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EFECTO DEL FUEGO SOBRE LA GERMINACIN Y EL BANCO

DE SEMILLAS DE BOSQUES TEMPLADOS DEL OCCIDENTE


DE MXICO.

TESIS QUE PRESENTA MARTHA SUSANA ZULOAGA AGUILAR


PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS EN

ECOLOGA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES

Xalapa, Veracruz, Mxico, Agosto 2010

Aprobacin final del documento final de tesis de grado:


Efecto del fuego sobre la germinacin y el banco de semillas de bosques
templados del occidente de Mxico

Nombre

Firma

Director

Dr. Oscar Luis Briones Villarreal

________________________

Co-director

Dra. Alma Orozco Segovia

________________________

Jurado

Dra. Mara Luisa Martnez Vzquez

________________________

Dra. Guadalupe Williams Linera

________________________

Dr. Dante Arturo Rodrguez Trejo

________________________

RECONOCIMIENTOS

Agradezco al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologa por la beca de manutencin otorgada


durante 6 aos (REGISTRO: 179232) y por el financiamiento econmico a travs de los
proyectos 47409-Q y 47859-Q para llevar a cabo el trabajo de campo y de laboratorio de la
presente tesis.
A la secretara del posgrado del Instituto de Ecologa A.C. por todo el apoyo ofrecido a lo largo
de mis estudios de doctorado y por la realizacin de los trmites necesarios para la extensin de
beca.
Quiero agradecer al Dr. Oscar Briones Villarreal y la Dra. Alma Orozco Segovia por la direccin
de esta tesis, por su amistad y buenos consejos. Mi aprendizaje fue doble porque de ambos
aprend y recib lo mejor, gracias a ustedes he logrado una meta muy importante en mi vida.
A la Dra. Mara Luisa Martnez y al Dr. Vctor Barradas les agradezco su apoyo en el comit
tutorial. A estos ltimos a la Dra. Guadalupe Williams y el Dr. Dante Rodrguez Trejo les
agradezco el tiempo, el esfuerzo invertido y por sus valiosas observaciones, las cuales sin duda
enriquecieron y mejoraron el presente trabajo de tesis, mil gracias por su apoyo.
Agradezco el apoyo del M.C. Enrique Jardel Pelez, jefe del Laboratorio de Ecologa Forestal,
del Centro Universitario de la Costa Sur por el apoyo ofrecido y al Biol. Rubn Ramrez, jefe de
la Estacin Cientfica las Joyas de la Universidad de Guadalajara por las facilidades otorgadas
para la realizacin del trabajo de campo. Agradezco a Erminio Quionez por el apoyo tcnico en
campo, as como a todo el personal de la Estacin Cientfica las Joyas que en algn momento me
apoyaron. De igual manera agradezco al Dr. Luis Manuel Martnez, jefe del Departamento de
Manejo de Recursos Naturales por facilitarme un espacio temporal para trabajar en el documento
de la tesis. Al Dr. Ramn Cuevas, M.C. Luis Guzmn e Ing. Francisco Santana por su asesora en
la identificacin taxonmica de los ejemplares colectados.
Agradezco de todo corazn a la Mtra. Mara Esther Snchez Coronado por todo el apoyo tcnico
durante la realizacin de los experimentos en el Laboratorio de Ecologa Funcional del Instituto
de Ecologa, UNAM. De igual manera agradezco la sincera amistad de Sarai, Esther y dems
compaeros del Laboratorio de Ecologa Funcional.
Tambin quiero agradecer de todo corazn la amistad y los agradables momentos de convivencia
con mis compaeros de generacin Lizzet, Lilian, Itzel, Dnae, Pablo, Pepe, Juan Pablo y dems
compaeros del posgrado.
De manera especial agradezco a mi esposo Luis Ignacio por su amor y por todo su apoyo. A mi
hijo Luis Ignacio por su cario, paciencia y comprensin.

DEDICATORIA

Esta tesis se la dedica con todo mi corazn a las dos personas que ms amo y son
mi ms preciado tesoro
A mi par de Luis Ignacios
Y por supuesto a la persona a quin le debo todo lo que soy
A mi mam

DECLARACIN
Excepto cuando es explcitamente indicado en el texto, el trabajo de investigacin
contenido en esta tesis fue efectuado por la Biol. Martha Susana Zuloaga Aguilar como
estudiante de la carrera de Doctorado en Ciencias en Ecologa y Manejo de Recursos Naturales
entre agosto de 2003 y agosto del 2010, bajo la supervisin del Dr. Oscar Luis Briones
Villarreal y la Dra. Alma Orozco Segovia.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados acadmicos, ni sern utilizadas para tales fines en el futuro.

Candidato: Martha Susana Zuloaga Aguilar

__________________________

Director de tesis: Dr. Oscar Luis Briones Villarreal ________________________


Co-director de tesis: Dra. Alma Orozco Segovia __________________________

NDICE

RESUMEN.......

18

CAPTULO I
Introduccin General.
Ecologa de la semilla y su papel en la regeneracin de las comunidades
Importancia ecolgica del banco de semillas.
Ecologa del fuego en comunidades forestales..
Manejo del fuego y conservacin de las comunidades vegetales..

22
24
26
28
31

Hiptesis..
Objetivos..
General
Especficos..
Estructura de la tesis

32
33
33
33
33

Literatura consultada.. 35
CAPTULO II
Effect of heat shock on germination of 23 plant species
in pine-oak and montane cloud forest in western Mexico
Abstract..........................................................................................................................................
Introduction
Materials and methods...................................................................................................................
Study area...........................................................................................................................
Plant species and collection...........................................................................................................

Permeability of the seed cover and moisture content........................................................


Heat shock..........................................................................................................................
Data analysis......................................................................................................................
Results............................................................................................................................................
Permeability of the seed cover and moisture content........................................................
Heat shock..........................................................................................................................
Discussion......................................................................................................................................
Conclusions....................................................................................................................................
Acknowledgements........................................................................................................................
References..

46
47
48
50
50
51
51

52
53
55
55
56
59
64
65
65

CAPTULO III
Seed germination of montane forest species in response
to ash, smoke and heat shock in western Mexico...................................................................... 91
Abstract.......................................................................................................................................... 92
8

Introduction
Materials and methods...................................................................................................................
Study site............................................................................................................................
Plant species and seed collection.......................................................................................
General procedures............................................................................................................
Germination treatments......................................................................................................
Data analysis......................................................................................................................
Results............................................................................................................................................
Treatments..........................................................................................................................
Discussion......................................................................................................................................
Conclusions....................................................................................................................................
Acknowledgements........................................................................................................................
References......

93
95
95
96
96
96
97
98
98
100
103
104
104

CAPTULO IV
Impacto de una quema prescrita sobre el banco de semillas
en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico .................................... 116

Resumen.....
Introduccin...
Materiales y Mtodos.
rea de estudio...
Quema prescrita.
Muestreo del banco de semillas.
Evaluacin de la lluvia de semillas y la regeneracin por rebrotes...
Muestreo de la vegetacin.
Anlisis...
Resultados..
Temperatura durante la quema prescrita
Densidad del banco de semillas en el suelo...
Riqueza de especies en el banco de semillas en el suelo...
Composicin florstica del banco de semillas en el suelo.
Composicin de la vegetacin establecida
Comparacin de la composicin de especies entre el banco de semillas en el suelo y la
vegetacin establecida....
Evaluacin de la regeneracin vegetativa y lluvia de semillas..
Discusin
Agradecimientos
Referencias.

117
118
120
120
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123
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130
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131
139
139

CAPTULO V
Variaciones temporales en la emergencia de plntulas y papel regenerativo
del banco de semillas en el suelo despus de una quema prescrita
en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico. 163

Resumen.
Introduccin...
Materiales y Mtodos.
rea de estudio...
Quema prescrita.
Muestreo del banco de semillas.
Anlisis...
Resultados..
Emergencia de plntulas del banco de semillas.
Variacin temporal del nmero promedio de especies en el banco de semillas
Nmero de especies e ndice de similitud temporal...
ndice de diversidad temporal
Discusin
Conclusiones..
Agradecimientos
Referencias

164
165
168
168
169
169
170
171
171
173
174
175
176
182
182
183

CAPTULO VI
Conclusin general. 209
Literatura citada. 214

10

LISTA DE FIGURAS Y TABLAS

CAPTULO II
Fig. 1. Climogram. 19 years mean monthly temperature and precipitation from the Scientific
Station Las Joyas. Data from Jardel et al. (2004b)..................................................................

74

Fig. 2. Germination percentages of 23 species of pine-oak and montane cloud forest species
exposed to 16 heat shock treatments. Seeds were exposed to 60, 80, 100 or 120C, for 5 (
) or 60 min (
heat shock (

), in dry and moist sand (indicated at top), or were controls not exposed to
). Letters above bars indicate statistical differences between

treatments.....................................................................................................................................

75

Fig. 3. Linear or Quadratic fit to the probability of germination of 21 species exposed to heat
shocks of 60, 80, 100 or 120C and control (25C). The substrate conditions and the exposure
time to the heat shock were: in dry substrate for 5 () or 60 () min, in moist substrate for
5 min (----) or 60 min ().........................................................................................................

77

Table 1. Seed traits of 23 species. Traits of 23 plant species growing in fire prone areas
covered by pine forest (PF), pine-oak forest (POF), montane cloud forest (MCF), mixed
forest (MF) or widely distributed (Wd) in the Sierra de Manantln, Jalisco. I = water
impermeable seed coat, P = water permeable seed coat, WCdb = water content dry basis. Wu
= increase in weight after 15 h of incubation on a wet surface. (mg) = milligram. () without
data. Mean standard deviation..................................................................................................

78

Table 2. Values of deviance and the significance (with asterisks) of the 3-factor General
Linear Model (GLM) fitted for each species. Effects of the temperature (a=60, b=80, c=100,
d=120C), the duration of exposure (a=5min, b=60 min) and condition of substrate (a= dry
and b=moist) and their interactions on seed germination for the 23 species. Small letters
indicate the level of treatment with the highest germination proportion. The data
overdispersion found in some species was reduced using a quasibinomial model (qb);
accordingly the F rather than X2 test is reported. The number of freedom degrees per species
was 63. Significance: * < 0.05, **<0.001, *** 0.0001, not significant (ns)...............................
Table 3. Results of linear/quadratic regressions. Significance of the linear/quadratic nominal
logistic regression models fitted to the probability of germination and the temperature at
11

80

which the seeds were exposed prior to incubation (at 25C). These temperatures were: 60,
80, 100 or 120C, for 5 or 60 min in dry (D) or moist (W) substrate. Likelihood Ratio X2 is
two times the difference of the negative loglikelihoods between the linear and quadratic full
models. (ns) not significant (P > 0.05). (*) treatment where only the linear model was
significant. () without fit

84

Table 4. Germination percentages of seeds sown on agar with gibberellic acid (GA3 at 1000
ppm) or without it (control). We also show the germination percentages for seeds that were
non-hydrated (DS) and seeds incubated for 15 h in moist sand (I) exposed to heat shock in
moist sand. After incubation in moist sand, permeable seeds were preimbibed, whereas
impermeable seeds were just superficially damp. Damp seeds are indicated with an asterisk.
Germination percentages of complementary treatments for Lupinus exaltatus are also
included: mechanical scarification (E) or dry shock at 150C for 1 min. Letters show the
statistical differences ( = 0.05) between treatments in the same line, after tests for multiple
contrasts within each species. A hyphen indicates that the treatment was not done. Standard
deviations are shown in parentheses............................................................................................

87

Table 5. Results of the 4-factor GLM analysis applied to 16 species grouped depending on
forest type. Evaluation of the heat shock effects for nine species from pine-oak forest and
seven species from mixed forest nested in forest type (Spp within FT = FT/spp).The heat
shock levels were: temperature (T, 60, 80,100 or 120C), exposure time (ET, 5 or 60 min)
and substrate condition (CS, dry or moist sand). All terms in the model were significant
(P<0.001).

89

CAPTULO III
Figure 1. Germination percentages for 12 species exposed to the following treatments:
gibberellic acid (C2), water smoke (S), ash (A), heat shock (HS), combinations of these
treatments, and untreated seeds (C1). Lowercase letters denote significant differences
between treatments (Tukeys test, P < 0.05)...............................................................................

110

Figure 2. Germination over time of 12 species exposed to fire products. C1= Control (), C2
= gibberellic acid (), S = Smoke (), A = Ash (U), HS = Heat shock (), HS+S = Heat
shock + Smoke (), HS+A = Heat shock + Ash () and HS+S+A = Heat shock + Smoke +
Ash ().......................................................................................................................................... 111
12

Table 1. Plant families, life form and seed traits of 12 species which are commonly found in
pine-oak forest. Month of seed collection is also indicated. P = permeable, I = impermeable.
(*) Moist heat shock. 112
Table 2. Results of one-way ANOVA on the effect of water smoke, ash, heat shock and their
combinations on germination percentages of 12 species. F-ratio and probability level (P) are
reported. Degrees of freedom = 7, a = arcsine transformation....................................................

113

Table 3. Results of 3-factor ANOVA on the effect of 7 treatments plus control on seed
germination of 12 species growing in pine-oak forest. Species were nested by seed coat type
(impermeable or permeable), indicated as Coat/spp. Significance: ** < 0.001, *** < 0.0001,
ns = not significant.......................................................................................................................

114

CAPTULO IV
Figura 1. Tiempo de residencia (a) de la temperatura promedio modal (b) y promedio
mxima (c) en cinco sitios durante la quema prescrita, as como temperatura promedio en un
sitio sin quemar (d), registradas en la hojarasca (H), mantillo (M) y suelo superficial (2 y 6
cm. de profundidad) en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas,
Mxico. () promedio y () 1 Error Estndar...

147

Figura 2. Densidad promedio ( DE) de plntulas emergidas del banco de semillas antes
(AQ) y despus de la quema prescrita (DQ) en la hojarasca (H) y tres profundidades en el
suelo (03, 36 y 610 cm), en un bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las
Joyas, Mxico........................... 148
Tabla 1. Anlisis de varianza con medidas repetidas para probar el efecto de la quema
prescrita (antes y despus) sobre la densidad de plntulas emergidas y riqueza de especies del
banco de semillas en cinco sitios y 3 profundidades del suelo (hojarasca, 2 cm y 3cm) del
bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico. Para cumplir con el
supuesto de normalidad, se eliminaron del anlisis los registros obtenidos a 6 cm de
profundidad y en uno de los seis sitios, debido a que el nmero de plntulas emergidas fue
extremadamente bajo..
-2

Tabla 2. Densidad de plntulas (m ) emergidas del banco de semillas, forma de vida y


familia de 49 especies e ndice de similitud (Morisita-Horn) antes (AQ) y despus (DQ) de la
quema prescrita en la hojarasca y 3 profundidades del suelo del bosque de pino-encino. A=
13

149

rbol, Ar = arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora; *= especie con


capacidad de rebrotar...

150

Tabla 3 Nmero de individuos por m-2, forma de vida (FV) y familia de 80 taxa (58 especies,
21 gneros y 1 desconocida) presentes en el soto-bosque de pino-encino en la Estacin
Cientfica Las Joyas, antes (AQ) y despus (DQ) de la quema prescrita. A= rbol, Ar =
arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora, (*)=especies con capacidad
de rebrotar, () = sin dato.... 155
Tabla 4. Matriz de similitud de Jaccard entre las especies antes (AQ) y despus (DQ) de la
quema prescrita en el banco de semillas en el suelo y la vegetacin establecida en un bosque
de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.

160

-2

Tabla 5. Nmero individuos m por especie que desarrollaron rebrotes tres meses despus de
la quema y que se establecieron a travs de la lluvia de semilla despus de una semana de la
quema prescrita (rea quemada) y en un rea sin quemar del bosque de pinoencino..

161

CAPTULO V
Figura 1. Temperatura y precipitacin promedio mnima y mxima mensual registradas entre
1989-2007 en la Estacin Cientfica las Joyas, en la Reserva de la Biosfera Sierra de
Manantln, Jal. (Jardel et al. 2008)..............................................................................................

190

Figura 2. Densidad promedio de plntulas por m-2 emergidas del banco de semillas en el rea
control () y el rea quemada () en cuatro fechas de muestreo (febrero, mayo, agosto y
noviembre) del 20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas.
Las letras indican diferencias significativas entre las pocas de recolecta y las dos reas
(quemada y control) para cada ao por separado. Meses a la derecha de la lnea punteada
corresponden a las estaciones de recolecta post-quema..

191

Figura 3. Densidad promedio de plntulas por m2, por sitio, de hierbas () y arbustos ()
en el rea control y el rea quemada en cuatro pocas de colecta de 20062007, del bosque de
pinoencino en la Estacin Cientfica Las Joyas. Las letras indican diferencias significativas
entre las estaciones de recolecta y las dos formas de vida entre reas (quemada y control)
para cada ao por separado..
Figura 4. Nmero de plntulas emergidas del banco de semillas en el suelo de Eupatorium
14

192

arsenei, Oxalis corniculata y Panicum albomaculatum en cuatro estaciones (febrero, mayo,


agosto y noviembre) de 20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las
Joyas. (------) rea quemada, (

) control.

193

-2

Figura 5. Nmero promedio de especies por unidad de muestreo (0.094 m ) en el rea control

() y el rea quemada () en cuatro pocas de recolecta de 20062007, en el bosque de pinoencino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. Las letras indican diferencias
significativas entre las estaciones de colecta y las dos reas (quemada y control) para cada
ao por separado. Meses a la derecha de la lnea punteada corresponden a las estaciones de
recolecta post-quema...

194

Figura 6. Nmero promedio de plntulas emergidas del banco de semillas de hierbas anuales
(), hierbas perennes () y arbustos (), en el rea control y el rea quemada en cuatro
pocas de recolecta de 20062007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las
Joyas, Mxico. Las letras indican diferencias significativas entre las estaciones de colecta y
las dos reas (quemada y control) para cada ao por separado...

195

Figura 7. Nmero total de especies (riqueza de especie) identificadas en el banco de semillas


del suelo en un rea control () y un rea quemada () en cuatro pocas de recolecta de
20062007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas,
Mxico.. 196
Figura 8. ndice promedio de diversidad (Shannon) por sitio del banco de semillas en el
suelo en el rea control y el rea quemada en cuatro pocas de recolecta del 20062007, en el
bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. (*) = indica diferencias
significativas entre el rea quemada y el control.....................................................

197

Tabla 1. Resultado del ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula emergidas del banco de semillas del suelo
del bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico, durante 2006 y 2007.
Los muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin
quemar (Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca
(mayo), mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre)... 198
Tabla 2. Resultado del ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula de hierbas y arbustos (Forma de vida=FV)

15

emergidas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007.
Los muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin
quemar (Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca
(mayo), mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre)... 199
Tabla 3. Resultados del ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre el nmero promedio de especies emergidas del banco de semillas del suelo del
bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007. Los muestreos se realizaron en seis sitios de un
rea quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar (Tratamiento) durante cuatro pocas del
ao: inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca (mayo), mitad de la poca de
lluvias (agosto), final de la poca de lluvias (noviembre)...

201

Tabla 4. Resultados del modelo lineal generalizado de tres vas con una distribucin del error
Poisson, sobre el efecto de la quema prescrita en el nmero promedio de especies por forma
de vida (FV= hierbas anuales, perennes y arbustos) en el 2006 y 2007. Los muestreos se
realizaron en cuatro pocas del ao: inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca
(mayo), mitad de la poca de lluvias (agosto), final de la poca de lluvias (noviembre), en
seis sitios del rea quemada y en seis sitios de un rea sin quemar (Tratamiento).. 202
Tabla 5. Especies emergidas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino, en
dos aos de muestreo (20062007). FV= Forma de vida............................

203

Tabla 6. ndice de similitud de Jaccard de las especies presentes en el banco de semillas en


diferentes estaciones de muestreo (febrero, mayo, agosto y noviembre) del 2006. Las zonas
sombreadas resaltan la similitud entre el rea quemada (Q) y sin quemar (C) 206
Tabla 7. ndice de similitud de Jaccard de las especies presentes en el banco de semillas en
diferentes estaciones de muestreo (febrero, mayo, agosto y noviembre) del 2007. Las zonas
sombreadas resaltan la similitud entre el rea quemada (Q) y sin quemar (C) 206

16

17

RESUMEN
El fuego es una importante fuerza evolutiva que por cientos de aos ha moldeado la estructura, la
composicin y funcionalidad de los ecosistemas propensos a incendios alrededor del mundo. En
este trabajo evalu el efecto del fuego sobre la capacidad de germinacin de las semillas a nivel
de especie y comunidad (banco de semillas del suelo) del bosque de pino-encino del occidente de
Mxico. A nivel de especie se evalu bajo condiciones de laboratorio el efecto de los productos
del fuego (choque trmico, humo y ceniza) sobre la capacidad de germinacin de especies que
frecuentemente se establecen en un bosque de pino-encino. Se observ que la interaccin entre
altas temperaturas, el tiempo de exposicin, el contenido de humedad de la semilla y la condicin
de humedad del sustrato determinaron la supervivencia de las semillas. La mayora de las
especies (78.2%) necesit de la exposicin a un choque trmico (70120C) para incrementar la
germinacin. Sin embargo, para algunas especies el choque trmico disminuy la germinacin o
fueron letales en semillas hidratadas. La respuesta germinativa a los productos del incendio
estuvo relacionada con el tipo de latencia. El choque trmico por si solo o en combinacin con el
humo y la ceniza estimularon la germinacin de semillas con latencia fsica (testa impermeable).
Contrariamente, el humo y la ceniza estimularon la germinacin en semillas con latencia
fisiolgica. An cuando germinan en bajos porcentajes, las semillas de especies del bosque
mesfilo de montaa que frecuentemente se establecen bajo el dosel de pino-encino pudieron
tolerar el choque trmico. Una quema prescrita, equivalente a un incendio superficial de baja
intensidad, realizada al inicio de la poca seca increment la germinacin de un gran nmero de
plantas del banco de semillas del suelo, especialmente de hierbas perennes. La similitud de
especies (Morisita-Horn) registrada en tres profundidades del suelo y en la hojarasca vari
despus del incendio. En general el ndice de similitud de especies emergidas del banco de
semillas en el suelo entre antes y despus de la quema fue alto (70%). Lo cual indica que las
semillas de la mayora de las especies dominantes en el banco de semillas del suelo del bosque de
pino-encino toleraron el paso del fuego. Por otro lado, el banco de semillas recolectado antes y a
pocas horas despus de la quema y la vegetacin establecida antes y tres meses despus de la
quema mostraron bajos ndices de similitud (14.618.7%). Dado el patrn de germinacin
estacional, se infiere que una gran proporcin del banco de semillas del bosque de pino-encino es
transitoria. Una gran densidad de semillas no latentes se registr en la poca de secas (febrero18

mayo), la cual disminuy significativamente al final de los dos aos muestreados. Despus de un
ao post-quema el nmero de semillas no latentes de arbustos se increment en mayo y agosto.
En general se registraron bajos ndices de similitud estacional entre el rea quemada y noquemada durante los aos muestreados (15-52%). En comparacin al rea no quemada, la
diversidad se increment despus de seis meses de la quema prescrita. El nmero total de
especies registradas en el banco de semillas del suelo tras dos aos de muestreo en el rea
quemada (90) fue ligeramente mayor que el registrado en el rea no-quemada (84). Los
resultados indican que las semillas de un importante nmero de especies del bosque de pinoencino presentan atributos que les permiten sobrevivir e incrementar su germinacin despus de
un incendio. El banco de semillas es una importante fuente de regeneracin post-incendio de
varias especies del sotobosque de pino-encino. Las quemas superficiales de baja intensidad
pueden favorecer el establecimiento e incrementar el nmero de especies nativas del bosque de
pino-encino del occidente de Mxico.

19

20

CAPTULO I

Introduccin

21

Los incendios son parte de la dinmica natural de diferentes ecosistemas alrededor del
mundo. En consecuencia, podemos encontrar que las historias de vida exitosas en estas
comunidades vegetales son el resultado de la presin selectiva de un particular rgimen de
incendio (Wright y Bailey 1982; Chandler et al. 1983). De esta manera, la composicin y
dinmica poblacional de las especies en reas propensas a incendios estar asociada a la
intensidad, frecuencia y estacionalidad del incendio (Bond y van Wilgen 1996; Clarke 2002;
Menges et al. 2006). En ambientes con frecuentes disturbios, las historias de vida de las especies
vegetales representan un conjunto de atributos que permiten a las plantas sobrevivir y persistir en
la comunidad post-disturbio (Nobel y Slatyer 1980). La estrategia regenerativa post-disturbio
puede llevarse a cabo a travs de la reproduccin vegetativa (rebrotes) y por va sexual (semillas).
Gracias a la regeneracin por rebrotes, algunas especies experimentan un rpido incremento en
cobertura tras el paso de un incendio (Trabaud 1987; Fle et al. 2000). Sin embargo, para
especies que se propagan principalmente por va sexual, la lluvia de semillas o la formacin de un
banco de semillas puede ser las principales fuentes de regeneracin post-fuego (EgertonWarburton 1998; Quintana-Ascencio y Menges 2000; Fenner y Thompson 2005; Keeley et al.
2005; Williams et al. 2005; Gamboa-de Buen y Orozco-Segovia 2008). Ambos tipos de
estrategia regenerativa pueden contribuir a la capacidad de resilencia de la comunidad e influir en
la ruta sucesional de las reas propensas a incendios (Trabaud 1987; Fle et al. 2000; Carr 2008;
Franklin et al. 2006; Moya et al. 2008). Por tal razn, un mejor conocimiento de la interaccin
entre el fuego y los atributos de las especies es necesario para entender cmo la dinmica de una
comunidad vegetal es afectada por el fuego.
El banco de semillas juega un papel importante en la dinmica de las comunidades vegetales.
La funcin principal del banco de semillas es la de regeneracin poblacional (Thompson 1992), a
travs del reemplazo poblacional (e.g. anuales), o como recurso de regeneracin post-disturbio
22

(Grime 1989). La respuesta del banco de semillas a las fluctuaciones estacionales o los disturbios
est regida por caractersticas fisiolgicas y morfolgicas intrnsecas de las semillas (Thompson y
Grime 1979; Baskin y Baskin 1989, 2001). Por lo que, para comprender la manera en que el
fuego afecta el banco de semilla, es necesario conocer la dinmica del mismo y las caractersticas
de las semillas que les permiten sobrevivir y contribuir a la regeneracin post-disturbio (DeBano
et al. 1998). Sin embargo, el papel que juega el banco de semillas en la regeneracin de los
sistemas forestales puede variar entre comunidades (Calvo et al. 2003) y su importancia puede
ser medida en funcin de su composicin, riqueza de especies, diversidad y tamao de la reserva.
Estas caractersticas influyen en la capacidad de resilencia y patrn sucesional de la comunidad.
En bosques templados, la germinacin de las semillas de especies herbceas de etapas
tempranas en la sucesin, es comnmente promovida tras el paso de un incendio (Izhaki et al.
2000; Calvo et al. 2003; Wienk et al. 2004; Shelling y McCartgy 2007; Knapp et al. 2007;
Glasgow y Matlack 2007). Sin embargo, la respuesta germinativa a los productos de un incendio
como el choque trmico, humo o ceniza puede ser tan diversa como la diversidad en formas de
vida alojadas en el banco de semillas (Keeley et al. 1985; Abella et al. 2007; Luna et al. 2007).
Las contribuciones enfocadas al entendimiento de la ecologa del fuego han sido particularmente
amplias en ecosistemas mediterrneos y en comunidades boscosas templadas en Australia,
Europa y Norteamrica, pero existe un rezago en el conocimiento de la ecologa del fuego en
zonas subtropicales de montaa de Norteamrica, donde los bosques de pino o pino-encino son
abundantes (Trabaud 1987; Keeley 1987; Gill y Catling 2002). Este tipo de bosques templados es
de particular inters ya que se encuentran en la zona de transicin biogeogrfica HolrticaNeotropical, por lo que su flora es una compleja mezcla de especies templadas y tropicales
(Snchez-Velsquez et al. 1996). Es posible que, dada la mezcla de historias de vida de esta flora
particular, se desarrollen patrones complejos en la dinmica del banco de semillas y en su
23

respuesta al fuego. Est diversidad de respuestas estar en funcin de los requerimientos especieespecficos de germinacin, ciclos y tipo de latencia y longevidad. Este trabajo es una
contribucin al conocimiento de la ecologa del fuego de los bosques de pino-encino del
occidente de Mxico, y aporta el conocimiento base para la implementacin de estrategias de
manejo y conservacin de reas propensas a incendios.

Ecologa de la semilla y su papel en la regeneracin de las comunidades

La semilla, adems de ser la unidad de propagacin de una planta, es el resultado del proceso
de reproduccin sexual, que es la principal fuente de variabilidad gentica (Fenner y Thompson
2005). Esta variabilidad es necesaria para que la poblacin pueda afrontar los cambios
ambientales. En respuesta a la presin ambiental, las semillas han desarrollado caractersticas
morfolgicas y fisiolgicas especie-especificas (longevidad, requerimientos de germinacin, y
latencia) que les permiten enfrentar diferentes situaciones de estrs. Una caracterstica de gran
importancia ecolgica es el lapso de tiempo que la semilla permanece viable en la comunidad. La
capacidad de las semillas para retener su viabilidad por periodos prolongados es adquirida
durante el proceso natural de desecacin que ocurre durante la etapa de maduracin de la semilla
(Priestley 1986; Murdoch y Ellis 1992; Beweley y Black 1994). El tamao de la semilla es un
importante atributo morfolgico relacionado con la persistencia y la tolerancia a las altas
temperaturas. Thompson et al. (1993) encuentran que las semillas pequeas tienen una mayor
capacidad de formar un banco de semillas persistentes en el suelo, en comparacin con las
semillas grandes. Por su parte, Hanley et al. (2003) encuentran que la germinacin de semillas
pequeas no solo es estimulada por altas temperaturas, sino que adems toleran temperaturas
mayores que las semillas grandes.
24

Si bien la longevidad de una semilla no est relacionada con la latencia (Thompson et al.
2003); las semillas con bajo contenido de humedad o con latencia fsica (testa impermeable)
pueden presentar periodos prolongados de longevidad (Priestley 1986; Beweley y Black 1994;
Baskin y Baskin 2001), y por lo tanto una mayor probabilidad de persistencia. La latencia es una
caracterstica intrnseca de las semillas y es una importante adaptacin, debido a que permite la
supervivencia de las semillas y favorece el establecimiento de las plntulas hasta que se presentan
condiciones favorables para la germinacin y el crecimiento de la plntula (Baskin y Baskin
2003). La latencia, si bien define la estacionalidad de la germinacin, la capacidad de persistencia
de las semillas provee de individuos listos para ser reclutados en diferentes espacios y lapsos de
tiempo. La importancia evolutiva de la latencia se ve reflejada en el gran nmero de especies
alrededor del mundo que producen semillas latentes. En especial la latencia fisiolgica, seguida
de la fsica, son las ms frecuentes en el mundo vegetal (Baskin y Baskin 2001, 2003, 2004). En
general podemos definir que la latencia es la imposibilidad de una semilla intacta y viable para
completar la germinacin bajo condiciones favorables (Bewley 1997; Baskin y Baskin 2001). Si
bien el periodo de latencia se caracteriza por una baja actividad metablica (Vzquez-Yanes y
Orozco-Segovia 1996), realmente no es un estado fisiolgico fijo. El estado latente de la semilla
vara dentro de una escala continua o grados de latencia, que es afectada continuamente por las
condiciones ambientales (Baskin y Baskin 1985, 2001; Foley y Fennimore 1998). El grado de
latencia define las condiciones de luz, temperatura y humedad necesarias para la germinacin
(Baskin y Baskin 1985). Sin embargo, los factores que estimulan la germinacin pueden ser muy
diferentes a los necesarios para romper el estado latente (Nikolaeva 2001; Allen et al. 2007). De
esta manera si las condiciones ambientales no son las adecuadas para la germinacin, las semillas
vuelven a entrar en un estado latente. Los cambios rtmicos entre la latencia y la no latencia de las
semillas de algunas especies es lo que Baskin y Baskin (2001) definieron como ciclo de latencia.
25

Como se mencion anteriormente, las semillas no cambian abruptamente su estado latente


cuando maduran; primero estas deben de pasar a un estado llamado latencia condicionada,
durante la cual la germinacin es slo posible en un restringido rango de temperatura mientras la
semilla madura pasa gradualmente a un estado no latente (Baskin y Baskin 1985). Vleshouwers
(et al. 1995) concluyen que la temperatura es el nico factor ambiental que altera el grado de
latencia. Sin embargo, se ha comprobado que factores como la concentracin de nitratos, la
humedad del suelo y el factor luz estn fuertemente correlacionados con la estimulacin de la
germinacin (Bewley y Black 1994; Vzquez-Yanes y Orozco-Segovia 1996; Baskin y Baskin
2001; Allen et al. 2007; Hilhorst 2007). Con base en los argumentos anteriores, podemos resumir
que el establecimiento de nuevos individuos a travs de la regeneracin por semilla es el
resultado de la interaccin entre la variabilidad ambiental y las caractersticas morfo-funcionales
de las semillas.

Importancia ecolgica del banco de semillas

El banco de semillas del suelo est formado por todas las semillas viables que se encuentran
alojadas en el suelo y hojarasca (Simpson et al. 1989; Baskin y Baskin 2001), y que
potencialmente son capaces de remplazar a las plantas establecidas en una comunidad (Baker
1989). El reservorio de semillas del suelo es crucial para las especies anuales y perennes que slo
se reproducen por semillas y que presentan un patrn de regeneracin estacional (Baskin y
Baskin 1985; Grime 1989; Fenner y Thompson 2005). Por ejemplo, el carcter persistente de las
semillas y el desarrollo de latencia condicionada permite que especies anuales sujetas a disturbios
frecuentes no predecibles, se restablezcan rpidamente en una amplia gama de condiciones
ambientales (Baskin y Baskin 1985; Baskin et al. 2004). Para este tipo de especies la
26

probabilidad de extincin se incrementa cuando hay una falla en la reproduccin (Thompson


2000). Por eso, una caracterstica vital de las semillas del banco en el suelo es su capacidad
inherente para retener la viabilidad por largos periodos de tiempo y el poseer mecanismos de
latencia que previenen su germinacin en condiciones desfavorables (Fenner 1995). Por lo
anterior, es posible encontrar que tanto la porcin transitoria (longevidad <1 ao) y persistente
(longevidad >1 ao) del banco de semillas de una poblacin estn constituidas por semillas
latentes como no latentes, estrategia que permite a las especies vegetales sobrellevar las
fluctuaciones ambientales y la ocurrencia de disturbios (Thompson 2000).
La formacin de un banco de semillas es un fenmeno comn en diferentes ambientes y
comunidades vegetales alrededor del mundo (Leck et al. 1989; Thompson 1992). La literatura
sobre la interaccin entre banco de semillas y la dinmica de la comunidad vegetal en sistemas
forestales es amplia y abarca temas muy variados, desde la gentica poblacional hasta cuestiones
de manejo de recursos de la comunidad. Una gran parte de las investigaciones se han centrado en
el papel que juega el banco de semillas en la regeneracin despus de un disturbio. La densidad
de semillas, la riqueza de especies, la diversidad y la composicin son atributos del banco de
semillas que han demostrado ser indicadores efectivos del estado de la comunidad, debido a que
son afectados de diferente manera por los disturbios (Arriaga y Mercado 2004; lvarez-Aquino
et al. 2005; Knapp et al. 2007). Dicha asociacin ha sido ampliamente explorada por varios
trabajos, dada la influencia del banco de semillas sobre los procesos de regeneracin y sucesin
de la comunidad. Hyatt y Casper (2000) demuestran que los colonizadores inciales pueden
afectar negativamente la germinacin y el establecimiento de otras especies en el banco de
semillas; en especial, la regeneracin del sotobosque por especies de rpido crecimiento puede
inhibir el crecimiento de especies arbreas dominantes del dosel (Connell y Slatyer 1977; Small y
McCarthy 2010). Si bien las hierbas anuales y perennes, seguidas por los arbustos, son las formas
27

de vida dominantes en el banco de semillas, su proporcin vara en funcin del tipo de bosque, el
tipo de disturbio y las prcticas previas de manejo (Leckie et al. 2000; Hyatt y Casper 2000;
Arriaga y Mercado 2004; Godefroid et al. 2006). La mayora de los trabajos concuerdan en que el
banco de semillas representa una fuente efectiva para la regeneracin de especies de sucesin
temprana, las cuales puede influir de manera determinante en la sucesin y la futura composicin
del sotobosque post-disturbio (Pakeman y Small 2005; Luzuriaga et al. 2005; Bossuyt y Honnay
2008; Small y McCarthy 2010). Gracias a la capacidad de persistencia de las semillas de algunas
especies, los patrones de sucesin pueden ser evaluados de forma indirecta a travs del banco de
semillas. Evidencia de la sucesin tras un disturbio la encontramos al comprobar que, en general,
existe una baja similitud entre las especies que conforman el banco de semillas y la vegetacin
establecida (Daz-Villa et al. 2003; Zobel et al. 2007; Allen y Nowak 2008). Estas diferencias
pueden verse reflejadas tambin a nivel gentico. Para algunas poblaciones el banco de semillas
representa una entrada importante de variabilidad gentica (Uchiyama et al. 2006), mientras que
para otras es un recurso que puede limitar la deriva gentica y la diferenciacin de las
poblaciones (Honnay et al. 2008). Como afirma Thompson (1992): El manejo efectivo de
algunas comunidades de plantas depende del conocimiento de la dinmica del banco de
semillas, en especial cuando nos enfrentamos a cuestiones de manejo de especies exticas, la
conservacin de la biodiversidad y la restauracin (Augusto et al. 2001; Degreef et al. 2002;
Ellsworth et al. 2004; Campbell y Clarke, 2006; Ghorbani et al. 2006).

Ecologa del fuego en comunidades forestales

El fuego es el disturbio ms extendido y frecuente alrededor del mundo (Bond y van Wilgen
1996). Por cientos de aos la ocurrencia del fuego ha influido de manera determinante en la
28

distribucin, el funcionamiento y la estructura de los ecosistemas propensos a incendios (Bond y


Keeley 2005), por lo que el fuego, adems de ser un factor ecolgico importante que moldea las
comunidades, es tambin considerado una fuerza evolutiva significativa (Pyne et al. 1996; Bond
y van Wilgen 1996; Bond y Keeley 2005). El efecto directo del fuego sobre la comunidad vegetal
es la reduccin drstica de su biomasa y la subsecuente puesta en marcha del proceso de
sucesin. La regeneracin post-fuego puede tomar diferentes trayectorias sucesionales, en
funcin del tipo e intensidad del incendio, del estado sucesional y la composicin de propgulos
antes del incendio; cambios que se reflejan en la estructura de la vegetacin, composicin,
diversidad y dominancia de ciertas especies. Sin embargo, en comunidades leosas propensas a
incendios el estado clmax descrito en el modelo Clementsiano de sucesin ordenada y predecible
hacia la etapa estable puede ser difcil de observar (Bond y van Wilgen 1996; DeBano et al.
1998). Como lo definen DeBano et al. (1998), en comunidades de plantas donde el fuego es
parte integral del ambiente natural, el termin clmax tiene poco significado, ya que las plantas
que persisten son las especies clmax. En reas forestales propensas a incendios, el sotobosque
es el componente ms afectado por la ocurrencia del fuego. Por lo general incendios de baja
intensidad causan poco dao a las especies dominantes del estrato arbreo, como se puede
observar en bosques dominados por Pinus hartwegii (Rodrguez-Trejo et al. 2004). Dada la
variabilidad en la ruta sucesional post-fuego, se ha propuesto otro modelo para predecir el
establecimiento de especies. En este caso, la interaccin entre los atributos de historia de vida de
las especies y el rgimen de fuego definen la respuesta de la comunidad (Nobel y Slatyer 1980;
Whelan 1998). Un punto central en el entendimiento de la ecologa del fuego, es conocer los
atributos y las estrategias que permiten a las especies persistir despus de un incendio (DeBano et
al. 1998). La longevidad de las poblaciones (anuales o perennes), el tiempo para alcanzar la
madurez reproductiva, la estrategia regenerativa (rebrotes o semillas) y la persistencia de los
29

propgulos, son algunos atributos que contribuyen a la continuidad de las poblaciones en


ambientes sometidos a disturbios frecuentes e impredecibles en el tiempo y el espacio (Nobel y
Slatyer 1980; Grime 1989). Sin embargo, no todas son una adaptacin exclusiva en respuesta al
fuego. Por ejemplo, la habilidad de rebrotar es una caracterstica ampliamente distribuida en el
reino vegetal y entre comunidades sujetas a diferentes disturbios. De hecho, Pausas et al. (2004)
encuentran que an en ambientes propensos a incendios intensos, la capacidad de rebrotar de las
poblaciones es altamente variable. Por otra parte, el disparo de la germinacin debido al fuego es
un fenmeno que es reportado frecuentemente en ambientes propensos a incendios (Keeley y
Fotheringham 2000). El choque trmico, el humo y la ceniza son productos del incendio que han
demostrado ser efectivos para incrementar la geminacin y la riqueza de especies (van Staden et
al. 2000; Izhaki et al. 2000; Abella et al. 2007). El efecto ecolgico del fuego sobre las
comunidades forestales templadas ha sido ampliamente documentado en diferentes bosques de
Norteamrica (Kozlowski y Ahlgren 1983; Wright y Bailey 1982), en Australia (Russel-Smith y
Stanton 2002; Gill y Catlin 2002), en Europa (Trabaud 1987). En general, se observa que en
comunidades propensas a incendios las historias de vida de varias especies estn adaptadas a un
determinado rgimen de incendios. En bosques de pino con pastizal, los incendios frecuentes
mantienen la riqueza de especies y la flora endmica, y en ausencia de incendios se favorece el
establecimiento de especies de hoja ancha (Komarek 1983). En bosques mixtos de pino-encino el
fuego elimina a las especies de hoja ancha y a los rboles juveniles; sin embargo, se observa una
rpida regeneracin vegetativa y un abundante establecimiento de especies herbceas y anuales
nativas (Franklin et al. 2006). Por otro lado, la modificacin del rgimen de incendios en algunos
bosques de pinos provoca la mengua de las semillas de las especies del sotobosque, presentes en
el banco del suelo, reduciendo su capacidad de regeneracin (Carr 2008). Los incendios fuera de
la estacin natural de ocurrencia pueden reducir la riqueza de especies, la densidad de
30

germinacin y debido a la respuesta especie-especfica a los productos del fuego, pueden inducir
un recambio en la composicin de especie (Izhaki et al. 2000; Knapp et al. 2007; Penman y
Towerton 2008).
El desarrollo de una corteza dura, poseer conos sertinos y la capacidad de rebrotar de
algunas especies de conferas, son caractersticas que podramos definir como adaptaciones
especficas al fuego (Ahlgren 1974; Chandler et al. 1983), ya que estas especies dependen
exclusivamente de los incendios para regenerar sus poblaciones y asegurar su permanencia en la
comunidad. Los atributos que aseguran la permanencia de las poblaciones de plantas tras un
disturbio han sido asociados por varios autores a la gran capacidad de resilencia de estas
comunidades. Por lo anterior, la capacidad de los sistemas forestales de mantener su identidad en
trminos de composicin taxonmica, estructura, funciones ecolgicas y tasas de procesos
(Thompson et al. 2009), puede depender de la habilidad de las poblaciones para regenerarse,
tanto por el banco de semillas como vegetativamente (Trabaud 1987; Fule et al. 2000; Franklin
2006; Knapp et al. 2007).

Manejo del fuego y conservacin de las comunidades vegetales

Adems de los fuegos de ocurrencia natural, el fuego ha sido una prctica de manejo
utilizada con el fin de manipular nuestro ambiente por miles de aos. Desde tiempos antiguos el
hombre ha usado al fuego en diversas actividades (culinarias, defensivas, agrcolas), modificando
el ambiente y alterando los regmenes naturales de incendios (Syphard et al. 2007; Pausas y
Keeley 2009). Como se mencion anteriormente, en ambientes propensos a incendio los ciclos
reproductivos y otros atributos vitales de las plantas estn asociados a un rgimen particular de
incendios. Es de esperarse que al modificar los regmenes de incendio (poca, frecuencia, tipo de
31

incendio) perturbemos la estructura, composicin, diversidad, funcionalidad y dinmica de las


comunidades vegetales (De Luis et al. 2005; Zald et al. 2008). En la actualidad, se ha propuesto
la implementacin de las quemas prescritas como una herramienta de manejo de las comunidades
propensas a incendios. A pesar de las quemas prescritas se realizan con ciertos objetivos y
lineamientos, la manipulacin del fuego muchas veces se lleva a cabo sin tener una completa
comprensin de las consecuencias ecolgicas (Bond y van Wilgen 1996). Por ejemplo, las
quemas prescritas pueden facilitar e incrementar el establecimiento de especies exticas o
invasoras (Keely y McGinnis 2007). As mismo, la frecuencia y la estacionalidad de las quemas
pueden modificar la densidad de germinacin y la composicin de especies (Copeland et al.
2002; Glasgow y Matlack 2007; Knapp et al. 2007; Penman y Towerton 2008). En Norteamrica
la aplicacin de quemas repetidas favorece la conservacin de los bosques mixtos de encino
(Hutchinson et al. 2005). Es importante, entonces, tomar en cuenta que la respuesta a los
productos del incendio es variable entre las especies, y que diferentes regmenes de incendio son
necesarios para cumplir con diferentes objetivos ecolgicos o de manejo (Bond y van Wilgen
1996). Es por tal razn, que un mejor conocimiento de las respuestas de las especies de plantas al
fuego es esencial para la implementacin exitosa de una quema prescrita.

HIPTESIS
Si el fuego ha sido una fuerza selectiva de atributos para sobrevivir y persistir en ambientes
propensos a incendios, se esperara que las caractersticas morfo-fisiolgicas de las semillas en el
banco de semillas del suelo en el bosque de pino-encino estn relacionadas con la resistencia al
fuego.

32

OBJETIVOS
General
Evaluar el efecto del fuego en la germinacin de semillas de especies que frecuentemente se
establecen en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico, y sobre la germinacin del
banco de semillas del suelo en estos bosques.
Especficos
1. Evaluar la respuesta germinativa a los productos del fuego (choque trmico, humo y
ceniza) de las semillas de especies que frecuentemente se establecen en un bosque de
pino-encino.
2. Determinar el efecto inmediato de una quema prescrita en la composicin, riqueza de
especies y densidad del banco de semillas del suelo de un bosque de pino-encino
3. Evaluar el efecto temporal de una quema prescrita en la composicin, riqueza de especies
y densidad de germinacin del banco de semillas del suelo en un bosque de pino-encino.

Estructura de la tesis
Para cumplir con los objetivos, en los captulos II y III de la tesis se evalu la respuesta
germinativa de las semillas de especies que frecuentemente se establecen en reas de bosque de
pino-encino, las cuales estn sujetas a incendios recurrentes. Considerando al fuego como una
fuerza selectiva de atributos que favorecen la supervivencia de las especies, en el captulo II se
evalu el efecto del choque trmico, el tiempo de residencia de las altas temperaturas y la
condicin de humedad del sustrato e hidratacin de las semillas, sobre el patrn de germinacin
de 23 especies. Siguiendo la misma tnica, en el captulo III se centr en la evaluacin del efecto
del humo y la ceniza sobre la germinacin. En ambos captulos se analiz la posible relacin del
tipo de latencia en la respuesta germinativa a los productos del fuego (choque trmico, humo y
33

ceniza). De igual manera, se discuti sobre el grado de tolerancia al choque trmico de las
semillas de especies nativas del bosque de pino-encino y de especies del bosque mesfilo de
montaa, que frecuentemente se establecen bajo el dosel de pino-encino, y que en consecuencia
tienen altas probabilidades de experimentar un evento de incendio. La respuesta germinativa a los
productos del fuego es compleja, por lo que se discuti cmo la interaccin de los productos del
fuego define la germinacin o muerte de las semillas. En los captulos IV y V se describi el
efecto de la quema en la capacidad de germinacin a nivel de comunidad. En el captulo IV se
evalu el efecto inmediato de una quema prescrita sobre la densidad de plntulas y la riqueza de
especie del banco de semillas del suelo, el cual fue colectado pocas horas despus del paso del
fuego, eliminando de esta manera la posibilidad de la entrada de nuevos individuos por lluvia de
semillas o su reduccin por depredacin. La similitud de especies fue clave en la comprensin de
la respuesta al fuego de semillas almacenadas en diferentes profundidades en el suelo y la
hojarasca. El registro de la temperatura durante la quema nos permiti conocer la gama de
temperaturas a las cuales pueden estar expuestas las semillas en el suelo durante una quema. Para
entender el papel que juega el banco de semillas en la regeneracin post-fuego en esta comunidad
forestal, la pregunta que se abord en el captulo IV fue Qu especies y formas de vida son
afectadas por la quema? Dado que las perturbaciones causadas por el fuego pueden ser
observadas a corto, mediano y largo plazo, en el captulo V se evalu la perturbacin del patrn
estacional de emergencia de plntulas del banco de semillas del suelo a travs de dos aos. La
aproximacin al entendimiento de la dinmica y la caracterizacin del tipo de banco de semillas
del suelo del bosque de pino-encino se evalu en este captulo. Se discuti el impacto de la
quema sobre la diversidad y la riqueza de especies y el patrn de cambios estacionales en la
emergencia de plntulas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino. Un panorama
integral del manejo del fuego debe tomar en cuenta la manera en que responden al fuego los
34

diferentes componentes de la comunidad. El presente trabajo es una contribucin al conocimiento


de la dinmica del banco de semillas y la respuesta germinativa de especies en reas sujetas a
incendios frecuentes. Los diferentes captulos de esta tesis aportan informacin bsica sobre la
ecologa del fuego y sus posibles implicaciones para el manejo del fuego en bosques de pinoencino del occidente de Mxico.

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44

45

CAPTULO II

Effect of heat shock on germination of 23 plant species in pine-oak


and montane cloud forests in western Mexico
Susana Zuloaga-Aguilar, Oscar Briones y Alma Orozco-Segovia

(Aceptado para su publicacin en International Journal of Wildland Fire)

46

Additional keywords: Heat shock in dry sand, heat shock in moist sand, germination, pine-oak
forest, montane cloud forest, fire management.

Abstract. We determined the effect of heat shock on seed germination of 23 species growing in fireprone areas covered by pine-oak (POF) and montane cloud forests (MCF). Seeds of each species
were exposed to 60, 80, 100 or 120C for 5 or 60 min in dry and moist sand. Seeds of 9 species were
incubated for 15 h in moist sand and exposed to the temperature that best promoted germination.
Eighteen species required heat shock for germination, and 5 tolerated it. Dry heat shock for 5 min
promoted germination of these species; heat shock in moist sand at 100C induced germination of
10 species. Exposure for 60 min to heat shock in dry and moist sand improved germination of 14
and 5 species, respectively. Logistic models indicate that germination probabilities of most species
are increased by temperatures of 70120C. Depending on substrate and seed hydration, heat shock
increased or left unchanged the germination of most POF and MCF species. Thus, MCF seeds can
survive low intensity surface fires. Most species with seeds hydrated before heat shock showed low
or none germination. Prescribed burns at the end of the rainy season may therefore be harmful to
POF and MCF species.

47

Introduction

Fire has complex ecological effects in plant communities, including the regeneration and
replacement of plant populations by stimulating germination and vegetative sprouting, and as a
result of the window of opportunity for establishment in a fire-ravaged area (Trabaud 1987; Bond
and van Wilgen 1996; Pausas et al. 2004). Each fire is a unique event (Whelan 1995; Whelan et
al. 2002; Bond and van Wilgen 1996; DeBano et al. 1998) because its intensity and duration
depend largely on variations in the amount of fuel and the moisture content of litter and ground
(Wright and Bailey 1982). In ecosystems where fire is a natural disturbance, plants are adapted to
specific fire regimes (Bazzaz 1983; Chandler et al. 1983; Johnson 1992; Bond and van Wilgen
1996; Keeley and Fotheringham 2000; Keeley and Pausas 2009).
Fire products (heat, charred wood, smoke and ash) can break physical and physiological seed
dormancy (Baskin and Baskin 1989; Archibold 1989; Keeley and Fotheringham 1998; 2000).
Seed germination of many species growing in fire-prone communities is promoted by brief
exposure to high temperatures (heat shock). This occurs mainly in species with small seeds,
which are stored in the soil seed bank (Baskin and Baskin 1989; Herranz et al. 1999; Wills and
Read 2002; Hanley et al. 2003; Paula and Pausas 2008). Germination of these seeds is generally
favoured by heat shocks between 60 and 120 C applied for 110 minutes; temperatures above
150 C are lethal to most species (Keeley 1987; Herranz et al. 1998; Blank and Joung 1998;
Ferrandis et al. 1999; Clarke and Knox 2002; Hanley et al. 2003; Paula and Pausas 2008).
Climate change and anthropogenic activities are likely to lead to more fires in the world (Gill
et al. 2002), so that it is important to study the effects of fire on ecosystems, particularly in fireprone areas. Figueroa-Rangel et al. (2008) reported that there had been wildfires in the study area
from 4200 years ago; they did not find evidence that this was related to human activities.
48

However, from the beginning of the 20th century, forest fires have been caused mainly by slash
and burn agricultural practices close to woods (Rodrguez-Trejo and Ful 2003; Jardel et al.
2004a). Also, fire affects even priority areas for ecological conservation, such as Biosphere
Reserves. In the Biosphere Reserve Sierra de Manantln (BRSM), the fire regime has been
reconstructed based on fire chronosequences together with recent fuel evaluations in the forests
there. In the core zone of the protected area, the fire frequency is high; the same stand is burned
every 9 2 years (Jardel 1991). Most fires occur during the dry season (April to May) and are
low-intensity surface fires, which do not cause great damage to the ecosystem (Jardel 1991).
About 64% of the fires occur in oak and in pine-oak (POF) forests; this vegetation covers 54 % of
the BRSM surface (Jardel et al. 2004a).
The BRSM is of particular interest because its vegetation includes the montane cloud forest
(MCF), which is one of the most diverse vegetation types in the world (Bubb et al. 2004). In
Mexico it has a restricted and fragmented distribution, and is one of the most at-risk vegetation
types (Ramrez-Marcial et al. 2001; Williams-Linera 2002). The MCF covers less than 1% of the
country, but contains 10% of Mexicos vascular plant species (around 3000 species, Rzedowski
1996). In some mountain areas of Mxico, the POF is an intermediate seral stage in a
successional sequence towards the MCF (Gonzlez-Espinosa et al. 1991; Saldaa-Acosta and
Jardel 1991; Snchez and Garca 1994; Ortiz 1999; Jardel et al. 2004b). In the absence of
frequent disturbances, the saplings of the montane cloud forest species established in the
understory of POFs, growing on deep, moist and fertile soils, may ultimately replace POFs
(Saldaa and Jardel 1992; Snchez and Garca 1994; Jardel et al. 2004c). In the BRSM, however,
this successional pathway is interrupted by surface fires that eliminate the understory broadleaves species (Snchez and Garca 1994).

49

Despite recurrence of forest fires in the BRSM, the direct effect of fire on germination of the
species growing there is unknown. Management of the POF in the BRSM nevertheless includes
the application of prescribed burning before the start of the dry season. These prescribed burnings
reduce the amount of fuel load and consequently the risk of intense fire, but they generally run
beyond the natural regimen of fire in the area (Parker 1987; Knapp et al. 2007). These burns are
often regarded with suspicion, because their effect on natural regeneration dynamics of many
ecosystems is not known (Hanley and Fenner 1998; Keeley and McGinnis 2007).
Knowledge of the effect of fire on germination of the most common species in mature forests
and regenerative communities in the BRSM can be used to predict which species will comprise
new communities after wildfires or prescribed burns. The present study evaluates the effect of
heat shock in dry sand, mimicking the conditions during wildfires (dry season), while heat shock
in our wet treatments simulate the condition during prescribed fires (at the end of the rainy
season). Our aim is to determine the effect of heat shock, in moist and dry substrates, on seed
germination of 23 species growing in fire-prone communities at BRSM; these species are
commonly found in the early and late successional stages.

Materials and methods

Study area
Seed samples were collected at Las Joyas Scientific Station (LJSS), in the core of the BRSM in
the Mexican western State of Jalisco (1935N and 10437O) (Jardel 1991) at altitude 1,600
2,220 m above sea level, with an area of 1,245 ha. The climate is mild-subhumid; the mean
annual temperature is 15.6C, and mean annual precipitation is 1,834.6 mm (Fig. 1). Pine (PF)

50

and POF together cover 63% of the total area of the LJSS, while MCF and secondary shrublands
cover 20% and 17% respectively (Vzquez et al. 1995; Jardel 1991).

Plant species and seed collection


We collected seeds from the 23 species with the highest individual density in the POF or in the
MCF, as well as species from the MCF that frequently grow under the POF canopy (mixed forest,
MF), and species distributed widely in the area (Wd) that commonly grow in burnt areas (Table
1; Cuevas 1994; Jardel et al. 2004b). Three of the species collected were trees, three were shrubs
and three were annual herbs from the POF; there were five species of tree and two of shrubs
growing in both the MCF and the MF; and one species of tree, four shrubs and two annual herbs
that grow in all the vegetation types (Wd) (Table 1). Seeds from the 23 species were collected
from October 2004 to May 2005, during the fructifying period of each species. They were
collected directly from at least 10 healthy individuals per species, and were cleaned and stored
until they were used in experiments (June 2005). They were stored for a period similar to that
between seed dispersal and the occurrence of wildfires. The vegetation types in areas where the
species are established, as well as their taxonomic identity and growth form, were determined
according to Vzquez et al. (1995), Cuevas (1994) and Jardel et al. (2004b). Seed viability was
initially assessed for seed fill using a floatation test; seeds that floated were discarded due to their
lack of endosperm/embryo (Baskin and Baskin 2001).

Permeability of the seed cover and humidity content


The seed water content dry basis (WCdb) in 30 seeds from each of these 23 species was
determined according to the formula WCdb = ((fresh mass dry mass) / dry mass) 100. Dry
mass (DM) was determined after drying in an oven for 48 h (Riossa, Mexico) at 105C. To test
51

the permeability of the seed cover, 15 seeds from 20 species were weighed before and after
sitting for 15 h in Petri dishes with water-saturated sand, at an incubation temperature of 21.3
3.7 C. Water uptake was determined as a percentage of the fresh seed mass. In view of the small
seed size of Fuchsia encliandra, Eupatorium arsenei, Eupatorium sp. and Tigridia mexicana,
water uptake was determined using three replicates of 30 seeds. In this case, water uptake was
determined as a percentage of the dry seed mass. If 90% of the seeds did not absorb water then
they were considered impermeable. Water uptake was not determined in the seeds of the
remaining three species of Salvia due to the presence of mucilage. In the 23 species, imbibition
was also confirmed by observing the embryos of seeds after 8 days of incubation on 1% agar
under a stereo microscope (Stereo Star, American Optical Co, Buffalo, NY, USA). To evaluate
hydration, 10 embryos from each species were compressed with a dissecting needle. The imbibed
embryos are wet and look soft and brilliant, whereas embryos that did not take water look firm
and opaque according to the criteria stated in Orozco-Segovia et al. (2007). The seed dormancy
type of the select species was confirmed in base to Baskin et al. (2000).

Heat shock

To simulate the high temperatures of surface fires we modified the method of Keeley (1987) and
Hanley et al. (2003), as follows: non hydrated seeds (hereafter just seeds) were placed in either
dry or moist sand (100:15, sand:water, g:g) that had been preheated for one hour at 60, 80, 100 or
120C. The exposure time to these temperatures was 5 or 60 minutes. The moisture conditions of
the two substrates simulated soil conditions during wild fires (dry season) and prescribed burns
(end of the rainy season). In total we studied germination in 16 treatments (2 substrate moisture
conditions 2 exposure time 4 temperatures) plus control seeds not exposed to heat shock.
52

Seeds of Lupinus exaltatus were also exposed to two additional treatments: a) heat shock in dry
sand at 150C for 1 min; and b) seed cover mechanically scarified using sandpaper.
To determine the effect of fire on hydrated seeds (embryo and/or seed cover), five species
with impermeable seed cover, Acacia angustissima, Calliandra longipedicellata, Crotalaria
longirostrata, Lupinus exaltatus, Mimosa galeottii and four species with permeable seed covers,
Eupatorium arsenei, Eupatorium sp., Phytolacca icosandra, Solanum aphyodendron, were
placed on water-saturated sand for 15 h (incubation temperature was 21.3 3.7 C). The
permeable seeds were then considered to be preimbibed, whereas the impermeable seeds were
considered merely to be superficially hydrated (damp seeds). They were then exposed to
temperature and exposure times that gave the highest germination percentage for that species in
the previous experiment. Also, to identify physiological dormancy, GA3 (1000 ppm) was added
to the germination substrate (agar) in all nine species.
In total 120 seeds distributed in four mesh bags were used on each treatments (16). Once the
treatments were complete, the seeds were washed with 10% sodium hypochlorite (5 min) and
then treated with fungicide (Interguzan 30-30, Quintozen + thiram). The seeds were germinated
in Petri dishes on 1% agar (Bioxon, Cat. 150-1 Becton Dickinson, Mexico) and incubated in
growth chambers (Conviron model 125L, Control Environments Limited, Canada) at 25C with a
12 h light photoperiod. The Petri dishes of the 23 species were placed and moved randomly each
week in four growth chambers. Germination was checked every eight days for six weeks, and
was recorded when the radicle protruded.

Data analysis
We used a 3-factor GLM model to explore the effects of the heat shock, substrate condition and
exposure time on the germination of each species. The four heat shock temperatures, two
53

substrate moisture conditions and two exposure times were used as main factors. Since
germination was measured as a proportion, we used the binomial error distribution to fit the GLM
model and logit link (Crawley 2005). The number of seeds (30) in each Petri dish was used as the
denominator. In cases in which the residual deviance divided by the residual degrees of freedom
was not equal to 1 (suggesting that the data were overdispersed), we adjusted the quasibinomial
GLM model and logit link. To determine the significance of the difference between the 16
treatments above mentioned and an unmanipulated control, we used a 1-factor ANOVA-GLM
model with 17 levels for each species. Differences between treatments for each species were
examined by applying multiple contrasts. Significant double and triple interactions in the 3-factor
GLM analysis indicated different relations between shock temperatures and germination. In order
to describe these relations, logistic regressions with temperature as quantitative variable were
fitted. The linear or quadratic effect of the temperature on the germination probabilities in the
different treatments (substrate moisture conditions and exposure time) was evaluated comparing
the difference of the negative log likelihoods between the linear and quadratic full models with a
X2 test with 1 degree of freedom (Hosmer and Lemeshow 1989). To identify the effect of the heat
shock on the nine POF species and the seven MCF-MF species, a 4-factor quasibinomial GLM
model was used; species was regarded as a factor nested within forest type. To determine the
effect of heat shock in moist sand on preimbibed (four species) and damp seeds (five species), a
GLM model (as above) was applied. In addition, a multiple contrasts test was performed for each
species on the germination of seeds treated with the heat shock treatments, with GA3 and control
seeds. In the case of Lupinus exaltatus we also included in this comparison the germination of
scarified seeds and seeds treated with heat shock at 150C for 1 min. To determine the relation
between fresh mass and the highest temperature tolerated by seeds of species with permeable
coats, a regression analysis was conducted. We further related DM and WCdb by regression
54

analysis with all the species. In all cases we used the software R ver. 2.6.2 (R Development Core
Team 2006), except for the logistic regressions where software JMP ver. 4.0.2 (SAS Institute,
Inc., Cary, NC, USA) was used.

Results

Permeability of the seed cover and moisture content


Seeds from eight species had not become swollen after 15 h on a wet substrate, and their embryos
remained totally dry. These seeds were therefore considered impermeable to water, with the
exception of Prunus serotina ssp. capulli which exhibit slow hydration, according Parthyal et al.
(2009) (Table 1). Nevertheless, six of the species with impermeable seeds (the embryos remained
dry firm and opaque) took up 6.828% of water, presumably due to the water retained by the seed
surface. Moreover, the variations in the water uptake were due to the presence of a low
percentage of permeable seeds ( 10%) in the seed samples of each of these eight species. After
imbibition, the seeds with permeable covers took up 24.074.6% of water, and the embryos were
observed to be hydrated. The WCdb of seeds from 8 species varied between 14.830.1%; the
range for the other 15 species was 0.811.1%. Seeds of the POF and Wd species, with the
exception of Calliandra longipedicellata, were smaller (0.115.7 mg) than the seeds of most
broadleaf species from the MCF (29.3148.3 mg). Only two shrubs from MCF-MF had small
seeds, similar to those of POF: Desmodium sumichrastii (5.1 mg) and Rhus schmidelioides (18.3
mg). There was no significant relation between seed WCdb and seed mass (R2 = 0.11, F = 2.60, P
< 0.12).

55

Heat shock
Compared with the control, all species studied either tolerated high temperatures, or germination
was improved (df = 16, P < 0.05, Fig. 2). Heat shock treatments promoted germination in Acacia
angustissima, C. longipedicellata, Citharexylum mocinnii, Crotalaria longirostrata, Desmodium
sumichrastii, Mimosa galeottii, Pinus douglasiana, Rhamnus hintonii, Rhus schmidelioides,
Salvia iodantha, Salvia lavanduloides and Solanum aphyodendron (Fig. 2); in these species
germination was higher ( 60%) than in control seeds (043.3%).Only four species exhibited
high germination in the control treatment ( 90%), but values were similar to those observed in
some of the heat shock treatments. We observed great tolerance to high temperatures in E.
arsenei, Fuchsia encliandra, P. icosandra and Tigridia mexicana (Fig. 2). In the remaining seven
species (Eupatorium sp., L. exaltatus, Magnolia iltisiana, Monnina xalapensis, Myrsine
jurgensenii, P. serotina and Salvia thyrsiflora) the heat shock promoted germination, but in lower
percentages (< 60%, Fig. 2) than for the other species.
Exposure of the seeds to several heat shocks in dry sand treatments induced significantly
higher germination ( 60%) than for the control in 15 species. The lowest and the highest
germination were 62% (for S. lavanduloides) and 100% (E. arsenei). Six species reached
maximum germination after heat shock in moist sand (A. angustissima, C. longipedicellata, C.
longirostrata, M. galeottii, M. xalapensis and M. jurgensenii). Germination was nevertheless low
(for example, M. xalapensis, and M. jurgensenii, 54 and 19%; respectively), in relation to the
others species ( 83%). Although L. exaltatus exhibited a significant increase in germination
following heat shock in dry sand at 80, 100 and 120C for 60 min (Fig. 2). Germination of M.
iltisiana was not induced by any of the heat shock treatments, and the highest germination was
recorded in the control sample (Fig. 2).

56

The moisture condition of the substrate and its interaction with the heat shock temperatures
significantly affected seed germination in most species (Table 2). Seed germination of A.
angustissima increased in the dry substrate at 80C but decreased at higher temperatures (Fig. 2).
However, heat shock in water-saturated sand promoted the highest germination of A.
angustissima, at 80, 100 and 120C; C longipedicellata and C. longirostrata showed a similar
behaviour. The substrate moisture in other species, including C. mocinnii, D. sumichrastii, P.
douglasiana, S. lavanduloides, S. aphyodendron, reduced seed germination. In general, a short
exposure (5 min) to dry or heat shock in moist sand led to greater germination than exposure for
60 min. A short exposure time (5 min) at 60 and 80C increased germination in C. mocinni, D.
sumichrastii and Eupatorium sp. but decreased it at 100 and 120C; this effect was particularly
pronounced when the exposure time to these temperatures was 60 min (Fig. 2).
The relation between germination probabilities and heat shock treatments generally fitted
with significant quadratic models (Table 3), that can be grouped in three relation types. In a first
group (15 species) the germination probability increase at high temperatures, but in most of them
temperatures higher that 120C does damage the seeds viability (Fig. 3). The logistic models
suggested that heat shocks in dry sand at temperatures ranging between 70100C for 5 min
increase the germination probability in seven species: C. mocinnii, D. sumichrastii, Eupatorium
sp., P. douglasiana, R. hintonii, S. iodantha and S. aphyodendron. The probability of germination
increased at temperatures as high as 120C only in L. exaltatus and S. lavanduloides. On other
hand, the models suggested that heat shock in moist sand at 70120C for 5 min makes
germination more probable in A. angustissima, C. longipedicellata, C. longirostrata, M. galeottii,
M. xalapensis and R. schmidelioides. In a second group (five species) the germination probability
decreased at high temperatures in one or more treatments, as in F. encliandra, M. iltisiana, P.
icosandra, P. serotina and S. thyrsiflora. The specie Salvia thyrsiflora is a special case, as the
57

logistic regression predicts that the germination probability has a positive linear response to heat
shock in dry at 5 min. In the last group, including only E. arsenei and M. jurgenseni, germination
and temperature had linear negative relation or did not fit at all.
In general, the favourable effect of heat shock in moist sand on germination was reduced
when the seeds had been previously placed on a moist substrate for 15 h, apart from E. arsenei
(Table 4). The decrease in germination with short exposure periods (5 min) at 80 and 100C was
not significant in only two species: C. longipedicellata and C. longirostrata. Germination after
exposure to 100C for 5 min was reduced in damp or preimbibed seeds of C. longipedicellata, M.
galeottii and P. icosandra, for which germination was below 35.8%. Preimbibed seeds of
Eupatorium sp. did not tolerate exposure to 80C for 5 min. Damp seeds of C. longirostrata were
the most tolerant of high temperatures (100C, 1 h), followed by A. angustissima, which
germinated sparsely (28.3%) in the same thermoperiod. L. exaltatus showed 81% germination
after a heat shock at 150C (1 min), indicating high tolerance to high temperatures of unhydrated
seeds; on the other hand, germination was practically zero at 100C when the seeds were placed
in a moist substrate previous to the heat shock, showing the low tolerance of damped seeds
(probably hydrated during the treatment).
Application of GA3 increased significantly the germination percentage relative to controls in
five of the nine species tested (Table 4). In most cases, however, GA3 led to lower germination
(1045.8%) than heat shock in moist sand when applied to unhydrated seeds (44.1100%); or it
did not induce germination at all, as in E. arsenei and P. icosandra.
In general, species with impermeable coats exhibited significantly high germination relative
to controls at high temperatures (Fig. 2a, b; Table 1). In species with a permeable coat the
relation between seed fresh mass and the temperature at which each species attained maximum
germination was negative and significant (R2 = 0.52, P = 0.002). Small seed species such as E.
58

arsenei, F. encliandra, S. iodantha, S. lavanduloides and T. mexicana attain their maximum


germination percentages when these were exposed to the highest temperatures. Prunus serotina
was excluded, because these seeds did not take water in the same period that the other species
with permeable seed cover.
The response of seed germination to heat shock differed according to the forest type to which
each species belongs (Fig. 2, Table 5). The nine POF species were more tolerant than the seven
MCF-MF species to heat shock treatments, which promoted their germination. Temperatures of
60120C for 5 or 60 min promoted higher seed germination of the POF species. The MCFMF
species, on the other hand, had higher germination percentages at temperatures of 80C for 5
min, with the exception of D. sumichrastii and M. jurgensenii for which germination was induced
mainly when exposed for 60 min to these temperatures. Only Prunus serotina exhibited higher
germination at 120C for 5 min. Heat shock in moist sand for 60 min exerts the greatest negative
effect on seed germination of MCFMF species.

Discussion

Seeds of most species studied including those from the MCF, tolerated heat shocks which
promoted seed germination, as observed in other fire-prone areas (Tieu et al. 2001; Herranz et al.
1999; Keeley and Fotheringham 2000; Paula and Pausas 2008). Seed germination of most species
was affected differently by the interaction between temperature, exposure time and moisture
conditions of the substrate. The exposure time to heat, in combination with temperature, is
important for seed survival (Gashaw and Michelsen 2002; Qaderi and Cavers 2003; Keeley and
McGinnis 2007), and is a factor in determining seed germination or death (Washitani 1988;
Probert 2000). We found that short exposure periods (5 min) to temperatures between 70 and
59

100C, and even 120C, would induce maximum germination in most of the species studied, as
with fire-prone Mediterranean species (Tarrega et al. 1992; Gonzlez-Rabanal and Casal 1995;
Herranz et al. 1998; Nez and Calvo 2000; Keeley and Fotheringham 2000; Kenny 2000;
Hanley et al. 2003; Williams et al. 2003; Villalobos et al. 2002; Rivas et al. 2006; Paula and
Pausas 2008). On the other hand, prolonged exposure to heat (60 min) reduced germination or
killed the seeds of some species, as Eupatorium sp., M. iltisiana, R. hintonii and others. The
length of time to which seeds are exposed to high temperatures is therefore important in the
survival and/or germinability of the seeds (Gashaw and Michelsen 2002; Qaderi and Cavers
2003).
Substrate moisture had a decisive effect on the germination capability of 78% of our species
(18). In comparison to heat shock in dry sand, the heat shock in moist sand led to a decrease in
germination at several treatment temperatures, probably because during heat shocks the seed
cover of permeable and impermeable seeds was in contact with water, favouring the transmission
of heat (Whelan 1995; Probert 2000) and damaging the embryo. These observations suggest that
prescribed burns, applied when the soil and litter remain moist, will have a detrimental effect on
many of the species present in the seed bank in the area. In contrast, heat shock in moist sand
acting on seeds increased the germination of A. angustissima, C. longipedicellata, C.
longirostrata, M. galeottii and R. schmidelioides, which have impermeable seed coverings; it is
known that high temperatures modify the seed cover and make them permeable (Bond and van
Wilgen 1996; Baskin et al. 2004).
Seed tolerance to dry and moist heat has been reported by several authors (Baskin and Baskin
1998, 2004; Le Fer and Parker 2005; Keeley and McGinnis 2007). However, few of these authors
considered whether the seeds were hydrated prior to heat exposure, as is expected of seeds at the
end of the rainy season. In the present study, preimbibition of the embryo and/or hydration of the
60

seed cover (permeable and impermeable seeds, respectively), prior to the heat shock, resulted in
reduced or zero germination. Prescribed burnings may therefore reduce the diversity and change
the density and composition of the species in the burned areas, favouring germination of a few
species and reducing others according to the soil moisture and the consequent seed hydration
level. As with species of Mediterranean Pinus (Alvarez et al. 2007), high germination
percentages were observed in our experiments in seeds of P. douglasiana following exposure to
heat shock in dry sand for short periods of time (120C for 5 min). In contrast, under moist heat
shock P. douglasiana seeds did not germinate at this temperature or only occurred if lower
temperatures were applied for 60 min. Recruitment of seedlings of the dominant species (P.
douglasiana) could therefore be reduced in the study area by prescribed burning, although
surface fires during the dry season may increase the likelihood of its germination and
establishment.
Another seed trait that is related to resistance to high temperatures is seed size; it has been
found that smaller seeds tolerate better higher fire temperatures than larger seeds (Hanley et al.
2003), probably because large seeds have a wider surface in contact with the fire and retain heat
for longer periods. In general, smaller seeds typical of the POF were more tolerant to high
temperatures (e.g. A. angustissima, C. longirostrata, E. arsenei, F. encliandra, L. exaltatus and
P. icosandra); in the species studied this difference may also be caused by characteristics of the
seed cover such as thickness.
MCF species always displayed low germination in control samples and in all heat shock
treatments, except C. mocinnii in which germination was stimulated mainly by short exposure to
heat shocks (60-120C). Germination of seeds of M. iltisiana, one of the most common species in
the MCF, did not increase with any of the heat shock treatments relative to control seeds (45.8%);
however, 30.8% of the seeds tolerated heat shocks at 100C for 60 min. In M. jurgensenii and
61

other less abundant species in the MCF, such as P. serotina, the heat shock slightly increased
germination over controls, but in M. jurgensenii this occurred mainly at 60C, a temperature
which may occur at noon in wide forest gaps without fire (50.7C has been recorded inside the
litter layer in mid-March, unpublished data). The species F. encliandra and R. hintonii from the
MCF had low seed WCdb (7.5 and 6.7%), and tolerated heat shock in moist sand or exhibited
improved germination following it, whereas M. iltisiana, with a relatively high seed WCdb
(15.2%), had low tolerance to heat shock in moist sand, which has been associated with the WC
of the vegetal tissue (Whelan 1995; Probert 2000). Variation of the seed WCdb and its effect on
tolerance to high temperatures warrants a closer study. Sporadic fires in the dry season would not
be as detrimental as deforestation for these three species. Nevertheless, due to the low
germination capacity of these MCF species, their establishment in burnt areas will also depend
strongly on the seed rain; their seeds present in the seed bank may be seriously damaged during
the prescribed burns, which take place when the seeds are imbibed or damp. Our analysis shows
that germination of the other MCF species, P. serotina and C. mocinnii, was favoured by a
temperature that may occur spontaneously at noon in open zones or during low intensity fires (
80C). These facts help to explain the occurrence of MCF seedlings and saplings in the post-fire
successional areas.
The seed cover of L. exaltatus is impermeable and represents an extreme case of tolerance to
high temperatures, since it attained its maximum germination after heat shock in dry sand at
150C for 1 min (80.8%, Table 4). The high germination percentage of mechanically scarified
seeds of this species (99.1%) indicates that the effect of high temperatures took place mainly at
seed cover level. Another species with good tolerance to high temperatures was A. angustissima,
whose seeds showed high germination percentages after a heat shock of 100C for 5 and 60 min.
However, in spite of their impermeable seed cover, after 15 h of incubation in moist sand the
62

same treatment reduced germination to 28.3% (Table 3). The seeds of this species increased their
weight by 14.4%; the water may be retained in the seed surface, making the seed cover weaker so
that the seeds lose their physical dormancy. Some species with impermeable seeds are more
sensitive to heat shock in moist sand than others, as is the case with Dodonaea viscosa (Baskin et
al. 2004). On the other hand, seeds of P. icosandra, with a thin and permeable coat, exhibited
great tolerance to short exposures to heat shock in moist sand (5 min at 100C), whereas
preimbibed seeds germinated in low percentages (Table 4). This outcome confirms that cells in
the hydrated state are more vulnerable to high temperatures (Bewley and Black 1994; Hilhorst
1998).
The reproductive strategy is a trait that has been related with the resistance to high
temperatures of the seeds. The seeds of non-resprouter species in Mediterranean ecosystems
show greater tolerance to heat shock or their germination is stimulated by it, in comparison with
the seed of resprouter species (Luna et al. 2007; Paula and Pausas 2008). All the species
included in this study have the resprouting capability, but in different grades. In comparison with
MCF species, POF species, such as Pinus douglasiana, has a high resprouting capacity in
response to fires (S. Zuloaga-Aguilar, pers. observation). However, although germination of most
species was promoted by heat shock, in comparison with the MCF species, the increment in
germination probability of POF species was also greater at high temperatures. Therefore, in this
ecosystem we did not found a clear association between resprouting capability and seed tolerance
to high temperatures. It would be valuable to learn more about plant reproductive strategies in
these ecosystems, and their relations to the fire regimen.
Fire intensity varies greatly with location and time in the burnt areas, creating a mosaic of
conditions favourable or unfavourable to different species (Rivas et al. 2006). The variability of
the soil temperatures during fires may therefore promote germination of most of the species
63

evaluated in this study. In addition to the exposure time and differing conditions of soil moisture,
attributes such as seed size, coat permeability or the life history of the species may also influence
whether seeds of a particular species tolerate high temperatures. Species with small seeds or
impermeable seed cover, such as A. angustissima and L. exaltatus, had a great tolerance to heat
shocks, and their germination was favoured. These attributes have great adaptive value for
species in fire-prone areas (Keeley 1987; Tarrega et al. 1992; Rivas et al. 2006). However,
species without these traits, such as C. mocinnii and R. hintonii from the MCF, also showed good
tolerance of heat shocks, which may explain the relatively early establishment of these species in
burnt areas, along the succession pathway POF-MCF. Interestingly, low germination in MCF
species was more related to intrinsic seed factors related to seed age when treatments were
applied (dormancy, viability) than to the effects of heat shock. The dormancy observed in the
species studied could be related to the different storage time of seeds from each species, which
was determined by the fruiting period of each. Further investigation is nevertheless required to
determine the seed dormancy type. The seed storage behavior of these species should also to be
determined.

Conclusions

The interaction between high temperatures, exposure time and substrate moisture caused a
specific germination response in different species. Germination in most of the species tested
nevertheless increased significantly with heat shock. High temperatures are essential to increase
the likelihood of germination of seeds of POF species and some species from the MCF. However,
soil moisture may be a negative and decisive factor for the survival of some seeds present in the
seed bank. A prescribed burning applied when the soil and litter remain moist could therefore
64

have a negative impact on the diversity and regeneration of the POF and MCF-MF. The use of
prescribed burnings as a fire management tool in pine-oak and montane cloud forests in Western
Mexico must take into account such characteristics as the degree of soil and litter moisture and
the intensity of the fire, which could influence the regeneration and composition of vegetation in
burnt areas. For a complete understanding of the effects of burnings on the permanence of the
MCF or POF species in the area, it is also necessary to study the duration that seeds remain
viable in the seed bank, and the requirements for seedling establishment and growth in natural
conditions.

Acknowledgements
The authors wish to thank Enrique Jardel Pelez and Ruben Ramrez for the facilities and
technical support given by the Universidad de Guadalajara and Las Joyas Scientific Station, to
Mara Luisa Martnez, Luis Ignacio Iiguez Dvalos, Ignacio Mndez Ramrez and anonymous
referees for their critical review of the manuscript, Mara Esther Snchez Coronado for her
technical support, and Erminio Quiones and the staff of the Las Joyas Scientific Station for
field assistance. This research was supported by the CONACyT grants 47409-Q and 47859-Q.

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73

40

500

35

400

30

350
300

25

250

20

200

15

150

10

100
50

0
JAN FEB MAR APR MAY JUN JUL AUG SEP OCT NOV DEC

Month
Fig. 1. Climogram. 19 years mean monthly temperature and precipitation from the Scientific
Station Las Joyas. Data from Jardel et al. (2008).

74

Temperature (C)

Precipitation (mm)

450

Precipitation (mm)
Temperature (C)

Moist

Germination (%)

Dry
100
80
60
40
gh g
20
h
0
100
80
b
60
40
c
20 f
0
100
ba
80
b
60
40 c
20
0
100
80
60
bc bc
40
20 f
0
100
80
60
40
20
e
e e
0
100
80
60
40
e
g
20
h
0
Ctr 60

Acacia angustissima ab a

Moist

Dry

ab a

Calliandra longipedicellata a

ab

d
b

ef

c c

c
d

Crotalaria longirostrata

Citharexylum mocinnii

ab

bc

a
b

c
d

f e

g
g
g
g
a a Desmodium sumichrastii

a a

f
b

a a

f
a a

a
b

Eupatorium arsenei

e e

c c

e e

e e

c
a

Eupatorium sp

a
b

b
b
a
c

ba
d

bc

bc
e

bc

cc

c c

Fuchsia encliandra

c
g

g g

e e

b b

b b

b b

Magnolia iltisiana

Lupinus exaltatus
a
b

c
e

a
e

a
e

ed

a
e e

Mimosa galeottii

ed

a a

a a

bb

Monnina xalapensis

b
c

bc bc bc

e
f

80

f
h

hh

100

120

60

80

h h

100

120

Ctr

a
c

f
f

ab

ab

d
f

60

80

100 120

60

80

100

120

Heat shock temperature (C)

Fig. 2. Germination percentages of 23 species of pine-oak and montane cloud forest species
exposed to 16 heat shock treatments. Seeds were exposed to 60, 80, 100 or 120C, for 5 (
60 min (

), in dry and moist sand (indicated at top), or were controls not exposed to heat

shock (

). Letters above bars indicate statistical differences between treatments.


75

) or

Dry

Dry

Moist
a

Myrsine jurgensenii

100

a a

a a

Moist
a

Phytolacca icosandra

a
a

80
60
40

a
a a

20

Germination (%)

100
80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
0

b b

b a

b b

a
ce

bc

bc

a b
b

a
a b
b

b b

b b

Pinus douglasiana

b
h

a
b bc

ab

bc
c

e
b

f h

d d

a b

Salvia thyrsiflora

a
c

b b

e
a b

e e

e e

Solanum aphyodendron
b

80
a

60
b
bc

bc b bc

a
bc

bc

20

100

Salvia lavanduloides

b bc
e

bc

Salvia iodantha
c

b
de

cd

d
e

bc

c
d

a
bc
c

Rhus schmidelioides

bc
d

ab

h h

Rhamnus hintonii

ab

ab

Prunus serotina

bf

ef

100

40

d
b

bd
c

60

d d

d d

20
Ctr

60

80

100

120

60

e
60

80

100

120

e
60

80

e e

100

120

Heat shock temperature (C)

40
0

Tigridia mexicana Ctr

bd

80

c d

e e

e e

80

100

120

Heat shock temperature (C)

Fig. 2. Continuation.

76

1.0 Acacia angustissima

Calliandra longipedicellata

Citharexylum mocinnii

Desmodium sumichrastii

Eupatorium sp.

0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0 Crtotalaria bupleurifolia
0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0

Fuchsia encliandra Lupinus exaltatus

Magnolia iltisiana

0.8
0.6

Germination probability

0.4
0.2
0.0
1.0 Mimosa galeottii

Monnina xalapensis

Phytolacca icosandra

0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0 Pinus douglasiana

Prunus serotina Rhamnus hintonii

0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0

Salvia iodantha

Rhus schmidelioides

Salvia lavanduloides

0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
1.0 Salvia thyrsiflora

Solanum aphyodendron

Tigridia mexicana

0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
20

40

60

80

100

120 20

40

60

80

100

120 20

40

60

80

100

120

Temperature of heat shock (C)


Fig. 3. Linear or quadratic fit to the probability of germination of 21 species exposed to heat
shocks of 60, 80, 100 or 120C and control (25C). The substrate conditions and the exposure
time to the heat shock were: in dry substrate for 5 () or 60 () min, in moist substrate for 5
min (----) or 60 min ().
77

Table 1. Seed traits of 23 species


Traits of 23 plant species growing in fire prone areas covered by pine forest (PF), pine-oak forest (POF), montane cloud forest (MCF),
mixed forest (MF) or widely distributed (Wd) in the Sierra de Manantln, Jalisco. I = water impermeable seed coat, P = water
permeable seed coat, WCdb = water content dry basis. Wu = increase in weight after 15 h of incubation on a wet surface. (mg) =
milligram. () without data. Mean standard deviation.

Family
Species

Growth

Vegetation

Seed

Fresh mass

WCdb

Wu

Collecting

form

type

coat

(mg)

(%)

(%)

date

78
Acacia angustissima (Mill.) Kuntze var. Angustissima

April-05

Mimosaceae

tree

POF, PF

12.2 2.0

7.1 1.6

14.4 17.2

Mimosaceae

tree

Wd

42.8 9.0

8.2 1.8

1.4 2.0

Citharexylum mocinnii D. Don

Verbenaceae

tree

MCF, MF

33.3 7.0

7.0 4.4

39.2 16.8

Crotalaria longirostrata Hook. and Arn.

Fabaceae

shrub

POF

13.0 2.0

8.3 1.4

12.4 13.4

May-05

Desmodium sumichrastii (Schindl.) Standl.

Fabaceae

shrub

MCF, MF

4.1 0.2

0.5 0.4

12.0 10.4

April-05

Eupatorium arsenei B. L. Rob.

Asteraceae

shrub

POF

0.1 0.8 10

16.7 5.2

41.1 6.7

April-05

Eupatorium sp

Asteraceae

shrub

POF

0.2 0.210-1

16.0 4.1

41.6 4.3

April-05

Fuchsia encliandra Steud. subsp. encliandra

Onagraceae

shrub

Wd

0.9 0.2

7.5 2.2

61.7 35.5

Lupinus exaltatus Zucc.

Fabaceae

annual

POF

9.7 6.0

0.8 0.3

21.4 23.0

Calliandra longipedicellata (McVaugh) Macqueen and


H. M. Hern.

April-05

April-05

April-05
April-05

May-05

79

Magnolia iltisiana A. Vazquez

Magnoliaceae

tree

MCF, MF

57.3 2.0

15.2 9.9

29.7 16.0

Mimosa galeottii Benth.

Mimosaceae

tree

POF, PF

14.6 2.0

7.3 2.7

6.8 4.0

May-05

Monnina xalapensis Humb., Bonpl. and Kunth

Polygalaceae

shrub

Wd

12.7 3.0

9.5 3.7

67.9 45.3

Jan-05

Myrsine jurgensenii (Mez) Lundell

Myricaceae

tree

MCF, MF

26.8 2.0

10.2 4.2

24.0 12.5

Oct-04

Phytolacca icosandra L.

Phytolaccaceae

annual

POF, PF

5.8 0.9

11.1 1.7

38.7 37.4

April-05

Pinus douglasiana Martnez

Pinaceae

tree

POF

7.9 1.0

14.8 10.4

31.0 37.2

Feb-05

Prunus serotina Ehrh. subsp. capuli (Cav.) McVaugh

Rosaceae

tree

MCF, MF

137.6 20.0

7.9 2.0

24.8 5.3

May-05

Rhamnus hintonii M.C. Johnst. and L.A. Johnst.

Rhamnaceae

tree

MCF, MF

27.4 1.0

6.7 3.6

31.4 10.9

Oct-04

Rhus schmidelioides Schltdl.

Anacardiaceae

shrub

MCF, MF

16.8 2.0

9.5 4.4

28.0 24.5

Salvia iodantha Fernald

Lamiaceae

shrub

Wd

0.2 0.210-1

30.1 5.1

Salvia lavanduloides Humb., Bonpl. and Kunth

Lamiaceae

annual

Wd

0.4 0.810-1

21.5 7.0

Salvia thyrsiflora Benth.

Lamiaceae

annual

Wd

0.4 0.610-1

21.5 5.3

May-05

Solanum aphyodendron S. Knapp

Solanaceae

shrub

Wd

5.6 1.0

8.8 7.8

73.2 33.4

May-05

Tigridia mexicana Molseed subsp. lilacina Molseed

Iridiaceae

annual

POF, PF

4.4 0.4

27.1 9.9

74.6 32.3

April-05

79

April-05
April-05
April-05

Table 2. Values of deviance and the significance (with asterisks) of the 3-factor General Linear Model (GLM) fitted for each
species
Effects of the temperature (a=60, b=80, c=100, d=120C), the duration of exposure (a=5min, b=60 min) and condition of substrate (a=
dry and b=moist) and their interactions on seed germination for the 23 species. Small letters indicate the level of treatment with the
highest germination proportion. The data overdispersion found in some species was reduced using a quasibinomial model (qb);
accordingly the F rather than X2 test is reported. The number of freedom degrees per species was 63. Significance: * < 0.05, **<0.001,
*** 0.0001, not significant (ns).

80
Temperature
Species
(T)

395.9***

Exposure

Condition of

time

substrate

(ET)

(CS)

ns

324.8***

TET

TCS

ETCS

TETCS

326.7***

73.0***

19.2***

17.3***

76.9***

13.7***

16.8***

20.1***

Acacia angustissima
(b)
34.5***
Calliandra longipedicellata

(b)
ns

262.5***

qb

(b)

(b)

75.2***

89.7***

161.7***

(a, b)

(a)

(a)

722.4***

5.7*

109.9***

(c)

(b)

(b)

407.5***

28.8***

862.6***

(b, c)

(a)

(a)

417.0***

55.3***

1254.4***

(c)

(a)

(a)

55.4***

173.0***

(c)

(a)

74.0***

202.6***

10.8***

ns

ns

531.7*** 129.6***

ns

ns

Citharexylum mocinnii

Crotalaria longirostrata

180.0***

29.0***

7.3*

ns

99.9***

92.1***

63.4***

ns

ns

55.2***

ns

ns

ns

157.2***

467.9***

67.7***

203.5***

339.7**

ns

(a)

(a)

(a)

107.8***

191.6***

72.5***

(c)

(b)

(a)

Desmodium sumichrastii

81

Eupatorium arsenei

qb

Eupatorium sp

Fuchsia encliandra

qb

Lupinus exaltatus

81

*
22.0***

171.7*** 10.95***

51.66***

Magnolia iltisiana

179.1***

10.8***

199.6***

12.6*

59.9***

32.1***

ns

(a)

(a)

(a)

349.0***

117.4***

20.9***

182.0***

51.4***

113.4***

24.0***

(b, c)

(a)

(b)

117.0***

91.6***

ns

86.9***

37.0***

87.8***

27.4***

(b, c)

(a)

49.7***

21.2***

6.6**

22.1***

48.4***

ns

ns

(a)

(b)

(b)

309.7***

121.7***

379.5***

97.8***

176.9**

70.5***

78.7***

(a)

(a)

(a)

252.9***

676.3***

131.5***

204.0***

79.8***

87.7***

22.4***

(a)

(a)

(a)

85.8***

23.3***

40.5***

150.3***

16.4***

ns

18.3***

(a)

(a)

(a)

qb

Mimosa galeottii

Monnina xalapensis

qb

82
Myrsine jurgensenii

Pinus douglasiana

Phytolacca icosandra

qb

Prunus serotina

82

Rhamnus hintonii

433.4***

266.8***

32.9***

(a, b)

(a)

(a)

260.0***

177.4***

82.2***

(b)

(a)

(b)

43.0***

73.3***

665***

(b)

(a)

(a)

116.0***

97.2***

221.0***

(a, b)

(a)

(a)

8.2*

59.8***

228.0***

(a)

(a)

(a)

801.0***

308.8***

784.0***

(a)

(a)

(a)

508.7***

380.7***

243.7***

(a)

(a)

(a)

89.3***

97.9***

ns

ns

248.3***

55.8***

ns

34.4***

85.8***

41.3***

86.9***

73.2***

47.2***

81.2***

144.3***

ns

20.0***

48.4***

23***

ns

54.5***

22.9***

9.0*

150.0***

72.4***

220.6***

88.9***

ns

qb

Rhus schmidelioides

Salvia iodantha

83

Salvia lavanduloides

Salvia thyrsiflora

Solanum aphyodendron

Tigridia mexicana

qb

qb

83

Table 3. Results of linear/quadratic regressions.


Significance of the linear/quadratic nominal logistic regression models fitted to the probability of
germination and the temperature at which the seeds were exposed prior to incubation (at 25C).
These temperatures were: 60, 80, 100 or 120C, for 5 or 60 min in dry (D) or moist (W)
substrate. Likelihood Ratio X2 is two times the difference of the negative loglikelihoods between
the linear and quadratic full models. (ns) not significant (P > 0.05). (*) treatment where only the
linear model was significant. () without fit.
Species

Treatment

Acacia angustissima

5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)

Calliandra longipedicellata

Citharexylum mocinnii

Crotalaria longirostrata

Desmodium sumichrastii

Eupatorium arsenei

Eupatorium sp

Fuchsia encliandra

84

Likelihood
Ratio X2
70.48
252.72
39.72
482.66

72.08
10.18
367.6
84.34

82.98
253.04
14.88
445.35
276.46
362.70
2.24

0.46
0.24
295.22
233.32
32.22
80.60
41.22

36.76
34.76

P>X2
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001

<0.0001
0.0014
<0.0001
<0.0001

<0.0001
<0.0001
0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
ns

ns
ns
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001

<0.0001
<0.0001

Fit
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Linear*

Linear
Linear
Linear*
Linear*
Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic
Quadratic

Lupinus exaltatus

Magnolia iltisiana

Mimosa galeottii

Monnina xalapensis

Myrsine jurgensenii

Phytolacca icosandra

Pinus douglasiana

Prunus serotina

Rhamnus hintonii

Rhus schmidelioides

Salvia iodantha

5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
85

50.76

103.64

38.00
18.98
10.12

91.36

349.74
47.04
12.22
96.16
136.60
131.26

66.68

48.04
93.84
180.70
135.08

7.36
44.88
13.86

38.10
195.72
128.74
148.30
62.48
60.54
34.24
115.20
110.14
93.54
138.06

<0.0001

<0.0001

<0.0001
0.0001
0.0014

<0.0001

<0.0001
<0.0001
0.0004
<0.0001
<0.0001
<0.0001

<0.0001

<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001

0.0066
<0.0001
0.0002

<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001
<0.0001

Quadratic

Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic

Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic
Quadratic

Salvia lavanduloides

Salvia thyrsiflora

Solanum aphyodendron

Tigridia mexicana

5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)
5 min(D)
60 min(D)
5 min(W)
60 min(W)

86

25.00
10.32

49.88
10.12
23.10

51.42
463.74

19.64
406.58
7.56

0.0001
0.0013

<0.0001
0.0013
0.0001

<0.0001
<0.0001

<0.0001
<0.0001
0.0059

Quadratic
Quadratic

Linear*
Quadratic
Linear*

Quadratic
Quadratic

Linear*
Quadratic
Quadratic

Table 4. Germination percentages of seeds sown on agar with gibberellic acid (GA3 at 1000 ppm) or without it (control). We
also show the germination percentages for seeds that were non-hydrated (DS) and seeds incubated for 15 h in moist sand (I)
exposed to heat shock in moist sand.
After incubation in moist sand, permeable seeds were preimbibed, whereas impermeable seeds were just superficially damp. Damp
seeds are indicated with an asterisk. Germination percentages of complementary treatments for Lupinus exaltatus are also included:
mechanical scarification (E) or dry shock at 150C for 1 min. Letters show the statistical differences ( = 0.05) between treatments in
the same line, after tests for multiple contrasts within each species. A hyphen indicates that the treatment was not done. Standard
deviations are shown in parentheses.
87
Moist Heat Shock

Species
Control

GA3

0.8a

20.0e 88.3d

(1.6)

(4.7)

10.8a

45.8d

(1.6)

(9.5)

150C

Acacia angustissima*

80C(5min)

DS

DS

100C(1h)

88.3d

93.3b

95.8b 28.3c

(5.7)

(2.7)

(5.0)

(4.3)

95.0b 83.3b 90.0b

69.1c

DS

(2.7)

(20.6)

(6.3)

87

100C (5min)
DS

(5.7)

Calliandra longipedicellata*

60C(5min)

(2.7)

2.5a

25.0e

Crotalaria longirostrata*
(1.6)

(11)

95.8 a

0c

(1.6)

(0)

5.0a

34.0c

Eupatorium sp

(0)

88

(1.9)

(4.1)

2.5a

10.0d 99.1b

80.8c

84.1c 75.0d

(4.7)

(4.7)

(3.1)

(1.9)

3.3a

0.8a

(0)

(1.6)

(1.6)

(2.7)

(6.8)

0a

0a

44.1b

0a

( 0)

(5.0)

Lupinus exaltatus*
(1.6)

(0)

93.3b

Mimosa galeottii*

93.3b

100.0b 100.0b

Eupatorium arsenei

96.6b

52.5c

(0)

(0)

(4.7)

(6.8)

95.0a

0c

92.5a

35.8b

Phytolacca icosandra
(6.3)

(0)

0a

0a

(0)

100.0b

Solanum aphyodendron

(0)

88

(5.0)

(9.9)

68.3c

(0)

(17.3)

Table 5. Results of the 4-factor GLM analysis applied to 16 species grouped depending on
forest type.
Evaluation of the heat shock effects for nine species from pine-oak forest and seven species from
mixed forest nested in forest type (Spp within FT = FT/spp).The heat shock levels were:
temperature (T, 60, 80,100 or 120C), exposure time (ET, 5 or 60 min) and substrate condition
(CS, dry or moist sand). All terms in the model were significant (P<0.001).
Source of variation

df

Deviance

NULL

df of

Deviance

residual

residual

951

19515.1

1181.3

948

18333.8

ET

388.5

947

17945.2

CS

588.9

946

17356.3

FT

1302.9

945

16053.4

FT/spp

14

5081.5

931

10971.8

T FT

303.9

928

10667.9

ET FT

21.8

927

10646.1

CS FT

25.4

926

10620.7

T FT/spp

41

2406.3

885

8214.4

ET FT/spp

14

941.4

871

7273.0

CS FT/spp

14

2246.5

857

5026.5

T ET TB

956.9

851

4069.5

ET CS TB

279.1

849

3790.4

T ET FT/spp

38

1051.7

811

2738.7

ET CS FT/spp

12

185.0

799

2553.7

89

90

CAPTULO III

Seed germination of montane forest species in response to ash, smoke


and heat shock in western Mexico
Susana Zuloaga-Aguilar, Oscar Briones y Alma Orozco-Segovia

(enviado para su publicacin a Acta Oecolgica)

91

ABSTRACT
In many fire-prone species, germination is triggered by heat shock, smoke, ash and charred
wood. However, few studies concerning the effect of these fire products on the germination of
tropical and subtropical species exist. We assessed the effect of fire products and their
interactions on seed germination in 12 species that frequently grow in burned areas of pine-oak
and mixed forest in a mountainous subtropical area. Each species was exposed to a predetermined
degree of heat shock, which was optimised in accordance with a previous study. For smoke
treatments, seeds were immersed in smoke water, whereas for ash treatments, 1.5 g of ash was
added to the incubation medium. Germination increased in 92% of the species in response to the
products of fire. Smoke water and ash alone promoted germination in four species that had
permeable seed covers and physiological dormancy. Six species with physical dormancy required
both heat shock and smoke water or ash to break dormancy. Our results indicate that seed
germination response to fire products depends on species and/or dormancy type. The germination
response to the fire products varied between species; therefore, fire products may influence
species composition in post-fire regeneration.
Keywords: ash, germination, heat shock, pine-oak mixed forest, smoke water.

92

1. Introduction
Environmental disturbances at modify factors, such as light, moisture, temperature and the
chemical environment, affect seed germination in many ecosystems (Baskin and Baskin, 2001;
Fenner and Thompson, 2005). Fire modifies all these factors; thus, fire frequently determines
germination, especially in seasonal environments, such as Mediterranean areas and temperate
forests (Whelan, 1995; Keeley and Fotheringham, 2000). In fire-prone areas, germination is
triggered by fire products, such as heat shock, plant-derived smoke, ash and charred wood
(Keeley and Fotheringham, 2000; Van Staen et al., 2000). The combinations of fire products
influence germination, and their effects on seeds can be internal (chemical) or external (physical)
(Van Standen et al., 2000). For example, heat shock disrupts the impermeable seed covers,
thereby facilitating water uptake in the seed and subsequent germination (Keeley and
Fotheringham, 2000). Fire breaks physical dormancy, which is the most common type of
dormancy in the soil seed bank (Baskin and Baskin, 1989; Keeley and Fotheringham, 2000).
Most species from fire-prone plant communities increase germination after seed exposure to heat
shocks between 80120C for short periods of time, but higher temperatures and/or long
exposure times can be lethal (Auld and OConnell, 1991; Rivas et al., 2006; Zuloaga-Aguilar, in
press).
Seed germination induced by smoke is widespread in plants (Keeley and Fotheringham,
2000; Van Staden et al., 2000; Adkins and Peters, 2001). The positive effect of fire products is
considered an important tool for the conservation and restoration of plant communities (Read et
al., 2000; Flamatti et al., 2004) because fire products favour high seedling establishment and may
increase species diversity (Read et al., 2000; Wills and Read, 2003; Enright and Kintrup, 2001).
However, high smoke concentrations can inhibit germination for some species (Dixon et al.,
1995; Wills and Read, 2003). The effect of smoke on seed germination is internal; Keeley and
93

Fotheringham (1997) propose that smoke may modify semipermeable cuticles by increasing their
permeability to solutes. The smoke-active component that stimulates germination is on debate,
where studies have proposed that the active component is NOx, (Keeley and Fotheringham, 1997;
Preston et al., 2004; Flamatti et al., 2004; Kulkarni et al., 2007) or the butenolide 3 methyl-2Hfuro (2,3-c) pyran-2-One (Flematti et al., 2007). The ash also may trigger germination in several
species (Keeley and Fotheringham, 1998, 2000; Gamboa deBuen and Orozco-Segovia et al.,
2008); however, the magnitude of this response is highly variable and, in some cases, causes
germination to decrease (Gonzlez-Rabanal and Casal, 1995; Enright and Kintrup, 2001; VivarEvans et al., 2006). The effects of smoke, ash and heat shock on germination are complex
(Kenny, 2000; Thomas et al., 2003). This complexity is increased when fire products act in
combination, as occurs in a fire (Read et al., 2000). The effects of fire products on seed
germination can be complementary and/or additive because the germination of several species is
promoted by heat shock or by smoke, but other species need the combination of both to increase
seed germination (Keith, 1997; Read et al., 2000; Tieu et al., 2001).
Many studies have examined the effects of fire products on germination in Mediterranean
clime in Australia, South Africa, Europe, South America and North America in California
(Keeley and Fotheringham, 1998; Gonzlez-Rabanal and Casal, 1995; Keith, 1997; Kenny, 2000;
Tieu et al., 2001; Enright and Kintrup, 2001; Baker et al., 2005; Overbeck et al., 2006; Rivas et
al., 2006; Kulkarni et al., 2007). However, few studies have focused on the effect of fire on seed
germination of species in tropical and subtropical areas. As in other world regions, the study area
has experienced fire events historically (Figueroa-Rangel et al., 2008). In the protected area
Sierra de Manantln Biosphere Reserve (SMBR), fire frequency is high; the same stand of pine
forest might be burned every 9 2 years (Jardel, 1991; Jardel et al., 2001). Most fires occur
during the driest part of the year (March to May) and are caused primarily by slash and burn
94

agricultural practices (Rodrguez-Trejo and Ful, 2003; Jardel et al., 2004). These fires are
typically low-intensity surface fires (Jardel, 1991; Jardel et al., 2004). The objective of this work
was to assess the effect of smoke, ash, heat shock and their combinations on seed germination of
species that commonly grow in fire-prone areas of the SMBR and the western mountain ranges of
Mexico.

2. Material and Methods

2.1 Study site


Seed samples were collected at Las Joyas Scientific Station (LJSS), which is located in a
mountainous subtropical area inside the core zone of the SMBR in the Mexican western state of
Jalisco (19 35N, 104 37W) (Jardel, 1991; Jardel et al., 2001) at 1,6002,220 m above sea
level. The climate is warm and humid, the mean annual temperature and precipitation are 15.6C
and 1834.6 mm, respectively. The vegetation types growing in the LJSS are mountain cloud
forest (20%, MCF), pine (PF), pineoak (POF) and mixed forests (MF, see description below);
these forests cover 63% of the total area, the remaining 17% is covered by shrublands that
originated from old agricultural activities. The MF is a pine-oak forest with an establishment of
mountain cloud forest species in the understory (Jardel et al., 2004a). It is considered a
successional step toward MCF regeneration (Snchez and Garca, 1993), which is one of the most
diverse vegetation types in Mexico (Rzedowski, 1996) and is of particular concern for
conservation at the world level (Bubb et al., 2004).

95

2.2 Plant species and seed collection


Seeds were collected from 12 species that frequently grow in the understory of the POF and
are common in fire-prone areas (Cuevas, 1994; Jardel et al., 2004a). Four of the studied species
were trees, seven were shrubs, and one was an herb. The seeds of six species have impermeable
coats (Table 1). Seeds were collected in the dry season (January to May) of 2005, cleaned of
plant debris, and stored until use in August 2006. Seeds were taken directly from the plants from
at least 10 healthy individuals per species. The vegetation types where each species grows,
taxonomic identity and growth form were determined according to Cuevas (1994) and Jardel et
al., (2004a).

2.3 General procedures


Four replicates of 30 seeds were used for each treatment and species. The seeds were
germinated in Petri dishes (10 cm in diameter) on a 1% agar plate (Bioxon, Cat. 150-1 Becton
Dickinson, Mexico) and incubated in four growth chambers (Conviron model 125L, Control
Environments Limited, Canada) at 25C and 12/12 h light/darkness. Germination was determined
every eight days for six weeks, and a seed was considered germinated when the radicle protruded.
Before treatments, seeds were assessed for seed fill using a flotation test, and seeds that floated
were discarded (Baskin and Baskin, 2001).

2.4 Germination treatments


For each species, seeds were exposed for 5 min to the optimal heat shock temperature (Table
1), as previously determined by Zuloaga-Aguilar et al. (in press). Seeds of Acacia angustissima,
Calliandra longipedicellata, Fuchsia encliandra and Salvia lavanduloides were placed at 120C;
seeds of Crotalaria longirostrata, Mimosa galeottii, Pinus douglasiana and Salvia thyrsiflora at
96

100C; Rhus schmidelioides and Salvia iodantha at 80C; and Solanum aphyodendron at 60C.
Only the seeds of Lupinus exaltatus were exposed to 150C for 1 min. A. angustissima, C.
longipedicellata, C. longirostrata and M. galeottii were exposed to moist heat shock (seeds
placed in a 100:15 sand:water g:g substrate during the heat shock) and the remaining species to
dry heat shock (seeds placed in dry sand). In total, there were seven treatments plus the control.
To determine the effect of smoke on germination, seeds were immersed for 3 hours in an
aqueous solution of smoke. The smoke water (S) was prepared by bubbling smoke into 1.5 L of
distilled water produced by burning 150 g of dry litter from the mixed forest. Finally, pH was
adjusted to 5 by adding sodium hydroxide (Preston et al. 2004). The chemical effect of the ash
(A) on seed germination was evaluated by placing 1.5 g of fine ash on each of the agar plates
where seeds were subsequently sown (Will et al., 2003). The ash was obtained burning dry litter
from the POF.
In order to evaluate the combined effect of heat shock, ash, and smoke, seeds were exposed to
heat shock + smoke (HS+S), heat shock + ash (HS+A) and heat shock + smoke + ash (HS+S+A).
The treatment of smoke + ash was eliminated from the experimental design due to a limited
amount of seeds. The first control seeds were not pretreated (C1). Second control (C2) seeds were
sown on agar with 1000 ppm of gibberellic acid (GA3) to evaluate the presence of physiological
dormancy. In all cases, four replicates were placed in the germination chambers.

2.5 Data analysis


To evaluate the effect of treatment (8 levels) on the germination of each species, one-way
ANOVAs were performed and a post hoc Tukey test ( = 0.05) was conducted to identify the
differences between treatments. The data were tested for parametric assumptions with the

97

Shapiro-Wilkinson normality test prior to the ANOVA test and residuals distribution. Based on
these results, the germination percentages in some species were arcsine transformed.
To explore the effects of the seed coat type (impermeable or permeable) on the germination
of the 12 species, one 3-factor ANOVA was used with species (random factor) nested in seed
coat type. The percentages of germination were arcsine transformed to meet normality
assumptions. The tests were performed using JMP software (version 8.0 SAS Institute Inc.,
2008).

3. Results

3.1 Treatments
Germination in most of the species (11) increased in response to the products of fire (Fig. 1,
Table 2). In comparison with seed germination in the two control treatments, heat shock
increased the germination of 9 species (Fig. 1). With respect to controls, the seeds of Crotalaria
longirostrata (93.3%), Lupinus exaltatus (93.3%), Rhus schmidelioides (86.6%) and S. iodantha
(92.5%) reached their highest germination percentages when exposed to heat shock.
The smoke water increased seed germination of Fuchsia encliandra (94.2%) and Pinus
douglasiana (80.8%) compared to controls. Ash treatment by itself increased the seed
germination of F. encliandra (98.3%), P. douglasiana (63.3%), Salvia lavanduloides (51.6%)
and S. aphyodendron (82.5%). The seeds of Rhus schmidelioides incubated with ashes had a
higher percentage of germination (65.8%) than with GA3 (C2, 34.2%), but the difference with
non treated seeds (C1) was not significant.
The heat shock combined with the ash and smoke water significantly increased seed
germination in Acacia angustissima, C. longirostrata, L. exaltatus, and Salvia iodantha in
98

comparison to the C1 or C2, ash and smoke treatments. In C. longirostrata and, L. exaltatus seed
germination in the combined treatments HS+S and HS+A was lower than in heat shock alone but
higher than in the controls, ash and smoke water alone treatments. In P. douglasiana, S.
lavanduloides and S. aphyodendron, the combination treatments that contained ash had higher
germination than C1 and C2. In S. lavanduloides and S. aphyodendron, there were no significant
differences among HS+A and HS+A+S or the heat shock treatment; however, in P. douglasiana,
species germination in HS + A and HS + S + A was higher than in HS. In C. longipedicellata, the
combination HS + A produced similar percentages of germination as heat shock and the
percentages of germination in the other treatments did not differ from C1 or ash. In C.
longipedicellata, smoke alone had an inhibitory effect, whereas in F. encliandra, R.
schmidelioides and S. thyrsiflora, the combined treatments inhibited or did not significantly
increase the germination. Finally, in M. galeottii, all treatments that included heat shock
significantly increased germination compared to C2, ash and smoke; however, only heat shock
and HS+A+S germination were similar to C1.
Based on the 3-factor ANOVA, the variance observed in the percentages of germination was
produced mainly by the treatments, the species nested in seed coat type (coat/spp) and the
treatment coat/spp interaction (Table 3). Only one species with an impermeable seed coat (M.
galeottii) increased its seed germination in response to ash treatment. In the other five species
with impermeable seeds, the seed germination in single treatments (smoke water or ash) was less
than in the combination treatments. In contrast to F. encliandra and P. douglasiana, the
combination treatments increased the seed germination of S. iodantha, S. lavanduloides and S.
aphyodendron, species with permeable seed coats.
Independently of the treatment, germination in three species (C. longirostrata, P.
douglasiana, and S. thyrsiflora) was concentrated in the first eight days after the seeds were
99

sown, whereas in the rest of the species, the germination peak occurred between 1 and 3 wk (Fig.
2). In contrast, in most of the treatments, the C. longipedicellata germination peak was in the
third week (24 days). In treatments that induced low germination in A. angustissima and S.
iodantha, such as controls (C1 and C2), smoke water and ash, germination was also delayed for 3
weeks. With respect to C2, the treatment of HS+S retarded the germination peak of F.
encliandra.

4. Discussion
Most of the analysed species had a positive response to fire products, where seed germination
was enhanced by smoke water, ash, heat shock and their combinations. In general, the
germination response to multiple fire products was not complementary; however, in A.
angustissima and P. douglasiana, germination increased with the combined application of heat
shock and other fire products, as has been reported for other species (Keith, 1997; Kenny, 2000;
Read et al., 2000; Thomas et al., 2007) and plant communities (Grant and Koch, 1997).
The germination response to the application of a single fire product (HS, A or S) varied
widely between species. Several species in Hydrophyllaceae family are fire-recruited, the
germination of these species is promoted by smoke, but these same species are less tolerant of
heat shock (Gamboa-deBuen and Orozco-Segovia, 2008). In a similar way, seed germination of
F. encliandra was increased by smoke, but this species was intolerant of heat shock. Therefore,
exposure of seeds to high temperatures during wild fires may kill their seeds. For this species, the
insulating effect of soil and its porosity may insulate seeds from heat while favouring exposure to
smoke. Microsite heterogeneity is important for species with smoke-enhanced germination (Grant
and Koch, 1997) and for community regeneration in burned areas (Keeley and Fotheringham,
2000).
100

On the other hand, germination of A. angustissima, C. longipedicellata, C. longirostrata, L.


exaltatus, M. galeottii, R. schmidelioides and S. iodantha was favoured by heat shock (alone or in
combination with ash and smoke), but the individual effect of smoke and ash did not significantly
stimulate their germination. For these species, heat shock was either a strict requirement for
germination or necessary to reach the highest germination percentages. Therefore, direct contact
with flames or seed proximity to the soil surface might be a requirement for germination in the
field.
Although seed response to fire products varied among the 12 species, results suggest that the
fire products effect was more important to germination in seeds with an impermeable seed coat
than in seeds with a permeable seed coat. Adkins and Peters (2001) reported that the effect of
smoke water on germination is greater in species with a thin coat than in species with a thicker
seed coat. Therefore the effect of the fire products also depended on seed coat traits. In permeable
seeds, seed covers can facilitate the absorption of smoke water or ash and, as a result, promote
germination. Exposure to smoke can cause scarification of the external waxy cuticle, as occurs in
the permeable seeds of Emmenanthe penduliflora, a smoke-stimulated species (Gamboa-deBuen
and Orozco-Segovia, 2008).
The active components of the smoke and ash are chemical signals that promote germination
(Van Standen et al., 2000). These components increase seed sensitivity to endogenous GA3
(Schwachtje and Baldwin, 2004) and, therefore, enhance seed germination. Species of the
families Myrtaceae, Lamiaceae and Solanaceae commonly have physiological dormancy (Baskin
and Baskin, 2004), which may also occur in several of the studied species belonging to these
families. Physiological dormancy can be broken in two ways: by weakening of the seed coat
(Baskin and Baskin, 2001), which may be caused by heat shock, or by modifying the seed
hormonal balance or sensitivity of the embryo to internal GA3 concentrations, which may be
101

caused by smoke. Based on the response of F. encliandra, P. douglasiana and S. aphyodendrom


to the GA3 treatment, we may conclude that smoke broke physiological dormancy by modifying
sensitivity to GA3. It is important to test the effect of other GA3 concentrations to conclude if
smoke may be acting in this way on the germination of the other studied species with permeable
seed coats.
Six of the species evaluated showed physical dormancy. As in other species, high
temperatures can overcome physical dormancy (Baskin and Baskin, 2001; Li et al., 1999; Keeley
and Fotheringham, 2000). A previous study found that in species with a hard seed coat, the
smoke water and ash treatments were less effective in stimulating germination (Adkins and
Peters, 2001), where in several cases the hard seed coat prevented seed water uptake. Heat shock
may scar the seed coat surface. In combination with the oxidative effect of the smoke water or
ash, it may increase the seeds permeability to solutes, thereby facilitating the penetration of
smoke (Keeley and Fotheringham, 1997) or ash derivates. However, an additive effect of these
fire products was not observed.
On the other hand, smoke water or ash can also inhibit seed germination after heat shock, as
in C. longipedicellata and F. encliandra, species with an impermeable and permeable seed coat,
respectively. The reduction in seed germination due to the presence of ash or heat shock plus
smoke has also been reported for several Mediterranean species (Gonzlez-Rabanal and Casal,
1995). The concentration of the active components of the smoke and ash, as well as the exposure
time, can negatively or positively affect germination (Preston et al., 2004; Schwachtje and
Baldwin, 2004; Thomas et al., 2007). Therefore, it is possible that the smoke concentration or the
amount of ash used in our treatments inhibited germination in C. longipedicellata and F.
encliandra.

102

After storage time, variations in the physiological condition of seeds, as changes in the degree
of seed dormancy may affect the response to fire products (Baker et al., 2005). Germination
percentages were >60% in experiments conducted one year earlier with the same seed cohorts
(Zuloaga-Aguilar et al., in press); in this study, the germination percentages after heat shock were
less than 60% in most of the species tested. On the other hand, the percentage of germination in
L. exaltatus with heat shock increased after one year of seed storage, compared with the
previously reported percentage of 80.8% (Zuloaga-Aguilar et al., in press). This result also
suggests the presence of physiological dormancy in this species. Finally, smoke water can modify
germination rates in several species (Crosti et al., 2006), thereby modifying the distribution of
germination over time. However, despite the influence of smoke and ash on germination, the
treatments did not influence the time to maximal germination percentage for most of the species
included in this work.

5. Conclusions
The results indicate that fire products stimulate seed germination in the species in this study.
The response to fire products may be related to the type of seed dormancy. In most of the species
with physical dormancy and in some species with physiological dormancy, previous exposure to
one or more fire products increased seed germination. Therefore, for most of the subtropical
species tested, heat shock might facilitate imbibition and/or remove physiological dormancy.
Therefore, wildfire or prescribed burns may promote the germination and subsequent
establishment of the studied species and thus determine the floristic composition of the pine-oak
forest in the LJSS.

103

Acknowledgements
The authors thank Enrique Jardel Pelez and Ruben Ramrez for the facilities and technical
support provided by the Universidad de Guadalajara and the Las Joyas Scientific Station, Luis
Ignacio and Iiguez Dvalos for their critical review of the manuscript, Mara Esther Snchez
Coronado for technical support, and Erminio Quiones and the staff of the Las Joyas Scientific
Station for field assistance. This research was supported by the CONACyT grants 47409-Q and
47859-Q.

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109

Acacia angustissima

Calliandra longipedicellata

Crotalaria longirostrata
a

100
80

60

a
bc

40

de

e
Fuchsia encliandra Lupinus exaltatus

Mimosa galeottii

a
b

ab
b
a

60

40

Pinus douglasiana

100

ab

ab

bc
c

cde

b
c

bc

c
d d d
Solanum aphyodendron
a
a
ab
abc
bc

Salvia thyrsiflora

Salvia
lavanduloides
Salvia lavanduloides

100

80
60

ab

40

20

ab

de

40

Salvia iodantha

bcd

60

Rhus schmidelioides

abc

80

20

abc

ab

cd bcd

abcd

ab
d

20

A
H
S
H
S+
S
H
S
H +A
S+
S+
A

A
G

tr o
on
C

A
H
S
H
S+
S
H
S
H +A
S+
S+
A

A
G

tr o
on
C

A
H
S
H
S+
S
H
S+
H
S+ A
S+
A

tr o
on

Percentage of germination

80

cd

de

0
100

de

ab

20

ab
bc

Treatments

Figure 1. Germination percentages for 12 species exposed to the following treatments:


gibberellic acid (C2), water smoke (S), ash (A), heat shock (HS), combinations of these
treatments, and untreated seeds (C1). Lowercase letters denote significant differences between
treatments (Tukeys test, P < 0.05).

110

100

Acacia angustissima

Calliandra longipedicellata

Crotalaria longirostrata

Lupinus exaltatus

Mimosa galeottii

Pinus douglasiana

Rhus schmidelioides

Salvia iodantha

Salvia lavanduloides

Salvia thyrsiflora

Solanum aphyodendron

80
60
40
20
0

Percentajes of germination

100 Fuchsia encliandra


80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
0
100
80
60
40
20
0

16

24

32

40

48

16

24

32

40

48

16

24

32

40

48

Germination over time (Days)

Figure 2. Germination over time of 12 species exposed to fire products. C1= Control (), C2 =
gibberellic acid (), S = Smoke (), A = Ash (U), HS = Heat shock (), HS+S = Heat shock +
Smoke (), HS+A = Heat shock + Ash () and HS+S+A = Heat shock + Smoke + Ash ().

111

Table 1. Plant families, life form and seed traits of 12 species which are commonly found in pine-oak forest. Month of seed
collection is also indicated. P = permeable, I = impermeable. (*) Moist heat shock

Species

Family

Growth Cover

Fresh mass

Heat shock

Collection

form

seminal

(mg)

Mimosaceae

tree

13.1 2

120C (5min)*

April

Mimosaceae

tree

46.2 8

120C (5min)*

April

Fabaceae

shrub

15.1 2

100C (5min)*

May

Onagraceae

shrub

1 0.1-1

120C (5min)

April

Lupinus exaltatus Zucc

Fabaceae

herb

9.8 5

150C (1min)

April

Mimosa galeottii Benth

Mimosaceae

tree

15.7 2

100C (5min)*

May

Pinus douglasiana Martnez

Pinaceae

tree

9.7 1

100C (5min)

January

Rhus schmidelioides Schltdl

Anacardiaceae

shrub

18.3 2

80C (5min)

April

Salvia iodantha Fernald.

Lamiaceae

shrub

0.2 0.5-1

80C (5min)

April

Salvia lavanduloides Humb., Bonpl. and Kunth

Lamiaceae

shrub

0.5 0.8-1

120C (5min)

April

Salvia thyrsiflora Benth

Lamiaceae

shrub

0.5 0.5-1

100C (5min)

May

Solanum aphyodendron S. Knapp

Solanaceae

shrub

61

60C (5min)

May

Acacia angustissima (Mill.) Kuntze

time

var. Angustissima

Calliandra longipedicellata (McVaugh)


112

Macqueen and H. M Hern

Crotalaria longirostrata Hook. and Arn


Fuchsia encliandra Steund. subsp encliandra

112

Table 2. Results of one-way ANOVA on the effect of water smoke, ash, heat shock and their
combinations on germination percentages of 12 species. F-ratio and probability level (P) are
reported. Degrees of freedom = 7, a = arcsine transformation.

Species

Acacia angustissimaa

22.39

<0.0001

Calliandra longipedicellata

30.94

<0.0001

Crotalaria longirostrataa

64.38

<0.0001

Fuchsia encliandraa

82.28

<0.0001

Lupinus exaltatusa

48.80

<0.0001

Mimosa galeottiia

11.63

<0.0001

Pinus douglasianaa

15.93

<0.0001

Rhus schmidelioides

19.09

<0.0001

139.04

<0.0001

Salvia lavanduloidesa

6.77

0.0002

Salvia thyrsiflora

7.57

<0.0001

30.01

<0.0001

Salvia iodanthaa

Solanum aphyodendrona

113

Table 3. Results of 3-factor ANOVA on the effect of 7 treatments plus control on seed
germination of 12 species growing in pine-oak forest. Species were nested by seed coat type
(impermeable or permeable), indicated as Coat/spp. Significance: ** < 0.001, *** < 0.0001, ns
= not significant.

df

Sum Sq

Mean Sq

Treatments

37983

5426

3.81

**

Coat

5330

5330

1.82

ns

Coat/spp

10

29163

2916

49.55

***

TreatmentsCoat

14706

2101

1.47

ns

TreatmentsCoat/spp

70

99671

1424

24.19

***

Error

288

16950

59

114

115

CAPTULO IV

Impacto de una quema prescrita sobre el banco de semillas


en un bosque de pino-encino en el occidente de Mxico.

116

Resumen
En reas propensas a incendios, el fuego puede estimular e incrementar la germinacin de una
gran variedad de especies del banco de semillas, promoviendo una rpida revegetacin del rea
afectada. El banco de semillas en el suelo es un componente importante de la dinmica de la
comunidad vegetal, por lo que la caracterizacin del banco de semillas en respuesta al fuego es
un elemento bsico para la implementacin de prcticas acertadas de manejo del fuego. En un
bosque del occidente de Mxico se llev a cabo una quema prescrita con el objetivo de evaluar el
efecto del fuego sobre la riqueza de especies, la densidad y la distribucin vertical del banco de
semillas, a partir de la emergencia de las plntulas de la hojarasca y el suelo. Antes y despus de
la quema, se recolect suelo con un nucleador y se separaron porciones del suelo a 0-3 cm, 3-6
cm y 6-10 cm de profundidad y se recolect la hojarasca en cuadros de 30 30 cm. Durante la
quema se registr la temperatura. La temperatura promedio mxima registrada en la hojarasca fue
477 167 C, la cual disminuy con la profundidad del suelo (6 cm = 21.1 5.8 C). Por el
contrario, el tiempo de residencia de la temperatura modal se increment con la profundidad
(hojarasca = 29 41 min; 6 cm = 112 88.2 min). La quema prescrita increment
significativamente la germinacin de un gran nmero de semillas del suelo, especialmente de
hierbas perennes. En general, la riqueza de especies disminuy despus de la quema, pero el
recambio de especies fue alto en las diferentes profundidades. La densidad de plntulas
provenientes del banco de semillas y la vegetacin establecida antes y despus de la quema
mostraron bajos ndices de similitud (14.618.7%). Despus de tres meses de la quema, la
regeneracin inicial por plntulas fue ms abundante que por rebrotes. El banco de semillas en el
suelo del bosque de pino-encino puede tener un importante papel en la regeneracin inicial, al
modificar la densidad y la composicin de especies post-fuego.
Palabras claves: banco de semillas del suelo, composicin florstica, bosque templado, fuego
117

1. Introduccin
El fuego es una fuente de perturbacin natural en diferentes ecosistemas alrededor del mundo
(Kozlowski y Ahlgren, 1974; Chandler et al., 1983; DeBano et al., 1998); la estructura y
composicin de estas comunidades vegetales son fuertemente afectadas por la ocurrencia de
incendios (Chandler et al., 1983; DeBano et al., 1998; Keeley y Fotheringham, 2000). En reas
propensas a incendios, las especies poseen atributos que les permiten evadir o tolerar y por lo
tanto sobrevivir a un determinado rgimen de incendio (Keith et al., 2002). En zonas
mediterrneas est ampliamente documentada la forma en que el fuego mantiene la diversidad de
la comunidad vegetal y cmo influye en la regeneracin de las poblaciones (Wills y Read, 2002;
Keith et al., 2002a). Por su parte, diferentes especies que conforman las comunidades forestales y
selvas secas tambin toleran y sobreviven a los incendios (Archibold, 1989; Ostterstrom y
Scheartz, 2006). Sin embargo, un efecto contrario se puede observar en diferentes ecosistemas
hmedos tropicales (Tesfaye et al., 2004), donde los incendios antropognicos han generado
prdida de la cobertura forestal, la reduccin de la diversidad, as como la degradacin ambiental
(Saha y Howe, 2003; Asbjornse et al., 2005; Foley et al., 2007). El banco de semillas es un
componente importante en la dinmica de las comunidades vegetales, porque representa en gran
medida el potencial florstico de regeneracin y conservacin, adems de ser una fuente
importante de variabilidad gentica (Baskin y Baskin, 1989; Leck et al., 1989; Vzquez-Yanes y
Orozco-Segovia, 1996; Herranz et al., 1998; Whelan, 1995; Alexander y DAntonio, 2003).
Despus de un disturbio, uno de los principales recursos de recolonizacin en el sitio son las
semillas presentes en el suelo (Baskin y Baskin, 1989; Primack, 1990; Luzuriaga et al., 2005). El
calor, el humo y la ceniza producidos por un incendio pueden estimular la germinacin de las
semillas almacenadas en el suelo de una gran variedad de especies (Bond y Van Wilgen, 1996,
Read et al., 2000; Will y Read, 2002; Enright y Kintrup, 2001, Crosti et al., 2006). En particular,
118

el calor generado durante un incendio es el principal estmulo para que las semillas de varias
especies germinen. La exposicin de las semillas a temperaturas mayores de 60 C facilita el
rompimiento de la latencia e incrementa la densidad de germinacin (Read et al., 2000; Wills y
Read, 2002, Bradstock y Auld, 1995; Williams et al., 2004). En zonas propensas a incendios,
temperaturas entre los 45 y los 182 C pueden promover la germinacin de las semillas ubicadas
en los primeros centmetros de profundidad del suelo (Williams et al., 2004). Sin embargo, el
grado de tolerancia disminuye en ecosistemas hmedos tropicales, donde temperaturas mayores a
100 C afectan negativamente la germinacin (Garwood, 1989). Si bien la germinacin de varias
especies es estimulada por la intensidad del incendio y la penetracin del calor en el perfil del
suelo, caractersticas como la densidad y composicin del banco de semillas y el patrn de
distribucin vertical y horizontal de cada especie, en interaccin con el rgimen de incendios,
determinan el efecto final de stos sobre la comunidad (Bradstock y Auld, 1995; Laterra et al.,
2006).
En el continente americano, el fuego es un importante componente de la dinmica natural de
diferentes comunidades vegetales (Kozlowki, 1974; Wright y Bailey, 1982; Sandford et al.,
1985). Los modelos sobre el cambio climtico predicen que se incrementar la intensidad y
frecuencia de los incendios en Norteamrica (McCoy y Burn, 2005), por lo que se torna
importante conocer el efecto de los incendios sobre la dinmica de las comunidades vegetales,
particularmente en reas propensas al fuego. Estudios palinolgicos en el occidente de Mxico
muestran la ocurrencia de incendios desde hace 4200 aos, y cmo los cambios climticos han
modificado fuertemente el rgimen de incendios, as cmo la presencia y frecuencia de las
especies vegetales (Figueroa-Rangel et al., 2008). Sin embargo, desde hace varias dcadas los
incendio en reas forestales han sido principalmente ocasionados por las actividades agrcolas
(Rodrguez-Trejo and Ful, 2003; Jardel et al., 2004a). En la Reserva de la Biosfera Sierra de
119

Manantln (RBSM), en donde se encuentra el sitio de estudio, los bosques de pino y pino-encino
enfrentan incendios de baja intensidad durante la estacin seca cada 9 2 aos (Jardel, 1991). En
la RSBM se han implementado quemas prescritas con el objetivo de eliminar el exceso de
combustible y as disminuir la probabilidad de incendios intensos. Sin embargo, es escaso el
conocimiento del efecto del fuego sobre la estructura y composicin de los ecosistemas forestales
mexicanos y particularmente sobre la dinmica del banco de semillas. El objetivo de est trabajo
fue determinar el efecto de un incendio sobre la densidad de germinacin, la riqueza de especies
y la composicin florstica del banco de semillas del suelo de un bosque de pino-encino. Una
aproximacin al entendimiento del papel del banco de semillas en la regeneracin post-fuego fue
abordada al evaluar el establecimiento de plntulas, la regeneracin vegetativa y la lluvia de
semillas en el rea afectada.

2. Materiales y Mtodos

2.1 rea de estudio


Este estudio se realiz en la Estacin Cientfica Las Joyas (ECLJ), una de las tres zonas
ncleo de la Reserva de la Biosfera Sierra de Manantln (RBSM) en el occidente de Mxico. La
ECLJ se ubica a los 1935N y 10437O, cubre un rea de 1245 ha, la altitud vara de 1600 a
2220 m msnm y el clima es templado hmedo. La temperatura promedio anual es 15.5 0.2 C,
la temperatura mnima registrada es 5 C y la mxima extrema es 35 C. La precipitacin
promedio es 1826 94 mm., la estacin de lluvias ocurre de junio a septiembre, de octubre a
enero las lluvias son ocasionales y la estacin seca de febrero a mayo coincide con las
temperaturas ms altas del ao. La vegetacin de la ECLJ consiste de bosque de pino (29%),
pino-encino (35%), encino (5%), bosque mesfilo de montaa (18%) y vegetacin secundara
120

(8%) (Jardel et al., 2004b). En la RBSM 64.3% de los incendios ocurren en los bosques de pinoencino y encino. El tipo de incendio ms frecuente es el superficial de baja intensidad, con poco
dao al bosque y ocurre principalmente durante los meses secos del ao. En la ECLJ la
frecuencia de incendios es alta, en un mismo rodal los periodos inter-incendio ocurren cada 9 2
aos (Jardel 1991; Jardel et al., 2004a).

2.2 Quema prescrita


En 2006 se llev a cabo una quema prescrita al inicio de la temporada seca (23 febrero). La
quema prescrita abarc un rea aproximada de cinco hectreas de bosque de pino-encino en el
paraje Cuchilla de las Galeras ubicada al noreste de la ECLJ. En general los bosques de pinoencino presentan suelos de tipo inceptisoles o entisoles. La humedad relativa ambiental al inicio
de la quema prescrita fue de 43.6%, con una temperatura del aire de 21 C, la velocidad del
viento fue de 2.92 km hr1y la carga de hojarasca mas la capa de fermentacin del suelo fue de
38.99 Mg/ha (Enrique Jardel et al. datos no publicados). La pendiente en el rea de estudio varo
entre 30-45%. La humedad en el suelo superficial (010 cm de profundidad) fue 21.8 3.8%
(media DE) y en la hojarasca de 26.8 2.5%.
Durante la quema prescrita se registr la temperatura de la hojarasca, mantillo y suelo (2 y 6
cm de profundidad) cada 3 segundos en cinco sitios. En total se usaron 20 termopares tipo K (01250 C), conectados a recolectores de datos (data loggers) HOBO U12 (Onset, Massachusetts,
USA). En un sitio sin quemar localizado a 15 m del borde del rea experimental se registr la
temperatura de la hojarasca, mantillo y suelo (2 y 6 cm. de profundidad).
Para evaluar el contenido de humedad antes de la quema prescrita se recolectaron 5 muestras
al azar de hojarasca (cuadros de 20 20 cm) y suelo (5 cm dimetro 10 profundidad). El peso
seco se obtuvo despus de secar cada muestra de hojarasca y suelo a 70 C por 24 h. El contenido
121

de humedad (%) se obtuvo con la siguiente frmula: ((peso inicial peso seco) / peso seco)
100.

2.3 Muestreo del banco de semillas


Dentro el rea seleccionada para la quema prescrita se establecieron seis sitios de 12.5 m. de
dimetro. Los sitios tuvieron una separacin aproximada de 100 m entre ellos. Dentro de cada
sitio se recolectaron seis muestras de suelo y hojarasca, ocho das antes y cinco horas despus de
la quema prescrita. Las muestras de hojarasca y suelo fueron recolectadas a diferentes
orientaciones y distancias al centro de cada sitio (10 m al norte, 5 m al sur, 7 m al este, 4 m al
oeste y 8 m al noroeste) y en el centro. Las muestras de suelo se recolectaron con un nucleador (5
cm de dimetro por 10 cm de altura) y fueron separadas en capas de 03 cm, 36 cm y 610 cm
de profundidad. En este trabajo las muestras de hojarasca estuvieron conformadas tanto por la
capa de fermentacin o mantillo ms la capa de hojas an no trituradas u hojarasca. La hojarasca
junto con el mantillo se recolect en seis cuadros de 30 30 cm. Un total de 144 muestras de
hojarasca y suelo fueron recolectadas del rea antes (72 muestras) y despus de la quema (72
muestras).
Para identificar las especies y estimar la densidad del banco de semillas (nmero de semillas
no latentes por m-2) que fue afectado por la quema, se registr la emergencia de las plntulas de
las muestras de hojarasca y suelo (Brown, 1992). Las muestras de suelo y hojarasca fueron
llevadas a una casa de sombra ubicada en la ECLJ, y se colocaron en charolas de plstico
transparente sobre una capa de 8 cm de agrolita y 2 cm de turba de musgo enriquecido (Peatmoss). Las muestras fueron regadas dos veces por semana para mantener la humedad constante.
La emergencia de las plntulas se registr cada tercer da durante quince das y posteriormente

122

cada semana durante tres meses. Las plntulas se trasplantaron a bolsas negras de invernadero
para permitir su desarrollo e identificar la especie.

2.4 Evaluacin de la lluvia de semillas y la regeneracin por rebrotes


Para estimar la entrada de individuos al banco de semillas del suelo por lluvia de semillas,
una semana despus de la quema se establecieron 10 cuadros de 2 2 m a lo largo de un
transecto de 4 50 m, tanto en el rea quemada como en el rea control (sin quemar). El mantillo
y suelo superficial (10 cm de profundidad) fueron retirados de cada cuadro, sobre el suelo
desnudo se coloc una malla sombra (70%), y sobre sta se esparci una capa de 10 cm de grosor
de de turba de musgo enriquecida (Peat moss) (Hyatt y Casper 2000), finalmente estos cuadros se
cubrieron con malla sombra (70%).
Para evaluar la regeneracin vegetativa, tres meses despus de la quema se registr el
nmero de individuos por especie que se observaron rebrotando dentro de un transecto de 4 50
m ubicado al centro del rea quemada.

2.5 Muestreo de la vegetacin


Dos semanas antes y tres meses despus de la quema se registr la densidad de individuos y
la riqueza de especies de rboles y arbustos en cinco cuadros de 4 4 m y de herbceas en cinco
cuadros de 1 1 m dentro de cada uno de los seis sitios.

2.6 Anlisis
Las variaciones en la riqueza de especies, forma de crecimiento y densidad de plntulas que
emergieron de las muestras de hojarasca y suelo (03, 36 y 6-10 cm de profundidad) de seis
sitios antes y despus de una quema fueron evaluados con modelos de anlisis de varianza de
123

medidas repetidas (ANOVAR). Para cumplir con los supuestos de normalidad e independencia
del error en los modelos, los datos fueron transformados (raz cuadrada + 0.5). Una prueba de
Tukey fue llevada a cabo para detectar diferencias entre la densidad de plntulas entre los
diferentes niveles de tratamiento. En el modelo de ANOVAR para evaluar la densidad de
plntulas, fueron eliminaron los datos del sitio 4 y la profundidad entre 610 cm debido a que el
nmero de plntulas emergidas fue extremadamente bajo.
La relacin entre la temperatura modal, el tiempo de residencia de la temperatura y la
temperatura mxima promedio a cuatro diferentes profundidades (hojarasca, mantillo, 2 y 6 cm)
de cinco sitios en el rea quemada fue analizada con un modelo de correlacin lineal noparamtrico de Spearman. Los anlisis se realizaron con el programa STATISTICA ver. 6.0 (Stat
Soft, Inc., 2001). La similitud en la composicin de especies entre la hojarasca y diferentes
profundidades del suelo (03, 36 y 610 cm) antes y despus de la quema se analiz con el
ndice de Morisita-Horn (Magurran, 2004). El ndice de similitud de Jaccard se us para evaluar
la similitud de especies (presencia/ausencia) emergidas del banco de semillas y la vegetacin
establecida antes y despus de la quema prescrita. El ndice de Jaccard ayud a evaluar la
similitud de especies (presencia/ausencia) provenientes de la lluvia de semillas en el rea control
(sin quemar) y el rea quemada. El ndice de Jaccard se estim con el programa BioDiversity Pro
ver. 2.0 (Mc Aleece et al., 1997).

Resultados

3.1 Temperatura durante la quema prescrita


Durante la quema se increment el tiempo de residencia de la temperatura promedio modal a
una mayor profundidad (gl = 20, r = 0.52, P = 0.01; Fig. 1a). Por el contrario la temperatura
124

promedio modal y la temperatura promedio mxima disminuyeron significativamente en la


hojarasca al suelo (gl = 20, r = 0.58, P = 0.007; gl = 20, r = 0.86, P = 0.000001) (Fig. 1b, c).
En promedio la temperatura modal de la hojarasca y mantillo se increment 5 C durante la
quema con respecto a la temperatura del suelo entre 010 cm. En la hojarasca y mantillo la
temperatura promedio modal fue 25.7 5.6 C y 22.8 6.8 C respectivamente, con tiempos de
residencia de 29 41min y 33 31.4 min. La temperatura promedio modal en el suelo a 2 y 6 cm
de profundidad fue de 20.9 5.3 C y 18.3 3.29 C respectivamente, con tiempos de residencia
de 71 94 min y 112 88.2 min. En la hojarasca se registr en promedio una temperatura
mxima de 477 167 C, mientras que en el mantillo la temperatura promedio mxima fue de
79.6 68.5 C. y la temperatura mxima promedio registrada a 2 y 6 cm de profundidad fue de
31.3 15.2 C y 21.1 5.8 C respectivamente. En el rea control (sin quemar) la temperatura
promedio en la hojarasca fue de 15.4 1.5 C, en el mantillo de 16.8 1.8 C y a 2 y 6 cm de
profundidad fue de 14.8 0.4 y 14.6 0.5 C; la temperatura mxima en la hojarasca, mantillo y
suelo superficial no rebas 21 C (Fig. 1d).

3.2 Densidad de semillas no latente en el suelo


La quema prescrita y la profundidad del suelo afectaron significativamente la densidad de
plntulas emergidas del banco de semillas (Tabla 1a, Fig. 2). Antes y despus de la quema la
densidad promedio de plntulas fue 1289 504 y 2933 763 plntulas m2, respectivamente. La
quema prescrita disminuy la densidad de plntulas emergidas en la hojarasca, pero la
increment en las tres profundidades del suelo muestreadas. En la hojarasca la quema disminuy
significativamente la densidad de plntulas de 169 29 a 81 98 plntulas m2. El mayor
incremento en la densidad de plntulas despus de la quema se registr entre 03 cm de
profundidad. En esa profundidad antes de la quema se registraron 861 447 plntulas m2,
125

mientras que despus de la quema se registraron 1815 747 plntulas m2. De igual manera la
densidad de plntulas se increment de 2 a 6 veces ms despus de la quema entre los 310 cm
de profundidad (Fig. 2). En promedio la densidad de plntulas antes y despus de la quema entre
36 cm fue de 222 157 y 611 202 plntulas m-2 respectivamente. La menor densidad de
plntulas se registr a profundidades de 610 cm antes de la quema (3728 plntulas m2), sin
embargo la densidad de semillas germinadas se increment significativamente despus de la
quema prescrita (426 227 plntulas m2).

3.3 Riqueza de especies en el banco de semillas en el suelo


El nmero de especies disminuy significativamente con la profundidad del suelo, tanto
antes como despus de la quema (Tabla 1). En total la quema prescrita disminuy el nmero de
especies que emergieron del banco de semillas de 40 a 29, y el ndice de similitud antes y despus
del incendio fue 70% (Tabla 2). En la hojarasca el nmero de especies cambi muy poco entre
antes (29) y despus (28) de la quema, sin embargo la quema ocasion un fuerte recambio en la
composicin de especies, pues el ndice de similitud de la hojarasca antes y despus de la quema
fue 57%. Con respecto al control, en el rea quemada el nmero de especies prcticamente no
cambi en las tres capas de suelo muestreadas, pero la similitud entre antes y despus de la
quema disminuy conforme aument la profundidad del suelo. El mayor ndice de similitud
(74%) entre antes y despus de la quema se obtuvo de las muestras de 03 cm de profundidad, 20
especies germinaron antes y 18 despus de la quema. De igual manera el nmero de especies
diferentes fue muy cercano antes (8) y despus (10) de la quema a una profundidad entre 36 cm,
sin embargo menos de la mitad de las especies fueron similares (46%). El ms bajo ndice de
similitud (37%) y el menor nmero de especies antes (3) y despus (5) de la quema se registr
entre 610 cm de profundidad.
126

El 40% de las especies que emergieron del banco de semillas fueron hierbas perennes, 32%
fueron arbustos, 22% hierbas anuales y el resto lo conform una especie trepadora y una hierba
sin identificar (Tabla 2). En la capa de hojarasca antes de la quema se identificaron nueve
hierbas perennes, ocho hierbas anuales, diez arbustos, una trepadora y una especie de hierba sin
identificar. Despus de la quema el nmero de hierbas perennes que germinaron de la hojarasca
se increment a 16 especies pero slo se registr la emergencia de plntulas de dos especies de
hierbas anuales. Como efecto de la quema entre 03 cm de profundidad se registr una
disminucin en el nmero de hierbas anuales, sin embargo fue en el nico nivel en donde se
increment el nmero de especies arbustivas en comparacin al control. En las muestras de suelo
entre 36 y 610 cm de profundidad se registr un aumento en el nmero de especies herbceas
perennes y una disminucin en el nmero de especies arbustivas despus de la quema.

3.5 Composicin florstica del banco de semillas en el suelo


En total se identificaron 49 especies en el banco de semillas agrupadas en 24 familias (Tabla
2). Las familias con mayor nmero de especies fueron Asteraceae (8 sp), Fabaceae (6 spp.),
Caryophyllaceae (4 spp.) y Solanaceae (4 spp.). La quema prescrita influy en la composicin de
especies que emergieron del banco de semillas. Dada su respuesta al fuego las especies se
clasificaron en tolerantes (el fuego no afect de manera importante el nmero de plntulas),
estimuladas (el fuego increment de manera importante el nmero de plntulas) e intolerantes (el
fuego disminuy de manera importante la emergencia de plntulas) (Tabla 2). Las semillas de un
arbusto (Eupatorium arsenei), y tres hierbas perennes (Acalypha sp., Micropleura renifolia,
Oxalis hernandesii) fueron tolerantes al fuego. La germinacin fue estimuladas por el fuego en 7
arbustos (Crotalaria longirostrata, Desmodium occidentale, Rhus schmidelioides, Rubus sp.,
Ruellia jaliscana, Salvia thyrsiflora y Solanum ferrugineum), 12 hierbas perennes (Conyza sp.,
127

Crotalaria bupleurifolia, Desmodium aparines, Geranium seemannii, Lotus repens, Oplismenum


compositus, Oxalis corniculata, Panicum albumaculatum, Physalis sp., Phytolacca icosandra,
Sida braclayi y Tigridia mexicana) y dos hierbas anuales (Desmodium urarioides y Poa annua),
varias de estas especies incrementaron el nmero de plntulas slo despus de la quema prescrita.
Por otro lado, ocho especies de hierbas anuales (Drymaria cordata, Drymaria sp., Evolvulus
nummularis, Gnaphalium americanum, Melampodium devaricatum, Sonchus oleraceus, Stellaria
cuspidata y Stellaria sp.), seis hierbas perennes (Crusea psillioides, Eriosema diffusum, Helecho
sin identificar, Hipoxis mexicana, Lobelia laxiflora y Peperomia sp.), ocho especies de arbustos
(Erigeron polycephalus, Eupatorium aralifolium, Eupatorium ceriferum, Fuchsia arborescens,
Phyllantus sp., Solanum aphyodendron, Solanum nigricans y Solanum sp.), una especies
trepadora (Vitis tilifolia) y una especie sin identificar slo germinaron en las muestras colectadas
antes de la quema prescrita.
La composicin de especies fue variable entre las diferentes profundidades. Las especies
Drymaria cordata, Drymaria sp., Helecho sin identificar, Peperomia sp., Solanum
aphyodendron, S. nigricans, Solanum sp., Stellaria sp., Vitis tilifolia y una especie sin identificar
nicamente germinaron en las muestras colectadas de hojarasca antes de la quema. Por otro lado,
Crotalaria bupleurifolia, Lotus repens, Rhus schmidelioides, Sida braclayi, Solanum ferrugineum
y Tigridia mexicana germinaron o incrementaron su densidad de plntulas slo a nivel de
hojarasca despus de la quema. Oxalis hernandesii fue otra especie que nada ms germin en las
muestras de hojarasca, sin embargo su densidad de plntulas no fue afectada por la quema
prescrita. El 58% de las plntulas emergida del banco de semillas del suelo despus de la quema
prescrita pertenecieron a Eupatorium arsenei, O. corniculata y P. albomaculatum (Tabla 2.).

128

3.6 Composicin de la vegetacin establecida


En total se registraron 80 taxa (57 especies, 22 gneros y 1 desconocida) agrupados en 44
familias. Las familias Asteraceae y Fabaceae agruparon al mayor nmero de especies (9 y 8
respectivamente), seguida por la familia Solanaceae (5), Lamiaceae (4), Mimosaceae, Liliaceae,
Rosaceae, Poaceae, Lamiaceae, y Fagaceae con 3 especies cada una (Tabla 3). Antes de la quema
prescrita en el rea seleccionada se identificaron 53 especies pertenecientes a 32 familias. Las
especies con mayor densidad (relativa) antes de la quema fueron Oplismenus compositus (3.55),
Eupatorium arsenei (0.95), Desmodium urarioides (0.47) y Festuca breviglumis (0.41). La forma
de vida ms abundante fue la arbrea (32%) y la herbcea perenne (28%), seguidas de la
arbustiva (23%), herbceas anuales (11%) y otras hierbas (6%). De las 18 especies arbreas
encontradas en el rea antes de la quema, las especies con mayor densidad y frecuencia fueron
Quercus scytophylla y Calliandra longipedicellata. Adems se encontr regeneracin de especies
arbreas latifoliadas del bosque mesfilo de montaa, como Magnolia iltisiana, Persea hintonii,
Styrax argenteus, Cornus disciflora, Ilex brandegeana, Fraxinus uhdei y Quercus candicans
dentro del rea seleccionada para quemar.
Por otra parte, despus de tres meses de haber ocurrido la quema prescrita se identificaron 61
especies agrupadas en 33 familias. Las familias Asteraceae (9 sp), Fabaceae (5 sp) y Solanaceae
(4 sp) agruparon a una mayor cantidad de especies. Eupatorium arsenei y Panicum
albomaculatum fueron las especies ms abundantes, destacando el incremento en el
establecimiento de plntulas de Pinus sp e individuos de Micropleura renifolia (Tabla 3). Las
formas de vida ms abundantes despus de la quema prescrita fueron las herbceas perennes
(38%) y arbustivas (34%), seguida de las arbreas (21%) y las herbceas anuales (3%). La quema
elimin a las especies arbreas del bosque mesfilo, sin embargo despus de tres meses de la

129

quema se registr la aparicin de individuos en bajas densidades de M. iltisiana y Prunus


serotina.

3.7 Comparacin de la composicin de especies entre el banco de semillas en el suelo y la


vegetacin establecida
El anlisis de Cluster (ndice de Jaccard) forma dos grupos bien diferenciados. En un grupo
tenemos a las especies de la vegetacin establecida antes y despus de la quema con un ndice de
similitud de 36.25% (Tabla 4). En otro grupo tenemos a las especies procedentes del banco de
semillas de antes y despus de la quema con un ndice de similitud de 40.81%. Despus de la
quema se observaron ndices de similitud menores a 25.37% entre las especies del banco de
semillas y la vegetacin establecida. El menor ndice de similitud (14.63%) se registr entre las
especies del banco de semillas en el suelo y las especies establecidas antes de la quema. De igual
manera, la similitud de especies fue baja entre especies que germinaron del banco de semillas
despus de la quema con respecto a la vegetacin establecida antes y despus de la quema (15.27
y 18.75% respectivamente).
En total se identificaron 104 especies provenientes del banco de semillas y de la vegetacin
establecida en el rea control y quemada. En la vegetacin establecida se identificaron 55
especies que no se encontraron representadas en el banco de semillas y 23 especies se
identificaron en el banco de semillas que no se encontraron en la vegetacin establecida. Las
especies comunes tanto en el banco de semillas como en la vegetacin establecida fueron:
Acalypha sp., Conyza sp., Crotalaria longirostrata, Desmodium occidentale, D. urarioides,
Drymaria cordata, Drymaria sp., Eriosema diffusum, Eupatorium arsenei, Geranium seemannii,
Hypoxis mexicana, Micropelura renifolia, Oplismenus compositus, Oxalis corniculata, O.
hernandessi, Panicum albumaculatum, Physalis sp., Phytolacca icosandra, Peperomia sp., Poa
130

annua, Rhus schmidelioides, Rubus sp., Ruellia jaliscana, Salvia thyrsiflora, Solanum
aphyodendron, S. ferrugineum, y S. nigricans (Tabla 3). La mayora fueron hierbas perennes (12
spp.) y arbustos (9 spp.) y solo 4 de estas especies fueron hierbas anuales.

3.8 Evaluacin de la regeneracin vegetativa y lluvia de semillas


Despus de tres meses de haber ocurrido la quema prescrita, solamente seis especies se
registraron con indicios de rebrotes. Esto representa tan solo 5.76% del total de especies
registradas tanto en el banco de semillas como en la vegetacin establecida (Tabla 5). Las
especies con mayor densidad de individuos con rebrotes fueron E. arsenei (0.77 individuos m2)
y R. schmidelioides (0.11 individuos m2). Cinco de estas especies ya haban sido registradas
tanto en el banco de semillas como en la vegetacin establecida, y nicamente Euphorbia sp
represent una nueva especie en nuestros registros.
La lluvia de semillas de 20 especies fue registrada en el rea de estudio (Tabla 5). El nmero
de especies dispersadas fue similar entre el rea quemada y el control (14 y 13 especies
respectivamente), sin embargo la similitud de especies fue baja (36.84%). Solo las especies
Desmodium aparines, Desmodium urarioides, Eriosema diffusum, Eupatorium arsenei, Mimosa
galeottii, Oxalis hernandesii y Panicum albomaculatum, estuvieron presentes tanto en el rea
quemada como en el control

4. Discusin
El fuego influy de manera importante en la germinacin del banco de semillas; despus de
la quema la densidad total de plntulas se increment significativamente. El disparo de la
germinacin del banco de semillas tras un incendio ha sido ampliamente documentado en
ecosistemas mediterrneos (Herranz et al., 1999; Read et al., 2000; Wills y Read 2002; Hanley et
131

al., 2003; Hill y French 2003) y bosques templados (Archibold, 1989; Pickett y McDonnell,
1989).
La forma de vida dominante en el banco de semillas en el bosque de pino-encino la
constituyeron las hierbas, seguidas de los arbustos, con la notable ausencia de rboles, en
concordancia con lo reportado en diferentes reas forestales templadas (Izhaki et al., 2000; Calvo
et al., 2003; Shelling y McCartgy, 2007; Knapp et al., 2007; Glasgow y Matlack, 2007). El
nmero de especies por forma de crecimiento fue afectado por la quema prescrita y la
profundidad de enterramiento. El fuego favoreci un incremento en el nmero de especies
arbustivas que germinaron en muestras recolectadas a pocos centmetros de profundidad en el
suelo. Por otro lado, el fuego estimul la germinacin de semillas de un mayor nmero de
especies herbceas perennes a pocos centmetros y a una mayor profundidad en el suelo. Este
patrn de germinacin muestra que las semillas enterradas de especies herbceas perennes y
arbustivas, son tolerantes a las temperaturas generadas por una quema prescrita en la hojarasca y
en el suelo superficial. La ocurrencia de la quema fue un requisito para estimular la germinacin
de las semillas, especialmente en varias especies arbustivas. Este fue el caso de los arbustos
Eupatorium arsenei, abundante tanto en la vegetacin establecida como en el banco de semillas,
Crotalaria longirostrata, Desmodium occidentale, Ruellia sp. y Salvia thyrsiflora, cuya
germinacin fue incrementada significativamente por el fuego. Por lo tanto, incendios
superficiales de baja intensidad, como las quemas prescritas a finales de la poca hmeda,
favoreceran la permanencia de las poblaciones de estas especies en el rea.
En este trabajo se encontr que ms de la mitad de las semillas almacenadas en el suelo se
encuentran entre 0-3 cm de profundidad. La reduccin del nmero de semillas con la profundidad
en el suelo es un fenmeno comn en diferentes ecosistemas (Pickett y McDonnell, 1989; Read
et al., 2000; Bossuyt et al., 2002; Luzuriaga et al., 2005; Esposito et al., 2006; Zobel et al.,
132

2007). En conjunto, la densidad de plntulas provenientes del banco de semillas, con y sin el
estimulo del fuego, puede ser una aproximacin ms realista para la estimacin de la densidad del
banco de semillas en el suelo, debido a que el fuego permite el rompimiento de la latencia.
En nuestro estudio se observ que la temperatura promedio mxima y promedio modal
disminuyeron rpidamente con la profundidad del suelo. Por ello, an cuando en la hojarasca un
gran nmero de semillas fueron eliminadas despus del paso del fuego, la abundancia de las
plntulas emergidas del suelo se increment significativamente. Por otro lado, el bajo ndice de
similitud de especies que emergieron antes y despus de la quema sugiere que la tolerancia a altas
temperaturas es una caracterstica especie-especfica. En cambio, un mayor nmero de especies
comnmente toleran incrementos moderados en la temperatura a pocos centmetros del suelo. Al
igual que otros autores, comprobamos que el suelo resulta ser un excelente aislante de altas
temperaturas (Whelan, 1995; Williams et al., 2004; Penman y Towerton, 2008). Durante un
incendio, las altas temperaturas declinan a mayor profundidad en el suelo (Williams et al., 2004;
Penman y Towerton, 2008), protegiendo a las semillas en el suelo de estas. Los tiempos de
residencia de temperaturas menores a los 60 C tambin pueden influir sobre la germinacin, ya
que ests suelen permanecer en el suelo mineral por varias horas despus del incendio (Penman y
Towerton, 2008). En este estudio se observ que la germinacin de las especies presentes en el
banco de semillas a 610 cm de profundidad, fue incrementada significativamente al ser
expuestas por 3 hrs a temperaturas menores a 20 C.
Al igual que la densidad de semillas, se ha reportado que la riqueza de especies disminuye
conforme se incrementa la profundidad en el suelo forestal (Esposito et al., 2006). Nuestros
resultados muestran que la mayor cantidad de especies se registr en la hojarasca y a 2 cm de
profundidad en el suelo. Estas capas son afectadas severamente por el fuego (Archibold, 1989),

133

por lo que varias especies, en particular las ubicadas a nivel de la hojarasca, no seran capaces de
sobrevivir al paso de un incendio.
Una caracterstica importante del banco de semillas fue la alta variabilidad en la composicin
de especies entre las profundidades muestreadas. Encontramos que existen especies que solo
germinaron en las muestras de hojarasca o en las muestras de suelo. El tamao de la semilla es
una caracterstica que puede influir en la distribucin de las especies en el perfil del suelo y la
hojarasca. Se ha mencionado que las semillas de menor tamao tienen mayor probabilidad de
movilizarse a una mayor profundidad en el suelo mineral, en comparacin con las semillas de
mayor tamao (Chambers et al., 1991; Fenner y Thompson, 2005). Sin embargo, existe un
conflicto entre la profundidad de enterramiento, el tamao de la semilla y la capacidad de
emergencia de la plntula. Semillas enterradas a mayor profundidad podran escapar del dao por
las altas temperaturas y germinar, pero sus plntulas tendran pocas posibilidades de llegar a la
superficie (Bond y van Wilgen, 1996). En especial las semillas pequeas con bajos ndices de
longevidad no tendran suficientes recursos energticos para emerger de una mayor profundidad
en el suelo (Bekker et al., 1998). En este trabajo se encontr que las pequeas semillas de E.
arsenei, Oplismenum compositus, Oxalis corniculata, Oxalis hernandesii o Panicum
albumaculatum fueron de las pocas especies que se encontraron entre los 610 cm de
profundidad. Aun cuando el incremento de la temperatura estimule la germinacin de estas
especies, tendra que evaluarse la capacidad para emerger de capas relativamente profundas del
suelo mineral. Por otro lado, este grupo de especies podra representar el banco de semillas
persistente, ya que existen indicios que demuestran que las semillas enterradas a mayor
profundidad son ms longevas (Bekker et al., 1998).
La diferencia entre la germinacin exitosa o la muerte de las semillas est determinada por la
intensidad del incendio, la profundidad a la cual se encuentren enterradas y la facultad de los
134

individuos de las especies de tolerar altas temperaturas (Whelan, 1995). En el bosque de pinoencino estudiado, el 48.9% de las especies que conforman el banco de semillas fueron
estimuladas por la quema prescrita. La quema increment la germinacin de Eupatorium arsenei,
Oxalis corniculata y Panicum albumaculatum; ests especies representaron el 57.8% de la
densidad de plntulas provenientes del banco de semillas. Esto se vi reflejado en el alto ndice
de similitud de especies (Morisita-Horn) antes y despus de la quema. Si bien la similitud general
de especies del banco de semillas fue alta entre antes y despus del incendio, sta vari entre los
diferentes niveles de profundidad. En especial, el incremento de la temperatura influy en la baja
similitud de especies antes y despus de la quema en capas profundas del suelo. El fuego ejerci
un efecto selectivo sobre las especies que forman el banco de semillas, no slo por las
caractersticas intrnsecas de las semillas (e.g. tamao y cubierta seminal), sino tambin porque
nicamente las semillas de algunas especies enterradas a mayor profundidad fueron estimuladas
por el fuego. Esto se debe, probablemente, a que las temperaturas que penetran el suelo mineral
son insuficientes para estimular la germinacin de un mayor nmero de semillas y de especies
(Penman y Towerton, 2008).
La poca correspondencia entre la composicin del banco de semillas y la vegetacin
establecida se reflej en el bajo ndice de similitud entre la composicin de especies que
emergieron del banco de semillas y la vegetacin establecida antes y despus de la quema
prescrita. Est fenmeno es reportado frecuentemente en diferentes tipos de bosques templados
(Bossuyt et al., 2002; Zobel et al., 2007; Schelling y McCarthy, 2007; Zobel et al., 2007; Allen y
Nowak, 2008). La quema favoreci un incremento del nmero de especies en la regeneracin
post-fuego. En especial, la germinacin de hierbas perennes y arbustos provenientes del banco de
semillas en el suelo, fue altamente estimulada por el fuego. En reas forestales, las especies
intolerantes a la sombra, de etapas tempranas en la sucesin y de rpido crecimiento, son
135

frecuentes en el banco de semillas del suelo (Archibold, 1989; Pakeman y Small 2005; Luzuriaga
et al. 2005; Bossuyt y Honnay 2008). Por otro lado, la ausencia de semillas de especies de rboles
del bosque msofilo que se establecen bajo bosque de pino-encino, podra estar asociada a la baja
tolerancia de sus semillas a altas temperaturas (Zuloaga-Aguilar et al. en prensa). Las semillas de
la especie dominante Pinus douglasiana tambin estuvieron ausentes en el banco; sin embargo,
se conoce que la germinacin de sus semillas puede ser estimulada por el choque trmico
(Zuloaga-Aguilar et al. en prensa). Por lo tanto, es posible que en el momento de la quema las
semillas de las especies de rboles no se encuentren en el banco de semillas. Es posible que la
principal va de propagacin de las semillas de rboles sea a travs de la lluvia de semillas,
debido a que tres meses despus de la quema se registr el establecimiento de plntulas de
especies de rboles como Pinus sp., Magnolia iltisiana e Ilex brandegeana, entre otras especies.
Por otro lado, an cuando se observ un recambio en la composicin de especies del banco de
semillas y la vegetacin establecida despus de la quema, todas fueron tpicas del bosque de
pino-encino. Por lo tanto, el sotobosque en este tipo de ecosistema tiene potencialmente una gran
capacidad de resilencia al disturbio ocasionado por incendios de baja intensidad. De igual forma,
la rpida dispersin de semillas de individuos cercanos al rea quemada puede facilitar la
regeneracin y puede contribuir a la capacidad de resilencia.
Factores como la humedad local, el microclima, la topografa o la variabilidad en el depsito
y la cantidad del combustible, influyen significativamente en la intensidad del incendio e
incrementan la heterogeneidad ambiental post-fuego (Whelan, 1995, Pyne et al., 1996, DeBano et
al., 1998). Despus de una quema se puede observar un mosaico de parches con diferentes grados
de afectacin, que puede ser aprovechada por una amplia variedad de especies con diferentes
requerimientos tanto para romper la latencia como para la germinacin (Rivas et al., 2006).

136

Caractersticas funcionales, como la capacidad de rebrotar de las plantas o la formacin de


un banco de propgulos persistente, han sido asociadas a comunidades sujetas a disturbios
frecuentes, como pueden ser las reas propensas a incendios (Nobel y Slatyer, 1980; Pausas et al.,
2004). Si bien el fuego es considerado como un factor de presin selectiva que influye en la
persistencia de caractersticas funcionales asociadas al fuego (Pausas et al., 2006), se ha
observado que la ocurrencia de stas vara entre regiones (Pausas et al., 2004; Pausas et al.,
2006). Despus de tres meses de haber ocurrido una quema, Trabaud (1987) report que el 50%
de las especies presentes en un bosque de pino se regeneraron por rebrote y el 45.4% por semillas
y rebrotes. En contraste, en nuestra zona de estudio la regeneracin vegetativa fue representada
por pocos individuos y especies, en comparacin con el incremento en el nmero de individuos
provenientes de semilla. Si bien al inicio de la regeneracin post-fuego, los individuos
provenientes del banco de semillas sobrepasaron en nmero a los rebrotes, esta condicin podra
cambiar en la poca hmeda, debido a que el rpido crecimiento de los individuos con rebrotes
puede suprimir por competencia a los individuos provenientes de semilla (Trabaud, 1987).
Identificar los atributos que permiten a las especies persistir despus de un incendio, ha sido
un enfoque exitoso para predecir la composicin de especies post-fuego (Bond y van Wilgen,
1996, DeBano et al., 1998). La tolerancia a las altas temperaturas es un atributo importante para
evaluar la sobrevivencia de las especies vegetales tras un incendio. La capacidad de las semillas
de tolerar altas temperaturas de varias de las especies registradas en el rea fue reportado en un
estudio previo (Zuloaga-Aguilar et al., 2010 en prensa). Nuestros resultados muestran en una
primera aproximacin que la regeneracin post-fuego en el rea fue tanto por semilla como por
rebrotes, y que varias especies presentaron ambos tipos de regeneracin. Las semillas de arbustos
de Calliandra longipedicellata, Eupatorium spp, Rhus schmidelioides y Salvia spp toleran o son
estimuladas por altas temperaturas (Zuloaga-Aguilar et al., 2010 en prensa), como las que
137

ocurren durante un incendio. Adems, stas especies, junto con Panicum albomaculatum,
representaron la regeneracin vegetativa inicial despus de la quema. Este tipo de especies que
son capaces de rebrotar, y que adems sus semillas toleran altas temperaturas, representan
historias de vida exitosas en comunidades propensas a incendios.
Bajo las circunstancias en que se dan las quemas prescritas, durante la regeneracin inicial
post-fuego se esperan cambios moderados en la composicin de especies del sotobosque del
ecosistema de pino-encino estudiado. La informacin generada es bsica para complementar los
programas de manejo del fuego y dentro de los planes de restauracin, conservacin o manejo de
los ecosistemas de la regin. La quema prescrita es una prctica de manejo, y uno de sus
objetivos es disminuir la carga de combustibles y as evitar incendios de alta severidad. Sin
embargo, la implementacin de las quemas prescritas son vistas con recelo, debido a que se
desconoce el impacto ecolgico de incendios fuera del rgimen natural (Knapp et al., 2007). Los
factores que son variables entre las estaciones, como el contenido de humedad del sustrato y el
grado de imbibicin de las semillas, determinan significativamente la sobrevivencia de las
semillas de varias especies a altas temperaturas (Zuloaga-Aguilar et al., 2010 en prensa). En este
trabajo se observ que las quemas prescritas al inicio de la estacin seca, pueden incrementar la
germinacin de las semillas del banco de semillas del suelo y el establecimiento de plntulas de
varias especies. El alto ndice de similitud de especies (Morisita-Horn) entre antes y despus de la
quema es una prueba del carcter resilente de este tipo de bosque, debido a que las especies
dominantes en el banco de semillas son estimuladas por el fuego. Si bien la quema puede
favorecer la germinacin de un mayor nmero de especies de hierbas perennes y arbustos, no
todas las especies en el banco de semillas del suelo pueden tolerar el paso de un incendio.
Entonces, el fuego puede ejercer un efecto selectivo sobre la composicin del banco de semillas y
el establecimiento de plntulas bajo las nuevas condiciones post-incendio. La respuesta al fuego
138

de las semillas almacenadas en el suelo es compleja; los resultados del presente estudio nos
permiten aproximarnos a conocer cmo y en qu medida son afectadas por el fuego las semillas
de las especies vegetales que conforman la comunidad del bosque de pino-encino del occidente
de Mxico.

Agradecimientos
Se agradece el apoyo del M.C. Enrique Jardel Pelez, jefe del Laboratorio de Ecologa Forestal, y
al Biol. Rubn Ramrez, jefe de la Estacin Cientfica Las Joyas de la Universidad de
Guadalajara, por las facilidades otorgadas para la realizacin de este trabajo. De igual manera,
agradecemos a Erminio Quionez por el apoyo tcnico en campo, as como a todo el personal de
la Estacin Cientfica. Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnologa (CONACyT) a travs de los proyectos 47409-Q y 47859 Q.

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146

Tiempo de residencia (min)

250

(a)
200
150
100
50
0
40

(b)

35
30
25
20
15

Temperatura promedio (C)

10
5
0
700

(c)

600
500
400
300
200
100
0
40

(d)

35
30
25
20
15
10
5
0
H

2 cm

6 cm

Profundidad

Figura 1. Tiempo de residencia (a) de la temperatura promedio modal (b) y temperatura


promedio mxima (c) en cinco sitios durante la quema prescrita, as como temperatura promedio
en un sitio sin quemar (d), registradas en la hojarasca (H), mantillo (M) y suelo superficial (2 y 6
cm. de profundidad) en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.
() promedio y () 1 Error Estndar.
147

-2

Densidad promedio de plntulas (m )

3000

H
0-3
3-6
6-10

2500
2000
1500

1000

500

c
c

0
AQ

DQ

Tratamiento
Figura 2. Densidad promedio ( D.E.) de plntulas emergidas del banco de semillas antes (AQ)
y despus de la quema prescrita (DQ) en la hojarasca (H) y tres profundidades en el suelo (03,
36 y 610 cm), en un bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.

148

Tabla 1. Anlisis de varianza con medidas repetidas para probar el efecto de la quema prescrita
(antes y despus) sobre la densidad de plntulas emergidas y riqueza de especies del banco de
semillas en cinco sitios y 3 profundidades del suelo (hojarasca, 2 cm y 3cm) del bosque de pinoencino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico. Para cumplir con el supuesto de normalidad,
se eliminaron del anlisis los registros obtenidos a 6 cm de profundidad y en uno de los seis
sitios, debido a que el nmero de plntulas emergidas fue extremadamente bajo.

Factor de variacin
para densidad de plntulas
Sitio
Error
Quema
Sitio Quema
Error
Profundidad
Sito Profundidad
Error
Profundidad Quema
Profundidad Sitio Quema
Error
Factor de variacin
para riqueza de especie
Sitio
Error
Quema
Sitio Quema
Error
Profundidad
Sito Profundidad
Error
Profundidad Quema
Profundidad Sitio Quema
Error

g.l.
4
25
1
4
25
2
8
50
2
8
50

CM
291.3
170.7
2025.7
296.6
99.5
4477.9
64
100.4
1800
231.3
59.2

g.l.
4
25
1
4
25
2
8
50
2
8
50

CM
1.2
0.6
0.9
0.5
0.4
11.8
0.3
0.4
5.2
0.8
0.3

149

F
1.7

P
0.180

20.4
3.0

0.000
0.038

44.6
0.6

0.000
0.742

30.4
3.9

0.000
0.001

F
1.8

P
0.160

2.2
1.2

0.150
0.330

28.3
0.8

0.000
0.610

15.0
2.3

0.000
0.035

Tabla 2. Densidad de plntulas (m-2) emergidas del banco de semillas, forma de vida y familia de 49 especies e ndice de similitud
(Morisita-Horn) antes (AQ) y despus (DQ) de la quema prescrita en la hojarasca y 3 profundidades del suelo del bosque de pinoencino. A= rbol, Ar = arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora; *= especie con capacidad de rebrotar.

Especie

Familia

Forma
de vida

Hojarasca

0-3 cm

Profundidad
3-6 cm

Total

6-10 cm

150

AQ

DQ

AQ

DQ

AQ

DQ

AQ

DQ

AQ

DQ

HP

111

1273

1273

1273

1384

Asteraceae

Ar

2233

533

7894

8148

1782

1782

509

255

Micropleura renifolia Lag.

Apiaceae

HP

22

764

764

764

786

Oxalis hernandesii DC.

Oxalidaceae

HP

44

44

44

44

Estimuladas
Conyza sp

Asteraceae

HP

44

255

2292

509

1019

808

3310

Fabaceae

HP

22

22

Fabaceae

Ar

22

255

277

Tolerantes
Acalypha sp

Euphorbiaceae

Eupatorium arsenei B. L. Rob.

12419 10719

Crotalaria bupleuriflolia
Schltdl. & Cham.
Crotalaria longirostrata Hook.
y Arn.

150

Desmodium aparines (Link)


Fabaceae

HP

44

122

4584

255

44

4960

Fabaceae

Ar

11

78

1782

11

1860

Fabaceae

HA

44

156

1273

255

299

1429

Geraniaceae

HP

333

3820

1528

5681

Fabaceae

HP

11

11

Poaceae

HP

300

2292

2292

509

5393

Oxalidaceae

HP

1867

144

3820 10440

764

4074

255

5857

6705 20516

HP

522

233

1019

6875

3565

3820

1541 14493

DC.
Desmodium occidentale
(Morton) Standl.
Desmodium urarioides (Blake)
B.G. Schubert y McVaugh

Geranium seemannii Peyr.


151

Lotus repens (G. Don) Standl. y


Steyerm.
Oplismenus compositus (L.)
Beauv.

Oxalis corniculata L.

Panicum albomaculatum Scribn. Poaceae


Physalis sp

Solanaceae

HP

22

22

1019

2546

509

1041

3078

Phytolacca icosandra L.*

Phytolaccaceae

HP

22

509

1273

509

1295

Poa annua L.

Poaceae

HA

56

100

1273

509

255

1273

255

1583

2137

Rhus schmidelioides Schltdl.

Anacardiaceae

Ar

78

78

151

Rubus sp

Rosaceae

Ar

22

67

255

22

322

Ruellia jaliscana Standl

Acanthaceae

Ar

22

133

509

22

643

Salvia thyrsiflora Benth.*

Lamiaceae

Ar

33

255

288

Sida braclayi E.G. Baker

Malvaceae

HP

33

89

33

89

Solanum ferrugineum Jacq.

Solanaceae

Ar

11

11

Iridaceae

HP

67

67

HP

11

764

764

11

33

33

Tigridia mexicana Molseed *


subsp. lilacina Molseed
152

Intolerantes
Crusea psillioides (H.B.K.)
Rubiaceae
W.R. Anderson
Drymaria cordata (L.) Wiilld. Ex

HA
Caryophyllaceae

Roem. y Schult.

Drymaria sp

Caryophyllaceae

HA

56

56

Asteraceae

Ar

22

11

22

11

Fabaceae

HP

764

764

Erigeron polycephalus (Larsen)


Nesom
Eriosema diffusum (Humb.,
Bonpl y Kunth) G. Don

152

Eupatorium araliifolium Less.

Asteraceae

Ar

509

509

Eupatorium ceriferum McVaugh Asteraceae

Ar

200

255

764

1219

Evolvulus nummularis (L.) L.

Convolvulaceae

HA

764

255

1019

Fuchsia arborescens

Onagraceae

Ar

178

255

432

Gnaphalium americanum Mill.

Asteraceae

HA

67

764

255

1085

HP

22

22

Hipoxis mexicana Schult. f

Liliaceae

HP

33

509

509

33

Lobelia laxiflora H. B. K.

Campanulaceae

HP

255

255

Asteraceae

HA

33

509

543

Phyllantus sp

Euphorbiaceae

Ar

44

764

764

44

Peperomia sp

Piperaceae

22

22

Solanaceae

Ar

44

44

Solanaceae

Ar

33

33

Solanaceae

Ar

44

44

Helecho sin identificar

153

Melampodium divaricatum
(Rich.) DC.

Solanum aphyodendron S.
Knapp
Solanum nigricans Mart. y
Galeotti
Solanum sp

153

Sonchus oleraceus L.

Asteraceae

HA

509

509

Caryophyllaceae

HA

11

22

33

Stellaria sp

Caryophyllaceae

HA

289

289

Vitis tiliifolia Planch.

Vitaceae

22

22

22

22

Stellaria cuspidata Willd. ex


Schltdl.

Especie sin identificar


Nmero de plntulas
Nmero de especies
ndice de similitud

6062 2852
29
28
57%

154
154

23450 49145
20
18
74%

5348 16552
8
10
46%

1019 10696
3
5
37%

36132 78992
40
29
70%

Tabla 3 Nmero de individuos por m-2, forma de vida (FV) y familia de 80 taxa (58 especies, 21 gneros y 1 desconocida) presentes
en el soto-bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas, antes (AQ) y despus (DQ) de la quema prescrita. A= rbol, Ar =
arbusto, HA = hierba anual. HP = hierba perenne, T = trepadora, (*)=especies con capacidad de rebrotar, () = sin dato.
Especie

Familia

FV

AQ

DQ

angustissima*

Mimosaceae

0.0138

Acalypha sp.

Euphorbiaceae

HP

0.0277

0.1527

Aeschynomene villosa Poir var. villosa

Fabaceae

HP

0.3402

Alnus sp.

Betulaceae

0.0069

0.0017

Antigonon flavescens S. Watson.

Polygonaceae

0.2916

0.4531

0.0225

0.0225

Liliaceae

HP

0.0069

0.0017

Macqueen & H.M. Hern*

Mimosaceae

0.0920

0.0868

Cestrum sp.

Solanaceae

Ar

0.0538

Citharexylum mocinnii D. Don

Verbenaceae

0.0017

Clethra sp.

Clethraceae

0.0017

Conyza sp.

Asteraceae

HP

0.0069

Cornus disciflora DC.

Cornaceae

0.0086

Cosmos bipinnatus Cav.

Asteraceae

0.0208

Acacia angustissima (Mill.) Kuntze var.

155

Arbutus xalapensis Humb., Bonpl. & Kunth* Ericaceae


Bomarea hirtella (Humb., Bonpl. & Kunth)
Herb.
Calliandra longipedicellata (McVaugh)

155

Crataegus pubescens (Humb., Bonpl &


Kunth) Steud.

Rosaceae

0.00868

Crotalaria longirostrata Hook. & Arn.*

Fabaceae

Ar

0.06944

0.05729

Crusea coccinea DC.

Rubiaceae

HP

0.0208

0.0052

Cyperus sp.

Cyperaceae

0.0208

Desmodium occidentale (Morton) Standl.

Fabaceae

Ar

0.0555

Schubert & McVaugh

Fabaceae

HA

0.4722

0.5520

Dioscorea jaliscana S. Watson

Dioscoreaceae

HP

0.0208

Schult.

Caryophyllaceae

HA

0.0069

Drymaria sp.

Caryophyllaceae

HA

0.0208

G. Don

Fabaceae

HP

0.0208

Eupatorium arsenei B. L. Rob.*

Asteraceae

Ar

0.9583

3.1111

Eupatorium sp.*

Asteraceae

Ar

0.1336

0.0277

Festuca breviglumis Swallen

Poaceae

HP

0.4166

0.1840

Fraxius uhdei (Wenz.) Lingelsh.

Oleaceae

Fuchsia sp.

Onagraceae

Ar

0.0520

0.0399

Garrya sp.

Garryaceae

0.0017

Geranium seemannii Peyr.

Geraniaceae

HP

0.0555

Guardiola tulocarpus A. Gray

Asteraceae

Ar

0.0069

Desmodium urarioides (Blake) B.G.

Drymaria cordata (L.) Wiilld. ex Roem. &


156

Eriosema diffusum (Humb., Bonpl & Kunth)

156

0.0017

157

Polystichum sp

Aspleniaceae

HP

0.0208

Hymenocallis sp.

Liliaceae

HP

0.0277

Hypoxis mexicana Schult.

Liliaceae

HP

0.0208

Hyptis oblongifolia Benth.

Lamiaceae

Ar

0.04861

Ilex brandegeana Loes.

Aquifoliaceae

0.0017

Magnolia iltisiana A. Vzquez*

Magnoliaceae

0.0295

0.0138

Marina sp.

Fabaceae

Ar

0.1041

Micropleura renifolia Lag.

Apiaceae

HP

0.0486

0.1805

Mimosa galeottii Benth.*

Mimosaceae

0.0069

0.0763

Monnina xalapensis Humb., Bonpl. & Kunth Polygalaceae

Ar

0.0208

0.0416

Oplismenus compositus (L.) Beauv.

Poaceae

HP

3.5555

0.1336

Oxalis corniculata L.

Oxalidaceae

HP

0.3751

Oxalis hernandesii DC.

Oxalidaceae

HP

0.5

Panicum albomaculatum Scribn.

Poaceae

HP

0.1251

1.7152

Persea hintonii C. K. Allen

Lauraceae

0.0173

Phaseolus sp.

Fabaceae

HA

0.0486

Phaseolus coccineus L.

Fabaceae

HA

0.0069

Physalis sp.

Solanaceae

0.0069

Phytolacca icosandra L.*

Phytolaccaceae

HP

0.0277

Pinus sp.*

Pinaceae

0.0156

0.1284

Prunus sp*

Rosaceae

Ar

0.0086

Psacalium pentaflorum B. L. Turner.*

Asteraceae

HP

0.2847

0.0451

157

Pteridium feei (Fe) Maxon ex Faull*

Davalliaceae

HP

0.1267

0.0121

Quercus candicans Ne*

Fagaceae

0.0069

0.0277

Quercus obtusata Humb. & Bonpl.*

Fagaceae

0.0364

0.0138

Quercus scytophylla Liebm.*

Fagaceae

0.0833

0.0921

Kunth

Ranunculaceae

HP

0.0486

Rhus schmidelioides Schltdl.*

Anacardiaceae

Ar

0.2586

0.5312

Rubus sp.

Rosaceae

Ar

0.0208

Ruellia jaliscana Standl

Acanthaceae

Ar

0.1666

0.0277

Salvia iodantha Fernald*

Lamiaceae

Ar

0.0156

Kunth*

Lamiaceae

HP

0.0989

0.0208

Salvia thyrsiflora Benth.*

Lamiaceae

HP

0.0138

0.0625

Sedum tortuosum Hemsl.

Crassulaceae

HP

0.0486

Senecio sp.

Asteraceae

Arb

Sida rhombifolia L.

Malvaceae

HP

0.8836

Sideroxylon sp.

Sapotaceae

0.0069

Solanum aphyodendron S. Knapp*

Solanaceae

Ar

0.1251

0.0592

Solanum ferrugineus Jacq.*

Solanaceae

Ar

0.0208

Solanum nigricans Mart. & Galeotti*

Solanaceae

Ar

0.0902

0.0069

Stevia sp.

Asteraceae

HP

0.0069

Styrax argenteus C. Presl*

Styracaceae

0.0121

Ranunculus petiolaris Humb., Bonpl. &

Salvia lavanduloides Humb., Bonpl. &


158

158

0.0017

Thalictrum pringlei S. Watson

Ranunculaceae

Ar

0.0138

0.0069

Tigridia sp.*

Iridaceae

HP

0.0555

Verbesina greenmani Urb.

Asteraceae

Ar

0.0069

Veronia bealliae McVaugh

Asteraceae

Ar

0.0069

0.0156

Hemsl.*

Flacourtiaceae

0.0086

Especie no identificada

Melostomataceae

HA

0.00068

0.0069

53

61

Xilosma flexuosum (Humb., Bonpl & Kunth)

Nmero de taxa
Total

80

159
159

Tabla 4. Matriz de similitud de Jaccard entre las especies antes (AQ) y despus (DQ) de la
quema prescrita en el banco de semillas en el suelo y la vegetacin establecida en un bosque de
pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico.

Banco de semillas

Banco de semillas

AQ
DQ

Vegetacin establecida

AQ

Vegetacin establecida

DQ

AQ

DQ

40.81

14.63

18.75

15.27

25.37
36.25

160

Tabla 5. Nmero individuos (m-2) por especie que desarrollaron rebrotes tres meses despus de
la quema y que se establecieron a travs de la lluvia de semilla despus de una semana de la
quema prescrita (rea quemada) y en un rea sin quemar del bosque de pino-encino.
Especie

Calliandra longipedicellata
(McVaugh) Macqueen &
H.M. Hern
Dioscorea jaliscana S.
Watson
Carex boliviensis Van Heurck
& Mll.
Desmodium aparines (Link)
DC.
Desmodium urarioides
(Blake) B.G. Schubert &
McVaugh
Desmodium sp.
Eriosema diffusum (Humb.,
Bonpl & Kunth) G. Don
Eupatorium arsenei B. L.
Rob
Euphorbia sp.
Hipoxis mexicana Schult. f.
Hymenocalis azteciana Traub
Micropleura renifolia Lag.
Mimosa galeottii Benth
Oxalis hernandesii DC.
Panicum albomaculatum
Scribn
Phytolacca icosandra L
Pino sp.
Ranunculus petiolaris Humb.,
Bonpl & Kunth
Rhus schmidelioides Schltdl
Psacalium pentaflorum B. L.
Turner.
Salvia thyrsiflora Benth.
Solanum ferrugineum Jacq.
Tigridia mexicana Molseed

Familia

Regeneracin
vegetativa

Lluvia de semillas
rea sin
rea
quemar quemada

Mimosaceae
0.0227
Dioscoreaceae

0.0454
0.0454

Cyperaceae

0.0227

Fabaceae

0.0227

0.0681

0.0681

0.0681

Fabaceae
Fabaceae
Fabaceae
Asteraceae
Euphorbiaceae
Liliaceae
Liliaceae
Apiaceae
Mimosaceae
Oxalidaceae
Poaceae

0.0454

0.7727

40.1363

4.3863

0.0227

0.0454

0.0227
0.6363

0.0227
0.2045
0.0227
0.3636

0.1136

0.2272
0.0227
0.1818

0.0454

Anacardiacea
Asteraceae

0.1136

Lamiaceae
Solanaceae
Iridaceae

0.0681

0.0227
0.0227
0.0227
6

161

0.0227

0.0227

Phytolaccaceae
Pinaceae
Ranunculaceae

Nmero de especies:

0.0227

13

14

162

CAPTULO V

Variaciones temporales en la emergencia de plntulas y rol regenerativo del banco de


semillas en el suelo despus de una quema prescrita en un bosque de pino-encino en el
occidente de Mxico

163

Resumen
La dinmica de una comunidad vegetal no puede ser adecuadamente interpretada sin considerar
al banco de semillas, ya que ste representa el mecanismo de regeneracin de numerosas
especies. Los incendios superficiales afectan frecuentemente a los bosques en Mxico, sin
embargo su impacto sobre el banco de semillas y la regeneracin han sido poco atendidos. Con el
propsito de conocer la dinmica del banco de semillas, antes de una quema prescrita y a
intervalos de tres meses durante dos aos, se recolectaron muestras de suelo y hojarasca de un
rea quemada y un control (rea no quemada) en un bosque de pino-encino del occidente de
Mxico. En ambos aos se increment significativamente la densidad de semillas no latentes en
las muestras recolectadas en la poca lluviosa (agosto) con respecto al rea no quemada (1403
148 m2, 947.5 232). En especial, la densidad promedio de plntulas de arbustos se increment
en el rea quemada en las muestras recolectadas en la poca seca (mayo) (410 90, 246 76
m2). En general, la densidad de plntulas emergidas en ambos aos muestra que la densidad de
semillas no latentes y el nmero de especies disminuy hacia finales de ao. Las hierbas perennes
y los arbustos fueron las formas de vida dominantes. En el rea quemada la diversidad de
especies emergidas del banco de semillas se increment en las muestras recolectadas a la mitad
de la poca lluviosa, con respecto al control. Estacionalmente se registraron bajos ndices de
similitud (1552%) entre las especies emergidas del banco de semillas del rea quemada y el
control. Despus de dos aos, la riqueza de especies en el rea quemada (90) fue ligeramente
mayor que en la no-quemada (84). Todas las especies provenientes del banco de semillas son
nativas del bosque de pino-encino de etapas sucesionales tempranas. Los resultados de este
trabajo indican que el sotobosque de pino-encino posee una importante capacidad de
regeneracin a partir del banco de semillas despus de un incendio.

164

1. Introduccin
El banco de semillas en el suelo est formado por todas las semillas viables que se
encuentran alojadas en el suelo y la hojarasca (Simpson et al. 1989; Baskin y Baskin 2001) y que
potencialmente son capaces de remplazar a las plantas establecidas en una comunidad (Baker
1989). La formacin de un banco de semillas representa, para algunas poblaciones, el principal
mecanismo por el cual las especies aseguran el reclutamiento de nuevos individuos y su
continuidad en el tiempo y el espacio. La entrada de individuos al sistema por la lluvia de
semillas, y la salida a travs de la germinacin, la depredacin y las enfermedades, determinan en
general la dinmica del banco de semillas (Harper 1977; Simpson et al. 1989). Sin embargo,
fluctuaciones ambientales drsticas y la ocurrencia de disturbios pueden afectar de manera
importante la dinmica temporal y espacial de las semillas contenidas en una comunidad (Parker
et al. 1989; Thompson 1992).
Las caractersticas intrnsecas de las semillas, como su longevidad o el tipo y grado de
latencia, influyen en los patrones de variacin estacional de la germinacin del banco de semillas
(Thompson y Grime 1979; Baskin y Baskin 2001; Walck et al. 2005). En general, la fenologa de
la germinacin de las semillas no latentes se encuentra sincronizada con la temporada de lluvias
(Garca-Fayos y Verd 1998; Arriaga y Mercado 2004; Pakeman y Small 2005). Este patrn de
germinacin est asociado a la formacin de un banco de semillas transitorio, en el cual las
semillas no permanecen viables por ms de un ao (Thompson y Grime 1979). Por otro lado, el
patrn de germinacin de las semillas latentes es controlado principalmente por los cambios
estacionales de temperatura (Baskin y Baskin 1985, 1989; Vleeshouwers et al. 1995). Si bien la
latencia no est asociada directamente con la longevidad, y por lo tanto con la habilidad de
persistir en el banco de semillas (Thompson et al. 2003), se ha observado que las especies con
semillas latentes tienen la capacidad potencial de formar bancos de semillas persistentes (Baskin
165

y Baskin 2001). En comunidades sujetas a regmenes variables de disturbio las especies tienden a
forman un banco de semillas persistente (Fenner y Thompson 2005); esta caracterstica les
permite influir significativamente sobre la composicin futura de la vegetacin (Parker et al.
1989).
En comunidades vegetales donde existe un rgimen de disturbio por incendios, el banco de
semillas puede ser el primer medio de regeneracin despus del paso del fuego (Parker et al
1989). Despus de un incendio, las semillas latentes en el banco de semillas salen de la latencia y
su germinacin se dispara (Baskin y Baskin 1989; Keeley y Fotheringham 2000). El choque
trmico, el humo y la ceniza son productos de los incendios que han sido reportados como
factores importantes involucrados en la estimulacin de la germinacin de semillas de varias
especies en diferentes comunidades alrededor del mundo (Grant y Koch 1997; Hill y French
2003; Cain y Shelton 2003; Williams et al. 2005; Auld y Denham 2006; Izaki et al. 2000). Las
altas temperaturas durante un incendio alteran la cubierta dura e impermeable de las semillas con
latencia fsica, facilitando la imbibicin y la subsiguiente germinacin (Baskin y Baskin 1989,
2001; Keeley y Fotheringam 2000). Por otro lado, el efecto qumico del humo puede influir en
los niveles de cido giberlico de las semillas, promoviendo la germinacin (Schwachtje y
Baldwin 2004).
Los incendios son parte de la dinmica natural de las zonas forestales. Diferentes estudios
han evaluado el papel que desempea el banco de semillas en la regeneracin post-fuego en
sistemas boscosos. Despus de un incendio, la regeneracin proveniente del banco de semillas
incrementa la densidad de plntulas y la diversidad de taxa en bosques templados de pino
(Ferrandis et al. 1996), y se ha observado una rpida regeneracin del sotobosque en bosques
mixtos de conferas (Knapp et al. 2007), por lo que este tipo de comunidades pueden mantenerse
sin cambios sustanciales en su composicin y estructura tras un incendio, gracias a sus
166

mecanismos de regeneracin (Trabaud 1987). En estos bosques, los rboles dominantes tienen
cortezas que pueden resistir altas temperaturas, o pueden rebrotar fcilmente despus del
incendio, como ocurre en varias especies de pinos, encinos y otras especies perennes (Trabaud
1987; Ful et al. 2000; Rodrguez-Trejo y Fle 2003; Knapp et al. 2007). Si bien la importancia
del banco de semillas en la regeneracin post-fuego puede ser variable entre sistemas forestales
(Trabaud 1987), en general las semillas remanentes en el banco contribuyen de manera
importante a la capacidad de resilencia de este tipo de comunidades (Schelling y McCarthy
2007). En comunidades donde el fuego es una parte integral del ambiente natural, las plantas que
persisten son las especies de estados sucesionales tardos (DeBano et al. 1998).
En general, el banco de semillas en zonas forestales est constituido principalmente por
especies efmeras intolerantes a la sombra y frecuentes en etapas tempranas en la sucesin
(Archibold 1989; Leckie et al. 2000). Las hierbas y los arbustos son las formas de crecimiento
mejor representadas en el banco de semillas forestal (Leckie et al. 2000; Hyatt y Casper 2000,
Abella y Springer 2008). Las semillas de rboles son poco frecuentes en el banco de semillas
(Leckie et al. 2000; Daz-Villa et al. 2003), debido en parte a la corta longevidad de sus semillas.
Despus del incendio, las especies dominantes en el dosel pueden formar bancos de semillas
transitorios, los cuales desaparecen al final de la poca de lluvias, como ocurre en Pinus
halapensis (Daskalakou y Thanos 1996). Sin embargo, la respuesta del banco de semillas al
incendio vara entre las comunidades forestales en funcin de la edad del bosque (tiempo desde el
ltimo disturbio), tipo de disturbio, historial previo al disturbio, caractersticas del dosel y de las
prcticas previas de manejo (Augusto et al. 2001; Otterstrom y Schwartz 2006; Macdonald
2007).
Incendios superficiales, frecuentes (4-6 aos) de baja intensidad, constituyen el rgimen
natural de incendios en muchos de los bosques de pino-encino de Mxico (Ful et al. 2000). De
167

hecho, un estudio palinoecolgico reciente ha demostrado que los incendios han formado parte de
la dinmica natural de los bosques de pino-encino del occidente de Mxico desde hace 4000 aos
(Figueroa-Rangel et al. 2008). Como parte de la estrategia del manejo del fuego en el rea de
estudio se llevan a cabo quemas prescritas al inicio de la poca de secas, con el objetivo de
reducir la ocurrencia de incendios intensos. Sin embargo, existe poca informacin sobre el efecto
de los incendios en la dinmica de los bosques templados y subtropicales de Mxico. El presente
trabajo es, entonces, una aportacin al conocimiento de la dinmica de los bosques templados del
occidente de Mxico propensos a incendios. En el captulo 4 de esta tesis se reporta que el fuego
es un estmulo eficaz, que incrementa significativamente la germinacin del las semillas
almacenadas en el suelo del boque de pino-encino. El objetivo de este captulo fue evaluar el
impacto de las quemas prescritas sobre el patrn de germinacin del banco de semillas del suelo
en funcin de la densidad de plntulas emergidas, la riqueza de especies, formas de crecimiento y
diversidad en el transcurso de dos aos. Con esta aproximacin esperamos tener un mayor
conocimiento sobre el papel del banco de semillas del suelo en la regeneracin post-fuego del
bosque de pino-encino.

2. Materiales y Mtodos

2.1 rea de estudio


El estudio se llev a cabo en la Estacin Cientfica Las Joyas (ECLJ), una de las tres zonas
ncleo de la Reserva de la Biosfera Sierra de Manantln (RBSM) en el estado de Jalisco, Mxico.
La ECLJ se ubica a los 1935N y 10437O, y cubre un rea de 1245 ha. Presenta un tipo de
clima templado hmedo C(W2) (W) (I ), con una temperatura promedio anual de 15.6 C, una
precipitacin promedio de 1834.6 mm (Fig. 1) y una altitud que vara de 1600 a 2220 m msnm.
168

Los principales tipos de vegetacin en la ECLJ son, el bosque de pino y pino-encino con
sotobosque de latifoliadas que juntos cubre el 63% del rea, el bosque mesfilo de montaa
(20%), y vegetacin secundara (17%) (Vzquez et al. 1995; Jardel 1991). El presente estudio de
llev a cabo en un rea de bosque de pino-encino en la ECLJ. Jardel et al. (2004a) describen la
composicin de este tipo de bosque: la especie dominante en el dosel es Pinus douglasiana
asociada frecuentemente con Quercus candicans; otras especies arbreas como Arbutus
xalapensis, Alnus jorullensis y otras tpicas del bosque nublado de montaa como Clethra
vicentina, Ilex brandegeana y Magnolia iltisiana tambin son comunes. En general, el
componente arbustivo y el herbceo estn representados principalmente por especies de la familia
Fabaceae, Asteraceae y Lamiaceae. En la RBSM el 64.3% de los incendios ocurren en los
bosques de pino-encino y encino, mismos que representan el 53.75% de la superficie de la
RBSM. Los incendios ms frecuentes son superficiales de baja intensidad con poco dao al
bosque, los cuales ocurren principalmente durante los meses secos del ao (enero-mayo) (Jardel
et al. 2004a). Dentro de La ECLJ la frecuencia de incendios es alta, en un mismo rodal los
periodos inter-incendios ocurren cada 9 2 aos (Jardel 1991).

2.2 Quema prescrita


Las condiciones ambientales pre-quema y la descripcin del rea son descritos en el captulo
4 seccin 2.2 de esta tesis.

2.3 Muestreo del banco de semillas


Dentro del rea seleccionada para llevar a cabo la quema prescrita se establecieron seis sitios
permanentes de 12.5 m de dimetro, con una separacin de 100 m entre ellos. Cada 3 meses,
dentro de cada sitio permanente se recolectaron seis muestras de suelo y hojarasca ubicadas en
169

diferentes coordenadas y distancias del centro. Las muestras de suelo se recolectaron con un
nucleador de acero (5 cm de dimetro por 5 cm de altura); tambin se recolect la hojarasca
(hojarasca + mantillo) contenida en cuadros de 30 30 cm. En total se tomaron 36 muestras de
suelo y hojarasca, seis antes de la quema (febrero) y seis cada tres meses despus de la quema
por dos aos consecutivos. La informacin sobre el efecto inmediato de la quema prescrita en las
semillas del banco se encuentra en el captulo anterior. La recolecta del banco de semillas tanto
en el rea quemada como en el control (no quemada), se llev a cabo al inicio de la poca seca
(febrero), al final de la poca seca (mayo), mediados de la poca de lluvias (agosto) y al final de
la poca de lluvias (noviembre). Estas recolectas coinciden con la parte media de las estaciones
del ao (invierno, primavera, verano y otoo, respectivamente), por lo que de manera genrica a
los cambios que ocurren en ellas se les denominar tambin cambios estacionales.
La emergencia de las plntulas fue usada como un estimador de las semillas no latentes en el
banco de semillas (Simpson et al. 1989). Las muestras de suelo se sembraron en charolas de
plstico transparente sobre una capa de 8 cm de agrolita y 2 cm de peat-moss enriquecido. El
suelo recolectado fue colocado bajo condiciones de invernadero manteniendo la humedad
constante. La emergencia de las plntulas, en cada muestreo, se registr cada tres das durante
quince das y posteriormente cada semana durante tres meses.

2.4 Anlisis
Un anlisis de variancia de medidas repetidas (ANOVAR) se llev a cabo para comparar la
variacin en la densidad de plntulas, el nmero de especies registradas por unidad de muestreo y
el nmero de individuos por forma de vida, en cada recolecta (febrero, mayo, agosto y
noviembre) entre el sitio control y el rea quemada. Los datos de los aos 2006 y 2007 se
analizaron por separado. Debido a la falta de normalidad en la distribucin de los datos, la
170

variacin estacional en el nmero de especies por forma de vida fue evaluada con un modelo
lineal generalizado (GLM) con error Poisson y correccin por sobredispersin. Un anlisis de t de
student se llev a cabo para evaluar el cambios en el ndice de diversidad entre el rea control y el
rea quemada, para cada una de las fecha de muestreo. Los datos de densidad y riqueza de
especies se trasformaron con la raz cuadrada + 0.5 para cumplir con el supuesto de normalidad.
Los anlisis se llevaron a cabo con el paquete estadstico Statistica ver. 9 (StatSoft, Inc. 2010). Se
reportada la media DE de la densidad de plntulas emergidas y la riqueza de especies por
unidad de muestreo.

3. Resultados

3.1 Emergencia estacional de plntulas del banco de semillas


La densidad de plntulas vari significativamente entre las muestras tomadas en las distintas
pocas del ao tanto en el 2006 como en el 2007 (Tabla 1). En el rea control, se registr una
mayor cantidad de semillas no latentes en las muestras recolectadas al final de la poca seca
(mayo), sin embargo la densidad de plntulas disminuy significativamente en las muestras
tomadas a mediados y al final de la poca lluviosa (agosto-noviembre) en ambos aos (Fig. 2).
Antes de la quema (febrero 2006) la densidad de plntulas fue similar entre el rea control (1440
409 m2) y el rea a quemar (1252 196 m2) (Fig. 2). En las muestras del mes de agosto la
densidad de plntulas fue significativamente mayor en el rea quemada con respecto al control
tanto en el 2006 (1403 148 y 947 232 m2) como en el 2007 (1167 308 y 721 204 m2 ).
En ambos aos se observ que la densidad promedio de plntulas de las formas de vida
herbcea y arbustiva vari a travs del tiempo entre las muestras del rea quemada y el control
(Fig. 3, Tabla 2). En las muestras de febrero de 2006 antes de la quema, la densidad promedio de
171

plntulas de especies herbceas (819 131 y 928 87 m2) y arbustivas (420 96 y 470 150
m2) fue similar entre el rea seleccionada para quemar y el rea control (Fig. 3). En comparacin
al patrn de germinacin en el rea control, la quema disminuy significativamente la densidad
promedio de plntulas de hierbas (1031 182 y 588 121 m2) de las muestras del final de la
poca seca (mayo). Pero a la mitad de la poca lluviosa (agosto) la perturbacin por el fuego se
reflej en una mayor densidad promedio de plntulas de herbceas (441 90 m2) y arbustivas
(410 90 m2) en comparacin al rea control (177 113 y 246 76 m2). Al final de la poca
lluviosa (noviembre), tanto la densidad promedio de plntulas herbceas como de arbustos
disminuy de manera importante en el rea quemada (177 80 y 250 87 m2) con respecto al
control (455 115 y 309 64 m2). A lo largo del segundo ao de muestreo (2007), en el rea
quemada no se registr un significativo incremento en la densidad promedio de plntulas de
herbceas y arbustos, con respecto al 2006. (Fig. 3). En promedio la menor densidad de plntulas
de herbceas en los dos aos muestreados se registr en las muestras de la mitad de la poca
lluviosa (agosto) tanto en el rea quemada como en el control. Las plntulas de especies arbreas
se registraron en bajos nmeros durante los dos aos muestreados. En el rea control la
germinacin de semillas de especies arbreas se registr principalmente en las muestras tomadas
en la poca seca (febrero-mayo). En el rea quemada los individuos de especies arbreas se
registraron en las muestras del final de la poca seca (mayo) y a la mitad de la poca hmeda
(agosto).
La emergencia de plntulas de las especies ms abundantes en el banco de semillas fue
modificada por el efecto de la quema prescrita. En el rea sin quemar (control) se observ una
abundante emergencia de plntulas de las muestras del banco de semillas recolectadas al inicio y
final de la estacin seca (febrero-mayo) de Eupatorium arsenei, y Oxalis corniculata y al final de
la estacin lluviosa (agosto) de Panicum albomaculatum, en los dos aos muestreados (Fig. 4).
172

En comparacin al patrn de emergencia de plntulas en las muestras en el rea control, en el


rea quemada se observ que la emergencia de plntulas del banco de semillas de E. arsenei se
increment en las muestras del final de la estacin lluviosa (agosto) tanto en el 2006 y 2007. Por
su parte, una mayor densidad de plntulas de P. albomaculatum fue registrada en las muestras
recolectadas al final de la estacin seca (mayo) con respecto a las muestras del rea control. Por
otro lado, la quema no modific de manera importante el patrn de emergencia de plntulas de O.
corniculata. La emergencia de plntulas de O. corniculata se increment en las muestras
recolectadas en el rea quemada a la mitad de la estacin lluviosa en el 2006 y al final de la
estacin seca en el 2007.

3.2 Variacin temporal del nmero promedio de especies en el banco de semillas


El nmero promedio de especies por unidad de muestreo no varo de manera significativa
entre el rea quemada y el control en los diferentes muestreos de 2006 (Tabla 3). En general se
observ que el nmero promedio de especies (0.094 m-2) disminuy hacia finales de ao tanto en
el 2006 como en el 2007 (Fig. 5). En el 2007 el nmero promedio de especies por unidad de
muestreo disminuy significativamente en el rea quemada con respecto al rea control en
febrero (4.8 0.9, 7.2 1.2) y mayo (4.4 0.7, 6.4 1.4).
El nmero promedio de especies herbceas anuales, perennes y arbustos por sitio fue
variable a travs del tiempo en ambos aos muestreados (Tabla 4, Fig. 6). Tanto en el rea
quemada y el control el nmero promedio de especies por forma de vida fue similar en febrero de
2006 y 2007 (Fig. 6). Con respecto al rea control, el nmero promedio de especies de arbustos
se increment significativamente en las muestras recolectadas al final de la poca seca (mayo)
(6.3 1.5, 4 0.9) y a la mitad de la poca lluviosa (agosto) (6 1, 4.5 0.8) en el 2006. En
general se observ que el nmero promedio de especies por sitio de hierbas perennes y arbustos
173

disminuy en las muestras recolectadas a la mitad y final de la poca hmeda (agostonoviembre). No se observ una tendencia clara en el nmero promedio de especies que
emergieron durante los dos aos. Con respecto al rea control el nmero promedio de especies de
arbustos por sitio disminuy significativamente en las muestras recolectadas en mayo, agosto y
noviembre de 2007 (Fig. 6).

3.3 Nmero de especies e ndice de similitud temporal


En el trascurso de dos aos se identificaron en total 102 especies provenientes del banco de
semillas del suelo pertenecientes a 41 familias (Tabla 5). La familia con mayor nmero de
especies fue Asteraceae (21 spp.), seguida por Fabaceae y Solanaceae con ocho especies cada
una. Archibaccharis sp, Cornus excelsa, Eupatorium sp2, Euphorbia schlechtendalii, Fraxinus
uhdei, Fuchsia encliandra, Galium microhyllum, Magnolia iltisiana, Solanum brevipedicellatum,
Stachis sp y Verbena carolina se registraron nicamente en las muestras provenientes del rea
control, mientras que Carpinus tropicalis, Cestrum sp, Crucea coccinea, Cyperus flavescens,
Eliocharis sp, Erigeron polycephalus, Eupatorium aerolare, Gnaphalium attenuatum, G.
bourgovii. Gnolobus sp, helecho sp2, Jaltomata procumbens, Oxalis sp2, Parathesis villosa,
Rhus schmidelioides y Tillandsia orgiesiana fueron registradas slo en las muestras provenientes
del rea quemada. De las 90 especies que se registraron en el rea quemada 17 fueron hierbas
anuales, 43 hierbas perennes, 28 arbustos y 2 rboles. En el rea control se registraron 84
especies, de las cuales 14 fueron hierbas anuales, 38 hierbas perennes, 27 arbustos y 5 rboles.
Al igual que el nmero promedio de especies y la densidad de plntulas por formas de vida,
la riqueza de especies en ambos aos de muestreo fue menor en las muestras recolectadas a la
mitad y al final de la poca lluviosa (agosto y diciembre) tanto en el rea quemada como en el
control (Fig. 7). Antes de la quema en el rea control se registraron tres especies ms que en el
174

rea a quemar (43 y 40 especies respectivamente). Con respecto al rea control, en el rea
quemada en mayo, se identificaron 5 especies ms (45 y 40 especies) y en agosto hubo una
diferencia de 13 especies (35 y 22 especies) en el 2006, contrariamente el nmero total de
especies en el rea control en noviembre fue mayor que las registradas en el rea quemada (27 y
22 especies). En febrero de 2007 la mayor diferencia en el nmero de especies entre el rea
quemadas y el control se observ en el mes de mayo (30 y 37 especies) y noviembre (16 y 21
especies).
El ndice de similitud de Jaccard muestra que antes de la quema al inicio de la poca seca en
el 2006 la similitud de especies en el banco de semillas entre el rea a quemar y el control fue de
42.1% (Tabla 6). Despus de la quema la diferencia en la composicin de especies, entre ambas
reas, se increment en las siguientes pocas del ao (ndices de similitud entre 4015.2%). El
ndice de similitud entre el rea quemada y el rea control (36.5%) al inicio de la poca seca en el
2007 fue ms bajo con respecto al mismo periodo en el 2006 (Tabla 7), sin embargo la similitud
de especies entre reas se increment al final de la poca seca (52.3%), al igual que en las
muestras de la poca lluviosa (40.642.3%).

3.4 ndice de diversidad temporal


Antes de la quema en febrero de 2006 el ndice promedio de diversidad por sitio fue similar
entre el rea quemada y el control (0.9 0.19 y 0.8 0.08, respectivamente), de igual forma el
ndice de diversidad tuvo valores similares en los meses de mayo y noviembre (Fig. 8). En
comparacin con el rea control, en agosto el ndice promedio de diversidad se increment
significativamente (gl = 10, t = 2.8, p = 0.01) en los sitios del rea quemada. En el 2007 el ndice
promedio de diversidad entre sitios no vari significativamente entre el rea quemada y el control
en las diferentes fechas de muestreo.
175

4. Discusin
En el rea de estudio el patrn general de germinacin muestra que, durante la poca seca
(febrero-mayo), una gran cantidad de semillas en el banco no son latentes, por lo que estas
semillas eventualmente pueden germinar en la poca de lluvias (junio-octubre) (Fig. 1). La
densidad de emergencia de plntulas del banco de semillas del suelo se encuentra dentro de la
gama reportada para diferentes bosques templados (Augusto et al.2001; Hyatt y Casper 2002;
Ebella y Springer 2008; Leckie et al 2000; Arriaga y Mercado 2004). La salida de un importante
nmero de semillas del banco se reflej en la declinacin en la densidad de germinacin a
mediados y al final de la poca de lluvia (agosto-noviembre). Este patrn en la emergencia de
plntulas concuerda con lo reportado para otros tipos de bosques, donde la germinacin est
sincronizada con el periodo de mayor precipitacin anual, y asociado a que algunas especies
forman bancos de semillas transitorios (Thompson y Grime 1979; Baskin y Baskin 2001; Arriaga
y Mercado 2004), aunado al hecho de que las especies pierden la latencia (Baskin y Baskin
1985). En el bosque de pino-encino, un importante nmero de especies dispersa sus semillas en
la poca seca del ao (marzo-mayo) (Zuloaga et al. 2010 en prensa; Susana Zuloaga, obs. pers.),
por lo que la alta densidad de semillas no latentes en el suelo en verano, puede ser el resultado de
la acumulacin post-dispersin. Por su parte, la reduccin en la densidad de germinacin hacia
finales del ao muestra que una proporcin importante del banco de semillas en el suelo del
bosque de pino-encino podra ser transitoria. El patrn de emergencia de plntulas de Oxalis
corniculata podra ser un ejemplo de un banco de semillas transitorio, con un pico en la
emergencia de plntulas en las muestras recolectadas al final de la poca seca (mayo) y una total
ausencia de germinacin hacia finales de ao. Por otro lado, el patrn de germinacin de
Eupatorium arsenei y Panicum albomaculatum mostr que la emergencia de plntulas de estas
especies nunca lleg a una etapa de deplecin total. Si bien la densidad de plntulas emergidas
176

fue variable, estas especies poseen semillas no latentes en todas las estaciones. Dado que un
importante porcentaje de las plntulas emergidas del banco de semillas fueron de E. arsenei y P.
albomaculatum, es probable que una proporcin de las semillas de estas especies represente el
componente persistente del banco de semillas en la comunidad. El banco de semillas en zonas
forestales puede poseer tanto un componente transitorio como uno persistente (Godefroid et al.
2006), en proporciones que pueden variar entre comunidades. En comunidades sujetas a
disturbios estacionales predecibles (poca de lluvias-secas, fluctuaciones estacionales de
temperatura, apertura del dosel), la proporcin transitoria del banco de semillas es dominante. Sin
embargo, en comunidades donde ocurren disturbios no predecibles en el tiempo y espacio, la
proporcin del banco de semillas con bancos persistentes es favorecida (Thompson y Grime
1979; Grime 1989). Por otro lado, la reduccin de semillas no latentes en el banco de semillas
hacia el invierno puede estar influenciada por las bajas temperaturas. Es conocido que muchas
especies de zonas templadas, particularmente herbceas con latencia fisiolgica, necesitan de un
periodo de estratificacin fra para llegar a primavera o verano como semillas no latentes (Baskin
y Baskin 1985, 2001). Debido a la baja emergencia de plntulas de especies herbceas anuales,
fue imposible describir un patrn en la germinacin del banco de semillas en el suelo de este tipo
de bosque. Las semillas de especies anuales presentan ciclos de latencia complejos (Baskin y
Baskin 1985), por lo que un estudio ms detallado sobre el ciclo de vida, los requerimientos para
romper la latencia y la germinacin de especies anuales, es necesario para tener un mejor
entendimiento de su dinmica en el banco de semillas del suelo.
La quema puede influir en los diferentes procesos del banco de semillas, incluyendo la
alteracin de la latencia y los requerimientos de germinacin (Whelan et al. 2002; Williams et al.
2005). Si bien en el cuarto captulo de esta tesis se demostr que la quema potencialmente
estimul el disparo de la germinacin de un gran nmero de semillas almacenadas en el suelo, los
177

resultados de este trabajo indican que el efecto de un incendio sobre el banco de semillas puede
ser observado an meses despus de haber ocurrido la quema. El efecto de la quema sobre la
germinacin fue especie-especfico y puede alterar el patrn estacional de germinacin de las
semillas alojadas en el suelo. En el caso de P. albumaculatum, la disponibilidad de un mayor
nmero de semillas no latentes antes de la poca de lluvias puede ser ventajoso, ya que un mayor
nmero de individuos podran ser reclutados en el campo de forma temprana, al inicio de las
lluvias, evitando la competencia inter-especfica lo que favorecera la rpida re-vegetacin del
rea afectada. El efecto del colonizador inicial puede incidir de manera importante en el
subsecuente proceso de sucesin. Hyatt y Casper (2000) describen cmo la composicin de la
regeneracin temprana del sotobosque afecta la germinacin de las semillas remanentes en el
suelo. Adems, el efecto sobre el proceso de sucesin podra ser marcado, si la regeneracin
temprana de las especies del sotobosque limita el establecimiento de las especies leosas
dominantes (Gilliam 2007).
Atributos de las especies, como la forma de vida y la historia de vida, han sido usados
frecuentemente con el fin de evaluar la respuesta de las especies al fuego (Keeley y Zedler 1978;
Pausas et al. 2006; Paula y Pusas 2008). En el rea de estudio, el nmero de semillas no latentes
vari estacionalmente entre formas de vida. El banco de semillas de pino-encino en el rea de
estudio estuvo compuesto principalmente por hierbas perennes, arbustos y en menor proporcin
por hierbas anuales, patrn que concuerda con la mayora de los estudios de bosques templados
(Archibold 1989; Hyatt y Casper 2000; Kenapp et al. 2007; Allen y Nowak 2008). Para el
segundo ao post-quema, el nmero de semillas no latentes disminuy de manera importante en
diferentes pocas del ao. Esta respuesta podra indicarnos la mengua que sufre la reserva de
semillas enterradas a travs del tiempo y del insuficiente aporte de semillas a travs de la
dispersin. Hay que tomar en cuenta, adems, que la depredacin y la prdida de viabilidad son
178

factores que influyen de manera importante en la prdida de semillas del banco (Hyatt, 1999;
Buhk y Hensen, 2008; Hyatt y Casper 2000; Bossuyt et al., 2002; Zwolak et al., 2010). Por otro
lado, el incremento en la emergencia de plntulas de hierbas al final de la poca hmeda puede
estar asociado al descenso de la temperatura estacional. Por ejemplo, en reas templadas la
germinacin de las semillas de hierbas anuales estrictas de invierno, que fueron dispersadas en
primavera, solo ocurre en otoo; en tanto que las hierbas anuales de verano presentan picos de
germinacin en primavera (poca clida y hmeda del ao) (Baskin y Baskin 1985, 1989, 2001).
La composicin, la riqueza de especie y la diversidad son atributos funcionales que impactan
en la dinmica de las comunidades vegetales y el banco de semillas. Estos atributos son variables
en el banco de semillas de bosques templados y su papel en la regeneracin depende de las
condiciones pre y post-disturbio (Leckie et al. 2000; Hyatt y Casper 2000; Augusto 2001; Olano
et al. 2002; Zobel et al. 2007; Ellen y Nowak 2008; Small y McCarthy 2010). Adems, el
mantenimiento del banco de semillas en el suelo es regido por el balance entre lo que entra a
travs de la dispersin y la salida de individuos debido a la germinacin o depredacin (Harper,
1977). Existen evidencias de que la depredacin de plntulas por ratones es importante en reas
quemadas (Zwolak et al. 2010), por lo que es posible que la disminucin en el nmero promedio
de especies un ao despus de la quema sea el efecto de los granvoros, de las condiciones postquema o debido a problemas de dispersin.
En general, en bosques templados las especies leosas dominantes del dosel son poco
frecuentes en el banco de semillas (Neeman y Izhaki 1999; Leckie et al. 2000; Izhaki et al. 2000;
Shelling y McCarthy 2007). La ausencia o poca frecuencia de semillas de las especies
dominantes refleja la inhabilidad de estas especies para formar bancos de semillas persistentes
(Small y McCarthy 2010). En el rea de estudio, la emergencia de plntulas de la especie
dominante Pinus douglasiana fue registrada en el banco de semillas en densidades bajas a tres
179

meses de haber ocurrido la quema. La propagacin de P. douglasiana est asociada al fuego,


debido a que la germinacin de sus semillas es estimulada de manera importante por altas
temperaturas (Zuloaga et al. 2010 en prensa), lo que sugiere que las semillas enterradas en el
suelo pueden tolerar el paso de un incendio. La dispersin de las semillas de P. douglasiana
ocurre al inicio de la poca seca (Zuloaga et al. 2010 en prensa) y las semillas permanecen
viables por lo menos 6 meses, hasta la poca lluviosa, por lo que es altamente probable que las
semillas de esta especie experimenten el paso de un incendio. Por otro lado, solo en el banco de
semillas del rea quemada se registraron plntulas de Carpinus sp, una especie arbrea latifoliada
tpica del bosque mesfilo, que con frecuencia se establece bajo el dosel del bosque mixto de
pino-latifoliadas. La aparicin de semillas de Carpinus sp. en el banco de semillas coincide con
su periodo de fructificacin (abril-junio), por lo que es poco probable que estas semillas se hayan
encontrado en el rea al tiempo de la quema. La tolerancia de las semillas de especies latifoliadas
a altas temperaturas en general es baja (Zuloaga et al. 2010 en prensa), por lo que la presencia de
estas especies en el banco de semillas podra ser el producto de la lluvia de semillas post-fuego.
La riqueza, la diversidad y la composicin de especies son atributos de la comunidad y del
banco de semillas, que tpicamente son alterados por eventos de disturbio. El incremento en la
riqueza y la diversidad de especies despus del incendio es un fenmeno reportado
frecuentemente en comunidades mediterrneas (Izhaki et la. 2000; Keeley y Fotheringham 2000).
Si bien se observ un incremento en la riqueza de especies a tres y seis meses de la quema, la
riqueza estacional retorn rpidamente a un patrn pre-incendio despus de un ao de la quema.
La diversidad estacional tambin fue alterada por la quema; esta se vio reflejada en un
incremento de la diversidad del banco de semillas al final de la poca lluviosa (agosto). Un
incremento en la diversidad fue observado en la mayora de las colectas del segundo ao postquema; sin embargo, estadsticamente no se diferencian del rea control. El efecto de la quema
180

sobre la diversidad puede ser considerado transitorio, ya que la perturbacin no persiste en las
siguientes pocas del ao (Metlen y Fiedler 2006).
Debido a que la respuesta a los productos de un incendio es especie-especfica (Izhaki et al.
2000; Zuloaga et al. 2010 en prensa), la baja similitud entre el rea quemada y el control, antes de
la quema, limita las comparaciones en relacin al posible efecto del fuego sobre el recambio de
especies. El rea de estudio se caracteriza por un alta heterogeneidad ambiental y biolgica
(Jardel et al. 2004a), por lo que la baja similitud entre reas es un ejemplo de la heterogeneidad a
nivel del banco de semillas en el suelo del bosque de pino-encino del occidente de Mxico. Sin
embargo, es claro que existe un recambio estacional de especies, que en potencia puede ser
afectado por la quema. Todas las especies del banco de semillas fueron especies tpicas del
sotobosque y dosel-medio del bosque de pino-encino. La mayora de las semillas no latentes
despus del incendio fueron de especies herbceas y arbustivas de rpido crecimiento. Dada la
composicin de especies post-incendio consideramos que, al igual que en otros bosques
templados, el bosque de pino-encino presenta un patrn de regeneracin resilente. Caractersticas
como la capacidad de rebrotar de las especies dominantes y el incremento de la cobertura a partir
de la emergencia de nuevos individuos de las semillas remanentes tras un incendio, facilitan la
rpida recuperacin de la comunidad a nivel del dosel y sub-dosel del bosque de pino-encino
(Trabaud 1987; Fule et al. 2000; Knapp et al. 2007; Shelling y McCarthy 2007; Dodson et al.
2008). La prevalencia de especies de sucesin temprana de rpido crecimiento en el banco de
semillas en el suelo del bosque de pino-encino, enfatiza la importancia de las semillas enterradas
en zonas forestales para recobrar el ecosistema despus de un disturbio.

181

5. Conclusiones
La densidad de plntulas del banco de semillas enterradas en el suelo del bosque de pinoencino fue similar al de otros bosques templados de Norteamrica. Las formas de vida
dominante, tanto en nmero de plntulas emergidas del banco de semillas como en riqueza de
especies, fueron las hierbas perennes y los arbustos. Las hierbas anuales y las semillas de rboles
fueron un componente escaso en el banco de semillas de este tipo de bosque. Dado el patrn
estacional de germinacin del banco de semillas, una gran proporcin del banco de semillas del
bosque de pino-encino podra ser de tipo transitorio. La quema prescrita afect el patrn
estacional del nmero de semillas no latentes, el nmero promedio de especies, la riqueza de
especies por forma de vida y la diversidad estacional. Despus de dos aos de la quema se
registr un ligero incremento en la riqueza de especies. Sin embargo, todas las especies
provenientes del banco de semillas son especies asociadas tpicamente al sotobosque de pinoencino. Por lo tanto, el sotobosque en el rea de estudio tiene en potencia una gran capacidad de
regenerarse rpidamente despus del paso de un incendio a partir de su banco de semillas.

Agradecimientos
Se agradece el apoyo del Biol. Rubn Ramrez, jefe de la Estacin Cientfica Las Joyas de la
Universidad de Guadalajara por las facilidades otorgadas para la realizacin de este trabajo. De
igual manera agradecemos a Erminio Quionez por el apoyo tcnico en campo, as como a todo
el personal de la Estacin Cientfica. Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de
Ciencia y Tecnologa (CONACyT) a travs de los proyectos 47409-Q y 47859 Q.

182

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30

Temperatura (C)

25

400

20
300

15
200

10

Precipitacin (mm)

500

100

5
0

0
ENE FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC

Mes

Figura 1. Temperatura y precipitacin promedio mnima y mxima mensual registradas entre


19892007 en la Estacin Cientfica las Joyas, en la Reserva de la Biosfera Sierra de Manantln,
Jal. (Jardel et al. 2008).

190

Densidad promedio de plntulas m-2

2006

3000
2500
2000
1500

2007
a

ab
bc

ab

bc

bc

ab
bc

cd
d

1000

e
e

500
0
FEB

MAY

AGO

NOV

FEB

MAY

AGO

NOV

MESES

Figura 2. Densidad promedio de plntulas m-2 emergidas del banco de semillas en el rea control
() y el rea quemada () en cuatro fechas de muestreo (febrero, mayo, agosto y noviembre) del
20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas. Las letras indican
diferencias significativas entre las pocas de recolecta y las dos reas (quemada y control) para
cada ao por separado. Meses a la derecha de la lnea punteada corresponden a las estaciones de
recolecta post-quema.

191

2006

2007

1800

CONTROL

Densidad promedio de plntulas (m-2)

1500
1200

a
a
b

900

e
d

cd

600

c
e

300
0
1800

cg
c

REA QUEMADA

1500
1200
ab

900
600

b
d
cd

cd

d
cd

g
e

300

c
h

0
FEB

MAY

AGO

NOV

FEB

MAY

AGO

NOV

Meses
Figura 3. Densidad promedio de plntulas m2, por sitio, de hierbas () y arbustos () en el
rea control y el rea quemada en cuatro pocas de colecta del 20062007, del bosque de pino
encino en la Estacin Cientfica Las Joyas. Las letras indican diferencias significativas entre las
estaciones de recolecta y las dos formas de vida entre reas (quemada y control) para cada ao
por separado.

192

35000

Eupatorium arsenei
30000
25000
20000
15000
10000

Densidad de plntulas (m-2)

5000
0
35000
30000

Oxalis corniculata

25000
20000
15000
10000
5000
0
35000
30000

Panicum albumaculatum

25000
20000
15000
10000
5000
0

FEB1 MAY1 AGO1 NOV1 FEB2 MAY2 AGO2 NOV2

2007

2006

Mes

Figura 4. Densidad de plntulas por m-2 emergidas del banco de semillas en el suelo de
Eupatorium arsenei, Oxalis corniculata y Panicum albomaculatum en cuatro pocas de recolecta
del 20062007, del bosque de pino-encino en la Estacin Cientfica Las Joyas. (------) rea
quemada, (

) control.

193

Nmero promedio de especies


por unidad de muestreo

10
8

2006
a

ac

ac ac

2007

a
b

bc

bc

cd

2
0
FEB

MAY

AGO

NOV

FEB

MAY

AGO

NOV

Meses

Figura 5. Nmero promedio de especies por unidad de muestreo (0.094 m-2) en el rea control
() y el rea quemada () en cuatro pocas de recolecta del 20062007, en el bosque de pinoencino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. Las letras indican diferencias significativas
entre las estaciones de colecta y las dos reas (quemada y control) para cada ao por separado.
Meses a la derecha de la lnea punteada corresponden a las estaciones de recolecta post-quema.

194

2007

2006
12

CONTROL

10

Nmero promedio de especies

bc

ab ab

ce

12

REA QUEMADA

10

ab ab

b
bc

6
4

bc

c
ce

bc
d

bc

bc

bc

bc
e

c
e

ed
d

0
FEB

MAY

AGO

NOV

FEB

MAY

AGO

NOV

Mes

Figura 6. Nmero promedio de plntulas emergidas del banco de semillas de hierbas anuales
(), hierbas perennes () y arbustos (),en el rea control y el rea quemada en cuatro pocas
de recolecta del 20062007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas,
Mxico. Las letras indican diferencias significativas entre las estaciones de colecta y las dos reas
(quemada y control) para cada ao por separado.

195

Riqueza de especie

50

2007

2006

40
30
20
10
0
FEB

MAY

AGO

NOV

FEB

MAY

AGO

NOV

Mes
Figura 7. Nmero total de especies (riqueza de especie) identificadas en el banco de semillas en
el suelo en un rea control () y un rea quemada () en cuatro pocas de recolecta del 2006
2007, en el bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico.

196

Indice promedio de diversidad

1.2

2007

2006

1.0
*

0.8
0.6
0.4
0.2
0.0
FEB

MAY

AGO

NOV

FEB

MAY

AGO

NOV

Mes

Figura 8. ndice promedio de diversidad (Shannon) por sitio del banco de semillas en el suelo en
el rea control y el rea quemada en cuatro pocas de recolecta del 20062007, en el bosque de
pino-encino de la Estacin Cientfica las Joyas, Mxico. (*)=indica diferencias significativas
entre el rea quemada y el control.

197

Tabla 1. Resultado de la ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula emergidas del banco de semillas del suelo del
bosque de pino-encino de la Estacin Cientfica Las Joyas, Mxico, durante 2006 y 2007. Los
muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar
(Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca (mayo),
mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre).
Factor de variacin
Ao 2006
Intercepto
Sitio

SS

DF

310459.10

MS

1 310459.10

p
3539.58

0.0000

831.50

166.30

1.89

0.1083

12.40

12.40

0.14

0.7078

176.90

35.40

0.40

0.8446

Error

5262.60

60

87.70

poca

6162.50

2054.20

19.37

0.0000

874.00

15

58.30

0.54

0.9090

pocaTratamiento

1012.70

337.60

3.18

0.0252

pocaTratamientoSitio

1525.90

15

101.70

0.95

0.5002

19088.30

180

106.00

3901.37

0.0000

Tratamiento
SitioTratamiento

pocaSitio

Error
Factor de variacin
Ao 2007
Intercepto
Sitio

319592.40

1 319592.40

1027.80

205.60

2.50

0.0395

92.70

92.7

1.13

0.2915

299.60

59.90

0.73

0.6026

Error

4915.10

60

81.90

poca

22715.00

7571.70

90.50

0.0000

pocaSitio

1066.80

15

71.10

0.85

0.6209

pocaTratamiento

2596.40

865.50

10.34

0.0000

pocaTratamientoSitio

1790.30

15

119.40

1.42

0.1388

15059.10

180

83.70

Tratamiento
SitioTratamiento

Error

198

Tabla 2. Resultado de la ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre la densidad estacional de plntula de hierbas y arbustos (Forma de vida=FV)
emergidas del banco de semillas del suelo del bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007. Los
muestreos se realizaron en seis sitios de un rea quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar
(Tratamiento) durante cuatro estaciones: inicio poca seca (febrero), final poca seca (mayo),
mitad poca hmeda (agosto), final poca hmeda (noviembre).
Factor de variacin
2006
Intercepto
Sitio
Tratamiento
SitioTratamiento
Error
FV
FVSitio
FVTratamiento
FVSitio*Tratamiento
Error
poca
pocaSitio
poca Tratamiento
poca SitioTratamiento
Error
FVpoca
FVpocaSitio
FVpoca Tratamiento
FVpocaSitioTratamiento
Error
Factor de variacin
2007
Intercepto
Sitio
Tratamiento
SitioTratamiento
Error
FV

SS

DF

5867.7
1.04
4.60
0.2222
17.09
7.27
0.3530
10.59
0.0420
12.51
170.99
3.27
44.94
5.79

1
5
1
5
60
1
5
1
5
60
3
15
3
15

46.13
12.46
2.05
11.73
1.43
33.10

180
3
15
3
15
180

4642.92
3.12
23.72
0.55
5.54
14.39

1
5
1
5
60
1

199

MS

5867.72 20590.36
0.2091
0.73
0.0444
16.25
0.2850
0.16
7.27
0.0711
34.90
10.59
0.34
0.0080
50.80
0.2090
0.04
56.99
0.2180
222.40
14.98
0.85
0.3866
58.46
0.2562
1.51
4.15
0.1370
3.91
0.096
0.184

p
0.0000
0.6001
0.0001
0.9773
0.0000
0.8873
0.0000
0.9990
0.0000
0.6192
0.0000
0.1067

22.59
0.74
21.27
0.52

0.0000
0.7365
0.0000
0.9276

4642.92 50281.06
0.62
6.76
23.72
256.96
0.11
1.21
0.09
14.39
139.38

0.0000
0.0000
0.0000
0.3166
0.0000

FVSitio
FVTratamiento
FVSitioTratamiento
Error
poca
pocaSitio
poca Tratamiento
poca SitioTratamiento
Error
FVpoca
FVpocaSitio
FVpocaTratamiento
FVpocaSitioTratamiento
Error

0.84
3.88
0.30
6.19
141.67
3.37
29.20
2.77
22.41
14.15
3.68
28.39
5.79
23.36

200

5
1
5
60
3
15
3
15
180
3
15
3
15
180

0.16
3.88
0.06
0.10
47.22
0.22
9.73
0.18
0.12
4.71
0.24
9.46
0.38
0.13

1.63
37.64
0.59

0.1657
0.0000
0.7073

379.25
1.81
78.18
1.49

0.0000
0.0368
0.0000
0.1138

36.36
1.89
72.92
2.98

0.0000
0.0262
0.0000
0.0002

Tabla 3. Resultados de la ANOVA de medidas repetidas para evaluar el efecto de una quema
prescrita sobre el nmero promedio de especies emergidas del banco de semillas del suelo del
bosque de pino-encino, durante 2006 y 2007. Los muestreos se realizaron en seis sitios de un rea
quemada en febrero de 2006 y otra sin quemar (Tratamiento) durante cuatro pocas del ao:
inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca (mayo), mitad de la poca de lluvias
(agosto), final de la poca de lluvias (noviembre).
Factor de variacin
2006
Intercepto

SS

DF

MS

2016.91

2016.91

7557.61

0.0000

Sitio

0.96

0.19

0.72

0.6109

Tratamiento

0.04

0.04

0.17

0.6772

SitioTratamiento

6.02

1.20

4.51

0.0014

Error

16.01

60

0.26

poca

5.63

1.87

9.69

0.0000

poca Sitio

6.26

15

0.41

2.15

0.0093

poca Tratamiento

0.41

0.13

0.71

0.5463

poca SitioTratamiento

15.02

15

0.93

4.83

0.0000

Error

34.84

180

0.19

1832.05

1832.05

7868.21

0.0000

Sitio

1.06

0.21

0.91

0.4765

Tratamiento

4.13

4.13

17.77

0.0000

SitioTratamiento

2.03

0.40

1.74

0.1375

Error

13.97

60

0.23

poca

24.78

8.26

39.63

0.0000

poca Sitio

2.58

15

0.17

0.82

0.6486

poca Tratamiento

4.94

1.64

7.90

0.0000

poca SitioTratamiento

4.29

15

0.28

1.37

0.1635

37.51

180

0.20

Factor de variacin
2007
Intercepto

Error

201

Tabla 4. Resultados del modelo lineal generalizado de tres vas con una distribucin del error
poisson, sobre el efecto de la quema prescrita en el nmero promedio de especies por forma de
vida (FV= hierbas anuales, perennes y arbustos) en el 2006 y 2007. Los muestreos se realizaron
en cuatro pocas del ao: inicio de la poca seca (febrero), final de la poca seca (mayo), mitad
de la poca de lluvias (agosto), final de la poca de lluvias (noviembre), en seis sitios del rea
quemada y en seis sitios de un rea sin quemar (Tratamiento).
Factor de variacin

g.l.

2006

Log-

X2

Likelihood

Intercepto

873.65

FV

1000.46

253.61

0.0000

Tratamiento

1006.29

11.66

0.0006

poca

1029.61

46.63

0.0000

FVTratamiento

1035.02

10.83

0.0044

FV poca

1073.91

77.76

0.0000

Tratamiento poca

1094.95

42.09

0.0000

FVTratamiento poca

1141.63

93.36

0.0000

Intercepto

438.13

FV

565.47

254.68

0.0000

Tratamiento

585.52

0.09

0.7587

poca

685.30

239.55

0.0000

FVTratamiento

708.88

47.16

0.0000

FV poca

731.53

45.29

0.0000

Tratamiento poca

744.58

26.10

0.0000

FVTratamiento poca

765.09

41.00

0.0000

2007

202

Tabla 5. Especies emergidas del banco de semillas del suelo en el bosque de pino-encino, en dos
aos de muestreo (2006-2007). FV= Forma de vida.
Especie
Acalypha sp
Aeschynomene villosa Poir var, villosa (Rose)
Ageratum sp
Antigonon flavescens S. Watson
Archibaccharis asperifolia (Benth.) Blake
Archibaccharis schiedeana (Benth.) J.D K Jacks.
Archibacharis sp
Buddeja parviflora Humb. y Kunth
Carpinus tropicalis Furlow
Cestrum sp
Conyza sp
Cornus excelsa Humb., Bonpl. y Kunth
Crotalaria bupleuriflolia Schltdl. y Cham.
Crotalaria longirostrata Hook. y Arn.
Crusea coccinea DC.
Crusea psillioides (H.B.K.)
Cyperus flavescens var. piceus (Liebm.)
Cyperus hermaphroditus (Jacq.) Standl.
Cyperus michoacanensis Britton ex C.B. Clarke
Cyperus sp1
Desmodium aparines (Link) DC.
Desmodium occidentale (Morton) Standl.
Desmodium urarioides (Blake) B.G. Schubert y McVaugh
Drymaria cordata (L.) Wiilld. ex Roem y Schult.
Drymaria villosa Cham y Schltdl.
Eliocharis sp
Erigeron polycephalus (Larsen) G.L. Nessom
Eriosema diffusum (Humb., Bonpl. y Kunth) G. Don
Eupatorium ceriferum McVaugh
Eupatorium araliifolium Less.
Eupatorium areolare DC
Eupatorium arsenei B. L. Rob.
Eupatorium sp 1
Eupatorium sp 2
Euphorbia schlechtendalii Boiss. var pacifica McVaugh
Evolvolus nummularis (L.) L.
Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.
Fuchsia arborescens Sim
203

Familia
Euphorbiaceae
Fabaceae
Asteraceae
Polygonaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Buddlejaceae
Betulaceae
Solanaceae
Asteraceae
Cornaceae
Fabaceae
Fabaceae
Rubiaceae
Rubiaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Cyperaceae
Fabaceae
Fabaceae
Fabaceae
Caryophyllaceae
Caryophyllaceae
Cyperaceae
Asteraceae
Fabaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Euphorbiaceae
Convolvulaceae
Oleaceae
Onagraceae

FV
HP
HP
ARB
HA
ARB
ARB
ARB
ARB
A
ARB
HP
A
ARB
ARB
HP
HP
HP
HP
HP
HP
HP
ARB
HA
HA
HA
HP
ARB
HP
ARB
ARB
ARB
ARB
ARB
ARB
ARB
HA
A
ARB

Fuchsia encliandra Steud. subsp encliandra


Galium microphyllum A. Gray
Geranium seemannii Peyr.
Gnaphalium americanum Mill.
Gnaphalium attenuatum DC. var silvicola McVaugh
Gnaphalium bourgovii A. Gray
Gnaphalium sp 1
Gonolobus sp
Halenia sp
Helecho sp 1
Helecho sp 2
Heliocereus sp
Hipoxis mexicana Schult. F.
Hypericum pauciflorum Humb., Bonpl y Kunth
Iresine diffusa Humb. y Bonpl. ex Willd.
Jaltomata procumbens (Cav.) J. L. Gentry
Leandra subseriata (Naudin) Cogn.
Lobelia laxiflora Humb., Bonpl. y Kunth
Lotus repens (G. Don) Standl. y Steyerm.
Magnolia iltisiana A. Vzquez
Melampodium tepicense B. L. Rob.
Micropleura renifolia Lag.
Monnina xalapensis Humb., Bonpl. y Kunth
Oplismenus compositus (L.) Beauv.
Oxalis corniculata L.
Oxalis hernandensii DC.
Oxalis sp1
Oxalis sp2
Panicum albomaculatum Scribn
Parathesis villosa Lundell
Phyllantus sp
Physalis sp
Phytolacca icosandra L.
Pinus douglasiana Martnez
Piperomia sp
Poa annua L.
Psacalium pentaflorum B. L. Turner.
Pseuderanthemun preacox (Benth.) Leonard
Rhus schmidelioides Schltdl.
Rubus sp
Ruellia jaliscana Standl
Salvia iodantha Fernald
Salvia thyrsiflora Benth.
204

Onagraceae
Rubiaceae
Geranicaceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Asteraceae
Gentianaceae
Aspleniaceae
Aspleniaceae
Cactaceae
Liliaceae
Guttiferae
Amaranthaceae
Solanaceae
Melastomataceae
Campanulaceae
Campanulaceae
Magnoliaceae
Asteraceae
Apiaceae
Polygalaceae
Poaceae
Oxalidaceae
Oxalidaceae
Oxilidaceae
Oxilidaceae
Poaceae
Myrsinaceae
Euphorbiaceae
Solanaceae
Phytolaccaceae
Pinaceae
Piperaceae
Poaceae
Asteraceae
Acanthaceae
Anarcadiaceae
Rosaceae
Acanthaceae
Lamiaceae
Lamiaceae

ARB
HP
HP
HA
HA
HA
HA
HP
HA
HP
HP
HP
HP
HP
HP
HP
ARB
HP
HP
A
HA
HP
ARB
HP
HP
HP
HP
HP
HP
ARB
ARB
HP
HP
A
HP
HA
HP
HP
ARB
ARB
HP
ARB
ARB

Sida braclayi E.G. Baker


Sida rhombifolia L.
Solanum aphyodendron S. Knapp
Solanum brevipedicellatum Roe
Solanum ferrugineum Jacq.
Solanum nigricans Mart. y Galeotti
Solanum sp.
Sonchus oleraceus L.
Spermacoce ssurgens Ruiz y Pavn.
Stachis sp.
Stachys manantlanensis B. L. Turner
Stellaria cuspidata Willd. ex Schltdl.
Stellaria sp.
Stemodia macrantha B.L. Rob
Stevia origanoides Kunt
Tillandsia orgiesiana E. Morrren ex Mez.
Tinantia erecta (Jacq.)Schltdl.
Tragia affinis B. L. Rob. y Greenm
Trifolium amabile Humb., Bonpl. y Kunth
Verbena carolina L.
Vitis tiliifolia Planch.

Malvaceae
Malvaceae
Solanaceae
Solanaceae
Solanaceae
Solanaceae
Solanaceae
Asteraceae
Rubiaceae
Lamiaceae
Lamiaceae
Caryophyllaceae
Caryophyllaceae
Plantaginaceae
Asteraceae
Bromeliaceae
Commelinaceae
Euphorbiaceae
Fabaceae
Verbenaceae
Vitaceae

205

HP
ARB
ARB
A
ARB
ARB
ARB
HA
HP
HA
HP
HA
HA
HA
HP
HP
HA
HP
HP
HP
HP

Tabla 6. ndice de similitud de Jaccard de las especies presentes en el banco de semillas en


diferentes estaciones de muestreo (febrero, mayo, agosto y noviembre) del 2006. Las zonas
sombreadas resaltan la similitud entre el rea quemada (Q) y sin quemar (C).
C-FEB
C-MAY
C-AGO
C-NOV
Q-FEB
Q-MAY
Q-AGO
Q-NOV

C-MAY
47.27
-

C-AGO
27.65
24.48
-

C-NOV
43.47
28.84
27.77
-

Q-FEB
42.10
70.83
22.00
26.41
-

Q-MAY
31.74
40.00
16.66
23.21
42.37
-

Q-AGO
28.07
25.42
15.21
22.91
32.14
49.01
-

Q-NOV
22.44
22.00
21.21
24.32
29.78
26.00
23.25
-

Tabla 7. ndice de similitud de Jaccard de las especies presentes en el banco de semillas en


diferentes estaciones de muestreo (febrero, mayo, agosto y noviembre) del 2007. Las zonas
sombreadas resaltan la similitud entre el rea quemada (Q) y sin quemar (C).
C-FEB
C-MAY
C-AGO
C-NOV
Q-FEB
Q-MAY
Q-AGO
Q-NOV

C-MAY
40.67
-

C-AGO
21.81
34.88
-

C-NOV
24.00
26.19
42.30
-

206

Q-FEB
36.50
35.08
24.49
21.73
-

Q-MAY
31.03
52.27
30.76
21.05
32.07
-

Q-AGO
25.00
41.86
40.62
33.33
28.00
45.94
-

Q-NOV
28.84
28.88
35.48
42.30
32.60
34.21
40.62
-

207

CAPTULO VI

Conclusin general

208

Debido que el fuego es considerado una fuerza selectiva de atributos que permiten a las
especies sobrevivir y persistir en ambientes propensos a incendios, en el presente trabajo se
hipotetiz que las caractersticas morfo-fisiolgicas de las semillas en el banco de semillas del
bosque de pino-encino estaran positivamente relacionadas con el efecto del fuego. Al igual que
en otros ecosistemas propensos a incendios, los resultados de este trabajo indican que la
regeneracin post-fuego a travs del banco de semillas puede ser una estrategia efectiva para
muchas especies nativas del bosque de pino-encino. La interaccin entre las caractersticas del
fuego, los atributos de las semillas y la forma de vida de las especies pueden definir la
composicin de la regeneracin inicial post-incendio en este tipo de bosque.
Los experimentos en laboratorio demostraron que la supervivencia y la germinacin de las
semillas de las especies del bosque de pino-encino fueron afectadas diferencialmente por el
choque trmico, el humo y la ceniza. De igual manera, se comprob que la interaccin entre las
altas temperaturas, el tiempo de exposicin y la condicin de humedad del sustrato afectaron de
manera importante la germinacin de semillas de especies que se establecen en esta comunidad.
En especial, la humedad del sustrato, el grado de imbibicin y el tipo de testa de las semillas
fueron factores cruciales en la supervivencia de las semillas. La humedad del sustrato y el grado
de imbibicin de las semillas varan en funcin de la humedad y la temperatura ambiental a lo
largo del ao. Por ello, al igual que otros autores, los resultados de este trabajo remarcan la
importancia de evaluar el efecto de las quemas sobre la comunidad vegetal, cuando estas son
llevadas a cabo en un periodo distinto al de la ocurrencia natural de incendios. Como lo sealan
Williams et al. (2005) y Knapp et al. (2007), la riqueza de especies, la composicin y la densidad
de la regeneracin inicial post-incendio dependern de la poca del ao en la cual se lleve a cabo
la quema. La variacin en la respuesta germinativa entre especies debido a los productos del
fuego fue una caracterstica importante. Por ello los incendios que ocurren en pocas diferentes
209

pueden ser potencialmente capaces de estimular la germinacin de una amplia variedad de


especies e influir en la composicin de especies post-fuego. Esta capacidad se comprob al
observar los bajos ndices de similitud de especies (presencia-ausencia, < 40.8%) del banco de
semillas y la vegetacin establecida, antes y despus de la quema prescrita.
Los resultados indican que las especies nativas del bosque de pino-encino presentaron picos
de mxima germinacin a una mayor temperatura y tiempo de exposicin, que las especies
provenientes del bosque mesfilo. Entonces, las quemas prescritas pueden reducir la diversidad y
cambiar la densidad y composicin de especies en el rea quemada, favoreciendo la germinacin
de algunas especies e inhibiendo la de otras en funcin de la humedad del suelo y el nivel de
hidratacin de las semillas enterradas. Por lo tanto, los incendios superficiales de baja intensidad
favoreceran la regeneracin a travs del banco de semillas de especies del bosque de pinoencino, y eliminaran una gran proporcin de las semillas de especies nativas del bosque
mesfilo. Ciertamente no se registr germinacin de especies propias del bosque mesfilo en el
banco de semillas del suelo colectado inmediatamente despus de la quema. Sin embargo, se
registr el establecimiento en bajas densidades de especies del bosque mesfilo en el rea
quemada. Esto indica que posiblemente la estrategia principal de regeneracin de estas especies
sea la lluvia de semillas post-incendio, ms que su presencia en el banco de semillas del suelo. Si
bien las especies del bosque mesfilo pueden ser oportunistas del fuego (que se ven beneficiadas
por las condiciones post-fuego), es importante sealar que las semillas de algunas de estas
especies pueden tolerar altas temperaturas, aunque germinan en bajas proporciones. Por lo tanto,
durante un incendio las semillas enterradas en el suelo de especies del bosque msofilo tendran
la oportunidad de germinar y establecerse en el rea post-fuego. Adems, la sobrevivencia de las
semillas depender de la ubicacin las semillas durante la quema, debido a que slo ciertas
especies que pueden encontrarse en la hojarasca logran sobrevivir el efecto directo de una quema.
210

Sin embargo, las semillas ubicadas a pocos centmetros en el suelo experimentaron un


significativo incremento en la germinacin post-incendio; debido a que el suelo fue un excelente
aislante al evitar la penetracin de altas temperaturas.
Una interaccin importante en relacin a la respuesta de las semillas al fuego fue dada por el
tamao de la semilla y el tipo de latencia. Las semillas pequeas o con latencia fsica tuvieron
una mayor capacidad de tolerar altas temperaturas, mientras que la germinacin de semillas con
latencia fisiolgica estuvo ms relacionada con la exposicin al humo y la ceniza. Se observ que
despus de la quema se increment de manera importante la germinacin de especies de la
familia Fabaceae, en la que es frecuente la presencia de latencia fsica, y en especies de las
familias Poaceae, Asteraceae, Geraniaceae, Oxilaceae y Lamiaceae, que en general tienen
semillas pequeas. En este trabajo comprobamos que la interaccin de los productos del incendio,
junto con los atributos morfo-fisiolgicos de las semillas, pueden influir sobre la germinacin y
la composicin de especies en el rea quemada, con lo cual se valida la hiptesis planteada en el
presente trabajo.
El fuego influy de manera importante en la riqueza de especies y la diversidad. Un
incremento en la riqueza de especies tiempo despus de incendios de baja intensidad en reas de
bosques de Pinus hartwegii fue repostado por Rodrguez-Trejo et al. (2004). Por su parte, Izhaki
et al. (2000) y Abella et al. (2007) reportaron que los productos del incendio pueden incrementar
la densidad de plntulas y la riqueza de especies del banco de semillas en bosques de pino. Al
igual que en estos trabajo, nosotros observamos que la perturbacin del fuego a corto plazo no
solo se traduce en un incremento en la densidad de semillas germinables, sino que adems la
diversidad y la riqueza de especies por forma de vida pueden ser influenciadas incluso varios
meses despus del incendio. El fuego tiene entonces la capacidad de modificar el patrn
estacional de germinacin de diferentes especies del banco de semillas en el suelo del bosque de
211

pino-encino. Debido a que este tipo de disturbio puede alterar las seales ambientales
relacionadas con los requerimientos de germinacin (cantidad y calidad de la luz, disponibilidad
de nutrientes, liberacin de inhibidores o estimuladores qumicos) (Keeley et al. 1985; Izhaki et
al. 2000; Metle y Fiedler 2006; Abella et al. 2007), puede a su vez cambiar el estado latente de
las semillas (Whelan et al. 2002, Williams et al. 2005) y el tamao del banco de semillas en el
suelo. Despus de un incendio en zonas de bosque de pino-encino podra encontrarse una gran
cantidad de semillas de hierbas perennes listas para germinar de forma inmediata, y el nmero de
especies de arbustos y la diversidad podra aumentar durante la primera estacin de lluvias. De
forma inmediata el banco de semillas del suelo podra ser la principal fuente de regeneracin
post-fuego en este tipo de bosque, pues a pocos meses de la quema la riqueza y densidad de
individuos con rebrotes fue escasa. Sin embargo, es posible que esa condicin cambie durante la
estacin lluviosa y los individuos con rebrotes superen a los procedentes de semilla. El
establecimiento de nuevos individuos a partir de la lluvia de semillas es un mecanismo de
regeneracin importante en reas forestales afectadas por incendios (Wienk et al. 2004). En este
trabajo se observ que poco ms de la mitad de las especies que se establecieron por lluvia de
semillas en el rea quemada, procedan de reas circundantes no quemadas. Sin embargo, una
evaluacin a ms largo plazo nos proveera de la informacin necesaria para definir el rol de la
propagacin vegetativa y la lluvia de semillas en la regeneracin post-fuego con respecto al
banco de semillas en el suelo.
Con excepcin de los bosque con pastizales, donde la densidad de semillas puede llegar a ser
bastante alta (14,100 m-2), la densidad de semillas registrada en el suelo del bosque de pinoencino en el rea estudiada (3262095 m-2) se encuentra entre el intervalo reportado para la
mayora de los bosques templados (1647057 m-2). El patrn estacional de germinacin nos
indica que una gran proporcin del banco de semillas del bosque de pino-encino estudiado es
212

probablemente transitorio. Como lo describen Thompson y Grime (1979) en varias comunidades,


el banco de semillas transitorio se caracteriza por un pico bien definido en la emergencia de
plntulas al final de la primavera y verano. Este patrn de germinacin estacional fue
caracterstico en las tres especies ms abundantes del banco de semillas del suelo del bosque de
pino-encino. Sin embargo, dada la diversidad taxonmica y de historias de vida en el banco de
semillas, una evaluacin ms detallada del patrn de germinacin de un mayor nmero de
especies es necesaria para describir el ciclo de latencia. Las hierbas perennes y los arbustos
fueron las formas de vida dominantes del banco de semillas del bosque de pino-encino estudiado.
Un punto importante a resaltar es que, si bien la quema ocasion cierto recambio en la
composicin de especies, la mayora fueron especies nativas del bosque de pino-encino. Este
trabajo ha confirmado de manera directa e indirecta que las semillas de varias especies del bosque
de pino-encino son tolerantes a las altas temperaturas y a otros productos del incendio. Entonces,
es probable que la dinmica y regeneracin de un importante nmero de especies del sotobosque
de pino-encino est asociada estrechamente a la ocurrencia de fuego. La capacidad de tolerar
altas temperaturas tanto de los individuos dominantes del dosel como de las semillas de especies
del sotobosque, refuerzan el carcter resilente al fuego del bosque de pino-encino al fuego. El
presente trabajo ha permitido obtener una primera aproximacin al entendimiento del efecto del
fuego en los bosques de pino-encino en la germiacin de las semillas, una de las fases crticas del
ciclo de vida de las plantas. Por lo tanto, el conocimiento producido es una aportacin para
entender cmo los bosques de pino-encino, a nivel de especie y comunidad, responden al efecto
del fuego.

213

Literatura citada
Abella S, Springer J, Covington W (2007) Seed bank of Arizona Pinus ponderosa landscape:
responses to environmental gradients and fire cues Canadian Journal of Forest Research 37:
552567.
Izhaki I, Henig-Sever N, Neeman G (2000) Soil seed bank in Mediterranean Aleppo pine forest:
the effect of heat, cover an ash on seedling emergence. Journal of Ecology 88: 667675.
Keeley J, Morton B, Pedrosa A, Trotter P (1985) Role of allelopathy, heat and charred wood in
the germination of chaparral herbs and suffrutescents. Journal of Ecology 73: 445458.
Knapp E, Schwilk D, Kane J, Keeley J (2007) Role of burning season on initial understory
vegetation response to prescribed fire in a mixed conifer forest. Canadian Journal Forest
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