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Universidad de la Habana Centro de Investigaciones Marinas

La ictiofauna costera de Ciudad de La Habana:

Efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples en varios niveles de organización biológica.

Tesis presentada en opción al grado científico de Doctora en Ciencias Biológicas

Consuelo Aguilar Betancourt

Tutores:

Dra. Deborah McLatchy Dr. Gaspar González Sansón

Ciudad de La Habana

2005

AGRADECIMIENTOS

DEDICATORIA

SINTESIS

El objetivo de la tesis es demostrar la existencia de alteraciones en la ictiofauna costera de

Ciudad de La Habana aplicando una metodología basada en la investigación de los efectos

acumulativos de agentes estresantes múltiples en los niveles de individuo, población y

taxocenosis. Se concluye que la composición de la ictiofauna está notablemente modificada

por la sobrepesca y dominada por especies pequeñas en toda el área. Existen cambios

adicionales significativos a lo largo de la costa que están asociados con sitios impactados

cercanos a la bahía de La Habana y el río Almendares. La eutrofización tiene un impacto

complejo en esos sitios. Por una parte, los valores de isótopos estables (δ 15 N) indican que

parte del nitrógeno proveniente de tierra se incorpora a la trama alimentaria y esto podría

explicar el incremento observado de la talla de los individuos de algunas especies al existir

mayor disponibilidad de alimento. Por otra parte, junto con la sedimentación incrementada y

la contaminación por sustancias tóxicas, contribuye al deterioro del sustrato y compromete

el éxito del reclutamiento. La reproducción de S. partitus está afectada severamente en el

sitio bajo la influencia del río Almendares. Se concluye que la ictiofauna tiene un alto

potencial de recuperación y podría cambiar notablemente su composición actual, si se

eliminan totalmente algunos tipos de pesca no sostenible y se reduce sustancialmente la

contaminación desde tierra.

TABLA DE CONTENIDOS

 

Pag.

1. INTRODUCCION

1

2. REVISION BIBLIOGRAFICA

8

 

2.1. Enfoques metodológicos

8

2.2. Impacto humano sobre peces costeros

14

2.3. Especies seleccionadas

21

2.4. Investigaciones en la costa de Ciudad de la Habana y áreas aledañas

24

3. MATERIAL Y METODOS

26

 

3.1. Zona de estudio

26

3.2. Estaciones de muestreo

28

3.3. Variaciones en la composición de la ictiofauna

29

3.4. Variaciones del reclutamiento

30

3.5. Aspectos biológicos de especies seleccionadas

32

3.5.1. Indicadores morfológicos

33

3.5.2. Análisis histológico de los ovarios de Stegastes partitus

34

3.5.3. Alimentación

36

3.5.4. Cociente de isótopos estables

36

3.6. Análisis cuantitativo

37

3.6.1. Indices de diversidad

37

3.6.2. Análisis multidimensional

38

3.6.3. Análisis estadísticos

39

4.

RESULTADOS

41

4.1. Características generales de la ictiofauna

41

4.2. Variaciones en la composición de la ictiofauna

43

4.2.1. Muestreo piloto

43

4.2.2. Variaciones en la abundancia de las especies dominantes

46

4.2.3. Indices de diversidad

50

4.2.4. Clasificación y ordenamiento

52

4.3. Variaciones del reclutamiento

53

4.3.1. Variación temporal en el área de referencia

53

4.3.2. Variaciones entre áreas con diferente grado de impacto

54

4.4. Aspectos biológicos de especies seleccionadas

55

4.4.1.

Indicadores morfológicos

55

4.4.1.1. Stegastes partitus

55

4.4.1.2. Especies de la familia Labridae

58

4.4.2.

Análisis histológico de los ovarios de Stegastes partitus

58

4.4.2.1. Descripción de los estadios de desarrollo de los oocitos

58

4.4.2.2. Variaciones entre sitios impactados y de referencia

61

4.4.3.

Alimentación

62

4.4.3.1. Composición de la dieta

62

4.4.3.2. Análisis de similitud de las dietas

65

4.4.4.

Cocientes de isótopos estables

66

5.

DISCUSION

68

 

5.1. Variaciones en la composición de la ictiofauna

68

5.2. Reclutamiento

74

5.3. Indicadores morfológicos y de reproducción en S. partitus

75

5.4. Indicadores morfológicos y de reproducción en lábridos

84

5.5. Alimentación e isótopos estables

85

5.6. Consideraciones finales

91

6. CONCLUSIONES

96

7. RECOMENDACIONES

98

8. BIBLIOGRAFIA

99

9. ANEXOS

123

Anexo 1. Fuentes contaminantes de la bahía de La Habana y el río Almendares

Anexo 2. Lista de especies

Anexo 3. Guía de aspectos a considerar en las entrevistas

Anexo 4. Precipitaciones en la zona de estudio

Introducción

1

1. INTRODUCCION

El impacto humano sobre los ecosistemas marinos se manifiesta de una forma compleja y el

simple análisis de las alteraciones de carácter físico o químico del agua o los sedimentos no

permite pronosticar la manera en que las mismas afectarán a determinados componentes de la

comunidad biótica. Por este motivo es muy recomendable investigar de forma directa los

cambios en los componentes vivos de los ecosistemas. Una ventaja de este enfoque es que los

organismos en general y los peces en particular, integran los efectos directos e indirectos del

impacto humano sobre el ecosistema acuático en su conjunto y son buenos indicadores del

significado ecológico de las perturbaciones (Fausch et al. 1990).

En la inmensa mayoría de los casos de impacto humano sobre los ambientes marinos, existe

un efecto acumulado en el ecosistema como consecuencia de un conjunto de agentes

estresantes cuya naturaleza e interacciones son generalmente mal conocidas. Esto hace

imprescindible un enfoque que se base en la evaluación de los efectos acumulativos (EEA)

que se observan en los componentes de la comunidad biótica. Tal evaluación ha sido hecha

tradicionalmente mediante métodos que se basan en consideraciones sobre los agentes

estresantes. Como práctica más generalizada, se identifican los agentes estresantes críticos, sus

posibles interacciones y sus impactos potenciales. Parte de este proceso es la realización de

bioensayos con unas pocas especies seleccionadas para determinar la toxicidad de las

sustancias contaminantes y la utilización de los resultados de forma rutinaria, incluso en

situaciones donde su aplicación es evidentemente incorrecta (Chapman, 2002).

La EEA basada en agentes estresantes tiene muchas limitaciones. Entre las más obvias están el

poco conocimiento que se tiene sobre los sistemas específicos cuya respuesta se está

pronosticando, la no consideración de los aspectos espaciales y temporales de las respuestas, el

uso de criterios basados en unas pocas especies usadas en los bioensayos y el carácter

Introducción

2

fuertemente subjetivo que tiene el pronóstico de las respuestas esperadas en los sistemas

naturales de interés. Por ese motivo, se ha promovido un nuevo enfoque que base la EEA en

los efectos observados. Este enfoque desarrolla una evaluación del desempeño de los

componentes biológicos del sistema analizado en diferentes niveles de organización, que es

independiente de la identidad de los agentes estresantes y de un desarrollo a priori de

relaciones potenciales “agente estresante-respuesta” (Munkittrick et al., 2000). Una ventaja

obvia de esta aproximación metodológica es que, mientras que puede haber un gran número de

agentes estresantes actuando en un mismo sitio, el estado ambiental acumulado es el resultado

integrado de los impactos de todos los agentes estresantes.

La Ciudad de la Habana es la zona urbana más grande de Cuba. La actividad humana en la

ciudad ejerce un impacto significativo sobre la zona costera de la misma. Por este motivo,

la investigación del estado actual de la ictiofauna costera en esta zona, constituye un marco

apropiado para el desarrollo de una metodología de evaluación de impactos acumulativos

que se base en los efectos observados a diferentes niveles de organización biológica. Los

resultados de esta investigación tienen valor práctico para el manejo costero.

La bahía y el río Almendares constituyen elementos importantes de la geografía de la

ciudad y en ambos existe una fuerte contaminación orgánica proveniente fundamentalmente

de aguas albañales no tratadas. En el caso de la bahía existe, además, una contaminación

crónica por hidrocarburos del petróleo que proviene tanto de la actividad portuaria como de

la refinería situada junto al puerto. También se han detectado concentraciones altas de

metales pesados (Areces y Toledo, 1985; González, 1991; Beltrán et al., 1998;

UNEP,

2004). El río Almendares atraviesa la Ciudad de la Habana en dirección sur-norte,

desembocando a unos 9 kilómetros al suroeste de la entrada del puerto de la Habana. En el

río vierten sus aguas residuales varias industrias (Domínguez et al., 2003), pero no se posee

Introducción

3

información actualizada sobre la naturaleza de los contaminantes presentes y del volumen

de las descargas. A lo largo de la costa de la ciudad existen numerosas fuentes pequeñas

que vierten al mar residuos, principalmente orgánicos, creando zonas contaminadas de

mayor

o

menor

predominantes.

importancia

de

acuerdo

a

la

morfología

costera

y

las

corrientes

El saneamiento de la bahía de la Habana es un objetivo priorizado del Gobierno de Cuba y

varias acciones se han desarrollado con ese fin. Una acción gubernamental que indica la alta

prioridad que tiene el mejoramiento de las condiciones ambientales en los ecosistemas

marinos de la capital fue la creación, en 1998, del Grupo de Trabajo Estatal, que tiene entre

sus misiones principales el mejoramiento de la calidad ambiental del puerto habanero (UNEP,

2004). En estos momentos ya se ejecutan algunas obras que permitirán el tratamiento de

algunos de los residuales más importantes que se vierten a la bahía. Esto hace suponer que en

un

futuro

relativamente

cercano

las

condiciones

ambientales

mejoren

notablemente.

Recientemente, comenzó un plan para el dragado del Río Almendares, acción que debe

mejorar significativamente el flujo de agua y repercutir positivamente en el mejoramiento

ambiental de esa corriente.

Los ejemplos anteriores, unidos a la intención declarada explícitamente por el Gobierno

cubano de poner la protección del ambiente en un lugar priorizado de su política (CITMA,

1997) indican la actualidad del tema de la tesis y su importancia práctica como una

contribución al conocimiento científico necesario para la toma de medidas adecuadas en casos

concretos y la verificación de su efectividad.

En forma resumida se puede decir que el fundamento metodológico es la utilización de un

grupo de vertebrados (peces teleósteos) como indicador biológico para evaluar el impacto

humano sobre el ecosistema marino. Este impacto se caracteriza por un conjunto de efectos

Introducción

4

que resultan de las numerosas actividades que se realizan en la zona costera y que producen

una afectación de carácter complejo y poco pronosticable en los integrantes de la comunidad

acuática.

La investigación se enfocó a verificar la siguiente hipótesis:

En la costa de Ciudad de la Habana existe una ictiofauna cuya composición está severamente

modificada por la sobrepesca. La contaminación de origen terrestre y en particular la

eutrofización (producida principalmente por la descarga de la bahía de la Habana y el río

Almendares) afectan esta ictiofauna, produciendo alteraciones adicionales que se pueden

distinguir de los cambios causados por factores naturales y que se pueden identificar en los

niveles de individuo, de población y de comunidad.

En concordancia con la hipótesis, el objetivo general de la tesis es verificar la existencia de

alteraciones en la ictiofauna costera, mediante la investigación de los efectos acumulativos de

agentes estresantes múltiples sobre los peces en varios niveles de organización biológica y

evaluar la posibilidad de revertir el estado de deterioro actual.

Los objetivos específicos del trabajo se definieron como sigue:

Determinar la composición de la ictiofauna y sus variaciones en la zona de estudio,

identificando los factores principales (naturales y antropogénicos) que influyen en

dichas variaciones.

Investigar las variaciones temporales y entre sitios con distinto grado de afectación, del

reclutamiento de especies seleccionadas.

Determinar

cuantitativamente

un

conjunto

de

indicadores

morfológicos

en

los

individuos de especies seleccionadas, con un análisis comparativo en sitios con distinto

grado de afectación.

Introducción

5

Investigar algunos aspectos de la reproducción de Stegastes partitus con relevancia para

el análisis del impacto ambiental.

Analizar la variación en las fuentes de carbono y nitrógeno de especies seleccionadas en

sitios con distinto grado de afectación, mediante la determinación de los cambios en los

cocientes de isótopos estables (δ 13 C y δ 15 N).

La importancia teórica de la tesis, radica en el desarrollo de una metodología para la

investigación de los efectos acumulativos de agentes estresantes múltiples, basada en la

respuesta del grupo más representativo de vertebrados marinos, en varios niveles de

organización biológica. Este enfoque se desarrolla por primera vez en Cuba y constituye un

importante complemento a otros enfoques más tradicionales que se basan en el análisis de los

agentes estresantes o en el uso de organismos más simples.

La importancia práctica está dada, en primer lugar, por el uso que se puede dar a la

información obtenida como línea base para estudios comparativos con otras zonas o con la

situación en la misma zona, cuando las condiciones ambientales mejoren como resultado de

los planes para incrementar la calidad de las aguas de la bahía y el río. En segundo lugar, los

resultados obtenidos constituyen una base científicamente fundamentada para la toma de

decisiones que favorezcan la situación ambiental en la zona costera de la capital e incrementen

el valor total de su ecosistema marino. Finalmente, los resultados de la tesis pueden ser

incorporados a la docencia de pre- y postgrado.

La novedad científica del trabajo se puede resumir como sigue:

Por primera vez se hace un análisis integrado en varios niveles de organización biológica

de la respuesta de la ictiofauna al impacto humano en una zona costera de Cuba. Este

análisis tampoco se ha realizado con otro grupo de organismos. El enfoque metodológico

Introducción

6

utilizado es, por tanto, completamente nuevo para Cuba, y aunque ha sido preconizado

teóricamente a nivel mundial son muy escasos los trabajos

forma integrada.

que abordan la temática de

Por primera vez en Cuba se hacen determinaciones de isótopos estables del carbono y el

nitrógeno en peces y en su alimento potencial, utilizando la técnica con éxito para

demostrar cambios en el origen de la dieta natural como indicador de impacto humano.

Se determinan varios aspectos nuevos para la ciencia, de la especie Stegastes partitus,

destacándose la descripción por primera vez de diferentes estadios de desarrollo de las

células germinales y el patrón de la oogénesis en las hembras de esta especie, así como las

características del ciclo reproductivo a nivel de población. Por primera vez también para la

ciencia, se presenta un análisis en esta especie, y en tres especies de lábridos, de la

variación de varios indicadores morfológicos en relación con el impacto humano.

Por primera vez se presenta un análisis detallado, en la escala de los cientos de metros, de

las variaciones espaciales y temporales de la composición de la ictiofauna de la porción

costera más densamente poblada de Ciudad de la Habana. La lista de especies está basada

en un tamaño de muestra muy representativo y constituye un aporte al conocimiento del

estado de la diversidad biológica marina en Cuba.

Parte de los resultados que se presentan en la tesis están incluidos en ocho artículos científicos

ya publicados en revistas especializadas, dos artículos en prensa, 4 trabajos de Diploma de la

carrera de Biología y 6 ponencias presentadas en eventos científicos. Uno de los artículos fue

seleccionado como premio al mejor artículo publicado en el año 2003, en el Centro de

Investigaciones Marinas. Algunos de los resultados formaron parte del premio al mejor

resultado en la dirección de Medio Ambiente en 1999 otorgado por la Universidad de la

Introducción

7

Habana. Otra parte de los resultados están incluidos en

dos “Resultados científico-técnicos

introducidos”,

del

Hidraúlicos (2000).

CIMAB-MITRANS

(1998)

y

del

Instituto

Nacional

de

Recursos

Uno de ellos, además, obtuvo Premio como Logro relevante en el año

1997 del CIMAB-MITRANS y otro fue seleccionado como Logro Científico del Centro de

Investigaciones Marinas en el año 2002.

Revisión bibliográfica

8

2. REVISION BIBLIOGRAFICA

2.1 Enfoque metodológico

Existen varias razones para considerar los peces como organismos útiles para medir la

degradación ambiental, incluyendo el hecho de que la ictiofauna actúa como integradora de

los impactos directos e indirectos sobre los ecosistemas acuáticos (Faush et al., 1990). Es

importante destacar que este enfoque puede resultar, cuando menos, un complemento

esencial a las investigaciones más tradicionales de calidad del agua, que se basan en medir

solamente un conjunto de variables físicas y químicas. El estado de salud de los peces

puede revelar un impacto que no puede ser detectado por la medición directa del agente

estresante, ya sea porque el muestreo se realice en un momento o lugar no apropiado,

porque

la

sustancia

no

esté

incluida

en

los

protocolos

utilizados

o

porque

las

concentraciones sean tan bajas que no pueden ser detectadas por métodos analíticos, pero

aún

así,

son

biológicamente

relevantes

(p.e.

sustancias

que

producen

alteraciones

endocrinas). Por otra parte, el hecho de que la ictiofauna esté constituida por especies con

niveles tróficos y tipos de alimentación diferentes hace que sea un indicador más completo,

a nivel de ecosistema, que los grupos que tradicionalmente se utilizan para monitorear

calidad del agua (p.e. bacterias, nemátodos, fitoplancton).

Por eso, sin desconocer las

ventajas de los enfoques más tradicionales, es necesario admitir que la investigación del

impacto humano sobre los peces puede dar resultados de gran relevancia ecológica

(Munkittrick et al., 2000; Chapman, 2002).

Un término clave en el contexto de las investigaciones sobre impacto humano es la palabra

estrés. Diversos autores han dado un contenido diferente a este término. Una definición

muy usada ha sido el concepto médico dado por Seyle (1956; 1973) quién planteó que el

estrés es el estado manifestado por un síndrome específico el cual consiste en todos los

Revisión bibliográfica

9

cambios no específicos inducidos dentro de un sistema biológico. Adams (1990) adaptó

esta definición planteando que el estrés en los peces, es un conjunto específico de cambios

que constituyen un esfuerzo del cuerpo para restablecer o mantener la homeostasis mientras

está bajo los efectos de un agente estresante. Según Newman (2001), sin embargo, en

cualquier nivel de organización ecológica, el estrés se puede definir como una respuesta a

la acción de un factor reciente, desorganizador o perjudicial, pero también como el efecto

que este agente estresante tiene sobre el componente ecológico considerado. Esta última

definición está más acorde con un enfoque que analice varios niveles de organización.

Un aspecto que se ha ido imponiendo como eje principal del enfoque metodológico

moderno para la investigación del impacto humano sobre los organismos vivos, es el

carácter jerárquico de la naturaleza, la cual se estructura según niveles de organización (p.e.

células, individuos, poblaciones, comunidades). Caswell (1996 cit. por Newman 2001)

resumió la cuestión de forma magistral al plantear que “los procesos en un nivel toman sus

mecanismos del nivel inferior y encuentran sus consecuencias en el nivel superior …

reconocer ese principio hace claro que no hay explicaciones ‘fundamentales’ verdaderas y

hace posible moverse de forma flexible hacia arriba y hacia abajo en los niveles del sistema

jerárquico,

sin

caer

en

las

pseudocientífico”.

trampas

del

reduccionismo

ingenuo

o

del

holismo

Aspectos íntimamente relacionados con lo planteado en el párrafo anterior son, por una parte,

la cuestión de la relevancia ecológica de los cambios observados, y por otra, la posibilidad de

establecer relaciones causa-efecto entre las respuestas de los organismos y los agentes

estresantes. Como es de suponer, el tiempo de respuesta a un impacto varía de acuerdo al nivel

de organización y, en términos generales, debe ser mayor para los componentes superiores de

la jerarquía biológica. Este problema ha sido resumido por Sindermann (1996) en un esquema

Revisión bibliográfica

10

Cuadro 1. Secuencia temporal del estrés causado por un contaminante (tomado de Sindermann, 1996)

Cuadro 1. Secuencia temporal del estrés causado por un contaminante (tomado de Sindermann, 1996)

que permite poner en contexto varios de los aspectos mencionados hasta aquí en relación con

el efecto de la contaminación (Cuadro 1). Una característica esencial de este enfoque

conceptual es que se plantea una relación inversa entre la relevancia ecológica de las

respuestas o efectos observados y la posibilidad de conocer con exactitud sus causas.

Newman (2001) puntualiza que la magnitud de la respuesta observada también tiene un valor

relativo de acuerdo al nivel de organización en que se encuentre esa respuesta. Pone como

ejemplo bien elocuente, que una disminución en el 50 % de la riqueza de especies es una señal

clara de que ha ocurrido una disminución en la salud de una comunidad ecológica, mientras

que un incremento de un 50 % en el contenido de metalotioneína en adultos de una especie

suministra una indicación equívoca sobre la salud de las poblaciones en la comunidad

Revisión bibliográfica

11

involucrada. Munkittrick et al. (2000) plantean una secuencia temporal en la respuesta dentro

de cada nivel de organización y afirman que, al incrementarse el nivel de organización desde

individuo hasta comunidad, ocurre un incremento en la relevancia ecológica, un incremento en

el tiempo necesario para detectar los impactos y una disminución en la especificidad de la

respuesta a los agentes estresantes (Cuadro 2).

Cuadro 2. Respuestas a los agentes estresantes en diferentes niveles de organización biológica (según Munkittrick et al., 2000)

 

Respuesta

Especificidad

Impacto a

 

Nivel de

monitoreo

Primaria (a corto plazo)

Secundaria

(a mediano

plazo)

Terciaria (a largo plazo)

de la

respuesta

nivel de

ecosistema

 

Respuestas

Respuestas

Cambios a nivel de organismo Crecimiento, reproducción, resistencia a enfermedades)

 

Individuo

neuroendocrinas

fisiológicas

Alta

Bajo

Integración en

 

individuos

Producción

Población

(tasas de

crecimiento,

edad de

Dinámica

(Reclutamiento,

supervivencia)

(Abundancia de

poblaciones

individuales)

Media

Medio

maduración)

Comunidad

Producción

Dinámica,

Funcionamiento

Baja

Alto

 

diversidad.

del ecosistema

Ham et al. (1997) consideran que el enfoque basado en bioindicadores consiste en medir

un grupo de respuestas y efectos que abarcan un rango de escalas temporales y biológicas,

para evaluar efectos subletales, los cuales pueden ser usados para proveer un alerta

temprano y obtener información sobre las causas posibles. Este enfoque no requiere

conocer los tipos de agentes estresantes existentes y puede ser aplicado de manera efectiva

en los casos donde los agentes estresantes son complejos o mal conocidos, como es el caso

de mezcla de contaminantes.

Revisión bibliográfica

12

Newman (2001) sostiene que está claro que la información de todos los niveles relevantes

de organización biológica deben ser combinados según los esquemas planteados en los

párrafos precedentes y siguiendo los principios enunciados por Caswell (1996), citados

anteriormente. Este es un enfoque conceptual clave que constituye el eje metodológico

principal en la presente tesis.

Los métodos más difundidos para el análisis de la ictiofauna a nivel de taxocenosis incluyen el

cálculo de índices de diversidad y la aplicación de técnicas de análisis multidimensional para

comparar directamente la estructura de las asociaciones de especies. Los índices de diversidad

han sido utilizados muy ampliamente para sintetizar las características estructurales de las

comunidades en general y de las asociaciones de peces en particular. Existen importantes

revisiones generales que hacen énfasis en las limitaciones de estos métodos (Ludwig y

Reynolds, 1988; Fausch et al., 1990; entre otros) pero los mismos se siguen recomendando y

utilizando muy frecuentemente, en particular en los estudios de la ictiofauna costera (Claro y

García-Arteaga, 1993; Sedberry y Carter, 1993; Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Khalaf y

Kochzius, 2002 b; Massuttí y Moranta, 2003; entre otros).

Los métodos de análisis multidimensional poseen un atractivo especial para la evaluación

cuantitativa de las variaciones en las taxocenosis, ya que usan de forma más eficiente la

información contenida en las muestras. Por este motivo han sido utilizados muy ampliamente

(Ault y Johnson, 1998; Aburto-Oropeza y Balart, 2001; Khalaf y Kochzius, 2002 b; Nanami

y Nishihira, 2002; Massuttí y Moranta, 2003; Wilber et al., 2003; Malavasi et al., 2004; entre

otros) y son recomendados por muchos trabajos de revisión de métodos de estudio a nivel de

taxocenosis (Jongman et al., 1987; Ludwig y Reynolds, 1988; Fausch et al., 1990; Clarke y

Warwick, 2001; Clarke y Gorley, 2001).

Revisión bibliográfica

13

Junto con la talla y el peso, los índices que reflejan el peso de órganos con relación al peso

corporal han sido utilizados con mucha frecuencia como indicadores morfológicos de

respuesta a diversos agentes estresantes (Munkittrick et al., 2000; Tricklebank et al., 2002;

Corsi

et

al.,

2003

a;

b;

Porter

y

Janz,

2003).

Los

más

comunes

son

el

índice

gonadosomático (IGS: peso de la gónada con respecto al peso del cuerpo) y el índice

hepatosomático (IHS: peso del hígado con respecto al peso del cuerpo). También se ha

utilizado con estos fines el factor de condición (FC: Peso corporal con respecto a una

función del largo, generalmente cúbica).

Los análisis de isótopos estables han sido utilizados para dilucidar las relaciones tróficas en

animales acuáticos (Fry, 1988; Voß y Struck, 1997; Vander Zanden et al. 1999; Lee, 2000;

Sherwood

et

al.,

2002;

Conolly,

2003).

Está

aceptado

en

general

que

δ 13 C

es

principalmente un indicador de la fuente del alimento, mientras que δ 15 N es un indicador de

nivel trófico (p.e., Minagawa y Wada, 1984; Peterson y Fry, 1987; Yamamuro et al., 1995).

McCutchan et al. (2003), encontraron que algunos factores, como las diferencias en la

dieta, pueden resultar en errores al estimar la contribución de fuentes diversas a la dieta

natural o la posición trófica de los organismos analizados.

Los cocientes de isótopos estables pueden ser también utilizados para investigar la entrada

de carbono y nitrógeno desde fuentes terrestres, incluyendo las descargas de aguas de

albañal (Rau et al. 1981; Van Dover et al., 1992; Peterson, 1999; Lake et al., 2001;

Darnaude et al. 2003; Yamamuro et al., 2003; Vizzini y Mazzola, 2004). La descarga de

aguas de albañal en el ambiente marino suministra, frecuentemente, una señal isotópica de

nitrógeno que permite la evaluación de áreas impactadas severamente por la descarga. Esto

se debe al enriquecimiento asociado con el fraccionamiento isotópico y la volatilización del

amonio y el nitrato en las aguas de albañal (Peterson; 1999; Wayland y Hobson 2001). De

Revisión bibliográfica

14

esta forma, el enriquecimiento en 15 N provee un medio para evaluar la exposición de los

organismos acuáticos a descargas de residuos terrestres.

Trabajos muy recientes, recomiendan el uso de los isótopos estables de nitrógeno como

marcadores

isotópicos

para

investigar

relaciones

tróficas

(Guiguer

et

al.,

2002;

Nagelkerken y Van der Velde, 2004 a; b) y comprender mejor el papel de la eutrofización

(Hoegh-Guldberg et al., 2004; Mutchler et al., 2004) en los ecosistemas marinos costeros,

particularmente los arrecifes de coral.

2.2 Impacto humano sobre peces.

Hay un consenso global sobre la existencia de una sobre-explotación de numerosos recursos

pesqueros y del severo impacto que esto produce en las características de la ictiofauna

(Jackson et al. 2001; FAO, 2002; Pauly et al., 2003). Particular preocupación reviste la rápida

disminución de las poblaciones de peces depredadores (Myers y Worm, 2003; Bellwood et al.,

2003). Se ha señalado como una regularidad del efecto de la sobrepesca a nivel mundial, la

disminución de las tallas medias y el nivel trófico de los organismos capturados, lo cual es

reflejo de una modificación en el mismo sentido de la ictiofauna (Pauly et al., 1998). Esto ha

sido demostrado también en estudios a nivel regional (Sala et al., 2004) y en particular para

Cuba (Claro et al., 1990; González-Sansón et al., 1996; Baisre, 2000; Claro et al., 2003).

Se ha comprobado que la sobrepesca tiene un efecto de cascada (control desde arriba) en el

ecosistema marino al relajar la presión de depredación sobre las especies-presa habituales

(Dulvy et al., 2004) o el control sobre componentes claves del ecosistema de los arrecifes de

coral (Hughes, 1994; Hughes et al., 2002; Friedlander y DeMartini, 2002; Hughes et al.,

2003). Se ha planteado que la extinción ecológica de niveles tróficos completos hace que los

ecosistemas sean más vulnerables a otros disturbios de origen natural y humano tales como el

Revisión bibliográfica

15

incremento de nutrientes y la eutrofización, la hipoxia, las enfermedades, las tormentas severas

y los cambios climáticos (Jackson et al, 2001)

La investigación de los efectos del estrés originado por varios agentes distintos de la pesca en

los peces es un tema que ha sido abordado reiteradamente por la comunidad científica

(Pickering, 1981; Adams, 1990; Heath, 1995; Barton, 1997; Munkittrick et al., 2000; Corsi et

al., 2003 entre otros). Este interés sostenido está dado en gran medida por la importancia

económica del grupo, pero también porque los peces ofrecen un modelo de respuesta en

vertebrados, lo cual puede ser de extraordinaria utilidad en relación con la salud humana, por

existir numerosas vías metabólicas y procesos reguladores semejantes. Adicionalmente, los

peces constituyen un excelente componente integrador de los impactos en el ecosistema

acuático y la relevancia de los cambios observados en los mismos resulta frecuentemente de

gran interés para los tomadores de decisiones (Adams, 1990; Harris, 1995; Lincoln Smith y

Jones, 1995; Smith et al., 1999). Otra ventaja práctica es que los peces son relativamente

fáciles de identificar in situ, lo que permite utilizar técnicas de censo visual mediante buceo

autónomo que son baratas, eficaces y no invasivas, preservando en gran medida el grupo que

se investiga (Harmelin-Vivien et al., 1985; Warwick, 1993).

Uno de los problemas más difundidos en las zonas costeras del planeta es la eutrofización. En

un informe de la Agencia Ambiental Europea (Ærtebjerg et al., 2001) se suscribe la

definición dada por Nixon (1995): “ La eutrofización se refiere a un incremento en la tasa

de

suministro

de

materia

orgánica

a

un

ecosistema,

la

cual

está

relacionada

más

comúnmente con el enriquecimiento de nutrientes que mejora la producción primaria del

sistema”. Entre las consecuencias de este fenómeno que reconoce el mencionado informe

está el incremento de materia orgánica que se deposita en el fondo, produciendo un cambio

en las características generales del mismo, una propensión a la disminución en el contenido

Revisión bibliográfica

16

de oxígeno disuelto, principalmente en el agua cercana al fondo y la huída, total o parcial

de los peces demersales.

Los efectos

del enriquecimiento

en nutrientes y

eventualmente de la

eutrofización,

dependen del balance entre los aspectos positivos (más alimento) y negativos (p.e. anoxia,

incremento de materia orgánica en suspensión) de estos procesos (Breitburg, 2002). En

algunos casos, la eutrofización puede llevar a un incremento en la densidad de peces e

incluso mayores capturas. También se ha señalado como una consecuencia de este impacto,

el incremento en la proporción de peces planctófagos en relación a los demersales en

términos de biomasa (Caddy, 2000).

Las descargas de aguas de albañal no tratadas pueden ser portadoras de una mezcla de

sustancias tóxicas que afectan la salud de los peces y han sido consideradas como un factor

importante que contribuye a la reducción de la diversidad de especies en el mundo (Schmidt et

al., 1999 ; Amisah y Cowx, 2000; Alberto et al., 2004). Un número apreciable de autores han

señalado que la ictiofauna tiene una respuesta clara y medible con respecto al impacto de las

descargas de aguas negras en la zona costera (Russo, 1982; Grigg, 1994; Chabanet et al.,

1995; Otway et al., 1996; Hall et al., 1997; Smith et al., 1999; Guidetti et al., 2002). Ha

sido demostrado que las aguas de albañal afectan la diversidad, abundancia, mortalidad,

fecundidad y susceptibilidad a los parásitos en los peces (Claridge et al., 1986; Gray, 1989;

Adams et al., 1993; EPA, 1993; Smith y Suthers, 1999; Guidetti et al., 2002). En otros

hábitats acuáticos se da una situación semejante. Porter y Janz (2003), por ejemplo,

encontraron que la descarga de aguas de albañal en un río, provocó cambios en la

composición de la ictiofauna.

Khalaf y Kochzius (2002 a) encontraron una mayor diversidad y equitatividad de la

ictiofauna en los sitios afectados por desarrollo industrial costero en el Mar Rojo. Según

Revisión bibliográfica

17

estos autores, este resultado se podría explicar mediante la hipótesis de perturbación

intermedia enunciada por Connell (1978), la cual predice un incremento inicial en la

diversidad al aumentar la perturbación, seguida de una disminución a niveles mayores de

disturbio. Fabricius et al. (2005) presentan un amplio estudio donde se documenta

claramente el impacto negativo que tiene el escurrimiento desde tierra sobre los arrecifes de

la Gran Barrera Australiana en áreas con diverso desarrollo agrícola.

Odum (1985) plantea que un acortamiento en las cadenas alimentarias con una reducción

de los depredadores de tope es consecuencia de la eutrofización y la contaminación con

sustancias tóxicas en lagos. Según este autor, las razones para ello no están claras, pero dos

explicaciones

posibles

han

sido

competitivamente

a

los

mayores,

sugeridas:

tanto

en

a)

Los

organismos

pequeños

condiciones

de

eutrofización

aventajan

como

de

contaminación tóxica y b) aunque los organismos mayores se alimentan de forma más

eficiente cuando los recursos son escasos, ellos están sometidos a la bioacumulación de

toxinas, tienen estadios de desarrollo vulnerables o son en general más sensibles a los

disturbios que los organismos pequeños. Estas consideraciones podrían resultar válidas

también para las zonas costeras e introducir un elemento de incertidumbre sobre las causas

verdaderas que provocan la ausencia de grandes depredadores.

Una

cuestión

muy

importante

que

ha

sido

señalada

por

varios

autores

es

que

la

composición de la ictiofauna puede estar influida fuertemente por factores naturales. Esto

tiene especial relevancia cuando se quiere detectar la existencia de impactos de origen

humano, pues se hace imprescindible separar la variación natural, de la variación de origen

antrópico.

Entre los factores naturales principales, se han señalado la estación del año

(Luckhurst y Luckhurst, 1978; Aliaume et al., 1990; McGehee, 1994) y la zonación de los

biotopos (Fausch et al., 1990; Zapata y Morales, 1996; Núñez-Lara y Arias-González,

Revisión bibliográfica

18

1998).

Khalaf

y

Kochzius

(2002

b)

encontraron

una

influencia

significativa

de

la

profundidad y el hábitat

bentónico sobre la estructura de la ictiofauna. Aburto-Oropeza y

Balart (2001) encontraron en el Golfo de California que las asociaciones de especies de peces

estaban formadas por muchas especies raras y pocas abundantes. La mayoría de las especies

aparecieron en todos los hábitats, pero la densidad varió significativamente entre hábitats,

sugiriendo grupos de especies representativas. Según estos autores, existe relación entre la

asociación de especies y la complejidad de los hábitats.

Es muy extensa la bibliografía sobre los efectos subletales de impactos de origen humano

sobre los peces a nivel de individuo. Los efectos subletales son aquellos que ocurren en

concentraciones o dosis de las sustancias contaminantes por debajo de las que producen

muerte directa (Rand, 1985). Según Newman (2001), algunos efectos subletales pueden

tener consecuencias letales en un contexto ecológico, donde la especie debe competir con

otras, evitar la depredación o enfrentarse a otros agentes estresantes. Esto ha llevado al

concepto de “mortalidad o muerte ecológica” que caracteriza la disminución del valor

adaptativo de un individuo que se desenvuelve en un contexto de ecosistema y que equivale

a su muerte real. Es muy importante mantenerse alerta con respecto a la posibilidad muy

real de muerte ecológica en presencia de concentraciones que han sido juzgadas subletales

en los ensayos de laboratorio.

La disminución en el valor adaptativo de los individuos debido a un deterioro reproductivo, se

considera uno de los efectos subletales más útiles en la investigación del impacto humano

(Newman, 2001). Mc Farlane y Franzin (1978) encontraron huevos más pequeños y una

supervivencia menor de huevos y larvas de la especie de pez Catostomus commersoni en un

lago canadiense cercano a un área de fundiciones de metal. Individuos del lenguado

Platichthys stellatus colectados cerca de una región altamente urbanizada en la Ciudad de San

Revisión bibliográfica

19

Francisco en Estados Unidos, presentaron más óvulos previtelogénicos y menor éxito

embrionario que los colectados en una región menos urbanizada (Spies et al., 1989). La

investigación mediante técnicas de histología ha confirmado reiteradamente que agentes

contaminantes del más diverso tipo producen atresia folicular en los ovarios de varias especies

de peces (Shukla y Pandey, 1984; Wannemacher et al., 1992 ; Johnson et al., 1994 ; Janz et

al., 1997; Jobling et al., 2002; Dutta y Maxwell, 2003). La atresia puede ser inducida

también por otros agentes estresantes, como es el confinamiento dentro de determinadas

artes de pesca (García Cagide et al., 2001).

Atención particular ha merecido el problema de la llamada “disrupción endocrina” en peces

por sustancias contaminantes (Hontela et al., 1997; Kendall et al., 1998; Cash et al., 2000;

Pacheco y Santos, 2001; Singh y Canario, 2004; entre otros). Este término es una

traducción del inglés “endocrine disruption” y está ampliamente difundido en la literatura

científica de ambos idiomas. El término, sin embargo, no ha sido aceptado formalmente

como parte del idioma español. Por ese motivo, se utilizará en lo adelante, la expresión

“perturbación endocrina” como equivalente.

En una revisión reciente del trabajo realizado en Estados Unidos, Pait y Nelson (2002)

resumen que la evidencia de perturbación endocrina ambiental va desde la presencia de

proteínas ovulares femeninas en machos y niveles reducidos de hormonas endógenas en

machos y hembras, hasta histopatologías gonádicas y peces intersexuales (presencia de

ovotestis). Matthiessen (2000) hace un llamado a la cautela y afirma que “con muy pocas

excepciones, aún no tenemos buena evidencia de que la perturbación endocrina esté

causando problemas a nivel de población”. Este es un punto de vista interesante para el

presente trabajo, pues recuerda la necesidad de investigar los impactos en varios niveles de

organización.

Revisión bibliográfica

20

Se ha consignado reiteradamente una disminución del IGS como respuesta a efluentes

blanqueados de molinos de pulpa de madera (Larsson et al., 1988; Munkittrick et al., 1991;

1992; 1994; Gagnon et al., 1994; Gibbons et al., 1998 a; b; Sepúlveda et al., 2002; Singh y

Canario, 2004), aunque no siempre se encuentra esta disminución del peso de la gónada

(McMaster et al., 1996; Porter y Janz, 2003; Sepúlveda et al., 2004), lo que indica que

posiblemente la respuesta sea diferente y acorde con características de la especie.

En otras situaciones, también se ha encontrado una disminución del IGS como resultado de

la exposición a agentes estresantes de diversa índole (Tricklebank et al., 2002), mientras

que Alberto et al. (2004) encontraron un incremento del IGS y del FC relativo de una

especie de pez en áreas contaminadas de un río en Brasil. Este índice puede resultar

equívoco como indicador de alteraciones en la reproducción. Por ejemplo, Kjesbu et al.

(1991) y Palmer et al. (1995) citados por Miranda et al. (1999) plantean que la atresia

folicular puede reducir el potencial reproductivo y que ella es observada cuando el índice

gonadosomático todavía es alto.

Algunos

autores

han

encontrado

un

incremento

en

el

IHS

como

respuesta

a

la

contaminación (Corsi et al. 2003 a; b; Porter y Janz, 2003), pero en otros casos la relación

hallada es inversa (Tricklebank et al., 2002). Lo mismo ha ocurrido con el FC (Porter y

Janz, 2003). Según Goede y Barton (1990), el IHS puede disminuir o aumentar como

respuesta a agentes estresantes de diversa índole. Estos autores citan referencias donde el

índice

disminuye

a

consecuencia

de

mayor

acidez

en

el

agua,

contaminantes

no

especificados, manipulación en acuicultura y cambios en las corrientes de agua. Por otra

parte citan trabajos donde el IHS se incrementa como respuesta a la contaminación o

exposición a sustancias tóxicas de tipo variado.

Revisión bibliográfica

21

Una cuestión importante es que los índices organosomáticos y el factor de condición

pueden variar de acuerdo a la energía disponible para los animales y su distribución de

acuerdo al metabolismo (por ej. épocas de reproducción). De esta manera, el sexo, la

estación del año, el estado reproductivo y la disponibilidad y calidad del alimento pueden

ser factores que introduzcan cambios notables en el valor de los índices e incrementen la

variabilidad natural de fondo sobre la cual hay que detectar diferencias debidas al impacto

humano (Goede y Barton, 1990; Bustamante et al., 2001).

2.3 Especies seleccionadas

Existen numerosos trabajos sobre la chopita bicolor, Stegastes partitus, la mayoría sobre

aspectos biológicos, ecológicos y conductuales. Estos incluyen, entre otros,

osteología y

ecología general (Emery, 1973), alimentación natural (Emery, 1973; Thresher, 1980;

Waldner y Robertson, 1980; Wellington y Victor, 1989; Hixon y Beets, 1993; Booth y

Hixon,

1999),

crecimiento

(Caldow

y

Wellington,

2003),

selección

sexual

y

éxito

reproductivo (Schmale, 1981; Cole y Sadovy, 1995), producción de larvas, reclutamiento y

uso del hábitat (Robertson et al., 1988; Booth y Beretta, 1994; Tupper y Hunter, 1994;

McGehee, 1995; Wilson y Meekan, 2001; Cowen, 2002), regulación de las poblaciones por

depredación y otras causas (Carr et al., 2002), factores que afectan la supervivencia de los

juveniles (Booth y Hixon, 1999; Wilson y Meekan, 2002), uso del microhábitat (Tolimieri,

1998), genética poblacional (Lacson et al., 1989) y el estudio de una enfermedad

denominada neurofibromatosis (Campbell y Schmale, 2001).

En el caso de Thalassoma bifasciatum existe un gran número de trabajos sobre diferentes

aspectos de la biología y la ecología, ya que esta especie ha sido considerada la “rata de

laboratorio” de las investigaciones sobre peces de arrecife (Doherty, 2002). Entre otros,

Revisión bibliográfica

22

existen trabajos sobre características conductuales (Valdés-Muñoz y Mochek, 2001);

alimentación (Beebe y Tee Van, 1928; Longley y Hildebrand, 1941; Feddern, 1965;

Randall, 1967; Cervigón, 1993), relación entre factores ambientales y dinámica de las

larvas y reclutamiento (Hunte von Herbing y Hunte, 1991; Caselle, 1996; 1997; 1999;

Robertson et al., 1999; Wilson y Meekan, 2001; Sponaugle y Pinkard, 2004) y

del cambio de sexo (Costain, 2002).

fisiología

Sobre Halichoeres bivittatus se han localizado algunos trabajos sobre diferentes aspectos de

la biología y la ecología. Entre otros, características conductuales (Valdés-Muñoz y

Mochek, 2001) y alimentación (Randall, 1967; Cervigón, 1993; Sierra et al., 2001). En

Halichoeres garnoti se han realizado trabajos sobre alimentación (Randall, 1967; Cervigón,

1993; Sierra et al., 2001), y mortalidad densodependiente (Overholtzer-McLeod, 2004). En

relación con Chromis cyanea y Chromis multilineata se han encontrado trabajos que

documentan de forma general el modo de alimentación (Thresher, 1980; Hixon y Beets,

1993; Hixon y Carr, 1997), la morfometría (Pastor y Baéz-Hidalgo, 2002 b) y algunas

características biológicas (Pastor y Baéz-Hidalgo, 2003 e).

Lacson (1991) trabajó sobre seis especies de peces de arrecifes de coral (C. cyanea, S.

partitus, S. leucostictus, S. planifrons, S. dorsopunicans y T. bifasciatum). Investigó las

estructuras genéticas de poblaciones utilizando electroforesis en gel de almidón. Encontró

gran intercambio genético entre La Parguera, Puerto Rico y Discovery Bay, Jamaica,

separados por 1000 km. El primer factor causal en la homogenización de las poblaciones de

peces arrecifales del Caribe es la dispersión durante los estadios planctónicos en la vida

temprana. Esto es una fuerte evidencia de que: 1) las poblaciones de peces arrecifales son

fondos genéticos extensos geográficamente y 2)

las tasas de dispersión parecen ser lo

Revisión bibliográfica

23

suficientemente altas como para permitir una repoblación continua de comunidades

arrecifales aisladas y/o perturbadas.

No se localizó mucha información sobre las especies del género Holocentrus incluidas en

esta investigación, que sea relevante para los temas tratados en la misma. Estas incluyen

características conductuales (Valdés-Muñoz y Mochek, 2001), análisis del contenido

estomacal en H. rufus y H. adscensionis (Randall, 1967), trabajos muy generales sobre

inducción

de

citocromo

P450

(Stegeman

et

al.,

1990)

y

contenido

hepático

de

metalotioneína (Hogstrand y Haux, 1990) en H. rufus. La bibliografía específica sobre

Cephalopholis fulva resultó aún más escasa e incluye referencias sobre parámetros de

crecimiento (Munro, 1983; Potts y Manooch, 1999), presencia de hermafroditismo (Smith,

1959), alimentación natural (Randall, 1967) y aspectos sobre la biología de la especie

(Thompson y Munro, 1983).

Sobre

A.

bahianus

se

han

encontrado

varios

trabajos

que

dan

información

sobre

características conductuales (Valdés-Muñoz y Mochek, 2001); parámetros de crecimiento

(Choat y Robertson, 2002); alimentación natural (Randall, 1967); mortalidad (Hixon y

Webster, 2002)

A manera de resumen, es conveniente resaltar que no se encontró ningún trabajo donde se

investigue,

de

forma

particular,

las

respuestas

al

impacto

humano

de

las

especies

seleccionadas. Por otra parte, es evidente que algunas de estas especies han sido utilizadas

reiteradamente como modelos para estudiar procesos básicos (reproducción y reclutamiento

principalmente) en los arrecifes de coral. Su gran abundancia y carácter territorial han

contribuido a esta selección. Según Levin y Grimes (2002), el trabajo ecológico riguroso

sobre asentamiento y reclutamiento de peces de arrecife de tamaño pequeño, ha sido crucial

para traer a un primer plano, la importancia de los procesos de reclutamiento.

Revisión bibliográfica

24

2.4 Investigaciones en la costa de Ciudad de la Habana y áreas aledañas.

Existen varias investigaciones sobre el estado ambiental de la bahía de La Habana (Areces y

Toledo, 1985; IIT, 1990; González, 1991; Beltrán et al., 1998; GEF/PNUD, 1998; UNEP,

2004; entre otros). Los resultados de estos trabajos indican altos niveles de eutrofización y

contaminación por hidrocarburos, así como presencia de altas concentraciones de metales

pesados. A partir de esa información, es lógico suponer que el impacto de la descarga de las

aguas de la bahía en la zona costera debe ser muy notable. Son muy escasos los trabajos

publicados sobre el estado ambiental del río Almendares y sólo se pudo encontrar una

publicación relacionada con modelación matemática que contiene algunos datos generales

(Dominguez et al., 2003).

Las investigaciones sobre las condiciones oceanográficas de la zona costera de Ciudad de la

Habana son relativamente escasas (IIT, 1990; Morales et al., 1995; GEF/PNUD, 1998), pero

permiten tener una idea bastante buena sobre las características del ambiente marino,

principalmente en el tramo comprendido entre el río Almendares y la bahía de La Habana.

Como antecedentes de estudios sobre el estado de las comunidades marinas en el sublitoral de

la ciudad, se encuentran varios trabajos que incluyen una caracterización de las poblaciones de

corales (Herrera y Martínez-Estalella, 1987), de gorgonias (Herrera y Alcolado, 1983) y de

esponjas (Alcolado y Herrera, 1987). Los resultados de esos estudios pusieron en evidencia la

existencia de un gradiente de deterioro de las comunidades bentónicas a lo largo de la costa,

relacionado principalmente con

concluyeron que

las

principales

el

desagüe de la

bahía de la Habana. Esos

trabajos

alteraciones

en

las

comunidades

de invertebrados

se

encontraron en las estaciones de la caleta de San Lázaro, ubicada al oeste de la bahía. Más

recientemente, la situación de deterioro de las comunidades coralinas en relación con la

descarga de la bahía de La Habana y el río Almendares fueron confirmadas por Guardia y

Revisión bibliográfica

25

González-Sansón (2000 a, b); Guardia et al. (2001) y González-Díaz et al. (2003). También

existe un trabajo sobre las comunidades del meiobentos en los fondos blandos (Armenteros et

al., 2003), que confirma básicamente un impacto de la bahía y el río Almendares sobre la zona

costera. Todos estos trabajos constituyen un antecedente importante que sugiere un impacto

notable en determinados puntos que debe afectar también a la ictiofauna.

Un estudio de algunos arrecifes del litoral habanero, en relación con la colecta de peces para

exhibición en el Acuario Nacional de Cuba, fue publicado recientemente (Caballero y

Guardia, 2003), pero no aborda los aspectos del impacto de fuentes terrestres. También existen

algunos trabajos publicados sobre las algas de la zona (Suárez y Cortez, 1983; Suárez et al.,

1989; Suárez et al., 1996), pero ninguno contempla aspectos relacionados con el impacto

humano.

Se han realizado estudios sobre la ictiofauna de la zona, pero estos han sido muy localizados y

preliminares (Bosch et al., 1988; García-Coll et al., 1988 a; b) o han tratado de forma

muy

general algunos aspectos de la biología de especies que se capturan con fines de exhibición en

el Acuario Nacional de Cuba (Pastor y Baez-Hidalgo, 2002 a; b ; 2003 a; b; c; d; e). También

se han investigado aspectos básicos del reclutamiento de peces utilizando refugios artificiales

experimentales (Aguilar y González-Sansón, 1984; Aguilar et al., 1984; Aguilar et al., 1986,

González-Sansón y Aguilar, 1996). Ninguno de los trabajos mencionados anteriormente ha

abordado el problema del impacto ambiental sobre los peces costeros. No se encontró ninguna

referencia que documente el estado y la composición de la ictiofauna en la zona en épocas

anteriores, por lo que al comienzo de la investigación, no existía una línea base de referencia

en este aspecto.

Material y métodos

26

3. MATERIAL Y METODOS

3.1 Zona de estudio

La zona de estudio principal es el tramo de sublitoral comprendido entre la entrada del

Puerto de la Habana y la zona que corresponde a la calle 84 en el barrio de Miramar (Figura

1, arriba). En esta zona el fondo es rocoso y la geomorfología es muy similar en toda su

extensión. Teniendo en cuenta las características

del sustrato, se pueden identificar cinco

biotopos básicos que se disponen como bandas que corren paralelas a la costa (Figura 2 y

Tabla 1).

La zona es muy abierta y en ella prevalecen las condiciones marinas típicas, con salinidades

alrededor de 36 ‰ cerca del fondo, aún en época de lluvia. Las fluctuaciones de

temperatura son las típicas de las aguas de la plataforma cubana, oscilando entre mínimas

de alrededor de 26 °C en el invierno y máximas alrededor de 29 °C en verano, con muy

poca estratificación en la columna de agua (Morales et al., 1995).

Los dos factores naturales más importantes en el área que introducen una variabilidad anual

son las lluvias y los frentes fríos. El efecto de las lluvias se expresa principalmente por un

incremento en el escurrimiento desde tierra (más notable en el incremento de los caudales

del río Almendares y de los ríos Luyanó y Martín Pérez que desaguan en la bahía de La

Habana). Esto eleva la cantidad de sedimentos en suspensión, la concentración de

nutrientes disueltos en el agua y los contaminantes en la zona costera aledaña, la cual se ve

también muy afectada por el incremento de materia orgánica debido a la eutrofización

existente en la bahía (Areces y Toledo, 1985). Morales et al. (1995) dan valores de entre

0.22 - 5.26 µmol/L de N-NH 4 para las estaciones junto a la entrada de la bahía, mientras

que GEF/PNUD (1998) encontró valores entre 2.32 y 18.68 µmol/L de N-NH 4 para la

Caleta de San Lázaro (ver Figura 1). Según GEF/PNUD (1998), en la estación de la Caleta

Material y métodos

27

de San Lázaro, el valor medio de hidrocarburos totales, tanto en las aguas superficiales

(0.45 mg.L -1 ), como el contenido en los sedimentos recientes (936 µg.g -1 materia seca),

reflejan que en esta estación ubicada en el litoral

oeste de la bahía y muy cercana a esta,

también existe una elevada contaminación por petróleo y que la influencia de los aportes

que llegan a la bahía está afectando de forma directa el litoral habanero. En las estaciones

junto a la margen este de la desembocadura del río Almendares, Morales et al. (1995)

encontraron concentraciones de 0.52 - 10.35 µmol/L de N-NH 4 . Estos mismos autores

afirman que la concentración de nitritos y nitratos es más alta al este del Almendares,

debido a descarga de aguas nitrogenadas por escurrimiento costero.

Según Morales et al. (1995), la concentración de oxígeno disuelto es un poco más baja

cerca de la entrada del puerto en ambas épocas del año (lluvia y seca), llegando a ser tan

bajas como 3.32 mg/L. Esto se atribuye a la descarga de materia orgánica en esa zona. El

pH tiene correlación positiva con la concentración de oxígeno y los valores son más bajos

cerca de la boca del puerto, lo que se atribuye a la producción de ácido sulfhídrico en el

proceso de descomposición de la materia orgánica. Es de notar que según los datos de estos

mismos autores el pH en la estación junto al río presentó el valor más bajo de todo el

estudio (7.0), aunque las concentraciones de oxígeno resultaron normales (6.51 - 7.06

mg/L).

El efecto de la descarga de la bahía y el río Almendares en la salinidad es muy poca,

principalmente en las zonas más profundas, donde se puede considerar insignificante. Los

cambios horizontales en la salinidad encontrados a varias profundidades en la zona de

estudio no superan nunca el valor de 1 ‰ (Morales et al., 1995). Los frentes fríos producen

principalmente un incremento muy notable del oleaje, fundamentalmente en los meses de

diciembre a febrero. Las corrientes costeras se mueven la mayor parte del tiempo en

Material y métodos

28

dirección paralela a la costa y hacia el nordeste, aunque en la Caleta de San Lázaro

presentan una circulación anticiclónica típica, influida por el efecto combinado de las

mareas, los vientos predominantes y la descarga de la bahía durante la marea baja (IIT,

1990; Morales et al., 1995).

Se definió también una zona de estudio complementaria, como área de referencia adicional

para los análisis de isótopos estables. Esta se ubicó en una localidad próxima a Cayo

Cantiles, en la costa sur, cerca del borde de la plataforma (Figura 1, abajo). En esta zona

hay un arrecife de coral de franja bien desarrollado que se encuentra a más de 70 km de

cualquier centro de desarrollo urbano.

3.2 Estaciones de muestreo

Se definieron 15 sitios de muestreo (Figura 1, arriba) a lo largo del litoral, los cuales fueron

ubicados por referencia a puntos bien definidos de la costa. Estos sitios quedaron a su vez

agrupados en tres áreas de acuerdo a la distancia con respecto a la entrada del Puerto de La

Habana (Tabla 2). Teniendo en cuenta la dirección predominante de la descarga del puerto

de La Habana y del río Almendares (Figura 1, arriba), estas tres zonas se pueden considerar

con diferente grado de afectación por la contaminación de estas fuentes principales. Se

asumió que el área 1 está severamente contaminada como consecuencia fundamentalmente

de la descarga de la bahía donde se han identificado hasta el momento 104 fuentes

contaminantes (Anexo 1); el área 2 está medianamente contaminada producto de la

descarga del río

Almendares, en cuya cuenca se encuentran numerosas fuentes de

contaminación (Anexo 1); y el área 3 se consideró como de referencia teniendo en cuenta la

no existencia de fuentes de contaminación de gran envergadura. Un estudio detallado de la

composición por especies y otras características de varios grupos de algas e invertebrados

Material y métodos

29

en las mismas áreas, corrobora el criterio anterior (González-Díaz et al., 2003). Los

muestreos se realizaron en algunos casos en todas las estaciones y en otros, en un

subconjunto de las mismas, según se detalla a continuación.

En la zona de Cayo Cantiles se definió una estación de muestreo (Ca, Figura 1) en una

profundidad de 10 metros (21° 33.364’ N, 81° 59.677’ W). El fondo en la misma es

bastante similar al que se encuentra en la costa de Ciudad de la Habana.

3.3 Variaciones en la composición de la ictiofauna

Para investigar la composición de la ictiofauna, así como sus variaciones espaciales y

temporales se realizaron tres campañas de muestreo. Estas variaron en sus características de

acuerdo a los objetivos particulares de cada una. Las dos primeras fueron muestreos pilotos

para determinar la existencia de impactos en las dos zonas de mayor descarga desde tierra

(bahía de La Habana y río Almendares) mientras que la tercera fue un estudio integral,

abarcador de toda la zona de estudio y cuyo diseño se basó en los resultados obtenidos en

las dos primeras etapas. (Tabla 3). Se utilizó el método de conteo visual estacionario

desarrollado

por

Bohnsack

y

Bannerot

(1986)

ligeramente

modificado

para

esta

investigación. El radio de observación fue de cinco metros y no se estimaron las tallas de

los peces, sino que se distinguieron los juveniles tempranos atendiendo a la coloración o el

tamaño. Cada conteo se consideró una unidad de muestreo y los análisis cuantitativos se

realizaron utilizando como variable el número de individuos por conteo.

Los peces fueron identificados según Böhlke y Chaplin (1993) y Randall (1996). La

clasificación se realizó siguiendo los criterios de Nelson (1994) para las categorías

taxonómicas superiores y las consideraciones de Eschmeyer (1998) para los nombres

válidos de las especies. Para verificar el registro previo de cada especie en aguas cubanas se

Material y métodos

30

utilizó como referencia a Claro et al. (2001). Los nombres científicos válidos de las

especies, incluyendo el autor y el año se dan en el anexo 2.

Tabla 3. Resumen de las características de los muestreos realizados para investigar los cambios en la composición de la ictiofauna. n es el número de unidades de muestreo (censos) utilizadas en cada combinación de estación de muestreo y biotopo o en cada muestreo a lo largo del tiempo. Nt es el número total de censos realizados. Las estaciones se refieren a la Figura 1 y la Tabla 2.

Fechas

Estaciones

Biotopos*

n

Nt

Observaciones

Oct. y nov.

1-6 y 12

Ec, Pl,

1

35

1996

Vs, Vi,

Ca

Ene. y feb.

8-10 y

Ec, Pl,

4

100

1999

11-12

Vs, Vi,

Ca

Feb.-mar. y

1-15

Ec, Pl,

4

480

jun. 2000

Vs,

Vi

Variaciones espaciales en Caleta de San Lázaro y área de referencia Variaciones espaciales en la zona aledaña al río Almendares y en el área de referencia Variaciones espaciales y temporales en toda la zona de estudio

* Ec = Echinometra, Pl = Plano rocoso, Vs = Veril superior, Vi = Veril inferior, Ca = Camellones

Para obtener información histórica sobre la composición de la ictiofauna en décadas

anteriores, con énfasis en las especies que alcanzan gran tamaño y tienen un alto valor para

el consumo humano, se realizaron entrevistas individuales semi-estructuradas (Anexo 3).

Se seleccionó un grupo de personas (profesionales y pescadores) que por su edad y relación

con el área, estaban en condiciones de suministrar información confiable sobre ese tópico.

La selección de los entrevistados no se hizo al azar sino mediante el uso de informantes

clave.

3.4 Variaciones del reclutamiento

Para investigar las variaciones espaciales y temporales del reclutamiento se realizaron tres

campañas de muestreo. Estas variaron en sus características de acuerdo a los objetivos

Material y métodos

31

particulares de cada una (Tabla 4). La primera fue diseñada para hacer una investigación

preliminar de las variaciones naturales en el reclutamiento e incluyó todas las especies. La

segunda,

con

un

diseño

de

muestreo

más

complejo,

tuvo

como

objetivo

describir

cuantitativamente las variaciones temporales naturales del reclutamiento en el área de

referencia,

utilizando

las

especies

Stegastes

partitus,

Thalassoma

bifasciatum

y

Halichoeres bivittatus como modelos. Estas se seleccionaron siguiendo criterios que se

explican en el acápite 3.5. La tercera campaña se diseñó en base a los resultados obtenidos

en las anteriores y tuvo como objetivo la investigación de cambios en el reclutamiento entre

áreas impactadas y no impactadas.

Tabla 4. Resumen de las características de los muestreos realizados para investigar los cambios en el reclutamiento. n es el número de unidades de muestreo (censos) utilizadas en cada combinación de estación de muestreo y biotopo o en cada muestreo a lo largo del tiempo. Nt es el número total de censos realizados. Las estaciones se refieren a la figura 1 y la tabla 2.

Fechas

Estaciones

Biotopos *

n

Nt

Observaciones

May. 1995 – set. 1996 Jul. 2001 – jun. 2003

12

Vi

4

60

Variaciones temporales en el área de referencia Variaciones temporales en el área de referencia Variaciones espaciales y temporales en sitios impactados y de referencia

12

Ec, Pl,

5

480

Vs,

Vi

Jun.-jul. 2003 y Ene. 2004

1, 9 y 12

Ec, Pl,

9

216

Vs,

Vi

* Ec = Echinometra, Pl = Plano rocoso, Vs = Veril superior, Vi = Veril inferior, Ca = Camellones

En la campaña de 1995-96 el método de censo visual consistió en marcar un recorrido de

100 metros de largo, siguiendo el borde inferior del veril, donde comienza el plano arenoso.

Se contaron todos los juveniles tempranos observados en el recorrido. Los conteos se

realizaron con una frecuencia semanal y se promediaron dentro de cada mes. En los dos

muestreos

restantes,

se

realizó

el

censo

visual

de

los

individuos

de

tres

especies

seleccionadas dentro de un marco cuadrado de cinco metros de lado (según Booth y

Beretta, 1994). Cada conteo fue el promedio de los peces observados en tres recorridos

Material y métodos

32

aleatorios sobre el marco de referencia. Los individuos observados fueron agrupados en

clases de tamaño según la estimación del observador.

3.5 Aspectos biológicos de especies seleccionadas

Para el análisis comparativo de varios indicadores morfológicos y organosomáticos,

aspectos relacionados con la reproducción, la alimentación y las variaciones en los isótopos

estables de carbono y nitrógeno, se seleccionaron tres estaciones representativas en cada

una de las áreas. Estas estaciones fueron la 1, afectada por la descarga de la bahía; la 9,

afectada por la descarga del río Almendares y la 12, que se puede considerar como un sitio

de referencia. El análisis detallado de las comunidades del bentos en las tres estaciones,

corrobora el criterio de selección de la estación 12 como sitio de referencia (Tabla 5). Un

mayor número de especies y colonias de corales, mayor recubrimiento coralino, mayor

densidad de gorgonias y valores bajos de densidad de esponjas, cubrimiento de algas y

cubrimiento de poliquetos, son indicadores de una comunidad coralina bien desarrollada,

típica de áreas no contaminadas (Guardia y González-Sansón, 2000 a; b; Guardia et al.,

2001). Los resultados obtenidos por González-Díaz et al. (2003) coinciden también con las

consideraciones anteriores.

Para estos análisis se seleccionaron 10 especies con características variables en cuanto a

abundancia, territorialidad, hábitos alimentarios y aspectos de la reproducción (Tabla 6). De

estas, Stegastes partitus constituyó la especie indicadora principal, por lo que se investigó

de forma más detallada. Esta especie es altamente territorial y deposita huevos demersales

que son cuidados todo el tiempo por el macho en un “nido” que él mismo prepara,

limpiando una porción de sustrato rocoso. Estas características hacen que los individuos

muestren mucha fidelidad al sitio en que viven y que constituyan indicadores adecuados de

Material y métodos

33

impacto crónico. La especie es una de las más abundantes y relativamente fácil de capturar,

por lo que garantiza tamaños de muestra apropiados.

Los individuos fueron capturados utilizando buceo con escafandra autónoma y jamos de

malla plástica tejida, con una abertura cuadrada de 1 mm de lado. En el laboratorio, a cada

ejemplar colectado se le determinó el sexo mediante la observación de las gónadas y, en las

especies de la familia Labridae, la fase de desarrollo de los machos (inicial o terminal

basado en la coloración). En el caso de Stegastes partitus se anotó si el ejemplar presentaba

o no una zona de color amarillo intenso en la región latero-ventral del cuerpo. A cada

ejemplar se le midió el peso total (P) y el peso sin vísceras (PSV) en gramos, el largo

horquilla (LH) y el largo total (LT) en milímetros, el peso de las gónadas (PG) y el peso del

hígado (PH) en gramos. Para esto se utilizó un ictiómetro graduado en mm y una balanza

digital Denver de 1 mg de precisión. En el caso de S. partitus, además, se determinó si la

gónada estaba madura, basado en las características macroscópicas de la escala de

maduración gonadal según García-Cagide et al. (2001). A los ejemplares seleccionados

para análisis de contenido estomacal, se les extrajo el estómago,

el cual se preservó en

etanol al 70 % para el examen posterior. Para la determinación de isótopos estables, se

extrajo una porción del músculo dorsal que se preservó

también en etanol al 70 %. Las

gónadas para análisis histológicos, se fijaron en solución Bouin por 48-72 horas y luego

fueron almacenadas en etanol al 70 %.

3.5.1 Indicadores morfológicos

Las capturas de los peces para el análisis de los indicadores morfológicos se realizaron

mensualmente durante todo el año 2001 y mensualmente entre enero y julio de los años

2002 y 2003. Como indicadores de la condición del individuo y del tamaño relativo de los

órganos se calcularon los siguientes índices:

Material y métodos

34

Factor de condición (FC) = P x 100000 / (L) 3

Indice gonadosomático (IGS) = PG x 100 / PSV

Indice hepatosomático (IHS) = PH x 100 / PSV

L = LH en las especies con escotadura caudal; L = LT en las especies sin escotadura caudal

3.5.2 Análisis histológico de los ovarios de Stegastes partitus

Para el análisis histológico de las gónadas sólo fueron tomados individuos maduros (basado

en el IGS y el desarrollo macroscópico de las gónadas).

Para la descripción de las células germinales femeninas de S. partitus, las gónadas fueron

embebidas en parafina y 2-hidroxi-etil-metacrilato. Las secciones de tejido fueron obtenidas

usando un micrótomo Leitz 1512 (5-8 µm) para parafina y un micrótomo Jung Leica Supercut

(2-3µm) para la historesina. Posteriormente los cortes se tiñeron con hematoxilina – eosina y

fueron examinados en un microscopio Olympus BH2-RFCA.

La imagen de las células germinales fue obtenida usando un microscopio invertido Leitz

Fluovert con una cámara de video CCD Kapa CF15/2. Los oocitos fueron medidos usando

un programa procesador de imágenes VIDS V (AMD, Analitical Measuring System). La

talla fue tomada sólo para aquellos oocitos con núcleo visible. El tamaño fue expresado

mediante la media del diámetro del oocito ± error estándar. Fueron medidos oocitos en cada

estadio de desarrollo de 15 individuos provenientes de las estaciones 1, 9 y 12.

Con el objetivo de hacer comparaciones entre sitios con grado diferente de afectación, entre

el 23 de abril y el 16 de mayo del 2002 se colectaron 36 ovarios izquierdos maduros de S.

partitus en las estaciones 1, 9 y 12 (12 ovarios en cada una). Las muestras se tomaron de

Material y métodos

35

forma que todos los sitios estuvieron representados en todos los días de muestreo y se

consideraron sólo peces con tallas entre 45 y 55 mm de LT. El diseño de muestreo utilizado

garantiza que el efecto de los factores ambientales se distribuya aleatoriamente en los sitios

de muestreo o sea insignificante. Los ovarios se incluyeron en parafina, fueron seccionados

con un micrótomo (8 µm) y los cortes teñidos con colorante Mallory. Varias secciones .se

fijaron en portaobjetos para ser observadas con un microscopio compuesto (Carl Zeiss Inko

44). Para asegurar una representación no sesgada de cada ovario, se seleccionaron al azar

ocho secciones en cada uno y la media de los datos se utilizó en los análisis estadísticos

subsecuentes. Una imagen del campo de visión (CDV) de cada sección, fue registrada

utilizando el programa AxioVision (AxioVision 2000, AxioVision 3.0 Manual, 2000 por

Carl Zeiss GmbH, Microsoft Corporation). Todos los tipos de células reconocibles dentro

del CDV fueron contados, pero sólo a aquellas con un núcleo visible se le determinó el área

(Soto et al., 1992; Nichols et al., 1999). En los casos en que una célula con el núcleo visible

no estaba contenida completamente en el CDV, se tomó una segunda imagen (Cámara de

video Sony CCD-IRIS Color, Model DXC-107A) para facilitar las medidas. Usando un

objetivo 10 x para identificar y medir las células, los oocitos fueron categorizados en:

previtelogénicos (que incluye oocitos primarios y en estadio perinucleolar), oocitos en

estadio de alveolos corticales, vitelogénicos y atrésicos.

Para la clasificación

de

los folículos atrésicos se utilizó un microscopio VanGuard

acoplado a una cámara fotográfica digital Nikon. Los folículos identificados fueron

divididos en vitelogénicos y no vitelogénicos. Se consideraron vitelogénicos los que se

encontraban en fase de crecimiento secundario y no vitelogénicos todos los de la fase de

Material y métodos

36

crecimiento primario. Además, se clasificaron según el grado de desarrollo de la atresia. Se

cuantificó la cantidad de cuerpos melanomacrofágicos presentes en los cortes.

3.5.3 Alimentación

Las muestras para la investigación de los hábitos alimentarios se tomaron en el período

comprendido entre marzo de 1999 y junio del 2005. El análisis del contenido estomacal se

hizo utilizando un microscopio estereoscópico. Se identificó cada categoría alimentaria

hasta el taxón más bajo posible, con la colaboración de especialistas en los grupos

correspondientes. Los nombres de las categorías taxonómicas se dan según Espinosa et al.

(1995); Ortiz y Lalana (1998) y Lalana y Ortiz (2000). Faltan las algas Muchas de las

entidades

alimentarias

eran

muy

pequeñas,

estaban

parcialmente

digeridas

y

muy

fragmentadas. Por este motivo se utilizó el método de frecuencia de ocurrencia para

expresar los resultados obtenidos.

3.5.4 Cociente de isótopos estables

Los peces para la investigación de los isótopos estables se colectaron en el período

comprendido entre febrero y mayo del 2003. También se tomaron muestras de algas e

invertebrados seleccionados en cada estación. Los especímenes fueron capturados a mano

mediante buceo autónomo y utilizando pinzas u otros instrumentos adecuados. Las algas y

los invertebrados de cuerpo blando fueron preservados completos. En el caso de los

moluscos y los crustáceos, sólo se utilizó el tejido muscular. En el caso de los corales, el

tejido fue separado del esqueleto mediante un aspersor de agua de alta presión (“water

pick”). Todas las muestras fueron almacenadas en etanol al 70 %.

Para las determinaciones de isótopos estables, las muestras fueron secadas en una estufa a

50 °C durante 48 horas y luego se redujeron a polvo fino con un mortero. Una alícuota de

200 µg fue tomada de cada muestra y empacada en una copa de estaño de 3 x 5 mm. La

Material y métodos

37

muestras se combustionaron a gas, utilizando un analizador elemental Thermoquest NC

2500. Los gases fueron enviados mediante un flujo continuo de helio a un espectrómetro de

masas para cocientes de isótopos, Finnigan MAT Delta Plus, ubicado en el Laboratorio de

isótopos estables en la naturaleza, de la Universidad de New Brunswick, Canadá. La

precisión y exactitud del método se comprobó mediante réplicas de estándares comerciales

de isótopos (Agencia Internacional de Energía Atómica). Los cocientes de isótopos se

expresaron como sigue:

δX = [ (R muestra / R estándar ) – 1 ] * 1000

donde:

3.6 Análisis cuantitativo

3.6.1 Indices de diversidad

X = 13 C ó 15 N y R = 13 C / 12 C ó

15 N / 14 N

Para sintetizar la composición de la ictiofauna se utilizaron los índices de diversidad siguientes

(Ludwig y Reynolds, 1988):

S = Número de especies

H’= Indice de diversidad total de Shannon, el cual se define como:

H’ = - Σ i (N i /N) ln (N i /N)

donde N i es el número de individuos de la especie i y N es el número total de

individuos.

J’ = Indice de equitatividad de Pielou el cual se define como:

J’ = H’/ (ln S)

El índice de Shannon se estimó según dos métodos diferentes: a) con los datos acumulados

para todos los sitios en cada área y en cada etapa de muestreo y b) utilizando el método de

remuestreo conocido como “jacknife” (Routledge, 1980) a partir de los valores de

Material y métodos

38

abundancia total de los sitios dentro de cada área y periodo de tiempo. Este último método

permite obtener intervalos de confianza para los estimados. Los índices fueron calculados

utilizando el programa Microsoft® EXCEL 2002. Para el cálculo de los valores por

remuestreo se utilizó un programa escrito en TurboBasic 1.1 (Borland Inc.) por G.

González-Sansón, siguiendo la rutina de cálculo diseñada por Routledge (1980).

3.6.2 Análisis multidimensional

En los casos apropiados se aplicaron las técnicas de análisis multidimensional siguientes:

a) Análisis de clasificación numérica jerárquico aglomerativo (ACN), según Boesch (1977).

En el caso de la ictiofauna se empleó como índice de afinidad el Coeficiente de

Disimilitud Porcentual (CDP), que es una variante del índice de Bray-Curtis utilizando la

representación porcentual de las especies con respecto al total por muestra y que se define

como:

CDP jk = 1 – Σ i min (P ij , P ik )

Donde:

CDP jk = Coeficiente de disimilitud porcentual entre los grupos j y k

P ij , P ik = Proporción que representa la especie i en los grupos j y k

En el caso de las dietas naturales, se utilizó como índice de afinidad el Coeficiente de

correlación por rangos de Spearman definido como (Zar, 1996):

r s (j,k) = 1 – 6 [(Σ i d i 2 ) / (n 3 – n)]

donde:

r s (j,k) = Coeficiente de correlación entre las dietas de las especies j y k.

d i = diferencia entre los rangos de la entidad alimentaria i en las especies j y k.

n = Número total de entidades alimentarias

Material y métodos

39

En todos los casos se utilizó como método de agrupación el algoritmo de Promedio de

Grupos (UPGMA).

b) El escalado multidimensional no métrico (EMD; Kruskal y Wish, 1978) para obtener una

representación gráfica en dos dimensiones de la misma matriz de disimilitudes utilizada en

el ACN para la ictiofauna. Se utilizó como configuración de partida la estándar de

Guttman-Lingoes (Borg y Lingoes, 1987). La evaluación conjunta de los resultados de

ambos análisis (ACN y EMD) ha sido recomendada por Clarke y Warwick (2001) como

una vía para comprender mejor los resultados obtenidos.

3.6.3 Análisis estadísticos

Para determinar la significación estadística de las diferencias observadas

se seleccionó

como método estándar, el análisis de varianza con efectos fijos en la variante apropiada de

una o más vías de clasificación. En los casos en que se encontró diferencia significativa, se

aplicó la prueba de comparaciones múltiples de Student-Newman-Keuls (SNK). Los

supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza para estos análisis fueron verificados

en cada caso, siguiendo los criterios de Newman (1995), Zar (1996) y Underwood (1997).

En los casos donde se comprobó que existía una fuerte dependencia de la varianza con

respecto a la media y una distribución asimétrica de los valores de la variable analizada, los

datos fueron transformados utilizando como guía el valor de 1-b/2, donde b es la pendiente

de la línea de regresión del logaritmo de la varianza sobre el logaritmo de la media (Elliot,

1971). Los análisis de varianza se hicieron sobre los datos transformados, pero los valores

en gráficos y tablas son los originales. En los casos donde las transformaciones no tuvieron

éxito, se realizó un análisis de varianza no paramétrico unifactorial (Kruskal-Wallis). En los

casos en que las diferencias fueron declaradas significativas, se aplicó la prueba de

Material y métodos

40

Nemenyi

(Zar,

1996)

como

equivalente

no

paramétrico

de

la

prueba

SNK.

Las

especificidades de algunos análisis se describen donde sea necesario.

Las diferencias en el peso medio de las gónadas y el hígado se contrastaron mediante el

análisis de covarianza utilizando el peso sin vísceras como covariable. Las diferencias en la

condición corporal se contrastaron aplicando el análisis de covarianza a las relaciones

largo-peso. La significación de las diferencias se indica con relación a los valores medios

correspondientes

de IGS, IHS y FC con el fin de mostrar la información de manera más

sintetizada en tablas y figuras. La determinación de diferencias significativas en la

proporción de fases de color y de estadios de atresia, se realizó mediante la prueba de Chi-

Cuadrado (χ 2 ).

En todas las pruebas se utilizó un nivel de significación igual a 0.05. En todos los casos

donde se presentan valores estimados, la medida de variabilidad asociada es el error

estándar del estimado. El procesamiento numérico de los datos se realizó mediante los

programas EXCEL (Microsoft), MVSP Shareware 2.0 (Kovachs, 1990), STATISTICA 6.0 y

SPSS 12.0.

Resultados

41

4. RESULTADOS

4.1. Características generales de la ictiofauna.

Desde octubre de 1996 hasta junio de 2000 fueron censados en total 51121 individuos. La

lista sistemática obtenida incluye 2 clases, 9 órdenes, 42 familias y 127 especies (Anexo 2).

De estas, sólo 19 especies pertenecientes a 4 familias respondieron por casi el 80 % de los

individuos censados (Figura 3). Dentro de estas se destacan Thalassoma bifasciatum,

Stegastes

partitus,

Acanthurus

bahianus

y

Halichoeres

bivittatus,

que

en

conjunto

responden por el 54 % de todos los individuos. La ictiofauna está dominada por especies de

tamaño pequeño y con nivel trófico bajo.

Porcentaje 0 5 10 15 20 25 Thalassoma bifasciatum Halichoeres bivittatus Halichoeres garnoti 32 %
Porcentaje
0
5
10
15
20
25
Thalassoma bifasciatum
Halichoeres bivittatus
Halichoeres garnoti
32
%
Clepticus parrae
Bodianus rufus
Stegastes partitus
Chromis cyanea
Chromis multilineata
24
%
Abudefduf saxatilis
Stegastes leucostictus
Acanthurus bahianus
Acanthurus coeruleus
15
%
Acanthurus chirurgus
Labridae
Acanthurus (juv)
Pomacentridae
Haemulon flavolineatum
Acanthuridae
Haemulon plumieri
Haemulon spp. (juv.)
6 %
Haemulidae
Haemulon aurolineatum
Haemulon sciurus

Figura 3. Especies y familias principales que integran la ictiofauna en la zona de estudio (porcentaje del número total de individuos censados)

Resultados

42

Las

familias

Lutjanidae

(pargos)

y

Serranidae

(meros)

incluyen

especies

de

gran

importancia comercial. Un análisis detallado de las mismas en el muestreo del 2000

permitió verificar la ausencia casi total de especies que alcanzan gran tamaño (Géneros

Lutjanus y Mycteroperca). También se constató la extraordinaria escasez de otras especies

de gran calidad (Pargo criollo, Lutjanus analis y Cherna criolla, Epinephelus striatus). Sólo

se presentaron con relativa abundancia las especies más pequeñas y de captura muy difícil

(Tabla 7).

Las entrevistas realizadas a personas con conocimiento del área de estudio permitieron

obtener información sobre un número de especies que alcanzan talla grande y tienen muy

buena reputación por su calidad, que eran frecuentes en la década de los años 70 y que hoy

han desaparecido casi totalmente de la zona de estudio (Tabla 8). Sólo el pargo criollo

(Lutjanus analis), aparece actualmente con alguna abundancia en la época de reproducción

(corrida) o como efecto de eventos meteorológicos que provocan las llamadas arribazones.

Las personas entrevistadas coincidieron en señalar una disminución notable en la talla

promedio de los individuos que se observan o capturan en toda la zona.

Existe un consenso total en señalar la pesca submarina como la causa principal de los

cambios observados en la composición de la ictiofauna hasta mediados de la década de los

años 80. A partir de esa fecha comenzó la pesca ilícita con redes de agalla, que ejerce una

presión adicional sobre especies de tamaño pequeño y mediano como las viejas loras y

loritos (Scaridae), barberos (Acanthuridae) y roncos (Haemulidae). Los entrevistados

coincidieron en señalar un incremento sostenido en la actividad pesquera en la zona.

Resultados

43

4.2 Variaciones en la composición de la ictiofauna

4.2.1 Muestreo piloto

El muestreo de octubre-noviembre de 1996 permitió comparar las estaciones de muestreo

del área 1 con la estación 12, que es representativa del área 3. Fueron censados 8163

individuos. Los dos métodos de análisis multidimensional sugieren un gradiente claro de

cambio en la composición de la ictiofauna (Figura 4). La estación 1, junto a la entrada del

puerto, se separa notablemente del resto de las estaciones en la Caleta de San Lázaro y se

a 1 2 3 b 4 5 6 c 12 30 35 40 45 50
a
1
2
3
b
4
5
6
c
12
30
35
40
45
50
55
60
CDP
5 2 3 b 4 c 6 12 a 1 Estrés = 0.04
5
2
3
b
4
c
6
12
a
1
Estrés = 0.04

Figura 4. Clasificación numérica (arriba) y escalado multidimensional (abajo) de las estaciones incluidas en el muestreo piloto de octubre- noviembre de 1996. Estaciones definidas en la figura 1 y la tabla 2. Los grupos señalados en el diagrama del EMD se corresponden con los grupos del dendrograma.

Resultados

44

ubica en un grupo aparte (a). Las cuatro estaciones restantes de la Caleta formaron otro

grupo (b). La estación 6 formó un tercer grupo (c) con la 12, indicando que en la parte más

externa de la Caleta de San Lázaro el impacto de la bahía es menor.

El análisis cuantitativo del número medio de individuos por conteo para las cuatro especies

más abundantes (que representan más del 50% del total de individuos) demostró cambios

significativos entre las dos áreas. S. partitus y T. bifasciatum resultaron más abundantes en

el área de referencia, mientras que H. bivittatus y C. cyanea abundaron más en el área

afectada por la bahía (Figura 5).

En el muestreo de enero-febrero de 1999 fueron censados 6599 individuos. Se obtuvo

información sobre las variaciones espaciales de la ictiofauna alrededor de la desembocadura

del río Almendares. El análisis de la distribución espacial del indicador de abundancia total

(número de peces por conteo) muestra que existe un efecto notable de la descarga del río que

se refleja como una zona de abundancia disminuida al este de la desembocadura (Figura 6).

La significación de las diferencias entre los valores medios por cada combinación estación-

biotopo se investigó utilizando un análisis de varianza bifactorial. Se verificó un alejamiento

ligero de la normalidad y de la homogeneidad de varianza en los datos, por lo que los mismos

se transformaron calculando su raíz cuadrada y el análisis se hizo con los datos transformados.

Esto se atribuye al hecho de que por ser la abundancia total la suma de las abundancias de

numerosas especies individuales, las distribuciones agregadas de estas tienden a compensarse.

Se verificó la existencia de interacción muy significativa (F 16,75 = 3.84; p<0.001), lo que indica

que el efecto del río hace que la variación entre biotopos tenga un comportamiento diferente

para las distintas estaciones de muestreo.

La prueba de comparaciones múltiples no permitió discriminar con claridad grupos de medias

significativamente diferentes (tabla 9), pues existe superposición de los grupos definidos. Esto

Resultados

45

indica que la variación de la ictiofauna sigue un gradiente continuo y confirma que el método

de representación mediante una superficie de respuesta puede ser, en este caso, una opción

más adecuada para interpretar los resultados obtenidos.

Tabla 9. Valores medios del número de individuos por conteo en las estaciones de muestreo (combinaciones de niveles del factor estación de muestreo con niveles del factor biotopo). Letras iguales indican diferencia no significativa según la prueba SNK. Para todos los casos n=4.

 

Biotopos

Estaciones

Echinometra

Plano rocoso

Veril superior

Veril inferior

Camellones

12

9.50 d

67.50 abcd

105.25 abc

121.50 a

83.75 abcd

11

17.25 d

47.25 abcd

120.25 a

94.25 abcd

93.00 abcd

10

27.25 bcd

62.50 abcd

125.25 a

92.00 abcd

17.25 d

9

26.50 cd

31.00 bcd

31.00 bcd

108.75 ab

15.25 d

8

79.00 abcd

30.50 bcd

57.00 abcd

108.50 abc

73.75 abcd

La clasificación numérica permitió definir la existencia de tres grupos principales (Figura

7), los cuales fueron confirmados con los resultados del escalado multidimensional (Figura

8). El grupo A está formado enteramente por estaciones de las zonas más profundas

(camellones y

veril inferior), aunque se destaca la ausencia de los camellones de las

estaciones 9 y 10, así como el veril superior de las estaciones 8 y 9. El grupo B, por el

contrario, está formado esencialmente por las zonas más someras

(Echinometra y plano

rocoso) y el veril superior de las estaciones 8 y 9. El grupo C contiene sólo dos estaciones

de la zona más profunda (camellones) en las estaciones 9 y 10. El punto correspondiente al

biotopo de Echinometra en la estación 8 no se adjudicó a ningún grupo. Una interpretación

global del dendrograma indica que el factor que más influyó en la agrupación fue el

biotopo, lo que indica que la variación de la ictiofauna es mucho mayor entre biotopos que

entre estaciones. No obstante lo anterior, cuando se prepara un esquema gráfico de la

agrupación obtenida que permita interpretar los grupos espacialmente, se puede apreciar un

Resultados

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efecto claro del río (figura 9). Este efecto se manifiesta principalmente por una extensión

del grupo B hacia la zona del veril superior en las estaciones 8 y 9.

B hacia la zona del veril superior en las estaciones 8 y 9. Figura 9. Representación

Figura 9. Representación esquemática de los grupos formados al aplicar el análisis de clasificación numérica y el escalado multidimensional (Figuras 7 y 8). Biotopos: Ec, Echinometra; Pl, plano rocoso; Vs, veril superior;Vi, veril inferior; Ca, camellones. Estaciones definidas en la figura 1 y la tabla 2.

Las secciones siguientes incluyen el análisis de la información obtenida en el muestreo

integral de la zona de estudio durante el año 2000.

4.2.2. Variaciones en la abundancia de las especies dominantes

En el muestreo integral de la zona de estudio realizado en el año 2000, se censaron 36 369

peces, pertenecientes a 102 especies. Al realizar un análisis por áreas de muestreo (Tabla 10

a), se encontró que un grupo reducido de especies formó siempre más del 70 % de los

animales identificados. En todas las áreas, las especies T. bifasciatum y A. bahianus ocupan

posiciones muy dominantes. En el caso de la especie Stegastes partitus, sin embargo, se

nota una disminución significativa de la abundancia en el área 1 con respecto a las otras,

donde ocupó el segundo lugar por abundancia en ambas. Lo contrario ocurre con la especie

H. bivittatus, la cual ocupó la segunda posición por su abundancia en el área 1, mientras

que en las otras áreas quedó en los lugares 6-7. Estas variaciones notables resultaron

Resultados

47

significativas. Así, las listas de especies dominantes en las áreas 2 y 3 no difieren entre sí

en cuanto al orden jerárquico de las especies (r s = 0.67, p = 0.004), mientras que ambas

difieren significativamente del orden de las especies en el área 1 (r s = 0.42, p = 0.075 para

el área 2; r s = 0.45, p = 0.100 para el área 3).

Un análisis similar al anterior se hizo para cada periodo de muestreo por separado y los dos

conjuntos de 10 especies se combinaron en uno solo (Tabla 10 b). Los juveniles tempranos

de las especies Acanthurus bahianus y A. chirurgus se tratan como una entidad aparte

porque su número resultó significativo pero es imposible separar las especies.

Los

resultados

obtenidos

indican

que

en

ambos

periodos

las

especies

dominantes

numéricamente fueron básicamente las

0.57, p = 0.038).

mismas y su orden jerárquico resultó similar (r s =

A partir de los resultados anteriores, se seleccionaron las seis especies dominantes (T.

bifasciatum, S. partitus, A. bahianus, H. bivittatus, H. flavolineatum y A. coeruleus), las

cuales representaron el 63 % de los individuos contados. Estas especies tienen, además, la

característica de que aparecen bien representadas en los conteos (frecuencia de ocurrencia

mayor de 50 % en todos los casos). Con estas se realizó un análisis cuantitativo detallado

de las variaciones en la abundancia, teniendo en cuenta simultáneamente los factores época

del año, biotopo y área de muestreo.

Se encontró una fuerte dependencia del valor de la varianza del número de individuos en

los conteos combinados por sitios con respecto a la media para todas las especies incluidas

en el análisis. En todos los casos se obtuvieron coeficientes de determinación significativos

(p<0.05). Los coeficientes de regresión (b) obtenidos se pueden incluir en dos grupos:

Aquellos cuyos valores oscilan entre 1.43 y 1.53 indican un grado de agregación menor (T.

bifasciatum, S. partitus, H. bivittatus y A. bahianus). En estos casos es apropiada la

Resultados

48

transformación de raíz cuarta de los valores originales (valores de 1-b/2 entre 0.23 y 0.28).

En otro grupo están los coeficientes de regresión más cercanos a 2 (1.79 y 1.82), reflejo de

un

mayor

nivel

de

agregación

en

las

especies

involucradas

(A.

coeruleus

y

H.

flavolineatum). En este caso es mejor aplicar la transformación logarítmica (valores de 1-

b/2 entre 0.09 y 0.10).

Con los datos transformados se realizaron los análisis de varianza. Se encontró que en tres

especies (S. partitus, H. bivittatus y A. bahianus) ninguna interacción resultó significativa

(tabla 11). En estos casos se procedió a aplicar la prueba de comparaciones múltiples a

todos los pares de medias definidos por los niveles de los factores por separado, en aquellos

casos donde existen más de dos niveles.

Al comparar los valores medios del número de individuos para las tres áreas definidas en

este trabajo se encontró que la especie S. partitus presenta una abundancia semejante en las

áreas 2 y 3, y esta resulta significativamente mayor que en el área 1. La especie H.

bivittatus, por el contrario, es significativamente más abundante en el área 1 que en la 2 y la

3, donde las abundancias medias de esta especie no difieren entre sí (Figura 10). Como

referencia se dan los valores medios para estas mismas áreas de la especie

A. bahianus,

aunque el análisi