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Calendario reproductivo masculino en macacos Rhesus es influido por el

5HTTLPR Promotor polimorfismo del gen transportador de serotonina

RESUMEN
El polimorfismo 5HTTLPR en la regin promotora del gen transportador de
serotonina humana (SLC6A4) se sabe que est asociado con diversos
fenmenos psicolgicos y psiquitricos relacionados con el estrs. Hemos
observado que un polimorfismo diallico similar en el gen ortlogo de macacos
rhesus (Macaca mulatta) se relaciona con la historia de la vida reproductiva de
580 varones que residan en la colonia alcance libres de Cayo Santiago, Puerto
Rico, entre 1985 y 1998.At primera vista , el polimorfismo pareca ser
selectivamente neutral porque no se observ ninguna diferencia en el
rendimiento reproductivo total entre machos de diferentes genotipos de
5HTTLPR. Sin embargo, mientras que los heterocigotos eran significativamente
ms reproductiva que los homocigotos en edad intermedia (10-13 aos), lo
opuesto fue verdad antes y despus de este perodo (n 5 682 cras;
aleatorizacin P 5 0,014). Esta asociacin, que explica aproximadamente el 7%
de la variacin observada en la edad seor, muy probablemente re fl eja
diferentes patrones de dispersin natal y representa el primer inform instancia
de una gentica in fl uencia sobre el calendario reproductivo en mamferos.

INTRODUCCIN
Varios estudios en humanos y primates no humanos han relacionado la
actividad de la serotonina del cerebro con el comportamiento impulsivo, toma
de riesgos, el suicidio y la agresin [1-7]. Las personas con bajos niveles de
serotonina metabolito cido 5-hidroxiindolactico (LCR 5-HIAA) generalmente
exhiben una tendencia hacia un comportamiento agresivo e impulsivo,
mientras que los altos niveles de LCR 5HIAA estn asociados con la agresin
reducida. En los seres humanos, la expresin del gen transportador de la
serotonina, SLC6A4, ha demostrado ser influenciado por un nmero variable de
repetir tndem polimorfismos (5HTTLPR) en la regin promotora del gen [8].
Variantes anlogas han sido identificados en los ortlogos SLC6A4 de varios
primates simio, lo que sugiere que el polimorfismo surgi en el genoma de un
antepasado comn hace unos 40 millones de aos [9]. De los dos principales
alelos 5HTTLPR, S (corta) y L (largo), la variante S fue encontrado para reducir
la transcripcin e fi ciencia en las clulas linfoblsticas humanas cultivadas [8].
El mismo estudio tambin revel una asociacin entre las LS y SS genotipo,
respectivamente, y la ansiedad y rasgos de personalidad relacionados con la
depresin en los seres humanos, lo que provoc un gran nmero de
investigaciones de seguimiento de tipo similar [10-16].
Dispersin del grupo natal es un patrn comn aunque, muy variable, de
comportamiento en los primates. Dependiendo de las especies consideradas,
ya sean hombres o mujeres, o ambos sexos, pueden migrar. En macacos

rhesus (Macaca mulatta), slo los hombres de transferencia, mientras que las
hembras permanecen en sus grupos natales durante toda su vida [17]. Natal
dispersin implica la prdida de la condicin social y un aumento de la
mortalidad y el estrs. Sin embargo, las causas de este comportamiento han
permanecido enigmtico. A un nivel socio-ecolgico, tanto la endogamia [18] y
macho-macho competencia [19] se han invocado. Los hombres jvenes pueden
por lo tanto estar dispuestos a aparearse con cualquier mujer, pero si la
mayora de las hembras para aparearse o bien se niegan o no se puede
acceder a la consorte sexual, entonces los hombres seran recompensados en
trminos de oportunidades reproductivas mirando a una tropa diferente.
La evidencia de un papel importante para la funcin de la serotonina en la
mediacin de los patrones de migracin primeros en macacos rhesus machos
provino de la observacin de que la edad a la dispersin natal est
directamente relacionada con la concentracin cefalorraqudeo de LCR 5-HIAA
[20, 21]. Debido a que el polimorfismo 5HTTLPR en el homlogo SLC6A4 rhesus
tambin en la ansiedad fl uencias y la respuesta al estrs y la adversidad [2224], una asociacin entre el polimorfismo y los primeros patrones de migracin
masculina es muy plausible. De hecho, hemos demostrado anteriormente que
entre los macacos rhesus-van gratuitas de Cayo Santiago, Puerto Rico, las SS
machos homocigotos dejan sus grupos natales 6 a 15 meses antes de lo que
los portadores del alelo L [25].
Natal dispersin en Cayo Santiago se asocia con una tasa de mortalidad del 6%
[26]. Sin embargo, debido a que la isla es libre de depredadores, y miembros
de la colonia forraje tanto en la vegetacin natural y en fi cialmente mejoradas
recursos alimenticios arti, la razn ms comn por no sobrevivir dispersin
masculina es probable que sea relacionada con el estrs deterioro fisiolgico
del sistema inmunolgico. Tal deficiencia podra ya sea poner en peligro la
capacidad de hacer frente a las heridas recibidas al intentar la entrada de
tropas, o debilitar el animal y por lo tanto disminuir sus posibilidades de xito
de forrajeo. Inicialmente se especul que la dispersin a una edad intermedia
por lo tanto conferir una ventaja reproductiva sutil a los machos
heterocigticos, pero no se observ ninguna diferencia notable en el nmero
descendencia entre machos de diferente genotipo 5HTTLPR [25]. Ahora bien,
un anlisis en profundidad de la historia de la vida reproductiva de monos
machos individuales proporciona evidencia de que se 5HTTLPR lugar asociado
con un signi fi cativamente diferente calendario en la produccin de cras.

MATERIALES Y METODOS
Poblacin de estudio y Genotipado
Genotipado del anlogo de 5HTTLPR rhesus se realiz como se describe
anteriormente [25]. Todos los animales analizados en el presente estudio eran
de la colonia alcance libres de macacos rhesus que residen en Cayo Santiago,
Puerto Rico, que es mantenido por el Centro de Investigacin de Primates del

Caribe, Universidad de Puerto Rico Recinto de Ciencias Mdicas [27]. Los


animales en la colonia estn sujetas a censo regular, y eventos demogrficos
tales como el nacimiento, la muerte y la migracin son generalmente notar en
el plazo de 2 das. Hombre dispersin natal en Cayo Santiago ha sido
operacionalmente definida como no regresar al grupo natal durante 30 das
consecutivos [26]. En nuestro estudio, hemos incluido todos los 682 infantes de
colonias, nacidos entre 1985 y 1998, para los que la paternidad se pudo
determinar por medio de pruebas de gentica molecular [28]. Todos los
varones de edades 5 a 19 aos que viva en la colonia en cualquier momento
durante los 6 meses antes de un nacimiento dado, y para quienes una muestra
de sangre estaba disponible para el genotipado, se consideraron posibles toros
de la respectiva infantil. La paternidad se determin utilizando 15
microsatlites [28] con relaciones log10-verosimilitud (LR) para la paternidad
vs. nonrelatedness calculado como se describe anteriormente [29]. Paternidad
de un individuo dado se consider como establecido cuando el padre putativo
tena un LR en favor de la paternidad que era mayor de dos (correspondiente a
una probabilidad de paternidad estandarizado de 99%), y al menos una unidad
mayor que el LR de cualquier otro potencial sire. Al aplicar estos criterios, la
paternidad se pudo determinar el 71% de los nios nacidos durante el perodo
de estudio. Todos los animales de este estudio se tomaron muestras no espec
fi camente para este estudio, pero durante el chequeo mdico anual regular
realizaron en todos los animales en las instalaciones de Cayo Santiago.

Anlisis Estadstico
El curso de la vida reproductiva de salida promedio de los varones con un
genotipo 5HTTLPR dada se estim que el nmero de engendrado por estos
machos descendientes, dividida por la suma fi co-genotipo especfico de todos
los perodos de por vida de potenciales toros superpuestas con el perodo de
estudio (aos de toros). El nmero de cras previstas para los hombres de una
edad y el genotipo dado, suponiendo que no hay asociacin entre el momento
reproductiva y el genotipo, se calcul como el nmero total descendencia para
el grupo de edad respectivo, multiplicado por la proporcin relativa de los
hombres con el genotipo particular en cuestin entre todos potenciales toros
de esa edad. Las diferencias entre el calendario reproductivo de los machos
con diferentes genotipos fueron evaluados para significacin estadstica
mediante la aplicacin de una prueba de Kolmogorov-Smirnov para las
respectivas distribuciones sireage. P valores vlidos se obtuvieron mediante la
aleatorizacin (10 000 repeticiones), cada vez fl shuf ing los genotipos de todos
los varones siempre considerados como un padre potencial. La fuerza de la
asociacin entre el genotipo sire dichotomized y edad fue cuanti fi car a los 682
bebs utilizando el Jolayemi estadstico t [30], una medida de concordancia que
oscila entre cero (sin asociacin) y la unidad (concordancia perfecta). Una
ventaja importante de t en otras medidas de asociacin es la interpretacin de
t2 como un coeficiente de determinacin [30]. Debido a que la definicin de las
categoras de edad y genotipo se bas en consideraciones post hoc, no se hizo

ningn intento de evaluar la significacin estadstica de t. La asociacin entre


la edad de sexo masculino en la dispersin primera y la edad de sexo
masculino en la muerte se analizaron mediante tablas de vida (producto lmite
de Kaplan-Meier) metodologa implementada en el procedimiento LIFETEST de
SAS / STAT versin 8.02 (SAS Institute Inc., Cary NC). Debido a que ambas
variables potencialmente pueden ser censurados, el anlisis tuvo que ser
llevado a cabo dos veces, cada vez con exclusin de los hombres para los que
en realidad no se haba observado un elemento determinado (es decir, ya sea
la dispersin o la muerte).

RESULTADOS
Distribucin de 5HTTLPR genotipos
Un total de 580 machos de genotipo conocido 5HTTLPR fueron considerados
como un padre potencial, al menos una vez durante el perodo de estudio. De
estos, 279 fueron LL homocigotos, 243 fueron LS heterocigticos, y 58 eran
homocigotos SS. Mientras que la edad exacta en la dispersin fue grabado para
284 hombres, lo mismo era cierto para la edad a la muerte de 106 hombres. En
cualquier caso, ninguna de las dos investigaciones revelaron ninguna cativa
asociacin signi fi entre la edad a la muerte y en la dispersin (rango
logartmico chi-cuadrado de 5 0,125 de edad conocida en la muerte, chicuadrado de 5 0,030 de edad conocida durante la dispersin, 1 df, P. 0.5). Los
682 infantes analizados nacieron 210 hembras diferentes, entre los que se
encontraban genotipo cuenta 99, 87, y 24, por LL, LS y SS respectivamente.
Hubo por lo tanto no hay diferencia de sexo de los padres notable en trminos
de frecuencias de genotipo (chi-cuadrado de 5 0,341, df 2, P 5 0,843). Aunque
el nmero de potenciales toros con genotipo conocido vari entre 88 en 1985 y
406 en 1998, ninguna variacin significativa en la frecuencia de los alelos se
observ con el tiempo, y no se encontraron ambas frecuencias masculinas y
genotipo femenino, constantemente, estar en HardyWeinberg equilibrio (datos
no se muestra).

Hombre xito reproductor y de 5HTTLPR Genotipo


Durante el perodo de estudio, se encontr que los heterocigotos LS haber
engendrado 285 cras, mientras que los homocigotos LL y SS engendraron 339
y 58 cras, respectivamente. Cuando estas cifras se dividieron por el nmero
total respectivo de aos de toros, el rendimiento reproductivo general de los
tres genotipos se encontr que era prcticamente idntico (LL, 339/1731 5
0,196; LS, 285/1498 5 0,190; SS, 58/312 5 0,186). Sin embargo, mientras que
los machos heterocigotos experimentaron una tasa creciente de la
reproduccin hasta la edad de 11 aos, seguido por una disminucin constante
a partir de entonces, ambos genotipos homocigotos mostraron un modo
reproductivo pronunciada en 7-8 aos, y un segundo modo de alrededor de 1617 aos de edad (Figura 1). Cuando se evalu mediante una prueba de

Kolmogorov-Smirnov aleatorizado, se encontr que la diferencia entre los dos


genotipos homocigotos para ser insignificante (p 5 0,951), mientras que su
combinado fi ca de por vida-genotipo especfico reproductiva per fi l difera
significativamente de la de los heterocigticos (aleatorizacin P 5 0,014). Una
comparacin entre el nmero observado y esperado de la descendencia, con
base en el nmero de potenciales toros en cada grupo de edad, tambin
destac que los heterocigotos overperformed entre la edad de 10 y 14 aos,
mientras que los homocigotos rendimiento inferior durante el mismo perodo
de la vida (Fig. 2 ). Basndose en esta clasi fi cacin, el nmero de cras
engendrado por machos de un genotipo dado y la edad podra estar dispuesto
en una mesa 2 3 2 (Tabla 1). Como era de esperar, el genotipo padre y seor
de edad resultaron ser ligeramente moderadamente asociado con otros
(t50.269). No se observaron diferencias genotpicas comparables en tiempo
reproductiva entre los macacos rhesus femeninos en Cayo Santiago (datos no
mostrados).

Hombre Edad en la primera reproduccin y Natal Dispersin


La edad media en la reproduccin primero de los hombres exitosos LL (6,98 6
2,76 yr; n 5 99) y los hombres de las SS (6,92 6 2,27 aos; n 5 16;. T de
Student 5 0,08, P de dos caras 0.5) se encontr que era virtualmente idnticos.
Heterocigotos exitosos (n 5 72) primera reproduce a 7,22 6 2,23 aos de edad,
pero la diferencia entre los genotipos homocigotos y heterocigotos no fue
estadsticamente significativa (t 5 0.63). Por el contrario, en la estratificacin fi
cacin por la edad de dispersin, se encontr que los hombres que emigraron a
una edad intermedia de 5 aos de haber producido su fi primera descendencia
signi fi cativamente ms tarde (edad 7,95 6 2,80 aos; n 5 45) que los que
emigraron a 4 aos de edad ( 6,78 6 2,45 yr; n 5 56; 5 2,24 t, P de dos caras,
0,05) o en 6 aos de edad (6,55 6 1,60 yr; n 5 20; 5 2,08 t, P de dos caras,
0,05).

Macho reproductor Duracin de la vida


No hay datos de observacin sobre los hombres individuales estaban
disponibles en el presente estudio que habra permitido a la vida de cra se
extiende por ser evaluados y relacionados con los genotipos 5HTTLPR
masculinos. Por otra parte, el xito reproductivo se sabe que est distribuido de
manera muy desigual entre los macacos rhesus macho en Cayo Santiago [31],
lo que implica que la base de datos para un anlisis de este tipo habra sido
naturalmente pequea. En cualquier caso, cuando se analiz la diferencia
horaria (Dt) entre la primera y la ltima (grabado) la reproduccin de esos 30
hombres que 1) tenan al menos dos hijos durante el perodo de estudio y 2)
vivan por lo menos hasta la edad de sexo masculino mediana de Se observ la
muerte de Cayo Santiago (18,7 aos), una diferencia notable entre los
heterocigotos y homocigotos. Mientras que el promedio era Dt 6,9 aos entre

LS machos (n 5 13), que fue de 10,6 aos en los varones LL (n 5 14) y 10,0
aos en los hombres de las SS (n 5 3). Cuando los valores Dt para homocigotos
y heterocigotos se compararon mediante una prueba de Wilcoxon, se encontr
que la diferencia media observada de 3,6 aos para ser estadsticamente
significativa (chi-cuadrado de 5 3.953, 1 df, P 5 0,047).

DISCUSIN
En prcticamente todos los organismos superiores, el momento y la duracin
de la actividad reproductiva son muy variables, tanto a nivel individual y
poblacional. La comprensin de la base de esta variacin es fundamental para
la comprensin de la ecologa y el comportamiento de una determinada
especie [32]. Los modelos tericos predicen que la seleccin natural podra
causar la vida reproductiva de los varones a aumentar en ambientes
caracterizados por una alta supervivencia y costos competitivos bajos [32].
Hasta el momento, sin embargo, los objetivos genticos potenciales para tales
cambios en la presin selectiva son ampliamente desconocido. Por ejemplo,
aunque la hormona juvenil (JH) se ha demostrado para controlar el cambio de
la plasticidad reproductiva reproductiva en la flexibilidad en los saltamontes
Lubber (microptera Romalea), los respectivos experimentos empleadas
variacin de la dieta para inducir diferentes niveles de JH en lugar de emplear
de origen natural o artificialmente inducida , variantes genticas [33]. Del
mismo modo, las diferencias en la sincronizacin reproductiva observada en el
campo entre mirlos europeos urbanas y habitantes de los bosques (Turdus
merula) no persistieron en condiciones de laboratorio, lo que indica que estas
diferencias fueron en gran parte resultado de la flexibilidad fenotpica [34].
Aunque se encontraron machos urbanas para iniciar la secrecin de LH plasma
antes que los varones forestales, y aunque la concentracin plasmtica de LH y
el tamao del folculo se redujeron antes en las mujeres urbanas que en las
hembras forestales, las diferencias genticas invocadas no fueron aclarados
ms.
Nuestro estudio ha revelado, por primera vez, que el tiempo de reproduccin
en los mamferos puede ser influenciada por factores genticos. Macacos
rhesus machos que son homocigotos para el polimorfismo 5HTTLPR diallico en
el gen transportador de la serotonina se encontr que eran reproductivamente
ms exitosos en la edad adulta temprana y tarda que sus homlogos
heterocigotos, que reproducen principalmente a una edad intermedia. El
polimorfismo en cuestin es conocido por influir en la respuesta a los
acontecimientos estresantes [35] y para alterar la respuesta funcional del
sistema de la serotonina en humanos [36]. En macacos rhesus, 5HTTLPR
interacta con las primeras experiencias de los monos para in fl uir en la
funcin de la serotonina en su sistema nervioso central [37]. Mientras que los
animales con experiencias deletreos temprana de cra se caracterizan por
concentraciones de 5-HIAA genotipo dependientes de CSF cefalorraqudeo,
monos criados normalmente no son [22]. Estudios similares sobre la respuesta

de ACTH al estrs han revelado que los niveles ms altos de ACTH se asocian
con de portador del alelo S en macacos machos, pero que el efecto sobre las
hembras se limita a aquellos con una experiencia temprana de la adversidad
[23].

Por ltimo, se encontraron infantiles y juveniles de las SS monos que se


conductualmente inhibidos y comprometidos en conductas ms temibles en
condiciones experimentales controladas que sus contrapartes LS y LL [24].
Con la cra de ser un componente esencial del comportamiento normal del
animal, los hallazgos anteriores sugieren que la variacin observada en el
tiempo de reproduccin de macacos rhesus macho puede ser un resultado
directo de la variacin en la expresin del gen transportador de la serotonina.
Hasta ahora, sin embargo, no hay informes en la literatura cient fi ca de una
posible relacin causal entre la funcin del transportador de serotonina y la
conducta reproductiva, ni en humanos ni en ninguna otra especie. En lugar de
ello, hemos demostrado previamente que 5HTTLPR en macacos rhesus se
asocia con la edad de la dispersin natal masculino [25]. Aunque la dispersin
de tropas entre los monos machos tambin puede ser considerado un evento
de la historia de vida estresante, sin embargo, nuestros datos sugieren que la
asociacin observada entre 5HTTLPR genotipo y el calendario reproductivo
masculino no es principalmente debido a un aumento o disminucin de la
voluntad de participar en conductas de riesgo durante ese perodo en
particular de vida. Por lo tanto, la edad a la dispersin natal macho no se
encontr estar fuertemente asociado con la esperanza de vida global, lo que
significa que la diferencia observada en el tiempo de reproduccin que no
podra simplemente ser atribuida a la mortalidad diferencial. Adems, la edad
media en la reproduccin primero de LL y SS machos homocigotos result ser
el mismo, a pesar de una pronunciada tendencia de este ltimo a abandonar
sus grupos natales mucho antes. A pesar de ello, la edad de dispersin natal
masculino todava pueden haber representado un determinante crtico de
genotipo espec fi cas oportunidades reproductivas, al menos en la edad adulta
temprana. Mientras que los homocigotos SS emigran temprano, haciendo que
se inician la reproduccin principalmente en los grupos no-natal, homocigotos
LL dispersan tarde y son por lo tanto probable que fi primer reproducir en sus
grupos natales. Los heterocigotos, por el contrario, seguir una tctica
intermedia que retrasar su aparicin reproductiva durante algn tiempo. Esta
dicotoma implica que al menos parte de la in fl uencia de 5HTTLPR sobre el
calendario reproductivo masculino en nuestro estudio fue indirecta en la
naturaleza y el resultado de los efectos codominante del polimorfismo en el
comportamiento migratorio masculino [20].
Formalmente, el genotipo 5HTTLPR se encontr que era ligeramente a
moderadamente asociado con la edad sire (t50.269). Cuando la plaza de la
Jolayemi t se interpreta como una estadstica R2type [30], esto implica que un
7% de la variacin observada en el tiempo reproductivo masculino es

explicable en trminos de un efecto indirecto, la dispersin mediada de la


serotonina nivel individual protena transportadora ( t2 5 0,072). Por tanto, es
probable que otras variantes genticas, hasta ahora desconocidos han ejercido
una in fl uencia sobre el calendario reproductivo masculino en nuestro grupo de
estudio tambin. Sin embargo, tal relacin causal sera difcil de demostrar, a
menos genes candidatos fuertes y plausibles estaban disponibles para su
anlisis. En primer lugar, el momento reproductiva representa un rasgo
cuantitativo que es dif di fi de integrar en un solo parmetro susceptible de
ligamiento gentico formal o anlisis de asociacin, especialmente teniendo en
cuenta el nmero medio de baja producida por la mayora de los hombres en
Cayo Santiago descendencia. En segundo lugar, la localizacin de genes
causantes utilizando marcadores annimos bajo el paradigma de ligamiento
requerira datos sobre la sincronizacin reproductiva de familias
multigeneracionales, que simplemente no estn disponibles incluso para la
poblacin bien caracterizado analizado aqu. Finalmente, al menos en los seres
humanos, la heredabilidad de los rasgos de comportamiento es por lo general
relativamente bajo (0,4 a 0,6 [38]), y la complejidad y diversidad de los
mecanismos genticos subyacentes es desconocido de antemano. Por otra
parte, los estudios sobre los insectos, reptiles y pjaros [33, 34, 39] han puesto
de manifiesto que los procesos reproductivos aun subconscientes dependen en
gran medida de factores ambientales, lo que sugiere que esto es an ms
probable que sea el caso de tcticas conscientemente perseguidos por los
primates.
Que no hay diferencia en el tiempo de reproduccin se observ entre las
mujeres, no es sorprendente, ya que los macacos hembras permanecen en sus
grupos natales durante toda su vida. Por tanto, no representan un objetivo para
los factores de dispersin asociada que influyen en el comportamiento
reproductivo. Sin embargo, en un nmero de especies de primates no
humanos, incluyendo los macacos rhesus, el tiempo de vida xito reproductivo
de las hembras se ha encontrado para ser una funcin de su vida til en lugar
de cra mera edad de inicio de la reproduccin [40]. Si el mismo fuera cierto
para los hombres en nuestro estudio, entonces habramos esperado de su vida
til de cra para ser lo ms independiente de su genotipo 5HTTLPR como era su
rendimiento reproductivo total. Sin embargo, la diferencia de tiempo entre
primera y ltima reproduccin de heterocigotos y homocigotos exitosas xito
fue sorprendente. Aunque esta diferencia de tiempo representaba slo una
medida sustituta de la duracin de la vida real de cra, parece probable que la
diferencia genotipo-dependiente en el tiempo reproductivo masculino
observado en Cayo Santiago es, al menos en cierta medida, mediada por la
longitud de tiempo que los varones sexualmente permanecer activo.
Mientras que la seleccin overdominant (heterocigotos ventaja) se invoca
generalmente para explicar cmo puede persistir un polimorfismo gentico en
una poblacin, las tcticas asociadas a 5HTTLPR de macacos rhesus
masculinos en nuestro grupo de estudio resultaron en rendimiento reproductivo
comparable. Por lo tanto, la dicotoma observada en el tiempo reproductiva
sugiere un mecanismo evolutivo hasta ahora no reconocido, que recuerda a un

exceso de compensacin [41], por el que un polimorfismo gentico se


mantiene a travs de la provisin de fi cos nichos reproductivos genotipo
especfico. Si los portadores de diferentes genotipos se reproducen en
diferentes edades, la poblacin de acogida ya no es panmctica. En lugar de
ello, se alcanza un nivel de temporal la estratificacin que reduce la varianza
muestral gamtico y por lo tanto retrasa alelo fi jacin travs deriva o una
ventaja selectiva (neto) [42]. En su forma ms extrema, este mecanismo podra
aumentar el tiempo de permanencia media de un alelo de otro modo neutral
hasta en un 33%, dependiendo de la superposicin en la actividad
reproductiva. Aunque un retraso de esta magnitud puede parecer pequea a
simple vista en primer lugar, que podra haber sido fundamental para la
preservacin de la evolucin de 5HTTLPR entre los macacos rhesus,
especialmente durante la dispersin de pequeas poblaciones fundadoras
cuando ventajas selectivas ms sutiles y sin embargo desconocido habran
estado dominados por la deriva .

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