Artículo original

Micosis superficial en pacientes con

patología nasosinusal crónica en el
Hospital Universitario de La
Samaritana
Fungal colonization on chronic sinonasal pathology
patients at the Samaritana University Hospital
María Alejandra Pulido Murillo, MD*; María Antonia Gaona Hernández**

RESUMEN

Objetivos: Determinar la frecuencia de colonización micótica en pacientes con patología nasosinusal

crónica que consultaron a nuestro hospital centro de referencia de Cundinamarca, para establecer
las diferencias entre los grupos de patología a estudio.

Materiales y métodos: El presente es un estudio prospectivo, descriptivo. En un período de 12 meses

se tomaron 137 pacientes de diversas patologías (rinosinusitis crónica, rinitis alérgica y poliposis
nasal) y 44 sujetos sanos como grupo control; se les realizaron lavados de la cavidad nasal obteniendo
362 muestras cultivadas en medios específicos para la detección de hongos.

* Otorrinolaringóloga, Universidad del Rosario. Hospital Correspondencia:

Universitario de La Samaritana. Bogotá.
** Licenciada en Bacteriología y Laboratorio Clínico. Profesora
de micología - Unidad de Medicina tropical y enfermedades
infecciosas. Departamento de Ciencias Básicas, Facultad de
Medicina. Universidad del Rosario. Bogotá, Colombia.
María Alejandra Pulido Murillo.
Cra. 39 No. 5 E 10 Consultorio 101.
Cali-Colombia Fax. (572) 8932270
mariale.pulido@gmail.com

Recibido: 14/V/2007

Aceptado:07/VII/2007

35(3) 77-83, septiembre de 2007

Volumen 35 Número 3
septiembre de 2007 Micosis superficial en pacientes con patología nasosinusal crónica en el HUS

Resultados: Se identificaron hongos en el 45% de los cultivos realizados hallando 19 géneros y 6

especies diferentes, tres de los géneros no se encontraron previamente citados en otros estudios. Los
microorganismos más frecuentemente detectados fueron Aspergillus y Cándida. El grupo de pacientes
con diagnóstico de rinosinusitis crónica presentó la mayor frecuencia (61%) de micosis superficial.
nasosinusal y en el grupo control se detectó la presencia de hongos en el 31% de los sujetos. (p=0.003).
Presentamos la distribución de microorganismos predominante en cada grupo, la relación entre la
presencia de hongos y la severidad de poliposis nasal y la utilidad de la prueba de KOH.

Conclusión: Los resultados de este estudio sugieren que la colonización fúngica de la mucosa
nasosinusal no alcanza tasas de presentación tan elevadas aún en sujetos sanos como han sugerido
otros autores y que son objeto de controversia en la actualidad. Sin embargo, se requieren estudios
adicionales que permitan establecer una relación directa entre la cronicidad de las patologías y la
presencia de hongos en la mucosa lo cual permanece en debate.

Palabras clave: micosis sino-nasal, rinosinusitis crónica, rinitis alérgica, poliposis nasal.

ABSTRACT

Objectives: Determinate the frequency of fungal colonization in groups of patients with different
chronic sino nasal pathology in our Hospital to establish the differences between this groups.

Materials and methods: The present is a prospective, descriptive study. During 12 months. Nasal fluid
was obtained from 137 patients whit chronic nasal pathology (chronic rhinosinusitis, allergic rhinitis
and nasal polyposis) and 44 healthy volunteers as a control group. The 362 samples were placed in
specific culture plate (agar medium) supplemented and incubated for isolation of fungal cultures.

Results: Fungal culture of nasal secretions were positive in 45% of subjects. 19 different genera of
fungi and 6 different species were identified; Three different genera of fungi were no found previously
reported in similar studies. The most common culture identified was Aspergillus ssp and Candida ssp
with predilection for those patients with chronic rhinosinusitis (61%) and 31% in control group.
(p=0.003). We present the distribution of microorganisms in each group, the relation between the
presence of fungus and severity of nasal polyposis and the value of the KOH (potasic hydroxide) test.

Conclusions: Our results suggest that fungal colonization in nasal mucosa of chronic patients is not as
high as suggested by other authors even in healthy subjects. However other studies need to be made to
establish a direct relation between those conditions.

Key words: fungal rhinosinusitis, chronic rhinosinusitis, allergic rhinitis, nasal polyposis.

Antiguamente se concebían infrecuentes las infecciones
micóticas en la nariz y senos paranasales con una incidencia
aproximada del 10% en la población que padecía patología
rinosinusal crónica (1). En la actualidad y de acuerdo a lo
sugerido por Ponikau et ál. (2) la incidencia de rinosinusitis
fúngica ha ido aumentando en las dos últimas décadas con
tasas de detección significativas en pacientes con
rinosinusitis crónica a lo cual han contribuido el desarrollo
y disponibilidad de técnicas de diagnóstico microbiológico
e histopatológico (3, 4). Sin embargo, aún permanece en
debate el papel de la colonización fúngica en la perpetuación
de la respuesta inflamatoria crónica nasosinusal. (2, 3).
La micosis sino nasal superficial no se considera una
afección grave y se cree que representa la naturaleza
oportunista de dichos microorganismos aunque con la
capacidad potencial para generar procesos inflamatorios
crónicos con diversas formas de presentación.

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María Alejandra Pulido Murillo, María Antonia Gaona Hernández
El rasgo confirmatorio de la micosis superficial es la
detección de elementos fúngicos en el moco nasal siendo este
criterio esencial y suficiente para el diagnóstico (5). Los pacientes
presentan síntomas inespecíficos de obstrucción nasal, rinorrea,
trastornos olfatorios y/o dolor facial, y puede detectarse la
presencia de costras nasales identificables durante el examen
clínico. Los microorganismos más frecuentemente detectados
en los cultivos específicos para hongos incluyen al Aspergillus,
con ratas de detección que varían del 13 al 27% (4, 6) y se
estima que pueden extenderse de acuerdo a las condiciones
demográficas estudiadas.
Se ha reconocido la presencia de otros hongos pertenecien-
tes a la familia Dematiaceae que contienen melanina en su
pared celular y están conformados por hifas tabicadas y conidias
oscuras, juegan un papel determinante en la alergia inhalatoria
(7, 8). Los representantes de esta familia más frecuentemente
detectados incluyen Cladosporium ssp, Bipolaris ssp,
Curvularia ssp, Alternaria ssp, Exserohilum ss y, Drechslera
ssp que pueden encontrarse en diversas combinaciones con
promedios de hasta 3 especies diferentes en cada paciente
demostrables por la presencia de elementos fúngicos (esporas,
hifas, conidias) generalmente detectables con tinciones de pla-
ta por la habilidad específica de los hongos para absorber este
metal (1, 9).
La detección de hongos en los cultivos constituye las bases
de actuales investigaciones que buscan explicar la fisiopatología
y curso clínico de la patología nasosinusal crónica. En esta
búsqueda los autores (2, 3) coinciden en afirmar que la
colonización micótica nasosinusal es frecuentemente
subdiagnosticada y han creado consensos basados en la
aplicación de métodos diagnósticos precisos con el fin de
optimizar la detección de los hongos y determinar su papel en
la etiopatogenia de las enfermedades nasosinusales. En la
actualidad se dispone de una variedad de métodos diagnósticos
precisos para la identificación de los hongos. Sin embargo, el
cultivo en medios específicos constituye el estándar de elección
para la identificación de los mismos (2, 5).
La colonización nasosinusal por elementos fúngicos es una
condición que aunque cada día acumula mayor evidencia cien-
tífica continúa siendo tema de grandes controversias en la lite-
ratura. Sin embargo, las investigaciones actuales desarrolladas
en Europa y Norteamérica plantean evidencia clínica impor-
tante acerca de la incidencia de micosis nasosinusal demostra-
da mediante análisis histopatológicos y microbiológicos.
Dada la “naturaleza esquiva” de los hongos se requiere un
alto índice de sospecha para su diagnóstico por lo que debe
considerarse la enfermedad fúngica en el diagnóstico diferencial
de la patología nasosinusal crónica recurrente o persistente a
pesar de tratamiento.
Acta de Otorrinolaringología &
Cirugía de Cabeza y Cuello
Estudios desarrollados por Ponikau et ál. (1999) y otros
(Braun et al.) concluyen una elevada incidencia de colonización
fúngica (91 a 96%) en sujetos con patología nasosinusal crónica
en comparación con investigaciones que en el pasado
establecían una escasa relación entre estas condiciones (1).
MATERIALES Y MÉTODOS
Se realizó un estudio prospectivo de tipo descriptivo
analítico de correlación. Se incluyeron 137 pacientes entre
los 14 y 70 años tomados de la consulta de ORL en el Hospital
de La Samaritana entre el año 2004-2005 con patología
nasosinusal crónica diagnosticada y categorizada de acuerdo
a criterios establecidos por la Academia Americana de
Otorrinolaringología (AAO) para cada entidad y confirmada
mediante exámenes clínicos y/o paraclínicos pertinentes.
Se incluyeron 36 pacientes con rinosinusitis crónica, 50
pacientes con rinitis alérgica y 51 pacientes con poliposis
nasal que no hubieran recibido en el último mes previo al
ingreso ningún tipo de medicamento antiinflamatorio y/o
antifúngico local o sistémico. Adicionalmente se incluyó
un grupo de 44 sujetos sanos tomados como control de la
misma procedencia geográfica de los sujetos a estudio para
un total de 181 sujetos.
Se excluyeron aquellos sujetos que recibieran algún tipo
de medicación antifúngica o cortico-esteroidea tópica o
sistémica, aquellos con diagnóstico no confirmado de
patología nasosinusal y sujetos de difícil seguimiento. Se
utilizó un formato de registro individual como fuente de
información y para los pacientes con diagnóstico de
poliposis nasal se incluyó la escala de Lund y Malm (6) para
evaluar la severidad.
La técnica de recolección de muestras se realizó en
condiciones de asepsia y antisepsia. Las muestras se tomaron
mediante el lavado de cada fosa nasal con 10 cc de solución
salina estéril usando individualmente un catéter calibre 18 y
obteniendo el fluido independientemente por cada fosa nasal
luego de la exhalación profunda del paciente (fotografía 1).
El fluido obtenido era recolectado directamente en frascos
estériles y enviados de inmediato al sitio de procesamiento y
cultivo. En cada sesión se realizó control ambiental y de la
solución salina utilizando como método de detección de las
esporas ambientales la sedimentación en placa que consiste
en retirar la tapa de la caja que contiene agar sabouraud y
dejarla expuesta al ambiente por 30 minutos; el control de la
solución salina se realizó tomando 5 cc directamente de la
bolsa. Se procedía a enviar al laboratorio las muestras para el
cultivo.
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septiembre de 2007
A Para determinar la presencia de hongos en los cultivos se
Foto 1 A y B
A. Se instala solución salina en cada fosa nasal.
B. El paciente exhala y se recolecta individualmente el flujo en un frasco estéril.
La totalidad de las muestras obtenidas (362) fue procesada
bajo condiciones de esterilidad en cámara de flujo laminar
de manera estandarizada:
Se adiciona N-acetilcisteína al 10% (dilución 1:1) a la
muestra inicial, luego de agitarla por 10 segundos se deja en
reposo por 10 minutos a temperatura ambiente hasta lograr
la licuefacción del moco. Se centrifuga a 2000 rpr durante
10 minutos, se descarta el sobrenadante y el medio de cultivo
se inocula con una gota del sedimento realizando 10
punciones en la superficie.
Se realizaron técnicas directas de examen en fresco
(hidróxido de potasio al 10%) y cultivos en medios
específicos: agar Sabouraud glucosado, agar Sabouraud
glucosado más cloramfenicol al 05% y cromo agar/Cándida.
Se realizaron siembras a temperaturas de 37 y 25°C y se
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Micosis superficial en pacientes con patología nasosinusal crónica en el HUS
hicieron observaciones interdiarias durante dos semanas.
consideró criterio estricto de positividad el crecimiento del
mismo tipo de colonia en al menos cinco sitios de diez
inoculados en los dos medios de Sabouraud utilizados a
diferente temperatura (fotografías 2 y 3) de lo contrario se
consideró crecimiento por contaminación ambiental.
Foto 2. Aspergillus spp. Colonias jóvenes en agar.
Foto 3. Acremonium spp. Colonias jóvenes en agar.
Para Cándida se tuvo como criterio el crecimiento en
Agar Sabouraud a 37°C y en cromo agar/Cándida.
Se anotaron las características macroscópicas de las
colonias obtenidas en los cultivos su aspecto superficial y la
formación de pigmentos en el anverso y reverso; además se
realizaron disecciones de las colonias de hongos en azul de
lactofenol con el fin de visualizar al microscopio las
estructuras de reproducción asexual para la identificación
de los géneros (fotografía 4). En los casos en que se dificultó
la identificación se realizaron microcultivos para lo cual se
preparó un microambiente húmedo. (Se agrega agua a un
trozo de papel de filtro y encima se coloca una varilla de
vidrio o de metal para soporte de un portaobjetos sobre el
que se coloca un bloque de Agar Sabouraud de 1 cm y se
inoculan fragmentos del cultivo primario (fotografía 5). Se
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María Alejandra Pulido Murillo, María Antonia Gaona Hernández Cirugía de Cabeza y Cuello

incuba a 25ºC por 72 horas luego de las cuales se examina al
microscopio adicionando azul de lactofenol para detallar la
relación entre las estructuras reproductoras y el micelio del
hongo). Este procedimiento permitió la identificación
definitiva de los géneros de hongos.
Los métodos de cultivo específicos para la detección de
hongos resultaron positivos en 81 de 181 (45%) sujetos sien-
do similar la distribución de cultivos positivos en hombres
y mujeres. Se identificaron en total 19 géneros y 6 especies
diferentes de hongos siendo los principalmente detectados
Cándida spp en el 49% de casos y Aspergillus ssp en el 36%
con 4 y 2 especies detectadas respectivamente; Otros géne-
ros detectados fueron Penicilium ssp, Cladosporium ssp,
Rhodotorula ssp, Acremonium ssp y Trichosporum ssp. prin-
cipalmente (Tabla 1).

Tabla 1
Microorganismos detectados en cultivos de
pacientes con patología crónica nasosinusal en el
Hospital Universitario de La Samaritana

No. % cultivos positivos % casos

Aspergillus ssp 22 14,2 27,2

Aspergillus Niger 5 3,2 6,2
Foto 4. Estructuras de reproducción asexual. Aspergillus spp. (Microscopio de Aspergillus Glaucus 2 1,3 2,5
luz 400)
Alternaria ssp 2 1,3 2,5
Acremonium 7 4,5 8,6
Aureubassidium 2 1,3 2,5
Candida ssp 27 17,4 33
Candida Parapsilosis 10 6,5 12,3
Candida Krusei 2 1,3 2,5
Candida Tropicalis 1 ,6 1,2
Cladosporium 14 9,0 17,3
Curvularia 2 1,3 2,5
Cuhninghamella 2 1,3 2,5
Epicoccum 2 1,3 2,5
Fonsecae Pedrosoi 1 0,6 1,2
Mcor 2 1,3 2,5
Microbispora 2 1,3 2,5
Ochronis Gallapavra 2 1,3 2,5
Penicilium 22 14,2 27,2
Phytomices 4 2,6 4,9
Foto 5. Microcultivo Aspergillus Niger.
Phaeoanelomyces 1 0,6 1,2
Rhodotorula 14 9 17,3
Sepedonium 1 0,6 1,2
Para el análisis estadístico se calcularon promedios y
Trichosporum 6 3,9 7,4
desviación estándar, se construyeron intervalos de confianza
al 95% y se empleó la prueba de Chi cuadrado y el test
exacto de Fisher con un nivel de significancia estadística
menor al 5% (p < 0.05). Dentro de la familia de los dematiáceos (productores de
pigmento oscuro) se encontraron géneros Epicoccum,
Cladosporium, Fonsecae, Alternaria, Curvularia,
RESULTADOS Aureobasidium y Phaeoanaelomyces; dentro de los
mucorales se detectó Cuhninghamela y Mucor en 1 y 2 pa-
El promedio de edad de los sujetos a estudio fue de cientes respectivamente. La distribución de géneros identi-
37±14.7 años; 108 (60%) mujeres y 73 (40%) hombres con ficados de acuerdo al diagnóstico específico fue similar en
rangos de edad de 14 a 76 años. el grupo de pacientes con poliposis recurrente y rinosinusitis

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crónica con predominio de Aspergillus ssp, Cándida y
Penicillium ssp.
De la totalidad de los cultivos positivos el 56,7% (46) se
obtuvieron en forma bilateral (en ambas fosas nasales) y el
43,2% (35) fueron unilaterales (en una sola fosa nasal) con
un promedio de 1.5 ± 0.49 hongos detectados por cada suje-
to sin que se encontrara una distribución estadísticamente
significativa de este hallazgo entre los grupos de sujetos
estudiados.
La frecuencia de cultivos positivos fue mayor en el
grupo de rinosinusitis crónica (p= 0.009); En ninguno de
los cultivos tomados de control ambiental y de solución
salina se obtuvieron resultados positivos. En el grupo
control 14 de 44 sujetos (31%) fueron identificados con
cultivos positivos para hongos con géneros y especies
similares a los encontrados en los otros grupos (Tabla 2).
El promedio de hongos encontrados por cada sujeto con-
trol fue de 1.68 ± 47.
estadística entre la positividad de cultivos de acuerdo a la
severidad de la poliposis nasal no se estableció de manera
significativa. (p=0.23); Tampoco se encontró significancia
estadística entre la ocupación de cada sujeto y la presencia
de hongos.
Al comparar estadísticamente la positividad en los culti-
vos de pacientes con patología crónica nasosinusal frente a
la positividad en los cultivos de pacientes libres de enferme-
dad (controles) se encontró una relación estadísticamente
significativa con valor de p> 0.047.
DISCUSIÓN
La colonización micótica nasosinusal debe sospecharse
en cualquier paciente con rinosinusitis crónica refractaria al
tratamiento médico en especial en pacientes que tengan
historia de poliposis nasal recurrente y de múltiples
intervenciones quirúrgicas.

Tabla 2 Estudios desarrollados por Ponikau y colaboradores (2)

Microorganismos detectados en sujetos control describieron técnicas de cultivo y manejo de muestras para
optimizar el rendimiento en la identificación de los hongos
(N=14)* %sujetos control y lograron la identificación de éstos en el 96% de los pacientes
con rinosinusitis crónica y en el 100% de 14 sujetos sanos
Aspergillus Niger 1 (1) 7,1 tomados como grupo control lo cual hasta el momento ha
Aspergillus Glaucus 2 (1) 7,1 sido controversial.
Acremonium 1 (1) 7,1
Candida ssp 7 (4) 28,5 Braun y colaboradores demostraron la coexistencia entre
Candida Parapsilosis 1 (1) 7,1 poliposis nasal y la colonización mucosa por hongos
Cladosporium 4 (3) 21,4 detectando la presencia de elementos fúngicos hasta en el
Curvularia 2 (1) 7,1 75% de los pacientes.
Rhodotorula 3 (2) 14,2
Trichosporum Cutaneum 3 (2) 14,2 Los resultados obtenidos en el presente estudio
demuestran tasas de detección de micosis sinonasal
*N= Controles con cultivos positivos. superficial más bajas que los publicados por otros autores
aún en sujetos sanos lo cual puede estar en relación con la
utilización de barrera térmica para la toma de la muestra y
Para la prueba de KOH se estableció un valor predictivo criterios más estrictos para considerar el aislamiento e
positivo del 81,3% y un valor predictivo negativo del 63%. identificación de los hongos como significativo.
La sensibilidad y especificidad calculada para la prueba de
KOH fue de 32 y 94% respectivamente.
La relación entre la colonización mucosa por elementos
En los pacientes con poliposis nasal de novo y recurren- fúngicos y la perpetuación de procesos crónicos
te, se aplicó la escala de Lund y Malm para la severidad inflamatorios nasosinusales como resultado de una reacción
teniendo en cuenta criterios clínicos, endoscópicos y de hipersensibilidad tipo I ha sido controversial. Los
tomográficos. Se obtuvo en el 16% (30) de los casos una hallazgos de micosis unilateral (aislamiento en una fosa
categorización como poliposis moderada, leve en el 10% nasal) encontrados en el presente estudio en el 19% de los
(19) y sólo en el 2% (4) severa; Los principales casos positivos sostienen dicha controversia sin que hasta el
microorganismos cultivados fueron Aspergillus ssp y momento se haya podido establecer una relación estrecha o
Penicillium ssp. Se presentó un paciente con poliposis nasal de causalidad entre la presencia de hongos en la mucosa
recurrente severa en quien se cultivó Cándida. La relación rinosinusal y la persistencia de patología crónica.

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María Alejandra Pulido Murillo, María Antonia Gaona Hernández
CONCLUSIONES
Aún se desconocen aspectos relacionados con la
presencia y colonización fúngica en la mucosa nasosinusal
que podrían explicar el comportamiento y la tendencia a la
cronicidad del proceso inflamatorio. Con los métodos de
detección disponibles en la actualidad se han incrementado
las tasas de detección pasando del escaso 7% reportado hace
casi tres décadas, al 96% reportado por Ponikau y cols. en
1990. Lo anterior hace necesario contar con estadísticas
propias que permitan establecer la presencia de hongos y su
distribución de acuerdo a nuestras condiciones demográficas
y a grupos de patologías específicas.
La utilización de la prueba de KOH como prueba rutinaria
para la detección de elementos fúngicos es de alto valor
pronóstico en la búsqueda y tipificación de dichos
microorganismos dada su amplia disponibilidad y bajo costo.
La detección de hongos en el moco de la superficie de la
mucosa nasosinusal en cultivos específicos es criterio
suficiente para el diagnóstico de la micosis superficial sin
que ello pueda definirse claramente como un proceso
patológico causante de cronicidad ya que se ha demostrado
ampliamente la coexistencia de elementos fúngicos en
sujetos sanos.
Nuestros resultados muestran una predilección de la
colonización por hongos en pacientes con rinosinusitis
crónica y tasas de detección notoriamente bajas en sujetos
control con respecto a las citadas anteriormente. Sin embargo
y de acuerdo a lo publicado por algunas corrientes europeas
(10, 11) hasta el momento no es posible aclarar si se trata
sólo de colonización por co-habitación o si la presencia de
estos microorganismos es un factor determinante de
enfermedad crónica.
Esperamos con esta investigación, crear las bases para
continuar con la realización de estudios de mayor valor
científico que de ser posible permitan estimar asociaciones
más estrechas entre la presencia de hongos y la presentación
de patologías de difícil manejo como la sinusitis crónica y
la poliposis nasal recurrente que continúan siendo objeto de
gran debate en la literatura mundial.
Acta de Otorrinolaringología &
Cirugía de Cabeza y Cuello
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Agradecimientos
Dra. Dora Ríos
Profesora asistente microbiología. Instituto de Ciencias
Básicas Facultad de Medicina Universidad del Rosario.
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