Fluctuacin poblacional de Phyllocnistis citrella Stainton en limn persa

(Citrus latifolia Tanaka) en Tabasco, Mxico

VICTOR HUGO ARIAS-LPEZ
1
SAL SNCHEZ-SOTO
1
NSTOR BAUTISTA-MARTNEZ
2

NGEL SOL-SNCHEZ
1
1
Colegio de Postgraduados, Campus Tabasco. Apartado postal
24, 86500, H. Crdenas, Tabasco, Mxico.
E mail: arias.victor@colpos.mx
2
Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Km 36.5
carretera Mxico-Texcoco, 56230, Montecillo, Texcoco, Estado
de Mxico.
RESUMEN. ARIAS-LPEZ VH, SNCHEZ-SOTO S, BAUTISTA-MARTNEZ N, SOL-SNCHEZ A. 2012.
Fluctuacin poblacional de Phyllocnistis citrella Stainton en limn persa (Citrus latifolia Tanaka) en Tabasco,
Mxico. Rev. per. entomol 47 (2): 15-18. El objetivo del trabajo fue conocer la fuctuacin poblacional de
larvas de Phyllocnistis citrella Stainton y su relacin con la incidencia de brotes vegetativos, temperatura y
precipitacin. El trabajo se realiz de septiembre de 2010 a agosto de 2011 mediante muestreos quincenales en
una plantacin de limn persa, localizada en el municipio de Huimanguillo, Tabasco, Mxico. La incidencia de
la especie present una correlacin muy alta con la de brotes vegetativos, alta con la temperatura y baja con la
precipitacin. Se concluye que en la zona de estudio la abundancia poblacional depende fundamentalmente de
los brotes vegetativos.
Palabras clave: Phyllocnistis citrella, ctricos, brotes vegetativos, temperatura, precipitacin, fuctuacin,
correlacin.
ABSTRACT. ARIAS-LPEZ VH, SNCHEZ-SOTO S, BAUTISTA-MARTNEZ N, SOL-SNCHEZ A. 2012.
Population fuctuations of Phyllocnistis citrella Stainton in Persian lemon (Citrus latifolia Tanaka) in Tabasco,
Mexico. Rev. per. entomol 47 (2): 15-18. The objective of the work was to know the population fuctuation of
larvae of Phyllocnistis citrella Stainton and its relation with the incidence of vegetative shoots, temperature and
precipitation. The work was carried out of September 2010 to August 2011 by means of biweekly samples in a
plantation of Persian lemon, localized in the municipality of Huimanguillo, Tabasco, Mexico. The incidence of
this species presented very high correlation with vegetative shoots, high correlation with temperature and low
correlation with precipitation. It is concluded that in the study area the population abundance depends mainly of
the vegetative shoots.
Key words: Phyllocnistis citrella, citrics, vegetative shoots, temperature, precipitation, fuctuation, correlation.
Introduccin
Los ctricos (Citrus spp.) constituyen uno de los cultivos
de mayor importancia econmica en el mundo, cuya
produccin en los ltimos 30 aos se increment de
52,2 a 122,3 millones de toneladas (FAOSTAT 2009).
En Mxico la superfcie cultivada con ctricos es de
528,000 ha, con rendimiento anual de 7,1 millones
de toneladas de fruta, lo que coloca a este pas como
el quinto productor a nivel mundial (SIAP 2010). Esta
actividad se desarrolla en 23 entidades federativas del
pas, incluyendo al estado de Tabasco que comprende
una superfcie cultivada de 15,406 ha, de las cuales el
95% se localizan en el municipio de Huimanguillo,
el cual produce principalmente limn persa (Citrus
latifolia Tanaka) con una superfcie de 7,115 ha (SIAP
2010).

En Tabasco, las plantaciones de ctricos presentan
diversos problemas ftosanitarios que repercuten en el
rendimiento y calidad de los productos. Uno de ellos es
el minador de la hoja de los ctricos Phyllocnistis citrella
Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae), cuya presencia
en dicho estado se detect en 1995, un ao despus
de haberse registrado por primera vez en Mxico en
los estados de Tamaulipas y Veracruz (Bautista 1997).
Generalmente P. citrella se hospeda en el follaje joven
de todas las especies de ctricos, donde las larvas hacen
galeras daando la epidermis de las hojas, reduciendo
con ello su capacidad fotosinttica y consecuentemente
el crecimiento normal de las plantas y la produccin de
fruta (Heppner 1993, Garrido 1995).
Adems, los daos que ocasiona, constituyen puerta de
entrada para la bacteria Xanthomonas axonopodis pv.
citri que causa la enfermedad conocida como cancro
de los ctricos (Margaix et al. 1998), cuyo riesgo de
introduccin a Mxico es alto dada su presencia en el
Norte de Amrica (SENASICA 2012).
Considerando la importancia de esta plaga y debido
a que en Tabasco no se ha efectuado ningn estudio
sobre ella, se realiz el presente trabajo cuyo objetivo
fue determinar la fuctuacin poblacional de larvas
durante un ao, tomando en cuenta la presencia de
REV. PERU. ENTOMOL. 47(2): 15 - 18. DICIEMBRE 2012. 15
16 REVISTA PERUANA DE ENTOMOLOGA VOL 47 N 2. DICIEMBRE 2012
brotes, temperatura y precipitacin.
Material y mtodos
El trabajo se realiz en una plantacin de limn persa
de una hectrea y cinco aos de edad, exenta de podas
y aplicaciones de insecticidas, la cual se localiz en la
zona citrcola del estado de Tabasco, especfcamente en
la Ranchera Tierra Nueva 3ra. Seccin del municipio
de Huimanguillo, entre las coordenadas 17 42 06.4
N y 93 29 02.5 O. El clima en la zona es clido
hmedo con lluvias en verano; el promedio anual de
temperatura y precipitacin es de 26.1C y 2,229 mm,
respectivamente (Toledo & Etchevers 1988).
Los muestreos se realizaron cada 15 das, del 13 de
septiembre de 2010 al 19 de agosto de 2011. En cada
muestreo se tomaron al azar 10 rboles y de cada uno
5 brotes de la parte media de la copa, los cuales fueron
confnados en bolsas de polietileno que se depositaron
inmediatamente en una hielera donde permanecieron
por 24 horas. Al tmino de stas, se procedi al conteo
de larvas mediante la observacin minuciosa de cada
hoja con ayuda de un estereoscpico tomando en
consideracin la descripcin morfolgica de las mismas
y el dao que ocasionan, el cual consiste al inicio en una
mina casi imperceptible paralela a la nervadura central,
la cual progresa en una galera sinuosa y serpenteante
que aumenta cada vez ms de grosor conforme la larva
se desarrolla alimentndose por toda la superfcie
foliar (Castillo-Carrillo & Cornejo-Hidalgo 1995).
Para determinar el promedio mensual de larvas se
sum la cantidad de ellas colectadas quincenalmente
en cada mes y se divid entre el nmero de muestreos
realizados en el mismo.
Durante el mismo perodo de tiempo se determin
la abundancia de brotes vegetativos seleccionando
20 rboles al azar quincenalmente; en cada rbol
se contabilizaron los brotes presentes en un metro
cuadrado de la parte media de la copa del rbol. Los
datos de temperatura y precipitacin se tomaron de
la estacin meteorolgica del Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales, Agrcolas y Pecuarias
(INIFAP), localizada aproximadamente a 19 km de la
plantacin. Aunque esta distancia es considerable, los
datos climatolgicos utilizados son confables debido
que la estacin y la plantacin experimental se ubican
en la misma zona fsiogrfca con caractersticas
propias de orografa y clima que diferen de otras
zonas del estado de Tabasco (INEGI 2005, Rivera-
Hernndez et al. 2012).
Con los datos obtenidos se realizaron anlisis de
correlacin de Pearson con el fn de determinar la
posible relacin de la fuctuacin poblacional de P.
citrella con la brotacin, temperatura y/o precipitacin.
El paquete estadstico utilizado fue el R Commander
versin 2,10.1.
Resultados
Las larvas de P. citrella estuvieron presentes durante
todo el ao en el cultivo de limn persa en la zona
de estudio. Las mayores densidades de poblacin se
presentaron de septiembre a noviembre de 2010, y de
mayo a julio de 2011, pero sobre todo en este ltimo
perodo en el cual se registr la densidad ms alta,
en el mes de julio, con un promedio de 180 larvas; la
densidad ms baja en todo el ao correspondi al mes
de enero, con un promedio de 12 larvas (Fig. 1a). En las
Figuras 1b-d se presentan las fuctuaciones de brotes
vegetativos, temperatura promedio y precipitacin
acumulada, respectivamente, durante el mismo perodo
de estudio. De estos tres factores, la fuctuacin de
brotes vegetativos (Fig. 1b) y la temperatura (Fig.
1c) fueron los que presentaron un patrn similar a la
fuctuacin de larvas (Fig. 1a).
Discusin
De acuerdo con Bisquerra (2004), el anlisis de
correlacin de Pearson present una correlacin
muy alta entre la fuctuacin de larvas y la de brotes
vegetativos (r=0.8656, P=0.0002), lo que indica que
Figura 1. a, Fluctuacin de larvas de Phyllocnistis
citrella. b, Brotes vegetativos. c, Temperatura promedio.
d, Precipitacin acumulada. Informacin meteorolgica
de septiembre de 2010 a agosto de 2011 en Huimanguillo,
Tabasco.
ARIAS-LPEZ ET AL.: FLUCTUACIN POBLACIONAL DE PHYLLOCNISTIS CITRELLA EN LIMN PERSA EN MXICO 17
la abundancia de larvas de P. citrella depende de la
abundancia de brotes. Esto coincide con otros autores
(Singh & Azam 1986, Singh et al.1988, Garrido 1995),
quienes reportan que esta asociacin depende a su vez
de las condiciones climticas de la zona y del hbito de
las larvas por alimentarse de tejido foliar joven.
En Veracruz, Mxico, no se encontr del todo una
relacin estrecha entre la fuctuacin de larvas y la
de brotes vegetativos, lo cual posiblemente se explica
por el hecho de que sta ltima no solo depende de
las condiciones del clima, sino tambin de las labores
culturales (Bautista 1997). Por su parte, Curti et
al. (1998) mencionan que en la regin del Golfo de
Mxico P. citrella ocurre principalmente durante
las brotaciones de junio a agosto, y de octubre a
noviembre, y con menos intensidad en las de febrero a
marzo. Esta informacin coincide en gran medida con
los resultados del presente trabajo (Figs. 1a, b), cuya
localidad corresponde a la regin mencionada.
La correlacin entre la fuctuacin de larvas y la
temperatura fue alta (r=0.6154, P=0.0331). Al
respecto, Curti et al. (1998) mencionan que en la
regin del Golfo de Mxico las temperaturas bajas en
los meses de febrero a marzo disminuyen la poblacin
del insecto. En este estudio las temperaturas ms bajas
se registraron en los meses de diciembre a febrero
(Fig. 1c), lo que coincide con las menores densidades
de la poblacin de P. citrella (Fig. 1a); sin embargo, es
posible que en la zona de estudio la menor incidencia
de la plaga en estos meses haya estado mas asociada a
la escasez de brotes durante este perodo (Fig. 1b), pues
de acuerdo con Lakra et al. (1984) esta plaga acelera
su desarrollo e incrementa su infestacin a temperatura
entre los 17 y 35C, lo que sugiere que temperaturas
por debajo de 17C afectan el desarrollo de la misma.

En el presente trabajo las temperaturas ms bajas en
los meses mencionados estuvieron por arriba de 20C
(Fig. 1c). Es probable que en otras regiones con clima
menos clido las bajas temperaturas tengan un efecto
negativo tanto en el desarrollo de brotes vegetativos
como en la biologa del insecto.
La correlacin entre la fuctuacin poblacional de
larvas y la precipitacin fue baja (r=0.2991, P=0.3449).
Grfcamente se observa que ambas fuctuaciones
diferen durante la mayor parte del perodo de estudio,
de modo que cuando la precipitacin aumenta la
poblacin de larvas tiende a disminuir, excepto de abril
a junio de 2011 donde el comportamiento de ambos
factores presenta similitud; sin embargo, la continuidad
de altas precipitaciones en julio y agosto ocasionaron
un drstico descenso de la poblacin en este ltimo
mes (Figs. 1a, d). De acuerdo con Knapp (1996), las
altas precipitaciones constituyen uno de los factores
de mortalidad de adultos de P. citrella, ocasionando
reducciones de hasta el 30% de su poblacin.

Robles & Medina (1996) mencionan que las lluvias
tienen un efecto negativo en las poblaciones del minador
en el cultivo de limn mexicano (Citrus aurantifolia),
y que las precipitaciones durante las noches perjudican
el apareamiento y la ovoposicin, la cual tambin es
afectada posiblemente por el agua acumulada entre las
hojas en desarrollo, impidiendo la colocacin de huevos
o su adherencia a las hojas. Contrariamente, Lakra et
al. (1984) y Socorrs & Surez (2007), mencionan
que las lluvias favorecen el incremento poblacional
de esta plaga debido a que estimulan la emisin de
brotes vegetativos. Esta aparente discrepancia puede
ser explicada considerando la variacin en el rgimen
de lluvias en las diferentes zonas citrcolas, de modo
que las poblaciones de este insecto probablemente son
afectadas por este factor climtico en aquellas zonas
con precipitaciones intensas.
Conclusiones
Las larvas de P. citrella se presentaron durante todo
el ao en el cultivo de limn persa en la Sabana de
Huimanguillo, Tabasco, incidiendo mayormente de
mayo a julio, coincidiendo con altos niveles de brotes
vegetativos y altas temperaturas.
La abundancia de brotes vegetativos fue el factor que
present una correlacin muy alta con la incidencia
poblacional del insecto.
Referencias
Bautista N. 1997. Biologa de Phyllocnistis citrella
Stainton. Minador de la hoja de los ctricos
(Lepidoptera: Gracillariidae). Tesis Doctoral.
Instituto de Fitosanidad, Colegio de Postgraduados,
Montecillo, Mxico. 80 p.
Castillo-Carrillo PS, Cornejo-Hidalgo R. 1995.
Phyllocnistis citrella, minador de las hojas de los
ctricos, nuevo insecto plaga para Tumbes. Revista
Peruana de Entomologa 38:105-107.
Bisquerra R. 2004. Metodologa de la Investigacin
Educativa. Madrid, Espaa. La Muralla, S.A.
Curti SA, Daz U, Loredo X, Sandoval JA, Pastrana
L, Rodrguez M. 1998. Manual de produccin de
naranja para Veracruz y Tabasco. Libro Tcnico No.
2. Mxico. INIFAP.
FAOSTAT. 2009. Anuario estadstico de la FAO. http://
faostat.fao.org/
Garrido A. 1995. El minador de las hojas de los ctricos
(Phyllocnistis citrella Stainton): Morfologa,
biologa, comportamiento, daos, interaccin con
factores forneos. Phytoma Espaa 72: 84-92.
Heppner JB. 1993. Citrus leafminer, Phyllocnistis
citrella, in Florida (Lepidoptera Gracillariidae:
Phyllocnistinae). Tropical Lepidoptera. 4: 49-64.
INEGI (Instituto Nacional de Estadstica, Geografa e
Informtica). 2005. Cuaderno estadstico municipal
de Huimanguillo, Tabasco. Mxico.
Knapp JL. 1996. Citrus leafminer, Phyllocnistis citrella
Stainton: The Florida experience. Proceedings of
the International Society of Citriculture 1: 549-552.
Lakra RK, Singh Z, Kharub WS. 1984. Population
Dynamics of Citrus Leafminer Phyllocnistis citrella
Stainton (Lepidoptera: Phyllocnistidae) in Haryana.
India Journal of Ecology 11: 146-153.
Rivera-Hernndez B, Aceves-Navarro LA, Jurez-
Lpez JF, Palma-Lpez DJ, Gonzlez-Mancillas
R, Gonzlez-Jimnez V. 2012. Zonifcacin
agroecolgica y estimacin del rendimiento
potencial del cultivo de la yucca (Manihot esculenta
Crantz) en el estado de Tabasco, Mxico. Avances
en Investigacin Agropecuaria 16(1):29-47.
Robles M, Medina VM. 1996. Fluctuacin del dao de
minador de la hoja de los ctricos en limn mexicano,
p. 7-19. In: Memoria de la Primera Reunin
Regional de Avance sobre Manejo Integrado del
Minador de la Hoja en Limn Mexicano. Campo
Agrcola Experimental Tecomn Colima- INIFAP.
Colima, Mxico.
SENASICA. 2012. Servicio Nacional de Sanidad,
Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. http://www.
senasica.gob.mx/
SIAP. 2010. Servicio de Informacin Agroalimentaria
y Pesca; Secretara de Agricultura, Ganadera,
Desarrollo Rural, Pesca y Alimentacin. Anuario
Estadstico de la Produccin Agrcola. http://www.
siap.sagarpa.gob.mx.
Singh SP, Rao NS, Kumar KK, Bhumannavar BS.
1988. Field screening of Citrus germplasm against
the Citrus leafminer, Phyllocnistis citrella Stainton.
In Andhra Pradesh. Indian Journal of Entomology
50 (1): 69-75.
Singh JV, Azam KM. 1986. Seasonal Phyllocnistis
citrella Stainton occurrence population dynamics
leafminer. In Andhra Pradesh. Indian Journal of
Entomology 48 (1): 38-42.
Socorrs M, Suarez H. 2007. Infestacin, dao y
fuctuacin poblacional de Phyllocnistis citrella
Stainton (Lepidoptera: Gracillaridae) en Baha
Concha, Santa Marta (Colombia). Revista
Colombiana de Ciencias Hortcolas 1 (1): 43-51.
Toledo MR, Etchevers JD. 1988. Estado nutricional de
los ctricos de la sabana de Huimanguillo, Tabasco.
Terra 6(2): 140-150.
Fecha de recepcin: 21-02-2010. Fecha de aceptacin:
21-02-2012.
18 REVISTA PERUANA DE ENTOMOLOGA VOL 47 N 2. DICIEMBRE 2012