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Zootecnia Trop., 26(2): 167-173.

2008

Comportamiento higinico de las abejas africanizadas (Apis mellfera


scutellata Lepeletier) en apiarios del estado Lara, Venezuela

Judith Principal1, Ramn DAubeterre2, Carlos J. Barrios1, Spiridione Puzzar3, Susana B. Garca de la
Rosa4 y Sandra R. Fuselli4,5

1
Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado (UCLA). Decanato de Ciencias Veterinarias. Estacin de Apicultura.
Tarabana, Lara. Venezuela.
2
Instituto Nacional de Investigaciones Agrcolas, Centro de Investigaciones Agrcolas del estado Lara. Carretera Barquisimeto-
Duaca. Km 7. Sector El Cuj, Lara. Venezuela.
3
UCLA, Dep.. Ciencias Sociales y Econmicas. Bioestadstica. Decanato de Ciencias Veterinarias. Tarabana, Lara.
Venezuela.
4
Universidad Nacional de Mar del Plata, Fac. Ciencias Exactas y Naturales, Mar del Plata, Argentina.
5
Comisin de Investigaciones Cientficas, La Plata, Argentina.

RESUMEN
Se evalu el comportamiento higinico de las abejas africanizadas (Apis mellifera scutellata Lepeletier) en
apiarios de tres localidades diferentes del estado Lara, Venezuela. Se seleccionaron al azar 82 colonias de abejas
en similares condiciones de manejo. Se evalu el comportamiento higinico en cada colonia de abejas mediante
la tcnica de muerte de la cra por congelacin utilizando una escala arbitraria especialmente establecida para
esta subespecie. La mayor tasa de remocin de pupas muertas fue obtenida en la localidad El Corozo con valores
superiores a 95%. La manifestacin del comportamiento higinico present una asociacin baja con respecto
a la localidad y no guarda relacin con el grado de africanizacin de las colonias estudiadas. Se concluye que
el comportamiento higinico present gran variacin en el grado de manifestacin en las colonias de abejas
africanizadas, observndose 17, 24 y 59% de colonias con patrn de comportamiento higinico leve, moderado
y alto, respectivamente.
Palabras clave: Comportamiento higinico, abeja melfera, Apis mellifera scutellata Lepeletier, pupas muertas.

Hygienic behavior of Africanized honeybees (Apis mellfera


scutellata Lepeletier) in apiaries of Lara state, Venezuela

ABSTRACT
The hygienic behavior of Africanized honeybees (Apis mellifera scutellata Lepeletier) was evaluated in apiaries
of three localities of Lara state, Venezuela. Eighty two honeybee colonies in similar management conditions
were selected. Hygienic behavior was evaluated using the freezing dead pupae technique with an arbitrary scale
specially established for this subspecies. The highest removing of dead pupae was registered in El Corozo locality,
with values higher than 95%. The hygienic behavior had a great variation in the Africanized honeybee colonies
considered, as 17, 24, and 59% of the honeybee colonies had a low, moderate, and high hygienic behavior,
respectively.

Keywords: Hygienic behavior, honeybees, Apis mellifera scutellata Lepeletier, dead pupae.

Recibido: 04/01/2008 Aceptado: 12/03/2008


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INTRODUCCIN acuerdo a las necesidades de la colonia (Thompson,


1964; Momot y Rothenbuhler, 1971).
El comportamiento higinico de la abeja melfera
Apis mellfera L. se puede definir como la habilidad La resistencia natural observada en las abejas
que tienen las obreras para detectar, desopercular y africanizadas para controlar a Varroa destructor y
remover las cras enfermas desde la cmara de cra su relacin con el comportamiento higinico ha sido
hacia el exterior de la colonia. Este comportamiento bien documentada en Brasil (Guerra et al. 2000;
es considerado como un mecanismo primario de Aumeier et al., 2000; Correa-Marques et al., 2002;
resistencia de estos insectos ante ciertas enfermedades Moretto et al., 2006) demostrando que estas abejas
de origen bacteriano de la larva y de la pupa, como remueven de manera significante mayor proporcin
Loque Americana causada por Paenibacillus larvae de los caros de la cra parasitada, exhibiendo mayor
(Rothenbuhler, 1964), de origen fungoso, como la tolerancia a la varroosis en las colonias. Por el
ascosferosis producida por Ascosphaera apis (Gilliam contrario, en Venezuela donde la poblacin apcola
et al., 1983) o de origen parasitario como es el caso de est conformada en su mayora por hbridos de abejas
Varroa destructor (Rath y Drescher, 1990; Guerra et africanizadas (Apis mellfera scutellata Lepeletier)
al., 2000). este comportamiento higinico en las abejas ha sido
poco estudiado.
Estudios realizados por Rothenbuhler (1964)
Por lo antes expuesto, el objetivo de este trabajo
demostraron que el comportamiento higinico de
fue evaluar el comportamiento higinico de las abejas
las abejas es controlado por dos genes recesivos
africanizadas (A. m. scutellata Lepeletier) en apiarios
independientes: uno responsable de desopercular
del estado Lara, Venezuela, y determinar si existe
la cra enferma y el otro responsable de remover la
alguna correlacin entre la localidad y el grado de
cra enferma fuera del nido de cra. Otros estudios
africanizacin con respecto a la manifestacin del
postularon que la determinacin gentica del
comportamiento higinico.
comportamiento higinico podra estar controlada por
tres loci (Moritz, 1988) No obstante, estudios recientes MATERIALES Y MTODOS
han demostrado que el comportamiento higinico
est regulado por siete loci diferentes (Lapidge et al., Este trabajo se realiz en apiarios ubicados en
2002). Por otra parte, se ha determinado que las abejas tres localidades de los municipios Palavecino, Simn
higinicas poseen una mayor sensibilidad olfatoria y Planas e Iribarren del estado Lara, Venezuela. Los
son capaces de discriminar entre las cras normales apiarios pertenecen a apicultores comerciales y a
y anormales a una baja intensidad del estmulo, la Estacin de Apicultura del Decanato de Ciencias
detectando y removiendo las cras enfermas, muertas Veterinarias de la Universidad Centroccidental
o parasitadas de una manera rpida y eficiente Lisandro Alvarado (UCLA). Los apiarios estn
(Gramacho y Spivak, 2003). conformados por colonias de abejas africanizadas
a las cuales no se les haba cambiado las reinas en
El comportamiento higinico en las abejas melferas los ltimos cinco aos y fueron seleccionados para
es influenciado por diversos factores que inciden en la formar parte del estudio mediante un muestreo de
manifestacin de esta caracterstica en de la colonia. tipo intencional no probabilstico (Bravo y Paparella,
En ciertas pocas del calendario apcola se observa 1992). Se hicieron dos determinaciones consecutivas
una mayor manifestacin de este comportamiento; en cada colmena siguiendo la metodologa de Spivak
especialmente, cuando las abejas estn colectando (1996), a un total de 82 colonias de abejas africanizadas
grandes cantidades de nctar en campo. Algunos que cumplan con los requisitos antes sealados.
factores como la fortaleza y desarrollo de la colonia, Dichas colonias fueron mantenidas en colmenas tipo
composicin de la poblacin de obreras y estado Langstroth, compuesta por una cmara de cra que
sanitario, entre otros, pueden tambin influenciar la aloja en su interior diez panales cubiertos de abejas,
manifestacin de este comportamiento en mayor o con un promedio de siete cuadros de cra, similares
menor grado. En estos casos, se ha postulado que las condiciones de manejo biotcnico y suficiente
abejas higinicas pueden intercambiar la actividad de reservas alimenticias. Todas las colonias utilizadas
acopio de nctar con el comportamiento higinico de fueron de la subespecie A. m. scutellata Lepeletier,

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a las cuales no se les haba cambiado la reina en los Spearman (asumiendo la significancia al 0,01) (SAS,
ltimos cinco aos, lo cual indicara alta frecuencia 1999), para determinar si existe alguna asociacin
de genes africanizados en la poblacin bajo estudio. entre la expresin del grado de remocin de pupas
y las localidades estudiadas, tomando en cuenta
La tcnica utilizada para este estudio se conoce
el grado de africanizacin estimado a travs del
como tcnica de muerte de la cra por congelacin
comportamiento defensivo.
(Taber, 1982) mediante la cual se procedi a recortar
de las colonias donadoras una seccin de panal de RESULTADOS Y DISCUSIN
5 x 6 cm con cra operculada, en cuya superficie
se alojaban entre 100 y 200 pupas jvenes. Las En la Figura 1 (a) y (b) se ilustran las celdas de
secciones de panal de cra fueron introducidas en cra desoperculadas y removidas por las abejas en una
bolsas plsticas identificadas y transportadas en de las colonias evaluadas como una manifestacin del
cavas refrigeradas hasta el Laboratorio de la Estacin comportamiento higinico.
de Apicultura de la UCLA, donde se determin el El comportamiento higinico de las colonias
nmero de celdas operculadas en cada seccin de de abejas, agrupadas de acuerdo a su grado de
panal. Posteriormente, con el objeto de producir la africanizacin para las tres localidades estudiadas se
muerte de las pupas, cada seccin fue sometida a presenta en la Figura 2. En la localidad El Corozo se
congelacin por 24 h en un congelador a -4C. Estas observan los mayores valores en la tasa de remocin
secciones de panales congeladas fueron insertadas y de pupas congeladas (mayor a 95%, P<0,0001), lo
dejadas por 48 h dentro de la cmara de cra de las que evidencia una alta expresin del comportamiento
colonias cuyo comportamiento higinico se iba a higinico en las colonias estudiadas, la cual es
evaluar. Al finalizar este perodo, a fin de calcular independiente del grado de africanizacin (Rho
la tasa de remocin de pupas muertas, se registr el = 0,11; P>0,01), por lo que al parecer, las variables
nmero de pupas desoperculadas y completamente indicadoras del comportamiento defensivo no estn
removidas por las abejas obreras en cada seccin del asociadas con el comportamiento higinico.
panal insertado en la colonia evaluada.
Es importante sealar que en la localidad
Como un indicador indirecto del grado de Gamelotal se observaron colonias muy agresivas que
africanizacin en las colonias seleccionadas, le presentaron la ms baja tasa de remocin de pupas
fue asignado un puntaje arbitrario fijado por dos muertas, mientras que en la localidad Tarabana se
evaluadores expertos de acuerdo a la manifestacin observaron colonias poco agresivas con una moderada
de la conducta defensiva de las abejas obreras al ser tasa de remocin de pupas muertas, sugiriendo que la
manipuladas, como se expresa a continuacin: 1 poco expresin del comportamiento higinico no guarda
agresiva, 2 agresiva y 3 muy agresiva. relacin con el grado de africanizacin de las colonias
El criterio para la interpretacin del comportamiento estudiadas. No obstante, esta caracterstica puede
higinico se realiz siguiendo la metodologa de Spivak considerarse subestimada, ya que el criterio tomado
(1996). Las colonias cuyas abejas obreras detectaron, en cuenta para evaluar el grado de africanizacin, fue
desopercularon y removieron ms del 95% de la cra estimado indirectamente a travs de la manifestacin
congelada en 48 h en dos ensayos consecutivos fueron de la conducta defensiva manifestada por las abejas y
consideradas altamente higinicas (AH), aquellas no en base a un anlisis morfomtrico o molecular de
colonias cuyas abejas removieron entre 75 y 95% de la las obreras en las colonias de abejas bajo estudio.
cra congelada fueron consideradas moderadamente El comportamiento higinico involucra el
higinicas (MH) y las colonias cuyas obreras reconocimiento y la remocin de la cra enferma por
removieron la cra congelada con una tasa menor al parte de las abejas obreras. Estudios recientes han
75% fueron consideradas levemente higinicas (LH). demostrado que las obreras higinicas remueven
En virtud de que las variables bajo estudio la cra enferma de la colonia antes que el patgeno
(localidad, grado de africanizacin y tasa de remocin) pueda ser infeccioso, de tal manera que slo las abejas
son medidas en escala de tipo nominal y ordinal, se que son altamente higinicas realizan esta tarea de
analizaron los datos colectados mediante pruebas una forma rpida y eficiente con el fin de limitar el
no paramtricas de Kruskal-Wallis y correlacin de brote de la enfermedad, mientras que las obreras no

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a b
Figura 1. Pupas a) congeladas, b) removidas

higinicas desoperculan y remueven la cra enferma comportamiento higinico en las colonias se mantuvo
solamente despus que la cra se ha convertido en estable en los dos ensayos consecutivos, sera
infecciosa (Arathi et al., 2006). necesario realizar mediciones en diferentes pocas
En este estudio se observaron abejas obreras que del calendario apcola para determinar si existe algn
rpidamente desoperculaban y removan las cras efecto de las variables climticas, ya que algunos
muertas por congelacin consistentemente en los dos estudios han determinado que el comportamiento
ensayos consecutivos de la misma colonia, indicando higinico de una colonia puede estar influenciado por
un alto grado de comportamiento higinico. De ciertas condiciones ambientales y por el estado de
acuerdo a estos resultados, es importante que los vigor que las colonias presentan en una determinada
apicultores establezcan programas de seleccin por poca del ao. Colonias menos vigorosas reducen
comportamiento higinico de sus mejores colmenas marcadamente su capacidad higinica y la abundancia
tomando en consideracin las caractersticas de de flujo nectarfero guarda una relacin directa con la
mansedumbre y produccin de las obreras en las expresin de este comportamiento (Spivak y Gilliam,
colonias. Dado que la cpula de reina garantiza gran 1993). Estos autores argumentan que la expresin del
variabilidad gentica al cruzarse con un gran nmero comportamiento higinico es facultativa y depende de
de znganos procedentes de diferentes colmenas, ciertos factores ambientales, condicin de fortaleza
este fenmeno podra explicar la gran variabilidad de la colonia, requerimientos de espacio de la colonia,
encontrada en este estudio, concerniente a la estructura y composicin de la edad de las obreras,
manifestacin del comportamiento higinico en las entre otros. En este estudio se observ que la tasa
colonias de A. mellifera. de remocin de pupas de las colonias se mantuvo
en un alto porcentaje considerando que las colonias
Es importante sealar que no hubo diferencias
de abejas estaban en la fase de postcosecha y que la
significativas en la manifestacin del comportamiento
entrada de nctar haba disminuido notablemente en
higinico de las abejas africanizadas en los dos ensayos
todas las localidades.
consecutivos para la misma localidad (P<0,05), lo
cual significa que las abejas son consistentes en la La expresin del comportamiento higinico
expresin de este comportamiento en las colonias de las obreras en una colonia es controlada por un
estudiadas. En la Figura 2 se puede observar que la nmero que oscila entre dos y siete genes recesivos e
localidad El Corozo presento la tasa de remocin independientes, responsables de la desoperculacin y
ms alta para todos los niveles de africanizacin en remocin de la cra enferma o parasitada (Rothenbuhler,
las colonias, aunque la variable localidad tuvo una 1964; Moritz, 1988; Lapidge et al., 2002). La seleccin
baja asociacin con relacin a la tasa de remocin por este comportamiento permitira obtener abejas
de pupas muertas (Rho = 0,338; P=0,01). Aunque el tolerantes a las enfermedades y de esta manera

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120

100
Remocin de pupas (%)

Gamelotal
80
El Corozo
Tarabana
60

40

20

0
Poco agresivas Agresivas Muy Agresivas

Figura 2. Comportamiento higinico de las colonias de abejas, agrupadas de acuerdo al grado de africanizacin en las distintas
localidades estudiadas.
disminuir la propagacin e incidencia de las mismas Estos resultados concuerdan con Spivak y Downey
en las colonias, evitando el uso de los quimioterpicos (1998) para estudios de campo realizados en Minnesota
y la contaminacin de los productos de la colmena. (USA) quienes evaluaron la comportamiento higinico
en colonias de abejas Apis mellifera ligustica mediante
El comportamiento higinico en las abejas
dos mtodos distintos. Estos autores reportaron que
africanizadas se considera un importante mecanismo
las colonias presentaron valores variables en la tasa
de tolerancia contra V. destructor, ya que las abejas
de remocin de pupas muertas congeladas agrupadas
son capaces de reconocer y remover las celdas de cra
como colonias con patrones de comportamiento
naturalmente infestadas con el caro, interrumpiendo
higinico, no higinico e intermedio. Las colonias que
de esta forma el ciclo de vida del parsito (Moretto et removieron ms del 95% de la cra muerta congelada
al., 2006; Aumeier et al., 2000). en 48 h fueron consideradas altamente higinicas y
Los resultados de la expresin del comportamiento las que demoraron ms de 6 das en remover la cra
higinico de las abejas obreras en las colonias muerta congelada fueron consideradas no higinicas.
estudiadas, categorizadas segn el grado de su Recientemente, estudios realizados por Palacio
manifestacin, indicaron una gran variacin en et al. (2005) indicaron que puede determinarse el
este comportamiento. El 59% de las colonias de comportamiento higinico de una colonia luego de
abejas evaluadas exhibi una alta expresin del pocas horas de perforar las celdas con un alfiler (pin-
comportamiento higinico (AH), con valores promedio killing test) debido a que las abejas limpiadoras
mayores al 95% en la tasa de remocin de pupas perciben ms fcilmente el olor que producen las cras
muertas. El 17% de las colonias presentaron una leve muertas a travs de la perforacin experimentalmente
manifestacin del comportamiento higinico (LH) realizada para matar a la cra.
con valores promedio menores al 75%, mientras que el En el presente trabajo, los valores de 75 y 95% en
24% de las colonias presentaron un comportamiento la tasa de remocin de pupas muertas en 48 h fueron
higinico moderado (MH) con una tasa de remocin utilizados para categorizar los diferentes patrones de
de pupas muertas entre 75 y 95% (Figura 3). comportamiento higinico de las colonias de abejas

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70
a
60

50
Colonias (%)

40

30 b

20 b

10

0
LH MH AH

Grados de conducta higienica

Figura 3. Patrones del comportamiento higinico observado en las colonias de abejas evaluadas (N = 82). LH: Leve higiene,
MH: Moderada higiene y AH: Alta higiene.

para la subespecie A. m. scutellata estudiada. Estudios el comportamiento higinico present gran variacin
similares conducidos en Argentina por Ponce y en el grado de manifestacin en abejas africanizadas
Marcangeli (2000) en hbridos de A. m. mellifera x observndose un 17, 24 y 59% de colonias con patrn
A. m. ligustica indicaron gran variacin en el grado de comportamiento higinico leve, moderado y alto,
de manifestacin del comportamiento higinico en respectivamente.
las abejas, categorizando las colonias en patrones de
comportamiento higinico alto y bajo para aquellas LITERATURA CITADA
colonias que expresaron una tasa de remocin mayor del Aumeier P., P. Rosenkranz y L.S. Gonalves. 2000.
80% y menor del 70%, respectivamente. Las colonias A comparison of the hygienic response of
con alto comportamiento higinico presentaron
Africanized and European (Apis mellifera
menor incidencia de enfermedades infectocontagiosas
carnica) honey bees to Varroa-infested brood
(Spivak y Gilliam, 1993; Spivak, 1996; Palacio et al.,
in tropical Brazil. Gen. Molec. Biol., 23(4): 787-
2000), de tal manera que, si los productores apcolas
791.
realizan un manejo biolgico de las colmenas que
favorezca las presencia de este comportamiento, Arathi H. S., G. Ho y M. Spivak. 2006. Inefficient
se podra evitar el uso de quimiosintticos que no task partitioning among nonhygienic honeybees,
siempre son efectivos y que suelen dejar residuos Apis mellifera L., and implications for disease
en los productos de comercializacin de la colmena transmission. Anim. Beh., 72(2): 431-438.
(McKee, 2004).
Bravo H. y L. Paparella. 1992. Estadstica Aplicada para
CONCLUSIONES el Sector Agrcola. Conceptos, Procedimientos
y Aplicaciones. Editorial UCLA, Barquisimeto,
Esta investigacin permiti demostrar la Venezuela.
presencia del comportamiento higinico en las abejas
africanizadas en los apiarios de tres localidades Correa Marques M.H., D. De Jong, P. Rosenkranz y
del estado Lara, Venezuela, observndose que la L.S. Gonalves. 2002. Varroa-tolerant Italian
tasa de remocin de pupas muertas ms alta fue honey bees introduced from Brazil were not
obtenida en la localidad El Corozo. Se concluye que more efficient in defending themselves against

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