. Anlidos) a un organismo acelomado y no segmentado
con un intestino ciego (p.ej. Platelmintos). Para ms detalles, ver texto.

diploblsticos. De esta manera podramos inferir su fun- determinan directamente morfologia alguna; slo deter-
cin ancestral y, a la vez, trazar la evolucin de la propia minan posicin axial que se traduce, a travs de la regula-
estructura. cin posterior de una mirada de genes estructurales, en
En todos los organismos bilaterales estudiados hasta morfologias distintas a distintos niveles axiales para cada
la fecha, el patrn estructural a lo largo del eje AP lo es- grupo de organismos. Recientemente (Brooke et al. 1998),
pecifican los genes del complejo Hox (genes Hox) y los se ha descrito un nuevo complejo de genes, hermano del
genes que se expresan en las regiones terminales (extre- complejo Hox, denominado ParaHox, ambos presunta-
mos) del eje AP: la cabeza, y el abdomen/cola. La carac- mente derivados de un complejo Hox ancestral o Proto-
terstica ms destacada de los genes Hox es su posicin Hox. El complejo ParaHox, descrito por vez primera en
contigua en el genoma y sus patrones espaciales de ex- el anfioxo (Branchiostoma floridae), lo forman 3 genes
presin colinearmente solapados. Individualmente, cada contiguos cuya expresin es colinear y aparentemente
gen Hox se expresa desde un lmite anterior muy definido endodrmica. En otros organismos (Drosophila, C. ele-
en el eje AP, con o sin un lmite posterior definido. Los gans,) los genes ParaHox no permanecen contiguos.
lmites anteriores de expresin de los genes Hox conse- La funcin ancestral del complejo ParaHox, presente ya
cutivos en el complejo se ordenan en el embrin de ante- en Cnidarios (Finnerty y Martindale 1999; Finnerty 2001),
rior a posterior en idntico registro (colinear) al de sus es desconocida.
posiciones 3' a 5' a lo largo del genoma (Duboule 1994). Los genes Hox en bilaterales no se expresan en sus
Sin embargo, es importante resaltar que los genes Hox no estructuras corporales terminales. En la regin terminal
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Figura 5. Patrones de expresin embrionarios de los genes del desarrollo que controlan la diversificacin de los ejes AP y DV en
Drosophila (parte superior) y en el ratn (parte inferior). Para una mejor comprensin se representa el adulto en lugar del embrin.
El patrn de cada gen se representa por un barra que corresponde aproximadamente al intrvalo AP o DV donde se expresa. Se
representan los genes terminales anteriores, los genes terminales posteriores, los genes Hox y los genes Dorso-Ventrales. En estos
ltimos, su expresin decrece en forma de gradientes opuestos entre s. Anteriores: otd, Otx, orthodenticle; ems, Emx, empty
spiracles; bth, buttonhead; Dlx, Distalless. Posteriores: Bra, Brachyenteron (Drosophila), Brachyury (ratn); cad, Cdx, caudal; fkh,
HFN-3, forkhead. Genes Hox: lab, labial; pb, proboscipedia; zen, zerknlt, Abd-B, Abdominal-B; Hox 1 a Hox 13 representan los
genes Hox del ratn. Dorso-ventrales: dpp, decapentaplegic; sog, short gastrulation; chordin; Wnt, Wingless; BMPs, Bone
Morphogenetic Protein factors.

anterior, que comprende la parte ms anterior de la cabe- nes de una mplia gama de filos, tanto protostomados
za, se expresa otro tipo de genes descritos inicialmente como deuterostomados (Holland 2000; Technau 2001).
en Drosophila y hallados posteriormente en otros bilate- La expresin bsica de los genes Hox y los genes termi-
rales. En la regin terminal posterior, que comprende la nales AP se resume en la Fig. 5.
regin posterior del abdomen y del intestino posterior (a La determinacin del eje DV en Drosophila/Vertebra-
la que cabe aadir la cola en Cordados) se expresa otro dos depende de grupos de genes de expresin comple-
grupo de genes, descritos tambin inicialmente en Droso- mentaria (dorsal o ventral) e inhibicin mtua pertene-
phila y ms tarde en el resto de bilaterales. Tanto los ge- cientes a familias de factores de crecimiento y de sendas
nes terminales anteriores como los posteriores presentan de traduccin de seales (DeRobertis y Sasai 1996) (Ver
patrones de expresin relativamente similares en embrio- Fig. 5). Sorprendentemente, mientras en Drosophila dpp
542 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

genes DV (Hobmayer et al. 2000; Samuel


et al. 2001). Sus patrones de expresin se
han analizado a la largo y ancho del eje O/
AB durante el desarrollo, la reproduccin
asexuada y la regeneracin (Fig. 7). Sor-
prendentemente, tanto los genes anteriores
como posteriores, al igual que los genes DV,
se expresan en la regin oral (O) que com-
prende el hipostoma o boca y la base de los
tentculos (Fig 7a,b). Por contra, slo dos
genes presentan expresin terminal poste-
rior en cnidarios: manacle (Bridge et al.
2000) del tipo paired-like en el disco basal
y shin guard (Bridge et al, 2000) una tirosi-
na quinasa en el pednculo (Fig 7b).
Por lo que respecta al nmero, organi-
zacin y expresin de los genes Hox y Pa-
raHox en diploblsticos, el grado de cono-
cimiento es an incompleto. Los Cnidarios
Antozoos (Finnerty 2001) presentan un gen
Hox del grupo anterior (tipo labial/probos-
cipedia o PG1/2), y uno de tipo posterior
(tipo AbdB o PG9/10), a los que puede aa-
dirse dos genes ParaHox, uno de tipo ante-
rior (Gsx) y otro de tipo posterior (Cdx o
caudal). La expresin de los genes Hox en
los plipos de Cnidarios parece similar a la
que presentan los bilaterales: lab/pb en la
Figura 6. Diagrama de la transicin Diploblsticos-Triploblsticos, indicando la regin oral (O) y Abd-B en la regin aboral
incertidumbre en la homologia del eje O/AB con los ejes AP y DV. Comparar con (AB), apoyando la homologa entre el eje
la Figura 2. Para ms detalles, ver texto. O/AB y el eje AP (Fig 7c). Finalmente, en
el otro flo importante de diploblsticos, los
Ctenforos, pese a tener un claro eje O/AB
determina dorsal y sog determina ventral, los genes ho- y simetra biradial o rotacional (Martindale y Henry 1998),
mlogos en los Vertebrados (BMPs y chordin) determi- no se han descrito an genes Hox, y apenas hay datos
nan respectivamente ventral y dorsal. Esta inversin acerca de genes terminales anteriores y posteriores y ge-
molecular, corroborada en otros grupos de protostoma- nes DV.
dos y deuterostomados, se corresponde con la inversin
DV de numerosas estructuras entre ambos grupos de or-
ganismos: sistema nervioso, vasos sanguneos, etc., (Aren- Una reevaluacin de las hiptesis sobre el origen de los
dt y Nbler-Jung 1994; DeRobertis y Sasai 1996). Sin bilaterales. Genes, ejes, mesodermo y simetra bilateral
embargo, investigaciones recientes utilizando estos y otros
marcadores moleculares en deuterostomados basales (p.ej La coincidencia de los dominios de expresin de la
hemicordados enteropneustos), cuya estructura dorso-ven- inmensa mayora de genes terminales anteriores y poste-
tral es ms ambigua (tienen un cordn nervioso dorsal y riores, de genes DV, y de genes Hox y ParaHox de bilate-
otro ventral) cuestionan el alcance de esta inversin, li- rales en la regin oral de Cnidarios (Fig. 7), junto a las
mitndola slo a los Cordados (Nielsen 1999; Gerhart discrepancias en los patrones de expresin de los genes
2000). Hox y ParaHox entre diversos grupos de cnidarios dificul-
Tradicionalmente, el eje O/AB de los diploblsticos tan establecer correspondencias slidas entre el eje O/AB
ha sido considerado homlogo al eje AP de los bilatera- de Cnidarios y los ejes AP y DV de bilaterales (Fig. 8).
les. Si as fuera, queda por ver a que extremo del eje O/ La regin oral en Cnidarios presenta un parecido su-
AB corresponde el polo o regin anterior (ceflica) en los gerente con la regin del organizador en Anfibios y con
bilaterales (Fig. 6). Esta supuesta homologa, otrora in- la zona de gastrulacin en algunos grupos de bilaterales
tratable y fuente de innumerables hiptesis, es actualmente (Arendt et al. 2001; Technau 2001). Esta zona suele coin-
parcialmente accesible y analizable gracias al hallazgo en cidir con el denominado polo vegetal, y es donde se origi-
diploblsticos de no pocos genes homlogos a los bilate- na el endomesodermo en bilaterales protostomados. En
rales, tales como genes Hox (Finnerty y Martindale 1999; esta zona coincide tambin la expresin de Brachyury
Finnerty 2001), genes marcadores de regiones terminales (Bra). En la mayora de bilaterales, este gen se expresa
anterior y posterior (revisin en Galliot y Miller, 2000) y alrededor de la zona del blastoporo y es un marcador tem-
CAPTULO 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES 543

Figura 7. Patrones de expresin a lo largo del eje O/AB en hidras y otros Cnidarios de genes homlogos a los genes AP y DV de
bilaterales. a) Genes anteriores: Cn-budhead; Cn-ems, Cnidarian- empty spiracles; CnOtx, Cnidarian orthodenticle. b) Genes
dorso-ventrales: HyBra1, Hydra Brachyury 1; Hy-cat, Hydra -catenina; HyWnt, Hydra wingless; c) Genes Hox: Cn-lab/pb,
Cnidarian labial/proboscipedia; Cn-AbdB, Cnidarian Abdominal-B. Para ms detalles, ver texto.

prano del mesodermo y del endodermo posteriores o cau- actuales bilaterales es ortogonal entre s. Si asumimos que
dales. En el plipo del Cnidario Antozoo Nematostella el eje O/AB se corresponde al AP, parece claro que la
vectensis, Bra se expresa en los mesenterios de dos regio- expresin de los genes DV habra de devenir ortogonal
nes opuestas de la cavidad digestiva (Technau 2001). De con respecto a la de los genes AP durante la transicin
aqu se ha postulado que el mesodermo pudo originarse a diploblsticos-triploblsticos. En un diploblstico Cten-
partir de un subconjunto de clulas de la regin blastoporal foro, un gen NK, de expresin ventral en bilaterales, se
que expresaran Bra y que adquirieron la capacidad de expresa en dos regiones opuestas de la lnea media esof-
segregarse, migrar, y extenderse entre ectodermo y gica (M. Q. Martindale, comunicacin personal). De aqu,
endodermo a lo largo del eje O/AB, formando la tercera podra postularse un posible mecanismo de gnesis de
capa u hoja embrionaria. Segn este esquema, el eje O/ asimetras DV: inhibir la expresin de este gen en una de
AB de diploblsticos sera paralelo al eje AP de bilatera- estas dos regiones mediante la expresin de novo en ella
les, siendo su regin oral (O) equivalente a la regin pos- de un nuevo gen, inhibidor del primero. Esta nueva distri-
terior (P). Este esquema encajara bastante con la hipte- bucin delineara una regin (a la que podemos llamar
sis del planuloide-aceloide (Fig. 4a) ya que la regin Dorsal o D) complementaria a otra a la que podramos
blastoporal del embrin de Cnidarios homloga a la re- denominar Ventral (V), generando un nuevo eje, el eje
gin oral del plipo coincide a su vez con la regin poste- DV. Una vez formado el eje DV, la simetra bilateral sera
rior (Aboral) de la plnula que se correspondera con la una de sus consecuencias, tal como sucede en los bilate-
regin posterior del aceloide. Sin embargo, los datos so- rales actuales (ver prrafo final del segundo apartado)
bre Brachyury pueden interpretarse tambin segn la teo-
ra enteroclica (del arquicelomado) de Remane (1963)
tal como recientemente ha propuesto Holland (2000). La necesidad de una slida filogenia previa de
Pese al avance que estos datos suponen sobre el ori- los bilaterales. Estado actual
gen evolutivo del mesodermo, queda por dilucidar el ori-
gen del eje DV y de la concomitante simetra bilateral. Si Disponer de un marco filogentico slido que una los
nos atenemos a las especies actuales mejor estudiadas, es bilaterales a sus ancestros radiales es un aspecto clave, y
evidente que la expresin de los genes AP y DV en los en cierto modo previo, para interpretar los datos sobre
544 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

Ambos asumen que los Radiales (o Diplo-


blsticos) son los ancestros de los bilatera-
les. Segn el primer tipo de rboles (Fig.
9a) el primer bilateral sera de tamao y
complejidad similar a los platelmintos ace-
los actuales de los que derivaran el resto
de organismos acelomados y pseudocelo-
mados y, posteriormente, los celomados
protostomados y deuterostomados que for-
man el grueso de los bilaterales. El segun-
do tipo (Fig. 9b) postula, por contra, un bi-
lateral ancestral grande y complejo (con
segmentos, celoma, y apndices y aparato
circulatorio incipientes) de los que habran
derivado los celomados protostomados y
deuterostomados. De esta manera, los or-
ganismos acelomados y pseudocelomados,
ambos no segmentados, habran derivado
por simplificacin estructural y funcional a
partir de celomados de ambos grupos.
Como mecanismos bsicos de simplifica-
cin se han sugerido repetidamente la neo-
tenia y la prognesis (Rieger 1985).
En los ltimos 15 aos la sistemtica y
filogenia moleculares, basadas principal-
mente en la secuenciacin del gen ribos-
mico 18S, han modificado profundamente
la filogenia de los Metazoos. Aunque algu-
nos aspectos, como la pertenencia de las es-
ponjas (Porifera) dentro de los Metazoos, y
el monofiletismo de los bilaterales se man-
tienen, los cambios principales aportados
son: 1) desaparece el clado Articulata que
Figura 8. Comparacin de los patrones de expresin de los genes desde Cuvier una a los Artrpodos y los
anteroposteriores, dorsoventrales y Hox a lo largo de los ejes corporales entre Anlidos en base a su similar segmentacin;
Cnidarios (parte inferior) y bilaterales protostomados (parte superior izquierda) 2) los Lofoforados, tradicionalmente aso-
y bilaterales deuterostomados (parte superior derecha). Ntese la coincidencia ciados a Deuterostomados, se unen a los
en el nico eje O/AB de Cnidarios de grupos de genes expresados ortogonalmente Eutrochozoa, formando el nuevo supercla-
en bilaterales. do Lophotrochozoa (organismos con larva
trocfora y/o lofforo) (Halanyck et al.
expresin gnica e inferir de ellos cmo surgieron los pla- 1995); 3) los Asquelmintos, que agrupan a la mayora de
nes corporales y la transicin de la radialidad a la los pseudocelomados, no forman un grupo monofiltico
bilateralidad. Las razones bsicas son tres. En primer lu- ya que junto a los Artrpodos y grupos afines forman el
gar, permitira inferir la estructura de las grandes radia- nuevo superclado de los Ecdysozoa (organismos que pre-
ciones, como la radiacin Cmbrica, y sus antecedentes sentan cutcula y muda) (Aguinaldo et al. 1997) o se dis-
precmbricos cuando surgi el primer organismo bilate- persan dentro de los Lofotrocozoos; y 4) los Deuterosto-
ral. En segundo lugar, una buena filogenia permite distin- mados, sin los Lofoforados, forman un superclado mo-
guir las homologias de las convergencias evolutivas nofiltico.
(homoplasias) aparecidas en distintos linajes, uno de los La consecuencia principal de la nueva filogenia es
problemas clsicos en evolucin. Finalmente, y tal vez lo la divisin de los bilaterales en tres grandes superclades:
ms importante, permitira decidir la direccin de la evo- deuterostomos, ecdisozoos y lofotrocozoos (Fig. 10). A
lucin de determinadas caractersticas del desarrollo. En su vez, acelomados y pseudocelomados no pueden consi-
otras palabras, determinar la polaridad del cambio para derarse grupos naturales (de hecho, nunca fueron consi-
inferir el mecanismo de dicho cambio y en qu grupo de derados como tal; Jenner 2000) de bilaterales basales sino
organismos tuvo lugar. grupos derivados distribuidos dentro de Ecdisozoos y
La mayora de rboles filogenticos de Metazoos ba- Lofotrocozoos. En especial, los Platelmintos, un filo con-
sados en caracteres morfolgicos se dividen en dos tipos siderado en bastantes esquemas filogenticos como el ms
bsicos correspondientes respectivamente a las hiptesis simple de los bilaterales, sera en realidad un Lofotrocozoo
del planuloide-aceloide y del arquicelomado (Ver Fig. 4). (Carranza et al. 1997), situado en la base de este
CAPTULO 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES 545

a) b)
Figura 9. Esquemas clsicos de la filogenia de los Metazoos (a) segn el concepto de complejidad creciente desde diploblsticos a
triploblsticos acelomados y de estos a pseudocelomados y finalmente a celomados. c: aparicin del celoma; y (b) segn la teora
del arquicelomado. En este ltimo caso, el primer bilateral sera ya celomado y muy probablemente segmentado, dando lugar a
los dos grandes clados, Protostomados y Deuterostomados. A partir de los primeros, y por prdida del celoma (X) y de la segmen-
tacin, habran derivado al menos una docena de filos de organismos acelomados y pseudocelomados. Si el origen del celoma
fuera difiltico (lo ms probable; Willmer 1990; Nielsen 1995), el celoma se habra originado independientemente en
Deuterostomados y en Protostomados (c).

Figura 10. Nuevo esquema filogentico de los Metazoos derivado de las secuencias del gen ribosomal 18S y de los genes Hox. A
diferencia de los esquemas clsicos (Ver Fig 9), los bilaterales estn formados por tres grandes superclados: Lophotrochozoa y
Ecdysozoa equivalentes a los antiguos Protostomados+Lofoforados, y Deuterostomia (estos ltimos sin los Lofoforados). Ntese la
nueva posicin de los Platelmintos en la base de los Lofotrochozoa y al antiguo clado de los Asquelmintos (pseudocelomados y
acelomados) ahora en la base de Ecdysozoa y Lophotrochozoa.
546 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

cin. Por otra parte, anlisis ms com-


pletos dentro de cada uno de los tres
grandes superclados, han demostrado
que los grupos acelomados y pseudo-
celomados tienden a colocarse en posi-
ciones basales dentro de cada uno de
ellos.
Si estos resultados se confirman em-
pleando secuencias de otros genes o si-
napomorfias moleculares, seran una
prueba harto convincente que la teora
planuloide-aceloide (Fig 4a) es la co-
rrecta frente a cualquiera de las versio-
nes englobadas dentro del concepto o
hiptesis del arquicelomado, incluyen-
do su versin moderna, la del Urbila-
teria (De Robertis y Sasai 1996; De
Robertis 1997; Holland 2000). Si as
fuera, la teora planuloide-aceloide no
ha de interpretarse en el sentido literal
Figura 11. Nueva hiptesis filogentica sobre los Metazoos, basada en las secuencias dado por los autores que la propusieron
del gen ribosomal 18S y del gen de la cadena pesada de la miosina (basado en Ruiz- (Metchnikoff, Graff) y sus ulteriores
Trillo et al. 1999, y Jondelius et al. 2002). A diferencia de la Fig. 10, los Platelmintos defensores (Hyman, Salvini-Plawen, ...)
acelos y nemertodermtidos son los grupos hermanos del resto de bilaterales. Ello
ya que no parece muy plausible que un
torna polifilticos a los Platelmintos. En los nodos entre diblsticos y acelos +
organismo con la estructura de una pl-
nemertodermtidos y entre estos ltimos y el resto de bilaterales se indican, respec-
nula actual y reproductivamente activo
tivamente, las sinapomorfas que definen a todos los bilaterales y a estos exceptuan-
hubiera existido. Por contra, es ms ra-
do acelos y nemertodermtidos. Las lneas a trazos indican la posibilidad que acelos
y nemertodermtidos formen un nico clado, los Acoelomorpha.
zonable pensar que a partir de una larva
plnula de un Cnidario ancestral del
Precmbrico, se hubieran desarrollado
superclado, o como grupo terminal derivado por simplifi- por fenmenos de prognesis (desarrollo precoz de la l-
cacin a partir de algn flo ms complejo de celomados nea germinal y cese del desarrollo somtico) organismos
(Balavoine 1998). Una consecuencia final es que el bila- juvenilizados similares a los acelos y nemertodermtidos
teral ancestral sera ms parecido a un celomado comple- actuales (Jondelius et al. 2002).
jo (hiptesis del arquicelomado; Ver Fig 4b) que a un
acelomado simple (hiptesis planuloide-aceloide; Fig 4a).
Coetneamente, el estudio de caracteres diferenciales de Estrategias futuras
los genes del cluster Hox en algunos filos de bilaterales,
ratific la divisin en tres superclados (De Rosa et al, Pese al innegable progreso alcanzado en las dos lti-
1999). Al tiempo, confirm que los Platelmintos tenan mas dcadas en taxonoma y filogenia de los Metazoos y
un cluster Hox (Sal et al. 2001) similar al de otros pese al extraordinario avance en el conocimiento de los
lofotrocozoos (Anlidos, Moluscos), que un filo de genes que controlan el desarrollo de los ejes corporales en
lofoforados como los Braquipodos eran lofotrocozoos y radiales y bilaterales, la naturaleza del primer bilateral y
no deuterostomados, y que los Nematodos pertenecan, los mecanismos que transformaron un organismo radial
junto a los Artrpodos, a los ecdisozoos. en otro de bilateral son casi tan misteriosos como en la
Recientemente, este nuevo status quo ha sido cuestio- poca de Hyman (Hyman 1951). Cmo reconstruir tal
nado al extenderse el anlisis molecular a grupos antes ancestro y, muy en especial, la senda que a l condujo?
poco estudiados. En particular, las secuencias de genes Hay cuatro estrategias posibles para intentarlo. En primer
ribosomales 18S en Platelmintos acelos y nemertoderm- lugar, es imprescindible obtener una filogenia global de
tidos ha demostrado que los Platelmintos son polifilti- Metazoos asumida por la generalidad de investigadores.
cos y, ms importante an, que ambos grupos son los bi- Para ello, lo ideal es una aproximacin multignica (Giri-
laterales actuales ms cercanos al bilateral ancestral (Ruiz- bet et al. 2001) que a la enorme coleccin de secuencias
Trillo y col. 1999; Jondelius y col. 2002) (Fig 11). Prue- del 18S aporte las secuencias de otros genes nucleares hasta
bas adicionales de la ancestralidad de acelos y nemerto- alcanzarse unas 10-20 kilobases de DNA por especie. A
dermtidos y de su no pertenencia a los Platelmintos son partir de ellas, y empleando los mtodos ya desarrollados
su tipo de segmentacin (en duetos y de tipo simtrico (y por desarrollar) de inferencia filogentica, podra cons-
versus los cuartetos en alternancia espiral de los Spira- truirse una filogenia suficientemente robusta para detec-
lia), el hecho de poseer slo endomesodermo, la carencia tar el grupo ms basal de bilaterales y el grupo de diplo-
de protonefridios, y su muy incipiente grado de cefaliza- blsticos ms cercano a aqul. Otras estrategias multig-
CAPTULO 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES 547

nicas en curso son la secuenciacin total del genoma mi- La cuarta y ltima estrategia radica en pensar en todo
tocondrial para deducir la ordenacin de sus genes, y pro- aquello (conceptos, mtodos, ) en lo que nadie ha pen-
ducir genotecas con BACs (cromosomas artificiales bac- sado a pesar de estar delante de nuestros ojos. Entre otros,
terianos) para analizar el nmero, diversidad y ordenacin en nuevas molculas, en nuevas sinapomorfias morfol-
de los genes del cluster Hox y de los genes ParaHox en gicas y moleculares, en mtodos novedosos de inferir fi-
grupos selectos de diploblsticos y triplo-blsticos. logenias, en informacin histrica oculta en la propia es-
En segundo lugar, es conveniente estudiar la expre- tructura del genoma (diversidad de secuencias en cis, di-
sin de genes clave del desarrollo en aquellos grupos de versidad, tipos, y nmero de elementos de las redes gni-
bilaterales presuntamente basales. Si acelos y nemerto- cas, nmero de entradas por gen, etc.), o en llevar a cabo
dermtidos son aceptados como tales, aislar sus genes lo que Sydney Brenner denomina gentica de composi-
Hox, ParaHox, D/V, y aquellos especficos del sistema cin (Brenner 1993), es decir, introducir, activar o forzar
nervioso y del endomesodermo, es el paso previo para la expresin de nuevos genes en especies que carecen de
estudiar su expresin durante el desarrollo embrionario y ellos o no los activan en determinados perodos o lugares
comparado con la conocida (o en curso de estudio) en para ver cmo se altera su desarrollo y, eventualmente, su
diploblsticos basales (p.ej. Cnidarios Antozoos y Cten- fenotipo final. Esta ha sido sin duda, la manera como la
foros) y en los presuntos clados basales de ecdisozoos, evolucin ha procedido a lo largo de los tiempos. Tres
lofotrocozoos y deuterostomados. Un problema potencial ejemplos factibles para finalizar. Primero, si segn la ver-
de esta estrategia es que los genes aislados, especialmen- sin moderna de la teora planuloide-aceloide, un ances-
te los expresados en el sistema nervioso y el endomesoder- tro tipo larva plnula origin por prognesis un bilateral
mo, pueden tener funciones distintas entre ancestros y ancestral tipo acelo, qu sucedera si se indujera prema-
descendientes. Hay numerosos casos en evolucin en los turamente la madurez sexual en una plnula activando los
que genes o redes enteras han sido co-optados para ejer- genes de su lnia germinal? Segundo, qu sucedera si
cer funciones distintas. Para solventar este problema se- activsemos asimtricamente alguno de los genes DV en
ra interesante iniciar estudios funcionales empleando un sector de la columna gstrica de un plipo adulto o,
nuevas metodologas como el RNA interference (RNAi) mejor an, en una plnula? Produciramos de golpe un
para generar fenotipos de falta de funcin de genes deter- organismo bilateral? Finalmente, si tal como postula la
minados del desarrollo.
hiptesis del arquicelomado/Urbilateria los acelomados
La tercera aproximacin, que si fuera exitosa sera la
con intestino ciego como los Platelmintos son organis-
mejor, es la paleontologa. Al igual que en el estudio de la
mos derivados por prognesis a partir de celomados seg-
evolucin humana, o en las series fsiles conocidas de
mentados con intestino completo como un Anlido, qu
varios mamferos y numerosos invertebrados (Moluscos,
Trilobites,), el hallazgo de fsiles que documentaran sucedera si se activara en una trocfora de Anlido los
detalladamente la transicin entre radiales y bilaterales, genes de su lnea germinal? Generara de golpe algo
sera la respuesta definitiva a las hiptesis planteadas, al parecido a una larva de Platelminto con una sola abertura
menos en lo que refiere a su morfologa externa (y quizs digestiva, sin celoma y sin segmentos? O dara, ms pro-
interna). De aqu el inters renovado en estudiar las faunas bablemente, una trocfora celomada y parcialmente seg-
del Precmbrico y el Cmbrico inicial. Sin embargo, la mentada, a partir de la cual derivaran por reducciones
dificultad en obtener fsiles de estos perodos, aunada a progresivas acelomados no segmentados? Y si esta lti-
su presunto pequeo tamao, y a la escasez de las deno- ma opcin fuera correcta, qu programa gentico ha de
minadas faunas de transicin, tornan este objetivo como implementarse y que presiones selectivas han de operar
altamente improbable aunque no imposible. para llevarlo a cabo?

Bibliografa
AGUINALDO, A.M.A., TURBEVILLE, J.M., LINFORD, L.S., RIVE- CARRANZA, S., BAGU, J. y RIUTORT, M. 1997. Are the
RA, M.C., GAREY, J.R., RAFF, R.A. y LAKE, J.A. 1997. Evidence Platyhelminthes a monophyletic primitive group? An assessment
for a clade of nematodes, arthropods and other moulting animals. using 18S rDNA sequences. Mol. Biol. Evol. 14: 486-497.
Nature. 387: 489-493. BROOKE, N.M., GARCA-FERNNDEZ, J. y HOLLAND, P.H.W.
ARENDT, D. y NBLER-JUNG, K. 1994. Inversion of dorsoventral 1998. The ParaHox gene cluster is an evolutionary sister of the Hox
axis? Nature 371: 26 gene cluster. Nature 392: 920-922.
ARENDT, D., TECHNAU, U. y WITTBRODT, J. 2001. Evolution of DE ROBERTIS, E.M. 1997. The ancestry of segmentation. Nature. 387:
the bilaterian larval foregut. Nature. 409: 81-84. 25-26.
BALAVOINE, G. 1998. Are the Platyhelminthes coelomates without a DE ROBERTIS, E.M. y SASAI, Y. 1996. A unity of plan for dorsoventral
coelom? An argument based on the evolution of the Hox genes. patterning in the development of animal species. Nature 380:37-40.
Amer. Zool. 38: 843-858. DE ROSA, R., GRENIER, J.K., ANREEVA, T., COOK, C.E.,
BRENNER, S. 1993. Thoughts on genetics at the fin de sicle. TIG. 9: 104. ADOUTTE, A., AKAM, M., CARROLL, S.B. y BALAVOINE, G.
BRIDGE, D.M., STOVER, N.A. y STEELE, R.E. 2000. Expression of 1999. Hox genes in brachiopods and priapulids and protostome
a novel receptor tyrosine kinase gene and a paired-like homeobox evolution. Nature. 399: 772-776
gene provides evidence of differences in partterning in the oral and DUBOULE, D. 1994. Temporal colinearity and the phylotypic
aboral ends of Hydra. Devel. Biol. 220: 253-262 progression: a basis for the stability of a vertebrate Bauplan and
548 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

evolution of morphologies through heterochrony. Development KIMMEL, C.B. 1996. Was Urbilateria segmented? TIG. 12: 329-331.
(Suppl): 135-142. MARTINDALE, M.Q. y HENRY, J.Q. 1998. The development of ra-
FINNERTY, J.R. 2001. Cnidarians reveal intermediate stages in the dial and biradial symmetry: the evolution of bilaterality. Amer. Zool.
evolution of Hox clusters and axial complexity. Amer. Zool. 41: 38: 672-684.
608-620. NIELSEN, C. 1995. Animal Evolution: Interrelationships of the Living
FINNERTY, J.R. y MARTINDALE, M.Q. 1999. Ancient origins of axial Phyla. Oxford University Press, Oxford.
patterning genes: Hox genes and ParaHox genes in the Cnidaria. NIELSEN, C. 1999. Origin of the chordate central nervous system and
Evolution & Development. 1: 16-23. the origin of chordates. Dev. Genes Evol. 209. 198-205.
GALLIOT, B. y MILLER, D. 2000. Origin of anterior patterning. How PETERSON, K.J., CAMERON, R.A. y DAVIDSON, E.H. 1997. Set-
old is our head? TIG 16: 1-5. aside cells in maximal indirect development: evolutionary and
GERHART, J. 2000. Inversion of the chordate body axis: are there developmental significance. Bioessays. 19: 623-631.
alternatives? Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 97: 4445-4448. REMANE, A. 1963. The enterocoelic origin of the coelom. In: The
GIRIBET, G., EDGECOMB, G.D. y WHEELER, W.C. 2001. Arthropod Lower Metazoa (ed. E.C. Dougherty). Pp 78-90. University of
phylogeny based on eight molecular loci and morphology. Nature. California Press, Berkeley.
413: 157-161. RIEGER, R. 1985. The phylogenetic status of the acoelomate
GOLDSTEIN, B. & FREEMAN, G. 1997. Axis specification in animal organisation within the Bilateria: a histological perspective. In S.
development. BioEssays, 19: 2; 105-116. Conway Morris., R. Gibson y H.M. Platt (eds), The Origin and
HALANYCK, K.M., BACHELOR, J., AGUINALDO, A.M.A., LIVA, Relationships of Lower Invertebrates. Pp. 101-122. Oxford
S., HILLIS, D.M. and LAKE, J.A. 1995. 18SrDNA evidence that University Press, Oxford.
the lophophorates are protostome animals. Science. 267: 1641-1643. RIEGER, R. y LADURNER, P. 2001. Searching for the stem species of
HOBMAYER, B., RENTZSCH, F., KUHN, K., HAPPEL, C.M., VON the Bilateria. Belg. J. Zool. 131 (Suppl): 27-34.
LAUE, C.C., SNYDER, P., ROTHBCHER, U y HOLSTEIN, T.W. RUIZ-TRILLO, I., RIUTORT, M., LITTLEWOOD, D.T.J., HERNIOU,
2000. WNT signalling molecules act in axis formation in the E.A. y BAGU, J. 1999. Acoel flatworms: earliest extant
diploblastic metazoan Hydra. Nature 407: 186-189. metazoan, not members of Platyhelminthes. Science. 283:
HOLLAND, P.W.H., KENE, M., WILLIAMS, N.A. y HOLLAND, N.D. 1919-1923.
1997. Sequence and embryonic expression of the amphioxus SAL, E., TAULER, J., JIMNEZ, E., BAYASCAS, J.R., GONZLEZ-
engrailed gene (AmphiEn): the metameric pattern of transcription LINARES, J., GARCA-FERNNDEZ, J. y BAGU, J. 2001.
resembles that of its segment polarity homolog in Drosophila. Hox and ParaHox genes in flatworms: characterization and
Development. 124: 1723-1732. expression. Amer. Zool. 41: 652-663.
HOLLAND, L.Z. 2000. Body-plan evolution in the Bilateria: early SALVINI-PLAWEN, L. Von. 1978. On the origin and evolution of the
antero-posterior patterning and the deuterostome-protostome lower Metazoa. Z. Zool. Syst. Evol. 16: 40-88.
dichotomy. Curr. Opin. Genet & Dev. 10: 434-442. SAMUEL, G., MILLER, D. y SAINT, R. 2001. Conservation of a DPP/
HYMAN, L. H. The Invertebrates. 1951. The Invertebrates. Vol II. BMP signalling pathway in the nonbilateral cnidarian Acropora
Platyhelminthes and Rhynchocoela. McGraw-Hill Book Company, millepora. Evolution & Development 3: 241-250.
New York, pp 1-550. TECHNAU, U. 2001. Brachyury, the blastopore and the evolution of
JAGERSTEN, G. 1959. Further remarks on the early phylogeny of the mesoderm. BioEssays. 23: 788-794.
Metazoa. Zool. Bidr. Uppsala. 33: 79-108. TYLER, S. 2001. The early worm: Origins and relationships of the lower
JENNER. R.A. 2000. Evolution of animal body plans: the role of flatworms. In: Interrelationships of the Platyhelminthes (D.T.J.
metazoan phylogeny at the interface between pattern and process. Littelwood & R.A. Bray, eds). Pp. 3-12. Taylor & Francis, London.
Evolution & Development. 2: 208-221. WILLMER, P. 1990. Invertebrate Relationships. Patterns in Animal
JONDELIUS, U., RUIZ-TRILLO, I., BAGU, J y RIUTORT, M. Evolution. Cambridge University Press, Cambridge. 400 Pp.
2002. The Nemertodermatida are basal bilaterians not members of
Platyhelminthes. Zool. Scr. 31: 201-215.

Lecturas recomendadas
(1) CARROLL, S.B., GRENIER, J.K. & WEATHERBEE. 2001. From DNA to Diversity. Molecular Genetics and the Evolution of
Animal Design. Blackwell Science, Malden. La versin ms reciente, y a la vez ms simple y clara, de las interelaciones entre genes,
molculas, clulas, y patrones morfolgicos para explicar cmo los cambios en la expresin de genes del desarrollo generan diver-
sidad morfolgica. Aborda tambin cmo surgieron las transiciones clave en la evolucin de los Metazoos, asi como sus ms
diversas adaptaciones. Esquemas de gran calidad.
(2) RAFF, R.A. The Shape of Life. Genes, Development, and the Evolution of Animal Form. 1996. University of Chicago Press,
Chicago. El primer intento serio y reciente, heredero del pionero Embryos, Genes and Evolution (1983) del propio Raff y T.C.
Kaufman, de unir genes, evolucin y desarrollo. Conceptualmente muy rico aunque algo denso y muy escaso en material grfico. A
pesar de ello es un libro de lectura muy recomendada. La parte molecular est ya un poco anticuada.
(3) WILLMER, P. 1990. Invertebrate Relationships. Patterns in Animal Evolution. Cambridge University Press, Cambridge. Segura-
mente el libro ms completo y crtico sobre las hiptesis filogenticas clsicas basadas en caracteres morfolgicos y embriolgicos.
Esencial para los que desean entender lo que dijeron autores clsicos como Haeckel, Metchnikoff, Lankester, Graff, Hyman, y
Remane entre otros muchos. La filogenia que propone al final (una gran politoma) es quizs decepcionante, pero el libro merece
leerse.