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  • Frugivoria y Dispersion de Semillas Schinus Molle y Pseudalopex CulpaeusCastro - Et - Al - 1994

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    Este documento estudia la frugivoría y dispersión de semillas del pimiento (Schinus molle) por parte del zorro culpeo (Pseudalopex culpaeus) en el Parque Nacional Fray Jorge en Chile. Los resultados indican que los zorros consumen principalmente los frutos de pimiento en el área de estudio y que la frugivoría es mayor cuando la disponibilidad de presas como micromamíferos es menor. Además, el paso de semillas de pimiento a través del tracto digestivo de los zorros aumenta la germinación de

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    Frugivoria y Dispersion de Semillas Schinus Molle y Pseudalopex CulpaeusCastro_et_al_1994

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    Frugivoria y Dispersion de Semillas Schinus Molle y Pseudalopex CulpaeusCastro - Et - Al - 1994

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    Este documento estudia la frugivoría y dispersión de semillas del pimiento (Schinus molle) por parte del zorro culpeo (Pseudalopex culpaeus) en el Parque Nacional Fray Jorge en Chile. Los resultados indican que los zorros consumen principalmente los frutos de pimiento en el área de estudio y que la frugivoría es mayor cuando la disponibilidad de presas como micromamíferos es menor. Además, el paso de semillas de pimiento a través del tracto digestivo de los zorros aumenta la germinación de

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    Revista Chilena de Historia Natural 67 169-176, 1994, Frugivoria y dispersion de semillas de pimiento (Schinus molle) por el zorro culpeo (Pseudalopex culpaeus) en el Parque Nacional Fray Jorge (IV Region, Chile) Frugivory and seed dispersal by culpeo fox (Pseudalopex culpaeus) in Fray Jorge National Park (IV Region, Chile) SERGIO A. CASTRO', SERGIO I. SILVA', PETER L. MESERVE?, JULIO R. GUTIERREZ’, LUIS C. CONTRERAS’ y FABIAN M. JAKSIC! ‘Departamento de Ecologia, Universidad Cat6lica de Chile, Casilla 114-D, Santiago, Chite ‘Department of Biological Sciences, Northern Iilinois University, DeKalb, IL 60113, U ‘Departamento de Biologia, Universidad de La Serena, easilla S99, La Serena, Chile RESUMEN Detrminamosel consumo de fratosporuna poblacindezorosculpeo(Pseudalopexculpaeus durante 19 meses, yestudiamos su papel como agente dispersant de semills de pimiento (Schiaus mole). Estos fats son mayoritariamente consumigos pot zoros en el sea de estudio (Parque Nacional Fray Jorge). Los resultados indican que los 2oros consumen una baja “ariedad de especies de frutos en relacin aos disponibles en terreno lo qe sugiee que tienen peferencia por algun ipo 4e frtos. Los mayores indices de frugvoria(% de fecas con frtas y nero promedio de frutos por feca se reistraron ‘uando_adisponiilidad de sus presas principales (micromanifers) fue menor Oindividuosfha, Respectoaladispersion {esemillas, la evidencia indica que @) los zorr0s no afectan negatvamente la viabilidad de semillas de pimient, (i) l paso por el iacto digestivo aumenta el porcentaje de germinacién de semillas en condiciones de laboratorio y (i) los zorr0s {Gefecan las seillasensitios donde las condiciones de habitat favorecenclestablecimiento de a pintulas de Schinusmolle Palabras claves: Frugivori, germinaciGn, dispersin de semillas, viabilidad, ApsTRACT ‘We monitored fruit consumption by Culpeo foxes (Pseudalopex culpaeus) during 19 months, and studied thei role as potential seed disperser of pimiento(Schinus molle)in Fray Jorge National Park. The foxes atea very low diversity of fuits ‘i elation to field availability, thus suggesting a selective consumption. The greatest levels of fnigivory (ihe largest percentage of feces with fruits nd highest mean number of frit in feces) were found when the density oftheir major prey "em (small mammals) decreased below 10 individualyha, With egard to seed dispersal, our results show tha foxes @) do notreduce seed viability (i) the passage of seed through the fox's gu increases its probability of germination in lab assays, and (i defecate sceds in microstes where successful establishment of seedings is possible. Key words: Frugivory, germination, ced dispersal, viability INTRODUCCION mismo tiempo que los frutos aportan al frug{voro una cantidad de biomasa rica en El consumo de frutos por parte de verte- brados puede involucrar interacciones mu- tualistas entre plantas y frugfvoros ya que los frutos son obtenidos desde las plantas y sus semillas son eliminadas por las fecas en sitios alejados de la planta madre (disper- sin por endozoocoria). Este hecho puede aumentar la probabilidad de sobrevivencia y germinacién de semillas (Howe & Smallwood 1982, van der Pijl 1982), al carbohidratos simples, a menudo también ipidos (Herrera 1984, 1987, Johnson et al 1985) que pueden suplir parcial o totalmente sus demandas energéticas, Recientemente se han concentrado es- fuerzos en el estudio de la frugivoria y dispersién de semillas por mamiferos del Orden Carnivora (Herrera 1989, Willson 1991). En Chile, el consumo de frutos por parte de zorros nativos (Pseudalopex spp.) (ecb el 20 de mayo de 1993; aceptado el 17 de marzo de 1994) 170 CASTRO ha sido documentado en numerosas obser- vaciones y estudios de corto plazo (Greer 1965, Miiler & Rotman 1976, Yaiiez & Jaksic 1978, Jaksic et al. 1980, Simonetti et al. 1984, Armesto et al. 1987, Meserve et al. 1987, Iriarte et al. 1989, Jiménez et al 1991; véase Medel & Jaksic 1988 para el caso de otros cdnidos sudamericanos). Es- tas observaciones han permitido proponer que la frugivoria por zorros es un factor «... possibly contributing to seed dispersal» (Armesto et al. 1987: 325). Sin embargo, trabajos experimentales (Bustamante et al. 1992, Leén & Kalin, manuscrito') han indicado que los zorros no serfan dispersores efectivos ni eficientes (sensu Reid 1989) de semillas en frutos de peumo (Cryptocarya alba) y litre (Lithrea caustica), dos especies arbéreas comunes del_matorral escleréfilo siempreverde (Hoffmann et al. 1989), | ‘Sep Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun 1980 1991 “= con micromamiteros ~€- con frutos Fig.I: Porcentaje de fecas con frutos, porcentaje de fecas con Br AL Los objetivos de este trabajo son docu- ‘mentar el comportamiento frugivoro de una poblacién de zorros culpeos (Pseudalopex culpaeus) a lo largo de 19 meses de segui- miento en una localidad semigrida de Chile central, y determinar su papel como agen- tes dispersantes de semillas. Tomamos como caso de estudio al pimiento (Schinus molle, Anacardiaceae), cuyos frutos pequefios (4- ‘5 mm) son frecuentemente ingeridos por P. culpaeus en el area de estudio. MATERIALES ¥ METODOS Sitio de estudio La Quebrada de las Vacas (200 m de altu- ra), se localiza en el interior del Parque Nacional Fray Jorge (30°38°S, 71°40°W) y se caracteriza por un clima mediterréneo ‘Jul AgoSep Oct Nov Dic Ene Feb Mar 1092 +e Micromamiterosma nicromamiferos y abundancia de rmicromamiferos (N*/ha) através del tiempo, en Fray Jorge. Percentage of feces with ris, percentage of feces with small mammals, and small mammal abundance (N/a) throughout th study in Peay Jorge " Leon PM & MT Kalin (1992). Germinacin de semillas de Lithrea Caustica disperadas por Pseudalopex sp. en el bosque cscenilo de Chile Cental 171 DISPERSION DE SEMILLAS DE PIMIENTO POR ZORRO CULPEO om) / so s00 > 0000 =+ Se 0 oo 00 00 oo oo vo zsiL cos Gem oLL CoE ez IZ 10 me 70 71h wwe YORHISOINNY OIUANOUE eo 0s ey com om ow 6 Om Gmc svo3s WiLL oo 9 ee mw aah OL ogo seh gz Sek wth alot he oe +-S¥S3Ne WLOL ume 0 0 0 0 0 sae woe Sues OsrL IBt Lu9z e216 et oe sounus WLoL #0 00 00 oo 00 oo oo 00 oo oo ov oo oo oF 00 00 coi coo ose ovo opeuuueep oN + 00 00 00 00 oo 00 00 oo oo vo oo oo 00 00 oo 9 0 oo oo de eneseoouout 00 00 oo oo 00 oo oo oo oo oo oo 00 00 00 oo ‘8s wnypodour 00 00 oo oo oo oo oo oo oo oF oz oo 00 oo oo suo oHog 01 00 00 oo 00 00 00 00 oo oF 08 oz ott ow ow oo 00 00 om 00 rum hod smug 818 00 00 oo oo oo oD com com os OOS om OLS oz oo 00 00 oo oo oo sow smog (0) wn eas aNa_ 910 _AON 190 <35 _ObY Wr _NOr_AVA_WaV WH G34 3N3_ 910 AON 19038 mot mash seo1 ose soins Pounsues sunsy pero) Jo s8eus2sad se umoys axe evep ayy afuor Keg 5} adn 40 $9995 uw yuaHoduiad snosoAssong ‘Soprumnsuoa soinuy ap je10) Je o19adsou afeusoiod ‘owos uoswsssdxe as sorep soy “2840¢ Aviy Ud Soadino Soxs07 ap maIp e{ ap os0A;ZnIy a1MoUOdWOD [9p [eAsusUE UoUNSay 172 semi-drido (veranos éridos y'secos e invier- nos htimedos y Iluviosos) donde predomina una vegetacién de tipo arbustiva, principal- mente representada por formaciones de Porlieria chilensis-Proustia pungens- Adesmia bedwellii (Mufioz & Pisano 1947). La cobertura arbustiva en promedio alcan- za 59% de proyeccion sobre el suelo (Meserve 1981). Schinus molle (Anacat- diaceae), ha sido introducido localmente en el interior del Parque y en Chile su distribucién geogréfica se extiende entre 18° y 34° S (Rodriguez et al. 1983) Frugivorta y dispersin de semillas Durante 19 meses, entre septiembre 1990 y ‘marzo 1992 (inclusives), estudiamos la dieta de los zorros silvestres mediante el andlisis de fecas colectadas mensualmente en el sitio de estudio. Las semillas presentes en las fecas las determinamos a nivel espect- fico cuando fue posible y posteriormente estimamos el ntimero de frutos consumidos a partir del nimero promedio de semillas por fruto. Cada fruto contiene sélo una semilla, excepto en el caso de los Trichocereus sp. Ademés, dispusimos un sistema de trampeo mensual para micro- mam{feros con el propésito de conocer su abundancia en terreno (véanse detalles en Jaksic et al, 1993, Meserve et al. 1993). Tanto el trampeo de micromamfferos como la recoleccién de fecas de zorros fueron simultaneos. (CASTRO EF AL, Estudiamos el comportamiento fragivoro de los zorros durante el periodo de 19 me- ses en relacién con el consumo y la abun- dancia de micromamiferos en terreno. Cal- culamos los siguientes estimadores dieta- rios: 1) porcentaje mensual de fecas con frutos (de acuerdo a Jaksic et al. 1980), 2) promedio mensual del numero de frutos por feca, y 3) porcentaje mensual de fecas con micromamiferos. Con el propésito de determinar si los zorros son agentes dispersantes de semi- Has, realizamos un estudio comparativo de viabilidad y germinacién de las semillas de S. molle obtenidas directamente desde ér- boles versus las encontradas en las fecas. Para cuantificar la fraccin de semillas vivas realizamos la prueba del tri-fenil-tetra-zolio (Barton 1961). Las pruebas de germinacién las realizamos en macetas con arena, man- teniendo las mismas condiciones de hume- dad, temperatura y fotoperiodo, tanto para las semillas tomadas de arboles como para las obtenidas de fecas Con el propésito de verificaren terreno la germinacién de semillas y establecimiento esponténeo de plintulas de S. molle, ob- servamos periédicamente diez fecas de z0- rro que contenfan semillas de S. molle y que se encontraban en fondos de quebrada, si- tios que representan microambientes hi- medos, propicios para la germinacién de dicha especie (Rodrfguez et al. 1983). E tos sitios fueron escogidos porque la evi- dencia obtenida por radiotelemetrfa (datos no publicados) indica que los zorros pasan gran parte del tiempo en estos lugares. TABLA Comparacién de germinacién y viabilidad (%) de semillas de Schinus molle tomadas de Arboles y de fecas de zorros. Germination and viability () of seeds of Sehinur molleobained from wees and fox fees Procedencia Viabilidad Germinacién % (n) % (n) Tomadas de érbol 100.0 (256) 52,7 (900)** Consumidas por zorros* 100.0 (315) 59,1 (900)** * No observamos dafio por efecto de masticacién ** X= 5,18, P<0,05, g. DISPERSION DE SEMILLAS DE PIMIENTO POR ZORRO CULPEO RESULTADOS Frugivoria Recolectamos 899 fecas de zorro culpeo, de las cuales 270 contentan restos de frutos. El ntimero total de frutos consumidos (calculado a partir del mimero de semillas encontradas) fue superior a 30.000 (Tabla 1), de los cuales Schinus molle represents el 82%, Schinus polygamus el 10% y Porlieria chilensis el 7%. Otros frutos con fepresentacién menor al 1% fueron Chenopodium sp. y Trichocereus sp. Tam- bién encontramos semillas de Plantago sp. (n=37), Stipa plumosa(n=9) y de Tritricum vulgare (n = 1920), que probablemente fueron ingeridas accidentalmente al consu- mir otros alimentos. Entre septiembre 1990 y septiembre 1991 la frugivorfa se concentr6 en tres especies de frutos. Entre septiembre y diciembre 1990 hubo escaso consumo de frutos, principalmente semillas no determinadas (probablemente gramineas). En enero, fe- breroy marzo 1991 la frugivoria se concen- tt6 sobre Chenopodium sp., Porlieria chilensis, Schinus polygamus y S. mole. Entre abril y septiembre 1991 el consumo de frutos se centré principalmente sobre Schinus molle. El ntimero promedio de fratos por feca oscilé entre 0-190 (Tabla 1). Entre octubre 1991 y marzo 1992 no hubo consumo de frutos (Tabla 1). 173 A lo largo del afio los micromamiferos constituyeron las presas principales para los zorros dado su frecuente consumo y su gran_aporte en biomasa. El porcentaje de fecas con micromamiferos varié entre 17% y 100%, mientras que el porcentaje de fecas con restos de frutos fluctué entre 0%-91% (Fig. ), La relacién entre el consumo de frutos y la abundancia de micromamiferos muestra que las mayores ingestas de frutos se pro- dujeron cuando la abundancia de micro- mamfferos disminuyé a 10 individuos/ha aproximadamente. Inversamente, cuando la abundancia de micromamiferos fue mayor que 10 individuos/ha, no se registré consu- mo de fruto (Fig. 2). Dispersién de semillas El paso de semillas de Schinus molle por el tracto digestivo de Pseudalopex culpaeus no disminuy6 su viabilidad (sensu Barton 1961, Tabla 2). Ademas, las semillas incrementaron su germinacién aproxima damente en 10% respecto de las semillas que no pasaron por el tracto digestivo (Ta- bla 2). En terreno, constatamos la germi- nacién esponténea de semillas de 5. molle contenidas en fecas de zorro dispuestas en fondos de quebrada en el 50% de los casos observados (n = 10 fecas). TABLAS Germinacién y establecimiento de pléntulas tras consumo por zorros (Pseudalopex sp.) de frutos de peumo (Cryptocarya alba), litre (Lithrea caustica) y pimiento (Schinus molle) ‘rmination and establishment of seedlings aft consumption by foxes (Pseudalopex culpaeus) of fruits of peumo 'ryptocarya alba), ite (Lithrea caustica) and pimiento (Schinus moll). Especie Germinacién Establecimiento (%) en terreno Cryptocarya alba * Aumenta No Lithrea caustica ** Retarda No determinado Aumenta Si Schinus molle *** * Bustamante et al. (1992) ** Le6n-Lobos & Kalin-Arroyo (1994) *** Este estudio 174 DISCUSION Dependiendo de Ia disponibilidad, los z0- ros pueden consumir frutos durante todo el, afio (Armesto et al. 1987). Aunque la dis- ponibilidad de frutos de pimiento no fue cuantificada en Fray Jorge, su consumo dependié estrechamente de la abundancia de micromamiferos. A medida que la dis- ponibilidad de micromamfferos disminu- y6, el consumo de frutos aumenté. Esto Sugiere que los zorros utilizan los frutos como alimento suplementario cuando la disponibilidad de sus presas principales (micromam{feros) decae bajo un nivel mi- nimo. A pesar de la disponibilidad de otros, frutos en Fray Jorge (observaciones de te- rreno), los zorros consumieron principal- mente de las dos especies de Schinus pre- sentes en el sitio (entre ambos totalizan el 86% de los frutos consumidos). Los frutos CASTRO ET AL de anacardiaceas, como Schinus molle, son particularmente ricos en Ifpidos de alto contenido energético (J. Armesto com. pers.). La baja diversidad consumida y la aparente sobre-representacién de frutos de Schinus sugiere que los zorros selecciona- rian los frutos que consumen. Otros autores también han documentado baja diversidad de frutos consumidos por Pseudalopex sp., en relacién a los disponibles en terreno (Yafiez et al. 1978, Jaksic et al. 1980, Armesto et al. 1987, Iriarte et al. 1989) Nuestros resultados indican que P. culpaeus no dafia las semillas por masticacién y que ademés, defeca semillas vivas de 5, molle. En consecuencia, su consumo no afecta la sobrevida de las se- millas, factor importante al considerar a los zorros como agentes dispersantes (Herrera 1989). Ademas, el porcentaje de germinacién aumenté respecto a las semi- % fecas con frutos . 2 . ° = - — 02 04 06 08 i 12 1# 16 18 2 22 Log Micromamieros/ha Fig. 2: Relacién entre porcentaje de fecas con frutos y abundancia de micromamiferos (Nha). Notese que el consumo de frutos ocurre s6lo a abundancias de micromamfferos < 1O/ha. Relationihip between percentage offses with fruits and small mammal sbundance (Nba). Note tat fut consumption occurs only at small mammal abundance < Ika DISPERSION DE SEMILLAS DE PIMIENTO POR ZORRO CULPEO llas extraidas directamente de los Arboles. Esto sugiere un efecto escarificante que podria ser mecénico (por masticacién) y/o quimico (por accién enzimética, McKey 1980). Leén-Lobos & Kalin-Arroyo 1994 han encontrado un efecto retardante de Pseudalopex sp. sobre la germinacién de semillas de Lithraea caustica, mientras que Bustamente et al. (1992) si encontraron diferencias en porcentaje de germinacién de semillas de Cryptocarya alba al com- parac semillas extrafdas de arboles con las, defecadas por los zorros (Tabla 3). A dife- rencia de lo encontrado por Bustamante et al. (1992) parael caso de Cryptocarya alba, en terreno constatamos germinacién y es- tablecimiento de S. molle en situaciones de fondos de quebrada, sitios que son relati- yamente mas htimedos, donde los zorros transitan y depositan fecas. Como se mencioné anteriormente, los zorros pasan gran parte del tiempo en estos lugares (ver Materiales y Métodos). Nuestras observa- ciones concuerdan con las sugerencias he- chas por del Pozo et al. (1989) y Bustamante et al. (1992) respecto a la importancia de las condiciones microambientales para la germinacién y establecimiento de plantulas en ambientes semidridos. Finalmente, a la luz de estos resultados se puede coneluir que en términos de posibles interacciones mutualistas, la relaci6n zorro-planta es al- tamente especie-especifica y por lo tanto no generalizable. Usando la terminologia de Reid (1989), los zorros constituirfan agentes dispersantes eficientes y eficaces de semillas de S. molle en nuestro sitio de estudio. AGRADECIMIENTOS, Este estudio fue financiado por la National Science Fundation (DEB 93-18565), el Fondo Nacional de Investigacién Cientifi- cay Tecnolégica (FONDECYT 193-1150) y la Mellon Foundation. Agradecemos la colaboracién de CONAF IV Region, a J Armesto por los aportes realizados a este manuscrito y aE. Silva por su asesoriaen la confeccién de graficos y tablas. 175 LITERATURA CITADA ARMESTO JJ, R ROZZI, P MIRANDA & C SABAG (1987) Plant/frugivore interactions in South Ameri fan temperate forests, Revista Chilena de Historia, Natural 60: 321-336. BARTON LV (1961) Seed preservation and longevity Leonard Hill Limited, London, 121 pp BUSTAMANTE RO, JA’ SIMONETTI & JB MELLA (1992) Are foxes legitimate and efficient seed Aispersers? A field test. Acta Oecologica (Oecologia Generslis) 13: 203-208, DEL POZO A ER FUENTES, ER HAJEK & JD MOLINA (1989) Zonacién microclimética por el efecto de los rmanchones de arbustor en el matorral de Chile cen- tral. Revista Chilena de Historia Natural 62: 85-04 GREER JK (1965) Maminals of Malleco Province. Chile Michigan State University, Publications of the Museum, Biological Series 3: 49-152. 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