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Introduo Autores
Jadir Borges Pinheiro Eng. Agr., DSc. Embrapa Hortalias Braslia, DF jadir@cnph.embrapa.br Geovani Bernardo Amaro Eng. Agr., DSc. Embrapa Hortalias Braslia, DF geovani@cnph.embrapa.br Ricardo Borges Pereira Eng. Agr., DSc. Embrapa Hortalias Braslia, DF ricardobp@cnph. embrapa.br
As duas famlias botnicas mais importantes de hortalias folhosas so a Asteraceae, que englobam a alface, o almeiro, a chicria e a escarola e a famlia Brassicaceae, que composta pelo agrio, couve, mostarda, couve chinesa, repolho, brcolos, couve-or e a rcula. Na cadeia produtiva destas hortalias, muitos so os fatores biticos e abiticos que podem afetar a produtividade. Dentre os fatores biticos, destacam-se as doenas causadas por agentes etiolgicos, como fungos, bactrias, vrus e nematoides. Embora as perdas provocadas por nematoides sejam relatadas entre 10% e 20%, muitos produtores tm observado redues maiores em suas lavouras, bem como na qualidade das hortalias. Isto se deve grande maioria das cultivares plantadas no Brasil apresentarem suscetibilidade aos nematoides resultando em inmeras geraes do organismo durante os ciclos sucessivos da cultura. Muitos gneros de tonematoides ocorrem em reas de produo de hortalias folhosas, mas poucos tm sido estudados. Dentre estes, os principais nematoides que tm causado prejuzos a hortalias folhosas, so Xiphinema spp., Longidorus africanus, Pratylenchus penetrans, Rotylenchus robustus e o nematoide-das-galhas (Meloidogyne spp). Dois deles, L. africanus e R. robustus so ectoparasitas e no penetram nos tecidos da raiz, porm alimentam-se e causam injrias no sistema radicular. P. penetrans um endoparasita migrador que alimenta e move por entre as clulas da raiz destruindo totalmente o tecido cortical. Por outro lado, Meloidogyne spp. so endoparasitas sedentrios.
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Outra espcie capaz de causar prejuzos na cultura da alface e em outras hortalias folhosas quando presente em altos nveis populacionais o nematoide reniforme (Rotylenchulus reniformes). Das demais espcies que podem causar danos a hortalias folhosas destacam-se Paratrichodorus minor, Nacobbus aberrans e Tylenchorhynchus spp. No Brasil, os maiores problemas em hortalias folhosas geralmente ocorrem como conseqncia da infestao pelo nematoide-das-galhas (Meloidogyne spp.), em especial M. incognita e M. javanica, que so as espcies com maior distribuio nas regies produtoras. A alta incidncia destas espcies atribuda capacidade de reproduo em regies com ampla variabilidade de temperatura do solo. Por outro lado, Meloidogyne hapla e M. arenaria ocorrem em reas isoladas do pas e causam maiores problemas em regies tropicais e subtropicais. Entretanto, as informaes sobre os danos dessas espcies no crescimento e rendimento de hortalias folhosas so limitadas.
mucilagem que os une e protege da dessecao e de outras condies adversas (Figura 1). Uma massa de ovos pode conter de 100 a mais de 1.000 ovos. O desenvolvimento dos ovos comea dentro de algumas horas aps a sua deposio. Dentro do ovo h a formao do primeiro juvenil (J1) e depois de uma ecdise so formados os juvenis de segundo estdio (J2). Em seguida ocorre a ecloso e os J2 se movem dentro da massa de ovos ou migram para o solo at entrar em contato com as razes. Os juvenis so atrados por exsudatos radiculares, sendo que estes geralmente penetram na raiz pela regio da coifa. Uma vez no interior da raiz, migram intra e intercelularmente pelo crtex. Ao chegar a um local de alimentao, tornam-se sedentrios e iniciam a formao no hospedeiro de clulas gigantes multinucleadas ou clulas nutridoras, responsveis pela sua alimentao. Os nematoides desenvolvem e passam por mais trs ecdises. A proporo de machos ou fmeas aumenta sob condies de estresse ambiental. No entanto, os machos no so necessrios para completar o ciclo de vida do nematoide, uma vez que as fmeas se reproduzem facultativamente ou obrigatoriamente por partenognese.
(Arte: Ricardo B. Pereira adaptado de Agrios 2005)
Nematoide-das-Galhas
Os nematoides-das-galhas pertencem ao gnero Meloidogyne, so parasitas obrigatrios de um grande nmero de espcies de plantas. Dentro do gnero Meloidogyne, diversas espcies so encontradas nos sistemas de produo agrcola, as quais tm ampla gama de hospedeiros e podem parasitar praticamente todas as hortalias folhosas. Estes patgenos podem causar prejuzos que variam de acordo com a espcie envolvida, a espcie hospedeira, poca do ano e prticas culturais utilizadas na lavoura.
Agente Causal
Meloidogyne incognita, M. javanica, M. hapla e M. arenaria ocorrem em alface e outras hortalias folhosas. Em reas de hortalias folhosas constatam-se com frequncia quatro raas de M. incognita e duas raas de M. arenaria.
Dependendo da poca do plantio e temperatura, podem ser produzidas uma ou duas geraes por estao de cultivo. As faixas de temperatura ideal so de 15C a 25C para M. hapla e de 25C a 30C para M. arenaria, M. incognita e M. javanica. Vale salientar que existe muito pouca atividade para qualquer espcie de Meloidogyne em temperaturas acima de 38C ou abaixo de 5C. Em geral, os limiares mnimos para a infeco de raiz so de 10C para M. hapla e de 15 a 18C para M. arenaria, M. incognita e M. javanica. Alm disto, os danos causados pelo nematoide-das-galhas so mais graves em solos de textura arenosa em comparao a solos argilosos, devido maior aerao e capacidade de movimentao dos mesmos.
espcies de nematoide-das-galhas, que muitas vezes se unem ao longo das razes. Alm disto, as razes infectadas so geralmente mais curtas e com menor nmero de razes laterais. Devido ao ataque de Meloidogyne spp. podem ocorrer sintomas adicionais na parte area devido a decincia na absoro de gua e nutrientes pelas razes, tais como, nanismo das plantas, amarelecimento, cabeas menores, mais leves e folhas mais soltas e murchas. Normalmente, so observadas falhas no estande das plantas. Outro sintoma observado nas razes devido a infestao pelo nematoide-das-galhas o apodrecimento do sistema radicular devido a abertura de porta de entrada para outros patgenos como fungos de solo e bactrias (Figura 4). Em cultivos de brssicas, deve-se ter o cuidado quanto a diagnose visual, pois galhas causadas pela hrnia das crucferas cujo agente etiolgico o protozorio Plasmodiophora brassicae so similares s de Meloidogyne, embora normalmente sejam bem maiores. Alm disso, so quebradias quando esmagadas com os dedos e no existe a presena de massa de ovos. Vale salientar que tanto Meloidogyne spp. quanto
Foto: Jadir Borges Pinheiro
Sintomatologia
O sintoma mais visvel do ataque do nematoide-dasgalhas a presena de galhas e/ou inchaos nas razes com formato arredondado (Figuras 2 e 3). As galhas induzidas por M. hapla tendem a ser menores e mais esfricas em relao s induzidas por outras
Fotos: Jadir Borges Pinheiro
Figura 3. rea de cultivo orgnico de couve-or infestada pelo nematoide-das-galhas. Local: Regio de Brazlndia-DF.
Figura 4. Sintomas causados por Meloidogyne spp. em razes de couve-brcolos: Apodrecimento do sistema radicular devido a abertura de porta de entrada para outros patgenos.
P. brassicae podem ocorrer na mesma rea de cultivo, com intensicao dos danos cultura (Figura 5).
Foto: Jadir Borges Pinheiro
Agente Causal
A principal espcie do nematoide das leses radiculares associadas ao alface Pratylenchus penetrans. Esta espcie a mais predominante em regies temperadas e tem uma extensa gama de hospedeiros (mais de 160 espcies de plantas). Porm, no Brasil, os relatos de ocorrncia em folhosas so da espcie P. brachyrus, que tambm no tem causado danos expressivos.
Figura 5. Razes com infeco mista causada pelo nematoide-das-galhas (Meloidogyne spp.) e hrnia das crucferas (Plasmodiophora brassicae) em razes de acelga.
Em reas de ocorrncia do falso-nematoide-dasgalhas (Nacobbus aberrans) os sintomas das razes com galhas podem ser confundidos com a infeco causada por espcies de Meloidogyne. Geralmente as galhas provocadas pelo N. aberrans so uniformes, redondas e em forma de rosrio. Desta maneira, a conrmao por um especialista quanto presena da espcie torna-se de fundamental importncia. Embora N. aberrans no ocorra no Brasil.
Nematoide-das-Leses-Radiculares
O nematoide das leses um importante parasita em de alface de vero em locais no Canad e no nordeste dos Estados Unidos. No Brasil no existem danos signicativos para culturas de hortalias folhosas.
Sintomas
O principal sintoma da infeco por P. penetrans a presena de leses de colorao marrom avermelhado constituda de nos traos ocasionados por clulas danicadas ou mortas nas razes. Os sintomas na parte area da alface incluem clorose foliar e nanismo, podendo promover, em altas infestaes, cabeas menores. Fatores de estresse, como seca, baixa temperatura e baixa fertilidade do solo podem agravar os danos causados pelo nematoide-das-leses-radiculares.
A gama de hospedeiros de L. africanus inclui numerosas espcies vegetais, como milho, sorgo, algodo, beterraba, feijo, cucurbitceas, quiabo, tomate, berinjela, espinafre, cenoura, rabanete e brcolos e algumas plantas daninhas, como a beldroegra. Por outro lado, couve-or e repolho so hospedeiros pouco adequados de L. africanus.
Sintomas
O sintoma mais evidente da infeco de L. africanus a inibio do crescimento radicular. O ataque do nematoide provoca inchao e distoro das regies da extremidade da raiz, que acabam por morrer. O nmero de razes geralmente reduzido, e pode ocorrer a proliferao de razes laterais para compensar a perda de crescimento das razes primrias. Em plntulas infectadas os cotildones apresentam-se murchos, mesmo quando existe umidade suciente. Por sua vez, as folhas adquirem colorao verde-acinzentada com as margens clorticas. Plantas de alface podem ter seu desenvolvimento atrasado e reduo do tamanho da cabea.
Longidorus africanus
O nematoide Longidorus africanus foi relatado na frica, Israel e na Califrnia e tem uma extensa gama de hospedeiros, que inclui o abacate, a canade-acar, o alface e muitas outras hortalias, porm no apresenta relatos no Brasil.
Agente Causal
O nematoide Longidorus africanus foi identicado primeiramente como um patgeno da alface no Vale Imperial localizado no Estado da Califrnia. Posteriormente foi descrito na frica infectando razes da cana-de-acar, como um ectoparasita que se alimenta apenas de pontas de razes e nunca no interior do sistema radicular.
Rotylenchus robustus
O nematoide Rotylenchus robustus um ectoparasita que penetra parcialmente nas razes. Esta espcie tem sido relatada como importante patgeno da alface no Estado da Califrnia, EUA.
Agente Causal
O nematoide R. robustus uma espcie pertencente ao gnero dos nematoides espiralados, como Rotylenchus e Helicotylenchus, que parasitam a alface e outras hortalias folhosas. A cenoura, ervilha, couve-de-Bruxelas, couve-or e plantas ornamentais so bons hospedeiros, enquanto a acelga, espinafre e beterraba so hospedeiros pouco adequados.
As fmeas adultas colocam ovos no solo em torno das razes e todas as fases juvenis e adultas permanecem vermiformes. Os machos so formados e provavelmente participam da reproduo sexual. A reproduo de R. robustus ocorre de forma mais eciente a temperaturas de 18,5C a 24C.
Sintomas
A alimentao de R. robustus causa a morte celular e o atroamento do sistema radicular, onde as leses podem coalescer e formar reas visveis de necrose. Plantas de alface altamente infestadas podem apresentar-se atroadas e com amarelecimento generalizado da parte area.
a melhor forma de manejo de patgenos de solo. Como os nematoides se movem lentamente no solo, as principais formas de disseminao so passivas, isto , por meio de solo, gua, mudas contaminadas e substrato contaminado. Assim, atravs da preveno pode-se manter a rea de cultivo livre desses patgenos, pois, uma vez introduzidos na propriedade, o produtor ter que conviver com os nematoides, j que a erradicao praticamente impossvel. A no constatao de nematoides quarentenrios no Brasil e a facilidade com que se disseminam, fazem com que o exame de sementes ou mudas provenientes de outros pases seja extremamente importante. rgos governamentais como a Embrapa Quarentena e o MAPA funcionam como barreira introduo de novos patgenos no pas, por meio de anlises nematolgicas e determinao de medidas de quarentena aplicadas ao germoplasma proveniente do exterior. Os nematoides do gnero Meloidogyne spp. no so transmitidos via sementes, mas podem ser introduzidos no transplantio de mudas contaminadas para o campo. Assim a produo de mudas sadias um procedimento de grande relevncia. No obstante o uso de mudas, sementes e substrato de boa qualidade, deve-se evitar o plantio em pocas em que ocorram temperaturas elevadas e chuvas, pois a maioria das espcies de nematoides de ocorrncia no pas tem facilitada a sua multiplicao nestas condies. Plantios realizados no vero podem ser interessantes do ponto de vista econmico, pelo alto preo do produto, contudo, requerem cuidados especiais para evitar que ocorram perdas devido s doenas, alm da infestao indesejvel das reas por nematoides. A lavagem de mquinas e implementos agrcolas para remoo de solo aderido aos pneus e demais partes do maquinrio antes da entrada em outras reas uma medida eciente para evitar a disseminao desses organismos. Deve-se tambm, evitar entrar em cultivos protegidos sem uma prlimpeza de calados, principalmente na existncia de reas contaminadas na plantao. Outra medida preventiva que deve ser considerada o cuidado com a gua de irrigao (Figura 6), evitando utilizar gua de mananciais existentes em baixadas onde h o escoamento de gua contaminada de lavouras ou mesmo de gua proveniente do reaproveitamento de lavagens aps a colheita.
Tylenchorhynchus
O nematoide Tylenchorhynchus foi associado com a baixa produo de alface no sul da Califrnia, mas a prova direta de sua patogenicidade ainda no foi relatada. Os sintomas da infeco por Tylenchorhynchus so inespeccos, mas incluem clorose foliar e subdesenvolvimento das razes e da parte area. Este nematoide normalmente se alimenta nas pontas de razes ou perto da superfcie destas, causando interrupo do crescimento radicular e prejudicando o desenvolvimento da planta.
nematoides presentes. Com esta movimentao, os juvenis consumiro suas reservas e morrero por inanio. Contudo, uma medida que apresenta o inconveniente de deixar a rea sem plantio por um tempo aproximado de trs meses, o que pode reduzir o lucro do produtor. importante considerar que a exposio do solo a luz solar reduz tambm a sua atividade microbiolgica benca. Assim, para favorecer a recuperao destes microrganismos, recomenda-se utilizar adubao orgnica a base de compostos ou estercos curtidos de animais, distribudos e incorporados ao solo de duas a trs semanas antes do plantio. Outro inconveniente do alqueive a desestruturao e promoo da eroso do solo em reas declivosas nos perodos chuvosos. Consequentemente, essa prtica deve ser planejada de modo a reduzir a populao dos nematoides e, cocomitantemente, reduzir os impactos causados pela exposio ao sol e chuvas ao solo sem vegetao.
Figura 6. gua utilizada na irrigao de hortalias folhosas com risco de contaminao por nematoides em Terespolis-RJ.
Outro ponto importante o controle de plantas invasoras para impedir o aumento e a manuteno do nematoide nas reas cultivadas, como por exemplo o arrebenta cavalo (Solanum aculeatissimum), erva-maca (Leonurus sibiricus) (Figura 7) e caruru de espinho (Amaranthus sp.), que so boas hospedeiras de Meloidogyne spp.
Foto: Jadir Borges Pinheiro
Figura 7. Erva-maca (Leonurus sibiricus L.): Plantas daninhas que mantm populaes do nematoide-dasgalhas em reas cultivadas.
Alqueive
O alqueive consiste em manter o terreno limpo sem a presena de culturas ou plantas invasoras que possam hospedar nematies. O solo permanece sem vegetao por meio de capinas, araes e gradagens peridicas em intervalos de 20 dias. Para facilitar a operao pode-se optar pelo emprego de herbicidas. O alqueive reduz a populao no s dos nematoides-das-galhas, como de outras pela ao dos raios solares, visto que a luz solar apresenta efeito nematicida. A ecincia desta prtica depende do tempo de exposio, temperatura e umidade do solo. Desta forma recomendvel deixar certo nvel de umidade no solo (alqueive mido), que permite a ecloso dos ovos e o movimento dos juvenis das espcies de
Figura 8. Restos culturais de couve-or, que devem ser arrancados visando reduo dos nveis populacionais do nematoide para a prxima estao de cultivo.
apresenta tolerncia a M. incognita raa 1, 2, 3 e 4 e a M. javanica. A resistncia monognica e dominante, apesar ser desconhecido o mecanismo de resistncia.
Rotao de culturas
A rotao de culturas uma das medidas mais importantes e efetivas na reduo de patgenos de solo, inclusive os nematoides. Porm a utilizao desta prtica muitas vezes no vivel, pois M. incognita e M. javanica apresentam mais de 1.000 espcies de plantas hospedeiras conhecidas. Alm disto, M. incognita, possui quatro raas (1, 2, 3 e 4), que so caracterizadas por atacar diferentes espcies de plantas. A extensa gama de hospedeiros do nematoide-das-galhas frequentemente limita a escolha de plantas para um esquema de rotao e, assim, a viabilidade desta medida de controle prejudicada. A prtica de rotacionar cultivos de hortalias folhosas com culturas que no hospedem um determinado patgeno tem como nalidade a eliminao total ou parcial destes organismos pela subtrao do seu alimento. Assim, em reas infestadas pelo nematoide-das-galhas, recomenda-se a rotao com mamona, amendoim e braquiarias. A alternncia destas plantas nos esquemas de rotao pode melhorar a ecincia desta prtica.
Matria Orgnica
A matria orgnica funciona como condicionador do solo, melhorando suas caractersticas fsicas, alm de atuar no fornecimento de nutrientes. Assim em solos ricos em matria orgnica, as plantas so favorecidas em relao ao ataque dos nematoides, por ter seu crescimento mais vigoroso. Alm disso, a matria orgnica estimula o aumento da populao de microrganismos bencos de solo, em especial de inimigos naturais dos nematoides, alm de liberar substncias txicas que contribuem para a mortalidade dos mesmos. O esterco de gado ou de galinha, tortas de oleaginosas e bagao de cana so exemplos de materiais orgnicos amplamente empregados na agricultura orgnica e recomendados para a explorao de pequenas reas. Entretanto, estes materiais devem ser compostados ou esterilizados
antes de aplicados, principalmente em reas novas de cultivo. Este cuidado se deve a possvel contaminao que pode disseminar nematoides ou outros microrganismos.
Controle Qumico
O tratamento do solo com compostos nematicidas utilizados no pr-plantio pode reduzir os nveis populacionais de nematoides, mas em geral, no garante o controle total destes patgenos. Alguns produtores de folhosas utilizam o tratamento qumico de forma errnea no controle de nematoides, uma vez que no existem produtos registrados no Ministrio da Agricultura Pecuria e Abastecimento para tais culturas.
tortas vegetais e outros, e de gua de irrigao com risco de contaminao por nematoides contribuem para alta disseminao destes organismos. Vale salientar que, antes de adotar o manejo integrado de nematoides, necessrio conhecer qual espcie ou espcies que esto presentes na rea e se o nvel populacional de nematoides alto o suciente para causar prejuzos econmicos. Baseado nestas informaes o produtor vai determinar qual a opo de manejo a mais conveniente para o seu caso.
Foto: Geovani B. Amaro
Solarizao
A solarizao tem sido empregada em reas com altas populaes de nematoides, principalmente em regies quentes e de alta radiao solar. Esta prtica consiste em cobrir o solo mido com uma camada de lona transparente, geralmente de polietileno, permitindo a entrada dos raios solares, que promovem o aquecimento do solo nas camadas superciais. Este aquecimento reduz signicativamente a populao dos nematoides e de outros patgenos do solo, alm de promover um controle parcial de plantas daninhas. A ecincia deste mtodo e a temperatura do solo reduzem com a profundidade e os efeitos positivos so obtidos com a cobertura do solo por um perodo de trs a oito semanas. Nestas condies dependendo do tipo de solo a temperatura pode atingir at 50C at os 30 centmetros de profundidade.
Figura 9. rea de produo de hortalias folhosas situadas em regio periurbuna, contribui para aumento da disseminao de nematoides devido a grande movimentao de veculos, pessoas e animais. Terespolis-RJ.
Referncias
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Consideraes Finais
O manejo de nematoides em hortalias folhosas bastante complexo. A procura por informaes ocorre somente quando o produtor se depara com o problema. Geralmente, quando os sintomas so detectados os nveis populacionais j se encontram elevados. Para agravar o problema, a maioria dos cultivos de hortalias folhosas geralmente feito em regies urbanas ou periurbanas, o que tem possibilitado a movimentao de pessoas, maquinrios e animais (Figura 9). Alm disso, o uso de condicionadores de solo no esterilizados, como
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SIKORA, R. A.; FERNNDEZ, E. Nematode parasites of vegetables. In: LUC, M.; SIKORA, R. A.; BRIDGE, J. (Ed.). Plant prasict nematodes in subtropical and tropical agriculture. 2. ed. Wallingford: CABI Publishing, 2005. p. 319-392.
Circular Exemplares desta edio podem ser adquiridos na: Tcnica, 89 Embrapa Hortalias Endereo: BR 060 km 9 Rod. Braslia-Anpolis C. Postal 218, 70.539-970 Braslia-DF Fone: (61) 3385-9115 Fax: (61) 3385-9042 E-mail: sac@cnph.embrapa.br 1a edio 1a impresso (2011): 2000 exemplares
Comit de Presidente: Warley M. Nascimento Publicaes Editor Tcnico: Mirtes F. Lima Membros: Jadir B. Pinheiro Miguel Michere Filho Milza M. Lana Ronessa B. de Souza Expediente Normalizao Bibliogrca: Antonia Veras de Souza Editorao eletrnica: Andr L. Garcia