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REPORTAJE ESPECIAL

Los lmites de la biologa bajo la superficie terrestre se extienden ms all de lo que se sospechaba. Amanda Leigh Mascarelli indaga en la vida de los microorganismos de las profundidades.

Geomicrobiologa: los bajos fondos

n febrero, un equipo de oceangrafos americanos y alemanes emprendi viaje hacia un destino poco conocido en mitad del Ocano Atlntico llamado North Pond. Esta parcela de suelo marino yace sobre el flanco oeste de la Dorsal Mesoatlntica, el sistema mon taoso ms largo del mundo, en el que la topografa del fondo del ocano desciende para formar una cuenca de 10 kilmetros de longitud bordeada por picos submarinos. Durante dos semanas, Katrina Edwards, geomicrobiloga de la Universidad de California del Sur en Los ngeles, y su equipo exploraron North Pond y recogieron muestras de los sedimentos cenagosos que llenan la cuenca. Desde su barco, hicieron descender tubos de extraccin de ncleos hasta 4,5kilmetros de profundidad y penetraron en el fango del fondo. En los das ms afortunados, el equipo atravesaba directamente el sedimento y golpeaba las rocas que hay debajo, doblando el tubo de extraccin de ncleos como si fuera un pltano. Aunque debido a las colisiones fue necesario sacrificar algunos tubos, tambin consiguie ron muestras de la delicada frontera entre la roca y el sedi mento, uno de los mayores objetivos en la lista de deseos de los investigadores. Edwards ha recorrido 7.000 kilmetros para buscar microorganismos intraterrestres, los microbios del interior de los sedimentos y de las rocas subyacentes, donde, hasta no hace mucho, se pensaba que no poda existir vida. Katrina pertenece a un grupo de cientficos que estn estudiando lo resistente e invasiva que es la vida en las profundi dades de la tierra, tanto bajo el suelo marino como en el interior de la corteza continental. Apodada por sus compaeros la doncella de hierro, Edwards est especialmente interesada en aquellas for mas de vida que se alimentan de hierro y que colonizan algunos de los terrenos ms inhspitos de la Tierra: la corteza gnea, que alcanza unos 500 metros bajo el fondo ocenico. Lo que estudio fundamentalmente es la caries de la Tierra, los microbios que habi tan en lo ms recndito de las muelas de la Tierra expuestas en el fondo del ocano, declar Edwards. Estas reas eran e n g r an m e d i d a inaccesibles hasta la dcada de los noventa, en que las

nuevas tcnicas permitieron a los cientficos hacer obser vaciones directas de esta biosfera profunda. En particular, los oceangrafos han desarrollado laboratorios en el sub suelo marino conocidos como sistema de prevencin de la circulacin entre ocano y pozo (CORK, por sus siglas en ingls), en los que los instrumentos cientficos se sellan en el interior de los pozos de perforacin profundos y se reali zan mediciones en tiempo real de la vida en las esferas ms profundas y oscuras del subsuelo marino. Hasta la fecha, los investigadores han organizado nicamente una misin cientfica de perforacin, en 2002, que estuvo dedicada por completo a esta biosfera, pero estn a punto de lanzar cuatro ms en 2013 a travs del Programa Internacional Integrado de Perforacin Ocenica. Segn Edwards, que planea volver a North Pond en uno o dos aos, estamos directamente en la cspide de este importante avance. Los estudios de North Pond y de otras zonas de todo el mundo estn cambiando la forma de pensar de los cient ficos acerca de la biosfera profunda. Hace diez aos, estos microbios de los bajos fondos se consideraban en gran medida curiosidades que representaban una de las ltimas fronteras de la Tierra. Actualmente, los cientficos han lle gado a apreciar a estos organismos como parte integral de los ciclos del planeta, que ayudan a restablecer los minerales fundamentales del ocano e incluso intervienen en el clima. A medida que la ciencia madura, se plantea un interrogante continuo sobre lo que hay ah abajo, pero tambin estamos llegando a comprender cmo estn implicados en el ciclo biogeoqumico y en la salud de nuestro planeta, comenta Rick Colwell, geomicrobilogo de la Universidad del Estado de Oregn en Corvallis (vase el recuadro Valor para la minera de la vida en las profundidades). Los nuevos hallazgos tambin conducen a la comprensin de los orgenes de la vida de la Tierra y de cmo podra existir vida en otros planetas. Aunque se han descubierto microbios prc ticamente en todos los sitios en los que los cientficos han investigado, a menudo pare cen subsistir al filo mismo de la supervivencia, con un metabolismo tan lento que ha suscitado nue vas ideas sobre los lmites de la vida.
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En 1955, Claude ZoBell, considerado el padre de la micro biologa marina, investig bajo el suelo marino y encon tr microbios que disminuan en nmero conforme se descenda hasta una profundidad de aproximadamente 8metros1. En ese momento, los investigadores pensaban que la vida se extingua en algn punto no muy lejano por debajo del lecho marino. Posteriormente, a finales de la dcada de los sesenta, un experimento accidental apoy la idea de unas profundidades marinas empobre cidas, cuando el sumergible de investigacin Alvin se hun di a ms de 1.500 metros tras la rotura de un cable. Los tres tripulantes se pusieron a salvo a travs de la escotilla, pero sus almuerzos cayeron al fondo. Cuando se recuper el recipiente 10 meses despus, la tripulacin se sorprendi al encontrar sus sndwiches de mortadela y las manzanas empapados pero en unas condiciones prcticamente idn ticas a las originales, sin mostrar signos de descomposicin microbiana. Como coment John Parkes, geomicrobilogo de la Universidad de Cardiff, en Reino Unido, sta era la visin popular de las profundidades marinas, demasiado extrema incluso para una vida bacteriana significativa. La nocin de las profundidades marinas como un desierto inhabitable persisti durante dcadas, distor sionando el pensamiento sobre el suelo marino y lo que yace bajo l. Despus, en las dcadas de los ochenta y noventa, algunas de las primeras misiones del Programa de Perforacin Ocenica permitieron a los investigadores perforar ms profundo de lo que se haba hecho hasta entonces. Cuando en 1990 Parkes y sus colaboradores intentaron publicar en Nature los resultados que demos traban que las bacterias podan colonizar profundidades en el subsuelo mayores de lo que previamente se pensaba, se toparon, segn Parkes, con revisiones muy escpticas y el artculo fue rechazado. Pero en 1994 consiguieron publicar sus resultados y describieron microorganismos viables que vivan en los sedimentos ocenicos a profundidades superi ores a 500 metros por debajo del lecho marino2.
J. SyLvaN

Se han encontrado comunidades microbianas subterrneas en los sedimentos del subsuelo marino, en la corteza ocenica subyacente y muy por debajo de la superficie de los continentes.

Katrina Edwards toma muestras de una roca del lecho marino del Atlntico.

Bichos activos

Este y otros estudios posteriores demostraron que se podan culti var microorganismos a partir de muestras obtenidas muy por debajo del lecho marino. Pero las tcnicas en ese momento no podan demostrar de forma definitiva que los organismos estaban vivos y con un metabolismo activo a profundidades tan considera bles, dejando abierta la posibilidad de que las bacterias profundas estuvieran aletargadas, a duras penas vivas. Pero en 2005, los investigadores dirigi dos por Axel Schippers, del Instituto Federal de Geociencias y Recursos Naturales de Hannover, en Alemania, demostraron la presencia de mem branas y ribosomas intactos3, la pri mera prueba concluyente de que haba bacterias creciendo en sedimentos de 16 millones de aos de antigedad
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a ms de 400 metros de profundidad. El ao pasado se describieron microorganismos metablicamente activos en sedimentos de 111 millones de aos de antigedad enterra dos a una profundidad de 1,6 kilmetros por debajo del lecho marino4. Se sabe tan poco sobre los microbios que habitan en las profundidades que los cientficos tienen una ardua tarea para estimar qu fraccin de vida representan. Hace una dcada, las estimaciones derivadas del trabajo de William Whitman, de la Universidad de Georgia en Atenas, y sus colaboradores5 sugirieron que un tercio de la vida total de la Tierra vive en los sedimentos del subsuelo marino. Pero la mayora de las muestras de los microorganismos de los sedimentos profundos se han recogido cerca de la costa, lo que significa que gran parte del ocano no est representado. Steven DHondt, oceangrafo de la Univer sidad de Rhode Island en Narragansett, tom muestras recientemente de los sedimentos de subsuelo marino de los ocanos Pacfico Norte y Pacfico Sur. Segn los resultados que DHondt y sus colaboradores presentaron el pasado diciembre en una reunin de la Unin Geofsica Nortea mericana en San Francisco, estos hallazgos sugieren que la riqueza de clulas a nivel global puede ser un orden de magnitud inferior a lo que se estim previamente. Aunque, como comenta Edwards, las cifras de Whitman no incluan los microorganismos que viven en la corteza ocenica, que tendran que aadirse a los recuentos de clulas estimados. Estos microbios ocultos se estn descubriendo en otros lugares inesperados. A finales de los noventa, los investiga dores que medan la profundidad de la corteza continental en una mina de oro de Sudfrica descubrieron microor ganismos que vivan a aproximadamente 3 kilmetros bajo la superficie. Ahora existen planes para comenzar la perforacin de la mina ms profunda de Norteamrica: Homestake, en Dakota del Sur, que alojar el Laboratorio Subterrneo Profundo de Ciencia e Ingeniera de Esta dos Unidos. La mina alcanza una profundidad de casi 2,5 kilmetros y los investigadores esperan perforar la roca desde esa profundidad con temperaturas que superan los 120C. TomKieft, microbilogo medioambiental del Insti tuto de Minas y Tecnologa de Nuevo Mxico, en Socorro, ha comentado que actualmente se desconoce el punto

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Un sndwich en las profundidades marinas

LOS OSCUROS SECRETOS DE LAS PROFUNDIDADES

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REPORTAJE ESPECIAL

Crisis energtica

Incluso con estas bajas tasas meta blicas, sigue sin estar claro cmo estos organismos se mantienen a s mismos. Segn Parkes, cuando realizamos los clculos, no existe suficiente energa ah abajo en abso luto para estos microorganismos. Deberan estar todos muertos. El escaso alimento presente en los sedimentos de las profundidades marinas procede de los estratos iluminados por el sol. Ah, las plantas y algas fotosintticas digieren la materia orgnica que finalmente precipita en forma de clulas de algas muertas, materia fecal y detrito marino. Se asienta en el suelo marino y se acumula en los sedimen tos durante millones de aos. Los cientficos estiman que la mayora de las comunidades microbianas bajo el lecho marino se alimentan de este carbono orgnico enterrado en profundidad, contribuyendo al ciclo del carbono de las profundidades. nicamente aquellos microorganismos que estn bajo el suelo marino pueden metabolizar estos residuos orgnicos arenosos. Como las lombrices que socavan el suelo y reciclan los minerales y nutrientes, estos microbios del subsuelo marino producen dixido de carbono y metano y liberan elementos clave como nitrgeno, azufre y fsforo a partir de los sedimentos. Y cuando los fluidos circulan a travs de la corteza, transportan microbios que pueden erosio nar la roca, liberando hierro y otros elementos. Los fluidos

Microfotografas de microorganismos procedentes de debajo del suelo marino en el Ocano Pacfico (superior), de la corteza continental de Sudfrica (central) y bajo el lecho marino del rtico (punto verdes, inferior).

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d. c. SMiTh

ms profundo de la biosfera. Si perforamos a la profundidad suficiente, llegaremos ms all del lmite superior de temperatura para la vida, que se cree est alrededor de121C. Los organismos que viven en la biosfera pro funda tienen poca seme janza con las bacterias de la superficie como la Escherichia coli, que se puede cultivar fcilmente en el labora torio y se divide en pocos minutos. Como afirma Bo Baker Jrgensen, biogeoqumico de la Universidad de Aarhus en Dinamarca, en el subsuelo marino, las bacterias y otros grupos de microorganismos llama dos arqueas son comparativamente lentos. En el caso de los organismos enterrados bajo la superficie de los continentes, las primeras estimaciones sugeran que se reproducan en una escala temporal medida en siglos6. Y Tullis Onstott, geomicrobilogo de la Universidad de Princeton, en Nueva Jersey, que fue pionero en muchas de las exploraciones de la vida terrestre profunda en las minas de oro de Sudfrica a finales de la dcada de los noventa, estima que los micro bios que hay bajo la superficie se pueden reproducir una vez cada 1.000 aos.

que circulan devuelven estos nutrientes al ocano, donde pueden alimentar el crecimiento de nueva biomasa. Como comenta Andreas Teske, microbilogo de la Universidad de Carolina del Norte, en Chapel Hill, el ciclo del carbono de los ocanos y del planeta Tierra llega hasta la profundidad de la biosfera bajo la superficie y no puede entenderse sin la contribucin del subsuelo. Los descubrimientos de la pasada dcada apoyan una parte de la hiptesis de la biosfera profunda caliente, pro puesta en 1992 por Thomas Glod, astrnomo de la Univer sidad de Cornell, en Nueva York. En un famoso artculo7, Gold argumentaba que el sub suelo soporta una masa y volumen de vida que rivalizan con los presentes en la superficie. Pero Gold fue ms lejos al especular que la biosfera profunda subsiste gracias a los hidrocarburos que surgen del manto de la Tierra, una vasta fuente de energa que rellena continuamente los depsitos de petrleo. Esta sugerencia no est ms aceptada ahora de lo que estuvo en su momento. Incluso cuando ayudan a reciclar los nutrientes, los microorganismos que hay bajo el suelo marino tambin pueden tener efecto sobre el clima del planeta. Las arqueas denominadas metange nas producen metano como subproducto de su metabolismo. Colwell trabaja en la cuantifi cacin de las tasas de esta produccin de metano y afirma que a veces estn por debajo del lmite de deteccin8. Aunque el metano se acumula en escalas temporales geolgicas y contribuye a la formacin de hidratos, jaulas heladas de molculas de agua que rodean al metano y que quedan encajados en los sedimentos marinos, se cree que la mayora de los hidratos de metano se generan por procesos microbianos9. Aparentemente, estos depsitos se han desestabilizado en varias ocasiones en el pasado de la Tierra, liberando sufi ciente metano (un gas invernadero mucho ms potente que el CO2) para calentar sustancialmente el planeta10. Cuando el planeta se calienta debido a la polucin humana, los cientficos cada vez estn ms preocupados acerca de la posible rotura de los hidratos de metano que estn atrapa dos en el interior de la tundra del rtico en deshielo y los sedimentos marinos poco profundos. Mientras que la inmensa mayora de microorganismos de la biosfera profunda dependen de la materia orgnica resi dual para alimentarse, otros parecen conseguir el sustento a partir de una fuente inorgnica. DHondt est investi gando si los microbios del subsuelo marino pueden obtener energa a partir del hidrgeno que se produce cuando, durante la descomposicin radiactiva de elementos natu rales como uranio, torio y potasio, las molculas de agua se disocian en hidrgeno y oxgeno. El mismo proceso habra ocurrido en la Tierra primitiva hace ms de 4.000 millones

Conexin con el clima

M. davidSON, G. SOuThaM

B. OrcuTT, K. edwardS

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Este sndwich permaneci meses en el fondo del ocano.

de aos y debe estar ocurriendo actualmente en Marte, comenta DHondt. Hemos encontrado algunos indicios de que en estos ecosistemas [subsuelo marino] se introduce tanta energa procedente de la disociacin del agua como de la materia orgnica enterrada. Aun as, DHondt opina que, hasta el momento, no est clara la identidad de cualquier microbio que se gane la vida de este modo. En la biosfera terrestre, los microbios encontrados en la mina de oro de Sudfrica a casi 3kilmetros de profundi dad tienen una forma similar de metabolismo, Subsisten gracias al sulfato y el hidrgeno producidos geolgica mente, exentos de cualquier dependencia de la energa derivada del sol11.

La Tierra primitiva

Los geomicrobilogos que trabajan en Sudfrica tam bin han descrito el primer ecosistema que comprende una nica especie bacteriana, Candidatus Desulforudis audaxviator, que pasa su vida en oscuridad extrema a 60C, a unos 2,8kilmetros por debajo de la superficie de la Tierra12. Estos microorganismos parecen obtener su energa reduciendo el sulfato que se forma indirectamente por la descomposicin radiactiva del uranio y pueden extraer carbono y nitrgeno de las rocas circundantes. Dylan Chivian, bioinformtico del Laboratorio Nacional de Lawrence Berkeley, en California, y el primer autor del estudio, comenta que este ecosistema de una nica espe cie apunta a un modo de vida como el que posiblemente podra haber sido la Tierra primitiva, antes de que la atms fera contuviera tanto oxgeno. Los microbios de las profundidades descubiertos en las minas se encuentran a veces en bolsillos de agua que han estado aislados durante millones de aos, haciendo que los organismos que viven all sean prcticamente fsiles. Las fracturas de las rocas se abren y cierran peridicamente debido a la deriva tectnica, atrapando el agua y los micro bios dentro de lo que Barbara Sherwood Lollar, geoqumica de la Universidad de Toronto en Ontario, llama una serie de cpsulas del tiempo. En estos sistemas hidrogeolgica mente aislados muy ancestrales surgen toda clase de pre guntas fascinantes sobre cunto tiempo han permanecido
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Amanda Leigh Mascarelli es una escritora cientfica autnoma de Denver Denver, Colorado.
1. 2. 3. 4. 5.

los microbios ah, cmo han evolucionado y qu significa para nuestro conocimiento sobre los orgenes de la vida en el planeta, nos comenta. Puesto que los microbios que colonizan la biosfera pro funda han dominado el arte de vivir marginados, la comu nidad de astrobilogos tambin se ha tomado mucho inters en ellos. Como dice Teske, la limitacin energtica es, por supuesto, algo casi comn en los hbitats extraterres tres. Y aade que las reacciones metablicas anaerobias que utilizan los microbios que habitan las profundidades son las mismas reacciones qumicas que con ms probabilidad apoyan la vida en otros planetas. Es fascinante que toda esta microbiologa y estos procesos que se haban considerado pertenecientes a la esfera de la geologa estn realmente sustentando una parte importante de la vida en la Tierra, opina Jrgensen. Es como descubrir un nuevo continente. Ese sentido de potencial es lo que motiv a Edwards y a sus colaboradores durante su reciente viaje a North Pond. En los ltimos das de la expedicin, el equipo man tena un ritmo frentico recogiendo ncleos de fango y almacenndolos en refrigeradores para el regreso a casa. Se puede decir que esta expedicin era una misin de reconocimiento, que permitir establecer el escenario para futuras expediciones. Edwards planea volver en 2010 o 2011 a bordo del barco de perforacin JOIDES Resolution, el cual puede perforar rocas y profundizar unos 500 metros dentro de la corteza. Una vez ah, piensan insta lar un observatorio CORK que examinar el submundo intraterrestre y controlar ese entorno durante una dcada. Edwards espera que esta y otras misiones finalmente arro jen luz sobre la oscura y profunda biosfera y los lmites ms bajos de la propia vida.

archivOS deL iNSTiTuTO OceaNOGrficO wOOdS hOLe

ZoBell, c. e. & Morita, r. y. Deep-Sea Res. 3, 6673 (1955). parkes, r. J. et al. Nature 371, 410413 (1994). Schippers, a. et al. Nature 433, 861864 (2005). roussel, e. G. et al. Science 320, 1046 (2008). whitman, w. B. coleman, d. c. & wiebe, w. J. Proc. Natl Acad. Sci. uSa 95, 65786583 (1998). 6. phelps, T. J., Murphy, e. M., pfiffner, S. M. & white, d. c. Microb. Ecol. 28, 335349 (1994). 7. Gold, T. Proc. Natl Acad. Sci. USA 89, 60456049 (1992). 8. colwell, f. S. et al. Appl. Environ. Microbiol. 74, 34443452 (2008). 9. Kvenvolden, K. a. & Lorenson, T. d. Geophys. Mono. 124, 318 (2001). 10. Kennett, J. p., cannariato, K. G., hendy, i. L. & Behl, r. J. Methane Hydrates in Quaternary Climate Change: The Clathrate Gun Hypothesis (american Geophysical union, 2002). 11. Lin, L. et al. Science 314, 479482 (2006). 12. chivian, d. et al. Science 322, 275278 (2008). 13. wymore, r. a. et al. Bioremed. J. 11, 125139 (2007). 14. inagaki, f. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 103, 1416414169 (2006).

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REPORTAJE ESPECIAL

aportacin de la vida subterrnea a la minera

Los microorganismos que viven muy por debajo de la superficie de la Tierra poseen algunas caractersticas inusuales que el hombre espera explotar. el Gobierno de Sudfrica, por ejemplo, lanz un programa en 2007 para explorar las posibles aplicaciones industriales de los microorganismos y productos de la biosfera profunda. como comenta esta van heerden, bioqumico de la university of the free State de Bloemfontein, Sudfrica, actualmente se estn evaluando cuatro productos para el mercado. Las enzimas y las sustancias antimicrobianas y antivirales aisladas a partir de los microorganismos del subsuelo son prometedoras para la industria de la biotecnologa. una de estas enzimas detoxifica de forma natural un ambiente carcingeno consecuencia de la explotacin minera del cromo hexavalente. adems, algunos microbios producen enzimas que pueden depositar metales como oro, plata y platino en forma de nanopartculas. Segn van heerden, estas nanopartculas poseen propiedades pticas y magnticas nicas que pueden ser tiles para la administracin de frmacos y otras aplicaciones. rick colwell, geomicrobilogo de la universidad del estado de Oregn en corvallis, y sus colaboradores estn investigando el potencial de los microorganismos de la biosfera profunda para limpiar contaminantes ambientales como el tricloroetano, un solvente clorado que se filtr en un acufero del sudeste de idaho como consecuencia de los residuos industriales. una comunidad de microorganismos presentes de forma natural en el acufero basltico utiliza el metano del subsuelo como fuente de energa y cometaboliza el contaminante, limpiando de este modo el agua13. colwell espera que estos microbios y otras comunidades naturales del acufero que metabolizan compuestos orgnicos, reduzcan los costes de limpieza unos 7 millones de dlares en las prximas dcadas. algunas comunidades microbianas de las profundidades podran incluso ayudar al hombre a afrontar el problema del cambio climtico. en una regin volcnicamente activa prxima a Taiwn, existe un lago peculiar de dixido de carbono lquido bajo un lecho de sedimentos en las profundidades marinas, consecuencia de las presiones extremas a 1.380 metros bajo la superficie del mar. fumio inagaki, de la agencia Japonesa de ciencia y Tecnologa Marina y Terrestre en Kochi, y sus colaboradores han encontrado una comunidad dominante de microbios anaerobios que metabolizan metano y azufre y asimilan el cO2 del entorno14. inagaki comenta que esta comunidad es un perfecto laboratorio natural para estudiar el potencial para la eliminacin del cO2 del subsuelo marino. colwell y uno de sus colaboradores, el gelogo marino Martin fisk, estn investigando las comunidades microbianas que existen en las rocas volcnicas profundas en el este del estado de washington, donde se inyect cO2 como parte de un proyecto piloto de captura. colwell quiere saber cmo respondern las comunidades microbianas al cO2 inyectado y si pueden utilizarse como ayuda para controlar y verificar la presencia de cO2 a los fines de un esquema de comercializacin del carbono en el futuro. A.L.M.

Rick Colwell (arriba) recoge microbios detoxificantes (derecha) de un acufero de Idaho.

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h. Lee/idahO NaTL LaB.

S. OcONNeLL