ARTCULOS CIENTFICOS - TCNICOS

Rev. Bol. Ecol. y Cons. Amb. 28: 37-45, 2010

Limitacin del crecimiento bacteriano por nutrientes en una laguna inundable de la Amazona (Beni, Bolivia) Nutrient limitation of bacterial growth in an Amazonian floodplain lake (Beni, Bolivia)
Carla Valverde1, Carla Fernndez1 y Danny Rejas1

RESUMEN
El bacterioplancton y el ciclo microbiano (microbial loop) desempean un papel importante, reciclando nutrientes y viabilizando el flujo de carbono desde la materia orgnica a la cadena trfica clsica. Los factores que regulan el crecimiento bacteriano y su transferencia a niveles trficos superiores han sido poco estudiados en lagunas amaznicas. Con el objetivo de determinar las tasas de crecimiento bacteriano y las prdidas por pastoreo, la identidad del nutriente limitante, y las fuentes que sostienen el crecimiento bajo condiciones de limitacin, realizamos dos experimentos (perodos de aguas altas y aguas bajas) de dilucin/adicin selectiva de nutrientes en Laguna La Granja, una laguna localizada en la llanura de inundacin del Rio Blanco (Beni, Bolivia). En ambos experimentos el crecimiento bacteriano estuvo limitado por la disponibilidad de nutrientes inorgnicos, el P fue limitante en el experimento del perodo de aguas altas, mientras que N y P fueron co-limitantes en el experimento del perodo de aguas bajas. El consumo por el microzooplancton represento prcticamente la totalidad de la produccin bacteriana, mientras que los nutrientes reciclados por estos organismos fueron la principal fuente que sostuvo el crecimiento bacteriano bajo condiciones de limitacin. Nuestros resultados sugieren que la funcin de reciclar nutrientes no recae sobre el bacterioplancton, sino sobre el microzooplancton. Palabras clave: Bacterioplancton, crecimiento, pastoreo, Amazona, Bolivia

ABSTRACT
Bacterioplankton and the microbial loop are important for nutrient recycling and carbon transfer to the classic food chain. Factors controlling bacterial growth and energy transfer to higher trophic levels have been scarcely studied in Amazonian floodplain lakes. We sought to determine bacterial growth rates and grazing losses, the identity of the limiting nutrient, and the sources supporting nutrient-limited bacterial growth. We carried out two dilution/nutrient deletion experiments (high- and low-water periods) in the Laguna La Granja, a floodplain lake in the Rio Blancos watershed (Beni, Bolivia). Bacterial growth was nutrientlimited in both experiments; P was limiting during the high-water experiment, whereas N and P were co-limiting during the lowwater experiment. Microzooplankton grazing consumed nearly all bacterial production, while recycled nutrients were the main source supporting nutrient-limited bacterial growth. Our results suggest that nutrient recycling does not depend upon bacterioplankton but rather on microzooplankton. Key words: Bacterioplankton, growth, grazing, Amazon, Bolivia

Unidad de Limnologa y Recursos Acuticos, Universidad Mayor de San Simn, Calle Sucre y Parque de La Torre s/n, Cochabamba, Bolivia

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INTRODUCCIN En las ltimas dcadas, se ha reconocido la importancia ecolgica del bacterioplancton en los procesos metablicos de los ecosistemas acuticos. Las bacterias convierten la materia orgnica muerta en biomasa viva y forman una fuente directa de energa para los niveles trficos superiores (Azam et al., 1983; Elser, Stabler & Hassett, 1995; Pomeroy et al., 2007), principalmente nano-flagelados heterotrficos, ciliados, rotferos y cladceros (Rejas, Muylaert & De Meester, 2005a). De esta manera, el bacterioplancton determina la contribucin potencial de energa del ciclo microbiano a la cadena trfica clsica y, por tanto la magnitud del flujo de carbono desde la materia orgnica disuelta a los niveles trficos superiores (Azam et al., 1983; Cole, 1999). Los mecanismos de control que determinan las variaciones de abundancia y produccin bacterianas son las condiciones fsicas (radiacin y temperatura), la disponibilidad de recursos nutritivos (control bottom-up) y los mecanismos biticos como la depredacin o la infeccin viral (control top-down; Pulido-Villena et al., 2003; Arajo & Costa, 2007). Es de esperarse que el tipo de agua (aguas blancas, claras y negras; Sioli, 1984) y el perodo hidrolgico tengan un efecto en la dinmica de nutrientes y, por tanto, en las densidades bacterioplanctnicas de las lagunas de inundacin amaznicas (Junk & Wantzen, 2004). La mayor parte de los estudios sobre el bacterioplancton han sido realizados en ambientes marinos y aguas continentales de zonas templadas. Slo a fines de la dcada pasada se publicaron los primeros estudios sobre su papel en ambientes acuticos neotropicales (Benner et al., 1995; Waichman, 1996; Anesio, Abreu & Esteves, 1997) y el nmero de estudios se increment en los ltimos aos (Castillo, 2000; Farjalla et al., 2002; Castillo, Kling y Allan, 2003; Rejas, Muylaert & De Meester, 2005b, 2005c, Farjalla et al., 2006; Canosa y Pinilla, 2007). Sin embargo, el actual estado del conocimiento no permite encontrar patrones ni hacer generalizaciones, por lo que son necesarios ms estudios en ambientes con diferentes tipos de agua, ciclos hidrolgicos y caractersticas limnolgicas. Los objetivos del presente estudio fueron determinar las densidades y tasas de crecimiento bacterianas, conocer los factores que controlan su abundancia (limitacin por nutrientes, depredacin) y determinar qu fuentes de nutrientes sostienen el crecimiento bajo condiciones de limitacin.

MTODOS Los experimentos se llevaron a cabo en la Laguna La Granja (63 43' W, 13 16' S), en las afueras de la poblacin de Bella Vista (Beni, Bolivia). La laguna est localizada en la llanura de inundacin del Ro Blanco, 1.5 km aguas abajo de su confluencia con el Ro San Martn, a una altura de 145 msnm. El clima es tropical, con una temperatura media anual de 26C y una precipitacin anual de 200-250 mm. La Laguna La Granja tiene una profundidad mxima de 0.8 m y 4.0 m durante los perodos de aguas bajas y aguas altas, respectivamente. Se observan fuertes cambios estacionales relacionados con el ciclo hidrolgico. A pesar de estar en la llanura de inundacin del Ro Blanco, los aportes de agua llegan casi exclusivamente del Ro San Martn, puesto que, a partir de la confluencia de los Ros Blanco y San Martn, sus aguas recorren varios kilmetros prcticamente sin mezclarse. Las aguas del Ro San Martn presentan caractersticas intermedias entre aguas negras y aguas claras (sensu Sioli, 1984). La temperatura del agua en la superficie vara entre 25C y 30C, tiene una transparencia media de 34 cm en el perodo de aguas bajas y de 177 cm en el de aguas altas. Las concentraciones de clorofila varan entre 3.3 g l-1 y 10.9 g l-1. Las concentraciones de nitrgeno total varan entre 0.4 mg l-1 y 1.96 mg l-1 y las concentraciones de fsforo total entre 17 mg l -1 y 23 mg l-1, durante los perodos de aguas bajas y aguas altas, respectivamente. Diseo experimental Utilizamos una extensin del mtodo de dilucin (Landry y Hasset, 1982), propuesta por Andersen, Schartau y Paasche (1991). Este mtodo permite evaluar la limitacin de nutrientes para el crecimiento bacteriano y, en caso de existir limitacin, determinar las fuentes que sostienen su crecimiento: fuentes externas (nutrientes disueltos en el agua), internas (nutrientes almacenados en las clulas) y reciclaje de nutrientes por el microzooplancton. El mtodo de dilucin consiste en diluir la muestra de agua de la laguna con agua filtrada libre de presas y depredadores, disminuyendo de esta forma las tasas de contacto entre presas y depredadores y, por tanto,

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aumentando linealmente el crecimiento neto de las presas con el aumento de la dilucin. La regresin lineal entre las tasas de crecimiento neto y la dilucin permite la estimacin de la tasa de crecimiento mxima (max), que es igual al intercepto, y la tasa de pastoreo (g) que es igual a la pendiente. Estas estimaciones son vlidas solamente si los nutrientes no son limitantes durante el tiempo de incubacin (Landry y Hasset, 1982). Cuando los nutrientes son limitantes, ms nutrientes estarn disponibles por clula en los tratamientos ms diluidos, lo que resultar en tasas de crecimiento ms altas. Las diferencias en las concentraciones de nutrientes (N, P y C) en distintas diluciones se evitan aadiendo los mismos en concentraciones suficientes para que no exista limitacin. El mtodo de Andersen, Schartau y Paasche (1991) toma ventaja del hecho de que el suministro de nutrientes vara con la dilucin para estimar la contribucin de las diferentes fuentes que sostienen el crecimiento bacteriano en condiciones de limitacin. En este mtodo, adems de una serie de diluciones en las que se aaden nutrientes en concentraciones que evitan la limitacin, se incuban series de dilucin adicionales, en las que se excluye un nutriente a la vez. La serie de dilucin con enriquecimiento completo es usada para determinar la tasa de pastoreo, misma que es usada para corregir las tasas de crecimiento observadas en las otras series (tasa de crecimiento corregida). Cuando determinado nutriente es limitante, la relacin entre esta tasa de crecimiento corregida y el factor de dilucin permite determinar la importancia relativa de las fuentes que sostienen el crecimiento bacteriano bajo estas condiciones de limitacin de nutrientes. Si las tasas de crecimiento corregidas son ms altas en los tratamientos menos diluidos, esto indica que el reciclaje de nutrientes es importante; si las tasas de crecimiento son ms altas en los tratamientos ms diluidos, las fuentes externas son importantes; el crecimiento bacteriano sostenido por fuentes internas es independiente del factor de dilucin. Montaje de los experimentos Llevamos a cabo dos experimentos, el primero al final del periodo de aguas altas (AA, junio de 2007) y el segundo durante el periodo de aguas bajas (AB, agosto de 2008). Para ambos experimentos tomamos muestras integradas de agua de la laguna (20 l). La muestra fue filtrada a travs de una red de Nytex de 200 m de porosidad para excluir al meso y macrozooplancton (Sieburth, Smetacek & Lentz, 1978). Posteriormente, alrededor de la mitad de esta agua, fue filtrada a travs

de filtros de membrana de policarbonato de 0.22 m de porosidad para retener tanto a las bacterias como a sus depredadores (microzooplancton) y, a la vez, mantener inalteradas las concentraciones naturales de sustancias disueltas (Rejas, Muylaert y De Meester, 2005b). Se mezclaron estos dos filtrados (<200 m y <0.22 m) de tal manera que se crearon cinco niveles de dilucin, conteniendo 10, 20, 50, 80 y 100% de filtrado <200 m. El agua de cada nivel de dilucin se distribuy en ocho botellas (12 para el tratamiento con agua sin diluir) de policarbonato transparente de 60 ml. Dos botellas de cada nivel de dilucin (tres en el caso del agua sin diluir; 100% de filtrado <200 m) recibieron enriquecimiento completo, que consisti en un incremento de las concentraciones naturales de nutrientes inorgnicos compuestas por 35 M de nitrgeno (en forma de NH4Cl), 7 M de fsforo (en forma de KH2PO4) y 0.2 mg l-1 de carbono (en forma de glucosa). Para estudiar el crecimiento bajo limitacin por N, P y C, se prepararon tres series de dilucin adicionales en las que un nutriente se excluy a la vez. As, estas series recibieron adicin de N y P, N y C, y P y C, respectivamente. Las 44 botellas fueron incubadas in situ, en la zona pelgica de la laguna, por un perodo de 24 h, bajo condiciones naturales de luz y temperatura, a una profundidad aproximada de 30 cm. Para la determinacin de la abundancia bacteriana, tomamos muestras duplicadas de 15 ml de cada botella al comienzo y al final de la incubacin. Las muestras fueron fijadas con formol (concentracin final 4%) y almacenadas a 4C en la oscuridad. Anlisis de las muestras El conteo total de bacterias se realiz mediante el mtodo de conteo directo con el empleo de un fluoro-cromo (naranja de acridina) y microscopa de epifluorescencia (Hobbie, Daley & Jasper, 1977). Dos a cinco ml de muestra fueron teidos con naranja de acridina (10 g ml-1 concentracin final) durante 5 minutos y filtrados sobre filtros negros de policarbonato Nucleopore de 0.22 m de porosidad. Para su recuento se utiliz un microscopio, Olympus CX-31(1000x) y una fuente de luz Olympus CX-RFL-2. Al menos 200 clulas fueron contadas en un mnimo de diez campos al azar. Anlisis de los datos Calculamos la tasa de crecimiento neto (net) mediante la frmula: net= In(Co/Ct) 1/t

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donde Co y Ct son las densidades iniciales y finales de las muestras y t es el tiempo de incubacin en das. Con los datos de las series de dilucin que recibieron todos los nutrientes, calculamos la tasa de crecimiento mximo en ausencia de depredadores (max) y la tasa de pastoreo (g), haciendo una regresin lineal de net en funcin del factor de dilucin. Para determinar la limitacin de nutrientes, corregimos las tasas de crecimiento neto mediante: = net + g x donde es la tasa de crecimiento corregida por las prdidas por pastoreo, net es la tasa de crecimiento neto, g es la tasa de pastoreo y x es el factor de dilucin. Comparamos en el agua sin diluir (factor de dilucin= 1) con un anlisis de varianza (ANOVA) y la prueba post-hoc de Scheff. Cuando las tasas corregidas en el agua sin diluir fueron significativamente menores en los tratamientos que carecan de N, P o C en relacin a los tratamientos que recibieron el enriquecimiento completo, se interpret como indicativo de limitacin. En estos casos, se analizaron los datos de todos los niveles de dilucin, corrigiendo las tasas de crecimiento neto. Evaluamos la contribucin de fuentes internas, externas y nutrientes reciclados por el microzooplancton al crecimiento bacteriano por medio del modelo de regresin desarrollado por Andersen, Schartau y Paasche (1991): = ln(1+Krx+Ki+Ke/x) 1/t donde Kr es el coeficiente asociado a la produccin sostenida por nutrientes reciclados, Ki es el coeficiente de la produccin sostenida por reservas internas de nutrientes y Ke es el coeficiente de la produccin debida a los nutrientes externos. Los coeficientes negativos fueron forzados a 0 para permitir slo modelos biolgicamente realistas (Sterner et al., 1995). Para llevar a cabo la regresin no lineal, se utiliz el programa Statistica. RESULTADOS Las condiciones de la columna de agua durante los experimentos se resumen en la tabla 1. Las densidades bacterianas promedio en la laguna al inicio de los experimentos fueron de 1.13 x 106 clulas ml-1 durante el experimento de aguas bajas, y 4.81 x 106 clulas ml-1 durante el experimento de aguas altas.

Tabla 1. Promedio de las condiciones de la columna de agua en la Laguna La Granja durante los periodos de aguas bajas (AB) y aguas altas (AA). Variables Clorofila a (g l-1) Transparencia Secchi (cm) pH Conductividad (S cm-1) Temperatura (C) Profundidad (m) N total (mg l-1) P total (mg l-1) AB 35 6.5 20 30.6 0.8 1.96 23 AA 10.3 177 5.9 21 27.6 4.0 0.40 17

En los dos experimentos, la regresin mostr una disminucin lineal en las tasas de crecimiento neto con el aumento de la dilucin (Fig. 1). La tasa de crecimiento mximo estimada fue 2.41 (0.16) d-1 (max + EE) en el experimento de aguas altas y 3.88 (0.23) d-1 en el experimento de aguas bajas. Las tasas de pastoreo fueron 2.11 (0.24) d-1 (g + EE) y 3.95 (0.35) d-1 en los experimentos de aguas altas y aguas bajas, respectivamente, con valores elevados de R2 para todos los casos. En el experimento realizado durante el perodo de aguas altas, observamos que las tasas de crecimiento fueron significativamente menores en el tratamiento sin adicin de P comparadas con las del tratamiento con enriquecimiento completo (ANOVA, p = 0.02), lo que indica limitacin por P. En el experimento realizado durante el perodo de aguas bajas, las tasas de crecimiento fueron significativamente mayores en el tratamiento con enriquecimiento completo, en relacin a los tratamientos sin adicin de N y sin adicin de P (ANOVA, p<0.01), lo que indica co-limitacin de N y P (Fig. 2). En los casos en que encontramos limitacin de nutrientes, calculamos la contribucin de cada una de las fuentes que sostienen el crecimiento en estas condiciones. En todos los casos las tasas de crecimiento corregidas (') fueron superiores en tratamientos menos diluidos, indicando la importancia del reciclaje de nutrientes. Los modelos resultaron en valores altos de R2 y mostraron que tanto en el experimento realizado durante el perodo de aguas altas como en el de aguas bajas, la principal

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3.0

a)

b)

2.5

net (d-1)

2.0

1.5

1.0

0.5

0.0 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

-1 0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Factor de dilucin (x)

Factor de dilucin (x)

Figura 1. Regresiones lineales entre la tasa de crecimiento neto (net) y el factor de dilucin x (0= infinitamente diluido, 1= no diluido) en los tratamientos con enriquecimiento completo de nutrientes, durante los experimentos de los periodos de (a) aguas altas y (b) aguas bajas. El intercepto en y es la tasa mxima de crecimiento (max) y la pendiente es la tasa de pastoreo (g).
5

a)

P= 0.02

b)
1 1,2 2 2

P< 0.01

(d-1)

1 2

1,3

0 NPC NP NC PC

0 NPC NP NC PC

Figura 2. Tasas de pastoreo corregidas () en las muestras sin diluir durante los experimentos de los perodos de (a) aguas altas y (b) aguas bajas. Las barras de error corresponden a2 error estndar. Los nmeros sobre las barras indican tratamientos significativamente diferentes (prueba post-hoc de Scheff). Los nombres de los tratamientos indican los nutrientes aadidos (Ej: NPC= tratamiento con adicin de nitrgeno- N, fsforo- P y carbono- C).

fuente de nutrientes inorgnicos (N y P) es el reciclaje de nutrientes por el microzooplancton, sosteniendo en todos los casos alrededor del 99% del crecimiento. Las fuentes externas fueron estadsticamente significativas,

pero sostuvieron slo alrededor de 1% del crecimiento bacteriano en todos los casos. Las fuentes internas no contribuyeron significativamente al crecimiento bacteriano en ninguno de los experimentos (Tabla 2, Fig. 3).

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Tabla 2. Coeficientes de produccin potencial sostenida por nutrientes suministrados por el reciclaje (Kr), fuentes internas (Ki) y fuentes externas (Ke), estimados por regresin mltiple para los casos en los que existi limitacin de nutrientes. Experimento AA AB AB Limitante P P N Kr 7.89 31.70 58.48 Ki Ke 0.06 0.36 0.63 R2 0.91 0.98 0.91

3.0

a)
4

b)

2.5

2.0

(d-1)

1.5 2 1.0 1 0.5

0.0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Factor de dilucin (x)

Factor de dilucin (x)

c)

(d-1)

0 0.2 0.4 0.6 0.8 1.0

Factor de dilucin (x)

Figura 3. Respuesta de la tasa de crecimiento corregida () al factor de dilucin (x) en las series de dilucin sin adicin de P (a y b; en los cuales existi limitacin de P) y sin adicin de N (c; en el cual existi limitacin de N). (a) corresponde al experimento del perodo de aguas altas y (b, c) corresponden al experimento de aguas bajas.

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DISCUSIN Los valores encontrados en la Laguna La Granja para las variables indicadoras del estado trfico (N total, P total, clorofila-a y transparencia; cuadro 1) indican caractersticas de una laguna oligo-mesotrfica (Wetzel, 1983). En general las lagunas amaznicas son ambientes pobres en nutrientes y pueden cambiar desde un estado oligotrfico durante la estacin de aguas bajas hasta un nivel de carga de nutrientes mesotrfico durante el perodo de aguas altas o inundacin (Rai & Hill, 1984). Estas variaciones del estado trfico afectan la actividad bacteriana (Canosa y Pinilla, 2007) y sus factores de control: en ecosistemas oligotrficos el bacterioplancton estar controlado por la disponibilidad de recursos, mientras que en sistemas eutrficos la depredacin ser el principal factor de control (Pulido-Villena et al., 2003). Las densidades bacterianas detectadas en la Laguna La Granja (1.13 x 106 clulas ml-1 en el periodo de aguas bajas y 4.81 x 106 clulas ml-1 en el de aguas altas) estn dentro del rango registrado para lagunas inundables amaznicas, donde las densidades bacterioplanctnicas varan entre 0.3 x 106 clulas ml-1 (Anesio, Abreu y Esteves, 1997; Rejas, Muylaert y De Meester, 2005a) y 14 x 106 clulas ml-1 (Pinilla et al., 2007), existiendo varios estudios que registran densidades dentro de este rango (Castillo, 2000; Farjalla et al., 2002; Rejas, Muylaert & De Meester, 2002; Carvalho, Thomaz & Bini, 2003; Rejas, Muylaert y De Meester, 2005b). Estas variaciones concuerdan con Cole et al., (1993), quienes mencionan que la abundancia bacteriana vara dentro de un rango estrecho de uno a dos rdenes de magnitud, independientemente de las caractersticas ecolgicas de estos ambientes (Pinilla et al., 2007). Las variaciones de las densidades bacterianas estn generalmente relacionadas con el nivel de las aguas, pudiendo las llanuras de inundacin servir como reservorios de bacterias en poca de lluvias (Rai & Hill, 1984 y Carvalho, Thomaz & Bini, 2003). En la laguna estudiada, las densidades bacterianas fueron mayores durante el perodo de aguas altas (4.81 x 106 clulas ml-1) que durante el perodo de aguas bajas (1.13 x 106 clulas ml-1; ANOVA, p< 0.01). Este efecto del ciclo hidrolgico sobre la productividad bacteriana ha sido tambin detectado en la Laguna Bufeos, localizada en la llanura de inundacin del Ro Ichilo, un ro de aguas blancas localizado al sur-oeste de la cuenca amaznica (Rejas, Muylaert y De Meester, 2002; Rejas, Muylaert & De Meester, 2005a) y en varias lagunas de la llanura

de inundacin del Ro Paran en Brasil (Carvalho, Thomaz & Bini, 2003). Este incremento durante el perodo de aguas altas podra deberse al ingreso de aguas ricas en nutrientes desde el canal principal del ro y/o por la mayor interaccin entre la orilla y la laguna debido al aumento del nivel del agua (Rejas, Muylaert y De Meester, 2002). Por el contrario, tambin existen varios estudios en lagunas de aguas claras y negras en los que se encontr el patrn inverso: mayores densidades durante el perodo de aguas bajas (Anesio, Abreu & Esteves, 1997; Castillo, 2000). Probablemente, en estas lagunas el efecto de la re-suspensin de nutrientes durante el perodo de aguas bajas es superior al efecto de la entrada de nutrientes del canal principal del ro durante el perodo de aguas altas. Los experimentos de adicin selectiva de nutrientes muestran una limitacin del crecimiento bacteriano por la disponibilidad de nutrientes inorgnicos. En los dos perodos hidrolgicos, las tasas de crecimiento se vieron incrementadas significativamente con la adicin de fsforo, lo que indica que el P es el principal limitante para el crecimiento bacteriano. Durante el periodo de aguas altas, el P fue el nico limitante, mientras que durante el periodo de aguas bajas observamos que el P y el N fueron co-limitantes. El P es frecuentemente el nutriente limitante para el crecimiento bacteriano, tanto en cuerpos de agua de clima templado (Elser, Stabler & Hasset, 1995) como tropical (Farjalla et al., 2002; Castillo, Kling y Allan, 2003), e incluso en cuerpos de agua en los que el fitoplancton est limitado por la disponibilidad de nitrgeno (Vrede et al., 1999; Rejas & Muylaert, 2010). Un efecto indirecto de los nutrientes inorgnicos sobre las densidades bacterianas (va fitoplancton) es poco probable en incubaciones de 24 h, por lo que concluimos que la asimilacin directa de estos nutrientes por las bacterias es responsable del incremento en las tasas de crecimiento, como fue demostrado anteriormente (Chrzanowski, Sterner & Elser, 1995; Rejas, Muylaert & De Meester, 2005c). Tanto las tasas de crecimiento bacteriano como las tasas de pastoreo del microzooplancton sobre las bacterias fueron altas comparadas con las registradas en la Laguna Bufeos (Rejas, Muylaert y De Meester, 2005b), representando las prdidas por depredacin casi la totalidad de la produccin. Sin embargo, el microzooplancton tuvo un efecto indirecto positivo sobre el bacterioplancton, ya que los nutrientes reciclados se constituyeron en la

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principal fuente que sostuvo el crecimiento bacteriano en condiciones de limitacin por nutrientes. Las altas tasas de crecimiento bacterioplanctnico, pese a la limitacin de nutrientes inorgnicos, junto a las altas tasas de pastoreo del microzooplancton sobre las bacterias y la importancia de los nutrientes reciclados, indican que la importante funcin de reciclar nutrientes en la columna de agua de lagunas de inundacin amaznicas est a cargo del microzooplancton. AGRADECIMIENTOS El estudio fue realizado gracias al Departamento de Apoyo a la Formacin (DSF) del IRD (Proyecto JEIAEMAA) y la IFS a travs de la beca A/410 a DR. Agradecemos a Juan Carlos Delgadillo y Jimena Patio por su colaboracin en el trabajo de campo y procesamiento de muestras. BIBLIOGRAFA Andersen, T.A., K. Schartau & E. Paasche. 1991. Quantifying external and internal nitrogen and phosphorus pools, as well as nitrogen and phosphorus supplied through remineralization, in a coastal marine plankton by means of a dilution technique. Marine Ecology Progress Series. 69: 67-80. Anesio, A.M., P.C. Abreu & F.D. Esteves. 1997. Influence of the hydrological cycle on the bacterioplankton of an impacted clear water Amazonian lake. Microbial Ecology. 34: 66-73. Arajo, M.F.F. y I.A.S. Costa. 2007. Comunidades microbianas (Bacterioplncton e protozooplncton) em reservatrios do semi-rido Brasilero. Oecologia Brasiliensis. 11: 422- 432. Azam, F., T. Fenchel, J.G. Field, J.S. Gray, L.A. MeyerReil & F. Thingstad. 1983. The ecological role of water-column microbes in the sea. Marine Ecology Progress Series. 10: 257-263. Benner, R., S. Opsal, G. Chin-Leo, J.E. Richey & B.R. Forsberg. 1995. Bacterial carbon metabolism in the Amazon River system. Limnology and Oceanography. 40: 1262-1270. Canosa, A. y G. Pinilla. 2007. Relaciones entre las abundancias del bacterioplancton y del fitoplancton en tres ecosistemas lnticos de los Andes Colombianos. Revista de Biologa Tropical. 55: 135-146.

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