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Biologia da

Polinização

André Rodrigo Rech
Kayna Agostini
Paulo Eugênio Oliveira
Isabel Cristina Machado
(Organizadores)

Biologia da
Polinização

André Rodr igo Rech
Kayna Agostini
Paulo Eugênio Oliveira
Isabel Cr istina Machado
(Organizadores)
Ilustração: Raoni Rebouças

Biologia da
Polinização
1ª edição
Rio de Janeiro

2014

BIOLOGIA DA POLINIZAÇÃO
1ª edição
Copyright © 2014 dos Organizadores
A reprodução desta obra é livre e irrestrita, desde que citadas as fontes.
Fotos da Capa
Ivan e Marlies Sazima
Organizadores
André Rodrigo Rech
(andrerodrigorech@gmail.com)
Kayna Agostini
(kaynaagostini@gmail.com)
Paulo Eugênio Oliveira
(poliveiragm@gmail.com)
Isabel Cristina Machado
(icsmachado@yahoo.com)
Revisores
Ceres Belchior
Comitê Editorial do Ministério do Meio Ambiente
Comitê Editorial de Revisão (nominados ao final do livro)
Serviços Editoriais
Editora Projeto Cultural
(contato@editoraprojetocultural.com.br)

DADOS INTERNACIONAIS PAR A CATALOGAÇÃO NA PUBLICAÇÃO (CIP)

Ficha catalográfica elaborada pela bibliotecária Lioara Mandoju CRB-7 5331

Nota dos Organizadores
Os organizadores desta obra envidaram os seus melhores esforços para referenciar todas as fontes
bibliográficas e virtuais consultadas, bem como creditar todas as fotografias e ilustrações utilizadas e,
colocam-se a disposição para corrigir quaisquer eventualidades em uma próxima edição.

Sumário

Seção de Abertura
Prefácio .......................................................................................................................................................................................................... 9
Palavra dos organizadores ..................................................................................................................................................................... 11
Mensagens laudatórias ........................................................................................................................................................................... 13

Seção 1. Fundamentos
Capítulo 1. Biologia da polinização: uma síntese histórica ............................................................................................................ 27
André Rodrigo Rech e Christian Westerkamp
Capítulo 2. A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos ............................................................................................................ 45
Simone de Pádua Teixeira, Cristina Ribeiro Marinho e Juliana Villela Paulino
Capítulo 3. Sistemas reprodutivos ....................................................................................................................................................... 71
Paulo Eugênio Oliveira e Pietro Kiyoshi Maruyama
Capítulo 4. Reprodução assexuada ...................................................................................................................................................... 93
Ana Paula de Souza Caetano e Priscila Andressa Cortez
Capítulo 5. Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva ................................................................ 113
Mauricio Fernández Otárola e Márcia Alexandra Rocca

Seção 2. Recursos e Atrativos
Capítulo 6. Recursos florais ................................................................................................................................................................. 129
Kayna Agostini, Ariadna Valentina Lopes e Isabel Cristina Machado
Capítulo 7. Atrativos .............................................................................................................................................................................. 151
Isabela Galarda Varassin e Láercio Peixoto do Amaral-Neto

Seção 3. Polinizadores
Introdução. Síndromes de polinização: especialização e generalização .................................................................................. 171
André Rodrigo Rech, Rubem Samuel de Avila Jr. e Clemens Schlindwein
Capítulo 8. Polinização abiótica ......................................................................................................................................................... 183
André Rodrigo Rech, Pedro Joaquim Bergamo e Rodolfo Antônio de Figueiredo
Capítulo 9. Polinização por abelhas .................................................................................................................................................. 205
Mardiore Pinheiro, Maria Cristina Gaglianone, Carlos Eduardo Pereira Nunes, Maria Rosângela Sigrist e
Isabel Alves dos Santos
Capítulo 10. Polinização por lepidopteros ....................................................................................................................................... 235
Reisla Oliveira, José Araújo Duarte Junior, André Rodrigo Rech e Rubem Samuel de Avila Jr.
Capítulo 11. Polinização por besouros ............................................................................................................................................. 259
Hipólito Ferreira Paulino-Neto

Sumário

Capítulo 12. Polinização por dípteros ............................................................................................................................................... 277
Tarcila de Lima Nadia e Isabel Cristina Machado
Capítulo 13. Polinização por vespas .................................................................................................................................................. 291
Rodrigo Augusto Santinelo Pereira
Capítulo 14. Polinização por vertebrados ........................................................................................................................................ 311
Erich Fischer, Andréa Cardoso de Araujo e Fernando Gonçalves
Capítulo 15. Polinização por engodo ................................................................................................................................................ 327
Fábio Pinheiro

Seção 4. Perspectivas
Introdução. Fronteiras do conhecimento em ecologia da polinização: novas ferramentas e perspectivas de
abordagens integradoras ...................................................................................................................................................................... 345
Rogério Gribel
Capítulo 16. Seleção fenotípica mediada por polinizadores ....................................................................................................... 349
Santiago Benitez-Vieyra, Marcela Moré e Felipe W. Amorim
Capítulo 17. Interações planta-polinizador e a estruturação das comunidades .................................................................... 373
Leandro Freitas, Jeferson Vizentin-Bugoni, Marina Wolowski, Jana Magaly Tesserolli de Souza e
Isabela Galarda Varassin
Capítulo 18. Interações entre plantas e polinizadores sob uma perspectiva filogenética .................................................. 399
André Rodrigo Rech, Aline Cristina Martins e Fernanda Barão Leite
Capítulo 19. Ecologia cognitiva da polinização .............................................................................................................................. 417
Vinícius Brito, Francismeire Telles e Klaus Lunau
Capítulo 20. Genética nos estudos com polinização ..................................................................................................................... 439
Jaqueliny Zocca Canuto, Alessandro Alves-Pereira e Marina Corrêa Côrtes
Capítulo 21. Economia e polinização: custos, ameaças e alternativas ...................................................................................... 461
Márcia Motta Maués
Capítulo 22. Polinização e demografia de espécies vegetais ...................................................................................................... 483
Silvana Buzato
Capítulo 23. Conservação dos polinizadores .................................................................................................................................. 493
Isabel Alves dos Santos, Marcelo Aizen e Cláudia Inês da Silva

Corpo editorial de revisão .......................................................................................................................................................................... 527

Seç ão DE
ABERTUR A
Foto: Thomas Lewinsohn

os impactos causados pelo homem na sua utilização dos recursos naturais. Marlies Sazima. os pesquisadores Marlies Sazima e Ivan Sazima estabeleceram um grupo de estudos de polinização de nossas plantas nativas. Como consequência. as interações entre plantas e polinizadores e o impacto na biodiversidade são de vital importância e focalizados. Nos últimos anos. um alerta geral sobre a importância do tema surgiu nos cenários científico e econômico. Mas a estimativa mais recente é de que a polinização por animais favorece cerca de 87. mariposas. levaram ao decréscimo de populações de alguns polinizadores fundamentais para a produção de alimento no mundo. Foi um trabalho pioneiro. Os capítulos foram bem elaborados.000 espécies aproximadamente). ou seja. como aumento da produção agrícola. como prioridade. na Universidade Estadual de Campinas (Unicamp).5% das espécies botânicas conhecidas (308. que ocupam posições de destaque em universidades e centros de pesquisa de todo o país e no exterior. Destacase a abordagem evolutiva. utilizaram ampla literatura e nos trazem um panorama muito completo sobre o que é conhecido atualmente sobre a .Prefácio A polinização é considerada um serviço ecossistêmico básico e que suporta os outros serviços ecossistêmicos disponibilizados pela natureza. portanto o seu valor para a manutenção da biodiversidade é incalculável. conservação da vida selvagem etc. Este livro. do controle biológico e da erosão do solo. se reflete na produção científica e na formação de excelentes pesquisadores. entretanto. em português. bem estruturado. e está entre os melhores da literatura internacional. que continuam multiplicando este conhecimento. No Brasil. ciclagem de nutrientes. destacando-se algumas aves e os morcegos). de alta qualidade e que trouxe frutos importantes. precisa e ao mesmo tempo simples. entre eles a formação de uma geração bem preparada de biólogos da polinização. borboletas. nesta década da biodiversidade. é o mais importante e atual sobre Biologia da Polinização publicado no Brasil. cuidadosamente preparado para esta ocasião. pequenos vertebrados. as alterações antrópicas. que compreende a polinização pelos animais (insetos como abelhas. na década de 1980. O valor da polinização biótica. foi estabelecido para as poucas espécies que compõem a maior parte da alimentação humana comercializada. O valor da polinização na agricultura mundial foi estabelecido em aproximadamente 10% do valor econômico dos produtos agrícolas. Neste momento da vida do planeta. que é alvo desta homenagem ao completar seus 70 anos. besouros. A atividade acadêmica da Dra. O assunto passou a ser abordado em muitos setores e foram feitas projeções econômicas de acordo com as externalidades de mercado e as ambientais.

foi sempre um prazer ler os trabalhos publicados. Sazima. com os sistemas de polinização. Mais tarde. Ele reflete de maneira clara e objetiva a enorme contribuição acadêmica da Dra. Vera Lucia Imperatriz-Fonseca (Universidade de São Paulo) . nos encantavam. Conheci Marlies e Ivan quando ainda éramos alunos do curso de Ciências Biológicas. Será certamente um clássico da literatura científica brasileira. Fiquei muito sensibilizada com essa importante contribuição e com a possibilidade de externar aqui o meu respeito e a minha consideração por todos os autores e. especialmente. Este livro terá um lugar de destaque na nossa biblioteca e no dia a dia de pesquisadora e professora. com flores. além da precisão da informação. a polinização e.Prefácio polinização. focalizar as abelhas como os polinizadores muito importantes para a biodiversidade brasileira fizeram parte da minha rotina de estudos e trabalho. Um livro com a síntese do conhecimento está entre as mais preciosas homenagens que alunos e colaboradores podem prestar a uma cientista. abelhas e outros animais. Durante essa longa trajetória. Os estudos sobre polinização e os lindos slides apresentados por eles. Eu trabalhava com as abelhas e eles. a sua utilização trará um grande avanço para o desenvolvimento da área no Brasil. por Marlies Sazima. um exemplo a ser seguido. A leitura é muito agradável e permeada de dados históricos para a construção dos conceitos. no Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo (USP). Sem dúvida. As figuras apresentadas são de muita qualidade e ilustram muito bem o texto. acompanhar a produção dos alunos e compreender a teia da construção do conhecimento. Comportamento animal era o nosso interesse comum. mais diretamente.

no entanto entendemos também que a publicação desta obra não significa apenas um avanço teórico para leitores da língua portuguesa.Palavra dos organizadores O projeto que culminou com a redação desse livro nasceu da preocupação coletiva de dispormos de um material de relevância acadêmica na área de biologia da polinização acessível aos estudantes de todo o Brasil. os sistemas sexuais e reprodutivos e a fenologia. Planejamos escrever um livro dividido em capítulos que constituísse ao mesmo tempo uma síntese do que já se sabe sobre os diversos tópicos no Brasil em consonância com as discussões internacionais dos temas. Após algumas discussões já era fato que integrávamos um projeto muito maior. À medida que as ideias foram tomando corpo. Esperamos que este livro-texto possa ser um estímulo às pesquisas em biologia da polinização no Brasil. e os capítulos seguintes se prestam a apresentar e discutir os grandes grupos de polinizadores conhecidos atualmente. restará o que ser melhorado em versões futuras. apesar dos muitos esforços de cada autor e revisores. Primamos por uma abordagem na perspectiva ecológico-evolutiva em detrimento de estudos de caso específicos. Com o apoio de todos ficou claro que estávamos em busca de uma obra que primasse pela qualidade técnica e que tivesse também coerência conceitual e síntese científica. Na segunda seção são abordados os temas recursos e atrativos. com o passar dos meses e muitos e-mails. A Seção 4 também inicia com uma introdução geral sobre o que consideramos novas abordagens em biologia da polinização. logo tínhamos uma equipe de excelência e entusiasmada agregando a empolgação que nunca tivéramos imaginado. mas concretiza igualmente a integração de um grande grupo de pesquisadores interessados no avanço do ensino e da pesquisa no Brasil. Ao longo de três anos de trabalho intenso buscamos chegar o mais próximo possível do almejado. Entendemos que. fazemos deste livro uma singela homenagem . sonhado muitas vezes por muitos dos autores. muitas pessoas começaram a acreditar nessa proposta e. Ao longo de 23 capítulos oferecemos uma abordagem introdutória sincronizada com a identificação de lacunas e caminhos para cobri-las. em Campinas. Na primeira são tratados a história. os aspectos morfoanatômicos das estruturas florais. Por fim. Após muitas tentativas de organizar os capítulos de forma lógica e conectada resolvemos apresentar o livro em quatro seções. A terceira parte consta de uma introdução específica das principais ideias sobre evolução de sistemas de polinização. Iniciamos os trabalhos com conversas isoladas entre estudantes na sala de uma república de Barão Geraldo. ao que se seguem os capítulos tratando especificamente de cada um desses campos de estudo na área.

P a l a v r a d o s o r g a n iz a d o r e s à carreira de ensino e pesquisa dos Professores Marlies e Ivan Sazima. é na figura integradora e sempre disposta a acolher da Professora Marlies que esperamos orientar o futuro da biologia da polinização no Brasil. mestres e referências. que fundaram o campo de pesquisas no Brasil e desde o início primaram pela qualidade e relevância de suas investigações. Mais do que isso. André Rodrigo Rech (Professor Adjunto na Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri) Kayna Agostini (Professora adjunta na Universidade Federal de São Carlos) Paulo Eugênio Oliveira (Professor associado na Universidade Federal de Uberlândia) Isabel Cristina Sobreira Machado (Professora titular na Universidade Federal do Pernambuco) .

a escola de Biologia da Polinização. no Brasil. é uma grande alegria e uma honra und freundschaftlicher Verbindung steht. Der Band sintética e contemporânea dos aspectos atuais de gibt auf hohen Niveau einen zeitgemäßen Überblick nossa ciência. litoral de São Paulo. Stefan Vogel. Embora o casal represente com propriedade a ciência brasileira de qualidade. Kollegen und ein Ensemble von nicht weniger . À esquerda. relevância econômica. que nutre já há quase trinta anos Als einem Kollegen. e. seu reconhecimento vai muito além de nossas fronteiras. os quais também são de significativa über alle aktuellen Aspekte unserer Wissenschaft. o casal Marlies e Ivan retornando de uma das excursões mensais ao campo em Picinguaba. der Marlies und Ivan Sazima uma relação acadêmica e de amizade com Marlies seit beinahe dreißig Jahren in wissenschaftlicher e Ivan Sazima. Vários colegas e um conjunto de die auch von erheblicher wirtschaftlicher Bedeutung não menos que cinquenta pesquisadores prepararam sind. Fotos de Lorena Coutinho Neri da Fonseca.Mensagens laudatória s O s professores Marlies e Ivan Sazima fundaram. diesem ausgewogenen este coerente compêndio. Nas páginas a seguir apresentamos os comentários de líderes mundiais no campo da Biologia da Polinização acerca do trabalho de Marlies e Ivan Sazima e sobre este livro que lhes é dedicado. O volume traz uma visão Kompendium das Geleit geben zu dürfen. Divisão de Botânica Estrutural e Funcional. com os sorrisos que eles deixam na memória de todos aqueles que com eles convivem. Universidade de Viena – Austria (Tradução por Gleiton Matheus Bonfante) (Versão original em alemão) Como um colega. à direita. razão pela qual lhes homenageamos com este livro na ocasião do aniversário de 70 anos da Professora Marlies. ist es für poder contribuir com uma pequena introdução para mich eine Freude und Ehre.

bei aller Beanspruchung durch Familie und Lehre. und das seu comprometimento com a família e com o ensino. O livro beeindruckendes redaktionelles Unternehmen. von Jugend auf spontan engagiert. Unerschöpflich bleibt ja der . De fato. da competição entre agentes polinizadores. Si e ha lf.Mensagens laudatórias esta obra como uma homenagem pela ocasião de sua als fünfzig Schülern haben Marlies Sazima dieses aposentadoria depois de tantos anos devotados à Werk als Hommage aus Anlass ihrer Emeritierung Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) – um an der Universität von Campinas gewidmet . mit Berücksichtigung von do Brasil. ihr fruchtbares frutífera. expedições noturnas para o estudo e esclarecimento nicht unproblematischen nächtlichen Expeditionen das flores polinizadas por morcegos. Devido a suas contribuições claras und ihres rastlosen Engagements in unserer e objetivas. admiração em todo o mundo graças à qualidade de Dadurch hat sie Anerkennung und Verehrung suas análises e ao seu engajamento sem descanso na in aller Welt dank der Qualität ihrer Analysen empresa científica. im In. sind hervorzuheben. bi o cö n o t is ch e B ez i ehun g en u . Marlies Sazima não vai cessar sua produção Marlis Sazima wird nicht aufhören. und objektiven Beiträgen als Pionierin in diesem Feld und als Begründerin einer vorbildlichen São dignas de destaque as muitas e complicadas Schule in ihrem Land gelten. as quais. Serra do Japi. compreendendo a Serra do Cipó. tanto no Brasil como no exterior. Eingang finden. Feldforschung betrieben und mehr als dreißig. levando em consideração aspectos Aspekten der Bestäuberkonkurrenz. o inventário científico da flora Wirken fortzusetzen. ela conseguiu reconhecimento e zum Bestäubungsgeschehen herausgegeben. Há duas décadas realizando pesquisa de campo engajada na região Sudeste do Brasil. die auch zur klaren coleção de conhecimentos que servem à classificação Bestimmung und Definition der ökologischen e à definição das peculiaridades ecológicas dos seres Eigenschaften der Lebewesen dienen. ausgedehnt auf die Serra do Cipó. compatibilidade e relações bióticas. Sie kann mit ihren klaren como fundadora de uma escola exemplar em seu país. und das Pantanal. die sie execução. Sie hat seit zwei Jahrzehnten. ela vigora como pioneira em seu campo e Wissenschaft verdient. Allein die vielen.und Ausland erschienenen Publikationen A ssim.ein empreendimento redacional impressionante. O mesmo Zoologen Ivan Sazima. Kompatibilität. Ela ajudou na Erkenntnisse zu erzielen. Ela também colaborou intensivamente com Sie trug auch intensiv zur Kenntnis a produção do conhecimento acerca de plantas ornithophiler Pflanzen und Insektenbestäubung ornitófilas e da polinização por insetos no Sudeste in Süd-Brasilien bei. o zoólogo Ivan Sazima. contaram com a colaboração de estudantes zum Teil unter Mitwirkung ihres Mannes. para sua zur Aufklärung der Fledermausblumen. des e de seu marido. mais de trinta publicações sobre o fenômeno da polinização. Marlis Sazima als Professorin und Forscherin. ela difundiu. und einigen Studenten sucesso obtido como pesquisadora pode ser visto no durchgeführt hat. é um atestado da estima por Marlies Sazima como Allein dies zeugt von der Wertschätzung von professora e pesquisadora. im engeren und weiteren Umkreis des südlichen Brasiliens. a Serra do Japi e até o Pantanal. die in vivos e que em grande medida são relevantes também steigendem Maße in die Diagnosen der Taxonomie à taxonomia. a .

weiten Feld der Blütenbiologie anzuregen. estimulará projetos de pesquisa e proporcionará stimulate research projects and provide knowledge .Mensagens laudatórias brasileira continua inesgotável. Como ela muito juntos enquanto nos organizávamos para fui estagiário e depois orientado do Professor dar nossas aulas. A Marlies tem além da competência. alunos. Your field of interest is the é a interação das plantas e polinizadores. sabem que há alguém que if they live far away. Instituto de Biologia. Institut für Spezielle Botanik. Universidade Estadual de Campinas – Brasil Sou colega e amigo de Marlies e Ivan Sazima de preparação de aulas e ensino. Marlies foi uma excelente companheira profunda admiração e respeito... Além disso. Foram muitas nossos materiais em Ubatuba e escrevendo nossos caminhadas. Enfim. Regine ClaSSen-Bockhoff. Depois o Dr. they know there is somebody compartilha o mesmo interesse e entusiasmo sobre who shares the same interest and enthusiasm um tema específico. muitas conversas. Information a área e incita o entusiasmo e a criatividade no amplo zu liefern und zur Begeisterung und Kreativität im campo da biologia da polinização. também fomos Ailton Joly trabalhando com algas. Sem os seus esforços de longos anos em pesquisa longtime efforts in research and teaching such a e ensino. Ele interessará aos book would be unthinkable. Então viemos eu. It will affect students. Aqui na Unicamp contribuímos para a por ela. é falar de uma formar e ensinar taxonomia. Passamos juntos quase todos os meses por um longo tempo muitos momentos de ótima convivência coletando para o campo na Serra do Cipó. Marlies e empenho na qualificação de cada um dos seus Ivan ser professores do Instituto de Biologia da alunos. Without your Brasil. João Semir. Joly convidou-nos para Minha admiração pela Marlies vai muito além da contribuir com a fundação do então Departamento qualidade incrível que é a marca registrada de seus de Botânica da Unicamp que naquele tempo estava trabalhos. seu objetivo de levantar informações relevantes para Der Leitfaden möge sein Ziel erreichen. ecologia e polinização Amiga. O livro em mãos alcança wissenschaftliche Fundus der brasilianischen Flora. muitas alegrias. o que os leva a terem um carinho visível Unicamp. e o trabalho interaction of plants and pollinators and your desses pesquisadores agora é homenageado com um scientific work is now honored with a wonderful livro maravilhoso sobre a ecologia da polinização no book on pollination ecology in Brazil. mesmo morando longe. mestrados. este livro seria impensável. Aprendemos desde os idos tempos de mestrado. Johannes Gutenberg-Universität Mainz – Alemanha (Tradução) (Versão original em inglês) Os cientistas possuem amigos em todo o mundo Scientists have friends all over the world. o sendo estruturada. O campo de interesse neste caso on a specific subject. Professora e Orientadora por quem tenho no Brasil. falar da Marlies. Even e.

Their detailed studies with Brazilian e os polinizadores brasileiros servem como modelo. a couple among the most influential especialistas em polinização tropical e naturalistas tropical pollination biologists and two keen perspicazes. estende sua herança para as novas their heritage to new generations of pollination gerações de ecologistas de polinização. Luis Navarro. Pedro Jordano. textbook is a timely initiative that somehow extends de alguma forma. Biologia of biodiversity and its maintenance. inspiration and inspiração e guia para muitos pesquisadores em todo o guide for many researchers worldwide. ecologists. Universidade de Vigo – Espanha (Tradução) (Versão original em inglês) Muitos biólogos especialistas em polinização Many pollination biologists were waiting estavam esperando esta excelente e necessária this excellent and necessary update of the work atualização do trabalho reunido neste manual por gathered in this manual by a school of effervescent uma escola efervescente de ecólogos(as) neotropicais. I am very happy to congratulate you feliz por poder parabenizá-los pela dedicação e on the dedication and I am looking forward to a ansiosa por um contato amigavelmente contínuo e continuing friendly contact and inspiring exchange uma inspiradora troca de conhecimentos. Biologia da da Polinização é uma revisão abrangente que une estes Polinização is a comprehensive review that bridges detalhes com atraentes interpretações. O volume these details with insightful interpretations. plants and pollinators are a model. Marlies and Sazima. But this work must also be Mas este trabalho também deve ser considerado uma considered as a part of the rich legacy that Marlies . And this mundo. Este livro é uma iniciativa que oportunamente. um casal entre os mais influentes biólogos Ivan Sazima. The representa uma homenagem aos Profs. Estación Biológica de Doñana – Espanha (Tradução) (Versão original em inglês) O estudo da biologia da polinização fornece The study of pollination biology provides the os exemplos mais fascinantes de como detalhes da most fascinating examples of how natural history história natural são fundamentais para entender a details are central to understand the evolution evolução da biodiversidade e sua manutenção.Mensagens laudatórias o conhecimento dos processos evolutivos para os from evolutionary processes to nature conservation programas de conservação da natureza. Estou muito programs. of knowledge. Neotropical ecologists. Marlies e Ivan volume represents an homage to Prof. Seus estudos detalhados sobre as plantas naturalists.

Quando comecei a naturalist vocation. Sazima’s innovative studies over many ao longo de muitos anos ajudaram a todos nós. John N. Mainly. Heinrich-Heine Universität Düsseldorf – Alemanha (Tradução) (Versão original em inglês) Marlies e Ivan Sazima são certamente dois dos Marlies and Ivan Sazima are certainly two of poucos ecologistas de polinização completos. Os diferentes capítulos deste livro resgatam of this book recover the essence of curiosity of a essência da curiosidade sobre o conhecimento knowing that both have transmitted to several que ambos têm transmitido a inúmeras gerações generations of researchers. When I started to explore the explorar o universo de interações. career which I adore. we have felt strongly attracted Sentimo-nos fortemente atraídos por suas descrições by their descriptions of the spectacular beauty da beleza espetacular deste mundo de interações of this world of interactions between plants and entre plantas e polinizadores que nos legaram com pollinators that have bequeathed with their great a sua grande vocação naturalista. Biologia da Polinização is da Polinização é apenas uma consequência disso. principalmente os brasileiros. the discovery of their work. and manipulate polinizadores e os manipulam são ainda mais pollinators. Brazilians. . University of California – Estados Unidos (Tradução) (Versão original em inglês) Os estudos inovadores dos professores Sazima Profs. Department of Ecology and Evolutionary Biology. a descoberta de universe of interactions. Klaus Lunau. suspected. O livro Biologia of pollination biology. mas também o seu entusiasmo com o pollination but also her enthusiasm for the study estudo da biologia da polinização. a perceber interactions to see that the ways in which plants que as formas como as plantas coevoluem com coevolve w ith pollinators. but one consequence. also elsewhere. a qual eu adoro. O mais the few complete pollination ecologists. Thompson. The different chapters trazem. Most emocionante de interagir com Marlies é que não só exciting to interact with Marlies is that you do o seu enorme conhecimento sobre a polinização é not only share her enormous knowledge about partilhado. but de pesquisadores. que years have helped all of us who study species estudamos interações entre espécies. are even more diverse than we diversificadas do que suspeitávamos.Mensagens laudatórias parte do rico legado que Marlies e Ivan Sazima nos and Ivan Sazima bring to us. seus trabalhos se tornou diretamente ligada à escolha had much to do with my choice of my professional da minha carreira profissional.

sua generosidade permanente e a infinita paciência para escutar. orientados y alunos. la cual transmite su profunda e grande inteligência. Sinto-me muito privilegiado de fazer parte alumnos.Mensagens laudatórias Leonardo Galetto. su generosidad permanente e infinita paciencia para escuchar. Universidad Nacional de Córdoba – Argentina (Tradução) (Versão original em espanhol) O livro Biologia da Polinização. parte de la “gran familia” de Marlies. entre t antos outros . Marlies seguramente sentir-se-á ha formado con ellos. desarrollada en un equilibrio suas extraordinárias dedicação e paixão para entre su extraordinaria dedicación y pasión para desenvolver conhecimento científico de excelência desarrollar conocimiento científico de excelencia. principalmente para todos aquellos alumnos que se inician en el fascinante mundo de la polinización y aun no tienen el suficiente nivel en lengua inglesa para apreciar las sutilezas de los conceptos y la amplitud temática de este hermoso campo de estudio. Quando evoco Marlies em minha memória. evolutivos. a primeira imagem que aparece é o seu lindo lo primero que aparece es su imagen con una sorriso. entre tantos otros. Paulo Eugênio André Rodrigo Rech. Es un libro valioso. construir esta síntesis sobre polinización de 528 abrangendo. Me siento muy privilegiado de formar da “grande família” de Marlies. colegas. principalmente para aqueles que estão iniciando no fascinante mundo da polinização e ainda não têm conhecimento suficiente em língua inglesa para apreciar as sutilezas dos conceitos e a amplitude temática deste belo campo de estudo. ya que la mayoría de los autores se formou com eles. conversar e suger ir sutilmente os possíveis caminhos acadêmicos e na vida que cada um de seus orientados escolheu e seguiu também estão implícitas na dedicação com que cada autor estampou seu conhecimento em cada capítulo do livro. representa Machado y Paulo Eugênio Oliveira representa un uma homenagem à trajetória dos Profs. conversar y sugerir sutilmente los posibles caminos en lo académico y en la vida en que cada uno de sus orientados fue eligiendo y recorriendo. Kayna Agostini. e a possibilidade de cultivar encantadoras relações y la posibilidad de cultivar encantadoras relaciones humanas com sua família. Isabel Cristina Oliveira e Isabel Cristina Machado. Sua grande dedicação à boa ciência. Marlies é um exemplo percepción y gran inteligencia. aspec tos páginas. también subyacen en la dedicación con que cada autor plasmó su conocimiento en cada capítulo del libro. sobre la conservación de los polinizadores. Kayna Agostini. organizado por El libro Biologia da Polinização organizado por André Rodrigo Rech. Marlies es un de vida desenvolvido em um equilíbrio entre ejemplo de vida. Su gran dedicación a la buena ciencia. colegas. ecológicos e evolutivos sobre a conser vação dos polinizadores. que transmite sua profunda percepção hermosa sonrisa. Cuando evoco a Marlies en mi memoria. . Trata-se de um livro valioso. orientados e humanas con su familia. cubriendo aspectos ecológicos. já que a maioria dos autores se Ivan Sazima. Marlies seguramente sentirá feliz vendo como tantos orientados prepararam felicidad viendo como tantos orientados pueden esta síntese sobre polinização de 528 páginas. Marlies e e Ivan Sazima. Marlies homenaje a la trayectoria de los Profs.

Mensagens laudatórias

Jeff Ollerton, University of Northampton – Inglaterra
(Tradução)

(Versão original em inglês)

A biologia de plantas da América do Sul e seus

The biology of South American plants and

polinizadores tem provado ser mais rica e mais

their pollinators has proven to be richer and more

complexa do que poderíamos ter previsto e os

complex than we could ever have predicted, and

cientistas brasileiros, assim como os de outros países,

Brazilian scientists, as well as those from other

continuam a fazer novas descobertas que destacam

countries, continue to make new discoveries that

a importância internacional dessas regiões. Neste

highlight the international importance of these

contexto, a contribuição de Marlies e Ivan Sazima para

regions. Against this backdrop, the contribution of

a ciência brasileira não pode ser subestimada, tanto

Marlies and Ivan Sazima to Brazilian science cannot

pela qualidade do trabalho quanto pela inspiração

be underestimated, both for the quality of their work

que forneceram para os colegas mais jovens. É um

and for the inspiration they have provided to younger

legado que demonstra o melhor da pesquisa ecológica

colleagues. It is a legacy that demonstrates the best

brasileira.

of Brazilian ecological research.

Peter e Mary Endress, Institut für Systematische Botanik, Universität Zürich – Suíça
(Tradução)

(Versão original em inglês)

Marlies e Ivan Sazima têm sido um modelo e uma

Marlies and Ivan Sazima have been a role model

inspiração para muitos alunos e colegas pelo excelente

and an inspiration for many students and colleagues

trabalho no campo da biologia da polinização.

by their outstanding work in the field of pollination

Desejamo-lhes muitos anos bem-sucedidos em seus

biology. We wish them many more successful years

empreendimentos científicos.

in their scientific endeavours.

Scott Armbruster, University of Portsmouth – Reino Unido, e University of Alaska – Estados Unidos
(Tradução)

(Versão original em inglês)

Marlies Sazima é provavelmente a pessoa que mais

Marlies Sazima has probably contributed more

contribuiu individualmente para a nossa compreensão

to our understanding of neotropical pollination

da polinização neotropical, e ela tem sido uma inspiração

than any other single person, and she has been an

para os estudantes de história natural no Brasil e em outros

inspiration for students of natural history both in

países. Em seu trabalho, os Sazima misturaram observação

Brazil and further afield. In their work, The Sazimas

detalhada com compreensão ecológica aguçada para

have blended detailed observation with keen

Mensagens laudatórias

desvendar algumas das histórias de polinização mais

ecological understanding to unravel some of the

emocionantes que conhecemos. É, portanto, extremamente

most exciting pollination stories we know of. It is

apropriado que este importante livro sobre polinização

thus tremendously fitting that this important book

em ecossistemas (principalmente) do Brasil seja dedicado

on pollination in (mostly) Brazilian ecosystems be

a Marlies e Ivan Sazima. Espero que esta obra inspire a

dedicated to Marlies and Ivan Sazima. I hope this

próxima geração de biólogos especialistas em polinização

book will inspire the next generation of pollination

tropical tanto quanto os Drs. Sazima têm inspirado a

biologist as much as Drs. Sazimas have inspired the

geração anterior. Este trabalho de alta qualidade sobre

previous. Such high-quality work on pollination in

a polinização no Brasil será cada vez mais importante no

Brazil will be increasingly important in the near

futuro próximo, visto que enfrentamos crescentes ameaças

future as we face increasing threats of landscape

de transformação da paisagem, perda de biodiversidade

transformation and loss of biodiversity and

e “serviços” ecossistêmicos.

ecosystem “services”.

Peter Gibbs, Plant Science Laboratories, University of St. Andrews – Escócia
(Tradução)

(Versão original em inglês)

Em 1976, pouco depois de me tornar chefe do

In 1976, shortly after I had taken over as Head

departamento de Biologia Vegetal da Universidade

of the department of Plant Biology at Unicamp

Estadual de Campinas (UNICAMP) (naquele tempo

(at that time the ineptly named “Departmento

chamado de “Departamento de Morfologia e Sistemática

de Morfologia e Sistemática Vegetais”) I was

Vegetais”), fui abordado por Marlies e Ivan Sazima, que

approached by Marlies and Ivan Sazima who

perguntaram se eu poderia ler um trabalho que tinham

asked if I would read through a paper they had just

acabado de finalizar. Eu antecipei que poderia ser uma

completed. I anticipated that this might be a bit of a

tarefa árdua, porém mais tarde, naquele mesmo dia, eu

chore, but later that day I found myself reading with

encontrei-me lendo com crescente interesse um relato

growing interest a very competently constructed

competentemente produzido reportando de forma

paper reporting meticulously carried out field

meticulosa observações de campo na polinização de

observations on bat-pollination in Passiflora

morcegos em Passiflora mucronata. Em contraste com

mucronata. In contrast to the brush or bell-shaped

flores com formato de pincel ou de sino dos estudos

flowers of classic bat-pollination studies, here

clássicos de polinização com morcegos, existe a espécie

was Passiflora species with only slightly modified

Passiflora, com flores apenas ligeiramente modificadas e

flowers and just five stamens, but which opened

cinco estames, mas que abriu à noite e atraiu morcegos.

at night and attracted bats. Little did I realize at

Eu mal percebi, no momento, que esse trabalho seria a

the time that this paper would be my introduction

minha introdução para uma série mais ou menos contínua

to a more or less continuous series of carefully

de estudos cuidadosamente pesquisados sobre biologia

researched studies in pollination biology that

da polinização que Marlies, Ivan e seus colaboradores

Marlies, Ivan and their collaborators would produce

produziriam durante quase quatro décadas.

over almost four decades.

Mensagens laudatórias

E que série! A gama de vetores por si só é

And what a series! The range of vectors

impressionante – moscas sirfídeas, besouros, abelhas,

alone is impressive, from syrphid flies, beetles,

pássaros, mariposas falcão, gambás, morcegos

bees, humming and passerine birds, hawk moths,

e lagartos – embora, eu tenha detectado certa

opossums, bats and lizards – although I detect

predileção por Trochilidae. Este trabalho abrange

a certain predilection for the Trochilidae. And

estudos focados em espécies de cerca de 37 famílias

equally amazing, these papers encompass studies

de angiospermas.

focused on species of some 37 ang iosperm

Marlies e seus colaboradores também foram

families.

pioneiros em várias vertentes: eles logo perceberam

Marlies et al. were also pioneers in various

que estudos one off de uma espécie de planta e

ways: they soon perceived that “one off” studies

seus polinizadores têm suas limitações, por isso

of a flowering plant species and its pollinators

iniciaram estudos sobre as comunidades florestais,

have their limitations, and they initiated studies on

efeitos de zonação altitudinal, fenologia de floração,

forest communities, effects of altitudinal zonation,

redes de polinizadores, eficácia do visitante

flowering phenology, pollinator networks, floral

floral e sistemas de reprodução abrangentes

visitor effectiveness, and embraced breeding

(autoincompatibilidade, distilia, dioicia). Em pouco

systems (self-incompatibility, distyly, dioecy).

tempo os estudos foram publicados em revistas

And very soon the studies were published in

internacionais, e alguns adotaram a moda universal

international journals, and some adopted the

americana com títulos peculiares: “Néctar de dia e

then American but soon to be universal fashion

de noite...”, “Pica-pau desfruta refrigerantes...” e

for quirky titles: “Nectar by day and by night...”

“Pequenos dragões preferem flores a donzelas...”

and “Woody woodpecker enjoys soft drinks...” and

são os meus favoritos.

“Little dragons prefer flowers to maidens...” are

A alta qualidade dos estudos dos Sazima

my favourites.

incentivou a colaboração internacional de diversos

The high qualit y of the Sazimas studies

pesquisadores ao longo dos anos – Stefan Vogel,

encouraged international collaboration over the

Leonardo Galetto, Andrea Coccuci e Jeff Ollerton

years with diverse researchers – Stefan Vogel,

são apenas alguns exemplos que me vêm à mente.

Leonardo Galetto, Andrea Coccuci, Jeff Ollerton

Entretanto o mais importante, o cerne da missão

are just a few that come to mind. But perhaps most

acadêmica, talvez seja a abordagem de Marlies aos

importantly, because it lies at the heart of the

estudos de biologia de polinização, o que atraiu um

academic quest, Marlies’ approach to pollination

grande fluxo de ótimos pós-graduandos, imbuídos da

biology studies attracted a stream of first class

importância de um trabalho de campo de qualidade e

post-graduate students who were in turn imbued

da necessidade de lucidez em documentos escritos,

with the importance of good quality fieldwork,

e que posteriormente construíram suas próprias

and need for lucidity in written papers, and who

carreiras em diversas universidades brasileiras.

subsequently forged their own careers in diverse

Tenho tido a sorte de contar com alguns desses

Brazilian Universities. I have been fortunate to

produtos da escola dos Sazima e tê-los como meus

count some of these products of the Sazima and

amigos.

Ivan school as friends.

Mensagens laudatórias

Alguns acadêmicos se aposentaram e deixaram

Some academics retire and leave the University

o mundo acadêmico para fazer outras coisas. Outros

world for other things. Others “retire” but continue

se “aposentaram”, mas continuam a fazer pesquisas.

to do research. We must hope that Marlies Sazima

Esperamos que Marlies Sazima escolha a segunda opção.

will take the latter option.

Biologia da
Polinização

Ilustrações: Raoni Rebouças

Seç ão 1
Fundamentos
Foto: Leonardo Ré Jorge

Ilustração: Raoni Rebouças

*

Capítulo 1

*

Biologia da polinização: uma síntese histórica
André Rodrigo Rech1 e Christian Westerkamp2

1

Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) – Rua Monteiro Lobato, 255 – CEP: 13083-970 – CampinasSP – Brasil – Caixa postal 6190. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com

2

Agronomia, Universidade Federal do Cariri – Rua Vereador Sebastião Maciel Lopes, s/n – Bairro São José – CEP: 63133-610 –
Crato-CE – Brasil.

“Não sei ver nada do que vejo; vejo bem apenas o que relembro
e tenho inteligência apenas nas minhas lembranças.”
(Les Confessions – Jean Jacques Rousseau)

N

esse capítulo é tratada a evolução do conhecimento em biologia da polinização. Destacamos a relação
da humanidade com as flores desde a constituição de grupos tribais até a contemporaneidade. Quanto
ao aspecto científico apresentamos a história da biologia da polinização desde os primeiros registros formais
até seu desenvolvimento ao longo do século XX. Apresentamos o cenário europeu com as primeiras investigações e debates teóricos, bem como a expansão das pesquisas em biologia da polinização para além dessas
fronteiras. No Brasil chamamos a atenção para a figura de Fritz Müller, um investigador simples e dedicado,
que produziu uma vasta gama de dados e conceitos, utilizados inclusive no suporte à teoria da evolução de
Charles Darwin. No âmbito mais recente percebe-se um avanço contínuo tanto na quantidade quanto na
qualidade das pesquisas com a temática que vem sendo desenvolvida no país. Acreditamos que a história da
biologia da polinização, permeada por muitas relações de amizade e informações debatidas entre pares com
entusiasmo, servirá de exemplo orientador do futuro dessas pesquisas no Brasil.

28 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica

Pinturas nas paredes de cavernas sugerem que as flores
encantam os seres humanos desde os tempos pré-históricos (Goody 1993). Entre os índios brasileiros, flores
são parte das explicações acerca do surgimento dos
seres humanos na Terra, revelando sua importância
estética e representativa (Fig. 1.1; Pereira 1985). Mais
do que fascinantes, as flores possuem uma função que
vai muito além do deleite que podem proporcionar aos
seres humanos. É no mecanismo de polinização, uma
interação ecológica que conecta mais de um milhão
de espécies de organismos, garante a perpetuação
das angiospermas e fornece boa parte dos itens da
dieta humana, que reside a “invisível” importância
das flores (Waser & Ollerton 2006). Nesse capítulo,
apresentaremos parte da história de como as flores
passaram a ser entendidas como a unidade reprodutiva
e dos processos que permeiam a polinização.
De maneira geral, a ecologia da polinização contribuiu e continua a contribuir de forma significativa para o entendimento do mecanismo evolutivo
e do cenário natural no qual os organismos estão
inseridos (Allan 1977, Willmer 2011). Estudos com
cruzamentos de plantas estiveram na base de grandes
revoluções científicas e econômicas, como a teoria
evolutiva e a “revolução” verde. Pensadores como
Aristóteles, Darwin, Mendel e tantos outros dedicaram boa parte do seu tempo ao entendimento do
processo reprodutivo em plantas e suas descobertas
tiveram implicações em inúmeras outras áreas do
conhecimento.
Como registro histórico, os babilônios foram
os primeiros a dar importância a pequenos animais
que possivelmente auxiliassem na produção de figos
(Goody 1993). No entanto Heródotus, quando viajou
ao Oriente, provavelmente foi o primeiro a trazer o
reporte de um evento de polinização em palmeiras.
Entre os assírios ele descreveu ter presenciado uma
cerimônia religiosa relacionada com o que mais tarde

se chamou polinização. Nessa cerimônia, um homem
subia em uma palmeira (provavelmente tamareira) com flores masculinas e trazia as flores para um
sacerdote que as colocava em contato com flores
femininas e assim abençoava as colheitas da estação
com a indução da frutificação (Maheshwari 1950).
Atualmente no Oriente Médio, especialmente no
Iraque e nos Emirados Árabes Unidos, a polinização das tamareiras é feita quase que exclusivamente
de forma artificial. Nesses locais é possível cultivar
apenas indivíduos femininos e adquirir o suplemento
de pólen necessário para polinização diretamente de
mercados locais (Iddison 2011).
Em um contexto investigativo, provavelmente
Aristóteles foi o primeiro a mencionar o mecanismo
reprodutivo das plantas. No entanto, ao fazê-lo, ele
não reconheceu a presença de “sexos” diferentes em
plantas (Maheshwari 1950). A maioria dos escritos da
biblioteca de Aristóteles foi repassada ao seu discípulo
Theophrastus, que foi o primeiro a mencionar detalhadamente as flores. Em seu livro Investigações sobre
plantas (tradução livre) ele enfocou especialmente a
fenologia e alguns aspectos morfológicos das plantas
que ocorriam na Grécia daquele tempo (Capps et al.
1916). Theophrastus abordou também a produção de
odores em diversas partes das plantas, especialmente
nas flores, bem como a diversidade de cores entre
flores de ervas e de árvores. Ao descrever a interação
entre abelhas melíferas e o manjericão, ele recomenda
a erva para a produção de mel (Capps et al. 1916).
Essa foi, provavelmente, a primeira recomendação
prática decorrente de um estudo de interações entre
plantas e polinizadores.
Embora Theophrastus, Heródotus e Plínio
tenham mencionado a possível existência de sexo
em plantas, após seus escritos o tema permaneceu
adormecido por muito tempo. Durante os séculos XV e XVI a questão de “sexo” em plantas foi

resolveram ajudar. mata. Para dar mostras do que falava. Para demonstrar aos demais a beleza do mundo exterior ele coletou a flor que mais lhe impressionou. ofereceu aos irmãos a flor que trouxera. a cutia e a lavadeira tentaram roer a pedra. saúde e não se corriam riscos. . Quando retornou para dentro da pedra ele escondeu o ramo florido embaixo da perna e. enquanto lá fora tudo era incerto e havia muita guerra. Explicou então a todos como lá fora era lindo e cheio de possibilidades e como dentro era um mundo sem graça. cada um abrigando-se embaixo de uma árvore específica. mas não conseguiram. A paca.1 Breve resumo do mito sobre a origem da humanidade na cosmovisão Irántxe-Manoki (retirado de Pereira 1985). Veio então o pica-paude-cabeça-vermelha e com seu bico forte abriu uma fenda na pedra. Todos ficaram empolgados querendo também sair dali. então transformou-se em uma ave (Urubuzinho) e saiu voando por uma abertura no alto da rocha. a flor da carobinha ( Jacaranda decurrens). No início. Começaram então a sair os povos indígenas e não indígenas. Um dia um índio resolveu ver o que havia fora da pedra. Lá fora ele viu animais. Ilustração de Raoni Rebouças. campos e o que mais lhe chamou a atenção: as flores. pois estava novamente vendo a realidade de dentro da rocha. embora explodindo de felicidade por dentro.André Rodrigo Rech ♦ Christian Westerkamp ⁞ 29 Figura 1. Um velho enrugado lhes advertiu que ali dentro havia paz. todos os humanos viviam dentro de uma rocha. Os animais que de fora ouviram o desejo dos índios de sair da pedra. manifestou um rosto triste.

no qual destacou-se a taxonomia alavancada por Linnaeus. nascia aí a ideia de competição sexual em plantas. Além de demonstrar a existência de sexos em plantas. induzia o ovário a converter-se em fruto (Maheshwari 1950). previamente. que são o mais perfeito presente da natureza e o meio geral de manter as espécies. obtendo apenas frutos estéreis. que configura o primeiro tratado experimental na história da ecologia da polinização. Prova de sua minuciosidade pode ser vista no teste da hipótese acerca da necessidade de fermentação do néctar para a formação de mel. Porém. Foi apenas após o invento do microscópio que Grew (1682).30 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica novamente negada e até considerada um assunto obsceno (Maheshwari 1950). Embora Camerarius tenha apresentado dados consistentes. Os mesmos resultados foram obtidos então com plantas hermafroditas de Ricinus communis (mamona) e de Zea mays (milho). o que se encerrou após casar-se e mudar-se para uma casa sem jardim (Mayr 1986). o grão de pólen continuava sendo considerado portador do eflúvio vivificador. estames foram considerados órgãos secretores. suas conclusões não foram unanimemente aceitas. No entanto. Kölreuter também se interessou pela hibridação. quando ele se tornou diretor do Jardim Botânico de Tübingen. Como uma flor produz muito mais grãos de pólen do que óvulos. no livro Anatomia de plantas. Nesse período. ao repousar sobre o estigma. Para isso ele coletou néctar de milhares de flores de laranjeira e as colocou para desidratar. em potes completamente isolados de indivíduos de flores estaminadas. onde foi diretor do Jardim Botânico de Baden. utilizou-a como um argumento a favor da inexistência de sexo em plantas. Camerarius observou que amoreiras (Morus) femininas. que. quando cresciam afastadas de indivíduos com flores masculinas. Testando a polinização de uma espécie de Hibiscus. Depois de seis anos trabalhando em São Petersburgo. na Rússia. Na posição de diretor ele enfrentou conflitos com o chefe dos jardineiros. Com base nessa observação. Johann Jakob Dillenius. outra espécie dioica. ele descobriu que algo como cinquenta a sessenta grãos de pólen eram suficientes para polinização. apesar do avanço quanto ao estame. Os estudos reafirmando as conclusões de Camerarius continuaram sessenta e cinco anos depois. Uma das marcas da obra de Kölreuter foi a falta de hierarquização da importância de suas descobertas. muito do que foi classificado . formavam apenas frutos com sementes abortivas. para ampliar o poder da conclusão. Kölreuter retornou à Alemanha. ele cultivou alguns indivíduos de flores pistiladas de Mercurialis annua. verificando que não era necessária a fermentação. sem acesso ao jardim botânico. em 1687 (Maheshwari 1950). não acontece a menos que as anteras preparem. O cenário em que viveu Kölreuter foi o do século XVIII. No entanto. retomou a descrição de estames como órgãos masculinos das flores. Kölreuter buscou provar a epigênese (desenvolvimento de estruturas morfológicas apenas após a fecundação) em seus primeiros trabalhos (Mayr 1986). Como conclusão ele afirmou: “No reino vegetal. o que tornou sua obra prolixa. ele transferiu os experimentos para o jardim de sua casa. a produção de sementes. com Joseph Gottlieb Kölreuter. a planta jovem contida no ovário”. ao descrever a cleistogamia (polinização no interior de flores que não se abrem) em 1732. a qual foi formalizada apenas no século XX. testou o mesmo experimento para outras 10 espécies (Mayr 1986). Mais do que sessenta não aumentava o número de sementes. processo que igualmente despertou a atenção de Linnaeus. A primeira abordagem experimental da polinização veio com Rudolph Jakob Camerarius. Essas observações estão contidas na epístola: De sexu plantarum (Camerarius 1694). porém menos de cinquenta o diminuía progressivamente.

criado apenas a categoria taxonômica classe.. Sprengel jamais teria feito o trabalho que fez se tivesse estudado botânica na academia alemã da época. Kölreuter discordou de Linnaeus por razões filosóficas e religiosas. Vogel 1996). O trabalho de Kölreuter influenciou também os botânicos Michel Adanson. a obra de Sprengel também foi teleológica. mais conectada ao que ele via acontecer na natureza. o que consonava com as ideias da alquimia de transformação de metais em ouro. ele permaneceu com ela e deixou o mecanismo “aguardando” por novos resultados (Mayr 1986). porque agora eles não terão mais serventia” (Sprengel 1793). o que lhe trouxe problemas com pais e diretores do colégio onde trabalhava.. reconhecendo que ele era hipocondríaco. tão logo o carpelo é fertilizado todos os ornamentos florais são lançados fora. Em seguida ele polinizou o tal estigma e constatou que. Guias e contêineres de néctar. Na obra chamada Das entdeckte Geheimniss der Natur im Bau und der Befruchtung der Blumen. Kölreuter acreditava que o grão de pólen continha a essência masculina e a superfície do estigma. Darwin citou Kölreuter 32 vezes. dicogamia (também tratada por Kölreuter). Linnaeus ficou tão convencido da importância da hibridação na diversificação das angiospermas. Uma de suas primeiras indagações no primeiro capítulo de seu livro diz: “Continuo sem entender por que a natureza sempre tem apenas suas principais propostas em mente. e todas as infracategorias teriam surgido por hibridação. Darwin com a teoria evolutiva. Embora sua hipótese não tenha sido corroborada. agora na nova versão. Para Wichler (1936). revelando a conexão teórica entre ambos. Talvez o maior mérito da obra de Kölreuter tenha sido sua influência nas pesquisas de seu ♦ Christian Westerkamp ⁞ 31 contemporâneo Christian Konrad Sprengel.. para ele isso era uma evidência de que as essências se misturavam completamente (Mayr 1986). flores que enganam e cognição em insetos polinizadores foram temas que perpassaram a sua obra e o evidenciaram como um cientista à frente de sua época (Vogel 1996).André Rodrigo Rech como “híbrido” mostrou-se mais tarde ser espécie. No livro The variation of animals and plants under domestication. Sprengel estudou teologia e filosofia e apenas interessou-se por botânica após seu médico. tentando torna-lá “mais natural”. percebe-se a extrema modernidade com que lidou com polinização há mais de duzentos anos. marca do paradigma vigente na época e da sua formação familiar religiosa (Zepernick & Meretz 2001). provavelmente. na fecundação. hercogamia. o líquido retirado era inócuo. Sprengel fez alusão à forma como Kölreuter se referia à polinização por insetos. polinização por vibração. que reformulou sua hipótese sobre a criação das espécies. especialmente. Uma teoria anteriormente proposta por Theophrastus e Caesalpino afirmava que. Para ele. Na obra de Sprengel. Para testar isso. o córtex... a mãe provê a medula e o pai. revelou que ambos contribuem da mesma forma. o fluido feminino. ele removeu a umidade do estigma de uma espécie e transferiu o líquido de outra espécie. No início. Não é possível ler a obra de Sprengel sem situá-la na sua história de vida. Com os resultados ele concluiu que era possível transformar uma espécie em outra. um forte paradigma da época. recomendar-lhe como tratamento que evitasse ambientes fechados (Zepernick & Meretz 2001. Gärtner (pai e filho) e. deixando cada flor existir meramente pelo tempo necessário para a fertilização. que literalmente significa: O mistério descoberto da natureza na construção e polinização das flores. Kölreuter. Como essencialista. Deus teria. Como autodidata e . Sprengel acabou dedicando mais tempo à botânica do que à sala de aula.. cruzando híbridos nos dois sentidos (ambos sendo pais e mães).

Embora tenha feito estudos promissores. acidentalmente viu um grão de pólen iniciando a germinação. o que era amplamente controverso para a época. 34) – soava extremamente inadequada. Amici produziu evidências mais convincentes estudando Orchis. Uma vez que flores. A controversa influência do pensamento criacionista o impediram. Sprengel ainda menciona “insetos tolos” sendo enganados. então se distraiu e perdeu as estruturas de vista. observando a superfície estigmática de Portulaca oleracea. Amici encontrou forte oposição às suas ideias no grupo liderado por Matthias Jakob Schleiden. nesse caso ele não conseguia entender a coexistência da criação perfeita e o fato de uma mesma estrutura (pólen) servir para duas funções distintas (Vogel 1996). estava em uma posição na qual podia pensar livre e intuitivamente. ele nunca dependeu de financiamentos para suas pesquisas. Amici tentou provar que o embrião não vinha do grão de pólen. e abandonou completamente a botânica. em 1847. devido à sua baixíssima aceitação no contexto científico. a ênfase na expediência. Sprengel definiu a si mesmo como um filósofo botânico. Pesquisas ao ar livre eram algo inovador para a época e Sprengel disse que “tentava capturar a natureza em ação” (Vogel 1996). Aparece aí a figura do matemático e astrônomo Giovanni Battista Amici. p.32 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica com alto nível educacional. por exemplo. Ao observar uma estrutura em crescimento. teriam sido criadas em perfeita harmonia. dadas as pressões intitucionais. No entanto ele nunca conseguiu se desvencilhar completamente de suas convicções religiosas. ele permaneceu três horas ininterruptas ao microscópio para descrever o que estava acontecendo. no qual. a expediência era a demonstração clara da existência de um deus criador. Na perspectiva filosófica de Tomás de Aquino e Spinoza. Como seu trabalho foi feito com nada mais do que uma lupa de bolso em ambientes naturais. na descrição das estruturas e dos ajustes morfológicos com polinizadores. A principal razão de sua baixa repercussão na época era o paradigma de que as plantas não devessem evitar a autopolinização. Sprengel voltou-se novamente para a filosofia. que era a sua formação. mas do óvulo. Na sequência ele iniciou uma série de estudos com tubos polínicos que lhe renderam a admissão na Academia de Ciências de Paris. Essas marcas do trabalho de Sprengel fazem um alerta no contexto atual de pesquisas. sendo o primeiro a pensar em ecologia funcional na polinização (Vogel 1996). Essa discussão seguiu com os debatedores de ânimos exaltados até que. ousadia e profundidade dos trabalhos. mostrando que a célula que dá origem ao embrião é materna. começou-se a perguntar qual era exatamente sua relação com o óvulo. o grupo de pesquisa de Schleiden continuou . interpretá-las com uma visão materialista com finalidade em si mesmas era realmente ousado. Foi assim que ele viu também o deslocamento de “grânulos” (núcleos celulares). pilhagem de recursos e ideias que sugeriam certa desordem no sistema. Embora houvesse evidências contrárias. À medida que os trabalhos de Sprengel e Kölreuter evidenciaram a importância do grão de pólen. No fim de sua vida. Percebe-se. de entender flores que não produzem néctar mas oferecem apenas pólen como recurso. que. que retomou o debate acerca da inexistência de sexos em plantas com base também em estudos com tubo polínico (Maheshwari 1950). Uma de suas frases – “a natureza parece não permitir que flor alguma seja fertilizada pelo seu próprio pólen” (tradução livre de Sprengel 1793. Em uma reunião na Itália. assim como toda a natureza. muitos pesquisadores têm preferido a produtividade em detrimento da criatividade. A proposta de Amici foi apoiada por Wilhelm Hofmeister (1849) a partir de observações em outras 38 espécies.

cujo polinizador foi sugerido por Darwin. Os estudos com plantas assumiram tamanhas proporções que. Um caso muito divulgado deste livro é o da flor de Angraecum. Arnoldi preparadas muito antes de 1898. nessa fase destacaramse também os nomes de Hermann Müller. mas também de conhecimentos prévios e de um arcabouço teórico que permita sua interpretação. . Para finalizar o debate. e descoberto apenas 21 anos depois (e fotografado visitando a flor muito mais tarde. a dupla fecundação em plantas foi descrita por Nawaschin (1898) e por Guignard (1899). o conhecimento avançou lentamente.. Boa parte dos paradigmas somente são superados com a substituição daqueles que os pensaram.. mais tarde. Wasserthal 1997). abandonou a pesquisa e passou a ensinar história e filosofia (Maheshwari 1950). e Fritz Müller no Brasil. ♦ Christian Westerkamp ⁞ 33 No campo da ecologia da polinização propriamente dita. Darwin começou então a estudar plantas. o zoólogo Oscar Hertwig definiu pela primeira vez a fertilização (união dos núcleos das células masculina e feminina). Asa Gray e Charles Robertson. a partir daí.”. Esse último fenômeno demonstra que descobertas não carecem apenas de serem observadas. Percebe-se desse capítulo da história que o progresso científico é bastante destoante de uma perspectiva linear e neutra. Após quase vinte anos. b). 1. Em 1875. Strasburger (1877) confirmou a presença de dois núcleos no grão de pólen de angiospermas. que Darwin e a família se mudaram para Down.André Rodrigo Rech insistindo nas suas ideias sobre fecundação. passou despercebido para Arnoldi (Maheshwari 1950). que despertou cedo na vida do primeiro autor desse texto o interesse pelo estudo da vida. Radlkofer (1856) escreveu uma monografia apoiando Hofmeister e. Das 7. “não basta ver. identificou claramente a fusão tripla. O livro The different forms of flowers on plants of the same species foi o primeiro de Darwin a abordar os polimorfismos e a evolução da dioicia em plantas (Darwin C. Apenas setenta anos mais tarde seus trabalhos foram redescobertos e amplamente promovidos por Charles Darwin. o que. na Europa. reanalisando lâminas do pesquisador W. é preciso enxergar. Foi em 1842. mudou-se para Dresden. mesmo antes da descoberta e do registro fotográfico do polinizador de Angraecum. recebendo inclusive um prêmio da Universidade de Amsterdã (The Imperial Institute of the Netherlands). Com mais espaço e mais áreas abertas. Mais interessante ainda foi quando Finn (1940). O livro sobre orquídeas (Darwin 1862) foi o primeiro do autor a tratar de flores e desencadeou uma avalanche de trabalhos nesta área quando se avalia a lista de referências contidas na tradução do livro de Hermann Müller (1883.100 trataram de biologia floral (Schneckenburger 2009). Fritz Müller já havia encontrado uma mariposa sul-americana com língua tão longa que demonstrava a existência de bichos semelhantes àquele previsto por Darwin (Müller 1873a. 1877). ver tabela em Schneckenburger 2009). após os trabalhos de Kölreuter e Sprengel.700 páginas publicadas por Darwin. no entanto. revelando a não linearidade do progresso científico. Schleiden. Antes disso. embasado no comprimento do esporão floral. Nas palavras da professora de ciências Anne Martins. devido a problemas de saúde. Além de Darwin. na América do Norte. em Kent (hoje um subúrbio de Londres). entendendo a situação como uma derrota. como acreditam alguns pesquisadores ingênuos. Severin Axell e Friedrich Hildebrandt. Mottier (1897) já tinha observado o segundo núcleo masculino próximo aos dois núcleos polares do óvulo. no entanto interpretou como acidente o que poderia ter sido a descrição da fusão tripla. No entanto. A embriologia vegetal de maneira geral avançou muito na segunda metade do século XIX.

eu suspeito muito de que os dois conjuntos de anteras possuem diferentes funções” (Darwin 1887). segundo Barrett (2010). No livro citado anteriormente. Esse exemplo mostra como problemas antigos muitas vezes carecem apenas de criatividade para serem solucionados. para atingir exatamente o mesmo fim. p. embora se autodenominando evolucionista. p. um problema que.. Ao mesmo tempo em que tentava usar os princípios da teoria de Darwin. outros pesquisadores começaram a considerar sua utilização na interpretação de seus resultados. a seguinte frase de Darwin parece bastante conclusiva: “Eu não acredito que algo em minha vida científica tenha me dado mais satisfação do que entender o significado das estruturas das flores heterostílicas” (Barlow 1958. Delpino permanecia com uma teleologia equivalente à de Sprengel (Aliotta & Alliota 2004). Estou muito decepcionado. Delpino refinou a classificação ecológica de Sprengel e criou termos como ornitofilia. eles falaram em anteras de alimentação e de polinização como uma “divisão de trabalho” na flor. (2009) usaram um experimento simples. a saber. 134).. p. que. Darwin nunca se considerou um botânico. Esse fenômeno ocorre em mais de 20 famílias e Darwin o estudou por mais de 20 anos. No mesmo ano. 387).. Delpino e Hermann Müller trabalharam basicamente com o mesmo objeto de estudo. colando os poros dos dois tipos de anteras. Um deles foi Frederico Delpino. perdura pelas gerações de pesquisadores subsequentes. ele propõe o gérmen do que veio depois a ser a hipótese de segurança reprodutiva. integrou suas explicações com a participação da “inteligência psicovitalística”. Essa . Em uma carta para Asa Gray ele escreveu: “Eu estou agora tentando um experimento com Melastomataceae. Embora usando plantas para responder a numerosas perguntas. 1882. mas divergiram na abordagem. a fertilização de uma flor pelo pólen de outra planta” (Darwin 1877. À medida que a teoria evolutiva de Darwin começou a ser divulgada e aceita. Baseando-se em muitas observações no Brasil. 1881b. e confirmaram a hipótese dos irmãos Müller. 284). explicando a evolução da autocompatibilidade em Ophrys apifera dentro de um grupo de espécies autoincompatíveis. Vallejo-Marin et al. ele excluiu o grupo que lhe daria a melhor resposta. Um problema que deixou Darwin intrigado por muito tempo foi a heteranteria (diferentes tipos de anteras em uma mesma flor). Darwin escreveu: “infinita diversidade de estruturas. Foram os irmãos Fritz e Hermann Müller que esclareceram o assunto (Müller 1881a. gastei um tempo e um trabalho enorme com elas e não consigo vislumbrar o significado dessas partes” (Darwin 1887). Seguindo o texto. Müller 1883). concluindo que a autopolinização produzia uma prole de menor vigor. Entre os fatores que pesaram na escolha das plantas “erradas” estava o fato de terem corolas grandes e fáceis de manipular. Esse trabalho marca o início do seu interesse em cruzamento de flores.. que seriam as plantas completamente autocompatíveis. Como demonstração da atenção que dedicou às plantas. dessa vez para Hooker. ele escreveu: “com relação aos dois tipos de anteras. feitas por Fritz. Como estava interessado em polinização cruzada. Darwin usou redes para excluir os visitantes florais em cinquenta e sete espécies de cinquenta e dois gêneros e depois considerou o desempenho da progênie. o primeiro mais interessado em padrões e o segundo mais interessado em autoecologia. melitofilia e assim por diante. No entanto ele mesmo reconheceu um viés em seus experimentos: “foi um grande lapso do meu trabalho o fato de não ter experimentado naquelas flores em que era difícil fazê-lo” (Darwin 1876.34 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica ele despendia mais tempo às plantas do que a outros organismos (Allan 1977).

Delpino classificou 45 tipos e abordou inclusive uma possível função repelente. Um trabalho que se destacou – e ainda é citado. que estudou um grande leque de interações entre organismos (Westerkamp 2013. Em comparação com o seu irmão. de abelhas que usam carne em decomposição em vez de pólen. o que é a morfologia senão a mera e estéril contemplação de formas e metamorfoses. Mais tarde refinou a segunda categoria em subcategorias. Ele defendia que a morfologia nunca deveria ser estudada sem uma abordagem funcional. especialmente nesse trecho: “apenas as flores jovens de cor amarela são férteis. neste livro. Além disso. de abelhas que pilham colônias de outras espécies em vez de visitarem flores. brilhantes. também ofereceu explicação para a existência de cores em flores e as classificou em: ordinárias. As aves devoram as “bagas brancas” (pétalas suculentas) que circundam o androceu vermelho com . entre outras. Em feijoa (Acca sellowiana. Myrtaceae). Com relação aos odores. de abelhas que coletam óleos gordurosos e de abelhas cujos machos coletam perfumes (detalhes em Westerkamp 2013). que seria dedicada apenas às flores. os quais. no entanto estimulou muitas pesquisas com as suas primeiras observações do uso. destacando néctar e pólen. mas por falta de recursos financeiros a viagem foi interrompida antes do final planejado.. Além disso. pelo contraste.. deixam as poucas flores férteis mais vistosas” (tradução dos autores). Nas suas palavras: “sem o suporte da biologia. Westerkamp et al. Contemporânea a Delpino e Darwin. reafirmando que nenhuma espécie deveria ser autopolinizada indefinidamente. Para os atrativos criou onze categorias. amarelo. ele fez uma contribuição modesta na área de ecologia da polinização. o que o contextualiza em uma discussão ♦ Christian Westerkamp ⁞ 35 extremamente atual sobre a função de odores florais (Junker & Blüthgen 2010). A esse princípio Darwin chamou Lei de Knight (Faegri & Pijl 1979). metálicas e pretas (Aliotta & Aliotta 2004). Delpino as separou em anemófilas e zoófilas. se fez a trajetória de Fritz Müller. ele descobriu a polinização por grandes pássaros frugívoros.” (Delpino apud Mancuso 2010). no entanto ele esteve no Brasil e realizou coletas no Rio de Janeiro. Além disso.André Rodrigo Rech divergência suscitou boa parte das críticas de Müller às conclusões de Delpino (ver introdução da Seção 3 deste livro). 1877b). púrpura e azul. apoiou Thomas Andrew Knight e Charles Darwin. Propôs ainda uma hierarquia de percepção das cores baseando-se no contraste com um plano de fundo verde na seguinte ordem: branco. por uma feliz coincidência no Brasil. 2013). ele também mostrou claramente que o hermafroditismo não implicava necessariamente autopolinização (Aliotta & Aliotta 2004). por exemplo. vermelho. como: entomófilas. bem como inferiu que a mudança de cores de acordo com a idade das flores teria importância na sinalização aos polinizadores (Aliotta & Aliotta 2004). até mesmo literalmente (Weiss 1991) – foi o da mudança de cores durante a antese em Lantana (Müller 1877a. propôs a criação das áreas de pesquisa de biologia vegetal. As flores mais velhas (vermelhas) permanecem na inflorescência e. da coleta de néctar em membracídeos por abelhas. são tratados como recursos (Capítulo 6). Em sua primeira classificação das plantas conforme o modo reprodutivo. vermelho vibrante. possuem néctar e valem visitas. dedicada a estudar a questão funcional e a biologia floral. Em seus estudos com asclépias e orquídeas. Ele planejou uma viagem de estudos ao redor do mundo. Delpino dividiu com Sprengel também o fato de ser professor e a recomendação de trabalhar em ambientes abertos como o jardim em decorrência de problemas de saúde (Mancuso 2010). ornitófilas e malacófilas.

já que Hermann nunca viajou para além desta área. Em 1873. 1996). o maior observador das interações entre flores e insetos (Proctor et al. inclusive. Darwin o achou tão importante. Sabendo dos seus interesses em entomologia e em botânica. na prática. que mandou traduzi-lo para o inglês (Müller 1883). além de inúmeros artigos científicos (Höxtermann & Schneckenburger 2010). Darwin e os irmãos Müller formaram uma rede mais íntima de troca de informações. antes de descrever um novo caso (Westerkamp 2013). Fritz Müller foi um dos mais importantes informantes de Darwin. atrás apenas de Hooker (Darwin 1899). ainda há uma imensidão . ele sempre acumulou grande número de repetições. o “triângulo Down-Blumenau-Lippstadt”. no qual ele até conseguiu determinar o ângulo e a velocidade do disparo. hoje. foi o irmão Fritz que o dirigiu para a ecologia floral. o primeiro a observar os polinizadores (aves do gênero Thamnophilus popularmente conhecidas como chocas) foi seu neto Hans Lorenz. O modelo matemático criado por ele é tão simples. sendo na verdade uma revisão crítica que contém muitos novos resultados. traz. Fritz recomeçou a vida em plena Mata Atlântica no Brasil. sempre com questões inovadoras que nasciam da observação atenta. então com quase cinco anos. no qual os três influenciaram-se mutuamente (Schneckenburger 2013). Um bom exemplo é o estudo da descarga explosiva de pólen em Posoqueria (Rubiaceae). 2013). Em um dos seus artigos. Estudou a natureza. No caso de Hermann Müller. às vezes milhares. O primeiro livro: A fertilização das flores por insetos e as adaptações mútuas de ambos. Depois do doutorado. Insetos e flores foram tratados equivalentemente pela primeira vez – por isso seu trabalho representa o primeiro livro sobre ecologia floral. A obra em inglês não representa uma simples tradução. do raciocínio criativo e da enorme capacidade de síntese. observando-a continuamente. Foi o primeiro a usar uma argumentação matemática na biologia de populações quando estudou um novo tipo de mimetismo (Müller 1879). como chegar ao conhecimento sem aparelho algum. utilizando apenas ferramentas caseiras simples (Müller 1866). pela primeira vez. Na verdade. uma contribuição para o conhecimento da relação causal na natureza orgânica (tradução livre).36 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica o qual contrastam fortemente (detalhes em Sazima & Sazima 2007). Fritz Müller demonstrou. provavelmente. posteriormente chamado de mimetismo mülleriano. o que ele descobriu sobre as adaptações de insetos às flores e vice-versa – tudo isso na perspectiva de um morador da Europa Central. introduzidos sem conhecimento do autor. conectado à floresta. com certeza. Fugitivo da Alemanha porque viveu seguindo rigorosamente as suas convicções ideológicas e por isso não conseguiu emprego. Assim. ele se destacou como coletor de musgos e coleópteros (Schmidt-Loske et al. Como colono bem formado viveu de olhos atentos na mata. ele publicou o primeiro de dois livros importantes. Com um bom conhecimento em matemática. Já Hermann Müller foi. que Zillig (2011) ousou republicar os números originais na sua coluna em um jornal diário no sul do Brasil. ele o estimulou a estudar as interações entre insetos e flores com a frase: “Lá. que o mais jovem ecólogo da polinização do mundo nasceu no Brasil. colocado pelo avô ao lado da planta para esperar os visitantes (Müller 1886). os quais podem ter sido. discute as ideias sobre a visão em cores das abelhas melíferas (Müller 1882). No livro ele trata intensamente a coadaptação ou coevolução de flores e insetos – sem ainda usar estes termos (Schneckenburger 2010). podemos dizer.

Após estudar flores de noventa e quatro espécies. ele imitou. encontrou as combinações que ele havia pressuposto como mais contrastantes na maioria delas. O período histórico que se sucedeu à morte de Paul Knuth foi politicamente ♦ Christian Westerkamp ⁞ 37 agitado na Europa. que seriam ainda mais sensíveis a quantidades muito diluídas (Meeuse 1961). 1904a. foi Friedrich Hildebrand (Schneckenburger 2010). Essa hipótese era revolucionária. Delpino e Darwin acerca das cores como atrativos sujeitos a seleção natural. Essa frase com toda certeza pode ser repetida aos ecólogos da polinização brasileiros. . Estudando a visão em abelhas melíferas. então nascendo como ciência. que fez inúmeras descobertas. Ele aproveitou as sugestões de Darwin sobre a sexualidade das flores (Junker 2011) e estudou “a distribuição dos sexos nas plantas e a lei da autofertilização evitada e desvantajosa” (Hildebrand 1867). Dessa forma. No desenvolvimento das pesquisas com ecologia da polinização. abelhas são capazes de detectar quantidades pequenas de açúcar diluído em água. Um antecessor importante de Hermann Müller. pois aqui tudo isso continua válido mesmo cento e cinquenta anos depois de a frase ter sido dita. no entanto a ecologia. suas ideias foram a motivação para o surgimento da linha de pesquisa de cognição em polinizadores (Capítulo 19). 258). as diferentes frequências do zumbido de Bombus em voo e coletando pólen. especialmente na Alemanha. entre elas provou que as ideias de Hess eram equivocadas (Meeuse 1961).972 páginas dessa obra. por indicação de Robert Brown (Darwin 1887. o que serviu de motivação para que ele buscasse na natureza as combinações que fossem mais facilmente detectáveis por elas. Ao longo das 2. a virada para o século XX foi marcada no âmbito europeu pela obra monumental de Paul Knuth: Handbuch der Blütenbiologie (Knuth 1898a. Quando Fritz soube que o irmão continuava titubeando. 29/10/1866) – a dica do livro veio do próprio Darwin. 1904b). fez um trabalho no qual defendia que as abelhas não enxergavam cores. usando conhecimentos da fisiologia humana. Igualmente para o paladar. embora nem mesmo assim se comparem às borboletas. que já o conhecia desde 1841. uma vez que falseava as ideias de Sprengel. onomatopaicamente (e convincentemente). Nesse contexto. em tempos de Primeira e Segunda Guerras Mundiais. 1898c). Ele também foi o primeiro a ter uma ideia sobre a física da retirada de pólen por vibração (Hildebrand 1865): no seu texto. incorporou ferramentas e ideias das áreas em franco desenvolvimento e aos poucos consolidou-se como uma fonte de importantes conhecimentos. tema que tornouse título do seu primeiro livro. Esse achado corroborou as ideias de Hermann Müller de que os padrões de cores na natureza não eram coincidências. ele lhe escreveu na próxima carta sugerindo um projeto vitalício de pesquisa. quando em inanição. 1/7/1866). Frisch propôs que elas enxergam quatro categorias de cores.André Rodrigo Rech de novidades para se descobrir” (carta de FM para HM. também correspondente de Darwin e Fritz Müller. Carl von Hess. 1898b. em 1912. o qual utilizava o livro de Sprengel como ponto de partida (carta de FM para HM. p. química e fisiologia. Ele descobriu ainda que. os autores sintetizaram o que se sabia até então acerca da ecologia da polinização para plantas. os principais avanços científicos se deram nas áreas de física. continuada após sua morte por Otto Appel e Ernst Loew (Knuth et al. O triângulo “Down-Blumenau-Lippstadt” chama atenção para a importância da discussão amigável entre pares para o avanço do conhecimento. Nessa linha de pesquisa destacou-se Karl von Frisch. Frisch demonstrou que abelhas podem diferenciar quatro categorias.

um dos temas que praticamente surgiu e foi desenvolvido ao longo do século XX foi a polinização por vertebrados (Capítulo 14). Na época da publicação o trabalho não foi levado muito a sério. Dafni et al. Ao longo do século XX vários outros livros foram dedicados a orientações metodológicas em ecologia da polinização (e. 2005). Contemporaneamente a Frisch e Fritz Knoll na Alemanha. descrevendo espécies de abelhas-sem-ferrão que utilizam carne como fonte proteica no lugar de pólen.38 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica A abordagem experimental em laboratório foi a marca clara dos trabalhos de Frisch. Knoll também investigou a funcionalidade de guias de néctar utilizando um experimento muito criativo. juntamente com Nikolaas Tinbergen e Konrad Lorenz. Frederic E. Para testar a capacidade de mariposas detectarem guias de néctar e as utilizarem na localização do recurso. mudando a posição das flores e das partes florais isoladamente. 6. Kearns & Inouye 1993. preocupados especialmente com o desenho experimental para coleta e análise de dados na área. Os resultados sugeriam a função claramente indicativa do néctar pelas guias. Posteriormente. eliminando assim a possibilidade de que elas funcionassem como atrativos florais em geral (Meeuse 1961). ele desenvolveu os experimentos com amputação de antenas. os quais revelaram que as abelhas não percebem apenas os odores. Para entender a distinção na percepção de cores e odores. Voltando-se para o cenário dos trópicos. Fritz Knoll iniciou uma série de estudos denominada “Insetos e flores”. Long.. Clements e Frances L. Em experimentos de treinamento com abelhas melíferas. Aubrey Manning demonstrou que as guias de néctar eram detectadas apenas em distâncias muito curtas.g. investigando cognição em moscas e borboletas. além de possuir preferências inatas (Capítulo 19). mas terminou por render à Frisch. Teria sido uma surpresa para Frisch ver os estudos de Fritz Müller. Com relação ao uso indiscriminado de listas de espécies para interpretações de interações ecológicas os autores afirmam: “é impossível indicar a importância de insetos para uma flor usando listas de espécies. embora nunca tenha conseguido atrair e treinar abelhas para substâncias com cheiro de carne em decomposição ou peixe. porque o esforço para aumentar a lista incorre no exagero da importância de espécies raras e casos excepcionais” (Clements & Long 1923. Em parceria com Dora Ilse descobriu que Macroglossa stellatarum enxerga cores no espectro do vermelho. p. Usando câmaras de vidro. ele identificou o papel de cor e odor na atração de Bombylius fuliginosus (Diptera). Dafni 1992. O livro Polinização experimental: uma visão geral da ecologia de flores e insetos (Experimental pollination: an outline of the ecology of flowers and insects) consiste em estudos de casos com espécies alpinas e ênfase clara na tomada de dados e no suporte experimental das afirmações de cunho ecológico. nos Estados Unidos. ele utilizou duas chapas de vidro e prensou flores entre elas. O achado mais famoso na carreira de Frisch foi a descrição da dança utilizada pelas abelhas europeias (Apis mellifera – e hoje se sabe também por algumas espécies de Meliponini) para informar outras forrageiras dentro da colmeia acerca da localização de fontes de alimento (Frisch 1927). teve sucesso com quase todos os odores testados. o prêmio Nobel de Fisiologia em 1973. a probóscide deixava uma marca nela. formalizaram o que pode ser entendido como o primeiro tratado metodológico da ecologia da polinização. Em paralelo ao desenvolvimento dos trabalhos de Frisch. No momento em que a mariposa tocava a placa de vidro. tradução livre). Antes desse período. apenas alguns . Faegri & Iversen 1989. mas também a forma das estruturas que cheiram (Meeuse 1961). a qual era depois corada para interpretação.

1991) e Willmer (2011) foram construídos a partir de compilações. pode-se dizer que o conhecimento em biologia da polinização avançou em duas frentes. Posteriormente. nomeada em alusão às suas ideias (Stebbins 1957). não apenas ilhas. que relatou a polinização por aves em Marcgravia nepenthoides no livro O naturalista na Nicarágua (Belt 1874). dedicou-se mais e mais a exemplos europeus e ao Neotrópico (sem desconsiderar o Paleotrópico). Nessa perspectiva estiveram Leendert van der Pijl. Nesse cenário destacaram-se os nomes de Eric Charnov. uma focada em padrões e outra. Enquanto os livros didáticos de Meeuse (1961). 1969a. entre muitos outros. 2012). tema que Stefan Vogel também estudou brilhantemente (Vogel 1997). especialmente morcegos e aves. ♦ Christian Westerkamp ⁞ 39 com os quais a ecologia da polinização dialogou muito pouco na primeira metade do século. Faegri & Pijl (1979). a seleção sexual em plantas. Barth (1982. mas os deduziu a partir dos padrões encontrados. a biogeografia baseada em dados moleculares e as bases genéticas do mecanismo de seleção natural. Baker. Em detrimento dos comentários feitos previamente acerca da polinização por vertebrados. composição e ecologia de néctar e nectários. às vezes seguindo informações iniciais dos trabalhos de Fritz Müller. descobriu osmóforos e as suas interações com polinizadores (Vogel 1966. mimetismo e polinização por engano em flores de uma mesma espécie. Nesse programa de pesquisa está provavelmente um dos assuntos mais discutidos na biologia da polinização nos últimos vinte anos: as síndromes de polinização e seus mecanismos evolutivos (ver a Introdução da Seção 3 desse livro). Otto Porsch e Stefan Vogel figuram entre os principais nomes no estudo desses polinizadores. em processos. Stefan Vogel. Knut Faegri. e não apenas flexibilização do sistema reprodutivo (Faegri & Pijl 1979).André Rodrigo Rech comentários isolados são encontrados na literatura. A primeira descrição nesse sentido foi feita por Thomas Belt. entre outros. A regra de Baker. Essa regra foi posteriormente adaptada para explicar colonização de novas áreas. os trabalhos de Vogel se destacam pela originalidade e pela formulação de novos conceitos. sistemas reprodutivos e fenologia de espécies tropicais (Koptur 2006). David Lloyd. 1990). Georg Eberhard Rumpf (também latinizado como Georgius Everhardus Rumphius) e Mark Catesby já haviam reportado aves em visitas a flores antes da segunda metade do século XVIII. Debora e Brian Charlesworth. ao longo do século XX nas regiões tropicais. postula que espécies hábeis a colonizar ambientes insulares devem ser autocompatíveis (Baker 1955). Na frente baseada em processos houve um esforço de reaproximação dos conceitos genéticos. Seu interesse pelos sistemas de polinização neotropicais o levou a ser orientador e conselheiro de muitos colegas brasileiros. Entre os principais temas estudados estiveram a heterostilia. Kugler (1970). Ele começou a estudar as interações entre flores e os seus polinizadores no subcontinente sul-africano com a meta de descobrir as conexões entre sistemática e radiação adaptativa (1954. mas não fizeram associação alguma com polinização. Na segunda metade do século XX. 1968. quando as ideias de Mendel foram redescobertas. Outras contribuições importantes no entendimento da ecologia da polinização de espécies tropicais foram feitas por Herbert G. A frente baseada em padrões obviamente não ignorou os processos. Baker atuou também no entendimento da produção. englobando também generalização da polinização. Os destaques vão para estudos com polinização por morcegos na África. Otto Porsch. acrescentou óleos gordurosos aos recursos das . 1969b). Foi ele quem definiu detalhadamente a quiropterofilia no Neotrópico (Vogel 1958.

& Husband. Putnam’s Sons. Faegri. Belt. C. R. 3: 418 p. Trans. 155-175. 1887. P. The botanical work of Darwin. Oxford. Faber and Faber. K. Berlin. Pollination ecology: a practical approach. Deu um bom exemplo para os estudantes atuais da ecologia floral: demonstrou que para começar não são necessários aparelhos caros ou experimentos complexos. The naturalist in Nicaragua. B. & Pijl. 590pp. Edited and with appendix and notes by his grand-daughter Nora Barlow. The effects of cross and self fertilization in the vegetable kingdom. Princeton University Press. entre tantos outros pontos. K. H. F. Phil. Stuttgart: Deutsche Verlags-Anstalt. Dowrick.G.) 1916. F... Dafni. Annals of Botany. homenageamos também sua humildade e entusiasmo com a pesquisa em biologia da polinização. The principles of pollination ecology. experimentos bem desenhados e muitas discussões entre pares. and on the good effects of intercrossing. 1877. J. em homenagem ao brilhantismo de sua carreira e à quantidade de novas informações que descobriu.J. 1876. M.H. 2004. 403pp. London. Practical pollination biology. Baker.E. 1940. London. Evolution. 1992. Soc. Barlow. including an autobiographical chapter.C. 46. Allan. Chichester. 1: 395 p. C. 1991. . Referências bibliográficas Aliotta..S.40 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica flores (Vogel 1974. F.R. 2005. John Murray. Darwin. Basta que se abram todos (!) os sentidos e se iniciem as observações. Além disso.S. function and sexual diversity of flowers. 3rd ed. Biologie einer Begegnung – Die Partnerschaft der Insekten und Blumen. Capps. 2: 393 p. hoje uma área com muitos pesquisadores dedicados a ela. The different forms of flowers on plants of the same species. London. Jour. Dafni. Darwin. Quem dará futuro a este assunto somos nós – hoje. London: John Murray. von 1927. The biology of a partnership. 318pp. E. 25. Faegri. Self-compatibility and establishment after “long-distance” dispersal. Experimental pollination: an outline of the ecology of flowers and insects. London. 365. Darwin.G.W.C. 336. The autobiography of Charles Darwin 1809-1882. avançando com ideias e perguntas criativas. New York: G. Barth. 13. 250p.. John Wiley & Sons. Camerarius. Barrett. 1-274. Springer Verlag. The life and letters of Charles Darwin. Ontario. & Aliotta. 1694. B. On the various contrivances by which British and foreign orchids are fertilised by insects. F. 1958. & Rouse. K. John Murray. 482p.. A. Murray.G. 1874. T.D. Provavelmente foi ele o primeiro a dedicar-se à ecologia funcional da polinização no país. 328 pp.H. T. Enquiry into plants and minor works on odours and weather signs – Theophrastus.L. R. 244pp. NJ. N. Frisch. John Murray. Stefan Vogel. London. Kevan. London. The key to natural Selection. Finn. Page. Aus dem Leben der Bienen. 352p. Como uma feliz coincidência na história da polinização no Brasil. (eds. 499pp. Publications of the Carnegie Institute. F. Darwin. 3 vols. 2010. características com as quais cativou seus pares e sedimentou seu lugar de respeito entre os grandes pesquisadores do século XX no mundo. Spermazellen bei Angiospermen. L. F. 1862. New York. A. University Press. A. & Long. 9. Insects and flowers. W. ix-xix. 85-93. With the original omissions restored. Canada. London: William Heinemann. Princeton. W.. van der 1979. De sexu plantarum epistola. J. Pergamon Press.G. 351-368. Darwin’s legacy: the forms. 1899.E. C. Fritz Müller nasceu no mesmo ano em que o país nascia com sua independência: 1822 (Westerkamp 2012). Collins. Bot. London. & Iversen. 1977. U. 1989. Delpinoa. 347-48. Darwin. 4th ed. Federico Delpino’s scientific thought and the birth of modern biology in Europe. S. 1990) e também descobriu e caracterizou a polinização por Mycetophilidae (Vogel 1978).P. A história da polinização no Brasil só começou. Textbook of pollen analysis. G. Reissued in: Ostwald’s Klassiker der exakten Naturwissenschaften 105 (1899). 1982. 1986. Barth. Clements. 1955. 1923. Darwin and his flowers. Dedicatória Dedicamos esse capítulo ao Dr.

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pp.42 ⁞ Biologia da polinização: uma síntese histórica Proctor. In: Lloyd DG.R. Aachen: Shaker Verlag. Chapman and Hall. Wiss.com/ martiusstaden/docs/catalogo_fritz_web [acesso 11 novembro 2013]. S.. 562-602. Vogel. Das entdeckte Geheimnis der Natur im Bau und in der Befruchtung der Blumen. Barrett SCH. Wilhelm Engelmann. 1997. Naturwissenschaft. organophyletic perspectives I. Neue Mitteilungen III... (transl. Trop. 2006.M. 307-312. Vogel. L. M. 1968. 7.. & Schneckenburger. 488 pp. Lit. C. Pflanzenwelt 73. 157. (eds.) Fritz und Hermann Müller. Naturforschung Für Darwin. S. Österr. S. f. Jenaische Ztschr. C. Vogel. 305-333. S. Fontes. 289-323. Substitutive nectaries. 1958. M. 2009. 2007. 2010: Hermann Müller und die Blütenbiologie.V. Petiscos florais: pétalas de Acca sellowiana (Myrtaceae) como fonte alimentar para aves em área urbana no Sul do Brasil. Schmidt-Loske. S. 6-7 em Catálogo da exposição Fritz Müller – Príncipe dos Observadores/ Fürst der Beobachter. Chiropterophilie in der neotropischen Flora. Trop. Rangsdorf: BasiliskenPresse.) Floral ecology: studies on floral evolution in animal-pollinated plants. American Naturalist. Thladiantha und die Ctenoplectridae. E.. Naturforschung Für Darwin. N. W. 1996.H. Darwin und die Botanik. Chicago. P. Neue Mitteilungen I. K. 2012 1954. Vogel. Neue Mitteilungen II. 2013. ecology. M.R. math. Vogel. 336-361 In: Schmidt-Loske. Fledermausblumen in Südamerika. J. J.. Weiss. Plant-pollinator interactions: from specialization to generalization. Uber Befruchtung und Zelltheilung. Vogel.1856. 435-536. Flora. – (Original Berlin. Westerkamp. Disponível em http://issuu. Vieweg) Reprint Lehre: Cramer. Westerkamp.. Wägele. Biota Neotropica. 491-530. Leipzig. 367-398. Schneckenburger. 104. 337-54. subtrop. S. Botanica Acta. G. S. Abhandl. Verzeichnis der Schriften Fritz Müllers. Rangsdorf. 22. Self-fertilization and population variability in the higher plants.) Hermann Müller-Lippstadt (18291883).. Bot.. 110. Pilzmückenblumen als Pilzmimeten. pp. compactum and the evolution of extremely long spurs by pollinator shift. Christian Konrad Sprengel’s theory of the flower: the cradle of floral ecology. Waser. Ölblumen und ölsammelnde Bienen – Zweite Folge: Lysimachia und Macropis.. 329-366. 343-359. BasiliskenPresse. Österr.) Darwin und die Botanik. J. C. 76101 em: Stöcklin. Westerkamp. Reihe tropische und subtropische Pflanzenwelt. & Sazima. The University of Chicago Press. Naturforscher und Pädagoge. S.. Westerkamp. S. J.” – Das “Biologendreieck” Down-Blumenau-Lippstadt. Die Befruchtung der Phanerogamen: Ein Beitrag zur Entscheidung des darüber bestehenden Streites. K. Basilisken-Presse. p.-nat. Westerkamp. Rangsdorf. Z. sororium and A. Yeo. Momordica. Westerka mp. 54. Remarkable nectaries: structure. Schneckenburger. Basiliskenpresse. 398 p. 1991. & Barrett. (eds. J. S. 1997. New York. Wägele. S.) Fritz und Hermann Müller. Schneckenburger. Mainz. dargestellt anhand der Flora Südafrikas).) Fritz und Hermann Müller. 302-361. Schneckenburger. 11. 70-96 em: Ostendörf ler e. from: Blütenbiologische Typen als Elemente der Sippengliederung. Chiropterophilie in der neotropischen Flora. 1969a. 2013. Rangsdorf. W.. 158. The pollinators of the Malagasy star orchids Angraecum sesquipedale. (eds. Nature. Wägele. Vogel. B. Vogel. Vogel. In: Schmidt-Loske. L. Stebbins. Schneckenburger. pp. 41. London: Harper Collins Publishers. M. S. Naturforschung Für Darwin.. Subtrop. J. 185-222. 2012: 1822. S. Ollerton J. Flora. S.. (eds. B. Radlkofer. & Lack. Vogel. pp. E. 44-62. Flora Abtl. 167.. Parfümsammelnde Bienen als Bestäuber von Orchideen und Gloxinien. 1978.S. L. The natural history of pollination. Flora Abtl. Vogel. A. 2009. Schneckenburger. BasiliskenPresse. Division of labour within f lowers: Heteranthery. . 7. “Müller informs me. 158. W. 113. Ölblumen und ölsammelnde Bienen. S. 1990. C.. a floral strategy to reconcile contrasting pollen fates. 227-229. Sprengel. Akad. J. Floral colour changes as cues for pollinators. I. Strasburger. Pflanzenwelt. 1996. 14-35.192. eds. S. Fritz Müller-Itaja hy . 1972.D. 1877. C. pp.C. 1793. Bot. S. Floral-biological syndromes as elements of diversity within tribes in the flora of South Africa.K. Wasserthal. Flora Abtl. Thomson.. Chiropterophilie in der neotropischen Flora. 1969b. S. S. Sazima. W. BasiliskenPresse. (eds. 1966. Manson.L. Rangsdorf. 1986. 2013. Kl. Journal of Evolutionary Biology. K. C. Höxtermann.. 354. Naturforschung Für Darwin. Vogel. (eds. Z. S. Wägele... Vallejo-Marin.) Fritz und Hermann Müller. (eds. Schneckenburger. 80-105 em: SchmidtLoske.T. 1974. Westerkamp. S. Ölblumen und ölsammelnde Bienen. Dritte Folge. K. A. Ein Beitrag zur Kenntnis des chiropterophilen Stiltypus. C. 147-312..Der vielseitigste Erforscher organismischer K reuzund-Quer-Beziehungen. C.. 828839.. B. 1957. Rangsdorf.

31. 1935. 305-341. .2011). P. 2001. Kölreuter. Pollination and floral ecology. 141-152. UK. C. Darwin und die moderne Blütenbiologie. 1936. G. Zepernick. 12206 (21. Sprengel.3. Mimetismo mülleriano. & Meretz W. 778pp. Princenton University Press. 27. B. Christian Konrad Sprengel’s life in relation to his family and his time.André Rodrigo Rech ♦ Christian Westerkamp ⁞ 43 Wichler. Sitzungsberichte der Gesellschaft Naturforschender Freunde zu Berlin. On the occasion of his 250th birthday. Willmer. 2011. New Jersey. Willdenowia. Zillig. 2011. Jornal de Santa Catarina.

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a morfologia associada à função e as etapas do desenvolvimento dos diferentes conjuntos de órgãos florais. o arranjo e a forma dos órgãos florais são ressaltados. já que a origem das especializações florais precisa ser compreendida. Cristina Ribeiro Marinho1 e Juliana Villela Paulino2 1 Faculdade de Ciências Farmacêuticas de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo (USP) – Av. Pontos altos nas apresentações dos verticilos florais são o cálice atuando também na atração de polinizadores e a corola na proteção do botão floral. s/n – CEP: 14040903 – Ribeirão Preto-SP – Brasil. do Café. Fotografias e desenhos esquemáticos de flores provenientes de espécies da flora brasileira são apresentados para exemplificar os aspectos tratados. Cidade Universitária – CEP: 21941-902 – Rio de Janeiro-RJ. tema pouco investigado na literatura. Ainda. N este capítulo apresentamos o conceito de f lor com suas controvérsias. e-mail: spadua@fcfrp. e as alterações no número de verticilos e de órgãos por verticilo.Foto: André Rodrigo Rech * Capítulo 2 * A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos Simone de Pádua Teixeira1. o que indica que a delimitação das funções biológicas dos verticilos. armazenamento e/ou liberação de substâncias utilizadas na atração de visitantes.br 2 Centro de Ciências da Saúde (UFRJ). . Ênfase é dada ao modo e à etapa de desenvolvimento em que ocorrem a conexão de órgãos de mesma natureza ou de naturezas diferentes. O desenvolvimento floral é tratado no contexto da polinização.usp. que podem resultar em flores aclamídeas. monoclamídeas. bem como sua origem evolutiva. como encontrada na literatura. em especial a filotaxia e suas consequências para a sinorganização e simetria florais. Enfoques inéditos ou de publicação recente são ressaltados em cada tópico. é bastante simplista. estaminadas ou pistiladas. responsáveis pela produção. são tratadas a morfologia e a localização de estruturas secretoras. na defesa da flor ou exercendo ambas as funções. O número.

no Jurássico. juntamente com o corpo vegetativo da planta. e daí ao saco embrionário (Fahn 1990. ressaltando a importância da polinização por insetos na diversificação floral. com considerações sobre a evolução de cada verticilo floral. grão de pólen e saco embrionário não são partes da flor e não serão tratados neste capítulo. seriam mais primitivas (Friis et al. A geração sexuada compreende os gametófitos masculino (grão de pólen ou tubo polínico) e feminino (saco embrionário). meria variável. naturalmente encontrada na Nova Caledônia (conjunto de ilhas na Oceania). como a recepção do grão de pólen pelo estigma e o direcionamento do tubo polínico através do estilete até o óvulo. marcando o provável aparecimento das angiospermas no planeta. estames sésseis e carpelo selado por secreção contendo óvulo único (Friis et al.46 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos Estruturas semelhantes a flores aparecem no registro fóssil há 140 milhões de anos. que seriam pequenas. quando as angiospermas se espalharam pela Terra (Soltis & Soltis 2004). denominado Archaefructus liaoningensis. Tobe et al. ela é parte do esporófito. novos achados fósseis. 2003). nas plantas zoófilas. trichopoda é a única espécie da família Amborellaceae. Para aspectos detalhados da Teoria Foliar. 2000. contendo óvulos numerosos. espiraladas como as da magnólia. Embora a hipótese de A. a importância deste achado fóssil se deve ao fornecimento de novos dados sobre as angiospermas basais e à mudança no pensamento vigente de que flores grandes. O fóssil mais antigo conhecido de angiosperma. Zinkl 2002). já que. ver Eyde (1975). Buzgo et al. 2003. de coloração inconspícua. Flor: conceito e estrutura A flor tem sido conceituada como um ápice caulinar especializado ou como um ramo lateral com entrenós encurtados e apêndices hipoteticamente homólogos às folhas. estames e carpelos (Eyde 1975. A caracterização da flor de A. que se desenvolvem no interior dos órgãos florais ditos reprodutivos (Cocucci & Mariath 1995. órgãos dispostos em espiral. 2003. localizados acima da superfície da água. liaoningensis como o grupo de plantas mais primitivo entre as angiospermas não seja amplamente aceita (Friis et al. Lersten 2004). a . foi encontrado no nordeste da China. A. considerada a linhagem mais basal das angiospermas existentes. os estames numerosos e os carpelos conduplicados (dobrados dorsiventralmente) e dispostos em espiral. 2004. Assim. possivelmente habitando ambientes aquáticos rasos. A seguir apresentamos a estrutura das flores mais comumente encontradas. Thien et al. Fahn 1990. Nos últimos anos. Endress 2001. Endress 1994. de cerca de 100 milhões de anos. trichopoda e de sua biologia por estes autores auxiliou na formação de um novo modelo para as primeiras flores. 2003). chamativas. A relação flor-polinizador será abordada nos capítulos subsequentes. 1998). Além disso. Soltis et al. 2004). modificados para funções reprodutivas – sépalas. têm fornecido novas pistas sobre como seriam as primeiras flores.. pétalas. ou seja. que teve início há 70 milhões de anos. 2009). As funções reprodutivas atribuídas à flor devem ser bem compreendidas. Seus ramos férteis seriam de natureza foliar. Além de ser o local de produção e abrigo dos gametófitos. e tem sido alvo de inúmeros estudos morfológicos e de biologia reprodutiva (Endress & Igersheim 2000b. não havia pétalas ou sépalas (Sun et al. unissexuais. a flor está diretamente envolvida em várias etapas do processo reprodutivo. hipoteticamente semelhantes às de Amborella trichopoda Baill. a geração assexuada no ciclo das angiospermas. Lersten 2004).

Tucker & Grimes (1999). mais difícil de ser observada (Endress 1994). Os órgãos surgem em pulsos. Weberling & Troll (1998).2 F). presença e tamanho do pedúnculo etc. entre os quais destacamos Rickett (1944). porque a iniciação de órgãos costuma ser simultânea ou em uma sequência rápida em cada verticilo. Esta é a filotaxia geometricamente mais simples. muitas vezes. forma e tamanho do eixo da inflorescência. dois órgãos surgem onde apenas um seria esperado. com plastocronos (intervalos de tempo entre a iniciação de dois órgãos sucessivos) desiguais e ângulos de divergências formados entre os órgãos adjacentes também desiguais. Endress 2011).1). Endress (2010). Singer et al. Fahn 1990. apesar de ser. 1994.2): verticilado (Figs. Na filotaxia espiral (Figs.). que acontece como consequência do aparecimento de órgãos colaterais. o mais comumente encontrado é a flor pedunculada com quatro conjuntos de órgãos. espiralado (Figs. Endress 2001). Na filotaxia verticilada (Figs. constituídos. As flores podem se apresentar solitárias ou agrupadas em inflorescências. mais raramente encontrada e exemplificada em Victoria cruziana Orb. O padrão espiralado é frequentemente encontrado nas linhagens mais basais de angiospermas. Endress & Doyle 2007). estames etc. Os órgãos de um mesmo verticilo possuem plastocronos muito curtos ou mesmo inexistentes. surgindo em plastocronos mais ou menos iguais e formando ângulos de divergência mais ou menos regulares entre órgãos adjacentes (Endress 1990. (1999). por sépalas. os órgãos são iniciados em ciclos. 2. androceu e gineceu. Fig. resultado de uma mudança no desenvolvimento do padrão verticilado. Endress & Doyle 2007). do que se conclui que a filotaxia é bastante plástica nas angiospermas (Endress & Doyle 2007. onde os órgãos florais estão conectados e arranjados segundo padrões (filotaxia.2 D. 1988. (2009). Os órgãos dos ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 47 verticilos subsequentes são geralmente alternos aos anteriormente formados. ou seja. Endress & Doyle 2007). ainda há muitas controvérsias em relação à tipificação das inflorescências. ou mesmo de forma caótica ou irregular (Fig. Um critério geométrico interessante utilizado para distinguir os padrões espiral e verticilado é a . 2. Greyson (1994). 2. formando o receptáculo. 2.2 A-C). os órgãos florais formam uma espiral ontogenética no ápice floral. pétalas. formando verticilos regulares. é. 2.2 D. que são classificadas de acordo com vários critérios. (Nymphaeaceae. corola. Apesar da dedicação de vários autores ao tema. de animais polinizadores (Capítulos 6 e 7). mas também são encontradas variações entre espiral e verticilado. 1992). filotaxia irregular tende a ocorrer quando os órgãos florais são numerosos e pequenos (Endress & Doyle 2007).Simone de Pádua Teixeira flor tem função importante na atração.2 A-C). provavelmente. Não há um padrão de ângulos de divergências entre órgãos dentro de um mesmo verticilo ou entre verticilos diferentes (Endress 1990. estames e carpelos (Fig.E). 2. 2. respectivamente. Verdadeiros tratados sobre inflorescências são encontrados na literatura. isto porque os primórdios surgirão com mais facilidade nas regiões do meristema floral com mais espaço livre disponível. os verticilos florais – cálice. 2. Prenner et al. Filotaxia irregular ou caótica (Fig. Portanto. embora o plastocrono entre dois verticilos geralmente seja longo. O pedúnculo floral é um eixo com a região distal dilatada. cada verticilo sendo constituído por órgãos florais da mesma natureza (sépalas. Entre a grande diversidade de tipos florais nas angiospermas. Bell (1991). Endress 1994. olfativa ou visual.E). pétalas. Weberling (1965. ordenados em círculos no ápice floral. como ontogenia.2 F) (Endress 1990.

48 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos A B C E D G F H I .

(C) Flor de Persea americana Mill. Barros). fv = feixe vascular). f = filete. sp = sacos polínicos).2 Padrões de filotaxia floral. et = estaminódios.) Sw. créditos de imagem: T.) Coville com glândula conectada ao conectivo e grãos de pólen agrupados em políades nos sacos polínicos (coloração: azul de toluidina) (g = glândula. (H) Flor de Pterandra pyroidea A. (F) Ausência de ortostíquios. B. (F) Corte longitudinal da antera de Stryphnodendron adstringens (Mart. D-G). t = tépalas). Esquema modificado de Endress & Doyle (2007). (I) Corte transversal do elaióforo de P. (C) Note os ortostíquios formados. gi = ginóforo. (D) Note os parastíquios formados em sentido horário. (A) Note os parastíquios formados em sentido horário.Simone de Pádua Teixeira ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 49 Figura 2. (B) Note os parastíquios formados em sentido anti-horário. com células fenólicas coradas de verde e com cavidades secretoras voltadas para a superfície abaxial (coloração: azul de toluidina) (ca = cavidades secretoras. (E) Corte transversal da pétala de Caesalpinia pulcherrima (L. (A-C) Filotaxia verticilada. (D-E) Filotaxia espiral. . mostrando o perianto constituído de tépalas e os estaminódios produtores de néctar próximos ao carpelo (c = carpelo.1 Morfologia floral de espécies de Leguminosae (A. o = ovário). e = estilete. C. es = estames. (E) Note os parastíquios formados em sentido anti-horário. pyroidea mostrando a epiderme secretora constituída de células em paliçada. (G) Corte longitudinal da flor de Indigofera jamaicensis Spreng. Juss. (D) Corte transversal da sépala de Hymenaea courbaril L. mostrando os nectários (asteriscos) no receptáculo entre o tubo estaminal e o ovário (coloração: azul de toluidina) (te = tubo estaminal). (B) Flor de Bauhinia variegata L. evidenciando os elaióforos aos pares abaixo das sépalas (el = elaióforos. evidenciando o mesofilo com espaços intercelulares. Lauraceae (C) e Malpighiaceae (H-I). sem a corola evidenciando o cálice gamossépalo e o ovário súpero sustentado pelo ginóforo (a = antera. s = sépala). mostrando o osmóforo constituído de células epidérmicas papilosas na superfície adaxial e mesofilo com espaços intercelulares e idioblasto secretor (coloração: PAS) (i = idioblasto). (A) Flor de Crotalaria pallida Aiton mostrando a corola zigomorfa (p = pétala. po = políades. A B C D E F Figura 2.

respectivamente. formadas por primórdios de órgãos florais adjacentes. à actinomorfia (simetria radial. 2010.1 C) (comparar as Figs.D). Estudos apontam para uma preferência dos insetos por flores zigomorfas (Gómez et al.2 A-C). e as radiações adaptativas. Semelhante às folhas. enquanto no padrão espiral formam-se apenas parastíquios (Figs. 2. está intimamente associada à apresentação do pólen e ao suprimento de recurso para o polinizador (Westerkamp & Weber 1999). 2. indumento esclerificado voltado para a superfície abaxial. células fenólicas como barreira química (Fig. 2. O número. Sépalas pouco vascularizadas e carnosas. encontradas em grupos mais derivados (Endress & Doyle 2007).1 B.1 D).2 A-C a 2. principalmente com relação aos processos de polinização (Endress 1994). exercem função de corpo de alimentação atraindo polinizadores (Uhl & Moore 1977). as sépalas verdes podem apresentar estômatos e mesofilo em paliçada repleto de cloroplastos. principalmente quando apresentam glândulas de odor (ver tópico “Estruturas secretoras”. a união de pétalas na corola e de filetes no androceu. 2. 2. resultando na flor papilionácea (Fig. esclerênquima e ráfides no mesofilo como barreiras físicas (Uhl & Moore 1977. para a diversificação em angiospermas (Sargent 2004). 2. uma inovação chave importante para a atração de polinizadores e. relacionadas à proteção (Endress 1994). o que está relacionado à sua capacidade de realizar fotossíntese (Endress 1994).1 A) e a espiral. são a grande espessura. Fig. 2006. resulta em uma arquitetura floral complexa que pode interferir nos mecanismos de polinização das plantas. Parastíquios e ortostíquios são as linhas espirais e radiais. Em espécies de Papilionoideae (Leguminosae). a união das duas pétalas abaxiais (quilhas) confere proteção aos órgãos do androceu e gineceu. órgãos geralmente verdes. 2009). que culmina em uma unidade funcional. o arranjo e a forma dos órgãos florais definem o aspecto geral da flor. ex. como as observadas na flor de espécies de Bactris (Arecaceae). A filotaxia também tem sido associada aos padrões de simetria floral. sendo esta. 2. Marinho et al. Glover 2007). facilitando a entrada da probóscide do inseto para a coleta de néctar (Tucker 2003a). embora haja exceções (Jabbour et al. robustos e pouco atrativos (Figs.1 A). Nestas flores. A fenestra na base do tubo. A sinorganização floral. 2. Diferente do que se acreditou por bastante tempo.E) (Endress & Doyle 2007).. neste capítulo) ou quando são coloridas ou semelhantes às pétalas (p. embora a filotaxia espiral predomine entre as Magnoliideae e as Laurales. além disso. Marinho 2013). Não é possível afirmar qual o estado ancestral para as angiospermas. por exemplo. Também podem ser atrativas. A filotaxia verticilada possibilitou a sinorganização (conexão de peças florais). Especializações apresentadas pelas sépalas. Fig. a união dos filetes de estames forma um tubo que delimita o disco nectarífero na base do carpelo. resultado da união parcial dos filetes (caso do androceu diadelfo e pseudomonadelfo). Parastíquios e ortostíquios são visualizados durante a iniciação dos primórdios de órgãos florais no padrão verticilado (Figs. A função de proteção do botão floral geralmente é atribuída às sépalas.2 D.E). 2014). pode direcionar o animal polinizador ao disco nectarífero. a filotaxia provê estados de caráter bastante plásticos nas angiospermas basais. o que apresenta grande importância sistemática e ecológica. . tépalas de Liliaceae) (Endress 1994. Já nas eudicotiledôneas predomina a filotaxia verticilada (Endress & Doyle 2007). portanto. consequentemente. por sua vez.2 D.50 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos análise da formação de parastíquios e ortostíquios em estádios iniciais do desenvolvimento floral. Tais órgãos serão descritos a seguir. Ibanez et al. sendo a verticilada geralmente associada à zigomorfia (simetria bilateral.

Ascensão et al. Whitney et al. a anatomia das pétalas pode ser associada à função de atração. valvar ou poricida) etc. No geral. Davies & Turner 2004. Nas linhagens mais antigas o perianto. A grande diversidade morfológica da antera pode estar associada à forma de dispersão dos grãos de pólen. carotenoides. enquanto o cálice protege o botão em início de desenvolvimento. Paulino 2012).1 F) (Fahn 1990. os grãos de pólen produzidos são . caracterizadas por exibirem diferentes formas e cores e serem muito atrativas (Fahn 1990. As pétalas exibem células epidérmicas papilosas (Fig. relacionada à forma. sépalas e pétalas apresentam células epidérmicas com paredes finas. 2. 2. frequentemente não apresentam cálice e corola e estes. o principal fator responsável pela coloração do perianto é a presença de pigmentos (p. 2009). mesofilo constituído de aerênquima e um sistema vascular pouco robusto. à cor e ao brilho da corola (Faegri & van der Pijl 1979. Em alguns casos. cuticularizadas. A espessura da cutícula varia de fina a espessa e ornamentada (Marinho et al. No entanto. Miconia. Endress 1994). Lunau 1990. Mariath et al. tipo de deiscência (longitudinal. 2005. Endress 1994. A presença constante do aerênquima está relacionada ao brilho e à leveza destes órgãos (Endress 1994). No entanto. menos luz é refletida pela superfície. contribuindo para a exposição dos estames e carpelos (Endress 1994). onde estão as células precursoras dos grãos de pólen (Fig. são reduzidos e semelhantes. por exemplo. quando presentes. generalizações na anatomia são difíceis. a corola atua na proteção do botão em estádios mais avançados do desenvolvimento floral (Endress 1994.Simone de Pádua Teixeira A atração visual de animais polinizadores à flor é atribuída principalmente às pétalas. pois sépalas e pétalas podem apresentar diferenças contrastantes relacionadas ao seu papel biológico.1 C). 1981. No último caso. o perianto é presente e geralmente ocorre união entre órgãos no mesmo verticilo (sépalas-sépalas.1 B). ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 51 Dessa forma. 2006.. as células papilosas presentes nas pétalas são importantes no direcionamento dos polinizadores na flor (Kevan & Lane 1985. ex. Marinho et al. em alguns grupos como Orchidaceae. que utilizam a vibração para a coleta de pólen (ex. 2014).E) (Fahn 1990). interferindo em sua cor e seu brilho (Fahn 1990. Endress 1994). número de tecas (uma a quatro). frequentemente associadas ao aumento da superfície de emissão das fragrâncias florais e da absorção e reflexão de luz. principalmente no interior das células da epiderme (Kay et al. O estame é geralmente subdividido em filete e antera (Fig. por exemplo (Kay et al. Anteras longas com deiscência poricida. já nas linhagens mais derivadas.1 D. A antera aloja os sacos polínicos (geralmente quatro. Pode apresentar diferentes tamanhos. Podem assumir a função de proteção. 2. Endress 1994) (Capítulo 7). sem esclerênquima (Figs. quando presente. geralmente não apresentam dispositivos relacionados à atração. Fahn 1990. que pode ser alcançada pelo olfato (presença de glândulas de odor – ver tópico “Estruturas secretoras” e Capítulos 6 e 9) e pela visão. Os estames também podem assumir funções de produção de odor e néctar (Fig. tornando a coloração da pétala mais saturada. Endress 1994). 2. Já as flores polinizadas por agentes abióticos. Além disso. Endress 1994.1 E). são comuns em espécies polinizadas por abelhas. Quanto mais papilosa for a epiderme. como a água e o vento. Nas flores polinizadas por animais. Solanum) (Endress 1994). 2. antocianinas e flavonoides absorvedores de luz ultravioleta). 2003). pétalas-pétalas) ou mesmo entre verticilos diferentes (Endress 2011). não é constituído de pétalas e sépalas distintas. dois em cada teca). Cassia. Effmert et al. uma característica bastante atraente para as abelhas. 1981. principalmente quando não há sépalas ou quando essas são diminutas. 2014).

porém mais visíveis aos polinizadores. Pode haver uma distinção topográfica e/ou morfológica entre os estames nos quais o pólen produzido é utilizado como recurso (alimento) ou para a fertilização. ou úmida. polissacarídeos. onde estão localizados um ou vários óvulos. 2. odoríferos. lipídios e vitaminas. Luckow & Grimes 1997). 2. Bernhardt 2009).. pois espécies de linhagens basais também exibem anteras introrsas com deiscência longitudinal (Endress & Doyle 2009. Uma exceção é observada em Lecythidaceae (ex. subfamília Papilionoideae). no reconhecimento e na germinação do grão de pólen. placentação basal. ex. A interpretação de características como anteras extrorsas (presentes nas magnolídeas e monocotiledônas basais) e com deiscência valvar (presentes nas magnolídeas e em fósseis do Cretáceo) como plesiomorfias ainda é controversa e carece de estudos. O ovário pode conter um ou mais lóculos. Os estigmas secos . recobrindo os estames envolvidos na fertilização (Ormond et al. pois são ricos em nutrientes como aminoácidos. 1993. O estigma (Fig. Lersten 2004). Pode ocorrer união entre filetes (p. Endress 1994). por exemplo. Sazima et al. ex. cujos estames nos quais o pólen produzido é utilizado como alimento são maiores e localizados em um capuz. entre anteras (nos representantes de Asteraceae) e mesmo entre filetes e pétalas (nos representantes de Bignoniaceae e Lamiaceae). sem secreção fluida livre (estigma seco). por exemplo. entre elas: recompensa para os visitantes florais na forma de corpos de alimentação ou nectários (p. ser carnosos.) (Endress 1994.. presos à superfície interna do ovário pela placenta. No centro do estilete ocorre o tecido transmissor. Flores de linhagens ancestrais exibem estames que podem não conter filete. Em estado receptivo. sendo considerados uma importante recompensa floral. 1986). em espécies de Leguminosae. Os estames de alimentação costumam ser menores. Nas linhagens mais derivadas. Endress 1994.C) está geralmente estruturado em ovário.1 B. O conectivo (parte da antera que a liga ao filete) é constituído por tecido que pode se expandir e formar apêndices (Fig. Endress 2011). a superfície estigmática pode ser seca. 1981. 2. constituído de células secretoras que atuam no direcionamento do tubo polínico até o óvulo (Fahn 1990.52 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos utilizados como alimento pelos visitantes florais e polinizadores. ex. estilete e estigma. Melastomataceae.3 L) é a região geralmente apical do carpelo. Yarsick et al. ex. A evolução dos estames tem resultado em menores variações em sua estrutura e função. O carpelo (Figs.. os estames são diferenciados em filete e antera e os filetes são delgados. que exibem características intermediárias entre o seco e o úmido. principalmente para besouros. atuando na atração de polinizadores.1 F) com funções biológicas distintas. A localização diversa da placenta no ovário proporcionou vários tipos de classificações (p. em que o exsudato fica retido por uma cutícula na fase receptiva (Costa et al. que apresenta uma grande variedade de formas e exerce um papel fundamental na adesão. O estilete é a parte do carpelo que conecta o ovário ao estigma e pode ser classificado como oco (presença de um canal estilar central) ou compacto. moscas e abelhas.. proteção de anteras e ovários. Lersten 2004). ver tópico “Estruturas secretoras”). espécies de Solanaceae) e produção de substâncias pegajosas que aderem o pólen ao corpo do visitante floral (Chaudhry & Vijayaraghavan 1992. todos com variação morfológica considerável. Há espécies de Papilionoideae (Leguminosae). Fahn 1990. com secreção fluida livre (estigma úmido) (HeslopHarrison & Shivanna 1977. central livre.). parietal etc. liberação de odor para atração de polinizadores (p. enquanto os estames de fertilização são maiores e camuflados (Endress 1994. Couroupita guianensis Aubl. 2014). coloridos. com estigmas semisseco.

Estruturas secretoras envolvidas apenas na defesa do botão floral podem ser exemplificadas pelos tricomas secretores encontrados nas sépalas de Bauhinia curvula Benth. O carpelo nas primeiras flores era pouco modificado. por exemplo. As espécies que apresentam estigmas semissecos são coincidentemente polinizadas por animais que. Endress 1994).Simone de Pádua Teixeira e ramificados predominam nas espécies polinizadas pelo vento. de Chloranthaceae e Ceratophyllaceae) ocorre superficialmente. responsáveis pela interação da planta com outros seres vivos (Fahn 1979. como o ginóforo das Leguminosae (Fig. Estruturas secretoras florais Estruturas secretoras são células ou tecidos que produzem. rompem a cutícula. 2. 2002). sem que haja união entre células. estilete e estigma. por secreção. atraindo um grupo de animais polinizadores ao mesmo tempo em que repelem alguns fitófagos ou polinizadores secundários (Marinho 2013) (Capítulo 7). Ocorrem principalmente nas pétalas .C). diferenciação em ovário. embora a polinização fosse sempre indireta (sem contato direto entre pólen e óvulo). embora estejam presentes em todos os órgãos. sendo possivelmente um dos principais fatores de sucesso evolutivo do grupo (Richards 1997). Marinho 2013). É possível que os osmóforos também assumam ambas as funções. assim como os estigmas úmidos. expondo o exsudato (Hiscock et al. armazenam e/ou liberam metabólitos especiais. 2014. O surgimento do carpelo é considerado uma das inovações mais proeminentes na evolução das angiospermas. As glândulas de odor ou osmóforos são responsáveis pela síntese e liberação de substâncias voláteis durante a antese. sem diferenciação de estigma. como observado nas eudicotiledôneas (Endress & Igersheim 2000a. assumindo dois papéis biológicos fundamentais: atração e/ou defesa (Marinho 2013). (Leguminosae). 2. parte do receptáculo pode se alongar e elevar os órgãos reprodutivos muito acima do ponto de inserção dos outros órgãos florais. mas.) Steud. Entretanto. Ocorrem variações na disposição do gineceu. em alguns casos.1 B) e o androginóforo presente em Passiflora (Fahn 1990. e epígina – apresenta ovário ínfero (o receptáculo engloba os carpelos). Lersten 2004). também podem ocorrer em grupos com diferentes tipos de polinizador (Heslop-Harrison & Shivanna 1977. rufa (Bong. Endress 1994. A evolução do carpelo tem resultado em sincarpia. pois permitiu a ocorrência de processos importantes de proteção aos gametas e aos óvulos na reprodução sexual. e B. elaióforos e estruturas secretoras de resina) (Endress 1994). As estruturas secretoras de atração podem ser subdivididas em duas categorias: atração pelo olfato (glândulas de odor ou osmóforos) e atração por recurso (nectários florais. menor número de óvulos e angiospermia completa (união completa. Costa et al. Basso-Alves et al.1 B. 2002. sendo que. sem secreção). Na flor. o ovário é súpero e a flor continua sendo classificada como hipógina. A posição do gineceu em relação ao receptáculo floral e demais órgãos é utilizada para a classificação da flor em três tipos: hipógina – apresenta ovário súpero (os carpelos estão na extremidade do eixo floral) (Figs. em ambos os casos. 2011. ao tocarem a superfície estigmática. envolvidos na atração de polinizadores (Marinho et al. Endress 2011). perígina – apresenta ovário semi-ínfero (o perianto e os estames estão na extremidade de uma expansão do receptáculo e se localizam acima dos carpelos). dependendo dos compostos produzidos. A angiospermia (fechamento do carpelo) ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 53 nas linhagens basais de angiospermas (a maioria dos representantes do grado ANITA. são pouco estudadas. 2014). outros exemplos são osmóforos e o nectário encontrados nestas espécies.

Teichert et al. 2. como no perianto (p. septo do ovário em várias monocotiledôneas) e na base do estilete (p. podem ser repletas de cristas e reentrâncias. Marinho et al.54 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos (Fig. Marinho et al.] Kuntze. nas paredes do ovário (p. Apesar de serem frequentemente relacionados à atração de polinizadores pelo olfato.. os osmóforos dessas flores apresentam grandes superfícies que.F. Nelumbo nucifera Gaertn. ex. Skubatz et al. no receptáculo (p. 2009. compostos de células epidérmicas e/ou parenquimáticas comuns distribuídas de forma difusa no(s) órgão(s) floral(is). Tais glândulas são classificadas em dois tipos: os osmóforos típicos. Nelumbonaceae e Passifloraceae) (Pridgeon & Stern 1983. García et al. ou seja. são classificados em nectários florais (ocorrem na flor) e extraflorais (ocorrem no corpo vegetativo) (sensu Caspary 1848 apud Schmidt 1988). 2. os nectários são classificados em nupciais (relacionados à polinização. algumas Asteraceae) (Smets 1986. Vogel & Hadacek 2004.] Steud. pois geralmente não apresentam características morfológicas que os distingam das demais células.. Lauraceae. responsáveis pela proteção da planta contra herbívoros (Keeller & Kaul 1984. constituídos por tecidos secretores especializados.. como em Stanhopea (Orchidaceae).. mas que podem ocorrer na flor). Vogel 1990.. Stpiczyńska 2001. Effmert et al. 1987). devem ser classificados como nectários extranupciais.1 G). e Tipuana tipu [Benth. ex. são muito pouco estudados. 2010. 2010). 2014). como os nectários calicinais de Ipomoea (Convolvulaceae). Fig. dependendo de sua localização. Com relação à função (sensu Delpino 1868-1874 apud Schmidt 1988). Podem ocorrer em qualquer órgão aéreo da planta. Teixeira et al. sendo de difícil localização (Marinho et al. cutícula reduzida e vascularização rica (Vogel 1990. 2009). 2007. Independente dessas . anteras (Cyphomandra sp. 2008. Araceae. 2005. Apocynaceae. Meliaceae). 1985. ex. 1996. portanto. ex. Melo et al.1 C). Vogel & Hadacek 2004. estames. Płachno et al.Macbr. Pansarin et al.. ex. Fahn 1979. No entanto. ex. nos estaminódios (p. e.. Já os osmóforos difusos.. e. Leguminosae e no conectivo de espécies de Melastomataceae). está diretamente envolvida nos processos de polinização.. Curry et al. 2. Devido à grande produção de odor. por exemplo. 2004. 2014). os nectários florais podem assumir o papel de defesa. citoplasma denso.. além de apresentar grandes quantidades de amido que desaparecem somente no fim da antese. Endress 1994).) J. Aristolochiaceae. base dos estames de muitas Mimosoideae.1 E). 1991. 1990. 2014). Persea americana Mill. Leguminosae). Swietenia macrophylla King. A maioria dos nectários florais é também nupcial. Os osmóforos típicos são caracterizados por células epidérmicas papilosas com núcleos proporcionalmente grandes. Varassin et al. 2008. mas também podem ser encontradas em sépalas (p. Solanaceae) e no receptáculo (p. estaminódios (p. Jacaranda oxyphylla Cham. ex. mas não necessariamente florais – ver trabalho sobre Acacia terminalis (Salisb. os osmóforos também podem atuar como glândulas de recompensa. Paiva 2011). Guimarães et al. 2009. 1993. 2006.. – Knox et al. restritos a certas regiões (Fig. e os osmóforos difusos. Wiemer et al.. ex. que atraem formigas agressivas. em alguns casos. garantindo o aporte energético às células desta estrutura secretora (Stern et al. ex. como. 1990). em orquídeas que são polinizadas por machos de abelhas Euglossina (Capítulo 9) (Nilsson 1992.1 E). mas também ocorrem em espécies de outras famílias (p. 2.. apesar de serem mais comuns. Nectários são estruturas secretoras de néctar (Fahn 1979. 1985) e extranupciais (não relacionados à polinização. Leguminosae.. Bauhinia rufa [Bong. Ascensão et al. São comumente descritos nas pétalas de espécies de Orchidaceae. Fig. ex. Indigofera. Endress 1994. Bignoniaceae). Nectários florais são relatados em todos os órgãos da flor. Nelumbonaceae) (Sazima et al. nos estames (p.

Ocorrem frequentemente em pares e se dispõem na lateral da flor (Fig. A secreção de néctar. Nos nectários estruturados. Endress 1994.1 H). a liberação do néctar é afetada pela presença da cutícula que pode se romper. Os elaióforos são constituídos por epiderme secretora. tricomas uni ou pluricelulares e células cúbicas ou em paliçada (Fahn 1979). 2. Marinho 2013). Pansarin et al. citoplasma denso. como as abelhas. osmóforos e nectários ocorrem de forma generalizada nas flores polinizadas por diferentes grupos de animais (Endress 1994. Os nectários estruturados exibem parênquima nectarífero composto de células pequenas com paredes finas. Com exceção dos nectários. os nectários são classificados em duas categorias: estruturados (apresentam morfologia externa e/ou interna distinta. Nicolson et al. o néctar é liberado para os espaços intercelulares e. Embora as resinas sejam coletadas de ferimentos de várias plantas. com elevada proporção de elementos do floema. que são produzidos e liberados em glândulas denominadas elaióforos. que é feito pelas pernas dianteiras ou medianas. quando secretoras. as glândulas de atração estão predominantemente restritas aos órgãos . Endress 1994. visto que nectários mais robustos são comuns nas flores que produzem grande quantidade de néctar. 2. Armbruster 1984. 1990. Morfologicamente. 2007). nectários são constituídos de um tecido nectarífero. algumas flores oferecem óleos. Quando estas células são estritamente parenquimáticas. por exemplo. Enquanto a presença de elaióforos e de estruturas secretoras de resinas na flor tem relação com um determinado grupo de polinizador. a posição e a estrutura dos nectários florais podem ser relacionadas aos agentes polinizadores. núcleo volumoso. ocorre através de células secretoras que ocupam todo ou parte do tecido nectarífero. apresentar poros ou ser permeável ao néctar (Fahn 1979. Em vez de néctar e pólen. Nicolson et al. cinco gêneros (Clusia. podem apresentar uma grande variedade de formas. como papilas. caracterizada pela liberação de solução açucarada do simplasto para o apoplasto. No entanto. com exceção dos nectários relictuais observados em flores de espécies anemófilas que ocorrem em ilhas oceânicas (Endress 1994. Marinho et al. Chrysochlamys e Tovomitopsis – Clusiaceae. como as polinizadas por morcegos e aves (Wallace 1977. Machado 2004. as resinas são produzidas em canais secretores presentes nos filetes das flores estaminadas e nos estaminódios das flores pistiladas (Hochwallner & Weber 2006). geralmente composto de epiderme.. Gustafsson & Bittrich 2002). Clusiella – Calophyllaceae e Dalechampia – Euphorbiaceae) exibem flores ou inflorescências com glândulas especializadas na síntese e secreção de tal composto (Simpson & Neff 1981.Simone de Pádua Teixeira classificações. 2007).1 G) e não estruturados (apresentam morfologia externa e/ou interna semelhante aos tecidos adjacentes). são utilizados na nutrição das larvas e na construção do ninho (Capítulo 6). compostos principalmente de ácidos graxos. Já as flores polinizadas por agentes abióticos não apresentam estruturas secretoras relacionadas à atração. 2014). Fig. 2009). Em Clusia valerioi Standl. cujas células são papilosas ou em paliçada (Fig. características ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 55 relacionadas ao método de coleta do óleo pela abelha. Quando a epiderme participa do processo de secreção. para o ambiente via estômatos geralmente modificados (o que é comum nos nectários não estruturados). 2. então. Os óleos florais. as células epidérmicas. pequenos vacúolos e vascularização rica. Muitos insetos coletam resinas para a construção do ninho.1 I) e que podem conter anexos como tricomas uni ou pluricelulares (Simpson & Neff 1981. parênquima especializado e sistema vascular.

pode ocorrer iniciação basípeta (centrífuga) dos verticilos florais. idioblastos (Fig. Os estádios que resultam na formação dos órgãos florais são divididos didaticamente em: iniciais ou organogenéticos (Figs. 2006). 2. enquanto o reprodutivo apresenta crescimento determinado. bem estudada em espécies-modelo. na qual os carpelos são iniciados antes dos estames (Ge et al. rede esta que controla a regulação hormonal. 2. como Nymphaea prolifera Wiersema (Grob et al. ou seja. Kwiatkowska 2008).3 A-E): cálice. o que é considerado uma das mudanças mais drásticas do desenvolvimento da planta (Araki 2001). No meristema vegetativo.) Heynh. Embora o meristema vegetativo seja considerado homólogo ao reprodutivo (Arber 1946). (Rodrigues & Kerbauy 2009). intermediários ou de formação (Figs. maiores que as da zona periférica. Souza et al. como Arabdopsis thaliana (L. A indução da transição da fase vegetativa para a fase reprodutiva é regulada por uma rede gênica complexa. e Lythrum salicaria L. Leite et al. relacionada ao tamanho das células das zonas central e periférica do meristema. Entretanto pode ocorrer sobreposição no tempo de iniciação.I) – determinação da localização de órgãos. Apesar de muito raro. 2011.3 F-H) – diferenciação de formas. 2007).1 E) e laticíferos (Demarco et al. androceu e gineceu. a iniciação dos órgãos em um verticilo pode ocorrer concomitantemente à dos órgãos no verticilo anterior. cavidades (Fig. expressão da forma dos órgãos florais. Outra diferença notável ocorre no padrão de zonação. as estruturas secretoras relacionadas à defesa geralmente estão distribuídas de forma generalizada em todo o corpo da planta. coléteres. Em Leguminosae a interrupção de verticilos no tempo de iniciação é relativamente comum devido à iniciação precoce do . 2006. (Lythraceae).56 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos florais. em que as pétalas são os últimos órgãos a surgir (Cheung & Sattler 1967. 2.3 J-L) – diferenciação de células e especializações (Foster & Gifford 1974). Entretanto. a ordem de iniciação dos verticilos em sucessão vertical (eixo centrodistal) no ápice floral é acrópeta (Figs. Há ainda um aumento pronunciado na quantidade de plasmodesmos na transição do meristema vegetativo para o reprodutivo. Marinho 2013). 2. Flor: desenvolvimento O início do desenvolvimento da flor é marcado pela transição do meristema vegetativo para o meristema reprodutivo. frequentemente. 2000. o que gera um aumento na comunicação entre as células nesta região (Ormenese et al. com poucas exceções. enquanto no reprodutivo as células da zona periférica aumentam em tamanho. 2014) e Linaceae (Schewe et al. Em geral. 2. como tricomas. 2011). canais. não sendo mais possível distingui-las das demais células (Kwiatkowska 2008). Uma das principais diferenças está relacionada ao fato de o meristema vegetativo apresentar crescimento indeterminado. (Hydrangeaceae). ou seja. Paulino et al. com interrupção de um ou alguns verticilos no tempo de iniciação. atrelada a condições ambientais como luz e temperatura (Araki 2001). do número de órgãos de cada tipo e da coordenação de sua iniciação. 2013. emergências.3 A-D. fenômeno comumente encontrado em espécies de Leguminosae (Moço & Mariah 2009. Rudall 2010). as células da zona central são.1 D). e finais ou de diferenciação (Figs. corola. 2. 2010. Nestes casos há um desenvolvimento centrífugo de órgãos de diferentes zonas ou verticilos (Rudall 2010). Martins et al. Ilustram este caso Platycrater arguta Siebold & Zucc. há diferenças morfológicas e funcionais entre eles. Milyaeva 2007.

como o de espécies de Acacia e Inga (Leguminosae) (Paulino 2012).4 E) (Paulino et al. As pétalas. É comum ocorrer um atraso da iniciação das pétalas em relação às sépalas. sua posição e ordem de iniciação são muito variáveis entre as angiospermas. 2. Paulino 2012). Leguminosae) (Paulino 2012). não se encontram integradas à arquitetura floral. as pétalas se especializam na proteção dos estames e carpelos. 2. 2002. 2. ao contrário das sépalas. Leite et al. em ordem unidirecional reversa (Fig.4 E) (Teixeira et al. assumindo o papel de verticilo de proteção dos primórdios mais internos na flor em desenvolvimento (Fig. muitas vezes. 2011). Paulino et al.4 ilustra as diferenças encontradas na ordem de iniciação dos órgãos florais em sucessão transversal. pode definir a simetria floral (Tucker 1996. ordem sequencial modificada (Leite et al.4 A) (p.3 C e 2. Os estames surgem no ápice floral em posição geralmente alterna à das pétalas (Fig. 2. sobreposição com os primórdios de estames (Paulino et al. rápido. 2. 2. sendo frequentemente muito pequenas e caducas. ordem unidirecional (Fig. geralmente. Iniciação unidirecional no perianto. Como são os dois primeiros órgãos iniciados no ápice floral em posição lateral. A ordem de iniciação no androceu pode apresentar variações em . 2. o helicoidal (Fig. Os primórdios de órgãos florais iniciam-se simultaneamente. As sépalas.Simone de Pádua Teixeira carpelo. ex. No entanto. ordem unidirecional modificada (Figs. outros padrões também podem ser encontrados na sua ordem de iniciação. havendo. mais raramente. geralmente. Lamiaceae e Scrophulariaceae (Tucker 1999). juntamente com a disposição e o tempo de alongamento dos primórdios.3 E).. A ordem de iniciação dos órgãos em um verticilo.3 B e 2. em especial nos estádios iniciais do desenvolvimento floral. já nos estádios iniciais do desenvolvimento floral. Entretanto.3 E e 2. 2011). muitas vezes em ordem helicoidal (Figs. Apesar de surgirem no ápice floral. em geral. exemplificado em algumas espécies de Leguminosae (Tucker 1984. 2014). 2009. Paulino et al. localizadas externamente às sépalas (Fig.4 G) (Paulino 2012). as bractéolas não são consideradas órgãos da flor. 2. restringindo a atividade do polinizador (Tucker 1999. 2. 2011. são iniciadas. resulta em flores com simetria fortemente zigomorfa. por exemplo. Seu número. Penn.3 B e 2. Paulino et al. 2014). A Fig. 2. ou seja. Tucker 2003a). ou sucessivamente. pois.4 B) (Tucker 1989) e até mesmo o errático (Fig. elas medeiam e protegem os primórdios de sépalas que estão se iniciando (Endress 1994. Rudall & Bateman 2002. Inga grandis T.4 B) (Endress 1994).3 A). 2014) e em um meristema em anel (Figs.3 F).4 D) (Endress 1994).D. 2011). Mansano et al.4 F) (Leite et al. embora exceções possam ocorrer.4 H). sendo os primeiros produtos do ápice floral (Tucker 1987). isto é. Em algumas espécies há também a formação de bractéolas (estruturas ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 57 foliares pareadas). resultando em uma iniciação acrópeta mista (Tucker 1987. de forma que elas podem ser inconspícuas até próximo à antese (Endress 1994). Nestes casos. todos ao mesmo tempo. Seu alongamento é. assumindo o papel de proteção dos órgãos mais internos ainda em iniciação. 2. Exercem funções importantes. são os primeiros órgãos do perianto a surgir no meristema floral. em ordem simultânea (Figs. ou. 2011.. as pétalas se alongam mais que as sépalas. sendo eles o unidirecional (Figs. O alongamento das pétalas é tardio no desenvolvimento floral.3 D e 2. Prenner 2004a). Tucker 2003a). A ordem de iniciação dos órgãos florais dentro de um mesmo verticilo é analisada em um eixo abaxial -adaxial no ápice floral. 2. em alguns casos. apesar do alongamento tardio. ordem de iniciação em sucessão transversal. como em Lupinus (observação pessoal). usualmente. 2.

58 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos A B C D E F G H I J K L .

iniciados em dois verticilos. Escala: A = 20 µm. Note o cálice aberto. circundando os carpelos em Inga congesta T. que circunda o carpelo e o nectário. Basso-Alves). ou unidos (gineceu sincárpico) (Fig. 2. Note tricomas simples (não secretores) na margem do estigma. ma = meristema em anel. Androceu poliândrico é originado por vias ontogenéticas distintas. apresentam número definido de estames. (D) Verticilo de sépalas iniciando-se em um meristema em anel em Acacia celastrifolia Benth. Leite et al. tanto entre famílias.3 B. Sousa evidenciando o androceu poliândrico. rodeado pelos órgãos dos demais verticilos florais (Figs. E = 10 µm. (C) Observe a ordem de iniciação helicoidal no verticilo de sépalas de Cassia fistula L.3 Aspectos do desenvolvimento floral em espécies de Leguminosae (A-H. deslocados do centro do meristema floral. Sajo et al. 2.3 H) (Paulino et al. Dois carpelos livres que se iniciam em posição abaxial. 2. Note a iniciação unidirecional modificada dos primórdios de sépalas. F = 500 µm. (H) Swartzia dipetala Willd.D. 2. assumindo o papel de proteção dos primórdios mais internos. 2. e um dos carpelos. 2013).Simone de Pádua Teixeira ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 59 Figura 2. (A) Par de bractéolas em posição lateral. alternos aos estames maiores.E) e outras em que há mais de um carpelo. Note a iniciação unidirecional dos estames antessépalos e antepétalos. o que caracteriza poliandria (Fig. a forma intermediária (cabeça de seta). brl = bractéola. 2008. 2010). 2014) ou por fascículos derivados de um único primórdio (Prenner et al. usualmente.) DC. ou seja. Paulino et al. Note o cálice unido na base. Símbolos: a = androceu. stl = estilete. porém há espécies. no centro do meristema floral. Leite). C-D. em posição adaxial. B = 50 µm. em dois verticilos (Fig. A poliandria pode ser observada mesmo em famílias que. mais raramente. ex Vogel (Leguminosae). Tucker 2003a). br = bráctea. Mey. Prenner 2004b. Três carpelos iniciados no centro do meristema floral. seja pela atuação de um meristema em anel (Tucker 2003b. antes dos demais estames antessépalos e do verticilo de estames antepétalos. 2. (B) Sobreposição de iniciação de verticilos florais em Dypteryx alata Vogel. (I) Rhynchanthera grandiflora (Aubl.3 G). formando o gineceu sincárpico (créditos de imagem: J. J-K = 200 µm. Endress 1994).. G. ep = estame antepétalo. ema = estame maior. que posteriormente se subdivide. G = 250 µm. Paulino et al. (L) Estigma e porção distal do estilete de Crotalaria lanceolata E. 1992. durante o desenvolvimento. L = 100 µm. p = pétala. 2010. Rudall 2008. P. (E) Desenvolvimento de todos os órgãos florais em Indigofera lespedezioides Kunth. stg = estigma. como Swartzia dipetala Willd. fundido na base. mostrando que. Há flores com apenas um carpelo (Figs. 2. Penn.E). eme = estame menor.3 I). formado em ordem centrípeta (seta) e os carpelos livres no centro do meristema floral. ex Vogel. situado na base do carpelo em Indigofera lespedezioides. Note que três carpelos assumem a forma plicada. geralmente. como protuberância única. Os carpelos que compõem o gineceu apocárpico iniciam-se como protuberâncias individualizadas ou. (F) Botão floral de Acacia celastrifolia evidenciando as pétalas que se alongam mais que as sépalas. como Leguminosae (Tucker 1987). cujo androceu é formado por dez estames. ted = tubo estaminal diadelfo. Os carpelos iniciam-se. os mesmos se desenvolvem alternos aos órgãos do verticilo adjacente. com uma zona plicada e uma pequena zona ascidiada.3 G. c = carpelo. no início do desenvolvimento floral de Cassia fistula L.3 B. 2011.3 E) (Leguminosae. J-L) e Melastomataceae (I). (K) Tubo estaminal diadelfo (nove estames unidos e um livre). s = sépala. no padrão verticilado. uma mesma família e até em um mesmo gênero (Tucker 1987. (G) Botão floral de Inga bela M. te = tubo estaminal. es = estame antessépalo. H-I. Podem ser iniciados em um único verticilo (Apocynaceae. 2014). originando vários carpelos que permanecem livres . fundidos.H). que podem ser livres (gineceu apocárpico) (Figs. Iniciação simultânea dos primórdios de pétalas e o primórdio de carpelo surgindo concomitantemente ao primeiro primórdio de estame antessépalo. cujos carpelos são deslocados do centro do meristema floral (Fig. o que caracteriza uma ordem de iniciação em sucessão vertical acrópeta mista (créditos de imagem: V. (J) Note a adnação de pétalas e tubo estaminal (círculos). externo às sépalas. ou múltiplos. formando um tubo fundido apenas na base. a seta indica onde surgirá o último primórdio de estame antepétalo. As vias que originam estes tipos de gineceu podem ser distintas. Pedersoli et al. como em uma mesma família e gênero.

(D) Simultâneo ou verticilado. o primeiro adaxial e o segundo adaxial. em que o primórdio seguinte é iniciado sempre em posição oposta ao anterior. em seguida. (A) Errático. (F) Unidirecional modificado. (C) Sequencial. Os primórdios de órgãos florais iniciam-se do lado abaxial para o lado adaxial. Todos os primórdios de órgãos florais surgem ao mesmo tempo. (B) Helicoidal. que não surgem concomitantemente. Não há um padrão definido para a iniciação dos órgãos florais no meristema. Surge primeiro o primórdio abaxial. (H) Meristema em anel. o primeiro lateral. o segundo lateral. Os primórdios iniciam-se do lado abaxial para o lado adaxial.60 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos B A Errático C Helicoidal D Sequencial E Simultâneo ou Verticilado F Unidirecional G Unidirecional modificado H Unidirecional reverso Meristema em anel Figura 2. . entretanto há uma interrupção na iniciação dos primórdios adaxiais. Primórdios de órgãos florais iniciamse em um meristema expandido em forma de anel. Os primórdios de órgãos florais são iniciados em uma sequência. (E) Unidirecional. Os primórdios de órgãos florais iniciam-se do lado adaxial para o lado abaxial.4 Padrões de iniciação dos órgãos florais em sucessão transversal. (G) Unidirecional reverso.

Tucker 2003a). projeções e osmóforos.3 I) (Rhynchanthera grandiflora (Aubl. A conação é mais ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 61 frequentemente observada nos verticilos de sépalas (Figs. em que a parte inferior do órgão é unida congenitamente e a parte superior é unida pós-genitamente. união (Fig. Juncosa 1988). No segundo caso. 2. Entre essas duas formas básicas. 2011. Paulino et al. seja por crescimento intercalar.) DC. 2. 2004. Teixeira et al. 2. Adnação é observada com maior frequência entre estames e pétalas. 2. dando ao carpelo o formato “de folha dobrada” – maioria das eudicotiledôneas. que podem ser unidos apenas na base. em algumas espécies pode haver mecanismos de separação dessa sutura no fruto. No primeiro caso. formando uma estrutura tubular curta que circunda os carpelos (Fig. Proliferação (Fig. 2. encontradas em qualquer dos órgãos florais. a maioria iniciada em estádios intermediários ou finais do desenvolvimento floral (Luckow & Grimes 1997.3 I). Outras especializações envolvidas na interação planta-polinizador. A redução no número de órgãos florais por verticilo ou até mesmo a ausência total de um dos . apesar de ser permanente durante todo o desenvolvimento do carpelo e. que em seguida se unem (Fig. Prenner 2004c).3 G) (Leguminosae. ou como um grande primórdio (Polygalaceae. 2.Simone de Pádua Teixeira (Paulino et al.K). os primórdios surgem individualizados e se unem ao longo do desenvolvimento por crescimento intercalar. Paulino 2012). Paulino 2012). na região ventral. encontramos uma gama de formas intermediárias. Uma das mais importantes é a conexão de órgãos (sinorganização) de mesma natureza (conação) (Fig. Exemplos são as margens de sépalas que formam o cálice gamossépalo com os lobos livres e a união da fenda carpelar. Nunes 2011. que. 2. Endress & Doyle 2009). 2009). 2011). sendo relacionada com a formação da corola tubular e com o gineceu sincárpico (Verbeke 1992. Mansano & Teixeira 2008. como a ascidiada (a partir de uma fenda no ápice do primórdio carpelar. como o cálice tetrâmero de algumas espécies de Leguminosae. Tricomas secretores e não secretores. Tucker 2003a. sendo que as margens adjacentes se alongam dando ao carpelo uma forma tubular) e a plicada (a partir de uma fenda longitudinal. podem surgir principalmente nos estádios finais do desenvolvimento floral (Paulino et al. tornando a apresentação do pólen altamente especializada (Endress 1994. 2013). No caso da sincarpia.3 J) (Inga – Leguminosae. Adnação entre outros tipos de órgãos também ocorre. seja de margem a margem. os carpelos podem surgir como protuberâncias individualizadas. Soltis et al. são as aurículas. que originam o ginostégio com os polinários.3 F) ou de naturezas diferentes (adnação) (Fig. Endress 2011). Muitas especializações florais se desenvolvem nos estádios intermediários e finais do desenvolvimento. a união pode ser temporária ou permanente. da base ao topo. ou.3 J). posteriormente. 2. Paulino 2012). em um meristema em anel (Rhizophoraceae. como entre estames e carpelos em Asclepiadoideae (Apocynaceae). Durante o desenvolvimento. A sinorganização pode ocorrer pela união de órgãos que se iniciaram separadamente. pétalas e de carpelos (Fig. ainda.3 K) e coloração conspícua de estames podem restringir e controlar o comportamento de polinizadores (Endress 1994. BassoAlves com. 2. do fruto. originado da união de cinco primórdios de sépalas (Tucker 2003a).3 F. formando um aparato funcional (Endress 1994) associado diretamente aos mecanismos de polinização. apresentando uma zona plicada e uma pequena zona ascidiada (Fig. com função de proteção ou atração. o carpelo pode assumir formas diferentes. esculturas. pessoal).3 G). – Melastomataceae.

Soltis et al. com supressão do verticilo de pétalas. é fundamental para a identidade dos órgãos pétalas. como Arabdopsis e Antirrhinum (Schwarz-Sommer et al. são Ficus hispida L. podem permanecer imperceptíveis a olho nu. geneticistas e biólogos do desenvolvimento por décadas. ampliando assim a nossa compreensão sobre o tema. O ABC é um modelo combinatório de atividades gênicas que atuam em áreas de sobreposição. (Leguminosae. (1991).) Coville e Parkia multijuga Benth. com supressão de um dos verticilos reprodutivos. que permanece rudimentar na flor (Pedersoli et al. A ausência completa do órgão (sem que haja iniciação) na flor é considerada uma condição homoplástica (Mitchell & Diggle 2005) encontrada com mais frequência entre as espécies mais basais. 1983). a de genes de funções A e B juntas origina as pétalas. Soltis et al. publicou um verdadeiro tratado sobre o desenvolvimento floral. 2009). determinando o controle genético da identidade de órgãos florais. 1991. e. já em 1857. Zea mays L. sendo considerado a principal via responsável pela diclinia. A investigação do desenvolvimento dos órgãos florais. Já o aborto de órgãos na flor é comumente encontrado (Tucker 1988a. Payer. 2009). Basso-Alves et al. Mitchell & Diggle 2005). 2009. e ocorre por meio de duas vias ontogenéticas distintas: a iniciação do órgão com interrupção do seu alongamento no decorrer do desenvolvimento floral e a ausência completa do órgão (não há iniciação) (Tucker 1987.). Knoll (1935). 2010). o estudo do desenvolvimento floral é de suma importância e tem merecido a atenção de morfologistas. APETALA3 (AP3) e PISTILLATA (PI) controlam a função B e AGAMOUS (AG) controla a função C (Bowman et al. Em Arabdopsis thaliana os genes APETALA1 (AP1) e APETALA2 (AP2) controlam a função A. estames e carpelos. Mitchell & Diggle 2005). tem sido extensiva. embora o microscópio eletrônico de varredura tenha surgido em 1935. Wollmann et al. 2010). A atividade de genes de função A originam sépalas. Desenvolvimento floral: perspectiva histórica A flor desperta grande interesse dos pesquisadores principalmente por suas funções ecológicas. principalmente em plantas modelos. surgiu o proeminente modelo ABC. 2014). (Moraceae. 1992. principalmente após o advento da microscopia eletrônica de varredura. Stryphnodendron adstringens (Mart. Dessa forma. O primeiro microscópio comercial foi construído em 1965 pela Cambridge Scientific Instruments (Bogner et al. 2007). mas abortados ao longo do desenvolvimento floral. Exemplos de flores díclinas. embora muitos avanços tenham sido feitos. desvendando estruturas e arquiteturas florais complexas. Cheng et al.62 ⁞ A Flor: aspectos morfofuncionais e evolutivos verticilos na flor pode resultar em diclinia (flores estaminadas ou pistiladas). SEPALLATA1/2/3 (SEP1/2/3). Órgãos iniciados. com um menor nível de sinorganização (Endress & Doyle 2009). Pedersoli 2013). Posteriormente descobriu-se que uma nova classe de genes. pois a falta de atividade dos três SEP. que foi denominada de genes de função E. Um exemplo é Copaifera langsdorffii Desf.) Benth. o conhecimento é ainda incipiente num contexto evolutivo (Soltis et al. resulta na produção de flores nas quais todos os órgãos são . com o trabalho de M. a de genes de funções B e C origina os estames e a de genes de função C origina os carpelos. (Bauhinia malabarica Roxb. A partir do trabalho de Bowman et al. 1988a. (Poaceae. Theissen & Melzer 2007. Tucker 1988b). O modelo ABC vem sendo amplamente estudado. Piliostigma malabaricum (Roxb. Bauhinia divaricata L. em que o perianto é formado apenas pelo verticilo de sépalas. (Leguminosae. (Leguminosae).

ilustrando as atividades gênicas combinatórias que atuam em áreas de sobreposição. proteção. aumentou em complexidade nos últimos 25 anos de pesquisa (Bowman et al. androceu. Osmóforos são encontrados no ginóforo de Nelumbo. a flor é uma estrutura complexa tanto do ponto de vista morfológico quanto funcional. 2009). os quais. nectários estão presentes no conectivo de Melastomataceae e em Papilionoideae Figura 2.5 Esquema do modelo clássico ABCE de identidade de órgãos florais. . sendo adequados para testar hipóteses de homologias de órgãos ou ancestralidade (Soltis et al. 2. Como pequenas mudanças no tempo ou localização da expressão gênica podem levar a grandes mudanças no fenótipo floral (Soltis et al. via de regra. Theissen 2001) (Fig. atribuir-se na literatura funções específicas para cada órgão floral (sépala. variações relacionadas às funções de proteção e atração são frequentes. Assim. crescimento do tubo polínico e de produção de células precursoras do saco embrionário). A identidade dos órgãos florais (sépalas. pétala. Este fato está intimamente relacionado aos agentes polinizadores. C e E. B. local de produção de células precursoras do grão de pólen e de sua liberação.Simone de Pádua Teixeira sépalas. que possibilitou vias mais eficazes na reprodução cruzada. ♦ Cristina Ribeiro Marinho ♦ Juliana Villela Paulino ⁞ 63 Conclusões A predominância de espécies de angiospermas na Terra deve-se ao sucesso do surgimento da flor. 2000. No que concerne ao estudo das bases genéticas do desenvolvimento floral. estames e carpelos) é determinada pelas funções homeóticas A. atração. diversificaram-se. embora tenha surgido como um modelo relativamente simples. Apesar de. o modelo ABC é ainda amplamente utilizado como ferramenta e. a compreensão de outros genes reguladores é ainda necessária para que se possa explicar melhor a grande diversidade de morfologias florais nas angiospermas. tornando-se algumas vezes especializados na polinização de uma única espécie vegetal.5). pétalas. 2009). junto com as flores. local de recepção dos grãos de pólen. gineceu. O reconhecimento da função dos genes SEPALLATA levou à ampliação do modelo ABC para ABCE (Pelaz et al. 2012). Os genes do modelo ABC são aplicáveis exclusivamente para desvendar identidade de órgãos florais.

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os exemplos e as teorias envolvidas em cada uma delas. esse capítulo abordará as estratégias apresentadas pelas plantas em busca da polinização ótima. Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) – CEP: 13083-862 – Campinas-SP – Brasil – Caixa postal 6109. Instituto de Biologia. A s plantas podem se reproduzir de maneira sexuada e/ou assexuada e este capítulo se concentrará na forma sexuada de reprodução das plantas. Embora às vezes passem a ideia de passividade na interação. . Será feita uma apresentação dos mecanismos que as plantas possuem para promover o que pode ser chamado de “polinização ótima”. Por fim. Independente das estratégias adotadas pelas plantas para promover a polinização ótima.com 2 Departamento de Biologia Vegetal. (UFU) – CEP: 38900-402 – Uberlândia-MG – Brasil – Caixa Postal 593. Universidade Federal de Uberlândia. podem existir ainda mecanismos pós-zigóticos que selecionam a progênie. as definições. as plantas podem influenciar como os polinizadores atuam.Foto: Paulo Eugenio Oliveira * Capítulo 3 * Sistemas reprodutivos Paulo Eugênio Oliveira1 e Pietro Kiyoshi Maruyama2 1 Instituto de Biologia. os quais envolvem o aborto seletivo e a alocação diferencial de recursos. necessitam de agentes transportadores de gametas para que a reprodução sexuada ocorra via polinização. o que é denominado seleção gametofítica. Entre as angiospermas (plantas com flores) existem mecanismos que selecionam os gametas presentes no grão de pólen. elas devem arcar com os custos associados a cada uma dessas estratégias. Isto acontece porque a relação entre as plantas e esses polinizadores é conflituosa. Assim. As plantas. sendo organismos sésseis. e-mail: poliveiragm@gmail. A ideia de um custo na polinização se torna crítica quando considerados os polinizadores bióticos. sendo que cada participante tenta minimizar os esforços em relação aos benefícios obtidos.

Nossa visão aqui é que o estudo dos sistemas de reprodução é parte dos estudos de biologia floral. o fechamento dos óvulos na câmera carpelar permitiu às angiospermas (plantas com flores) interferir ativamente no crescimento dos tubos polínicos e no processo de fertilização. A qualidade do pólen que chega ao estigma tem sido associada à necessidade de alogamia. além de outros mecanismos morfofisiológicos que controlam o fluxo de pólen e. Crawley 1997). entre outros fatores. consequentemente.72 ⁞ Sistemas reprodutivos Sistema reprodutivo em plantas As plantas não apresentam mobilidade e dependem de vetores bióticos ou abióticos para promover a polinização. Finalmente. Além disso. Alguns autores veem o sistema de reprodução como todas as formas das plantas de alguma maneira controlarem o processo reprodutivo. o resultado da reprodução sexuada nas plantas depende da qualidade do pólen que chega ao estigma. o transporte de pólen até a superfície estigmática. resultantes de seleção natural e importantes para a sobrevivência dos indivíduos (Crawley 1997). o controle na alocação de recursos após a fertilização para o desenvolvimento do endosperma e do embrião permite às angiospermas ainda a seleção pós-zigótica da progênie resultante do processo reprodutivo. É sempre necessário enfatizar que. mas é evidente que na escolha de parceiros não basta garantir a presença de pólen exógeno. os sistemas de reprodução seriam estratégias evolutivamente estáveis. a reprodução. Polinização. O que é então uma polinização ótima para as plantas? Para entender o que é polinização ótima é necessário compreender as bases da reprodução sexuada. Dois componentes fundamentais na polinização são a quantidade e a qualidade do pólen. sexo e reprodução sexuada O processo de polinização envolve a otimização do fluxo de pólen entre as flores. Sistemas de reprodução incluiriam os sistemas sexuais e de incompatibilidade. as plantas podem influenciar de várias maneiras o processo de transporte de pólen. apesar da heterosporia e a produção de pólen e óvulos permitir a analogia do processo de polinização com a reprodução sexuada de outros grupos de organismos. A reprodução sexuada (1) aumenta a recombinação gênica e a possibilidade de uma progênie competitivamente superior. Neste sentido. que envolveria ainda desenvolvimento da estrutura floral e a polinização. Qual é a vantagem do sexo? Existe uma ampla base teórica na literatura sobre a evolução da reprodução sexuada e sua importância (Meynard-Smith 1978. mas algumas distinções e esclarecimentos da terminologia vão ser feitos ao longo do capítulo para evitar confusões e tentar padronizar o uso dos termos (Neal & Anderson 2005). maior capacidade de colonização. evento fundamental para que o processo de fertilização e a reprodução sexuada se realizem. e (3) permite a divisão na alocação de recursos entre os indivíduos envolvidos no processo . com maior habilidade de resistir à predação. selecionando gametas de melhor qualidade. Quase três séculos de estudos e grande parte deste livro são dedicados a explicar os ajustes e os mecanismos que afetam o transporte de pólen. como o sistema de reprodução das plantas. Como não podem escolher diretamente os parceiros reprodutivos. de uma maneira geral. ou seja. a reprodução sexuada nas plantas envolve mais especificamente os processos de formação dos gametas que ocorrem nos óvulos e no tubo polínico e que culminam com o acoplamento e a fertilização. Nesse sentido. (2) evita a homozigoze e a expressão de genes recessivos deletérios (carga genética). Estas distintas instâncias que permitem às plantas certo controle sobre o processo reprodutivo podem ser vistas.

como gemação e outras formas de multiplicação vegetativa. que são diplobiontes (Niklas & Kutschera 2010). Embora todos os musgos e muitas pteridófitas sejam homosporados. implicando perdas nos recursos alocados na reprodução. entre outros). apesar de não mais apresentarem flagelos. como sugeria Darwin. alguns grupos de pteridófitas. Grosberg & Strathmann 2007). apresentam a base de microtúbulos associada àquelas estruturas e confirmam a homologia entre as células espermáticas e os anterozoides nas plantas terrestres (Southworth & Cresti 1997).Paulo Eugênio Oliveira reprodutivo. e (4) na reprodução sexuada. X > 2A. Mesmo nas gimnospermas e angiospermas. de uma maneira geral. os megásporos. Nestas plantas. que correspondem aos anterozoides das outras plantas. as oosferas. 2009). indica que as vantagens são reais e. interações assimétricas. e nas plantas. se a natureza não repudia a autogamia. as células espermáticas. Outro processo de diferenciação ocorreu nas plantas terrestres. Por outro lado. os gametas também sofreram especialização e a maioria das Viridiplantae é oogâmica. com esporos que dão origem a gametófitos femininos. Entretanto a preponderância da reprodução sexuada entre os organismos vivos. Origem e evolução da reprodução sexuada A reprodução sexuada nos eucariontes envolve formas de divisões celulares complexas. as gimnospermas e as angiospermas apresentam heterosporia. os anterozoides. muito mais lento do que alternativas de reprodução assexuada. e outros gametas pequenos e comumente flagelados. Sir Ronald Fischer (1930) definiu isto de maneira clara: a reprodução sexuada e alogamia (X) somente seriam vantajosas se os ganhos (aptidão) resultantes de tal processo fossem maiores do que duas vezes os ganhos obtidos por multiplicação vegetativa ou autogamia (A). isto é. o sexo pode envolver problemas: (1) a mesma variabilidade gênica que permite o surgimento de indivíduos mais aptos gera também indivíduos menos aptos que os parentais. A meiose e a fecundação marcam o ciclo de vida e definem a alternância de gerações presente na maioria das Viridiplantae (algas verdes e as plantas terrestres) (Cavalier-Smith 2004). apenas metade dos genes de cada parceiro será transmitida para a progênie. com gametas grandes e imóveis. sendo que a apomixia (Capítulo 4) é a mais elaborada e que permite conservar as vantagens da dispersão da progênie por sementes. além de riscos análogos àqueles aos que parceiros sexuais estão expostos entre os animais (Doenças Sexualmente Transmissíveis. os esporos. que são produzidos pela meiose. os micrósporos. Mas existiriam alternativas à reprodução sexuada? As plantas apresentam várias formas de reprodução assexuada. Alguns estudos sugerem que estas alternativas de reprodução assexuada permitem até mesmo prover algum grau de variabilidade genética por meio de eventos de recombinação (crossing-over) ou mudanças somáticas (Horandl & Paun 2007). A menor dispersabilidade dos megásporos é utilizada . As desvantagens do sexo implicam que os benefícios devem sempre superar os custos para que tais mecanismos sejam fixados por seleção natural. Steemans et al. e esporos que originam gametófitos masculinos. (3) a reprodução sexual nas plantas envolve alternância de gerações e é um processo complexo e lento. a reprodução sexuada implica a dependência de vetores externos e gastos estruturais e fisiológicos para otimizar este processo. (2) nas plantas. parecem ter sido particularmente importantes para a invasão do ambiente terrestre (Niklas 1997. Por outro lado. ela certamente prefere o sexo. ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 73 em particular. que terminam na manutenção de ploidia estável (Niklas 1997.

Para alguns grupos de plantas nas gimnospermas e angiospermas. A maioria das flores das angiospermas vai apresentar estruturas que produzem pólen e outras que produzem óvulos. a literatura internacional tem consagrado o uso de termos associados à expressão sexual para as estruturas dos esporófitos das plantas.2). Nestas flores os óvulos estão fechados em câmeras carpelares e os grãos de pólen são depositados no estigma. Ming et al. 2011). expressando funções sexuais diferentes (Ainsworth 2000). o que implica mais de 90% das espécies do grupo apresentar flores com carpelos e estames funcionais. denominadas óvulos (Niklas 1997).1). assim a analogia funciona sem problemas. dando origem a uma célula triploide que vai formar o endosperma (Willense & Went 1984). e as estruturas associadas a estes gametas vão acumular recursos necessários para o desenvolvimento das . com o núcleo de fusão. Gametas se desenvolvendo dentro de estruturas. mesmo a genética da determinação sexual pode ser semelhante.74 ⁞ Sistemas reprodutivos para explicar o surgimento de plantas em que todo o desenvolvimento do gametófito feminino ocorria dentro de estruturas do próprio esporófito. Para estes grupos de plantas dioicas. o acoplamento e a dupla fertilização descritos anteriormente são comuns à maioria das angiospermas e. a expressão sexual é diferente entre indivíduos e análoga à que ocorre nos animais. Os gametas femininos. A sifonogamia completa. O tubo polínico que chega ao óvulo comumente penetra a micrópila e descarrega as células espermáticas dentro de uma das sinérgides (Fig. a expressão sexual nestas plantas vai exigir uma série de compromissos e gerar conflitos potenciais (Janzen 1977) (Fig. caracteres diagnósticos do grupo (Williams 2008). até certo ponto. Estes óvulos formados por folhas ou ramos modificados deram origem às sementes e caracterizam os ciclos de vida das plantas superiores. o desenvolvimento de anterozoides ocorria dentro de estruturas simples. As ideias básicas de Goethe destas estruturas como folhas modificadas têm sido corroboradas pela descoberta de genes homeóticos que controlam o processo de organização da flor e que são comuns a todas as angiospermas (Dornelas & Dornelas 2005). Como estas estruturas estão vinculadas diretamente à produção dos gametas. Mais que isso. Desde Lineu. no saco embrionário. 3. levaram à analogia entre estas estruturas do esporófito e os gametas de outros grupos de organismos. Potencias conflitos surgem se pensarmos nos “custos” e “interesses” distintos associados às duas funções sexuais. Por outro lado. Charlesworth 2002. e a outra. Os óvulos das angiospermas têm. a oosfera e comumente está associado ao núcleo resultante da fusão dos núcleos polares. com cromossomos sexuais e até mesmo as assimetrias associadas ao modelo XY de muitos grupos de animais (Ainsworth 2000. como a produção de gametas masculinos e femininos está integrada numa mesma estrutura floral. até mesmo os modelos que descrevem a seleção natural e a evolução da expressão sexual têm sido aplicados aos esporófitos das plantas (Ainsworth 2000). 3. Apesar das tentativas de adequar a terminologia e evitar possíveis erros decorrentes de tal analogia (Mariath et al. Uma destas células eventualmente vai se fundir com a oosfera. um aparato oosférico formado por duas sinérgides. dando origem ao zigoto diploide. as oosferas. Mas a maior parte das angiospermas é hermafrodita. que num certo sentido replicavam as diferenças associadas à oogamia. 2006). sendo formados a partir de algumas poucas divisões dos micrósporos originais. óvulos e grãos de pólen são vistos como parte da expressão sexual nas plantas. formando tubos polínicos que vão transportar as células espermáticas até os óvulos.

(A) Polinização por animais leva à deposição de pólen no estigma das flores. (C) O acoplamento é a entrada dos tubos polínicos no óvulo (ii). descarregando as células espermáticas no interior de uma das sinérgides (iii). sendo que uma delas termina fertilizando a oosfera e a outra se funde com os núcleos polares (comumente já unidos num núcleo de fusão).1 Polinização e fertilização nas angiospermas. . (B) Tubos polínicos crescem até os óvulos fechados nas câmeras carpelares e levam duas células espermáticas que vão realizar dois processos de fertilização. Esta dupla fertilização (iv) dá origem ao embrião e ao núcleo primário do endosperma triploide.Paulo Eugênio Oliveira ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 75 A B C Figura 3.

com uma variabilidade genética ampla o suficiente para lidar com a variabilidade ambiental. dependendo do ambiente. o pólen e os gametas masculinos são relativamente menos custosos e podem ser produzidos em maior quantidade. A incapacidade da planta .76 ⁞ Sistemas reprodutivos Tamanho da progênie Figura 3. A tendência.2 Conflito entre funções sexuais (redesenhado de Janzen 1979). não existe vantagem para a função feminina em produzir um número maior de flores do que aquelas que efetivamente darão origem a frutos. 3. Por outro lado. Desta maneira. é a de produzir um número maior de flores do que aquelas que efetivamente darão origem a frutos. quanto mais grãos de pólen forem produzidos ou quanto maiores forem as estruturas atrativas para que os polinizadores busquem esses grãos de pólen. maior será a possibilidade de que seja transportado pólen até outras flores (outros indivíduos) e maior poderá ser a progênie formada (Fig. A função feminina é limitada pela disponibilidade de recursos. investimento sementes e frutos. E o sucesso reprodutivo via função masculina não tem as mesmas limitações fisiológicas. sementes e frutos são mais ou menos fixos. Desta maneira. Como a formação de sementes e frutos é um processo dispendioso. a função feminina também pode adotar mecanismos ativos de aborto que permitem descartar óvulos não fertilizados ou fertilizados por gametas de baixa aptidão. de uma maneira geral. a eficácia da transformação de flores em frutos não é só resultante da eficiência do processo de polinização. a melhor forma de utilizar estes recursos é garantir que a fertilização ocorrerá utilizando gametas com grande aptidão genética e. 1980).2). Nesse sentido. Os recursos para a produção de óvulos. dispendiosas e sua produção é limitada pela fisiologia da planta-mãe. na medida em que grãos de pólen podem fertilizar óvulos de muitas plantas diferentes. caso as flores sejam módulos iguais. em indivíduos hermafroditas. otimizando o uso dos recursos fisiológicos limitados para a formação de progênies mais aptas (Janzen 1977. o esporófito. Assim. maior a quantidade de pólen e maior a possibilidade de reprodução via função masculina. Em contrapartida. Lloyd 1979. ou seja. Estas estruturas reprodutivas são. O investimento na produção de flores não tem o mesmo efeito sobre a progênie obtida via função masculina ou feminina. quanto mais flores produzidas.

). a separação das funções sexuais em flores se dá pela supressão de uma das funções. poderíamos pensar que o surgimento duplo de flores masculinas e femininas a partir de flores hermafroditas deveria ser mais raro do que o único surgimento de flores de um sexo. Toda esta discussão tem importância para o entendimento da evolução dos sistemas sexuais e dos sistemas de incompatibilidade a serem discutidos mais à frente. o que favorece a andromonoicia e a posterior evolução da monoicia (de Jong et al.3 B). às mutações ou a alguns grupos e situações específicos. provavelmente em função da diminuição da disponibilidade de recursos alocados para a formação das flores femininas. Mas a verdade é que a monoicia (Fig. Esta via de origem de flores unissexuais como um caráter secundário nas angiospermas. 2007). De qualquer forma. 3. O surgimento de flores com sexos separados num mesmo indivíduo envolve duas mudanças. que é um dos sistemas sexuais mais comuns entre as angiospermas. Em espécies de bananeira (Musa spp. ou seja. Modelos teóricos sugerem que a monoicia evolui a partir do hermafroditismo quando a alocação sexual é muito enviesada para a função feminina. localizadas nas porções basais (Simmonds 1962. 3. mas é possível que em alguns grupos basais as flores unissexuais não tenham tido origem a partir de flores hermafroditas (Froelich & Chase 2007). Turner et al. é mais rara e comumente associada à esterilidade polínica. às vezes. o surgimento de flores unissexuais permite uma alocação de recursos mais refinada em cada função sexual e o surgimento de uma grande variedade de sistemas sexuais. a autopolinização é pouco frequente (Crawley 1997). Esta perda da funcionalidade pode ser resultado de mutações pontuais ou até mesmo de disponibilidade fisiológica. como em espécies apomíticas de Asteraceae (Richards 1986). A situação oposta. Intuitivamente. considerando o custo da produção de frutos. tem sido confirmada inclusive por estudos moleculares. 3.3 A). A produção de algumas flores ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 77 com gineceu reduzido e funcionalmente masculinas num indivíduo hermafrodita caracteriza a andromonoicia (Fig. que é a ocorrência de flores funcionalmente femininas em plantas hermafroditas (Fig. Assim. A andromonoicia é particularmente comum em plantas que têm frutos grandes e custosos. espacial das funções sexuais. 2008) e a monoicia está particularmente associada com a polinização pelo vento e a separação temporal e. as flores localizadas nas porções apicais das inflorescências são funcionalmente masculinas. . Muitas plantas com flores morfologicamente hermafroditas podem apresentar gineceu ou androceu não funcionais. O conflito entre as funções sexuais sobre o número ótimo de flores a serem produzidas pode ser contornado pela separação das funções em flores diferentes. e mesmo entre as angiospermas. a partir de flores hermafroditas. de uma maneira geral. A ocorrência de flores de sexos separados num mesmo indivíduo permite um ajuste específico da alocação de recursos para cada função sexual (de Jong et al. mesmo que as flores dos dois sexos coexistam na planta. em que a transformação de flores em frutos seria de qualquer maneira limitada em termos fisiológicos (Lloyd 1980). Sistemas sexuais Sistemas sexuais remetem à variação na expressão sexual nas plantas.Paulo Eugênio Oliveira em transformar todos os pistilos em frutos dá margem aos processos de aborto seletivo que poderiam otimizar a reprodução via função feminina.3 C) é comum entre as plantas terrestres. ou seja. Na maior parte dos casos estudados. Este sistema permite aumentar a quantidade de pólen e otimizar a função masculina sem os custos da produção de pistilos. 2008). estaminadas.

posição das flores em inflorescências do tipo capítulo ou uma seleção disruptiva de uma variação existente que competem pelos recursos disponíveis na formação (distilia. é A ocorrência de indivíduos com flores de um improvável. (D) Dioicia. mas a dioicia pensar o alto custo da função feminina em relação a parece ter evoluído de maneira independente nas flores hermafroditas (de Jong et al.3 (A) Andromonoicia.78 ⁞ Sistemas reprodutivos A C B D Figura 3. Duas angiospermas. já que requer uma produção de sementes único sexo. pela ginodioicia particularmente comum (Ashman . Flores femininas receptivas e masculinas ainda fechadas de Maprounea guianensis (Euphorbiaceae). resultando que pode estar ligado a uma particularidade na dis- em androdioicia ou ginodioicia. respectivamente. Asteraceae. (B) Ginomonoicia. 2011). Entretanto plantas mais de cem vezes e nem sempre parece ter a evolução dos sistemas sexuais na maior família de envolvido a monoicia (Charlesworth 2002). fato de esterilidade masculina ou feminina. sendo a rota de frutos (Torices et al.3 D). ou dioicia (Fig. que é muito comum na família. passando pela ginomonoicia. poderia ser vista drasticamente maior em flores femininas para com- como uma consequência da monoicia. O caminho distinto. Capítulo de Mutisia coccinia (Asteraceae) com flores do disco hermafroditas e flores liguladas morfologicamente femininas. (Polygonaceae). 2008). 3. Flor masculina e hermafrodita de Solanum lycocarpum (Solanaceae). Flores masculinas e femininas de Triplaris sp. parece mostrar justamente rotas principais parecem ter sido tomadas na evolução que a monoicia evolui nessa família passando pela deste sistema reprodutivo: o surgimento por mutação ginomonoicia. heterodicogamia e monoicia). (C) Monoicia.

2011). este sistema permite às plantas usarem vetores relativamente generalistas. toda a polinização resulta em fluxo gênico entre indivíduos. mesmo polinizadores relativamente generalistas poderiam efetuar polinizações entre indivíduos e esta possibilidade de utilizar vetores relativamente simples seria um dos principais motores para a evolução da dioicia (Baker 1955. em que o fluxo gênico. se por um lado. sendo obrigatoriamente autopolinizadas. ao mesmo tempo. ou não (Ashman 2006). Charlesworth 1993. mas a cleistogamia ou mesmo mecanismos de endogamia menos estritos podem proporcionar a segurança reprodutiva e. têm a vantagem ou a desvantagem de permitir autopolinização. Nesses casos. entre as quais a endogamia é virtualmente impossível. qualquer separação das funções sexuais nas plantas resulta em maior fluxo gênico. Não por acaso. com dois sexos separados. como solos saturados de metais ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 79 pesados (Jain 1976). processo chamado de geitonogamia. é possível pensar em dois extremos reprodutivos no que diz respeito ao fluxo gênico. este parece ter surgido . aumenta a variabilidade genética. Ming et al. a evolução das flores de sexos separados (monoicia. Alchornia ilicifolia. esta autopolinização pode até mesmo ser automática. a presença dos dois tipos numa planta (monoicia) poderia levar à predominância de autogamia. Bawa 1980. Em muitos casos. Mesmo sem o extremo da dioicia. podemos considerar as espécies dioicas. nas plantas dioicas. o estabelecimento da dioicia gera uma dependência total das plantas em relação a estes polinizadores. num ponto estável. De qualquer maneira. Levando isto em consideração. não. Com os sexos separados em plantas diferentes. Estas flores são chamadas cleistógamas e podem ser vistas como adaptações para maximizar a autopolinização e diminuir as possibilidades de cruzamentos entre indivíduos. Claro que mecanismos de reprodução assexuada ou apomixia poderiam ser interessantes nestas situações (Capítulo 4). isto é. por outro. flores hermafroditas podem nunca abrir totalmente. Nestes casos. Mesmo com flores unissexuais. Num extremo. a transferência do pólen para o estigma da própria flor ou entre flores de uma mesma planta. a única saída para garantir a segurança reprodutiva na ausência de polinizadores seria a reprodução assexuada. qualquer variabilidade pode modificar o arranjo de características genéticas que permite às plantas sobreviver naqueles ambientes. ao concentrar duas funções sexuais numa mesma flor. Num outro extremo. Um exemplo clássico é o predomínio de endogamia em espécies adaptadas a habitats extremos. mas a maioria das angiospermas é hermafrodita. É interessante notar que. dioicia e sistemas sexuais intermediários) parece estar ligada a uma assimetria nos balanços das vantagens que cada função sexual experimenta e que finalmente culmina. Mas. Pannell & Dorken 2006). via pólen entre plantas diferentes. Fluxo gênico e sistemas de reprodução Até aqui mencionamos a reprodução sexuada num contexto de cruzamento entre indivíduos distintos. Mesmo que à primeira vista o predomínio de hermafroditismo pareça favorecer a autopolinização. A endogamia pode ser importante em situações em que a variabilidade genética for prejudicial. a apomixia foi descrita pela primeira vez no século XIX para uma espécie dioica. manter algum grau de variabilidade e flexibilidade reprodutiva. caso os estames e o estigma estejam localizados próximos uns dos outros na estrutura da flor. Euphorbiaceae (Baker 1983). Será que elas seriam mais inclinadas à autopolinização? Na verdade.Paulo Eugênio Oliveira 2006. As flores hermafroditas.

influenciando seus polinizadores e. caracterizando um tipo de enantiostilia monomórfica (Jensson & Barrett 2003). as árvores de pau-terra comuns no Cerrado brasileiro. mas o posicionamento recíproco de estruturas sexuais por si só parece promover um fluxo direcional de pólen entre indivíduos de morfos diferentes (Ganders 1979. 3. mas mesmo a enantiostilia monomórfica.4 A). A heterostilia envolve a ocorrência de morfos florais com estruturas sexuais de tamanhos e posições distintos. A distilia é a forma mais comum de heterostilia. a qualidade da polinização.80 ⁞ Sistemas reprodutivos paradoxalmente como uma forma de aumentar o fluxo de pólen entre as plantas das angiospermas (Allen & Hiscock 2008).4 C). Ferrero et al. o estigma e os extremos da cleistogamia podem promover autopolinização e como a separação espacial entre estames e estigma pode ter o efeito oposto. Mas. pode ampliar as possibilidades de polinização cruzada ou pelo menos dificultar a autopolinização (Jensson & Barrett 2003). mas parece ter um controle genético semelhante e resulta em populações de indivíduos com três morfos florais diferentes. o desenvolvimento da flor termina por posicionar o estigma oposto ao único estame (Oliveira 1998a) (Fig. em que flores de cada tipo ocorrem em indivíduos diferentes. ocorrem flores com o estigma para a direita e flores com o estigma para a esquerda. O tipo mais comum de separação espacial é a hercogamia de aproximação. temporais e fisiológicas nas flores podem ser utilizadas para otimizar a polinização e regular o fluxo gênico. Isto permite que o estigma receba uma carga de pólen de outras flores antes que o corpo do polinizador seja contaminado com o pólen da própria flor.4 B). as plantas podem ter mecanismos para controlar o fluxo gênico. . Assimetrias morfológicas e mecanismos para otimizar a polinização Descrevemos anteriormente como a proximidade entre os estames. 3. Outro tipo de modificação estrutural que pode promover a polinização cruzada é a enantiostilia. A ocorrência de enantiostilia dimórfica. Estes polimorfismos florais são controlados geneticamente e geralmente estão associados a mecanismos fisiológicos de autoincompatibilidade e incompatibilidade intramorfos. e o posicionamento recíproco entre os estiletes e estames resulta em dois morfos florais claramente definidos. 2009). mas as adaptações estruturais. Flores podem exibir mecanismos estruturais mais complexos de separação das funções sexuais para promover a polinização cruzada e o fluxo gênico (Barrett 2010). consequentemente. A tristilia tem distribuição mais restrita. Mesmo não podendo sair por aí buscando um parceiro bonitão ou vigoroso. com o estigma posicionado mais à frente do que os estames na rota de chegada dos visitantes florais (Fig. Mas como isto pode ser obtido? A atração de polinizadores bióticos por si só parece ter sido importante para promover os cruzamentos. denominados brevistilo e longistilo (Fig. resultando no posicionamento diferente de estames e estigma em flores de uma mesma planta ou de plantas diferentes. Este polimorfismo floral é promovido por assimetrias no desenvolvimento das partes florais de flores zigomorfas. numa mesma planta. distribuindo pólen do lado direito ou do lado esquerdo do corpo do polinizador. Nas espécies melitófilas de Qualea (Vochysiaceae). é muito mais rara. 3. evitando a autogamia.

Notem o estigma bem acima dos estames.Paulo Eugênio Oliveira ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 81 A B C Figuras 3. (B) Enantiostilia. separando espacialmente Outras modificações estruturais mais específicas e características de alguns grupos de angiospermas ou determinados sistemas de polinização podem resultar por assincronia entre a liberação do pólen e a recep- as funções sexuais. Flor e corte da flor. Flores brevistilas e longistilas de Palicourea rigida (Rubiaceae). Flores de Qualea multiflora (Vochysiaceae). Dicogamia e mecanismos temporais para otimizar a reprodução na promoção de alogamia. Mas a separação destas funções e a promoção da alogamia podem ser obtidas também tividade estigmática.4 (A) Hercogamia de aproximação em Vellozia squamata (Velloziaceae). (C) Distilia. Flores inteiras e cortes das flores mostrando a posição de estames e estigmas. Dicogamia e modificações temporais das flores podem até mesmo impossibilitar a . Notem o estame para a esquerda na flor do lado esquerdo e para direita na flor do lado direito.

A dicogamia pode ocorrer entre estruturas de uma mesma flor hermafrodita. mais ainda. parte esta que não é receptiva. estiletes e estigmas. ou o movimento dos polinários até assegurarem a autopolinização em algumas espécies de Orchidaceae (Johnson & Edwards 2000). podem ajudar a promover a polinização e direcionar o fluxo de pólen. muitas vezes sem sobreposição entre as fases (Silberbauer-Gottsberger 1990). alguns indivíduos produzem flores pela manhã e outros. quando os polinizadores são “liberados” das flores (Fig. Como as flores são protogínicas e a abertura é sincrônica. mas também ocorre em outros grupos de plantas. a curvatura dos lobos estigmáticos até sua contaminação por pólen da própria flor. isto é. No abacate (Persea americana. Por outro lado. Este fenômeno é denominado protandria. Em algumas palmeiras.5 B). mas comumente a dicogamia resulta em dioicia funcional e promove a alogamia quase obrigatória nestes grupos de plantas. a maior parte do pólen já foi retirada pelos visitantes florais e a polinização se realizará com pólen trazido de outras flores. O oposto também é comum nas plantas. as flores femininas estão receptivas antes do início da abertura das flores masculinas (Consiglio & Bourne 2001). são mecanismos que restringem a alogamia ou pelo menos asseguram a reprodução na ausência de polinizações adequadas. quando a liberação do pólen ocorre num momento no qual o estigma não esteja receptivo. bem como de outras partes florais. por exemplo. Este tipo de protoginia é frequentemente associado à polinização por besouros (Capítulo 11). Movimentos de estames. um caso de dicogamia temporal na qual o pólen é liberado antes de a receptividade estigmática se iniciar. Adaptações morfológicas e temporais podem ser combinadas em algumas plantas para promover a alogamia. no período da tarde. A abertura concomitante de várias inflorescências pode possibilitar a endogamia. Movimentos dos estiletes e até de todo o androginóforo podem aumentar a possibilidade de polinização cruzada em espécies de Passiflora (Scorza & Dornelas 2011. na mesma noite ou na noite seguinte. 3. Em contraste.82 ⁞ Sistemas reprodutivos autopolinização. enquanto outras são masculinas à tarde e femininas apenas na manhã seguinte (Kubitzki & Kurz 1984. mas pode acontecer entre flores unissexuais de uma mesma planta. 3. mas veja Shivanna 2012 para um efeito exatamente oposto). num tipo de apresentação secundária de pólen (Fig. mas também pode ser sincronizada de tal modo que gera uma dioicia funcional. no gênero Astrocaryum. . a flores masculinas se abrem primeiro e as femininas somente vão estar receptivas vários dias depois. que gera a hercogamia de aproximação quando se inicia a fase feminina (Castro & Oliveira 2001). No gênero Syagrus (Arecaceae). As dicogamias podem ocorrer em flores do mesmo indivíduo sem que haja uma sincronia. as flores de sexos separados têm ritmos de abertura diferentes.5 A). Em Tocoyena formosa (Rubiaceae). O fechamento dos lobos estigmáticos associados à hercogamia de aproximação pode evitar autopolinizações em várias espécies de Bignoniaceae (Milet-Pinheiro et al. nas quais o estigma está receptivo no início da antese e os estames começam a liberar pólen somente mais tarde. algumas plantas são funcionalmente femininas pela manhã e masculinas no período da tarde. como ocorre em algumas Asteraceae (Lloyd & Schoen 1992). como nas espécies de Annona (Annonaceae). Lauraceae). Sedgley 1985). por exemplo. 2009). A protoandria em Ferdinandusa speciosa (Rubiaceae) é associada ao crescimento do estilete. as flores não apresentam hercogamia e. Quando os lobos estigmáticos começam a se abrir na segunda noite da antese. o pólen é liberado pelas anteras na parte externa dos lobos estigmáticos.

Por exemplo. McDade & Weeks 2004a. (B) Protoginia em Annona crassiflora (Annonaceae). Mudanças de coloração. Neste sentido.5 (A) Protandria. com deposição secundária de pólen e estigma fechado. a qualidade polinizadores e influenciando o fluxo e a qualidade do pólen depositado no estigma (Oliveira & Sazima do pólen que chega a flor. consequentemente. Flores de Tocoyena formosa (Rubiaceae). Flor na fase feminina na segunda noite de antese com os lobos do estigma abertos e receptivos. a quantidade de do fechamento e da duração da flor podem interferir recursos florais oferecida pode afetar o comportamen- nos serviços de polinização selecionando os tipos de to do polinizador e. do horário de abertura. Os mecanismos utilizados 1990. pelas plantas para atrair seus polinizadores são inú- até mesmo a interferência de ladrões de néctar (visi- meros e serão discutidos nos vários capítulos deste tantes que usam os recursos sem fazer polinização) livro. For visitada por besouros que trazem pólen de outras flores. Alguns destes mecanismos são sutis e difíceis pode gerar interações com resultados imprevisíveis . Flor no início da antese (pétalas externas afastadas para mostrar gineceu e androceu) com estigma receptivo e anteras ainda sem liberação de pólen.b).Paulo Eugênio Oliveira ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 83 A B Figuras 3. Flor na fase masculina na primeira noite da antese. de serem avaliados.

Caso as plantas tivessem apenas mecanismos estruturais ou temporais para selecionar o pólen. e estimativas sobre o tipo de polinização em árvores tropicais indicam que a maior parte das polinizações em plantas hermafroditas. num período em que estes mecanismos foram estudados em detalhe à luz das ideias da genética mendeliana e das pressões para o melhoramento de plantas cultivadas. estimativas sugerem que 60% dos genes da planta adulta seriam expressos durante o crescimento dos tubos polínicos. autogamias ou geitonogamias (Arroyo 1976). 1996). a tendência seria uma predominância da endogamia. quem chegar primeiro fica com a mocinha! Mas estas características permitem ainda que a planta-mãe influencie este processo. Uma série de experimentos conduzidos durante a década de 1920 definiu as bases genéticas dos mecanismos de autoesterilidade em vários grupos de plantas (Prell 1921. permitiu às angiospermas mecanismos mais elaborados de seleção gametofítica. Lehmann 1926 e Filzer 1926). Seleção gametofítica e mecanismos de incompatibilidade Todos estes mecanismos citados até aqui têm um efeito limitado sobre a qualidade do pólen depositado nas flores. permitindo que a planta-mãe desenvolva mecanismos de seleção de genes (Mulcahy & Mulcahy 1975. a interferência da planta-mãe e de suas características genéticas sobre o processo de fertilização raramente pôde ser quantificada. uma assincronia no horário de oferta de néctar pode aumentar o deslocamento de visitantes entre plantas e o potencial de polinização cruzada (Stephenson 1982). Nas décadas seguintes. selecionando ativamente os tubos polínicos com características genéticas adequadas para o processo de fertilização. Koelreuter (1763) demonstrou que plantas autopolinizadas de Verbascum sp. East & Mangelsdorf 1925. Mas o fechamento dos carpelos. Apesar de a seleção gametofítica ser inconteste. reduzir as possibilidades de alogamia (Justino et al. uma previsibilidade maior na oferta de recursos pode levar a comportamento territorial dos polinizadores e. 2012). Mulcahy et al. Além disso. Em muitos casos. ou seja. Ou seja. a existência de autoesterilidade tem sido discutida. os mecanismos de seleção envolvidos não são claramente conhecidos. os óvulos têm mecanismos para impedir o acoplamento e a fertilização por mais de um tubo polínico (Spielman & Scott 2008). O termo autoincompatibilidade foi cunhado apenas no início do século XX (Stout 1917). Nas plantas. Darwin (1876) ampliou significativamente este conhecimento e sintetizou as informações sobre autoesterilidade. Em plantas florindo massivamente. além da proteção dos óvulos. A própria evolução das angiospermas parece estar associada à evolução de mecanismos mais eficientes de crescimento dos tubos polínicos. Experimentos desde a década de 1970 confirmaram a seleção gametofítica e mostraram uma relação clara entre o vigor de crescimento de tubos polínicos e o vigor da progênie resultante.84 ⁞ Sistemas reprodutivos na polinização (Maloof & Inouye 2000). as relações . Desde o século XVIII. Além disso. algo como 90%. Plugs de calose e crescimento mais rápido permitiram aos tubos polínicos competirem desde a superfície estigmática até os óvulos pela prioridade de gerar novos indivíduos (Williams 2008). a consequência da autoesterilidade em cultivos era a limitação na produção agrícola e a dependência destes dos vetores de pólen. com consequências ecológicas e evolutivas. assim como nos animais. Por outro lado. a não ser no caso dos processos de autoincompatibilidade. (Scrophulariaceae) não produziam frutos e sementes (Baker 1983). consequentemente. Em um experimento pioneiro. é de autopolinizações. seus parceiros sexuais.

Estes sistemas esporofíticos parecem ter uma distribuição menos ampla. Nas Brassicaceae. 3.7). o que explicaria a interação entre alelos e a exina esculturada (mas veja Gibbs & Ferguson 1987).Paulo Eugênio Oliveira florísticas dos mecanismos de incompatibilidade (East 1940) e os caracteres secundários associados a cada tipo (Brewbaker 1957) foram estabelecidos. plantas compatíveis e plantas semicompatíveis. Brassicaceae. Alguns estudos sugeriram que as substâncias associadas à reação de incompatibilidade poderiam ser depositadas pelo tapete da antera na exina dos grãos de pólen durante sua formação. (Solanaceae) e definida por um único gene/lócus com vários alelos sem dominância. estava usualmente associado a plantas com estigma úmido e que a reação de incompatibilidade parecia ocorrer ao longo do estilete. independente do genótipo haploide. 1990). Betulaceae. com os tubos polínicos incompatíveis comumente se rompendo precocemente e formando deposições irregulares de calose (Oliveira & Gibbs 1994) (Fig.6 A) foi descrita inicialmente com base em estudos em Nicotiana sp. como seriam interincompatíveis em certos cruzamentos. Estudos realizados na década de 1950 (Bateman 1952. mas os modelos resultantes dos experimentos controlados implicavam que uma mesma planta poderia produzir gametas com alelos diferentes e numa população existiriam plantas incompatíveis. de maneira que a presença de alelos iguais leva a uma reação de incompatibilidade. os tubos polínicos penetram a parede das papilas estigmáticas e isto somente acontece quando o pólen é compatível. 1954) mostraram que algumas plantas apresentavam mecanismos de incompatibilidade diferentes. De uma maneira geral. Muito comumente. Isto implicava que. a autoincompatibilidade seria completa. praticamente restrito às Asteraceae. Nestas plantas também o controle da ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 85 incompatibilidade parecia envolver um único lócus. o pólen apresentava reações de incompatibilidade que eram determinadas pelo genótipo do esporófito. não havendo semicompatibilidade na população. em que tais sistemas foram muito bem estudados. Daí a definição como autoincompatibilidade esporofítica (SSI) (Fig. não existe diferenças morfológicas associadas e este sistema é comumente descrito como autoincompatibilidade esporofítica homomórfica em oposição aos sistemas aparentemente semelhantes que ocorrem em plantas heterostílicas (Gibbs 1986. o que deu o nome ao sistema (De Nettancourt 1977. apesar do baixo número (menos de três dezenas) de espécies para as quais os mecanismos genéticos de autoincompatibilidade tenham efetivamente sido definidos. Caryophyllaceae. . Este gene parece controlar a expressão de substâncias tanto nos óvulos quanto nos tubos polínicos. A dominância implicava que plantas compartilhando um alelo dominante não somente seriam autoincompatíveis. Neste modelo. plantas com tais sistemas apresentam pólen tricelular e com exina esculturada e complexa. Convolvulaceae e Polemoniaceae (Allen & Hiscock 2008). Análises posteriores mostraram que este sistema era amplamente distribuído nas angiospermas. os mecanismos clássicos de autoincompatibilidade podem ser divididos em três grupos: a autoincompatibilidade gametofítica (GSI) (Fig. sendo que a reação de incompatibilidade ocorreria em função da expressão independente dos genótipos haploides de cada gameta. 3. Gibbs 1990).6 B). mas parecia ocorrer uma relação de dominância entre os alelos e apenas os alelos dominantes eram expressos. 3. As plantas com este sistema de incompatibilidade apresentam comumente estigma papiloso seco e a reação de incompatibilidade ocorre na superfície estigmática. com vários alelos diferentes. Apesar de este sistema genético (SSI) criar classes de plantas incompatíveis nas populações.

86 ⁞ Sistemas reprodutivos A B C .

(B) Sistema esporofítico homomórfico (SSI): esquemas semelhantes. Talavera et al. com pelo menos três mecanismos bem diferentes de reconhecimento e incompatibilidade (Takayama & Isogai 2005). (A) Sistema gametofítico (GSI): Esquema mostrando os cruzamentos possíveis entre indivíduos com genótipos diferentes e o comportamento de crescimento de tubos polínicos nos pistilos. as principais características do sistema. e nas últimas duas décadas é possível encontrar não mais que dois ou três estudos neste sentido (Lipow & Wyatt 2000. Cruzamentos controlados mostraram que estas classes eram também auto e intramorfoincompatíveis. A definição do controle genético dos mecanismos de incompatibilidade envolve estudos experimentais trabalhosos. mostrando os resultados dos cruzamentos possíveis. De qualquer modo. influenciados pelas relações de dominância entre alelos. com um único gene que controlava a morfologia floral e o mecanismo de incompatibilidade (Richards 1986.Paulo Eugênio Oliveira ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 87 Figuras 3. São mostrados os resultados em termos de compatibilidade e o quadro detalha as características do sistema. sendo um alelo dominante que em muitos casos estava associado ao fenótipo brevistilo e a papilas estigmáticas grandes. apesar da segregação mendeliana devida à ligação genética (linkage). Barrett & Shore 2008). Estudos com Primula spp. mas estudos mais detalhados mostraram um quadro bem mais complexo. 3. o controle de alguns aspectos da morfologia e do mecanismo de incompatibilidade parecia ser exercido por um conjunto de alelos em pelo menos três lóculos diferentes. a incompatibilidade em espécies de Primula e em outros grupos heterostílicos parecia ser controlada por um único gene com dois alelos. são controladas por genes em linkage num agrupamento comumente denominado supergene. A maioria das inferências sobre mecanismos de incompatibilidade é baseada nas tendências apontadas na década de 1950 para um número pequeno de espécies (Brewbaker 1957).6 Características fundamentais dos sistemas clássicos de autoincompatibilidade em plantas (adaptado de Gibbs 1990 e Richards 1986). inclusive o mecanismo de incompatibilidade. sendo a maior parte plantas de regiões temperadas e de pequeno porte e ciclo reprodutivo rápido. 2001). (C) Sistema esporofítico heteromórfico (HetSI): Esquema de flores dos dois morfos mostrando as características morfológicas associadas ao mecanismo de incompatibilidade. Estudos mais detalhados mostraram que. originando indivíduos homomórficos e autocompatíveis.6 C). Recombinação dentro deste supergene resultava em mudanças morfológicas e quebra do mecanismo de incompatibilidade. mesmo quando eram forçadas polinizações entre indivíduos de um mesmo morfo. Estas características. A heterostilia já era bem conhecida desde o século XVIII e resultava em populações com duas ou mais classes de indivíduos morfologicamente diferentes (Barrett 2010). apesar de alguns autores chamarem a atenção para o fato de que não existem evidências claras de que constituam mecanismos semelhantes àqueles descritos para SSI (Gibbs 1986. São indicados ainda os resultados em termos de compatibilidade e. Estudos mais recentes permitiram isolar genes associados aos sistemas de incompatibilidade e tentar entender seu funcionamento em nível celular. O comportamento do crescimento dos tubos polínicos e as diferenças . um gene S isolado parecia indicar um funcionamento semelhante dos sistemas clássicos de incompatibilidade. no quadro. Inicialmente. havia algum mecanismo de incompatibilidade que impedia a formação de frutos e sementes. Esta dominância levou à denominação deste sistema como autoincompatibilidade esporofítica heteromórfica (HetSI) (Fig. Allen & Hiscock 2008). (Primulaceae) e outros grupos de plantas heterostílicas mostraram que também nestes casos parecia haver um sistema mendeliano relativamente simples. isto é.

7 Crescimentos de tubos polínicos em pistilo autopolinizado de Vochysia (Vochysiaceae). .88 ⁞ Sistemas reprodutivos A B Figura 3. (B) Detalhe de um tubo interrompido com deposição de calose que caracteriza a reação de incompatibilidade nestas espécies (Oliveira & Gibbs 1994). (A) Mosaico de fotos e desenho interpretativo mostrando que os tubos vão parando no segundo terço do estilete.

o crescimento de tubos polínicos e a alocação de recursos para a progênie. por outro lado. Ford & Wilkinson 2012). Ford & Wilkinson 2012). incluindo adaptações estruturais. Associação com mecanismos de natureza gametofítica foram definidos em detalhes apenas para espécies de Asclepias – Apocynaceae (Lipow & Wyatt 1999. A autoesterilidade foi vista alternativamente como decorrente de depressão endogâmica. Mas mesmo os dados quantitativos dos eventos de fusão indicavam alguma semicompatibilidade e sugeriam um controle gametofítico de tal mecanismo. mas quando estas inferências começaram a ser utilizadas para espécies tropicais. ampliando ou reduzindo a variabilidade genética em função das condições ambientais onde as plantas estão crescendo. mas as plantas dispõem de um arsenal muito mais amplo para interferir neste processo. 2000) e de Theobroma – Malvaceae (Cope 1962. Eventualmente. É interessante notar que estes fenômenos são particularmente comuns em plantas com flores relativamente pequenas em relação aos frutos (Oliveira 1998b). No cacau (Theobroma sp. cruzamentos controlados pareciam evidenciar um sistema esporofítico. elas começaram a perder o sentido. Mas existem poucos trabalhos experimentais confirmando a natureza de tais fenômenos.. são comuns em espécies arbustivo-herbáceas e com flores relativamente grandes e custosas. sendo a esterilidade mais estrita resultado de processos de aborto não associados diretamente com a incompatibilidade. Existem evidências de que a LSI. Sistemas clássicos de autoincompatibilidade. a forma mais efetiva de otimizar o processo reprodutivo. não constitui simples resultado de depressão endogâmica e carga Considerações finais A polinização é. que envolve desde barreiras pré-zigóticas até aborto seletivo. nas quais barreiras de autoincompatibilidade podem aumentar a possibilidade de fertilização com pólen cruzado e reduzir os custos associados à depressão endogâmica (Seavey & Bawa 1986. Os sistemas de reprodução são constituídos por mecanismos variados. que provavelmente não têm uma natureza comum. fenológicas e fisiológicas que podem ser utilizados pelas plantas para controlar a reprodução sexuada e otimizar a escolha de parceiros. com indivíduos interincompatíveis e um número reduzido de alelos (Cope 1962). independente do tipo de polinização e da produção de frutos. Malvaceae). genética. Oliveira 1998b).Paulo Eugênio Oliveira ♦ Pietro Kiyoshi Maruyama ⁞ 89 observadas nos sítios da reação de incompatibilidade foram utilizados comumente como indicadores de sistemas gametofíticos ou esporofíticos. sem dúvida. questionando se estes fenômenos de ação tardia realmente representam mecanismos de autoincompatibilidade geneticamente controlados. Mas as observações em microscopia de fluorescência mostraram que. . Estes sistemas de reprodução podem controlar o fluxo de pólen. Estudos realizados com outras plantas arbóreas em todo o mundo. os tubos polínicos cresciam até os óvulos e aparentemente havia fertilização (Cope 1962. foi mostrado que a autoesterilidade parecia resultar da incapacidade de fusão dos núcleos para a formação da célula primária do endosperma. Uma longa discussão se seguiu e persiste até os dias atuais. aparentemente sem afetar o crescimento dos tubos polínicos. mas especialmente em ambientes tropicais. nas quais o aborto pós-polinização pode constituir um mecanismo de seleção de baixo custo. foram sintetizados na década de 1980 (Seavey & Bawa 1986) e indicavam que mecanismos de autoincompatibilidade de ação tardia (LSI) pareciam agir no ovário ou nos óvulos.

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br 2 Departamento de Ciências Biológicas. As espécies apomíticas apresentam boa capacidade de colonização. ou por meio da apomixia. a partir de raízes. além de interessante do ponto de vista econômico já que podem garantir a reprodução de inúmeras espécies agrícolas. Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) – Rua Monteiro Lobato. . na qual novos indivíduos são formados a partir de mitoses de células somáticas do parental. autônoma e pseudogâmica. caules. a apomixia pode ser considerada uma importante estratégia de segurança reprodutiva. 970 – CEP: 13083-970 – Campinas-SP – Brasil.com. é a base da multiplicação de plantas agrícolas como a mandioca e a cana-de-açúcar. e-mail: apscaetano@ yahoo. levando ao desenvolvimento de sementes viáveis. A reprodução assexuada pode ocorrer vegetativamente. Frequentemente há relação entre apomixia gametofítica e alopoliploidia. sendo comumente espécies invasoras e de ampla distribuição. E ste capítulo trata da reprodução assexuada de plantas. Isso porque as apomíticas autônomas independem de polinizadores e são capazes de se reproduzir e fundar populações a partir de um só indivíduo.Foto: Ana Paula Caetano * Capítulo 4 * Reprodução assexuada Ana Paula de Souza Caetano1 e Priscila Andressa Cortez2 1 Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal. km 16 – CEP: 45662-900 – Ilhéus-BA – Brasil. em esporofítica e gametofítica. a partir de sementes. facultativa e obrigatória. de maneira simples. Na apomixia há formação de embriões a partir de células do óvulo. Instituto de Biologia. A propagação vegetativa. além de comum em algumas espécies. Universidade Estadual de Santa Cruz (UESC) – Rodovia Jorge Amado. Departamento de Biologia Vegetal. A apomixia pode ser classificada. Assim. folhas e inflorescências. e as pseudogâmicas autocompatíveis podem apresentar autopolinização espontânea ou necessitar de polinizadores menos eficientes.

duas sinérgides e uma oosfera. Durante a megagametogênese. Os processos de esporogênese. 2009). o megásporo funcional passa por três ciclos mitóticos. Johri et al. Já no interior do óvulo. (1992) e Lersten (2004). também chamado de grão de pólen. Durante o processo de microsporogênese. denominadas célula vegetativa e célula generativa. ocorrem a emissão e o crescimento do tubo polínico. comumente constituído por sete células e oito núcleos: três antípodas. 4. estruturas que possuem um tecido fértil especializado denominado tecido esporogênico. Nas demais espécies. seu transporte e deposição na superfície estigmática do gineceu (polinização). originando o megagametófito ou saco embrionário. segregação e singamia (Richards 1997). . com dois núcleos haploides denominados núcleos polares. As angiospermas se reproduzem de forma sexuada e/ou assexuada. na reprodução assexuada. Na maioria das espécies estudadas. Karasawa et al. e uma célula central. que posteriormente desenvolve-se em um embrião. Em grande parte das angiospermas. originando o zigoto. e os outros três se degeneram. a Após a liberação ou retirada dos grãos de pólen das anteras maduras. gametogênese e fecundação estão esquematizados na Fig. nessas espécies. o núcleo da outra célula espermática se funde aos núcleos polares. o grão de pólen é liberado da antera contendo duas células. todas com um único núcleo haploide. a divisão mitótica da célula generativa que origina as duas células espermáticas ocorre apenas após a polinização.1 e os detalhes de cada etapa podem ser obtidos em Maheshwari (1950). Johri (1984). reprodução assexuada divisão da célula generativa que irá originar as duas células espermáticas ocorre antes de o grão de pólen ser liberado da antera.94 ⁞ Reprodução assexuada Reprodução em angiospermas: reprodução sexuada vs. Em angiospermas. processo no qual cada micrósporo haploide se divide por mitose e origina o microgametófito. Neste momento ocorre o evento de dupla fecundação: enquanto o núcleo de uma célula espermática se funde ao núcleo da oosfera. várias células diploides e férteis da antera jovem se diferenciam em células-mãe de micrósporos. apenas um dos megásporos produzidos é funcional. comumente uma única célula fértil diploide se diferencia. Por outro lado. originando a célula-mãe de megásporos. estes processos ocorrem no interior da antera e do óvulo. por meio do qual as duas células espermáticas são transportadas até o óvulo e descarregadas em uma das sinérgides. Reprodução sexuada A reprodução sexuada envolve eventos de meiose e singamia. indivíduos geneticamente idênticos ou com menor variabilidade genética são formados por mitose de células somáticas. A megasporogênese é marcada pela meiose da célula-mãe de megásporos que origina quatro megásporos haploides. em um processo que não inclui meiose e singamia (Holsinger 2000. Em seguida tem início a microgametogênese. originando o endosperma triploide. cada célula-mãe de micrósporos passa por meiose e origina quatro micrósporos haploides. O processo de reprodução sexuada envolve a formação de um indivíduo a partir da fusão de células denominadas gametas (Mogie 1992). que será utilizado como fonte nutricional para o embrião em desenvolvimento. o que permite a geração de variabilidade genética por meio de recombinação.

Ana Paula de Souza Caetano

Priscila Andressa Cortez ⁞

95

Figura 4.1 Ciclo de vida de uma angiosperma hipotética mostrando a alternância entre os indivíduos produtores de esporos
(esporófito – diploide) e de gametas (gametófito – haploide).

Reprodução assexuada
A característica mais marcante na reprodução assexuada é a formação de indivíduos geneticamente
idênticos ou muito semelhantes à planta mãe, denominados clones, resultado da ausência de fusão entre
gametas femininos e masculinos. Populações com alta

ser importante em populações pequenas, nas quais
o sucesso reprodutivo pode ser comprometido; em
ambientes não nativos, onde a reprodução sexuada
exige a colonização a partir de múltiplos indivíduos;
e em locais onde a reprodução sexual está sujeita a
limitações fisiológicas (Silvertown 2008).

frequência de clones são menos hábeis a responder

Nas angiospermas, a reprodução assexuada ocorre

adaptativamente a mudanças ambientais via seleção

principalmente de duas formas, que não são mutua-

natural. Além disso, a assexualidade pode reduzir o

mente exclusivas: por propagação vegetativa ou por

tamanho efetivo de uma população, permitindo a

apomixia (Holsinger 2000; Silvertown 2008). Delas,

fixação de alelos deletérios que podem contribuir para

a apomixia é particularmente interessante em termos

a extinção de uma determinada espécie (Holsinger

ecológicos e evolutivos, sendo, por isso, abordada em

2000). Por outro lado, a reprodução assexuada pode

maiores detalhes neste capítulo.

96 ⁞ Reprodução assexuada

Propagação vegetativa
Na propagação vegetativa, novos indivíduos são produzidos por brotamento ou ramificação a partir de
raízes, caules, folhas e inflorescências (Silvertown
2008).
Algumas vantagens são frequentemente associadas a esse tipo de propagação. Os propágulos
clonais têm maior probabilidade de sobrevivência
em condições ambientais extremas quando comparados às plântulas, já que, nos estádios iniciais de
crescimento, eles estão ligados à planta parental por
meio do sistema vascular e, frequentemente, têm
maior biomassa quando comparados às plântulas
de idade similar (Abrahamson 1980; Harper 1985).
Além disso, a formação de clones pode compensar
eventuais falhas no recrutamento e sobrevivência de
plântulas (Seligman & Henkin 2000; Arizaga &
Ezcurra 2002). Outro benefício está relacionado à
capacidade que plantas com propagação vegetativa
têm de se “mover” a partir de rizomas ou estolões.
Essas estruturas permitem que os clones permaneçam
ligados à planta parental, explorem habitats diferentes
(Crawley 1997) e se beneficiem em ambientes onde
os recursos são escassos e/ou distribuídos ao longo
do tempo e espaço (Pitelka & Ashmun 1985; Alpert
& Mooney 1986). Assim, tais recursos podem ser
redistribuídos entre os clones a partir de locais de
aquisição para locais de escassez (Hutchings 1988;
Hutchings & Wijesinghe 1997).
No Brasil, dois exemplos podem ilustrar a importância da propagação vegetativa na manutenção das
populações de algumas espécies em determinados ambientes e condições. No cerrado, eventos de queimadas
são relativamente constantes (Coutinho 1990) e podem destruir botões, flores, frutos, sementes e plântulas, exercendo um efeito negativo sobre a reprodução
sexuada das espécies atingidas e favorecendo aquelas

capazes de se propagar vegetativamente (Hoffman
1998). Em numerosas espécies típicas deste ambiente,
a rebrota ocorre por meio de estruturas subterrâneas
como xilopódios, raízes gemíferas e rizomas, que
possuem suas gemas protegidas abaixo do nível do
solo, sendo, por isso, resistentes ao fogo (Rizzini 1965;
Appezzato-da-Glória 2003). Algumas espécies do
gênero Leiothrix (Eriocaulaceae) são endêmicas na
Cadeia do Espinhaço, nos estado de Minas Gerais
e Bahia, uma região de campos rupestres composta
por solos oligotróficos e ácidos e exposta a oscilações
de temperatura, vento e escassez hídrica (Giulietti et
al. 1997). Nestas espécies, os rizomas desempenham
um papel importante, acumulando recursos como
água, minerais e carboidratos (Coelho et al. 2006;
Coelho et al. 2007), fundamentais à sobrevivência
destas espécies na região.

Apomixia
Conceito
A apomixia pode ser definida como a formação assexuada de sementes, com o desenvolvimento de
um ou mais embriões a partir de tecidos do óvulo e
omissão da meiose e da dupla fecundação (Koltunow
& Grossniklaus 2003; Bicknell & Koltunow 2004).
Este processo é considerado derivado da reprodução
sexuada pela modificação ou omissão de etapas do
desenvolvimento sexual (Koltunow & Grossniklaus
2003; Grimanelli et al. 2003). Assim, a ocorrência de
desregulação, em tempo e espaço, leva a alterações no
destino de células e na eliminação de determinadas
etapas no processo sexual (Koltunow & Grossniklaus
2003; Carman 2007), culminando na ocorrência de
apomixia.
A apomixia é muito menos frequente do que a
propagação vegetativa (Holsinger 2000; Whitton

Ana Paula de Souza Caetano

et al. 2008), ocorrendo em cerca de 90 famílias de
angiospermas (Carman 2007), com um padrão de
distribuição que indica sua origem independente em
diferentes grupos (Asker & Jerling 1992; Tucker &
Koltunow 2009). O número de espécies apomíticas
é maior em determinadas famílias como Asteraceae,
Poaceae, Rosaceae, Rutaceae (Richards 1997;
Naumova 2008) e Melastomataceae (Goldenberg
& Shepherd 1998; Goldenberg & Varassin 2001),
refletindo uma possível predisposição destes grupos a
ocorrência e manutenção da apomixia (Grimanelli et
al. 2001), determinada por oportunidades genéticas
apropriadas (Whitton et al. 2008).

Histórico
A descoberta da apomixia nas angiospermas
ocorreu por volta de 1841, quando Smith (apud
Asker & Jerling 1992; Naumova 1992) observou
que indivíduos com flores pistiladas da espécie
dioica Alchornea ilicifolia (Js. Sm.) Müll. Arg.
(Euphorbiaceae), trazidos da Austrália e plantados
no Jardim Botânico Real de Kew, na Inglaterra,
formavam sementes viáveis mesmo na ausência de
indivíduos com flores estaminadas. Entretanto o
termo apomixia, que significa “sem mistura”, só
foi introduzido em 1908, por Winkler (apud Asker
& Jerling 1992), como sinônimo de reprodução
assexuada, sendo utilizado para nomear qualquer
processo de formação de um novo organismo sem
a ocorrência de fecundação, incluindo a propagação vegetativa. Décadas depois, Gustafsson (1946;
1947a, b apud Naumova 1992) também se referiu à
apomixia como sinônimo de reprodução assexuada,
dividindo o processo em propagação vegetativa e
agamospermia, ou seja, reprodução via sementes
sem ocorrência de dupla fecundação. No entanto,
a maior parte dos trabalhos tem utilizado o termo

Priscila Andressa Cortez ⁞

97

apomixia como sinônimo de agamospermia, o
que também recomendamos (Nogler 1984; Asker
& Jerling 1992; Koltunow et al. 1995; Richards
1997; Koltunow & Grossniklaus 2003; Bicknell
& Koltunow 2004; Naumova 2008; Whitton et
al. 2008; Talent 2009, entre outros).

Classificações
De maneira geral, a apomixia pode ser classificada
de acordo com:
A origem do embrião: a partir de células do esporófito, em apomixia esporofítica ou, a partir de
um saco embrionário, em apomixia gametofítica
(Fig. 4.2);
A necessidade ou não de fecundação dos núcleos
polares para formação do endosperma, em pseudogâmica ou autônoma;
A possibilidade ou não de coocorrência com a
reprodução sexuada, em facultativa ou obrigatória.

Apomixia esporofítica ou embrionia
adventícia
Na apomixia esporofítica, também conhecida por
embrionia adventícia, o embrião origina-se a partir
de células do nucelo ou do tegumento do óvulo,
geralmente após a maturação do mesmo (Fig. 4.2)
(Koltunow 1993; Bicknell & Koltunow 2004).
A embrionia adventícia é descrita comumente
em plantas arbóreas ou arbustivas, frequentemente
de regiões tropicais, e que produzem frutos carnosos
e dispersos por animais (Richards 1997) ou frutos
secos com sementes dispersas pelo vento (Baker 1960;
Costa et al. 2004; Mendes-Rodrigues et al. 2005;
Bittencourt Júnior & Moraes 2010; Sampaio et al.

98 ⁞ Reprodução assexuada

Figura 4.2 Tipos básicos de apomixia em angiospermas. Baseado em Nogler (1984); Naumova (1992); Richards (1997); Koltunow
et al. (1995); Koltunow & Grossniklaus (2003).

2013a). É o tipo mais comum de apomixia, ocorrendo em 57 famílias de angiospermas (Naumova
2008), incluindo gêneros de importância econômica
como Citrus (Rutaceae), Mangifera (Anacardiaceae),
Ribes (Grossulariaceae), Beta (Amaranthaceae) e
Alnus (Betulaceae) (Carman 1997; Naumova 2008).
Entretanto este processo é particularmente comum
em Rutaceae, Orchidaceae e Celastraceae (Naumova
1992).
Muito frequentemente, a embrionia adventícia
ocorre associada à reprodução sexuada (Fig. 4.2)
(Asker & Jerling 1992; Richards 1997; Koltunow &
Grossniklaus 2003). Neste caso, a polinização seguida

pela dupla fecundação dá origem ao embrião e ao
endosperma, eventos comumente necessários para
estimular e/ou nutrir o desenvolvimento dos embriões adventícios (Asker & Jerling 1992; Koltunow
1993; Richards 1997; Koltunow & Grossniklaus
2003), como descrito em Handroanthus ochraceus
(Cham.) Mattos (Costa et al. 2004), Anemopaegma
acutifolium DC. (Sampaio et al. 2013b) (Bignoniaceae)
e Eriotheca pubescens (Mart. & Zucc.) Schott & Endl.
(Malvaceae) (Oliveira et al. 1992; Mendes-Rodrigues
et al. 2005), espécies comuns no Cerrado brasileiro, e
em Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.) Mattos
(Bignoniaceae) (Bittencourt Júnior & Moraes 2010),
espécie encontrada na Mata Atlântica.

Ana Paula de Souza Caetano

Em espécies apomíticas com embrionia adventícia é frequente a ocorrência de sementes poliembriônicas, ou seja, que apresentam, cada uma, dois ou
mais embriões (Asker & Jerling 1992; Naumova 1992;
Batygina & Vinogradova 2007). Nestas espécies, a
poliembrionia pode ocorrer devido ao desenvolvimento de múltiplos embriões adventícios em uma
única semente, ou, ainda, a partir do desenvolvimento paralelo de embriões adventícios e zigóticos
(Lakshmanan & Ambegaokar 1984; Asker & Jerling
1992; Costa et al. 2004; Batygina & Vinogradova
2007; Bittencourt Júnior & Moraes 2010; Sampaio
et al. 2013a). É importante ressaltar que a poliembrionia nem sempre está relacionada à apomixia,
podendo ocorrer devido à formação de múltiplos
sacos embrionários e múltiplas fecundações em um
único óvulo, originando mais de um embrião zigótico (Lakshmanan & Ambegaokar 1984; Batygina
& Vinogradova 2007), como observado nos gêneros
Callisthene e Qualea (Vochysiaceae) (Carmo-Oliveira
1998).
Em espécies que ocorrem no Brasil, a embrionia
adventícia associada à poliembrionia é relatada em
Eriotheca pubescens (Oliveira et al. 1992; MendesRodrigues et al. 2005), Handroanthus ochraceus (Costa
et al. 2004), H. chrysotrichus (Bittencourt Júnior &
Moraes 2010), Anemopaegma acutifolium, A. arvense
(Vell.) Stellfeld ex De Souza e Anemopaegma glaucum
Mart. ex DC. (Sampaio et al. 2013a). Além disso, a
ocorrência de poliembrionia em numerosas espécies,
particularmente do Cerrado e da Caatinga (Salomão
& Allem 2001; Mendes-Rodrigues 2010; MendesRodrigues et al. 2012a,b; Firetti-Leggieri et al. 2013;
Sampaio et al. 2013a), indica que a embrionia adventícia pode ser mais comum do que previamente
sugerido para estes biomas, já que a formação de
sementes poliembriônicas comumente está relacionada com este tipo de apomixia.

Priscila Andressa Cortez ⁞

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Apomixia gametofítica
Na apomixia gametofítica, modificações em etapas
específicas do processo sexual levam à ausência de
meiose reducional na formação do saco embrionário
(apomeiose), ao desenvolvimento autônomo do embrião (partenogênese) e a adaptações na formação e
desenvolvimento do endosperma (Asker & Jerling
1992; Koltunow & Grossniklaus 2003). O embrião
é formado a partir do desenvolvimento autônomo da
oosfera, localizada no interior de um saco embrionário
não reduzido, ou seja, um saco embrionário cujas células apresentam número cromossômico somático (Fig.
4.2) (Nogler 1984; Asker & Jerling 1992; Koltunow &
Grossniklaus 2003). Com base no tipo de célula que
origina o saco embrionário, a apomixia gametofítica
é subdividida em diplosporia e aposporia (Fig. 4.2).
Enquanto a embrionia adventícia parece ser mais
comum em plantas arbóreas ou arbustivas de regiões
tropicais ou subtropicais, a apomixia gametofítica é
descrita principalmente em plantas herbáceas e perenes de regiões temperadas (Asker & Jerling 1992).
Apesar disso, não existem estudos com dados atualizados que correlacionem o tipo de apomixia com
o hábito da planta e/ou sua distribuição geográfica
(Whitton et al. 2008).

Diplosporia
Na diplosporia, o saco embrionário não reduzido é
originado a partir da célula-mãe de megásporos por
supressão ou modificação da meiose (Asker & Jerling
1992; Koltunow & Grossniklaus 2003). Neste caso,
como a célula-mãe de megásporos está envolvida na
formação do saco embrionário não reduzido, há um
comprometimento da reprodução sexuada, por isso
indivíduos que apresentam diplosporia são mais suscetíveis a se reproduzirem apenas por apomixia (Whitton

100 ⁞ Reprodução assexuada

et al. 2008), neste caso considerados apomíticos obrigatórios. A diplosporia foi relatada principalmente em
representantes das famílias Asteraceae, Solanaceae,
Rosaceae, Poaceae e Brassicaceae (Naumova 2008). No

A

D

Brasil, particularmente na família Melastomataceae,
a diplosporia ocorre em espécies dos gêneros Miconia,
Leandra (Fig. 4.3) e Ossaea (Caetano et al. 2013a;
observação pessoal).

B

E

C

F

G

Figura 4.3 Desenvolvimento do embrião apomítico diplospórico em Leandra aurea (Melastomataceae). (A) Corte longitudinal de
uma semente em início de desenvolvimento. (B) Detalhe de (A), evidenciando o proembrião e o núcleo primário do endosperma (seta).
(C) Proembrião apomítico e núcleo primário do endosperma (seta). (D) Detalhe de um proembrião logo após divisão longitudinal
da célula apical. (E) Embrião apomítico em estádio torpedo inicial e núcleos do endosperma autônomo em evidência (setas). (F) e
(G) Sementes em sucessivos estádios de desenvolvimento: embrião apomítico com eixo hipocótilo-radicular e cotilédones visíveis. C:
cotilédone; CA: célula apical; CB: célula basal; MAC: meristema apical caulinar; MAR: meristema apical radicular; P: procâmbio.

Ana Paula de Souza Caetano

Aposporia
Na aposporia, o saco embrionário não reduzido é
originado a partir de uma célula somática do óvulo, geralmente do nucelo (Nogler 1984; Bicknell &
Koltunow 2004). Mais de uma célula nucelar pode
se diferenciar e dar origem a múltiplos sacos embrionários apospóricos em um único óvulo (Koltunow
& Grossniklaus 2003; Naumova 2008). Além disso, é possível que ocorra o desenvolvimento de um
saco embrionário reduzido, a partir do megásporo
funcional, ao lado de um ou mais sacos embrionários apospóricos, levando à coexistência dos processos apomítico e sexual, como observado na espécie
Brachiaria brizantha (A.Rich.) Stapf (Araujo et al.
2000). O desenvolvimento de embriões originados
de múltiplos sacos embrionários apospóricos ou de
embriões originados da ocorrência paralela dos eventos sexuado e apomítico em um mesmo óvulo pode
dar origem a sementes poliembriônicas (Koltunow
& Grossniklaus 2003).
A aposporia foi relatada em diferentes grupos de
angiospermas, sendo mais frequente em membros de
Poaceae e Rosaceae (Whitton et al. 2008). Em representantes da flora brasileira, há relatos de aposporia
em Miconia fallax DC. e Clidemia hirta (L.) D. Don
(Melastomataceae) (Caetano et al. 2013a; observação
pessoal). Duas gramíneas forrageiras amplamente
cultivadas na América do Sul, Brachiaria decumbens
Stapf e Brachiaria brizantha, também apresentam
aposporia (Dusi & Willemse 1999; Araujo et al.
2000).
É importante ressaltar a existência de mais de um
tipo de apomixia em algumas espécies. No gênero
Rubus (Rosaceae), aposporia e diplosporia podem ocorrer na mesma espécie (Nybon 1988). Adicionalmente,
em representantes de diversas famílias, aposporia e
embrionia adventícia ocorrem em conjunto, como em

Priscila Andressa Cortez ⁞

101

Allium (Alliaceae), Citrus e Zanthoxylum (Rutaceae),
Hieracium (Asteraceae), Malus e Pyrus (Rosaceae),
Ochna (Ochnaceae) e em gramíneas (Naumova 1992;
Koltunow & Grossniklaus 2003; Naumova 2008).

Apomíticas autônomas vs. pseudogâmicas
Em espécies apomíticas autônomas o desenvolvimento
do endosperma é autônomo, ou seja, independente da
fecundação dos núcleos polares. Assim, o endosperma
tem origem apenas materna. Estas espécies toleram
bem o desequilíbrio na proporção de contribuição
materna e paterna na formação do endosperma, já
que, em espécies sexuadas, geralmente a contribuição
é 2:1 materna:paterna, produzindo, ainda assim,
sementes viáveis (Grimanelli et al. 1997; Koltunow
& Grossniklaus 2003).
Espécies apomíticas autônomas tendem a produzir menos grãos de pólen viáveis, podendo até
mesmo ser completamente estéreis (Meirmans et al.
2006; Thompson & Whitton 2006; Thompson et
al. 2008). Este padrão vem sendo também observado em espécies apomíticas de Melastomataceae,
que independem da polinização para formação de
sementes viáveis e apresentam, em geral, viabilidade
polínica baixa ou nula (Goldenberg & Shepherd
1998; Goldenberg & Varassin 2001; Cortez et al.
2012; Caetano et al. 2013b).
O desenvolvimento autônomo do endosperma
ocorre principalmente em espécies apomíticas de
Asteraceae (Ozias-Akins & van Dijk 2007), embora possa ocorrer esporadicamente em Rosaceae,
Burmanniaceae e Poaceae (Nogler 1984). Atualmente
tem sido observado também em espécies apomíticas
de Melastomataceae (Caetano et al. 2013a) (Fig. 4.3).
Em contrapartida, em espécies apomíticas pseudogâmicas, apesar do desenvolvimento

102 ⁞ Reprodução assexuada

partenogenético da oosfera, a formação do endosperma dependente da fecundação dos núcleos polares
(Asker & Jerling 1992; Koltunow 1993). Em algumas
espécies pseudogâmicas, a autopolinização pode permitir o desenvolvimento de sementes viáveis, garantindo a reprodução a partir de um único indivíduo,
ou reprodução uniparental (Hörandl et al. 2008).
Uma desvantagem da pseudogamia é que, para que
ocorra a reprodução uniparental, é necessária a quebra
do sistema de autoincompatibilidade, comumente
presente em espécies sexuadas de grupos apomíticos,
o que permite o crescimento do tubo polínico e a
fecundação com grãos de pólen da própria planta
(Hörandl et al. 2008). Outra desvantagem relacionada
à pseudogamia é que a má qualidade dos grãos de
pólen, característica comum em sistemas apomíticos
devido a alterações durante a meiose, pode reduzir a
formação de sementes viáveis (Hörandl 2008). Mas,
de modo geral, em espécies pseudogâmicas há uma
pressão seletiva para manutenção de alguma viabilidade polínica, já que a fecundação é necessária para
o desenvolvimento do endosperma e, portanto, para
a produção de sementes viáveis (Noirot et al. 1997;
Whitton et al. 2008).
Espécies com embrionia adventícia quase sempre
são pseudogâmicas. Entre as espécies que apresentam apomixia gametofítica, a pseudogamia ocorre
frequentemente entre as apospóricas, como em muitos representantes apomíticos das famílias Poaceae
e Rosaceae (Nogler 1984; Asker & Jerling 1992;
Savidan 2000).

Apomíticas obrigatórias vs. facultativas
Espécies apomíticas obrigatórias são aquelas em que
não há reprodução sexuada e todas as sementes produzidas têm o genótipo igual ou muito semelhante ao da
planta-mãe (Koltunow et al. 1995). Testes utilizando

ferramentas moleculares específicas têm demonstrado
que as espécies apomíticas obrigatórias são uma exceção, e não uma regra (Savidan 2007).
As espécies apomíticas facultativas são aquelas
que mantêm a capacidade de se reproduzir sexuadamente (Koltunow & Grossniklaus 2003), sendo as
mais comumente encontradas (Nogler 1984). Nestas
espécies, o equilíbrio entre apomixia e sexualidade
pode ser influenciado por fatores genéticos e condições ambientais, como mudanças de temperatura
e de regime de luz (Nogler 1984; Asker & Jerling
1992; Koltunow & Grossniklaus 2003). A natureza
facultativa da apomixia em determinadas espécies
pode ser fonte de diversidade genética por permitir a criação de novos genótipos apomíticos, como
observado em espécies do gênero Erigeron (Noyes
& Soltis 1996).

Apomixia e poliploidia
A embrionia adventícia já foi comumente relacionada a espécies diploides (Asker and Jerling 1992;
Koltunow 1993; Whitton et al. 2008), entretanto
estudos com plantas tropicais têm demonstrado a
ocorrência de poliploides com formação de embriões
adventícios, como em espécies de Anemopaegma
(Firettii-Leggieri et al. 2013; Sampaio et al. 2013a)
e Handroanthus (Piazzano 1998; Costa et al. 2004;
Sampaio 2010) (Bignoniaceae) e em Eriotheca
pubescens (Malvaceae) (Oliveira et al. 1992; MendesRodrigues et al. 2005).
Por outro lado, as espécies com apomixia gametofítica são reconhecidamente poliploides (Nogler 1984;
Koltunow et al. 1995; Grimanelli et al. 2001; Carman
2007). A ocorrência de apomíticos gametofíticos
diploides na natureza é rara, sendo relatada apenas
em espécies de Boechera, Arabis holboellii Hornem.

Ana Paula de Souza Caetano

(Brassicaceae) (Schranz et al. 2006) e em Potentilla
argentea L. (Rosaceae) (Nogler 1984), embora estudos
mais recentes apontem P. argentea como uma espécie
autocompatível e não apomítica (Holm et al. 1997) e
análises de sequenciamento genômico em Arabidopsis
thaliana revelem um evento antigo de poliploidia em
seu grupo (The Arabidopsis Initiative 2000).
Na natureza, os apomíticos gametofíticos ocorrem geralmente em grupos que são chamados “complexos apomíticos” ou “complexos agâmicos”. Esses
são grupos taxonômicos que incluem populações
constituídas por indivíduos sexuados e diploides e
populações com indivíduos apomíticos e poliploides
(Grant 1981), o que sugere que a poliploidia atua como
um gatilho para a expressão da apomixia (Grimanelli
et al. 2001).
Algumas hipóteses sugerem explicações para a
relação entre apomixia gametofítica e poliploidia.
Uma teoria propõe que a expressão da apomixia só é
possível em genomas poliploides (Quarin et al. 2001).
Aparentemente, a poliploidia por si só não assegura
a ocorrência da apomixia, mas aumenta a possibilidade de expressão deste processo em muitos sistemas
por meio de alterações que afetam a metilação e a
expressão de alelos (Lee & Chen 2001; Bicknell &
Koltunow 2004). Essa hipótese tem sido questionada
principalmente pelo fato de a poliploidia ter sido
induzida em um grande número de plantas, sendo
a apomixia raramente descrita em seus produtos
(Bicknell & Koltunow 2004).
Um modelo interessante e bem aceito sugere que
a apomixia gametofítica pode ser originada pela expressão assincrônica de genes duplicados, o que leva a
mudanças importantes em etapas do programa sexual:
iniciação precoce do saco embrionário e embriogênese
a partir de locais e momentos atípicos durante a reprodução (Carman 1997; 2007; Tucker & Koltunow

Priscila Andressa Cortez ⁞

103

2009). De acordo com esta hipótese, a combinação
entre hibridação e poliploidia seria responsável por
estas alterações em processos importantes durante
estágios da megasporogênese, megagametogênese
e fecundação, levando à apomixia (Carman 1997;
2007; Bicknell & Koltunow 2004). De fato, muitos
apomíticos poliploides são formados após eventos de
hibridação (Darlington 1939; Nogler 1984). Além
disso, é conhecida a ocorrência de mudanças em
padrões de expressão de genes após eventos de cruzamento interespecífico seguido por poliploidização
(Chen 2010; Chen et al. 2008; Carvalho et al. 2010;
Gaeta et al. 2009).

Vantagens e desvantagens da apomixia

De acordo com Richards (1997), as vantagens da
apomixia são:
Permitir a reprodução mesmo na ausência de
polinizadores, o que é importante em ambientes ou
regiões com condições climáticas extremas. Isso não é
válido para as espécies pseudogâmicas, já que, nestas,
a fecundação dos núcleos polares é necessária para a
formação do endosperma, que vai nutrir o embrião
apomítico em desenvolvimento;
Permitir a reprodução clonal por meio de sementes, ou seja, produzir indivíduos geneticamente
iguais à planta parental, como ocorre na propagação
vegetativa, mas mantendo as vantagens associadas
às sementes, entre elas a proteção, a dispersão e a
dormência do embrião;
Evitar os custos associados à meiose, nos casos em
que ela é ausente. Sem meiose não há recombinação
e segregação cromossômica, e a energia materna não
é gasta no cuidado de zigotos inaptos, pois todos os
zigotos são aptos como a mãe;

104 ⁞ Reprodução assexuada

Evitar os custos associados à produção de grãos
de pólen, nos casos de plantas com porcentagens
baixas de grãos de pólen viáveis ou esterilidade masculina total;
Permitir a fixação e disseminação de genótipos
extremamente adaptados a um determinado ambiente, principalmente em espécies apomíticas originadas
de híbridos poliploides, consideradas altamente heterozigotas e muito vigorosas.
Também segundo Richards (1997), são consideradas desvantagens associadas à apomixia:
A incapacidade de escapar do acúmulo de mutações que são desvantajosas, mas não letais, já que
as espécies apomíticas não têm recombinação e
segregação;
A incapacidade de recombinar novas mutações
que poderiam ser vantajosas em situações de mudanças ambientais.

Importância econômica da apomixia

O conhecimento dos mecanismos envolvidos na apomixia é importante por permitir o desenvolvimento
de uma tecnologia com ótimo potencial de impacto
na pesquisa e agricultura, especialmente no melhoramento de culturas importantes economicamente, pois
permite a produção de grandes populações geneticamente uniformes constituídas por variedades de alto
rendimento e a perpetuação desse vigor híbrido em
gerações sucessivas por meio de sementes (Bicknell
& Koltunow 2004).
Entre as vantagens agronômicas que podem ser
apontadas estão as rápidas geração e multiplicação
de formas superiores por meio de sementes, redução
no custo e no tempo de produção, independência
de polinizadores e não transferência de vírus, que

é geralmente observada em plantas com propagação vegetativa (Koltunow et al. 1995; Bicknell &
Koltunow 2004). Na prática, para os agricultores,
o grande benefício da introdução da apomixia em
determinadas culturas seria a criação de variedades
de alto rendimento, mas as pesquisas ainda não obtiveram resultados práticos na geração de plantas
apomíticas com sementes agronomicamente aceitáveis e manipuláveis para uso nos sistemas agrícolas
(Savidan 2001; Bicknell & Koltunow 2004).

Exemplos clássicos da apomixia em alguns
grupos de angiospermas
Asteraceae

Dois tipos de apomixia ocorrem em Asteraceae: aposporia e diplosporia, sendo o último tipo muito mais
comum (Noyes 2007). A ocorrência destes dois tipos
de apomixia em um mesmo gênero é rara e parece
ocorrer somente em Hieracium (Noyes 2007). Nesta
família, os apomíticos são geralmente autônomos,
uma situação contrastante com o encontrado na
maioria das espécies apomíticas de outras famílias,
que comumente são pseudogâmicas (Noyes 2007).
Em Asteraceae a apomixia está presente em vinte e três gêneros da família (Carman 1997; Noyes
2007; Hörandl et al. 2008): Ageratina, Antennaria,
Arnica, Blumea, Brachyscome, Calea, Campovassouria,
Chondrilla, Chromolaena, Crepis, Erigeron,
Eupatorium, Gyptis, Hieracium, Ixeris, Leontopodium,
Minuria, Parthenium, Praxelis, Rudbeckia, Taraxacum
e Townsendia (Noyes 2007). Entre as Asteraceae que
ocorrem no Brasil, é descrita a ocorrência de apomixia em espécies dos gêneros Eupatorium (Coleman
& Coleman 1984, 1988; Coleman 1989; BertassoBorges & Coleman 1998a,b), Calea e Taraxacum
(Werpachowski et al. 2004).

) Robyns (Duncan 1970). uma espécie comum em áreas de Cerrado do Brasil.) Cogn. (Borges 1991). Há relatos de embrionia adventícia em Leandra australis (Cham. 2012. Sampaio 2010. Sabe-se também que.) Schott & Endl. Aparentemente. As espécies investigadas são pseudogâmicas.) . 2013. embora. Melastomataceae Bignoniaceae Em Bignoniaceae é descrita a ocorrência de embrionia adventícia. Firetti-Leggieri et al. & Zucc. 2013b). Melastoma malabathricum L. (Subramanyam 1948). a apomixia é associada à poliembrionia e também à poliploidia (Costa et al. 2013a. Sampaio 2010. também é reportada a ocorrência de apomixia. Entre as espécies apomíticas deste grupo é comum a elevada ou total inviabilidade polínica (Goldenberg & Shepherd 1998. nesta família a apomixia está quase sempre restrita a citótipos poliploides (Noyes 2007). (Oliveira et al. ♦ Priscila Andressa Cortez ⁞ 105 Mendes-Rodrigues et al. 2013b). São reconhecidamente apomíticas autônomas e frequentemente ocorrem dentro da tribo Miconieae. 2004.Ana Paula de Souza Caetano A distribuição filogenética indica que a apomixia ocorre principalmente na subfamília Asteroideae (Noyes 2007). a apomixia na família está relacionada com a poliploidia (Goldenberg & Shepherd 1998. o que torna menos provável a ocorrência de reprodução sexuada nestas espécies. 2013. Osbeckia hispidíssima Wight (Subramanyam 1942) e Sonerila wallichii Benn. Cortez et al. 2004. Caetano et al. 2012a). pertencentes aos gêneros Anemopaegma e Handroanthus (Costa et al. 1992. Sampaio et al. As espécies apomíticas de Melastomataceae muito comumente apresentam ampla distribuição geográfica (Goldenberg & Shepherd 1998. em grande parte dos casos. Apomixia do tipo diplosporia foi relatada em L. Assim como em outros grupos. a origem dos embriões seja ainda incerta. 2012. como descrito em: Bombacopsis glabra (Pasq. Diferentes tipos de apomixia podem ocorrer em espécies deste grupo. Mendes-Rodrigues et al. Caetano et al. A formação de sementes poliembriônicas é relatada nas espécies apomíticas do grupo. Goldenberg & Varassin 2001.b). Santos et al. 2005). Na família. Leandra. 2013a). particularmente na subfamília Bombacoideae. grande parte das espécies apomíticas já descritas e estudadas ocorre no Brasil. Caetano et al. Bittencourt Júnior & Moraes 2010. em gêneros como Miconia. 2013b). australis (Borges 1991) e Miconia albicans (Sw. 2005). assim como a ocorrência de poliploidia (Baker 1960. Pachira oleaginea Decne (Baker 1960) e Eriotheca pubescens (Mart. Em Melastomataceae. 2012.b). 2005). a fecundação é necessária para estimular o desenvolvimento dos embriões adventícios (pseudogamia) (Mendes-Rodrigues et al. Firetti-Leggieri et al. esta última. Goldenberg & Varassin 2001. Ossaea e Clidemia (Goldenberg & Shepherd 1998. 2013a. Bittencourt Júnior & Moraes 2010. Mendes-Rodrigues et al. Sampaio et al. 2012) e formação de sementes poliembriônicas (Mendes-Rodrigues et al. (Subramanyam 1944). Santos et al. Malvaceae Em Malvaceae. e a fecundação dos núcleos polares e formação do endosperma estimulam a formação dos embriões adventícios (Bittencourt Júnior & Moraes 2010. na família. Sampaio et al. sempre do tipo embrionia adventícia. Nos estudos realizados até o momento foram utilizados representantes do Brasil.

como nos gêneros Calamagrostis e Cortaderia. Nesta família. duas espécies apomíticas da família. já que a apomixia e a reprodução sexuada ocorrem concomitantemente (Naumova 1992). Panicum. Brahiaria decumbens e Brahiaria brizantha. Não há descrições.106 ⁞ Reprodução assexuada Triana (Caetano et al. Dickinson et al. Paspalum.7% dos gêneros da família (Carman 1997. 2007). Na família. As espécies apomíticas são geralmente pseudogâmicas. Crataegus. 2007. mas a formação autônoma do endosperma é relatada em espécies de Alchemilla (Rosaceae). 2013a). Cotoneaster. Potentilla. Sorbopyrus e Sorbus (Carman 1997. Ruta patavina e várias espécies do gênero Citrus (Naumova 1992. (Caetano 2010). embora existam alguns relatos da ocorrência de diplosporia (Asker 1977. os quais representam 14. por exemplo Aegle marmelos. apesar de não nativas. nos gêneros Brahiaria. as espécies são reconhecidamente pseudogâmicas. por isso estas espécies são classificadas como apomíticas facultativas. No grupo. 2007). Malus. sendo particularmente comum em tetraploides (Naumova 1997). Poaceae Em Poaceae a apomixia é frequentemente do tipo apospórica (Carman 1997. Amelanchier. Hörandl et al. de espécies apomíticas de Rosaceae nativas do Brasil. a apomixia também é comumente relacionada à poliploidia. Poa e Tripsacum. Rosaceae Em Rosaceae a apomixia é frequentemente do tipo apospórica. Nesta família a apomixia foi descrita para doze gêneros. 2007). Poncirus trifoliata. gênero com várias espécies nativas da América do Sul e com diversos representantes apomíticos (Bonilla & Quarin 1997). assim como Paspalum. Pyrus. na literatura. embora existam exceções. entretanto a diplosporia foi observada em alguns poucos gêneros (Carman 1997).1% dos gêneros da família (Dickinson et al. Rubus. A apomixia foi descrita para trinta e seis gêneros. há relatos da ocorrência de diplosporia e aposporia em uma mesma espécie (Koltunow & Grossniklaus 2003. Hörandl et al.) D. que nutre os embriões adventícios em desenvolvimento (Lakshmanan & Ambegaokar 1984). caracterizando estas espécies como pseudogâmicas. são amplamente cultivadas como forrageiras. Talent 2009). em que ocorre formação autônoma do endosperma (Nogler 1984). Dickinson et al. Naumova 1997). 2008): Alchemilla. Gustafson 1946. Pennisetum. Também em Rosaceae a apomixia está frequentemente relacionada à poliploidia (Dickinson et al. Lakshmanan & Ambegaokar . quase sempre associada à poliembrionia (Lakshmanan & Ambegaokar 1984). por exemplo. frequentemente há formação de embriões adventícios e zigótico nas sementes. Photinia (Aronia). Don (observação pessoal) e Miconia fallax DC. No Brasil. Adicionalmente. que representam cerca de 5. A embrionia adventícia nesta família foi descrita em dez gêneros e trinta e cinco espécies. Rutaceae Em Rutaceae é comum a ocorrência de embrionia adventícia. 2008). Nesta família o embrião tem origem em células nucelares e a fusão da célula espermática do grão de pólen com os núcleos polares do saco embrionário dá origem ao endosperma. Aposporia foi observada em Clidemia hirta (L. incluindo espécies de importância econômica. Sanguisorba. como. A ocorrência de apomixia em Poaceae é relatada.

de forma geral. 90-106. Isso permite fundar uma população a partir de uma única semente. Hörandl 2006. Resource sharing among ramets in the clonal herb. A. Solbrig (ed. Pp. Além disso.G. & Ezcurra. V. Apomixis in plants. Demography and evolution in plant population. A. 70. Pinto. 1977.G. Santana. 9. 2002. 80pp.G. 2003. Santos et al. 89. inerentes a estes processos. University of California Press. a apomixia é descrita em Galipea jasminiflora (Piedade & Ranga 1993). 2000. H.E. S.C. a ocorrência de apomíticos autônomos ou pseudogâmicos autocompatíveis é muito comum entre plantas invasoras (Carino & Daehler 1999. W. levando a distintos níveis de diversidade genética dentro das populações apomíticas (Whitton et al. Self compatibility and establishment after long distance dispersal. 13-28. P. o que é explicado ♦ Priscila Andressa Cortez ⁞ 107 pela melhor habilidade de colonização das espécies apomíticas devido à possibilidade de reprodução uniparental (Baker 1967. hybridization and evolution in Potentilla. e em casos nos quais barreiras inibem o sucesso da autocompatibilidade (Asker & Jerling 1992.G. H. têm a capacidade de reprodução uniparental. particularmente as autônomas ou pseudogâmicas autocompatíveis.). 1986. 222pp. 227-233. já que independem da ação de polinizadores (Hörandl 2010). 2008. atuar em paralelo a este processo. Female gametophyte development in apomictic and sexual Brachiaria brizantha (Poaceae). que conferem às espécies apomíticas outras implicações ecológicas. 47. CRC. Oecologia. E.. & Jerling. 23. os apomíticos apresentam populações com pouca diversidade genética entre os indivíduos. Evolution. In: O. Pseudogamy. Bicknell & Koltunow 2004). Hereditas. H. conferindo a estas espécies vantagens em cenários de colonização (Baker 1955. Baker. a tropical arid-land succulent rosette. Entretanto. Appezzato-da-Glória. 298pp.T. Espécies apomíticas. 1967). a apomixia é um modo de reprodução assexuada que pode funcionar como uma alternativa para assegurar a reprodução através de sementes em situações em que a reprodução sexuada foi totalmente ou parcialmente comprometida. espécies apomíticas frequentemente possuem distribuição mais ampla que seus relativos sexuados. 1992. S. Support for Baker’s law-as a rule. Qual o significado ecológico da apomixia? O processo apomítico é altamente dinâmico entre as angiospermas. B.. 296-302. 632-641. Revue Cytologie et de Biologie Vegetales .Ana Paula de Souza Caetano 1984). Boca Raton. 2009. . Morfologia de sistemas subterrâneos: histórico e evolução do conhecimento no Brasil. a partir de um único indivíduo. podendo. Rambuda & Johnson 2004). 853-856. Propagation mechanisms in Agave macroacantha (Agavaceae). American Journal of Botany.C.E. Baker. Não surpreendentemente.. 1967. Assim. Alpert. fenômeno conhecido como “partenogênese geográfica”. Araújo. E.T. ou seja. Os apomíticos são plantas comuns em habitats perturbados. & Carneiro. Pozzobon. S.T. 2012). Apomixis and polyembryony in Pachira oleaginea (Bombacaceae). Além disso. ainda.S. a apomixia pode estar relacionada a poliembrionia e poliploidia. L. 87. Los Angeles. Arizaga. 1955. Ribeirão Preto. Entre os representantes nativos do Brasil. Baker. Evolution. 1980. Mukhambetzhanov. Demography and vegetative reproduction. 179-184. S.G. American Journal of Botany.Le Botaniste.A. Hörandl et al. em regiões onde a estação de crescimento é curta. Cada tipo de apomixia está associado a diferentes probabilidades de ocorrência da reprodução sexuada e distintas pressões seletivas para manutenção da produção de grãos de pólen viáveis. 21. Fragaria chiloensis. 1960. 347-349. como no Ártico e em regiões alpinas. H.F. 2008). & Mooney. M. Referências bibliográficas Abrahamson. Asker. Asker.

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produto de fatores ambientais e ecológicos. Universidad de Costa Rica (UCR) – San Pedro de Montes de Oca. Universidade Federal de Sergipe (UFS) – Av.com 2 Laboratório de Ecologia Vegetal. Pressões seletivas. Marechal Rondon. com ênfase no Brasil. é preciso paz pra poder sorrir.) É preciso amor pra poder pulsar. e-mail: roccamarcia@ yahoo. assim como relações filogenéticas e fatores intrínsecos. Esse capítulo visa combinar estes fatores e suas implicações ecológicas. A fenologia é geralmente estudada separadamente da biologia floral e da polinização. 11501-2060 – San José – Costa Rica. mas somente uma visão integrada desses enfoques metodológicos e teóricos da reprodução vegetal pode permitir o entendimento de estratégias reprodutivas das plantas e de interações destas com seus polinizadores. Departamento de Ecologia.” (Tocando em frente – Almir Sater e Renato Teixeira) E ste capítulo revisa a relação entre a fenofase de floração e a ecologia da polinização em plantas tropicais.br “Ando devagar porque já tive pressa e levo esse sorriso porque já chorei demais (. determinam os padrões de floração. as suas interações com outros organismos (visitantes florais e dispersores) e o seu sucesso reprodutivo. é preciso a CHUVA para FLORIR.Foto: Mauricio Fernández Otárola * Capítulo 5 * Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva Mauricio Fernández Otárola1 e Márcia Alexandra Rocca2 1 Escuela de Biología. s/n – Jardim Rosa Elze – CEP: 49100-000 – São Cristóvão-SE – Brasil. Centro de Ciências Biológicas e da Saúde.com. e-mail: maufero@gmail... . como são os sistemas sexuais das plantas.

a grande variabilidade dos sistemas sexuais em plantas tem implicações diretas em como os padrões fenológicos afetam suas características reprodutivas e a sincronia da floração entre os indivíduos. de uma população ou no nível de comunidade. frutificação e dispersão). ex. Por exemplo. quantificando ou estimando a disponibilidade de flores em antese durante o período de floração (Newstrom et al. Forrest & Miller-Rushing 2010) e não leva em consideração as análises características de sua biologia ou atividade floral. Estes temas têm grandes implicações em como o mecanismo de polinização acontece e nas repercussões ecológicas posteriores (p. É considerado. em estudos fenológicos. mas limitando o assunto àqueles aspectos que têm relação com a polinização. O momento de antese. 2011). dentro da fase de floração. Tais observações são importantes para a identificação de padrões fenológicos de floração. Embora o termo seja mais amplamente usado para se referir aos fenômenos relacionados a plantas. Este capítulo se aprofunda nesses tópicos com o objetivo de contextualizar as implicações dos padrões de floração com o processo de polinização. Neste capítulo. o período de floração. a floração é muito mais do que o aparecimento de flores e suas características são de grande importância ecológica. são geralmente considerados separadamente. ou seja. estando sob forte pressão seletiva (Munguía-Rosas et al. de modo que as fases vegetativas e de frutificação da fenologia não serão consideradas. 2007. O termo fenologia é empregado para descrever eventos periódicos (as fases) no ciclo de vida dos organismos (Elzinga et al. liberação de pólen e receptividade estigmática são geralmente reportados e descrevem a distribuição dos processos reprodutivos no tempo. sendo geralmente reportados os picos de floração ou a falta destes. Os fatores que influenciam a floração são os mais variados. tanto em um indivíduo quanto dentro de populações e de ecossistemas. ou desde a perspectiva de como as características intrínsecas de uma planta influenciam o seu processo de floração. A maioria dos estudos sobre a biologia reprodutiva de uma espécie de planta apresenta um grande detalhamento sobre a biologia floral no nível do indivíduo ou parte da população. seu aparecimento ou desaparecimento. Somada à distribuição temporal está a forma na qual a floração acontece. O tempo de floração é um aspecto fundamental da reprodução vegetal. Podem ser estudados desde o ponto de vista da sua relação com o ambiente físico ou outros organismos. vamos considerar a fenologia vegetal. Tanto o tempo ecológico quanto o evolutivo influenciam a fenologia através de pressões . considera também animais.114 ⁞ Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva Introdução A fenologia é o estudo de como os eventos recorrentes (sazonais) acontecem no tempo (Forrest & Miller-Rushing 2010). Os padrões de floração vegetal podem ser estudados em vários níveis. 1994a). os quais. dentro ou entre indivíduos. desde o início da formação de botões florais até a senescência das flores de um indivíduo. populações ou espécies. A fenofase de floração e os distintos níveis de análise Como a floração é distribuída ao longo do tempo nos mais diversos lugares? A organização dessa etapa reprodutiva é muito importante para determinar o sucesso reprodutivo de indivíduos dentro de uma população. Entretanto.. O momento em que uma planta apresenta suas estruturas reprodutivas pode determinar seu fracasso ou seu sucesso reprodutivo e o fluxo gênico dentro ou entre populações vegetais. embora sejam diretamente relacionados. Muitos estudos fenológicos consideram também a intensidade da floração.

não somente a imediatamente posterior. um exemplo que considera unicamente plantas relacionadas filogeneticamente é o estudo que mostra que tanto fatores ecológicos Figura 5. na disponibilidade de polinizadores. a espécie. Por outro lado. ex. Ao se estudar uma comunidade. Influências abióticas e bióticas representadas acima e abaixo de cada fase.1). Diagrama modificado de Kudo (2006) com permissão de Oxford University Press. As flores podem ser solitárias ou estar organizadas em inflorescências. 1994b) – os polinizadores são parte desse ambiente e responsáveis por mediar as interações entre diferentes indivíduos. São exemplos desse tipo de análise no nível de comunidade estudos com plantas quiropterófilas (Sazima et al. 1999) e com plantas ornitófilas (Buzato et al. . como os recursos florais são disponibilizados para a fauna e quais fatores podem influenciar esses padrões de floração (p. é possível analisar.1 Fatores que afetam a fenologia em diferentes estágios das plantas. 2000) na Mata Atlântica. Há ainda variações espaciais e temporais que podem também influenciar a seleção sobre a fenofase de floração. no período de desenvolvimento de sementes ou de dispersão das mesmas (Kudo 2006). Sendo a fase reprodutiva um momento importante na história de vida de qualquer organismo. as condições bióticas e abióticas deste período influenciarão diretamente o sucesso reprodutivo (Fig. a inflorescência. ao longo do tempo. Cada fenofase afeta o sucesso reprodutivo da planta e as pressões sobre uma delas afetam todas as outras. podendo-se chegar ao nível ecossistêmico e estudar biomas inteiros (Ollerton & Dafni 2005). 5. o indivíduo completo. a população. como as espécies distribuem sua floração. Cada nível de análise responde a perguntas diferentes sobre o processo reprodutivo das plantas. Vários níveis hierárquicos de análise podem ser considerados e cada um deles tem implicações importantes na forma como as plantas interagem com o ambiente onde se encontram e com outros indivíduos. pressões ecológicas ou relação filogenética próxima entre as espécies)..Mauricio Fernández Otárola ambientais. Flores e frutos são as unidades fundamentais da fenologia reprodutiva. como interações com herbívoros nas fenofases de flores ou de frutos. interferindo diretamente no sucesso reprodutivo e no fluxo gênico dentro de populações (Newstrom et al. havendo ♦ Márcia Alexandra Rocca ⁞ 115 uma enorme diversidade de tamanhos e formas. As estruturas florais reprodutivas podem apresentar variações na forma em que suas diferentes partes são funcionais no tempo e isso permite que a fenofase reprodutiva possa ser estudada de forma hierárquica iniciando com a formação das flores. respectivamente.

atuando como catalisadores do processo reprodutivo. finalmente. Essa espécie apresenta protandria: as flores masculinas encontram-se em antese pelos primeiros dezessete dias. No açaí-da-mata (Euterpe precatoria Mart. apresentando sistemas sexuais monoicos (androceu e gineceu em flores diferentes. originando outras possibilidades de polimorfismos sexuais além da monoicia e da dioicia. p. Batalha & Martins 2004) ou relacionados à sazonalidade da Mata Seca da Costa Rica (Reich & Borchert 1984) ou do sul da Índia (Murali & Sukumar 1994). respectivamente. quando os elementos femininos amadurecem antes. seja pelo amadurecimento sequencial do androceu ou do gineceu dentro da mesma flor. ou seja. dentro da mesma flor ou entre flores de um mesmo indivíduo. Algumas espécies vegetais. pode-se investigar a influência de fatores ambientais. quando flores de um dos tipos não oferecem recursos. Casos de plantas monoicas comuns em florestas úmidas que apresentam esse tipo de polinização . no entanto são várias as combinações possíveis de flores femininas. Em alguns casos. porém. 2000. com androceu e gineceu funcionais em todas as suas flores (Barrett 2002). caracterizando o sistema sexual da espécie. Ao se estudar um ecossistema. fenômenos chamados de dicogamia (Bertin & Newman 1993). A antese de cada flor dura três dias e o período de floração de cada inflorescência é de vinte seis dias. Tais flores são chamadas de imperfeitas. ou. seja em diferentes momentos de antese das flores masculinas ou femininas. mas são atrativamente muito semelhantes às flores do tipo que os oferece (geralmente as masculinas. a sincronia dos eventos fenológicos é particularmente importante para garantir o sucesso reprodutivo. Exemplos são os estudos dos padrões fenológicos de árvores da Mata Atlântica e áreas de Cerrado no Brasil (Oliveira & Gibbs 2000. como a androdioicia e a ginodioicia (Barrett 2002). mas no mesmo indivíduo) ou dioicos (indivíduos unissexuais). por exemplo precipitação e temperatura. ocorre a protoginia. Morellato et al. Renner & Feil 1993). Essa fase é seguida por seis dias sem flores e. há uma menor probabilidade de polinização entre flores do mesmo indivíduo (alogamia) e a maior possibilidade de polinização cruzada (xenogamia). 1997). as flores encontram-se organizadas em trios compostos por duas flores masculinas e uma flor feminina. ex. unissexuais ou díclinas. podem apresentar os elementos reprodutivos feminino e masculino em flores diferentes. ocorre a protandria..116 ⁞ Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva quanto filogenéticos podem influenciar a fenologia de espécies simpátricas de mirtáceas na Ilha do Cardoso. Arecaceae). Nas plantas dioicas. Estratégias para a separação física e temporal dos elementos reprodutivos A maioria das angiospermas apresenta flores perfeitas ou hermafroditas. A separação dos elementos reprodutivos também pode acontecer temporalmente. no litoral do estado de São Paulo (Staggemeier et al. Em algumas espécies existe a separação dos sexos em flores diferentes dentro ou entre indivíduos. Quando os elementos masculinos amadurecem antes que os femininos. uma vez que não existe a possibilidade de autopolinização e há necessidade da movimentação dos grãos de pólen entre os indivíduos. que ocorre na Amazônia. 2010). Pode ocorrer ainda uma grande variedade de combinações possíveis de tipos florais dentro e entre os indivíduos. masculinas e hermafroditas em níveis individual e populacional.. flores unissexuadas podem variar nos recursos ofertados e ocorrer até mesmo a polinização por engano. mais raramente. três dias nos quais somente flores femininas estão em antese (Küchmeister et al. Através desse padrão de abertura em diferentes dias.

as flores masculinas oferecem grãos de pólen como recurso.Mauricio Fernández Otárola são as espécies do gênero Begonia (Begoniaceae). Nessas espécies. (Verbenaceae) na Mata Atlântica (Rocca & Sazima 2006). enquanto as flores femininas não oferecem tipo algum de recurso que seja utilizado pelos polinizadores. Em 13 espécies de Begonia. Fernández Otárola et al. os indivíduos masculinos iniciam e atingem o pico de floração antes que os femininos. o início da floração masculina antes da feminina seria potencialmente favorecido. em Jacaratia dolichaula (Donn. Em termos gerais. Isso afeta tanto a atração de polinizadores quanto a eficiência dos mesmos. Em outros casos. De forma semelhante. necessário para garantir a chegada dos grãos de pólen. que são limitadas pela chegada de grãos de pólen para produzir seus frutos. . podem ser mais longevas e receptivas por maior tempo. 2013). apresentando os indivíduos masculinos flores em antese por um tempo menor do que as flores dos indivíduos femininos (Primack 1985). (Myristicaceae) no Brasil. nos indivíduos femininos. Por exemplo. Desta forma. Essa diferença no investimento dos recursos pode favorecer diferentes padrões ou periodicidade de floração entre os sexos (Barrett & Hough 2013).) Woodson. mesmo sem oferecer recurso algum para os polinizadores. outros fatores podem incrementar a complexidade dos padrões de floração. No caso de espécies dioicas. somada ao investimento em floração está a produção de frutos e o seu sucesso reprodutivo é principalmente dependente da quantidade de sementes produzidas e dispersas. cuja biologia reprodutiva foi estudada na Mata Atlântica no estado de São Paulo. isso possibilita a imediata disponibilidade de grãos de pólen e poderia acostumar os polinizadores a visitarem essas plantas (Stanton 1994). A presença de flores masculinas e femininas no ambiente depende das diferentes fases fenológicas dos indivíduos na população. uma vez que os sexos também podem apresentar diferentes características reprodutivas. o período de floração dos indivíduos masculinos é vários meses ♦ Márcia Alexandra Rocca ⁞ 117 maior do que o dos femininos (Bullock & Bawa 1981. (Caricaceae) na Costa Rica e Virola bicuhyba (Schott) Warb. o sucesso reprodutivo é relacionado à quantidade de grãos de pólen dispersados e os recursos disponíveis para reprodução são usados totalmente no momento da floração. As flores femininas são visitadas pela sua semelhança com as flores masculinas e acabam sendo polinizadas. pelo período de antese e pelo número de flores disponíveis. mas também a duração da floração pode diferir entre eles. Entretanto. os indivíduos masculinos apresentam flores com grãos de pólen disponível praticamente a cada visita. Sm. favorecendo seletivamente o seu incremento no período de floração (Willson 1994) devido à contribuição da função masculina ao valor adaptativo. as flores unissexuadas encontram-se distribuídas dentro da mesma inflorescência ou em inflorescências diferentes dentro da mesma planta e a maioria das espécies é protândrica. ambas espécies arbóreas e dioicas. Nos indivíduos masculinos. Sincronia e assincronia de floração A atratividade de uma planta aos seus polinizadores é determinada. Isto seria especialmente vantajoso no caso de espécies nas quais as flores femininas não oferecem recursos aos polinizadores e são polinizadas por engano. ao passo que as flores femininas. porém o estigma nas flores femininas é semelhante aos estames nas masculinas (Wyatt & Sazima 2011). o tempo total de floração nos indivíduos masculinos estaria relacionado diretamente à quantidade de grãos de pólen dispersados. Deste modo. A duração da antese ou a longevidade floral também pode variar nas espécies dioicas. como observado em Citharexylum myrianthum Cham. em parte.

1984. 5. ex. Paralelamente. Kudo 2006) e ocorre em várias espécies (Johnson et al. Borchert et al. o quanto o polinizador restringe sua visita a uma espécie durante uma ronda de visitação (ou por algumas rondas). A floração sincronizada facilita a atração de polinizadores e dispersores durante a frutificação e pode saciar os herbívoros ou predadores de flores e sementes (Mickeliunas et al. como a fase posterior de dispersão de diásporos. pode se beneficiar dessa semelhança pela polinização por engano. Marques et al.. o sucesso reprodutivo de cada espécie dependeria da resposta comportamental do polinizador. 2003. porém. no mimestimo mülleriano há duas ou mais espécies que apresentam convergência de atrativos e de recurso. caso os polinizadores sejam um recurso limitante (Kudo 2006. No caso de sincronia de floração envolvendo espécies diferentes em uma comunidade ou em um ecossistema. Quantificar o nível de sincronia do processo de floração dentro de uma população tem uma grande importância pelas suas implicações ecológicas. o que é muito forte em espécies com sistemas sexuais polimórficos. um parasitismo do polinizador como recurso (Dafni 1984.1). mas cujos atrativos florais convergem com os de outras espécies simpátricas com o mesmo período de floração. Freitas & Bolmgren 2008). no caso de plantas com flores hermafroditas e autocompatíveis. 2005). Sakai et al. a presença de polinizadores generalistas seria favorável. 2004. mas outras opções também existem (p. Isto pode ocorrer por pressões seletivas sobre a disponibilidade de parceiros reprodutivos. Kudo 2006) – o que seria um exemplo de facilitação na escala da comunidade (Fig. haveria maior transferência de pólen coespecífico (Geber & Moeller 2006. tem sido sugerido que uma espécie que não apresenta recursos. Enquanto nesse mimetismo a razão entre o número de modelos (que apresentam recurso) e de mímicos no ambiente deve ser alta. 1999). Vários índices têm sido propostos. Havendo fidelidade ou constância do polinizador.118 ⁞ Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva influenciando o seu comportamento. sendo o mais amplamente utilizado o índice de sincronia de Augspurger (1983). . as taxas de geitonogamia (polinização dentro da mesma planta) e as perdas de grãos de pólen por deposição em flores de outras espécies. Por outro lado. resultando em um aumento do sucesso reprodutivo de todas as espécies envolvidas. Pansarin et al. mas também outras fases fenológicas. Isto ocorre especialmente em ambientes cuja janela de condições favoráveis à reprodução seja breve. 2008). ou seja. As condições abióticas podem impor a sincronia de floração e sinais ambientais são utilizados por muitas espécies para iniciar seu processo reprodutivo (Reich & Borchert 1982. influenciando o seu sucesso reprodutivo (Harder & Johnson 2005).2).2. p.. 5. os indivíduos podem ter a capacidade de se autopolinizar e de se reproduzir mesmo se florescerem isoladamente (Freitas & Sazima 2009). ex. limitando não somente a floração (Fig. Fig. Porém casos bem definidos de mimetismo. A sincronia pode ser de grande importância e florescer em conjunto com os coespecíficos eleva a probabilidade de se reproduzir com sucesso. dioicos ou em espécies autoincompatíveis (Rocca & Sazima 2006). indivíduos florescendo isoladamente podem ter seu sucesso reprodutivo limitado pela obrigatoriedade do cruzamento entre flores de indivíduos diferentes. 5. Este é um caso de mimetismo batesiano e essa interação. aumentando a polinização de todos envolvidos através da partilha de polinizadores. Especialmente em espécies dioicas. embora a polinização cruzada muitas vezes seja favorável geneticamente. Entretanto a floração intensa e altamente sincrônica pode diminuir a probabilidade de visitação de uma flor. 2006). As plantas podem alterar sua atratividade através de diferentes taxas de abertura de flores.

a assincronia de floração pode estar ligada a diferentes fatores. . Isto pode aumentar o movimento de polinizadores e de dispersores entre populações (Kudo 2006). Flutuações no cenário de polinizadores são observadas na floração anual de duração intermediária (sensu Newstrom et al.Mauricio Fernández Otárola ♦ Márcia Alexandra Rocca ⁞ 119 Figura 5. (Rubiaceae). 2007). Dentro de uma população. & Schltdl. de dispersores ou de sobrevivência de sementes. 1999). são raros na literatura (Tadege et al. que é mais intenso no pico de floração. caranguejos consomem flores de bromélias somente no pico de floração em área de restinga (Canela & Sazima 2003a). a assincronia pode diminuir a competição por polinizadores e aumentar a diferenciação genética entre indivíduos cuja floração está ligada a respostas relacionadas à heterogeneidade ambiental. Diagrama modificado de Kudo (2006) com permissão da Oxford University Press. Por exemplo. especialmente o mülleriano. Por outro lado. sendo que esta espécie também está presente no sul do Brasil. A assincronia também pode diminuir o dano por herbívoros. 1994a) de Psychotria nuda (Cham. Um possível caso é reportado para Turnera sinoides L. (Passifloraceae) na Argentina (Benitez-Vieyra et al.) Wawra. podendo criar uma estruturação genética espacial (Kudo 2006). espécie com distilia e que compete por polinizadores com outras espécies em uma comunidade de Mata Atlântica (Castro & Araujo 2004). Em uma escala populacional. uma vez que essas fenofases estão ligadas. um período maior de floração diminui as chances de exposição a períodos de baixa atividade de polinizadores.2 Interações entre plantas que partilham os mesmos polinizadores (facilitação e competição) e sua influência nas características reprodutivas (fenofase de floração e morfologia floral).

a assincronia de floração pode ocorrer devido a processos de facilitação (Fig. pode levar à competição por interferência (sensu Begon et al. Enquanto a ave mantém. 5. causando perdas de cargas polínicas e saturação física de estigma. ou seja. a competição por exploração pode influenciar tanto a divergência fenológica. essas plantas especialistas herdam umas das outras seu polinizador (Araujo et al. sim. como divergências morfológicas (Fig. 1995). A baixa fidelidade do polinizador. mas. Como resultado. A assincronia de floração entre espécies pode ser devida à competição por exploração (sensu Begon et al. assim como sistemas de incompatibilidade (Kudo 2006). Essa floração sequencial ocorre entre três espécies de Vriesea (Bromeliaceae). ao longo do ano. com essa . mas também pode se refletir no surgimento de mecanismos que reduzam a polinização interespecífica. que aleatorizem a distribuição dos picos de floração e depois comparem o padrão produzido com o padrão observado na natureza (Kochmer & Handel 1986. 1994). ao descrever os tipos de floração de espécies da família Bignoniaceae da Costa Rica e do Panamá. Casos semelhantes de floração sequencial têm sido encontrados entre outras espécies de bromélias simpátricas na Mata Atlântica (ver Machado & Semir 2006). a duração e a distribuição do processo reprodutivo no tempo (Ollerton & Dafni 2005). sendo possível definir os picos de floração. No entanto. Esta interferência pode gerar assincronia de floração em uma comunidade.120 ⁞ Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva Em uma comunidade. através da baixa fidelidade do polinizador (Fig. 2006) através da deposição de grãos de pólen heteroespecífico em estigmas. resultando em baixa formação de sementes e mesmo formação de híbridos. além de não ter sido criada para descrever eventos cíclicos. da subfamília Phaethornithinae.2). 5. polinizadas exclusivamente pela mesma espécie de beija-flor. Sua classificação não quantifica cada tipo de floração em escalas temporais.2). o conjunto de indivíduos que se reproduzem em uma população é utilizado para descrever a fenologia de uma espécie em um determinado lugar. 1818). a mesma imagem de procura dessas espécies com flores semelhantes em termos de atrativos florais. Fox & Kelly 1993). por outro lado. como o mutualismo sequencial de espécies polinizadas. quanto o aumento da autopolinização em espécies competitivamente inferiores (Kudo 2006).2). Ele descreveu cinco estratégias baseadas na distribuição temporal e na intensidade de floração dos indivíduos. eventos pontuais. gerando divergência no pico de floração de espécies ornitófilas (Sazima et al. a assincronia em uma comunidade. 2006) de polinizadores. Ramphodon naevius (Dumont. é necessária a comparação com modelos nulos. 5. por aves e morcegos. A primeira tentativa para classificar esses padrões reprodutivos foi proposta por Gentry (1974). Para a caracterização mais precisa de padrões de divergência ou de convergência (assincronia ou sincronia) de floração em comunidades. que é refletida na sua preferência pela qualidade ou quantidade do recurso oferecido ou por um baixo custo no forrageamento em detrimento do sucesso reprodutivo de espécies inferiores competitivamente (Kudo 2006). nem de intensidade e não é aplicável a vários outros padrões de floração. muitas vezes. Ollerton & Lack 1992. A influência dos padrões fenológicos na ecologia da polinização Nos estudos fenológicos tradicionais. formato e recurso oferecido. A competição por polinizadores foi também sugerida como pressão seletiva para espécies polinizadas pelo beija-flor Ramphodon naevius na Mata Atlântica.

Sazima et al. por exemplo. desta forma. Uma baixa intensidade de floração incentiva o movimento dos polinizadores. O segundo tipo de floração corresponde ao padrão de plantas florescendo de forma explosiva. A floração do tipo cornucópia é predominante em árvores tropicais polinizadas por uma grande diversidade de polinizadores.) Mart. Bignoniaceae). o qual representa o corno mitológico do qual emergem alimentos inesgotáveis.. combinando trap-liners com espécies territoriais. Canela & Sazima 2003b) também apresentam esse padrão de forrageamento de trap-lining e podem estar relacionados a esse tipo de floração. 1989. é possível relacionar o padrão de floração com a atividade dos polinizadores. mas com a abertura de poucas flores por dia. A primeira das categorias foi chamada de steady state e corresponde a florações por longos períodos. ou anual. 1999. não somente à floração. dispersando de forma mais eficiente seu pólen. Costaceae. A cornucópia é uma estratégia de floração que permite a polinização por diversos grupos de organismos com diferentes estratégias de forrageamento. Morcegos (Sazima & Sazima 1978. mas também em famílias como Acanthaceae. 2008). mas por poucos dias. esse tipo de floração também está presente em espécies com mecanismos de polinização mais especializados. espécie visitada intensamente por uma grande diversidade de polinizadores tanto diurnos quanto noturnos (Amorim et al.Mauricio Fernández Otárola classificação. subanual. permitindo interpretar os processos de polinização. nas quais cada espécie floresce por aproximadamente um mês ao ano de forma altamente sincrônica (Barros 2001).) Gaertn. A floração do tipo big-bang seria uma estratégia que atrai polinizadores oportunistas que . A primeira corresponde às plantas com produção de flores ao longo de algumas semanas e foi chamado de cornucópia. 1999) e beija-flores do grupo Phaetornithinae (Stiles 1975. Isso pode ser observado em vários gêneros de bromélias (Bromeliaceae). (Fabaceae). (1994a. agregando ainda a previsibilidade de frequência e de regularidade das fases. como. Entretanto. a sumauma (Ceiba pentandra (L. Rojas-Sandoval et al. Esse tipo de polinização pode ser ainda mais eficiente se um mesmo indivíduo fizer parte da rota de vários polinizadores. Heliconiaceae.. Gesneriaceae. Usaremos a seguir a classificação proposta por Gentry com as categorias equivalentes na classificação de Newstrom et al. entre outras. com duração intermediária ou estendida. Gentry classificou a floração de alta intensidade em dois tipos.. mas veja também Newstrom et al. Outros exemplos incluem algumas espécies de ipê-do-cerrado (Tabebuia spp. 2013). Esse tipo de floração. Gentry associou esse tipo de floração a abelhas com comportamento em linhas de captura ou trap-lines. cornu copiae. Observa-se. que há um reflexo direto desse padrão de ♦ Márcia Alexandra Rocca ⁞ 121 floração no fluxo gênico via grãos de pólen dentro de uma população. do latim. para aprofundarmos e discutirmos as implicações que cada tipo de floração tem nos processos de polinização. no qual são estabelecidas rotas de visitação a indivíduos ou grupos específicos de plantas espacialmente esparsas às quais são garantidas visitas constantes ao longo do período de floração. assim como recebendo distintas cargas polínicas. polinizadores especialistas e generalistas. Malvaceae) e sua polinização por morcegos (Gribel et al. poderia ser do tipo contínuo. na Mata Atlântica. 1994b). segundo Newstrom et al. Outra classificação mais ampla para os padrões fenológicos foi proposta por Newstrom et al. uma vez que necessitam de várias plantas para satisfazerem seus requerimentos energéticos. Um caso que exemplifica a diversidade de polinizadores que pode ocorrer nesse tipo de floração é o de Inga sessilis (Vell. sendo esse tipo de floração chamado de big-bang. aplicável a outros padrões fenológicos.

bicuhyba floresce por vários meses de forma menos intensa. evitando. produzindo flores abundantes em picos recorrentes de poucos dias ao longo do ano. Gentry denominou um pequeno grupo de espécies de multiple bang. dessa forma. Por exemplo. Esse tipo de floração deve estar relacionado à polinização por engano e os picos muito curtos e altamente sincrônicos entre os indivíduos podem possibilitar a polinização. da sua forma de vida e da sua densidade populacional. Tanto cornucópia quanto big-bang correspondem. Barrett 2002) apresentam outras categorias para serem amostradas. DC. andromonoicas ou nas quais haja algum tipo de hercogamia recíproca (como a heterostilia. o que corresponderia ao padrão subanual da classificação de Newstrom et al. ginomonoicas. 2013). garantindo a presença do recurso ao longo do tempo. .122 ⁞ Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva respondem a intensos sinais florais. esta na qual há morfotipos florais com diferenças na orientação e no padrão de crescimento do estilete. poucas flores são abertas a cada vez em todas as inflorescências. classificados de acordo com o sistema que apresentam. Coleta e análises de dados fenológicos A descrição de processos fenológicos corresponde a um ponto muito importante da história natural das espécies e pode representar estudos complexos com implicações ecológicas e ecossistêmicas importantes. Ao registrar eventos de floração. as inflorescências apresentam uma abertura gradual das flores. na maioria dos casos. pois partes diferentes da copa podem apresentar autorregulação e independência de eventos fenológicos (Ollerton & Dafni 2005). enquanto V. o aprendizado dos polinizadores e garantindo. 1994a). por haver polimorfismo sexual. sendo uma estratégia intermediária entre cornucópia e steady-state (Fernández Otárola et al. como várias espécies de abelhas. 2005). Por fim. Desta forma. ambas endêmicas da Mata Atlântica. porém. a natureza modular das plantas também deve ser considerada ao se diferenciar indivíduos (genetas) de seus possíveis clones (rametas). ou mesmo ao amostrar indivíduos arbóreos. seja para descrever a intensidade do fenômeno reprodutivo ou para inferir parâmetros populacionais ou de comunidades. e V. De acordo com os objetivos do estudo. mas o grande número de inflorescências faz que a floração possa chegar a ser de grande intensidade. Espécies morfológica ou funcionalmente dioicas (Mayer & Charlesworth 1991. Algumas espécies de Tabebuia apresentam floração do tipo big-bang (Gentry 1974). O sistema sexual deve também ser considerado e os indivíduos. Esse argumento pode ser aplicado também para explicar a polinização por engano em alguns sistemas monoicos ou dioicos. análises quantitativas são necessárias. Populações formadas por indivíduos que apresentem exclusivamente flores perfeitas ou hermafroditas compõem a amostragem com apenas uma categoria de indivíduos por não haver polimorfismo sexual. Em espécies de árvores da família Myristicaceae. gardneri é muito intensa e distribuída ao longo de dois meses no ano. bicuhyba. mas a floração de V. anuais na maioria dos casos – podendo haver casos de supra-anuais. apresentam a mesma morfologia floral e estrutural das inflorescências. Sage et al. mas este tipo de floração tem sido raramente reportado (Mori & Pipoly 1984). a enantiostilia ou a flexistilia. Virola gardneri (A. Um bom tamanho amostral é importante para observar a variabilidade dos processos e identificar os padrões periódicos.) Warb. A definição do tamanho amostral depende do tamanho da planta. como as do gênero Virola. o engano. com a classificação de floração breve ou intermediária (Newstrom et al.

como altitude. a análise da relação desses fatores pode utilizar valores também com defasagem de algumas semanas.academia. uma amostragem estratificada. ¹ Contato: juliacaram@gmail. a sequência. C. Outra opção é o uso de métodos semiquantitativos que consideram a percentagem da copa que apresenta flores. Para isso. é importante que o acesso aos locais e indivíduos seja assegurado e minimizado o tempo para a coleta desses dados.Mauricio Fernández Otárola Nesses casos. pode ser mais representativa do que ocorre no ambiente. uma espécie pode ser morfologicamente classificada como hermafrodita. Zar 2010. pluviosidade ou duração do dia também são frequentemente analisadas. duração e término). As análises mais frequentes dos dados fenológicos envolvem comparações de datas precisas dos eventos ou sua média. Morellato et al. 2010. podendo haver uma inter-relação entre eles e o nível de organização. Correlações entre dados fenológicos e número de visitantes florais e polinizadores também são pertinentes (Gava 2012). ao envolver populações ou comunidades. porém esse tempo de defasagem é um fator de difícil determinação. Os registros podem ser de ocorrência de flores (presença ou ausência) ou do número de flores observadas. ou seja. de modo que deve minimizar a perda de informações importantes sobre variação (Ollerton & Dafni 2005). latitude ou gradientes ecológicos. (2013). desde intrafloral a comunidades ou filogenético (Ollerton & Dafni 2005). ex. que pode ser ♦ Márcia Alexandra Rocca ⁞ 123 contado diretamente ou a partir de determinada parte da copa e extrapolado para o restante do indivíduo. Os dados fenológicos de floração mais importantes são o momento da floração (início. não havendo um ponto inicial ou zero verdadeiro (Sfair 2006. Como a variação ambiental pode ter efeito com certo retardo sobre a fenologia. ou com variáveis ambientais. Por exemplo. Representações gráficas e análises utilizando estatística circular são possíveis (p.edu/2897858/Tutorial_para_se_trabalhar_com_estatistica_circular_ em_ecologia. métodos para a avaliação desses parâmetros e alguns protocolos de campo estão disponíveis (Ollerton & Dafni 2005) e o uso combinado desses parâmetros claramente apresenta informações complementares (p.com. Batalha & Martins 2004). por exemplo. ou semanal.. duração e sobreposição de fenofases. A frequência da coleta de dados está diretamente relacionada ao tipo de pergunta fenológica. Para possibilitar a repetição da amostragem ao longo do tempo. um estudo detalhado da flor de cada indivíduo amostrado é importante. assim como possíveis observações sobre o sistema reprodutivo e mesmo a produção de frutos e sementes. Vários parâmetros possíveis de serem amostrados. A amostragem pode ser feita em intervalos de horas ao envolver flores individuais. a intensidade e a frequência. ex. como em Bencke & Morellato 2002). como. sendo que este método usa uma escala de tempo com intervalos iguais. Informações sobre indivíduos que frutificam sempre e outros que nunca produzem frutos podem ser dicas importantes sobre o sistema sexual da espécie.. considerando a proporção das diferentes categorias dentro da população. Sfair¹). http://www. porém o estudo da sua fenologia reprodutiva pode mostrar indivíduos que nunca produzem frutos. . mensal. veja também o tutorial de J. índices de atividade e de intensidade. o que indica um sistema sexual funcionalmente dioico (Rocca & Sazima 2006). o método de Fournier (1974) ou de Fernández Otárola et al. Sua relação com fatores geográficos. como temperatura.

2007. 1494-1504. A amostragem da variação entre os indivíduos dentro das populações deve ser considerada no desenho dos estudos fenológicos.H. Biotropica. Calle. R. S. Fischer. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. A.P. Revista Brasileira de Botânica.S. The Botanical Review. 113-118.M.A. Z. o que tem grande relevância ecológica. and fruit set of six neotropical shrubs. 1994. 2002. é muito mais do que presença e ausência de flores. Wertlen. (Bignoniaceae) in Central Brazil cerrado vegetation.A.. A.A. Só o entendimento da relação entre a distribuição da floração no tempo e o processo de polinização permite o entendimento desta fase da estratégia reprodutiva das plantas – compreensão essa cada vez mais urgente em um cenário de mudanças climáticas globais. 2002. 24. Malden. S. 2001.L. 59. 112-152.S. Araujo. Ainda. afetando os componentes abióticos e bióticos do ambiente dessas plantas. Nature Review Genetics. Brazilian Journal of Botany. sua interpretação e representação. Bencke. Blackwell Pub. 2005. C.. Isto abre todo um leque de possibilidades de análises quase nunca consideradas nos estudos fenológicos convencionais.. Batalha. 317-327. J. L. podendo oferecer muita informação sobre a estratégia reprodutiva das espécies. MA. Journal of Experimental Botany. Barros. 274-284. Bullock. L. o que tem relação com a dispersão das sementes. D. Bertin. A. & von Hildebrand. Photoperiodic induction of synchronous flowering near the Equator. . 64. 255-261.C. & Bawa. N. & Sazima. How to look like a mallow: evidence of floral mimicry between Turneraceae and Malvaceae. de Ibarra. Renner. em sua fenofase de floração. Nature. Pollination ecology of Tabebuia aurea (Manso) Benth. Sexual dimorphism in flowering plants. 62. M. desde dentro do indivíduo até biomas completos.. Augspurger. Spichiger. Benitez-Vieyra. 1993.I. Plant Biology. & Morellato.H. Navarrete. & Newman. C.. R. 2013. Hook.S. 149-161.. Sexual dimorphism and the annual flowering pattern in Jacaratia dolichaula (D.124 ⁞ Flores no tempo: a floração como uma fase da fenologia reprodutiva Conclusões Como a floração é distribuída no tempo. S. a fenofase da floração tem grandes implicações na ecologia das espécies e afeta diretamente a frutificação posterior. 3. J. 2013.H. & Hough. F.R. M. O sistema sexual tem uma grande importância na forma em que o processo de floração varia entre as espécies e está diretamente relacionado com o processo de polinização dentro da população ou entre populações. 25.K. Phenology. Barrett.. Comparação de dois métodos de avaliação da fenologia de plantas. Begon.. é um processo que pode ser estudado em distintos níveis. Barrett. Ao Professor Gaku Kudo e à Oxford University Press pela permissão de utilizar os diagramas brilhantes de seu estimulante capítulo publicado em 2006. 433. Galetto.C. 52. 257-267. Ecology. 2006. 67-82. M. 269-275.G. 1983.C. and T. A fenologia. 15. Townsend. K. L. Revista Brasileira de Botânica. Beyond the pollination syndrome: nectar ecology and the role of diurnal and nocturnal pollinators in the reproductive success of Inga sessilis (Fabaceae). Australian Journal of Botany. 17. A. Dichogamy in angiosperms. & Cocucci. Ecology: From Individuals to Ecosystems. R. C. 15..H. Referências bibliográficas Amorim. Floração sequencial e polinização de três espécies de Vriesea (Bromeliaceae) na região da Jureia. sudeste do Brasil. Borchert. S. 2239-2248. M.R..M. 274.C. E. C. P.C. & Harper. & Martins. ochracea (Cham. como os frutos serão disponibilizados. The evolution of plant sexual diversity.. &amp. sendo um processo do ciclo de vida das plantas que está sob fortes pressões seletivas e que está diretamente relacionado com o valor adaptativo dos indivíduos.) Standl. Dedicamos esse capítulo às respectivas flores que existem no jardim de nossas vidas. flowering synchrony. Smith) Woodson (Caricaceae) in a Costa Rican rain forest. 1981. Gautier. F. Reproductive phenology of the cerrado plant community in Emas National Park (central Brazil).. & Sazima.W. 627-629. Tye. S. Agradecimentos Agradecemos aos editores pelo convite para colaborar com este livro e pelos questionamentos inspiradores dos revisores. M. 2004.

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Seç ão 2 Recursos e Atrativos Foto: Günter Gerlach .

.

com 2 Universidade Federal de Pernambuco. reprodução e construção de ninho. is a much more insidious kind of extinction: the extinction of ecological interactions.235 – Cidade Universitária – CEP: 50670-901 – Recife-PE – Brasil “What escapes the eye. Assim os recursos florais podem ser divididos em duas principais classes: nutritivos (pólen.Foto: André Rodrigo Rech * Capítulo 6 * Recursos florais Kayna Agostini1. embora a polinização seja definida como uma interação mutualística. os visitantes florais querem o lucro máximo do forrageamento por um esforço mínimo. De maneira geral. Moraes Rego. Neste capítulo pretendemos caracterizar e exemplificar os principais recursos florais. Ariadna Valentina Lopes2 e Isabel Cristina Machado2 1 Centro de Ciências Agrárias. Portanto. Departamento de Botânica – Av. e-mail: kaynaagostini@gmail. o recurso deve satisfazer pelo menos uma das três principais necessidades dos animais: alimentação. 1. Para ser efetivo.” Janzen (1974) A relação entre flor e visitante é estabelecida. km 174 – CEP: 13600-970 – Araras-SP – Brasil – Caixa Postal 153. bem como entender a problemática energética do processo de polinização. na maioria das vezes. as plantas podem ajustar seus recursos para manter os visitantes florais o mais próximo do lucro líquido. lipídeos e tecidos florais) e não nutritivos (resinas e fragrâncias). por meio de um recurso floral. Por outro lado. Matemática e Educação. néctar. assegurando que o animal irá se locomover entre o máximo de flores possível. sempre há conflito de interesses entre os participantes com relação aos custos energéticos da interação. however. Universidade Federal de São Carlos – Rodovia Anhanguera. . Departamento de Ciências da Natureza. Prof.

devem ter flores com morfologia. principalmente nos estudos realizados no Brasil. proporciona benefícios para os participantes. A necessidade alimentar é responsável pela maioria das visitas às flores. (E). Para se discutir a energia que o animal irá receber ao visitar uma flor. respectivamente. 6. garantindo assim que o animal visite o máximo de flores possível. A planta necessita que a transferência intraespecífica de pólen seja eficaz e com o mínimo de gasto energético possível. isto é. . Este animal também deve forragear no período (sazonal ou diário) adequado e apresentar o comportamento correto. isto é. Foto (F). reprodução e construção de ninho. De maneira geral. Para ser efetivo. em Machado & Lopes (2000) e Lopes et al. entre eles: (1) a energia contida no alimento e na sua disponibilidade metabólica. ou seja. Em contrapartida. (D). As plantas podem ajustar as suas recompensas para que seus os visitantes obtenham um lucro mínimo. atrativos (coloração e odor) e recursos adequados. bem como entender a problemática energética do processo de polinização.1 A-H). (2) o trabalho envolvido em extrair o alimento da flor e (3) a energia gasta para alcançar a flor e se deslocar de uma flor para outra. mas as relações energéticas do processo de alimentação são pouco exploradas. a planta precisa do visitante correto. Isabel Machado. Isabel Machado e Ariadna Lopes. os visitantes florais desejam obter um lucro máximo por forrageamento e exercer o mínimo de esforço para extrair o recurso e se Figura 6. óleo e água. o que exige um equilíbrio entre os custos e os recursos. aumentando o valor adaptativo (fitness) de ambos. Marlies e Ivan Sazima. Pólen: flor com anteras poricidas de Solanum stramonifolium (Solanaceae) (E). mostrando gotas de néctar provenientes de nectário substitutivo (B). Nessa perspectiva. é necessário avaliar vários parâmetros. Em (H) a flor está em vista dorsal com parte do esporão retirado para evidenciar os tricomas produtores de óleo no seu interior. que é a alimentação. Foto (B). A relação entre flor e visitante é estabelecida. os serviços prestados pelos visitantes ideais devem ser baratos. animais que tenham um ajuste físico ideal às flores e que sejam capazes de carregar os grãos de pólen. Diversos estudos relatam que polinizadores obtêm alimento das plantas que visitam. Resina: Dalechampia (Euphorbiaceae) (C) e Clusia (Clusiaceae) (D). As forças seletivas e restrições que originaram os recursos florais atuais são pouco discutidas devido à dominância do néctar e do pólen como recursos para os polinizadores. as plantas são selecionadas para alcançarem estes objetivos. dois gêneros com exemplos de flores que produzem resina. Neste capítulo pretendemos caracterizar e exemplificar os principais recursos florais (Figs. (G). Pólen.130 ⁞ Recursos florais Introdução A polinização é geralmente considerada uma interação mutualística. Fotos A e B publicadas. é necessário avaliar independentemente os integrantes da interação. Para entendermos o processo. néctar. por meio de um atrativo (recurso). entre outros. (C). As três principais necessidades são alimentação. isto é. satisfazem a primeira necessidade. Os parceiros desta interação tentam maximizar sua sobrevivência e o seu sucesso reprodutivo. um recurso deve satisfazer uma necessidade. Essas características devem ser adquiridas visando um custo mínimo. Fotos (A). (2002) foram reproduzidas com a gentil permissão da Oxford University Press. (H).1 Exemplos de flores com diferentes recursos. na maioria das vezes. Óleo: elaióforos epiteliais calicinais em Malpighiaceae (F) e tricomáticos em Angelonia pubescens (Plantaginaceae) (G e H). Néctar: Souroubea guianensis (Marcgraviaceae) evidenciando esporão onde se localiza o nectário (A) e interior da corola de Lundia cordata (Bignoniaceae).

Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes A ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ B C D E F G H 131 .

o visitante poderá abandonar totalmente a espécie de planta. por exemplo. principalmente abelhas. A camada de intina.. a energia contida no néctar acessível irá exceder o custo energético da visita. um visitante floral deve escolher as flores nas quais ele pode facilmente obter um lucro energético.5%-61%). apesar de ser mais “barato” alimentá-los. pois.g. Um visitante floral bem adaptado essencialmente busca minimizar os custos (tempo gasto em encontrar a flor. Isso faz todo sentido. pois a planta poderá se extinguir caso a polinização cruzada não ocorra. contendo ainda lipídeos (1%-18%). mas mesmo assim esta interação.g. permitindo a entrada de enzimas digestivas. isto é. independentemente do tamanho do visitante floral. revistos por Willmer (2011). Deste modo o visitante escolherá cuidadosamente a planta. Visitantes florais pequenos também não são vantajosos.132 ⁞ Recursos florais locomover entre as plantas para obtê-lo. uma vez que. Assim. é vantajosa. borboletas. O custo para mantê-los é muito elevado. Apesar de as análises sobre a constituição química dos grãos de pólen serem ainda escassas e pouco sistematizadas devido a requerimentos metodológicos (e. além de fósforo. Assim. Para a maioria dos consumidores de pólen. vitaminas. água e outros componentes essenciais de células vivas em geral (Willmer 2011). o visitante obterá um lucro energético alto e não precisará visitar outras flores em outros indivíduos. provavelmente. sendo então descartada nas fezes (McLellan 1977). a quantidade de proteínas encontrada no pólen. enquanto se for muito pequeno. o conteúdo citoplasmático do grão de pólen é utilizado como alimento e possui valor nutritivo (Willmer 2011). Tipos de recursos florais Recursos florais nutritivos Pólen Além de atuar como veículo do gameta masculino e ser. eles geralmente não dispersam pólen efetivamente. Esses estudos. alguns estudos apontam que sua natureza é principalmente proteica (2. entre outros). Há dois tipos de coleta de pólen pelos animais: a coleta passiva e a coleta ativa (Willmer 2011). amido (0%-22%) e outros açúcares (16-28 J g-1).. Em relação ao recurso existem dois caminhos que podem ser “perigosos”. para algumas plantas. A camada de exina do grão de pólen não é digerida pela maioria dos animais. portanto. Visitantes florais grandes (aves. morcegos. besouros. enquanto o visitante floral apenas procurará por outra fonte de alimento. persegue o recurso da melhor maneira possível. Na coleta . algumas abelhas e mariposas) possuem custos energéticos altos e necessitam de muito néctar (ou pólen). grandes quantidades de material). além de aves e mamíferos. também é de difícil digestão. voar entre uma flor e outra e manipular as flores) com a busca de alimento em relação à quantidade de energia extraída das flores. composta de celulose e pectina. por esse motivo. moscas. responsável pelo transporte da informação genética masculina. não detectaram relação entre o conteúdo polínico e os sistemas de polinização e. se o recurso em uma única flor for muito grande. e no intestino ele pode germinar ou até mesmo se romper. o grão de pólen integra a dieta de vários grupos de insetos (e. caso a espécie de planta de que ele se alimentava desaparecer. parece estar mais relacionada às necessidades de proteção do grão de pólen contra radiação ultravioleta e germinação/crescimento de tubo polínico. o local e o período que ele focará para a busca do seu alimento. As principais ideias na literatura em relação aos custos e benefícios do processo de polinização especulam que a planta determina a recompensa e o animal. Em ambos os casos haverá pouca ou nenhuma transferência de pólen. o grão de pólen entra intacto no aparelho digestivo.

uma separação espacial e morfológica dos estames. no número de estames. Essa característica dos grãos de pólen permite que os mesmos sejam utilizados como indicadores indiretos de visitação floral ou de origem para o mel. produzem grãos em grandes quantidades (Cruden 2000) para garantir as duas funções.000 espécies de angiospermas.Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes passiva os grãos de pólen aderem à superfície do corpo do visitante floral devido às propriedades adesivas inerentes à superfície do grão de pólen (polenkitt e fios de vicina) e os custos energéticos tendem a ser mais baixos tanto para o animal como para a planta. em geral. geralmente ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 133 com coloridos contrastantes com as pétalas. devido à grande similaridade morfológica entre diferentes espécies de um mesmo . uma vez que um grão usado para alimentação de abelhas. ocorrendo. As flores dos tipos Magnolia e Papaver apresentam androceu polistêmone e são polinizadas principalmente por besouros e abelhas. há espécies que exibem anteras rimosas (Vogel 1978. Apesar de a maioria das “flores de pólen” apresentar anteras poricidas. Lopes & Machado 1996). “Flores de pólen” ocorrem em várias famílias de angiospermas de ordens filogeneticamente distantes (Vogel 1978. são reconhecidas três categorias ou tipos de “flores de pólen” de acordo com Vogel (1978): 1) Magnolia (tipo mais basal e que precede as flores de néctar). como é o caso da espécie Senna multijuga (Wolowski & Freitas 2010). com função na polinização. apenas os grãos de pólen que não são consumidos serão utilizados no processo de polinização. na forma de apresentação do pólen e nos principais polinizadores. inclusive. sim. Estimase que cerca de 20. 90%-95%. essas flores são chamadas de “flores de pólen” (sensu Vogel 1978). é possível se relacionar. chamada de heteranteria. sendo polinizada por vibração (Buchmann 1983) (ver também Capítulo 9 deste livro para polinização por vibração). Quando o pólen é oferecido como recurso floral exclusivo. consomem este pólen imediatamente e carregam o restante para o ninho. os polinizadores coletam pólen diretamente das anteras utilizando o aparelho bucal ou outras partes corporais. 2) Papaver e 3) Solanum (tipo mais derivado na evolução das angiospermas). distribuídas em mais de 70 famílias (entre as 413 famílias deste grupo sensu APG III) (Haston et al. Com base na origem dos grupos. Portanto as flores de pólen. respectivamente. Neste caso. Do mesmo modo. a polinização por vibração não é exclusiva de flores com anteras poricidas. sem que haja néctar ou qualquer outro recurso. o tipo polínico com a espécie de plantas que o produziu. Já as do tipo Solanum são oligostêmones e exclusivamente melitófilas (Vogel 1978). coletados ativamente e utilizados como alimento. muitas vezes com deiscência poricida. Em alguns casos há. Buchmann 1983). na mesma flor. Na coleta ativa direcionada. Dado que muitas espécies de plantas apresentam padrões diferenciados de ornamentação da exina. Esse conflito entre a função reprodutiva e a de recurso ficou conhecido como “dilema do pólen” (ver a introdução da Seção 3 desse livro). havendo flores com anteras rimosas que são polinizadas deste modo (Buchmann 1985). Em algumas plantas. por exemplo. Essas duas funções dos grãos de pólen – reprodução e alimento para os polinizadores – são mutuamente exclusivas. As “flores de pólen” são geralmente de fácil identificação pelo elevado número de estames (tipos Magnolia e Papaver) ou grande tamanho das anteras. a maioria. mas. observando-se ao microscópio. Nestes casos o pólen atua como elemento de atração aos polinizadores. e não sendo apenas transportado passivamente no corpo dos agentes polinizadores. não mais terá função para reprodução da planta. 2009) apresentem flores com anteras poricidas. estames diferentes para cada função. sendo um recurso primário.

zoologia e ecologia. Deste modo. Nectários são mais comuns nas angiospermas e provavelmente se originaram no cretáceo. Nas gimnospermas. Outros estudos relatam que os nectários surgiram como órgãos secretores para eliminar os líquidos em excesso das flores (Lorch 1978. Nos demais polinizadores que não se alimentam de pólen. Para o sucesso da análise polínica em estudos de polinização ou de mel. quando não exclusivamente. ainda assim. Wetschnig & Depisch 1999). secreções semelhantes ao néctar ocorrem em Gnetales e estão envolvidas na polinização (Bino et al. No entanto as possibilidades não param por aí. nas Gnetales e nas angiospermas (Pellmyr 2002). 1984. Em abelhas. a biologia do néctar é uma área multidisciplinar que pode ser estudada pela botânica. química. . 2007). estudos palinológicos podem contribuir como uma abordagem inicial para reconhecimento do sistema com o qual se está trabalhando. de pólen. diversidade. o néctar é a matéria-prima para a fabricação do mel. a qual deve ser. as chances de se obter boa resolução taxonômica vai depender em grande parte do treinamento do observador e da qualidade da palinoteca. Néctar é um meio bioquimicamente complexo que possui muito mais do que açúcares e geralmente é produzido para ser oferecido como recurso para os polinizadores. o que pode propiciar a reprodução da planta que forneceu o néctar. de preferência. de la Barrera & Nobel 2004). pois geralmente estão envolvidos na polinização de muitas plantas comestíveis e raras. Além do mais. um quesito chave é a construção de uma boa palinoteca de referência. A filogenia das plantas com sementes mostra três origens diferentes para a polinização por animais: nas Cycadales. muitos estudos já foram desenvolvidos com a flora apícola (Rech & Absy 2011). origem e função dos nectários. Comparando-se as lâminas com pólen retirado dos animais com as que contenham o pólen retirado das plantas. Seu consumo é essencial para a manutenção de dois tipos de interações planta-animal que contribuem para a biodiversidade global: herbivoria e polinização. é possível se retirar a carga polínica aderida ao corpo do animal e analisá-la para se identificar em que plantas o animal esteve. organizada fenologicamente e todos os tipos polínicos presentes na região de estudo devem ter uma lâmina de referência para comparações e identificações ao microscópio. Origem evolutiva do néctar A origem evolutiva dos nectários e do néctar ainda é relativamente obscura (Nicolson et al. (2007). Os estudos dos nectários e do néctar possuem importância econômica e ecológica. No entanto. no qual o animal consome o néctar e é involuntariamente responsável pelo transporte de pólen. O néctar é alimento para uma grande variedade de insetos. o néctar realiza a mediação de um mutualismo. para muitas espécies de aves e para alguns mamíferos. a distinção taxonômica fina fica prejudicada.134 ⁞ Recursos florais gênero. Endress (1994) afirma que os nectários tiveram várias origens evolutivas e se desenvolveram em várias posições e tecidos das flores. como o de Bentley & Elias (1983) e Nicolson et al. Néctar Nectários e néctar são assuntos que resultaram em livros com muita complexidade e com extenso conteúdo teórico. No caso da polinização. mas vários pesquisadores que estudam a evolução das famílias de angiospermas forneceram informações sobre a incidência. cujas larvas alimentam-se majoritariamente.

definindo o néctar standing crop (ou o néctar disponível). 2) relacionar o néctar não consumido com a possível reabsorção desta solução. 1999. A produção de néctar requer um apreciável gasto de energia e duas principais funções da reabsorção de néctar podem ser reconhecidas: recuperação dos recursos investidos na produção de néctar e um mecanismo homeostático durante a secreção e apresentação do néctar. 2003. juntamente com os parâmetros ambientais. interrupção e reabsorção define a dinâmica de produção de néctar. especialmente quando o nectário é grande e produz considerável quantidade de néctar. Reabsorção de néctar A reabsorção do néctar que não é consumido parece ser um fenômeno comum. embora nectários que são funcionalmente extraflorais (isto é. os visitantes que encontrarem flores com maior quantidade de néctar irão se mover apenas entre as flores vizinhas. 2013. de flores aleatórias que não foram protegidas dos polinizadores. O padrão temporal de secreção. enquanto os visitantes que encontrarem flores com pouca quantidade de néctar irão evitar visitar flores vizinhas (Hanoteaux et al. Pyke 1991).Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 135 Dinâmica da produção de néctar Néctar standing crop (néctar disponível) O néctar pode ser secretado por todos os órgãos vegetais. 1975. 2011). e 3) entender como parâmetros ambientais afetam fortemente a dinâmica de produção de néctar. Por exemplo. com exceção das raízes. Corbet 2003). influenciando o movimento de forrageamento dos polinizadores entre as flores de um mesmo indivíduo ou entre indivíduos de uma mesma população (Kearns & Inouye 1993. Um ajuste na produção de néctar em relação às taxas de consumo tem sido demonstrado para várias espécies (Corbet & Delfosse 1984. O néctar standing crop (disponível) é definido por Kearns & Inouye (1993) como a quantidade e distribuição do néctar. Este parâmetro geralmente está relacionado com o comportamento dos visitantes florais cuja atividade. sem dúvida. Weber & Kolb 2013). controlam a produção de néctar. é responsável pela quantidade de néctar encontrada em determinados momentos (Galetto & Bernardello 2005). Vesprini et al. na qual as células secretoras sobrevivem e a atividade secretora continua (Elias et al. em um determinado momento. e do tipo merócrina (mais comum). A distribuição do néctar standing crop dentro de um mesmo indivíduo ou dentro de uma população pode apresentar um padrão espacial. Embora os estudos devam ser interpretados cuidadosamente. Nepi 2007). Pyke (1991) relatou que a remoção do néctar de flores de Blandfordia nobilis (Blandfordiaceae) aumenta a produção dessa substância. plantas. Néctar é secretado em ritmos diferenciados e pode ser reabsorvido ao longo da vida da flor (Agostini et al. Frequentemente o local de produção do néctar coincide com a sua função. se o néctar for distribuído de modo agrupado entre as plantas. mas reduz . Do ponto de vista ecológico há uma relação de dependência recíproca entre o néctar standing crop e as visitas dos animais às flores. a qual envolve morte celular no momento da secreção. Dois principais tipos de secreção podem ser reconhecidos nas plantas: secreção do tipo holócrina. não estão envolvidos com a polinização) possam estar localizados nas inflorescências (Heil 2011). Horner et al. Para entendermos a dinâmica de produção de néctar é necessário: 1) relacionar a produção de néctar com os consumidores de néctar.

Uma vez que a composição e a concentração do néctar são adaptadas ao tipo de polinizador (Baker & Baker 1983). Luyt & Johnson 2002. 1998). como. uma razão importante para as plantas tentarem reutilizar esta fonte de carboidratos que não é consumida pelos polinizadores. De acordo com Búrquez & Corbet (1991). portanto. concentração e até da viscosidade do néctar. Parâmetros ambientais podem afetar as propriedades do néctar. ou quando a queda é atrasada por algum motivo. 1992. Parâmetros ambientais que afetam a dinâmica de produção de néctar Muitos estudos que tentam medir a secreção de néctar utilizam métodos inadequados. por exemplo. Esta estratégia de recuperação do recurso foi recentemente demonstrada em várias espécies (Búrquez & Corbet 1991. tende a alcançar uma concentração em equilíbrio com a umidade relativa do ar. Stpiczyńska 2003a. isto é.b). pois as flores estão mais expostas às variações das condições climáticas e às visitas dos polinizadores que podem afetar as características do néctar. nos anos que ocorre maior precipitação. especialmente de nectários que ficam expostos. . Koopowitz & Marchant 1998. Este mecanismo permite a regulação do volume. Corbet et al. 2007). Nicolson 1995. a reabsorção parece ocorrer principalmente em flores que mantêm o nectário mesmo depois da queda da corola. Nicolson 1995. Gaffal et al. 1979. reduzindo o efeito da perda de água devida à evaporação. Petanidou & Smets 1996).136 ⁞ Recursos florais a capacidade de produção de sementes. o mecanismo homeostático do néctar é importante para assegurar que as visitas sejam realizadas pelo polinizador mais eficiente. 2013). pois envolve os mecanismos homeostáticos do néctar (Galetto et al. A recuperação dos recursos é. 1996). O néctar. Alguns autores afirmam que a reabsorção do néctar que não foi consumido está relacionada com a morte celular programada nos tecidos do nectário em combinação com um floema que permanece ativo e mudanças resultantes da relação fonte-dreno (Kuo & Pate 1985. 1994. afetando a taxa fotossintética e influenciando direta ou indiretamente a produção de néctar (Burquéz & Corbet 1991. Veiga Blanco et al. Estes parâmetros são modificados com a temperatura e com a umidade do ar. Em condições naturais. O’Brien et al. A reabsorção do açúcar do néctar também possui uma função ecológica muito importante. mas há poucos estudos no Brasil confirmando que a reabsorção pode ocorrer (Agostini et al. 2011. 2012). há maior produção de néctar (Petanidou & Smets 1996). É presumido que este mecanismo é mais evidenciado em plantas com longos períodos de apresentação do néctar. mas não quantificar ambos. Amorim et al. portanto ambos devem ser considerados em conjunto para calcular a quantidade real de sólidos que são secretados (Baker & Baker 1975. o que pode resultar na redução do crescimento e da reprodução na estação seguinte. A temperatura ótima para a secreção de néctar é conhecida apenas para algumas espécies (Jakobsen & Kristjansson 1994. A temperatura é uma variável ambiental frequentemente relacionada com a taxa de secreção de néctar. baixa umidade relativa proporciona maior evaporação de água e o néctar fica mais concentrado. enquanto alta umidade relativa do ar tende a diluir mais o néctar (Corbet 2003). quantificar apenas o volume ou a sua concentração. Galetto & Bernardello 2005). A disponibilidade de água é um dos principais fatores que regula a taxa de secreção de néctar (Wyatt et al.

cujas flores são visitadas por abelhas. González-Teuber & Heil 2009). entre flores de uma mesma planta. por haver diferentes microambientes ao redor da flor. pela diferença na idade floral e pela diferença das visitas realizadas pelos polinizadores. Atualmente os estudos questionam se as proporções relativas destes três tipos de açúcares são o resultado da uma adaptação para polinizadores (Baker & Baker 1983. Diferenças no habitat podem contribuir para a variabilidade do néctar entre populações. produzem néctar com maior valor energético do que os indivíduos que estão presentes em elevações e latitudes mais baixas. glicose e frutose. Galetto & Bernardello 2003). Agostini et al. Outros açúcares são encontrados em menor quantidade. entre plantas de uma mesma população e entre populações (Nicolson et al. Cruden et al. Por outro lado. tanto flores polinizadas por mariposas ou beija-flores em elevada altitude possuem menor concentração de açúcar do que as flores que estão em menor altitude (Cruden et al. Composição química do néctar A composição do néctar varia muito mais quantitativamente do que qualitativamente. e a concentração destes açúcares alcança de 7% a 70% w/w. como é o caso de alguns polissacarídeos responsáveis pela consistência de geleia do néctar (Sazima et al. Galetto & Bernardello (1995) registraram diferenças na composição dos açúcares do néctar em duas populações de Lycium cestroides (Solanaceae). Os principais componentes do néctar são os seguintes. 1983). 2001). Pouco se sabe sobre os componentes do néctar que não são os açúcares ou aminoácidos (Nicolson et al. por apresentarem diferentes tamanhos de inflorescência. Ainda menos se sabe sobre a síntese dos componentes do néctar e da regulação da secreção. e novas classes de substâncias continuam a ser detectadas no néctar. Hocking (1968) e Heinrich & Raven (1972) mostraram que indivíduos de plantas de altas elevações e latitudes. mas existem espécies nas ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 137 quais a composição química do néctar varia quantitativamente ao longo da antese e qualitativamente entre indivíduos e dentro do próprio indivíduo (Agostini et al. Nicolson et al. 2011.Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes Outros parâmetros que podem afetar a dinâmica de produção de néctar A variabilidade intraespecífica do néctar pode ser mostrada em diferentes níveis: em flores individuais. 2007. Amorim et al. segundo Faegri & Van der Pijl (1980). a água pode derivar tanto do xilema como do floema. A fonte de carboidratos do néctar pode ser a seiva do floema. . Amorim et al. 2007. 2012). A concentração do néctar determina a viscosidade e consequentemente pode influenciar o comportamento alimentar dos animais. provavelmente porque esta substância é utilizada como recurso por diferentes tipos de animais (Faegri & Van der Pijl 1980. 1990) ou da história filogenética das espécies (Nicolson & van Wyk 1998. A água no néctar também é importante como recurso para polinizadores em regiões com clima seco. (2007) e Willmer (2011): Água: dependendo da estrutura do nectário. A variabilidade do néctar entre flores de uma mesma planta pode ser explicada por ocuparem diferentes posições na inflorescência. Carboidratos: os principais solutos presentes no néctar são os açúcares sacarose. Os primeiros estudos de Andrejeff (1932). 2011. A atividade da enzima invertase no nectário determina a proporção entre sacarose e hexoses (glicose e frutose). O teor de água no néctar depende do microclima floral e pode ser afetado pela evaporação nas flores mais expostas. 2012). 1983).

embora informações sobre a concentração de íons no néctar floral seja escassa. os aminoácidos são os solutos mais abundantes no néctar. 2011. pois os animais diferem nas preferências nutritivas. 1972). assim. Carboidratos e aminoácidos são mais importantes para a alimentação dos visitantes florais. e foi verificado que a alta concentração de K+ no néctar impede a visitação de algumas espécies de abelhas (Waller et al. enquanto abelhas de probóscide curta e moscas preferem néctar rico em hexoses (Nepi & Stpiczynska 2008. 2009). flores polinizadas Íons: estes são derivados da seiva do xilema e/ou do floema. 2005). estes podem afetar significativamente a atratividade do néctar. Assim. Embora. Agostini et al. 2012). no néctar. os açúcares sejam muito mais concentrados do que os aminoácidos. a fotossíntese que ocorre em outras partes florais ou a degeneração de certas partes do nectário (Pacini et al. Herrera et al. Aves e morcegos podem obter nitrogênio de outras fontes. Proteínas ocorrem no néctar. 2006. como seiva do floema. mariposas e abelhas de probóscide longa frequentemente preferem néctar rico em sacarose. que relaciona o açúcar do néctar com a energia necessária para os animais efetuarem a polinização (Heinrich 1975. inibindo alguns e atraindo outros. 2006). 2003). Terpenoides: terpenoides voláteis são importantes componentes dos odores florais (Raguso 2004) e podem ser acumulados no néctar. Lípídios: são uma alta fonte energética. A química do néctar deve preencher pelo menos duas funções: alimentação e proteção contra ladrões de néctar e micro-organismos que infectam o mesmo. Compostos secundários: geralmente estão associados com a resistência à herbivoria. Compostos tóxicos como os fenóis e alcaloides apresentam um efeito seletivo nos polinizadores. incluindo enzimas e preservativas (Carter & Thornburg 2004). Proteínas aparentemente possuem funções homeostáticas e regulatórias. Entretanto alguns pássaros nectarívoros não possuem a sacarose-invertase (enzima de clivagem da sacarose) e. Por exemplo. Principais funções da química do néctar Alimentação . Nepi et al. beija-flores. portanto preferem néctar sem sacarose (Martínez del Rio 1990. Um estudo envolvendo a concentração de íons no néctar foi realizado com a flor da cebola. Antioxidantes: estão envolvidos na homeostase do néctar (Carter & Thornburg 2004). sendo também encontrados no néctar floral (Adler 2000). Heil et al. Amorim et al. Mas estudos atuais demonstram que existe uma variabilidade intraespecífica e intraindividual que não respeita as preferências dos visitantes florais (Canto et al.138 ⁞ Recursos florais o parênquima fotossintético do nectário. corpos proteicos no parênquima nectarífero. o amido armazenado no parênquima. não são capazes de assimilar a sacarose. Estes compostos nitrogenados são derivados de várias fontes. enquanto muitos insetos adultos se alimentam apenas de soluções líquidas. incluindo uma vasta gama de aminoácidos essenciais e não essenciais (Petanidou et al. borboletas. Willmer 2011). A composição do néctar determina o espectro de consumidores desta solução. mas frequentemente ocorre em quantidades vestigiais. 2007. O açúcar do néctar é geralmente a fonte de energia primária para os consumidores e os estudos das interações planta-polinizador há muito tempo são baseados na energética. Aminoácidos e proteínas: depois do açúcar. atividades citológicas ou degradação de certas partes do nectário.

Vogel (1974) incluiu apenas cinco famílias de angiospermas: Malpighiaceae. Ornithocephalus e Zygostates) (Vogel 1974.Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes por insetos possuem mais aminoácidos no néctar do que flores que são polinizadas por vertebrados.b) apresentando à comunidade ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 139 científica peculiaridades de algumas flores. mas. Krameriaceae. Por sua vez. Iridaceae e Orchidaceae (atualmente a abrangência é maior. 1973.b. por exemplo. Buchmann 1987. Embora ladrões de néctar não necessariamente reduzam o valor adaptativo (Maloof & Inouye 2000. Adler 2000). nectários florais de inúmeras famílias de plantas produzem néctar tóxico devido à quantidade de proteínas. Um exemplo são as nectarinas. Assim. 1976a. Plantaginaceae (representantes antes colocados em Scrophulariaceae). 2006). uni ou pluricelulares. além de suprir os consumidores de néctar com nitrogênio orgânico. Solanaceae e alguns gêneros de Orchidaceae (Disperis. Pauw 2006). Primulaceae. Neste extenso trabalho. de diferentes famílias de angiospermas. as quais tinham sido até então confundidas com nectários. Proteção Carboidratos. Alta concentração de aminoácidos foi de fato relatada para nectários florais de flores que são adaptadas a receberem visitas de borboletas (Baker & Baker 1982). aminoácidos e voláteis servem principalmente para atração e nutrição dos visitantes legítimos. Manning & Goldblat 2002. Grobya e Pterigodium) e em Tritoniopsis (Iridaceae) (Vogel 1974. 1990a. compostos fenólicos e alcaloides (Baker 1977. podem fornecer proteção às plantas. Lara & Ornelas 2002). As nectarinas nos nectários florais de Nicotiana langsdorffii foram caracterizadas bioquimicamente e fornecem proteção contra infestação microbiológica. São comuns em flores de Malpighiaceae. 2002). Krameriaceae. que possuem glândulas secretoras de óleos. esse cenário mudou a partir da descoberta e dos subsequentes trabalhos de Vogel (1969. evolução e composição química dos óleos florais Na sua primeira publicação com detalhes do sistema envolvendo as flores de óleo. Lipídeos Embora néctar e pólen continuem como os principais e mais frequentes recursos das angiospermas. Mickeliunas et al. São comuns nas famílias Iridaceae. como já foi mencionado. Simpson & Neff 1981. Simpson & Neff 1981. como. . Machado et al. Os elaióforos podem ser de dois tipos: epiteliais e tricomáticos. Oncidium. como veremos adiante). Os epiteliais são áreas de células epidérmicas secretoras nas quais os lipídeos aí secretados são acumulados em grande quantidade e geralmente protegidos por uma cutícula. moscas (Potter & Bertin 1988) e abelhas (Petanidou et al. é geralmente suposto que o consumo de néctar por visitantes não mutualísticos representa uma perda significativa no recurso disponível. proteínas e algumas classes de metabólitos secundários. em alguns gêneros de Orchidaceae (Oncidium. Vogel (1974) descreve que o óleo é produzido e armazenado em glândulas especiais denominadas elaióforos. os elaióforos tricomáticos consistem em áreas recobertas por centenas ou milhares de tricomas glandulares. que. Scrophulariaceae. dada a semelhança estrutural entre essas duas glândulas. Buchmann 1987. 2002. Origem. Machado et al. 1974. 1971. o néctar também pode possuir outros compostos. 2006. Cucurbitaceae.

140 ⁞ Recursos florais No citoplasma das células que compõem os elaióforos observa-se um aumento no número de leucoplastos. Vogel (1990b) concluiu que os gêneros de Malpighiaceae do Novo Mundo parecem ter derivado de um ancestral não especializado com flores de pólen e adquirido elaióforos como uma apomorfia depois da separação dos continentes americano e africano. De acordo com um recente estudo usando filogenia e dados moleculares envolvendo vários grupos de famílias. As Iridaceae apresentam elaióforos tricomáticos e 15% das espécies estudadas por Chauveau et al. 2008. O óleo produzido nessas glândulas é excretado livremente entre os tricomas (elaióforos tricomáticos) ou permanece sob a cutícula até seu rompimento (elaióforos epiteliais). 2009). mas há casos de ocorrência nas sépalas. e para Lysimachia isso pode ser inferido a partir de fósseis de abelhas Paleomacropis eocenicus na França (Michez et al. Geralmente os elaióforos tricomáticos ocorrem em diferentes regiões da corola. Renner & Shaefer 2010). como nas Malpighiaceae (Vogel 1974. que gradativamente foram adquirindo função no sistema de polinização e posteriormente se especializaram com relação a densidade e composição química. Para Malpighiaceae. e não antes do Terciário inferior. (2011) demonstrou o relevante papel dessas glândulas na diversificação do grupo nos Neotrópicos e sustenta a classificação atual das tribos ocorrentes no continente americano. mas que ocorre também dentro das flores. No Velho Mundo. (2011) apresentam nectários florais. Chase et al. um estudo recente feito por Chauveau et al. Os elaióforos. segundo Vogel (1974). famílias nas quais o aparecimento de glândulas de óleo nas flores ocorreu em vários momentos. Vogel (1974) já havia predito que esta família estava entre os clados mais antigos a adquirir glândulas de óleo nas flores e que seu aparecimento e rápida diversificação devem ter tido papel fundamental na evolução do comportamento das abelhas coletoras de óleo do Paleoceno e Eoceno. que coincide com as análises de provável idade de representantes de Lysimachia (Renner & Shaefer 2010). Os epiteliais também se localizam principalmente na corola. as flores que produzem óleos tiveram origem independente pelo menos 28 vezes (Renner & Schaefer 2010). de mitocôndrias e do retículo endoplasmático (Vogel 1974). Posteriormente. Para Vogel (1986). Em Iridaceae. na maioria das outras famílias os elaióforos surgiram uma única vez (Goldblatt et al. como em Lysimachia (Vogel 1976 A e B. devem ter se originado a partir de glândulas vegetativas homólogas. os quais atuam parcialmente na manutenção . Para Malpighiaceae. Ambos os sistemas são resultado da coevolução. mas também podem se localizar no androceu. Segundo o mesmo autor. Eles são derivados de um tipo de tricoma glandular mais comum nas partes vegetativas. a coevolução envolvendo o sistema de flores de óleo e abelhas especializadas para a coleta de óleo deve ter sido iniciada com as Malpighiaceae. os dados sugerem que nesta família as estruturas glandulares devem ter tido um desenvolvimento e história evolutiva comuns. provavelmente essa mudança de função ocorreu em nectários extranupciais e de maneira semelhante também nos nectários tricomáticos de Iridaceae e Scrophulariaceae. Segundo os autores. os elaióforos tricomáticos de Lysimachia já mostravam um estágio basal. uma das famílias nas quais a aquisição de glândulas de óleo aconteceu múltiplas vezes (pelo menos três origens independentes). 1986). 1990b). ou em partes do ovário (Simpson & Neff 1981). o sistema envolvendo Lysimachia (Primulaceae) e abelhas Macropis (Vogel 1986) é provavelmente tão antigo quanto o sistema Malpighiaceae/abelhas do gênero Centris. Com exceção de Iridaceae e Orchidaceae. 2009.

e a presença/ausência de glândulas de óleo pode acontecer inclusive entre indivíduos de uma mesma espécie (Vogel 1990a. Solanaceae e Stilbaceae (Renner & Schafer 2010). dependendo do autor e do foco dado pelo mesmo. envolvendo tanto monocotiledôneas como eudicotiledôneas. Plantaginaceae. Segundo esses autores. Publicações recentes oscilam entre oito e onze famílias. exclusivamente ou em adição a pólen e/ou néctar. Por sua vez. Orchidaceae. Porém o papel do óleo floral produzido em tricomas glandulares na corola de Drymonia serrulata (Gesneriaceae) continua sem função ecológica . ao longo do tempo. sendo considerado por Vogel (1990b) uma estratégia de mimetismo. Myrsinaceae. Renner & Shaefer 2010. uma vez que há referências de secreção de óleos em partes florais. nas diferentes famílias. Scrophulariaceae e Stilbaceae. Vogel 1988. Malpighiaceae. Alguns gêneros Neotropicais de Malpighiaceae apresentam redução no número de glândulas. Após mudanças propostas pela APG (2003).Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes de umidade das gemas e botões. Alves et al. passando a um sistema de polinização generalista. representado. algumas Orchidaceae. Com relação a outras famílias com flores de óleo. Chauveau et al. inferindo 36-40 perdas. sua dependência em relação às abelhas coletoras de óleo. os autores mostram que. levando a uma economia de recurso e polinização por engano. Iridaceae. pelos gêneros Momordica e Thladiantha (Cucurbitaceae) e abelhas solitárias do gênero Ctenoplectra. 1989. Segundo Vogel (1990a. as glândulas que secretam exsudados hidrofílicos são ancestrais em Primulales (Vogel 1986). As famílias Melastomataceae e Gesneriaceae já foram anteriormente incluídas nesta listagem. as glândulas de óleo desapareceram mais frequentemente do que foram adquiridas. Ainda na revisão de Renner & Shaefer (2010). a origem das flores de óleo é relativamente recente (Renner & Schaefer 2010). respectivamente. 2002. Por outro lado. Machado et al. devido à interação de várias espécies de abelhas (e não apenas uma) com as espécies de plantas com flores ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 141 de óleo (Vogel 1974. Cucurbitaceae. Possivelmente a dependência de abelhas especializadas na coleta de óleo floral seja um dos fatores responsáveis por essa grande perda. a resposta ao fato de esse sistema de polinização ainda permanecer relativamente limitado está longe de ser respondida e deve envolver questões relacionadas ao custo e benefício da coleta de óleos pelas abelhas especializadas neste comportamento (Renner & Schaefer 2010).b). o número de famílias apresentando flores que oferecem óleos não voláteis aos seus visitantes.b) envolvendo um grupo confinado ao Paleotrópico e à China. Scrophulariaceae. 2007). Amplitude de ocorrência de lipídeos como recurso floral Desde sua descoberta. provavelmente a expansão do sistema ocorreu de maneira ocasional. consequentemente. Iridaceae. como observado por Sazima & Sazima (1989) e Teixeira & Machado (2000). 2011). Sérsic & Cocucci 1996. respectivamente em Mouriri (Buchmann & Buchmann 1981) e em Drymonia (Steiner 1985). com cerca de 1. Outra densa monografia sobre o assunto foi publicada também por Vogel (1990a. tem variado (entre cinco a quinze) ao longo desses mais de quarenta anos. Vogel & Cocucci 1995. enquanto os elaióforos em Lysimachia são apomorfias. como Krameriaceae.b). duas espécies de Momordica perderam seus elaióforos e. atualmente onze famílias são consideradas como tendo representantes com flores de óleo: Calceolariaceae.500 espécies localizadas principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (Buchmann 1987. Krameriaceae.

Cane et al. podendo haver também ácidos graxos livres (Vogel 1974. o óleo floral é cerca de oito vezes mais rico em calorias quando comparado com a mesma quantidade de néctar. Dessa maneira. Seigler et al. anteriores e medianos. Chalepogenus. Sérsic 1991. Segundo Vogel (1989). Os lipídeos florais. Alves dos Santos et al. misturados com pólen. Vogel & Machado 1991. A estrutura dos órgãos coletores das abelhas está correlacionada com os diferentes tipos de elaióforos. geralmente existe nas Centridini pentes basitarsais formados por fileiras de cerdas especializadas. O metabolismo dos óleos florais proporciona muito mais energia quando comparado à mesma quantidade de carboidratos (Buchmann 1987). para alimentação de larvas e impermeabilização de células de cria (Vogel 1974. o comportamento de coleta de óleo é bem documentado. 1977. o óleo produzido nos conectivos e coletado por espécies de Trigona também parece estar mais associado a uma função adesiva para o pólen. com algumas variações. 1990a. 1979. 1983. A grande família Apidae contém a maioria dos gêneros e espécies com observações de coleta de óleos florais. não há evidências de que abelhas adultas o consumam.b. embora pareça funcionar como um adesivo (pollenkitt acessório). Alves dos Santos et al. inodoro e consiste principalmente em ácidos graxos hidroxílicos. A maioria das espécies de Centris e Epicharis exibe essa estrutura. possivelmente. Arhysosceble. em adição aos grãos de pólen. Interações com abelhas coletoras de óleo A coleta do óleo produzido nos elaióforos é mediada exclusivamente por um grupo de abelhas (geralmente apenas as fêmeas realizam esta coleta) que apresentam adaptações estruturais nas suas pernas e excepcionalmente no seu abdômen ou tórax. De modo semelhante. assim como também para algumas espécies de Paratetrapedia. As abelhas relacionadas na literatura como coletoras de óleo floral são solitárias. de uma maneira geral. em Mouriri. mono ou diglicerídeos. Alves dos Santos et al. Simpson et al. 1978). 1990. sendo este padrão considerado primitivamente associado à coleta de óleo em elaióforos epiteliais. Tapinotaspis e Monoeca (Tapinotaspidini) (Vogel 1974. sendo descrito para diversas espécies de Centris e de Epicharis (Centridini).142 ⁞ Recursos florais definida. 1977. 2007). . Nestas quatro tribos. 2002. Apesar de indicações de que o óleo floral pode. Vogel & Cocucci 1995. Buchmann 1987. 2007). servir para nutrição de adultos (Buchmann 1987). Segundo Vogel (1974) e Neff & Simpson (1981). nos dois pares de pernas. em ambos os casos esse óleo não seria enquadrado como um recurso floral. parecem ser utilizados basicamente como constituintes do alimento larval (Simpson & Neff 1981). Quatro tribos (nomenclatura seguindo Michener 2000) são mencionadas nesta relação mutualística: Centridini. Triglicerídeos geralmente são ausentes (Vogel 1974). Observações em ninhos de abelhas Centris indicam o uso do óleo floral. Ctenoplectrini. Machado et al. o material lipídico secretado pelas flores é geralmente incolor. que facilitaria a aderência dos grãos de pólen ao tórax de abelhas Epicharis (Steiner 1985). Tapinotaspidini e Tetrapediini. distribuídas principalmente em duas famílias (sensu Michener 2000): Melittidae e Apidae (Vogel 1974. Melittidae é encontrada principalmente na África e em regiões holárticas e apenas dois gêneros Macropis e Rediviva são conhecidos como coletores de óleos florais. Lanthanomelissa. Composição química e utilização das glândulas de óleo Independente do grupo taxonômico. Cocucci 1991. Simpson et al. Simpson et al. 2007). 1977.

chegando à conclusão de que espécies de abelhas e de plantas com ampla distribuição podem ocupar papéis funcionais distintos em biomas diferentes. ceras ou gomas) Resinas florais são recompensas não nutritivas derivadas de misturas de triterpenos (Armbruster 1981) e. são coletadas apenas por abelhas fêmeas que. Nem sempre o uso das quatro pernas na coleta de óleo por Centridini acontece. já que espécies são na verdade mosaicos de populações locais com diferentes conjuntos de interações. Flores que apresentam tecidos florais comestíveis geralmente são robustas e com duração longa. particularmente em espécies de plantas mais basais. para que estas estruturas não sejam consumidas juntamente com outras partes florais. 2009). assim como os óleos florais. Esses estudos podem servir de modelo para outras análises envolvendo grupos distintos de flores de óleo. 2002). Myrrhinium atropurpureum (Myrtaceae) (Roitman et al. Geralmente estas partes florais modificadas são a base das pétalas ou a ponta dos estames e derivam de células epidérmicas e parenquimáticas (Willmer 2011). ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 143 Tecidos florais Em algumas poucas situações. e isto pode ser encontrado em besouros. Machado et al. estudos de redes feitos com espécies de Malpighiaceae têm mostrado que as interações entre flores que oferecem óleos e as abelhas que coletam esse recurso floral formam sistemas coesos com propriedades peculiares ao nível da comunidade (Bezerra et al. 2002). em diferentes formações vegetacionais no Brasil. Recentemente. Bons exemplos de espécies de planta que apresentam partes florais como recurso para polinizadores são Acca sellowiana (Myrtaceae) (Sazima & Sazima 2007). embora quase todas apresentem os pentes basitarsais tanto nas pernas anteriores como nas medianas. nas visitas às flores de Angelonia (Plantaginaceae) todas as espécies de Centris utilizam apenas as duas pernas anteriores (Vogel & Machado 1991. 1997) e várias espécies de Annonaceae (Saunders 2012). Machado et al. lipídeos e/ou proteínas e os visitantes florais podem morder ou raspar estes tecidos para se alimentarem. analisando dados de quarenta artigos sobre interações de flores de óleo na família Malpighiaceae. já que algumas espécies que foram centrais em um dado bioma mostraram-se periféricas em outro. avaliaram o papel funcional de cada espécie através da métrica conhecida como “papel funcional de rede”. O consumo destes tecidos requer partes bucais que são capazes de mastigar. Teixeira & Machado 2000). há evidências . partes florais são modificadas e servem de alimento para os visitantes florais. em cada flor (Vogel 1974. utilizam esta recompensa na construção da parede dos seus ninhos. Mello et al. neste caso. Neff & Simpson 1981. Além disso. Calceolaria uniflora (Scrophulariaceae) (Sérsic e Cocucci 1996). Também é necessário que o visitante seja atraído para longe dos óvulos. que em Angelonia e Diascia (Scrophulariaceae) existem aos pares. Além da função de impermeabilização. Estas partes florais geralmente possuem grande quantidade de carboidratos. Vogel & Machado 1991.Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes como no caso das Malpighiaceae. (2012). algumas aves e em poucas espécies de morcegos. os papéis funcionais parecem ser influenciados também pelas condições locais. Por exemplo. Sazima & Sazima 1989. nas quais as quatro pernas são utilizadas na exploração das glândulas calicinais (Vogel 1974. Isso se deve aos esporões ou depressões contendo os elaióforos. lado a lado. Recursos florais não nutritivos Para construção de ninhos (resinas.

Detalhes sobre a função primária dos óleos florais para atração de polinizadores podem ser encontrados no Capítulo 7. o termo tem sido frequentemente usado por qualquer célula produtora de fragrância (Effmert et al. Odores florais e feromônios A composição química dos odores florais é explicada com maiores detalhes no Capítulo 7. e não por poros ou estômatos (Jetter 2006). por Sazima et al. moscas. podendo inclusive interferir no comportamento desses animais (Williams 1983). bem como as diferenças com relação às glândulas de óleo produzidas em partes vegetativas das plantas. a presença de osmóforos e a liberação de fragrâncias florais nos conectivos das anteras foram descritas em detalhe. Clusia. Devido à dificuldade de distinguir estruturalmente os osmóforos de outras zonas epidérmicas que exalam odor.144 ⁞ Recursos florais de que essas resinas tenham ação antibacteriana. Trigonini e Meliponini). algumas vezes diferentes. Em flores de Cyphomandra (Solanaceae). Na maioria dos casos. podem ser encontradas em detalhe em Vogel (1990c). Os osmóforos são mais facilmente distinguíveis em flores que emitem odores fétidos e em algumas orquídeas. cálice. 2006). Knudsen & Tollsten 1993). pela primeira vez. Para funções reprodutivas (fragrâncias) Os óleos voláteis produzidos por algumas flores ou inflorescências são um dos principais meios de atração e de orientação. . (1993). Descrições anatômicas originais e localização de osmóforos. corola e anteras (Effmert et al. Local de produção dos odores florais Os osmóforos foram primeiramente descritos por Vogel (1962) e podem ser definidos como glândulas localizadas de odor e ser encontrados em diversos locais como inflorescências. em menor grau. geralmente relacionados com a reprodução sexuada de grupos específicos de animais polinizadores. especialmente em Apocynaceae – Asclepiadoideae. a liberação dos voláteis das células epidérmicas dos osmóforos geralmente se dá através da membrana plasmática ou cutícula. mas em algumas situações estes óleos são utilizados como recursos. Embora maior atenção tenha sido dada para fragrâncias relacionadas a flores que têm insetos como polinizadores. principalmente naquelas que envolvem abelhas e. besouros e esfingídeos (Williams 1983. Assim. alguns trabalhos descrevendo a composição de odores funcionando como atrativos para mamíferos. As abelhas coletoras de resinas florais pertencem principalmente às famílias Megachilidae e Apidae (tribos Euglossini. 2006). brácteas. e Orchidaceae. Clusiella (Clusiaceae) e Dalechampia (Euphorbiaceae) (Armbruster 1981). Araceae. três gêneros de angiospermas. principalmente. nas quais o odor pode assumir uma forma líquida ou cristalina em vez de ser difundido como gás (Willmer 2011). sendo esta característica amplamente ocorrente em. especialmente morcegos. Pólen ou mesmo néctar também podem exalar odores. Resinas florais são também reportadas em espécies de Mouriri (Melastomataceae) (Buchmann & Buchmann 1981). O enfoque deste capítulo é sobre os odores florais que são recursos para os polinizadores. pedicelos ou em partes florais como. os exemplos a seguir são evidências da utilização das fragrâncias como recursos. São poucas as espécies que oferecem resina como recompensa floral. também são encontrados (Knudsen & Tollsten 1995). das outras partes florais (Willmer 2011).

atraindo através de odores indivíduos florais de ambos os sexos de grupos de insetos. Recursos e custos – Economia ambiental da polinização Embora a polinização seja definida como uma interação mutualística. cineol. Descrições de relações entre plantas de diferentes famílias que ofertam locais para acasalamento de seus polinizadores. incluindo eugenol. acetato de benzila e metil cinamato (Harborne 1993). Mais de sessenta compostos químicos têm sido encontrados nessas espécies de orquídeas dos neotrópicos. portanto o visitante floral ideal é aquele que consegue ter todas as essas características e não tenha um custo muito alto para manter seus serviços. Por este motivo. Assim. Devido à dependência dos insetos a esses voláteis para sua comunicação. são bastante conhecidas na literatura (Faegri & van der Pijl 1980. As plantas geralmente necessitam que o transporte intraespecífico do grão de pólen seja eficiente e com menor custo energético possível. defesa (Harborne 1993). oviposição. envolvendo espécies do gênero Ophrys (Orchidaceae) e machos de vespas e de abelhas solitárias do gênero Andrena (Harborne 1993). 2012. Visitantes florais grandes possuem custos energéticos altos e. como besouros ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 145 escarabeídeos e vespas do figo. as plantas precisam ajustar seus recursos para manter os visitantes florais o mais próximo do lucro líquido. Willmer 2011). estes animais são muito sensíveis aos compostos similares existentes nas fragrâncias florais. atraindo e produzindo dependência mútua entre machos e fêmeas desses insetos e suas plantas (Knudsen & Gershenzon 2006). Gottsberger 1990. Em plantas polinizadas por besouros escarabeídeos. Também é necessário que o animal faça o forrageamento em busca de flores no período e estação adequados. para os quais a análise custo-benefício pode funcionar de diferentes maneiras. Os voláteis florais podem ter função similar à dos feromônios também no caso dos besouros. a produção de forte odor acontece no crepúsculo ou durante a noite. as plantas precusam de animais com tamanho corpóreo ou comprimento de probóscide ou língua ideal. vanilina. são conhecidos vários casos de mimetismo envolvendo os odores florais. os visitantes florais querem o lucro máximo do forrageamento por um esforço mínimo. De maneira geral. Maia et al. 2013). às vezes. encontramos o caso de várias espécies que apresentam flores que exalam odores que atraem machos de diferentes espécies de abelhas Euglossini. A manutenção dos visitantes florais . sexo. nas Américas Central e do Sul. Um visitante floral bem adaptado pretende minimizar os custos de forrageamento. sendo um dos mais extraordinários aqueles denominados de pseudocopulação. não é vantajoso para a planta fornecê-los. Por outro lado. associada com o comportamento desses insetos (Ervik & Knudsen 2003. sempre há conflito de interesses entre os participantes.Kayna Agostini ♦ Ariadna Valentina Lopes Os feromônios são voláteis orgânicos liberados por alguns insetos e que afetam a vida de outros insetos em atividades variadas como alimentação. assegurando que o animal irá se locomover entre o máximo de flores possível. Para machos de abelhas Euglossini os constituintes dos odores florais são considerados atrativos primários (sensu Faegri & van der Pijl 1980). que é essencialmente medido como tempo gasto com o deslocamento entre uma flor e outra e com o tempo gasto na manipulação da flor. Ainda envolvendo orquídeas.

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O foco das discussões serão as cores e os perfumes florais por serem os atrativos mais importantes. Entre os principais sinais utilizados pelas plantas estão as cores e perfumes das flores. A atração de visitantes precede a visita e pode determinar se uma flor será ou não polinizada (uma vez que o visitante precisa encontrar e chegar até a flor para que isso aconteça) ou se uma espécie de planta atrai mais visitantes que outra. antes. como o que ocorre com as abelhas Euglossini.Foto: Günter Gerlach * Capítulo 7 * Atrativos Isabela Galarda Varassin1 e Láercio Peixoto do Amaral-Neto2 1 Departamento de Botânica. os atrativos geralmente não são utilizados pelos visitantes. Centro Politécnico. é necessário. No entanto. Universidade Federal do Paraná – CEP: 81531-980 – Curitiba-PR – Brasil – Caixa Postal 19031. oferecer recursos. Nesse contexto. .com 2 Programa de Pós-Graduação em Entomologia. embora outros também sejam discutidos. Universidade Federal do Paraná – CEP: 81531-980 – Curitiba-PR – Brasil – Caixa Postal 19020. O presente capítulo tem como objetivo mostrar a natureza dos atrativos florais. podem existir espécies que sinalizam honestamente a existência de recursos enquanto outras se valem de mecanismos de atração que atuam sobre o visitante até mesmo por mecanismos inatos sem. Diferentemente dos recursos florais. dessa forma. Essa é a principal função dos atrativos florais: sinalizar aos visitantes a presença de recursos e instigar os animais a realizarem visitas. que os visitantes encontrem as flores e se aproximem delas. e-mail: isagalarda@gmail. como estes atuam nos sistemas de polinização e trazer algumas hipóteses de como estes teriam evoluído a partir de outras funções prévias (pré-adaptação). para que a transferência de pólen entre diferentes flores da mesma espécie ocorra. sua interação com os visitantes. embora existam casos que se situem muito próximos ao limiar entre recurso e atrativo. A maioria das plantas com flores depende de animais para a polinização. que podem ter evoluído em resposta a pressões evolutivas relacionadas com os polinizadores e seus diferentes sistemas de percepção.

2009). a função dos atrativos precede a visita e pode determinar se uma . por isso não se deve confundir atrativos ou chamarizes com recursos florais. que incluem. as flores são conhecidas como flores de engodo – Capítulo 15) ou a flor pode indicar muito mais recurso que o realmente disponível. especialmente em flores com quilha. O atrativo geralmente não é usado pelo visitante (uma exceção é o perfume – Capítulo 6). Dessa forma. 2005). 2002. O desenvolvimento do perianto (pétalas e sépalas) durante a evolução das flores apresentou uma vantagem em relação à proteção dos órgãos reprodutivos (e assim do pólen) e do néctar contra dessecação. Thien et al. Em contrapartida o perianto restringe o acesso e a visualização dos recursos florais que servem como atrativos aos visitantes florais. O pólen é a mais importante fonte de proteínas para os visitantes florais (Westerkamp 2004) e provavelmente foi o primeiro recurso disponível nas flores e utilizado pelos visitantes. Grindeland et al. tamanho. as flores lidam com um dilema: proteger os órgãos florais e ao mesmo tempo manter as flores atrativas aos visitantes. Thien et al. Diferente do pólen. recursos As flores utilizam uma série de sinais envolvidos na atração dos visitantes. Esse recurso pode estar realmente presente ou não (nesse último caso. cores e perfumes (Goulson 1999.152 ⁞ Atrativos Como as flores atraem os visitantes A busca por recursos A interação entre a flor e os animais que a visitam é estabelecida quando o visitante procura algum recurso. Endress & Doyle 2009. dessa forma. tornando fácil o acesso e a visualização deste recurso por parte dos visitantes (Endress 2001. esses sinais florais que indicam um recurso (verdadeiro ou não) e atraem os visitantes são chamados de atrativos florais ou chamarizes. por exemplo. utilizando estruturas que simulam os sinais da presença de pólen. a apresentação do néctar ao visitante é mais restrita e sua produção mais barata em termos energéticos para a planta (Westerkamp 2004). De maneira geral. Estes sinais se relacionam principalmente com a maneira como os visitantes percebem as flores e podem estar associados às características da flor. 2013). eles indicam que as flores possuem um recurso. Atrativos vs. Farré-Armengol et al. Neste ponto. sem produzi-lo ou o fazendo com baixa qualidade para a nutrição do visitante (Lunau 2000). Mesmo nas angiospermas basais. Para isso as flores precisam atrair os visitantes sinalizando a presença de algum tipo de recurso e. Independente do tipo de sinal. Austrobaileyaceae. Andersson et al. 2009). o que geralmente consiste em busca por alimento para o próprio indivíduo ou para a sua prole (Westerkamp 1996). a secreção de néctar ocorre em estruturas mais internas da flor. poderem ser polinizadas. Nymphaeaceae. Dessa forma. Apesar de a maioria das angiospermas basais (Amborellaceae. Acredita-se que as primeiras flores apresentavam o pólen exposto. simetria. 2000. Trimenaceae) apresentar pólen como recurso. o reconhecimento dos sinais florais é fundamental nas interações entre plantas e polinizadores (Chittka & Raine 2006. a maior parte das flores polinizadas por animais utiliza o néctar como principal recurso para o visitante (Westerkamp 1996). Os sinais enviados pelas plantas devem ser reconhecidos pelos animais para que a interação ocorra. com corolas labiadas e tubulares. na base das pétalas e tépalas (Endress 2001. Gegear & Laverty 2001. a presença de néctar geralmente só pode ser detectada pela sinalização externa aos visitantes. atraídos por meio de sinais visuais e olfativos (Lunau 2006). Enquanto os recursos são consumidos ou coletados durante a visita às flores.

Os atrativos podem garantir a constância floral por meio da identificação de flores com características semelhantes de cor ou de flores com um conjunto distinto de características morfológicas. Westerkamp & Classen-Bockhoff 2007). os visitantes florais ingênuos (que nunca visitaram flores antes) precisam distinguir fontes potenciais de alimento de outros objetos (Giurfa et al. por outro lado. Uma vez que a maioria dos visitantes depende. O mais importante é lembrar que os termos atrativos e recursos não são excludentes. Mesmo depois que o visitante encontra a flor.Isabela Galarda Varassin flor será ou não polinizada. na flor ancestral das angiospermas (Endress 2001. perfume. o pólen é utilizado ao mesmo tempo como atrativo (emitindo sinal visual) e como recurso (os visitantes consomem o pólen). para uma boa compreensão dos sistemas de polinização. 2) nos casos de mimetismo de pólen. 2009). atraindo apenas visitantes específicos. aqueles que satisfazem uma demanda fisiológica dos visitantes por comida (onde estariam incluídos o pólen e o néctar). Também possuem um papel definitivo nos sistemas de polinização por engodo: 1) quando o atrativo está presente em uma flor na qual o recurso não existe (Capítulo 15). Faegri & Pijl (1971) dividem os atrativos em: primários. mas a compreensão do papel empregado de um determinado fator (pólen. da visão para encontrar as flores (Capítulo 19). um atrativo precisa iniciar de maneira direta ou indireta uma cadeia de reações no aparato sensorial do visitante: uma cor ou perfume específico captado pelos sentidos dos visitantes inicia uma reação que indica que em um determinado local pode ser encontrado alimento. néctar. em alguns casos. se uma espécie de planta atrai mais visitantes que outra ou se apenas guiam os visitantes até o recurso. que emitem sinais detectados pelos sentidos dos visitantes (cor e perfume). em maior ou menor grau. garantem a subsistência dos visitantes e. Gegear & Laverty 2001). calor entre outros. O perfume nas interações com abelhas coletoras de perfumes (Euglossini) também atua da mesma forma. Chittka & Raine 2006). O reconhecimento floral é principalmente mediado pela visão de cores e pelo olfato. No entanto. 1995). quando há sinais associados à presença de pólen mesmo que o recurso não esteja presente ou o acesso a este seja restrito (Lunau 2006). Cores Entre os atrativos visuais das flores estão a cor e a forma (inclusive o tamanho). Embora a distinção seja a mesma adotada neste livro. possivelmente. cor) na interação é fundamental para o entendimento do sistema em estudo. preferimos o uso dos termos recurso (no lugar de atrativos primários) e atrativos (em vez de atrativos secundários) para uma mais clara distinção entre estes. visuais ou mesmo táteis (Lunau & Maier 1995. Os dois termos sempre foram sobrepostos em biologia da polinização. e secundários. portanto estes traços florais possuem os papéis mais importantes na atração dos polinizadores (Kunze & Gumbert 2001. Para ser efetivo. Antes mesmo das experiências individuais dos visitantes com as flores naturais. Thien et ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 153 al. sejam estes guias mecânicos. de sua prole. Nem sempre a distinção entre recurso e atrativo é tão clara. nas próximas seções focaremos estes dois aspectos das flores. Em Amborella e. Os recursos florais. pois estes atuam de maneira diferente nas escolhas efetuadas pelos visitantes florais. a aquisição de . a distinção entre atrativos e recursos é importante. Devido à importância das cores e perfumes florais como atrativos. tornando certas espécies mais facilmente distinguíveis em uma matriz (Goulson 2000. esta ainda apresenta sinais que o guiam em direção ao recurso. 3) atuando como filtros.

resultante de flavonoides e carotenoides. no Capítulo 19. pertencentes ao grupo dos flavonoides. como caule e folhas. e apresentam uma fraca atividade protetora contra raios ultravioleta nocivos e ainda contra patógenos. bronze e marrom. e está circunscrito taxonomicamente dentro de Caryophyllales. permitem que flores com menos ou nenhum recurso recebam visitas por mimetizar flores mais atrativas (Heinrich 1975) (Capítulo 15). que resultam de carotenoides agindo em conjunto com flavonoides (Tanaka & Brugliera 2006).154 ⁞ Atrativos sinais visuais nas flores foi evolutivamente fundamental para o estabelecimento das interações. violeta e azul. as antocianinas podem se expressar em diferentes tecidos da planta. que conferem principalmente a cor amarela. Estes pigmentos são quase exclusivamente localizados nas células da epiderme (Tanaka & Brugliera 2006). o menos abundante dos três. uma discussão completa sobre a seleção desta cor). pode ser um reflexo das adaptações e pressões seletivas devidas à preferência de visitantes florais por estes pigmentos. Lee & Gould 2002. As cores podem ser formadas por combinações destes pigmentos. corresponde às betalaínas. influenciando a coloração das flores ou mesmo criando uma nova trajetória evolutiva relacionada à atração de visitantes (Armbruster 1997. amareladas. mas também laranja e vermelho. como vermelho-alaranjado. Composição e evolução Os flavonoides formam a classe mais comum de pigmentos que conferem cor às flores e compreendem um amplo espectro que vai do amarelo ao vermelho. a cor amarela nos guias de néctar e pétalas das flores. Por exemplo. A cor branca também poder ser o resultado de múltiplas reflexões no espaço intercelular entre células sem pigmentos (Faegri & Pijl 1971). Strauss & Whittal 2006). Cores e visitantes florais – Evolução e função ecológica Embora outras causas sejam sugeridas para explicar a variação de cores e padrões nas flores. A expressão de pigmentos baseados em antocianinas em diferentes tecidos vegetais para aumentar a resistência ao estresse e a pressão seletiva para aumentar a atratividade das flores podem ter levado à seleção indireta da expressão desses pigmentos nas pétalas. Por exemplo. 2001). Strauss & Whittal 2006. Tanaka & Brugliera 2006). O segundo grupo mais importante é o dos carotenoides. Elas contribuem para a constância floral dos visitantes por facilitar a distinção entre espécies diferentes (Chitka et al. atraem grupos de visitantes específicos que seriam polinizadores mais prováveis (Faegri & Pijl 1971). como fungos e outros micro-organismos (Chalker-Scott 1999. entre outras funções. alaranjadas. No entanto as cores nas flores não apresentam apenas a função de atração. fotoinibição causada por excesso de luminosidade. que contribuem para as tonalidades esbranquiçadas. O terceiro grupo. aumentam a tolerância contra desidratação. calor ou frio excessivo. Uma hipótese para a evolução desses pigmentos aponta na direção de pleiotropia – seleção indireta em caracteres geneticamente correlacionados – e pré-adaptação – nova função para uma característica que já existia anteriormente (Armbruster 1997). e se localizam em grande parte nos plastídios (Harborne 1988. é certo que a interação com os visitantes florais exerceram a maior . Tanaka & Brugliera 2006). tendo sido adquirida enquanto forrageavam em busca de pólen nas flores ancestrais (ver. são os pigmentos florais mais comuns nas angiospermas e também estão associadas à tolerância a diversos tipos de estresse. avermelhadas e violáceas (Tanaka & Brugliera 2006). As antocianinas.

não por serem preferidas por eles. levando a uma divisão de nicho na comunidade (RodríguezGironés & Santamaría 2004). pois as aves são polinizadores efetivos de flores com outras cores e aparentemente não apresentam preferências por esta cor específica. Por outro lado. Cores e visitantes florais – Preferências Como discutido anteriormente. . Goulson (2000) demonstrou que abelhas forrageando por flores amarelas específicas em uma matriz com outras flores da mesma cor levam em média o dobro do tempo para encontrá-las em comparação com quando estas flores são apresentadas sozinhas. ela não é exclusiva. Chittka & Waser 1997. 7. O caso mais clássico dessa associação é a coloração vermelha de flores visitadas por pássaros. os polinizadores mais bem estudados quanto a fisiologia e mecanismos relacionados à visão. as abelhas podem de fato visitar e reconhecer flores vermelhas (Lunau & Maier 1995. 2011). Algumas flores que detectamos como vermelhas podem parecer azuis. as características aqui apresentadas se referem a casos gerais de cada grupo de polinizadores. A diversidade de cores das flores (e perfumes.Isabela Galarda Varassin pressão seletiva dessas características. Chitka et al. ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 155 Uma visão complementar é a de que as flores divergem nos padrões de sinais para promover a constância floral. as aves possuem uma facilidade maior em distinguir flores vermelhas que as abelhas. Cronk & Ojeda 2008). portanto. Dessa forma. com a folhagem verde como fundo. a cor vermelha pode estar associada com o aumento da detecção por parte dos pássaros ou com a diminuição da detecção por parte das abelhas – ou ambos (Rodríguez-Gironés & Santamaría 2004). não sendo. Embora a relação entre esta cor e a polinização por pássaros exista. Existe uma série de casos mais específicos de interações que não se enquadram nos termos discutidos. tamanho. as abelhas gastariam muito mais tempo (e energia) forrageando em busca de flores vermelhas. 2004. Estes visitantes também divergem bastante quanto ao padrão de comportamento e utilizam uma série de fatores para escolherem as flores que visitam. o foco neste capítulo. Assim. mais as abelhas parecem exibir preferência por um conjunto de características (Gegear & Laverty 2001). Strauss & Whittal 2006. de longe. (2001) observaram que as abelhas mantêm uma constância maior durante as visitas quanto mais diferentes são as cores entre as flores apresentadas. Os exemplos se baseiam em interações mais gerais para grandes grupos taxonômicos. os quais serão tratados nas próximas seções) pode ser entendida então como reflexo destas associações históricas entre plantas e polinizadores. assim como o fazem para outras características florais (Fenster et al. Dessa forma. e um resumo de como os atrativos estão relacionados com os principais grupos de polinizadores é mostrado na Fig. complexidade). como quantidade de recurso disponível.1. quanto mais características morfológicas variam entre as flores (cor. ultravioletas ou verdes para as abelhas (Cronk & Ojeda 2008) devido a diferentes padrões de reflectância (Lunau et al. os pássaros passariam a visitar com mais frequência as flores vermelhas. Tanaka & Brugliera 2006). em uma comunidade com flores vermelhas e azuis as abelhas conseguem detectar mais facilmente flores não vermelhas e exibem uma preferência por estas. bem como a preferências por cores (Capítulo 19). causando uma redução nos recursos disponíveis nas flores azuis. Além disto. Abelhas As abelhas são. Da mesma forma. devido a diferenças no sistema de detecção de imagens dos visitantes (Capítulo 19). no entanto. RodríguezGironés & Santamaría 2004. mas pela diminuição da competição com as abelhas.

Cakmak et al. 2004) (Fig. A figura mostra as interações mais comuns entre os grupos. Na maioria dos casos as flores visitadas por abelhas variam na faixa do amarelo-rosa-violeta-azul. 4) cores de maior pureza de espectro e flores brancas que absorvem o ultravioleta (Lunau et al. 2011) (Fig. 1995) (Fig. possuem guias de néctar e muitas têm simetria bilateral (Westerkamp 1997. 2) padrões radiais em detrimento de padrões circulares (Lehrer et al. embora aparentemente estas visitem flores com características semelhantes aos dois grupos de moscas. embora possam existir exceções. no entanto vários experimentos e observações demonstram que esses visitantes não apenas usam recursos em flores com essa coloração. Por exemplo. A cor vermelha das flores sempre foi referida como “invisível” para abelhas. que são cores mais atrativas para estes visitantes. Chittka et al. por isso não fizemos uma associação.2 A). a abelha Callonychium petuniae Cure & . Estes padrões são os mesmos observados em flores naturais visitadas por abelhas. 2009).1 Relações entre os grupos de polinizadores e os atrativos. tempo de manipulação da flor e energia gasta durante o forrageio (Goulson 1999. 3) padrões com simetria bilateral em detrimento da assimetria (Lehrer et al. 7. Gegear & Laverty 2001. Experimentos de múltipla escolha para testar as preferências inatas (innate preferences – refere-se à preferência apresentada pelo visitante antes da experiência ou treinamento em um determinado padrão) de abelhas quanto à escolha de flores (cores e padrões) revelam que estas apresentam as seguintes preferências (a numeração não indica ordem de preferência. apenas diferentes padrões): 1) padrões com menos repetições (Lehrer et al. 7. 1996. 2001).156 ⁞ Atrativos Figura 7. como alguns exibem certa preferência por esta cor (Chittka & Waser 1997. 1995) (Fig. Rodríguez et al. 1995. Westerkamp & Classen-Bockhoff 2007).3). 7.2 C).2 B). A associação entre perfume floral e vespas não é clara. 7.

a maioria das flores polinizadas por besouros possui poucos atrativos visuais e predominam as cores pálidas. Figura adaptada de Lehrer et al. Weiss 2001). Entre as espécies que visitam flores. (D) Preferências por cores (barras coloridas) e por cores + guia de néctar (barras amarelas) em números de indivíduos que se aproximam. que são atraídas às flores por engano (sapromiiofilia). rosas. Lunau et al. (1995). em apenas Moscas “Moscas” é um termo genérico para se referir a várias famílias de Diptera. diferem em seus padrões de reflectância de ultravioleta. alguns casos. (2001) testaram a preferência de cores em diferentes espécies de Bombus Latreille. A B D Besouros Entre os besouros o odor e a temperatura floral parecem os atrativos mais importantes e. As porcentagens indicam a frequência com que os padrões foram escolhidos. violetas. Chittka et al. podemos identificar dois grupos: aquelas que se alimentam de néctar e pólen e as moscas saprófitas. Pela semelhança das preferências .Isabela Galarda Varassin ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 157 C Figura 7. As moscas do primeiro grupo preferem flores amarelas.2 Experimentos de múltiplas escolhas para testar preferências inatas. (2011) demonstraram que muitas flores vermelhas e brancas. (C) Escolha entre padrões assimétricos “a” e simétricos “s”. em alguns casos. e estas apresentam uma série de hábitos diferentes. (2004). estes visitantes procuram por atrativos visuais quando estão a curta distância (Seymour & Schultze-Motel 1997. azuis e brancas. (A) Preferência por padrões com menos repetições em detrimento de mais repetições e (B) por padrões radiais em detrimento de padrões randômicos e circulares. Figura adaptada de Rodríguez et al. Dessa forma. com guias de néctar. 1992). que não seriam cores muito atrativas para abelhas. Wittmann. esbranquiçadas e esverdeadas. Estes autores observaram que as abelhas exibem forte preferência por flores vermelhas que refletem e brancas que absorvem o ultravioleta. A linha indica quantas das aproximações na flor resultaram em contato por meio da antena nos guias de néctar (figura cedida por Klaus Lunau). 1990 é especializada em visitar flores vermelhas e usa a cor para distinguir as flores de sua preferência (Peitsch et al. 1802 e observaram que algumas espécies ou populações exibem uma preferência maior por cores vermelhas que por cores azuis.

Alterações na morfologia floral e forma dos guias de néctar podem influenciar a mudança do grupo principal de polinizadores. caracterizando esse tipo de polinização como “polinização por engodo”. Weiss 2001). azul. sendo estas representadas nas Américas. vermelho e laranja. Borboletas e mariposas A principal distinção entre estes dois grupos de visitantes florais é etológica: enquanto a maioria das borboletas é diurna. marrons e vermelho escuro. provavelmente derivadas de flores originalmente polinizadas por mariposas. Em populações de Mimulus luteus. principalmente pela família Trochilidae (beija-flores). Cores esverdeadas e marrons provavelmente tornam as flores mais discretas para visitantes que dependem mais da visão. amarronzadas ou marrom-avermelhadas e nunca brilhantes. As flores polinizadas por aves possuem geralmente cores vivas. embora algumas possam ser brancas (ver discussão anterior e Capítulo 19). Aves O hábito nectarívoro surgiu várias vezes em grupos diferentes entre as aves. pela família Nectariniidae. as cores das flores refletem estes comportamentos. possuem cores escuras. uma vez que usam o contorno da flor (contraste entre branco e preto) para encontrar o néctar (Faegri & Pijl 1971). Isto pode refletir a importância e preferência de cada morfotipo de cada um dos tipos de polinizadores. Algumas vezes as flores são brancas. As cores contribuem para a mimetização de matéria orgânica em decomposição.158 ⁞ Atrativos com as abelhas. Da mesma forma. A presença ou ausência de carotenoides altera a cor da flor de Mimulus e foi demonstrado que beija-flores mostravam preferência por flores amarelo-alaranjadas. Nicolson 2002). as flores visitadas por estas moscas são funcionalmente incluídas na síndrome de melitofilia (Fenster et al. a maior parte das mariposas é noturna. o contraste entre as cores esbranquiçadas das flores e a folhagem durante a noite tornam as flores mais detectáveis e a maioria das flores polinizadas por . As flores que são visitadas por borboletas e mariposas diurnas variam no espectro do amarelo. e são mais atraídas pelo forte odor dessas flores (Faegri & Pijl 1971. as flores possuem corolas de tamanho maior e flores com guias de néctar menores que em locais onde os beija-flores são mais abundantes (Medel et al. enquanto abelhas do gênero Bombus preferiam flores rosa escuro (Bradshaw & Schemske 2003). Apesar de os morcegos aparentemente não utilizarem as cores diretamente como atrativos. variando no espectro do vermelho e laranja. Morcegos As cores das flores polinizadas por morcegos geralmente são esverdeadas. Freitas & Sazima 2006). onde essas moscas geralmente põem seus ovos. sem guias de néctar. Para visitantes noturnos o perfume floral parece o atrativo mais importante e as flores são normalmente brancas e outras cores pálidas. como algumas mariposas e pássaros (Winter & von Helversen 2001). Ford 1985. mas podem apresentar guias visuais (Faegri & Pijl 1971. e pela família Meliphagidae na região da Austrália e Nova Zelândia (Faegri & Pijl 1971. Weiss 2001). esbranquiçadas. As flores visitadas por moscas saprófitas. 2007). as cores avermelhadas ou marrom-avermelhadas podem indicar flores anteriormente polinizadas por pássaros. por outro lado. 2004. na África e Ásia. Geralmente possuem guias mecânicos para o néctar. polinizadas principalmente por abelhas. Dessa forma.

2005. um padrão de cores incluindo uma área maior e uma menor. Algumas flores apresentam ainda linhas. mas. Hansen et al.3 Técnica de head-space exibindo uma flor de Passiflora edulis envolvida em uma câmara de aeração associada com uma coluna de vidro (seta) empacotada com resina super Q. pontos ou marcas que convergem desde a abertura da corola até o recurso.Isabela Galarda Varassin ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 159 morcegos se projeta para fora da folhagem (ou floresce quando as árvores perdem as folhas). Owen & Bradshaw 2011. tornando mais fácil sua visualização (Faegri & Pijl 1971. reduzirem o tempo de manipulação das flores em relação ao roubo de néctar em furos na base da flor (Leonard et al. como alimentação e reprodução. A ausência de guias em flores mutantes de Mimulus lewisii reduz em cerca de 20% o número de visitas a essas flores quando em comparação com as flores normais em que os guias estão presentes (Owen & Bradshaw 2011). 2012). Hansen et al. Lunau et al. com cores diferentes. O contraste entre a cor da corola e a cor de fundo ou entre a corola e os guias de néctar também influencia essa preferência (Lunau et al. Outro efeito interessante dos guias de néctar é que eles aumentam a frequência de visitas “legítimas” em flores artificiais por Figura 7. mas principalmente à diminuição do tempo gasto manipulando a flor antes de obter o recurso (Leonard & Papaj 2011). 2009. 2009. 7. nos quais os sinais visuais passam a .3). Essas preferências provavelmente estão relacionadas à facilitação na identificação entre diferentes espécies de plantas. ajudando no reconhecimento da flor e na orientação do visitante (Heuschen et al. 2013). Estes sinais são chamados de guias de néctar e são importantes após a aproximação dos visitantes. tendo desenvolvido um sistema olfatório especializado (Wright & Schiestl 2009). Alguns experimentos demonstram que abelhas do gênero Bombus e moscas apresentam preferências por flores com guias em detrimento daquelas sem guias de néctar (Lunau et al. 1996) (Fig. O mesmo ocorre com vertebrados noturnos. guiando-os até o recurso. sim. Guias de néctar Muitas das flores não apresentam apenas uma cor como atrativo. Perfumes Insetos dependem de estímulos olfativos para várias funções. 2012). Winter & von Helversen 2001).

resultando em polinização ocasional.4). assim. benzenoides e fenilpropanoides (rota biossintética do ácido shiquímico). em alguns casos. de forma que o novo sinal (perfume floral). Os perfumes florais podem atrair. Knudsen et al. repelindo visitantes florais facultativos (Junker & Blüthgen 2010). compostos nitrogenados e contendo enxofre. a exemplo do uso das flores como local de cópula e de desenvolvimento larval em gimnospermas e angiospermas basais (Pellmyr & Thien 1986). apoia a ideia de que talvez tenham precedido as cores na atração de polinizadores (van der Pijl 1960). ter papel neutro na atração ou repelir animais. em colunas de vidro (Fig. sinais que são considerados miméticos atuariam sobre um sistema de comunicação ancestral (feromônios de agregação. com Orchidaceae. isoprenoides (rota biossintética do ácido mevalônico). portanto. (2006) apresentam uma lista de 1. 1993. alimentos em decomposição atraindo moscas ou feromônios de agregação em colônias de morcegos (Lunau 1992). selecionando. O fato de os perfumes florais constituírem um sinalizador mais potente que as cores. Esta relação ainda é apoiada por outras associações. além de compostos de cadeia cíclica de origens biossintéticas diversas (Knudsen et al. perfumes florais podem ter função tanto atrativa de visitantes florais obrigatórios quanto defensiva. 7.719 compostos químicos encontrados em perfumes florais pela técnica de head-space. Quando envolvidos na atração. resina ou carvão ativado. os perfumes florais poderiam ser considerados miméticos. integrando um novo sistema de sinalização (atração floral) (Lunau 1992). Este cenário explicaria a presença de várias moléculas muito comuns nos perfumes florais e compartilhadas por espécies não aparentadas filogeneticamente. há casos em que as moléculas que compõem os perfumes florais são semelhantes aos feromônios de abelhas (Borg-Karlson 1990) e. além do consumo de pólen de gimnospermas por insetos (Labandeira 1998). seria recebido por estes receptores ancestrais. seus potenciais polinizadores. por exemplo). Boa parte desta diversidade química está restrita ao estudo de poucas famílias de angiospermas. Os perfumes florais são uma mistura complexa de moléculas que se originam de diversas rotas biossintéticas. 2006). do ponto de vista evolutivo. como em flores que mimetizariam perfumes de ninhos de abelhas Euglossini. em função de serem aprendidos mais rapidamente e memorizados por mais tempo por abelhas (Kunze & Gumbert 2001). . indicando que a sinalização por perfumes é um contínuo nas interações antagonistas-mutualistas. volatilizam-se no espaço rapidamente. Além disso.160 ⁞ Atrativos ter menor importância. Além disso. Para uma ideia da diversidade de moléculas envolvidas na formação dos perfumes. ou por serem muitas vezes o sinal-chave percebido pelos polinizadores (Schiestl 2005). Composição e rotas biossintéticas Os perfumes são moléculas lipofílicas de baixo peso molecular e que. como os derivados de ácidos graxos (rota biossintética do ácido malônico). os perfumes florais podem sinalizar presença de alimento (pólen ou néctar) e local para oviposição ou para cópula (Pellmyr & Thien 1986). Nestes casos. Esta técnica consiste em adsorver os perfumes lançados na microatmosfera saturada da flor em um substrato. Evolução dos perfumes florais A semelhança entre as moléculas dos perfumes florais e moléculas inibidoras de herbivoria em Cycadales baseou o argumento de que os perfumes evoluíram a partir de inibidores de herbivoria (Pellmyr & Thien 1986).

4 A emissão de escatol em Araceae evoluiu a partir de seleção devido a habilidades cognitivas dos besouros que antecedem a interação com flores. Riffell et al. pois é usualmente emitido por excrementos e atrai besouros rola-bosta. Knudsen & Tollsten 1995. Por outro lado. espécies aparentadas podem tanto apresentar como não apresentar perfumes (Dudareva & Pichersky 2000). Sauromatum e Arum (de cima para baixo) emitem escatol (ramos composto de pontos na filogenia à esquerda). Andersson et al. 2001). Esta convergência pode ser bastante direcional: flores de figueira exibem uma especificidade quanto aos seus polinizadores mediada por um único composto químico. Varassin et al. 2009). O painel da direita mostra a reconstrução da preferência por escatol (ramos composto de traços na filogenia à direita) por besouros escarabeídeos.Isabela Galarda Varassin abrangendo quatrocentas e dezessete das novecentas e noventa e uma espécies estudadas quimicamente (Knudsen et al. três gêneros de Araceae Amorphophallus. tornando mais compreensível a capacidade modulatória na emissão de perfumes pelas plantas e sua labilidade filogenética (Schiestl & Johnson 2013). 2002. . Sauromatum e Arum. 2006). A figura representa o gênero Heliocopris que poliniza as aráceas que mimetizam o perfume de excrementos em Amorphophallus. indicando a possibilidade de convergência evolutiva de perfumes associada a grupos particulares de polinizadores (Whitten et al. Neste exemplo. 1986. assim como plantas polinizadas por machos de Euglossini apresentam uma molécula bem particular. espécies não aparentadas podem exibir uma composição química de perfume semelhante. A emissão de escatol é um sinal chave. o que ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 161 já foi relacionado com os polinizadores associados (Knudsen & Tollsten 1995. o óxido de carvona Figura 7. o 4-metilanisol. assim como podem apresentar composições bastante distintas. apesar de eles ocorrerem (Dudareva & Pichersky 2000). capaz de atrair unicamente vespas (Chen et al. Schiestl). De fato. 2012). As filogenias sugerem que a preferência por escatol nos besouros evoluiu a ao menos 150 MA. A expressão fenotípica de um determinado perfume parece ser controlada mais por fatores regulatórios na expressão gênica do que pela presença de genes específicos. 60 MA (figura modificada a partir da cedida por Florian P. enquanto a presença de escatol nas plantas é relativamente recente.

que comumente apresentam compostos com enxofre e derivados de ácidos graxos (Knusdesn & Tollsten 1995. 2002). Por outro lado. funcionaria como um mecanismo através do qual um polinizador especialista poderia manter uma associação com um determinado fenótipo floral e. mas também podem aprender a reconhecer. Por exemplo. perfumes que nos são desagradáveis são encontrados em perfumes florais de plantas polinizadas por morcegos. Esta troca induz a uma memória olfativa de curto e de longo prazo que pode ser retida por vários dias (Gil & De Marco 2005) e que permitiria que as abelhas voltassem a visitar as mesmas plantas em dias subsequentes (Wright & Schiestl 2009). novos recursos florais (Riffell et al. e estão associados com a atração de abelhas ou mariposas (Knudsen et al. variações geográficas em escala continental na convergência de perfumes florais. cheiro rançoso (Harborne 1988). mas eventualmente os próprios recursos podem ser perfumados. Inato ou aprendido. podem refletir processos históricos relacionados a histórias biogeográficas distintas. Perfumes como atrativos na polinização O uso da informação olfativa no reconhecimento floral vai além de um simples sinal que atrai polinizadores e. facilitada pela habilidade de associar um perfume específico presente no alimento (néctar) com o recurso que deve ser encontrado ou explorado (Gil & De Marco 2005). 2009). as monoaminas conferem cheiro de peixe e ácidos alifáticos. por meio de novos estímulos olfativos. os perfumes agradáveis são conferidos majoritariamente por mono. Em espécies que não utilizam esse mecanismo de alimentação (trofalaxia). De qualquer forma. assim como as cores. grosso modo. como o retratado em plantas polinizadas por borboletas (Andersson et al. 2012). (2008. 1986). Plantas polinizadas por insetos como dípteros possuem compostos aminados que apresentam perfume de matéria orgânica em decomposição. ou seja. é importante que os perfumes sejam um sinal confiável para que funcionem no reconhecimento floral e que reflitam a presença de recursos florais. Em abelhas. Os perfumes variam bastante nas flores e. segundo Riffell et al. como para a mariposa Manduca sexta (mandrová-do-fumo ou lagarta da folha do fumo). . Já foi descrito que certos polinizadores. 2000).162 ⁞ Atrativos (Whitten et al. quando há transferência de alimento ingerido por um indivíduo para outro através de regurgitação.e sesquiterpenos. o perfume é conferido pelo bouquet composto por várias moléculas e a presença de um composto pode reforçar a efetividade de outro no reconhecimento do perfume (Harborne 1988). 1993). o aprendizado sobre a oferta de recursos na paisagem dinâmica pode se dar durante eventos de trofalaxia. Além disso. exibem preferências olfativas inatas. correspondem às preferências de determinados grupos de polinizadores. o aprendizado pode se dar por quimiorrecepção por contato (paladar) ou por quimiorrecepção a longa distância (olfato) com o aporte de néctar perfumado para o ninho (Molet et al. também promovem a constância floral dos visitantes. 2013). von Helversen et al. ter uma flexibilidade comportamental que permitiria o uso de outros recursos em uma paisagem em constante mudança. ao mesmo tempo. mas também por outros compostos aromáticos (Harborne 1988). 2012). Na maioria das vezes os perfumes são emitidos pelos verticilos florais. especialmente pétalas (Farré-Armengol et al. 2008. as diaminas (Harborne 1988). Isto. Neste caso há troca de informações olfativas com a colônia. De outro modo.

pelo pólen ou pollenkit (Dobson & Bergström 2000). 2013). que podem ter um efeito. Wilms & Eltz 2008). Interessante notar que o reconhecimento das flores neste caso não é afetado pela adição experimental de recurso em flores. Saleh et al. indicando que a sinalização química percebida através destas pegadas é o que. A filtragem de visitantes florais então poderia se dar pelo uso de canais privados (sensu Schaefer et al. . Chen et al. ao deixar pegadas olfativas (footprints) nas flores. cujas pegadas compostas por hidrocarbonetos presentes no tarso ficam retidas por pelo menos duas horas nas flores (Eltz 2006). se não sinérgico (Kunze & Gumbert 2001. evitando visitar estas flores. 2013). a filtragem de visitantes florais poderia se dar pela presença Perfumes e cores como estímulos multimodais Apesar de haver animais mais olfativamente orientados e outros mais visualmente orientados. uma vez que flores que produzem mais perfume apresentam maior produção de sementes (Majetic et al. 2006). como mencionado anteriormente. algumas espécies podem exibir compostos que atraem polinizadores bastante especializados (Whitten et al. abelhas evitariam visitar flores recém-visitadas com pouco recurso a oferecer. 2006. Estes canais privados funcionariam atraindo alguns polinizadores alvo. 2004). 2) inibição de herbivoria. ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 163 de perfumes que inibem a visitação floral. ambos os sinais – perfumes e cores – são percebidos como estímulos. Muitas vezes o uso combinado de informações visuais e olfativas favorece o reconhecimento rápido e a memorização de recursos pelos animais (Kunze & Gumbert 2001). assim como podem ter compostos que repelem visitantes florais facultativos (Junker & Blüthgen 2010). A sinalização e o reconhecimento floral podem ser mediados pelo próprio polinizador. Perfumes como filtros e footprints Apesar da complexidade da composição dos perfumes florais. não sendo reconhecidos por polinizadores não alvo (Schaefer et al. 2005). Saleh et al. como parece ser o caso de monoterpenos. sendo retido seletivamente pelo néctar (Farré-Armengol et al. 2011). de fato. ao menos em abelhas (Kunze & Gumbert 2001) e mariposas (Raguso & Willis 2002). ao menos complementar (Couto-Pereira et al. Assim. Nesta situação. Os estudos de footprints foram realizados com abelhas do gênero Bombus (Eltz 2006. Por outro lado. o animal teria a possibilidade de avaliar a quantidade de recursos através da quantidade de perfume emitido (Dobson & Bergström 2000). Raguso & Willis 2002. Nesses recursos o perfume presente provavelmente se deve à absorção deste pelo ar circundante da própria planta. 2004) de reconhecimento floral associado com um polinizador específico. que. afeta o comportamento dos animais. 2009). 1986. éteres e cetonas repelindo visitantes florais facultativos (Junker & Blüthgen 2010). A produção de perfumes pode estar associada com a aptidão da planta. indica uma flor recém-visitada (Eltz 2006. 2009). como testado em experimentos conduzidos por Wilms & Eltz (2008). as abelhas também podem aprender a associar perfumes com a ausência de recurso (Wright & Schiestl 2009). A presença de perfume no néctar e nos grãos de pólen foi associada com diversas funções: 1) atração em plantas polinizadas por animais. e não a presença de recurso. Por outro lado. e 3) atividade antibiótica (Dobson & Bergström 2000.Isabela Galarda Varassin como néctar e pólen (Dobson & Bergström 2000). Farré-Armengol et al.

pela mudança de composição de espécies visitantes (Essemberg 2013). enquanto manchas mais esparsas foram mais visitadas por Halictus ligatus Say 1837. 2009). Makino et al. animais como abelhas e mariposas apresentam maior constância floral que quando confrontados com um único sinal (Gegear 2005). 2007). e Melissodes lupina Cresson 1878. Por outro lado. visitando consequentemente mais flores (Raguso & Willis 2002. tenderam a atrair Apis mellifera. 2010). uma planta com mais flores poderia apresentar a mesma taxa de visitação em números absolutos. a densidade das plantas afeta a relação entre tamanho do display floral e os padrões de visitação de polinizadores tanto quantitativamente (número de visitas) (Grindeland et al. correspondentes ao agrupamento de Holocarpha virgata (Asteraceae). a taxa de visitação por flor poderia aumentar (Andersson 1991). a preferência por maiores displays florais pode também estar associada com a habilidade cognitiva dos polinizadores ou a melhor detecção de objetos (Schiestl & Johnson 2013). Através da integração de vários estímulos. Burger et al. 2004). que por sua vez pode ser mais ou menos geitonogâmico (Ohashi & Yahara 2001. 1798. Como resultado. atração de polinizadores à planta e número de flores visitadas por planta (Ohashi & Yahara 2001). Em geral. Lasioglossum titusi Crawford 1902. Porém. Em função da possibilidade de troca de informações por trofalaxia ou por contato com recursos perfumados (Gil & De Marco 2005. 2010). Mitchell et al. Sinais que vão além da flor: display floral Além da sinalização apresentada pela flor como unidade de atração. o reconhecimento visual é mais importante (Burger et al. Klinkhamer & De Jong 1990) ou mostrar uma relação constante com o tamanho do display floral (Mitchell et al. sendo isto atribuído pela autora a diferenças cognitivas das abelhas. esta atração pode ser acompanhada por um decréscimo na proporção de flores abertas visitadas (Mitchell et al. diferentes respostas ao mesmo display floral por espécies distintas de polinizadores podem levar a diferenças na deposição geitonogâmica de pólen (Mitchell et al. Dessa forma. há uma relação positiva entre tamanho do display floral. Assim. Molet et al. pode-se considerar que existe um efeito direto sobre o fluxo de pólen. porém com uma proporção menor de flores visitadas. Apesar de muitas vezes o display floral ser discutido em função da sua relação com disponibilidade de recurso e padrões de forrageio (Ohashi & Yahara 2001). Apesar do efeito positivo do display floral na atração de polinizadores. 2004. diminuir (Andersson 1988. Além disso. Ohashi & Yahara 2002). é possível imaginar que o grau de sociabilidade possa estar relacionado com estas distintas habilidades. uma espécie solitária e oligolética de Megachilinae. 2005.164 ⁞ Atrativos A maior parte dos estudos sobre sinais olfativos e visuais em insetos foi realizada com abelhas do gênero Bombus e com Apis mellifera Linnaeus. na abelha Hoplitis adunca Panzer. 1758 e indicam que estas abelhas discriminam melhor sinais olfativos. a integração dos estímulos afeta a habilidade de discriminar e aprender (Kunze & Gumbert 2001). Como o display floral afeta a escolha de flores por parte do polinizador em uma planta. Neste estudo pontual. as flores de uma inflorescência ou de um indivíduo (display floral – conjunto de flores abertas em um dado indivíduo em um dado intervalo de tempo – sensu Ohashi & Yahara [2001]) podem atuar de forma conjunta na atração de polinizadores. . 2004. 2004). manchas maiores. 2005) quanto qualitativamente.

Floral display and pollination success in Achillea ptarmica (Asteraceae). 70. B. 2002. 140. As interações observadas seriam resultado da história da espécie (neste caso. Oecologia. os atrativos contribuem para a constância floral dos visitantes por facilitar a distinção entre espécies diferentes. 2010. S. D. S. Bessière.. 129-153. M. Private channel: a single unusual compound assures specific pollinator attraction in Ficus semicordata.Isabela Galarda Varassin Considerações finais O reconhecimento floral depende das habilidades cognitivas dos polinizadores.. 426. Li.L. 941-950. T. De uma forma geral..5). Jr. Andersson. C. & Wells. Functional Ecology. Bradshaw. Z. Q. Host-plant finding and recognition by visual and olfactory floral cues in an oligolectic bee.A. Barthell. Photochemistry and Photobiology. como interações entre parasitas e hospedeiros vertebrados (Hoberg & Brooks 2008). ela tem sido bem documentada em associações históricas mais bem estudadas. 1661-1672. Do ponto de vista histórico.A. Floral scents in butterfly-pollinated plants: possible convergence in chemical composition. & Ayasse. 76. Different solutions by bees to a foraging problem. perfumes e formas) explicando as associações atuais via ajustamento ecológico (ecological fitting. . J-M. Todo o arcabouço teórico lá desenvolvido pode servir de referencial teórico para estudos em interações mutualísticas como a polinização. cores e perfumes são os traços florais mais importantes na atração dos polinizadores. 2003. com seleção de parceiros mutualísticos (e suas cores. Apesar de a ♦ Láercio Peixoto do Amaral-Neto ⁞ 165 ideia de ajustamento ecológico ter nascido a partir de observações de interações planta-polinizador. Chemical and ethological studies of pollination in the genus Ophrys (Orchidaceae).. A. selecionado os polinizadores de uma planta a partir de um pool de visitantes florais e herbívoros. Checotah. Botanical Journal of the Linnean Society. Armbruster.K.D. Chalker-Scott. 24. 77. G.. P.. 2009. S. L. 428-435. A. Ecology. Os atrativos também funcionam como filtros. relacionada à habilidade cognitiva). I. Animal Behavior. 1273-1280. Sanderson.E. 2006. H. 1234-1240. Andersson. 186-191. & Bergström.. M... O uso combinado de informações visuais e olfativas pode favorecer o reconhecimento rápido e a memorização de recursos pelos animais. 1999. Recognition of flowers by pollinators. Norman.K. Environmental significance of anthocyanins in plant stress responses. visão e olfato (Capítulo 19). H. W. 14. S. Em função disto.S. Groth. Referências bibliográficas Andersson. L. & Raine. 176-178.. Chittka.W. 1-9.. 1997. sensu Hoberg & Brooks 2008). Phytochemistry. assim como permitem que flores com menos ou nenhum recurso recebam visitas. I. Borg-Karlson. M. em especial. 125-130. as habilidades cognitivas antecedem a interação com flores (Schiestl & Johnson 2013). R. 78. 2009. O estudo realizado sobre besouros escarabeídeos e a presença de perfumes em plantas retrata bem este cenário (Schiestl & Johnson 2013) (Fig. Size-dependent pollination efficiency in Anchusa officinalis (Boraginaceae): causes and consequences. 7.. N. Pham. Holarctic Biology. 29. Reindenbaugh. J. H. Exaptations link evolution of plantherbivore and plant-pollinator interactions: A phylogenetic inquiry. Allele substitution to a flower colour locus produces a pollinator shift in monkeyflowers. 23. L.. 1990.D. Current Opinion in Plant Biology. Nenchev. Song. L. Proffit. A preferência por estes sinais pode ser inata ou aprendida e mudar de acordo com o cenário disponível. Burger. Chen C. Nilsson. explicando a emergência das síndromes de polinização (Schiestl & Johnson 2013). 9.. & Hossaert-McKey. Dotterl.. Nature. 1359-1387. 1991. Cakmak.. Blocker. Elas seriam responsáveis pelas escolhas de plantas com cores ou perfumes semelhantes por grupos de polinizadores e poderiam resultar na convergência de traços florais de plantas não aparentadas. Nesta situação. as incongruências nas histórias filogenéticas entre parceiros mutualísticos poderiam ser explicadas pela troca de parceiros (host switching) em situações variadas. 1988. Harader-Pate.F. Functional Ecology. & Schemske. S.T.

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Seç ão 3 Polinizadores Fotos: Carlos Eduardo Pereira Nunes Hipólito Paulino-Neto André Rech Artur Antunes Jana Tesserolli de Souza .

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970 – CEP: 13083-970 – Campinas-SP – Brasil – Caixa postal 6190. o caminho para fazer avançar o entendimento de processos naturais deve residir muito mais em repensar as teorias. 1. 3 Instituto de Ciências Biológicas (ICB). 6. Universidade Federal de Minas Gerais – Av.847 – CEP: 97300-000 – São Gabriel-RS – Brasil. 20). no século XIX (Müller 1882.627 – CEP: 31270-901 – Belo Horizonte-MG – Brasil. ao tentarmos forçar a quase infinita diversidade de formas florais dentro de um número limitado de categorias básicas claramente delineadas. é comum e provavelmente universal entre as espécies de Polemoniaceae”.. Rubem Samuel de Avila Jr.. evidencia os incidentes que podem ocorrer na tentativa inadvertida de se usar uma abordagem reducionista em ecologia.. escrita por Grant & Grant (1965).Foto: André Rodrigo Rech * Introdução * Síndromes de polinização: especialização e generalização André Rodrigo Rech1. Universidade Estadual de Campinas (Unicamp) – Rua Monteiro Lobato. campus São Gabriel – Av. por Hermann Müller. Isso ilustra a busca por padrões para síntese e entendimento da natureza complexa dos processos interativos. Antônio Trilha. Em vez de adaptar os fatos para que se ajustem às teorias... Instituto de Biologia. . diz: “uma relação chave-fechadura entre flores e seus polinizadores. um objetivo comum da ecologia. D uas frases contrastantes publicadas ao longo da história da ecologia da polinização são uma boa maneira de evidenciar a discussão que pretendemos apresentar nesse capítulo. da arbitrariedade e artificialidade que deve ser evitada. Essa frase. e diz: “Solanum dulcamara é. Antônio Carlos.”. um bom exemplo. Departamento de Botânica. A outra frase foi escrita muito antes.2 e Clemens Schlindwein3 1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia. e-mail: andrerodrigorech@gmail.com 2 Universidade Federal do Pampa. Uma delas... p. para que estas se acomodem aos dados. por sua vez..

. ele destacou este fenômeno como um problema científico (Vogel 1954). ocorrem visitantes florais de vários grupos que não polinizam as flores. Flores ornitófilas. O grande avanço científico de Delpino foi demonstrar que semelhanças em forma. são geralmente inodoras e robustas. Paul Knuth (1898-1905) e vários outros autores revisitaram e ampliaram a classificação de Delpino. quais foram as síndromes descritas originalmente e o cenário atual de debate das mesmas. Quando considerada a efetividade dos visitantes florais como polinizadores. Nesse estudo ele analisou características florais na busca de uma classificação natural dos tipos florais de acordo com o modo de polinização. 1979). A primeira classificação de tipos florais na ecologia da polinização foi elaborada por Federico Delpino (1868-1875). Ele estabeleceu dois sistemas de flores. A classificação dos “estilos florais” de Vogel (1954) antecipou o estabelecimento do conceito das síndromes florais de van der Pijl (1960. os quais formaram a base para os tratamentos e classificações posteriores. flores brancas podem ser visitadas por abelhas. desta maneira. morfológicas. visitantes florais que possuem papel de polinizadores complementares ou que causam apenas autopolinização ou polinização entre flores vizinhas (geitonogamia). mas uma questão de probabilidade e podem aparecer em mais de uma síndrome (Vogel 1954. 3ª ed. hipocrateriformes. ou às características do meio abiótico responsável pela polinização (vento. desta maneira. King et al. a maioria das espécies de plantas já estudadas apresenta flores que podem ser associadas a uma determinada síndrome floral. A segunda classificação foi resultado do descobrimento de que certos tipos florais são relacionados com certos grupos de visitantes.172 ⁞ Síndromes de polinização: especialização e generalização Apresentamos aqui uma breve síntese histórica de como se chegou ao conceito de síndromes de polinização. cor e funcionamento de flores não podem ser explicadas pelo parentesco das espécies (hoje se diria filogenia). van der Pijl 1960. características e periodicidade do odor floral e características anatômicas da flor. Posteriormente. embora. delicados e com odor muito forte liberado apenas à noite. Os atributos florais que compõem cada uma das síndromes florais foram apresentados como um conjunto de adaptações convergentes das flores às particularidades do equipamento sensorial dos polinizadores e suas características morfológicas. A combinação de atributos florais como coloração. apresentam antese diurna. sugerem a associação de um polinizador a uma determinada síndrome floral (Vogel 1954. Herrmann Müller (1873). há que se ressaltar. nem todos os visitantes florais são polinizadores. horário da antese. 2ª ed. 1961). labiadas etc. o qual resultou em categorias como: flores tubulares. apresentam antese noturna e muitas vezes tubos florais longos. água). características e localização do néctar. Em síntese. 1971. 2013). um sistema aparentemente generalista pode revelar especialização críptica (Waser & Ollerton 2006. Stefan Vogel realizou um estudo amplo da flora da África do Sul (Vogel 1954). As diferentes características de uma determinada síndrome ou “estilo” floral não são necessariamente exclusivas. esfingídeos ou beija-flores. popularizado por Faegri & van der Pijl (1966. papilionadas. além de poucas espécies de polinizadores efetivos (visitantes florais que medeiam a produção de sementes viáveis e causam polinização cruzada com alta probabilidade). Assim. como demonstrado por van der Pijl (1961). Um sistema classifica as flores de acordo com forma e função. Muitas vezes. Mais recentemente. em contrapartida. forma da flor. Faegri & van der Pijl 1979). contudo flores esfingófilas. Ele revisou as classificações anteriores e chegou a um sistema ao qual chamou de “estilos” florais (Stiltypen). com base em características fisiológicas. 1961). anatômicas e fenológicas das flores. Por um lado.

são polinizadas por esfingídeos com peças bucais longas. néctar. Os visitantes florais dessas plantas são menos previsíveis e/ou variam no tempo e no espaço (Gómez 2002. flores sem néctar. em forma de pincel. o que reflete uma presença muito forte do paradigma da coevolução. tubulares. laranja. Várias espécies de plantas. Flores com antese diurna. van der Pijl (1960. labiadas. em alguns casos. Algumas vezes a esfingofilia é inserida junto à falenofilia (Faegri & van der Pijl 1979). flores geralmente delicadas e com poucos elementos de sustentação. orientação das flores frequentemente horizontal. historicamente orientados para modelos nos quais se esperava de antemão por uma relação chave-fechadura. com tubos florais estreitos e compridos. na Floresta Atlântica do Sudeste. abelhas e moscas diurnas (R.). ♦ Clemens Schlindwein ⁞ 173 longos. com enorme produção de pólen pulverulento com pouca ornamentação. flores delicadas. As flores são delicadas. pess. 2009. Randia itatiaiae (Rubiaceae). néctar muitas vezes escondido. em forma de disco. frequentemente hipocrateriformes. Espécies vegetais fenotipicamente especializadas ou com características florais restritivas também podem ser polinizadas por diferentes grupos taxonômicos de animais como representantes de Oenothera L. e Hancornia speciosa (Apocynaceae). Na sequência apresentamos a caracterização original resumida das síndromes florais de acordo com Vogel (1954). Ollerton et al. Faegri & van der Pijl 1979. azul. cor normalmente verde ou esbranquiçada e o perianto fortemente reduzido ou ausente. roxo e rosa. frequentemente com guias visuais de néctar ou pólen. (Onagraceae) do sul do Brasil. inodoras. com nectário escondido. eretas. Polinização por abelhas. é pouco concentrado e produzido em grande quantidade. odor frequentemente presente. frequentemente unissexuais ou com dicogamia nítida. óleo e. Johnson 2013). cores amarela. Esfingofilia (+falenofilia): Polinização por esfingídeos (Sphingidae) e outras mariposas (principalmente Noctuidae) noturnas. Endress 1994. beijaflores e abelhas Euglossini – Darrault & Schlindwein 2005. estames grandes e expostos. Antese e liberação de odor noturna. Flores com antese diurna. “agradável” ao olfato humano. adocicado até narcótico. sem guia de néctar. vermelho. sem plataforma de pouso. branco. expostos e com superfície grande. no entanto. O néctar é o único recurso presente e encontra-se profundamente escondido. O recurso floral é quase exclusivamente néctar. às vezes. alotrópicas ou generalistas (Vogel 1954. papilionadas. . resinas e voláteis florais. Melitofilia. Avila & Freitas 2011). do Nordeste do Brasil. são polinizadas por diferentes grupos de animais e classificadas como polifílicas. recursos florais: pólen. geralmente com guias de néctar. Embora apresentem longas corolas tubulares. Flores anemófilas não apresentam coloração e estruturas atrativas a visitantes florais. cores branca e creme. odor muito forte. Psicofilia: Polinização por borboletas. em pequena quantidade e com concentração alta de açucares.S.André Rodrigo Rech ♦ isso pode refletir um viés na escolha dos modelos de estudos. apresentam atributos florais característicos de esfingofilia e também são polinizadas adicionalmente por outros agentes polinizadores (borboletas. em forma de pincel. A razão pólen-óvulo geralmente é muito grande. frequentemente ramificados. hipocrateriformes. estigmas Rubem Samuel de Avila Jr. 2004). com poucos grãos de pólen. 1961) e Faegri & van der Pijl (1979): Anemofilia: Polinização pelo vento. cores variando do ultravioleta ao amarelo intenso. Fenster et al. Avila obs. infundibuliformes. odor agradável. com cálcares.

Além dos grupos definidos pelas síndromes florais. flores ou inflorescências grandes. flores com cores conspícuas – vermelho. azul. goela e. avermelhadas. em forma de pincel. Vereecken et al. com protoginia. grandes. castanhas e sem guia de néctar. pincel. frequentemente. Lepidopera. amarela. Emphorini). Balanophoraceae e diversas espécies de Coleoptera. também flores labiadas. A cor das flores varia de castanha. flores robustas. frequentemente com armadilhas que mantêm moscas temporariamente presas. esverdeadas. geralmente sem guia de néctar. e a polinização de flores que imitam feromônios de fêmeas e são polinizadas por machos de certas abelhas ou vespas na tentativa de copular com a flor (Schiestl 2005. frequentemente perto da superfície do solo. frequentemente com sistema capilar que faz que o néctar flua apenas quando tocado e não escorra da flor. Mant et al. em geral. a polinização de flores que fornecem substrato para alimentação de larvas (por exemplo. Diptera) (Pellmyr & Thien 1986). 2011. flores elevadas da folhagem). mecanicamente fortalecidas.174 ⁞ Síndromes de polinização: especialização e generalização Miofilia: Polinização por moscas. forte odor noturno. em forma de disco. sítios de reprodução e oviposição (Araceae. Cordia (Cordiaceae) e Ceblurgus (Halictidae). muitas vezes sem recursos florais. branco. lilás. forma campanulada. flores frequentemente em forma de tubo. Hydrocleys (Alismataceae) e Protodiscelis (Colletiadae) (Schlindwein & Wittmann 1997. esbranquiçadas. Ficus. flores expostas. as abelhas são os únicos polinizadores efetivos e coletam pólen . robustas. em baixa concentração. flores com cores pouco conspícuas. Ornitofilia: Polinização por aves. néctar. frequentemente verdes ou esbranquiçadas. néctar em grande quantidade. flagelifloria. Milet-Pinheiro & Schlindwein 2008). A sapromiofilia – associação entre flores que imitam carcaça ou excrementos e moscas relacionadas a estes substratos – é um pouco mais bem estudada. assemelhando-se à material em decomposição. flores geralmente robustas. geralmente com manchas coloridas abundantes. tecidos florais utilizados como recurso alimentar pelo visitante. Antese diurna. com brilho forte. várias outras interações planta-polinizador configuram associações altamente especializadas (Rech & Brito 2012). Entre esses sistemas podem ser citadas a rara polinização de flores usando a água como veículo (hidrofilia). flores/inflorescências abertas em forma de disco ou formando uma câmara de polinização. geralmente profundamente escondido. grande quantidade de estames. com acesso livre. lembrando algo fermentado. superfície verrucosa. geralmente restrita a uma noite. ainda. sem odor. volatilização de odores florais no início da antese. antese sem periodicidade. Flores geralmente com antese noturna ou crepuscular. se presente. flores pouco delicadas. labiada. odor muito forte. Nessas associações. Quiropterofilia: Polinização por morcegos. 2005. 2012). amarelo. Moraceae e pequenas vespas) (Capítulo 13) ou. flor aberta. laranja. Antese noturna. Alvesdos-Santos & Wittmann 1999. quantidade muito grande de néctar e pólen. termogênese. às vezes muito grandes e com apêndices filiformes. esverdeada. às vezes. Eichornia (Pontederiaceae) e Ancyloscelis (Apidae. No Brasil já foram descritas algumas associações interdependentes entre plantas e abelhas oligoléticas: Cajophora (Loasaceae) e Bicolletes (Colletidae). perianto geralmente carnoso e com abertura ampla. desagradável e até repugnante. sem coloração específica. com livre acesso (caulifloria. Cantarofilia: Polinização por besouros. flores/inflorescências com produção de odores fortes. vermelha. flores/inflorescências. Aristolochiaceae.

1996). de forma que sistemas espécie-específicos podem ser a consequência esperada nesses cenários e. No entanto. com o descobrimento do esfingídeo Xanthopan morganii praedicta Rothschild & Jordan. 2013). A questão emblemática do conceito de síndromes está na premissa de evolução unidirecional e contínua das relações entre flores e polinizadores. 2011. 1987). O pólen que atua na polinização é o mesmo do qual as abelhas se alimentam. para se valer do serviço de polinização. para o visitante a capacidade de digerir pólen com determinadas características tóxicas pode ter um custo extra ou até ser mutuamente exclusiva. e a estratégia generalista de polinização emergiu como uma interação estável (Gómez 2002). via filtragem. a especificidade e a constância dos seus visitantes florais. Estudos recentes com abelhas oligoléticas indicam que propriedades químicas do pólen restringem sua utilização a espécies de abelhas fisiologicamente adaptadas em digeri-lo (Praz et al. culminando em relações especializadas. o poder preditivo e as premissas evolutivas que sustentam o conceito de síndromes de polinização foram questionados (Waser et al. o chamado “dilema do pólen”. Sprengel (1793) fez previsões acerca de possíveis polinizadores a partir das características florais (Capítulo 1). essas plantas precisam arcar com a perda de grande quantidade dos grãos que vão para alimentação da cria dos seus polinizadores (Schlindwein et al. De acordo com esse princípio a seleção natural deveria filtrar características ecofisiológicas ou estruturais que melhor atraíssem o polinizador mais efetivo. sem avaliar o papel do visitante como polinizador efetivo. Já na primeira abordagem sobre interações entre flores e polinizadores. dessa forma. dado o tempo suficiente. os grupos em interação seguem necessariamente para cenários progressivamente mais especializados. precisam se basear no simples registro de um visitante floral numa flor em levantamentos padronizados. No entanto. 2005). 2008. 1903 cujo epíteto específico faz alusão à previsão de Charles Darwin (Nilsson et al. a morfologia floral não é resultado apenas da interação com o polinizador mais efetivo (Aigner 2004). chegando ao ponto em que se podem prever grupos de polinizadores baseando-se em caracteres florais. Essa restrição química imposta por essas plantas na digestão dos seus grãos de pólen abre caminho para uma visualização do processo de polinização de forma muito mais ativa. estudos de redes “mutualistas”. Darwin (1862) previu a polinização por uma mariposa de língua extremamente longa para a orquídea malgaxe Angraecum sesquipedale. Rubem Samuel de Avila Jr. Na perspectiva do paradigma da especialização. a partir da década de 1990. 2013). Medir essas . o aprimoramento nos estudos com redes de interação entre visitantes florais e plantas em nível de comunidade indicaram o predomínio de relações generalistas entre plantas e visitantes florais (Waser & Ollerton 2006). em geral. muito mais comuns do que imaginado previamente (Sedivy et al. Na sequência. o que facilmente pode levar a uma distorção da importância das diferentes espécies como polinizadores (King et al. Nesse sentido. 2008. Em contrapartida. No entanto. além disso. plantas e polinizadores tenderiam a coadaptarem-se.André Rodrigo Rech ♦ de poucas espécies de plantas que polinizam. os visitantes florais fitófagos teriam suas interações modeladas por princípios similares aos descritos para interações entre plantas e herbívoros. As plantas que apresentam restrições digestivas em seus grãos de pólen podem aumentar. Sedivy et al. ♦ Clemens Schlindwein ⁞ 175 Dessa forma. aumentando consecutivamente as chances de se reproduzirem. A confirmação veio muitos anos depois. em muitos sistemas. 2013). O mecanismo evolutivo subjacente às síndromes de polinização foi proposto por Stebbins (1970) e ficou conhecido como “princípio do polinizador mais efetivo”.

Nesse sentido. Abelhassem-ferrão e Apis mellifera muitas vezes são visitantes florais altamente frequentes devido ao recrutamento das operárias até fontes de recursos florais atrativos (Rech et al. em Hancornia speciosa (Apocynaceae. quando feitas de tal forma. Flores abertas com recursos facilmente acessíveis poderiam ser tratadas como generalistas. ou a maioria. Flores polinizadas por moscas e abelhas foram os grupos mais facilmente previsíveis pela análise de Ollerton et al. Vale ressaltar que ambos os autores usaram conjuntos de dados e ferramentas de análise diferentes. os mesmos autores definem “generalização/especialização funcional” como o número de espécies não relacionadas filogeneticamente. somente as primeiras três visitas florais resultam na formação de frutos (Pinto et al. o número efetivo de interações entre uma espécie de planta e seus polinizadores pode ser considerado determinante do grau de generalização da interação. por isso a maioria dos estudos com redes de polinização considera as interações binárias e todos os visitantes florais. não publicado). Quando a espécie de planta é autoincompatível. no entanto. reduzindo o recurso utilizado também pelos polinizadores (Ollerton et al. todas. Além disso. Essas abordagens. Ne’eman et al. 2010). as visitas dessas abelhas resultam em fluxo polínico geitonogâmico. . parece haver alguns atributos facilmente associáveis a grupos de polinizadores. 1999). Poucos estudos até o momento tentaram definir o poder preditivo das síndromes de polinização a partir de dados de comunidades completas (Ollerton et al. esse indicador de efetividade pode ficar ainda mais prejudicado. mangaba). Outra razão que demanda o uso da frequência associada com a qualidade da visita é que o pólen de outros indivíduos coespecíficos (pólen xenogâmico) transportado na superfície de um visitante floral pode ser perdido rapidamente em poucas visitas na copa da mesma árvore. podendo até atuar como antagonistas. (2007). generalização ecológica para Ollerton et al. 2009. os quais. estão muito mais próximas de redes tróficas do que de redes realmente mutualísticas (Capítulo 17). As visitas repetidas também podem obstruir a superfície estigmática e impedir que pólen proveniente de polinização cruzada possa germinar (Lloyd & Webb 1986). que é autoincompatível (Darrault & Schlindwein 2005). Assim. Um sistema de polinização generalista pode ser baseado na morfologia floral. Por outro lado. (2009). polinizadores. 2011). Como é fácil de ser medida. Johnson 2013). porém similares na morfologia e comportamento. o pólen já depositado na superfície estigmática de Inga (Fabaceae-Mimosoideae) em experimento de suplementação polínica foi parcialmente removido por um excessivo número de visitas por flor (Avila et al. Por último.176 ⁞ Síndromes de polinização: especialização e generalização variáveis em situações reais é bastante difícil. uma espécie com alto grau de generalização ecológica pode ser um especialista funcional caso os visitantes sejam equivalentes e exerçam uma pressão seletiva coletiva similar. essa seria a definição de especialização fenotípica de Ollerton et al. Mesmo redes de interação quantitativas não se tornam mais realistas quando consideram apenas frequência sem considerar efetividade. De maneira geral. Em árvores com floração maciça. Existem várias formas de classificar um sistema de polinização como especialista ou generalista. não apresentam aplicação universal. 2008). com o qual uma espécie de planta interage. enquanto foram pouco distinguíveis na análise de Johnson (2013). (2007). por isso não podem ser consideradas polinizadores efetivos nesses casos. Um aspecto importante para a qualificação de um visitante floral como polinizador efetivo é sua frequência de visitação a determinada espécie de planta em flor (Herrera 1989. infelizmente é muitas vezes tomada como sinônimo da efetividade de um polinizador.

Waser 2006). mas cabe pontuar que muitos sistemas. Nesse estudo a autora considerou que a importância de cada polinizador era produto de: (a) frequência de visitas. ♦ Clemens Schlindwein ⁞ 177 o resultado da pressão exercida pelos mutualistas e antagonistas florais. e generalização. (c) proporção de visitas enquanto ainda havia pólen disponível. Pode-se ver a natureza antagonista da relação ao se considerar o interesse de uma abelha em visitar determinada flor (Westerkamp 1997. que aumenta a probabilidade de um visitante qualquer transferir pólen. (d) quantidade de grãos de pólen transferidos por visita. 1967). 2009). também atuariam diminuindo as chances de roubo por visitantes não polinizadores como trigonas e sirfídeos.André Rodrigo Rech ♦ Um exemplo de estudo que classificou a importância de um polinizador tendo em vista vários aspectos de seu comportamento foi realizado por Stone (1996). Outro aspecto importante é olhar a interação do ponto de vista do visitante. essa ideia já foi parcialmente corroborada e os poucos casos de reversão de sistemas de polinização especialistas para generalistas. 2011). mas. também. e não apenas da planta. Dessa forma. demonstrando a função de odores repelindo polinizadores facultativos e atraindo polinizadores efetivos (Capítulo 7) (Junker & Blüthgen 2010). atuando a morfologia floral como um filtro. Baker 1955. Dado que a maioria das plantas depende de polinização. (e) proporção de grãos de pólen compatíveis. Além disso. o desperdício de gametas por deposição imprópria dos mesmos (Morales & Traveset 2008. devidamente mapeados sobre uma filogenia. 2002. as quais. poderia se esperar que espécies com polinização generalista fossem mais comuns em ambientes de colonização recente (pioneiras) ou em áreas onde determinados grupos de polinizadores fossem menos previsíveis (Olesen et al. o fenótipo floral seria Rubem Samuel de Avila Jr. Essa ideia foi proposta por Renner (1989) para explicar a evolução de anteras poricidas. cada sistema pode ter especificidades que facilitam ou complicam a medição de determinadas variáveis. Herrera 2005). Angiospermas e polinizadores juntos formam um dos maiores grupos de organismos em interação. e essa discussão abarca um forte componente de teoria de nicho (Waser et al. 1996). de forma que cada estudo deve ter em conta claramente seus objetivos e as limitações do modelo de estudo para a resolução da questão proposta. A autora classificou os visitantes florais para uma estação reprodutiva. Estudos recentes têm reforçado a perspectiva de flores como filtros. ocorreram após migração da planta em questão para ambientes de ilhas (Armbruster & Baldwin 1998. De fato. além de depositar o pólen com maior acurácia no corpo de um polinizador. 2008. mesmo estudados em anos consecutivos e locais diferentes. Aparentemente existe uma demanda conflitiva entre especialização. que aumenta a acurácia na transferência de grãos de pólen e diminui a atuação de antagonistas. (b) número de indivíduos de plantas visitadas pelo total de visitas contadas. com relação à especialização fenotípica no aumento da constância floral). Mitchell et al. Entender em que ponto do contínuo antagonista-mutualista uma determinada espécie está assentada demanda conhecer suas relações estruturadas no tempo e no espaço. Nesse sentido. Martén-Rodriguez et al. o mutualismo de polinização conecta mais de meio milhão de espécies . Sob essa perspectiva. grande parte da especialização fenotípica floral pode ser entendida como uma estratégia que evita a retirada de grãos de pólen (microgametófitos) por visitantes que não irão potencialmente transportá-lo até outro indivíduo da mesma espécie (Junker & Blüthgen 2010) (Capítulo 19. dominando a paisagem terrestre em biomassa e exuberância e sustentando boa parte das cadeias ecológicas (Ollerton 2006). mostraramse extremamente variáveis tanto no tempo quanto no espaço (Alarcón et al.

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. descrevendo como tais estruturas funcionam e interagem com os meios fluidos nos quais se deslocam. contrariando sua caracterização tradicional. Na sequência apresentamos cada uma das formas de polinização abiótica (anemofilia e hidrofilia) bem como os sistemas mistos (envolvendo animais e vetores abióticos). e só de ouvir o vento passar. Universidade Federal de São Carlos – Rod.Foto: Pedro Viana * Capítulo 8 * Polinização abiótica André Rodrigo Rech1.com 2 Departamento de Desenvolvimento Rural. Centro de Ciências Agrárias. 255 – CEP: 13083-970 – Campinas-SP – Brasil – Caixa postal 1691. Baseados tanto em evidências paleontológicas quanto em reconstruções filogenéticas indicamos que a polinização abiótica é muito provavelmente uma condição derivada entre as Angiospermas. km 174 – CEP: 13600-970 – Araras-SP – Brasil – Caixa Postal 153. Pedro Joaquim Bergamo1 e Rodolfo Antônio de Figueiredo2 1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia. Anhanguera. Destacamos que a polinização abiótica pode ser bastante eficiente. “Às vezes ouço passar o vento. além de apresentar um potencial imenso para estudos em ambientes tropicais ainda extremamente pouco estudados. Universidade Estadual de Campinas – Rua Monteiro Lobato. Iniciamos abordando o surgimento da polinização biótica em plantas. vale a pena ter nascido” (Fernando Pessoa) N esse capítulo revisamos brevemente a evolução da polinização em Angiospermas e aprofundamos a caracterização da polinização abiótica (vento e água). Ao longo do texto chamamos atenção para os caracteres morfo-fisiológicos típicos de cada um dos modos de polinização abiótica. e-mail: andrerodrigorech@gmail.

A descoberta. inclusive. simples e com pólen seco (Culley et al. 2002). ao final do Pensilvânico e Permiano (306-252 milhões de anos atrás). com o nível de especialização aumentando desde o Cretáceo médio (por volta de 100 milhões de anos) (Hu et al. 2008. o clima global teria sido mais quente e seco. de novos fósseis de gimnospermas do Mesozoico médio (por volta de 170 milhões de anos) reabriu o debate sobre a polinização biótica nesse grupo (Ren 1998. pré-condições como a existência de flores pequenas. entre 280-260 milhões de anos. Ren et al. a polinização abiótica foi considerada inicialmente como basal para as plantas com flores (Hu et al. quando surgiram várias linhagens de gimnospermas. 2013a). o que sustenta que as linhagens de gimnospermas recorrentemente têm grupos anemófilos basais. 2009. a polinização por tripes com pelos semelhantes aos das abelhas atuais apareceu associada à Gingkoales (Penãlver et al. no entanto. Os primeiros dados que indicam a interação de insetos alimentando-se de grãos de pólen remontam ao Siluriano tardio e Devoniano inicial (cerca de 420 milhões de anos) e provêm da análise de coprólitos. 2007). e insetos mandibulados. 2012). Uma evolução paralela ocorreu nas estruturas reprodutivas “femininas”. Embora existam evidências indicando uma diversidade maior de sistemas de polinização bióticos entre as gimnospermas primitivas. provavelmente besouros. Os primeiros dados sobre polinização. O aparecimento dos primeiros grãos de pólen dessas plantas ocorreu no registro fóssil há aproximadamente 364 milhões de anos (Traverse 2010). condições que favoreceriam a anemofilia. 2012). o debate sobre sua prevalência permanece aberto. Nesse período. Essas rotas evolutivas demandaram. 2008). 2012). enquanto a zoofilia é rara e derivada. 2005). Diferente do que ocorre com os estudos de herbívoros que deixam marcas claras nas partes vegetais. Esses registros fósseis parecem indicar que o sistema de polinização mais ancestral das gimnospermas foi anemófilo (Taylor & Millay 1979). consumiam sacos polínicos de cicadáceas (Klavins et al. Entre as gimnospermas o cenário parece ser o oposto. moldando uma armadilha que coletasse o pólen carregado pelo vento. Essas evidências sugerem que. Novas hipóteses filogenéticas mostram que as linhagens relacionadas com plantas atualmente polinizadas pelo vento ou água evoluíram dentro de grupos ancestralmente polinizados por animais (Hu et al.184 ⁞ Polinização abiótica Sistemas de polinização bióticos e abióticos – Cenário paleoecológico O modo de polinização das primeiras angiospermas é um debate antigo na ecologia da polinização. Por uma interpretação filogenética pouco parcimoniosa e também porque os pesquisadores imaginavam que o cenário ecológico devesse surgir do que julgavam ser o mais simples. Além disso. Essa afirmativa baseia-se também em dados obtidos a partir da análise dos sistemas de polinização sobre hipóteses filogenéticas. Bashkuev 2011). mais especificamente sobre o transporte de estruturas reprodutivas. o que precede os registros anteriores (Labandeira 2006. não há métodos para quantificar diversidade e intensidade da interação entre plantas e polinizadores primitivos. Atualmente há o entendimento de que a polinização por insetos foi o modo dominante para as angiospermas no início do Cretáceo (há cerca de 145 milhões de anos). vieram de estudos do Carbonífero tardio (cerca de 300 milhões de anos) em plantas com grãos de pólen grandes e os órgãos reprodutivos distinguíveis de folhas (Labandeira et al. Esse processo reforça o . segundo Willis & McElwain (2002). já poderia ter ocorrido transferência de grãos de pólen ou esporos entre plantas utilizadas como alimento por insetos (Labandeira 2013b).

2002). Os registros fósseis mais antigos de flores das angiospermas datam de 127 milhões de anos. que pode ser causada por fluidos. (2008) destacam que 86% das famílias possuem espécies polinizadas por insetos. 2007). os agregados são muito raros em plantas anemófilas (Ackerman 2000). é interpretado como uma evidência de especialização pela polinização por insetos mais recentes. trifina. com conflitos de interesses claros para ambos os grupos em interação e que era. de acordo com a espécie. viscina. Dilcher 2001). uma vez que os mesmos podem ser formados também naturalmente pela permanência de aglomerados de pólen nas anteras e peletes fecais ou massas coletadas por insetos (Lupia et al. Embora muito útil. essencialmente uma relação de fitofagia. Vale destacar que a polinização por aves e morcegos não é relatada entre os grupos mais antigos dentre as angiospermas contemporâneas (Proctor et al. O aparecimento de flores conspícuas e bissexuais. Entre as espécies polinizadas por insetos. 2008). encontrados em depósitos de Portugal e da Austrália. Ackerman 2000). 56% das famílias apresentam espécies polinizadas por insetos (contra 63% pelo vento). o que para muitos casos parece pouco plausível. Por uma questão física do deslocamento de partículas no meio aéreo. dos grãos de pólen. Além disso. o uso de agregados polínicos na interpretação fóssil deve ser utilizado com cautela. Os agregados são uniformes e de diversos tamanhos. possivelmente açúcares. exclui-se assim a possibilidade da adaptação de estruturas para novas funções. Outro caráter cuja importância tem sido progressivamente reconhecida como indicador da pressão seletiva exercida por polinizadores é a agregação polínica (Hu et al. os quais conectam grãos de pólen. 1996. entre as famílias com divergência basal de grupos mais recentes. enquanto apenas 17% têm polinização pelo vento. No entanto a maioria dos dados usados para se descrever o modo de polinização de plantas primitivas vem da morfologia de peças florais e. 2008). b). No Mesozoico médio (por volta de 170 milhões de anos) foram encontrados também insetos com probóscides longas com terminais esponjosos. Hu et al. e não de “interações fossilizadas” (Taylor & Hu 2010). que coletavam hipoteticamente gotas de polinização ou lâminas de substâncias energéticas. Em contraste. Percebe-se. além das famílias mais recentes desse clado serem quase que exclusivamente polinizadas pelo vento. passíveis de serem atraídos visualmente (Basinger & Dilcher 1984. percebem-se apenas 40% das espécies polinizadas por insetos e 27% polinizadas pelo vento. Como um panorama da polinização das linhagens mais antigas das angiospermas não extintas. que a coleta de líquidos em plantas é provavelmente posterior ao início da alimentação com pólen (Ren et al. dessa forma. Entre as eudicotiledôneas de ramos mais antigos. no início. como as monocotiledôneas. entre outros. 2007). 2008). 34% das famílias têm polinização cujo fenótipo sugere algum nível de especialização (especialização fenotípica sensu ♦ Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞ 185 Ollerton et al. indicando serem muito semelhantes a flores de Magnoliidae e de paleoervas que cresciam em ambientes brejosos na região paleotropical (Taylor & . existe o problema de as comparações e a interpretação de funcionalidade das estruturas fósseis tomarem por parâmetro a ecologia de grupos contemporâneos (Hu et al. e facilitam a adesão ao corpo dos animais polinizadores (Pacini 2000). sobre estruturas florais (Labandeira 2013a. 2009.André Rodrigo Rech ♦ Pedro Joaquim Bergamo argumento de que a polinização é essencialmente uma relação antagonista (trófica). das quais 78% apresentam polinização especializada. óleos (pollenkit). no registro fóssil do Cretáceo médio. compatível com alguma síndrome de polinização (Hu et al. Labandeira et al. especialmente.

(1996). o entendimento atual é de que sistemas de polinização abióticos configuram especializações e evoluíram a partir de sistemas de polinização com vetores bióticos.1) sem a participação de algum vetor biótico (Ackerman 2000). sendo o principal sistema de polinização em cerca de 10% das espécies de angiospermas (Friedman & Barrett 2009a). Hu et al. no entanto essa ideia já parece completamente refutada frente aos estudos atuais (Cruden 2000. Friedman & Barrett 2009a). as abelhas. Nesse sentido. 2) a exposição das anteras e dos estigmas. entre as angiospermas dioicas a proporção de espécies polinizadas abioticamente sobe para 30% (Renner & Ricklefs 1995). Além disso. . as características comuns às plantas polinizadas abioticamente são: 1) a produção de pólen. A polinização anemófila em angiospermas é considerada derivada e evoluiu mais de 60 vezes independentemente (Ackerman 2000. 2012). sistema reprodutivo e particularidades ambientais de cada meio no qual ocorre o deslocamento (Niklas 1992. No entanto cada sistema de polinização abiótica apresenta particularidades relacionadas ao tipo de meio fluido pelo qual se deslocam as partículas (grãos de pólen) que permitem diferenciar em linhas gerais a polinização pela água da polinização pelo vento. corroborando o padrão de irradiação adaptativa das angiospermas (Hu et al.6% das espécies (SilberbauerGottsberger & Gottsberger 1988. Essas diferenças são relacionadas a tamanho. Além disso. Ackerman 2000). Dados moleculares sugerem que as primeiras monocotiledôneas tiveram origem e diversificaram entre 147 e 128 milhões de anos atrás. 1999. Friss et al. Lunau 2004). 2012. formato e ultraestrutura do grão de pólen e do estigma. já para eudicotiledôneas essas datas estão por volta de 125 e 116 milhões de anos (Bremer 2000. Levantamentos realizados em biomas brasileiros mostram que as espécies anemófilas podem compreender de 2% (Machado & Lopes 2004. 15. para o Cerrado). Anemofilia A polinização pelo vento (anemofilia) é considerada comum e importante por Proctor et al. 3) a redução das partes florais não férteis e 4) a diclinia. que desperdiça pólen. De acordo com Ackerman (2000). Friedman & Barrett 2009a. Tanto Darwin (1876) quanto Faegri & van der Pijl (1979) afirmaram que a polinização abiótica seria um processo pouco efetivo. Prova da efetividade da polinização abiótica é que ela evoluiu e se mantém em cerca de 20% das famílias de angiospermas e na maioria das gimnospermas (Ackerman 2000). uma vez que sua transferência não é direcional. Judd & Olmstead 2004). parece haver um aumento da polinização pelo vento ou especializada em direção ao final do Cretáceo. na morfologia polínica e na presença de odor (Wragg & Johnson 2011). Polinização abiótica: definição Polinização abiótica é a denominação que se dá ao processo de transferência de grãos de pólen do órgão reprodutivo masculino de uma flor para o órgão reprodutivo feminino da mesma ou de outra flor do mesmo ou de diferente indivíduo através de um meio fluido (ar ou água) (Fig.186 ⁞ Polinização abiótica Rickey 1990. Para o maior grupo de polinizadores. Willis & McElwain 2002). No entanto foi demonstrada também a reversão para polinização entomófila em grupos como Cyperaceae (majoritariamente anemófilo) associada à mudança na coloração das flores. tanto dados moleculares quanto fósseis indicam um padrão similar de diversificação no início do Cretáceo (Grimaldi & Engel 2005). para a Caatinga) até 13.

wildsingapore. ciliatifolia. –(N) Detalhe das flores masculinas de Piper sp. –(D) Detalhe das flores femininas com estigmas plumosos. –(G) Flor feminina de Pharus cf. –(C) Inflorescência de P. acoroides. –(L) Flor feminina de Thalassia hemprichii. –(A) Inflorescência de Parodiolyra micrantha na fase masculina. sendo visitada por Syrphidae. (M-N) Polinização ambófila..1 Imagens representativas dos dois principais modos de polinização abiótica e polinização ambófila. 2002). Existe ainda uma aparente . –(I) Inflorescência masculina de Enhalus acoroides. lappulaceus ao lado da flor feminina já senescente evidenciando a protoginia. –(M) Inflorescência de Piper sp. As plantas anemófilas geralmente apresentam características que permitem a maior eficácia do vento como agente transportador de pólen. o que aumenta a aerodinâmica (Culley et al. filetes dos estames longos e pendentes. –(H) Flor masculina de P. Créditos das fotos: A-H – Pedro Viana. –(E) Inflorescência de Olyra ciliatifolia em fase feminina. –(F) Detalhe dos longos estigmas plumosos de O. (I-L) Polinização pela água. acoroides livres na coluna d’água. –(K) Inflorescência feminina de E. I-L – Ria Tan/ www. estigmas plumosos e com ampla superfície e pequeno número de óvulos (Culley et al. grãos de pólen relativamente pequenos (entre 17 e 58 µm) (Friedman & Barrett 2009a) e pulverulentos. mantidos longe das partes vegetativas. (A-H) Polinização pelo vento. micrantha na fase feminina. uma espécie hipo-hidrófila. –(B) Flores masculinas com pólen sendo pilhado por Trigona sp. um caso de ambofilia. –(J) Flores masculinas de E. uma espécie epi-hidrófila. lappulaceus. como flores reduzidas e agrupadas em inflorescências. grande quantidade de pólen (embora essa característica não seja universal).André Rodrigo Rech ♦ Pedro Joaquim Bergamo A B ♦ Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞ 187 I L D C F J M K N G E H Figura 8. M-N – Leonardo Ré Jorge.com. cf. 2002).

como os sacos aéreos. na explicação do mecanismo subjacente ao padrão da razão pólen:óvulo em plantas . atuam sinergicamente no aumento da deposição intraespecífica de pólen (Linder & Midgley 1996) e. os grãos de pólen anemófilos parecem ter a vida. Embora nem todas as plantas anemófilas sejam autoincompatíveis. A razão pólen:óvulo em plantas anemófilas é normalmente muito alta (Cruden 2000).3 ha. Por exemplo. os quais tendem a receber mais pólen coespecífico (Linder & Midgley 1996). 1995). (Ackerman 2000)? Duas teorias competem.188 ⁞ Polinização abiótica redução na quantidade de aberturas dos grãos de pólen anemófilos. no entanto estudos manipulativos mostram que as morfologias floral e do grão de pólen. enquanto grãos muito grandes tendem a deslocarem-se por distâncias menores a partir da planta doadora (Niklas 1985. Grãos de pólen e estigmas de plantas anemófilas apresentam cargas elétricas opostas (positiva no pólen e negativa no estigma) (Gan-Mor et al. os quais também parecem ter relação com a flutuação dos grãos na gota de polinização existente nessas plantas (Ackerman 2000). A importância do tamanho polínico pode ser vista em espécies de Plantago (Plantaginaceae). à aceleração da gravidade. nas anemófilas os grãos são uniformes e regulares. muito mais curta que a dos grãos de plantas zoófilas (Dafni & Firmage 2000). a limitação de pólen em plantas anemófilas seria muito baixa (Friedman & Barrett 2009a).4 a 3. associadas à arquitetura de brácteas e ramos. à colisão entre grãos. o tamanho do grão de pólen assume papel importante. 1995). à velocidade do vento. uma vez que grãos muito pequenos tendem a sofrer desvios de suas rotas em função das camadas de ar ao redor do estigma. em geral.) Kuntze variou de 0. Com relação à distância de dispersão do pólen anemófilo. Entre as gimnospermas anemófilas podem ser encontradas adaptações que teoricamente levam os grãos de pólen a atingirem maiores distâncias de voo. 1996). No entanto. dessa forma. Experimentos com inflorescências reais e pedaços de gelatina usados como controle demonstraram que pedaços de gelatina recebem muito mais grãos de pólen misturados do que os estigmas de cada espécie. Que fatores então explicariam razões pólen:óvulo tão altas quanto 1015:1 verificados em Ambrosia sp. grosso modo. Taylor & Hu 2010). à umidade relativa do ar e ao atrito são importantes nesse sistema. Aparentemente. podendo inclusive ser complementares. como o grão de pólen em movimento. Obviamente muitos fatores relacionados ao meio fluido pelo qual o pólen se desloca. o que foi interpretado como sendo um fator que reduz a desidratação dos mesmos (Crane 1986). pode haver uma anulação da deflexão sofrida por pequenas partículas. é possível prever o tamanho polínico com base no tamanho da flor ou inflorescência que o recebe (Friedman & Harder 2004). Inicialmente sugeriu-se que a pressão para aumento nessa quantidade de grãos viria da baixa probabilidade de deposição em um estigma coespecífico (Faegri & van der Pijl 1979). mesmo perdendo menos água. Dessa forma. Cruden 2000). Em geral. a maioria dos grãos de pólen liberados por um indivíduo é depositada perto do mesmo. mas alguns podem ser levados pelo vento a distâncias muito grandes (Proctor et al. as que são apresentam as maiores taxas de fluxo gênico já registradas para angiospermas (Hamrick et al. assim como a disposição espacial dos indivíduos com flores femininas e masculinas e o tempo da floração (Niklas 1985. enquanto nas cleistogâmicas ocorre uma variação muito maior entre grãos de um mesmo indivíduo (Primack 1978). Bittencourt & Sebbenn (2007) verificaram que polinização cruzada efetiva entre indivíduos de Araucaria angustifolia (Bertol. pela atração exercida entre essas cargas elétricas contrárias (Niklas 1992).

Nesse sentido. duas características típicas de flores polinizadas pelo vento (Martin & Gregory 1962. investimento que as plantas com polinização biótica não poderiam fazer (Niklas 1992). com perianto ausente. Friedman & Barrett (2009a) ponderam um ponto a favor e outro contra a hipótese de competição masculina na polinização anemófila. essa energia é então convertida em grãos de pólen. (2004) defendem que a ausência de características atrativas. Como ponto contrário Friedman & Barrett (2009a) questionam a ideia de ganho de aptidão linear com a produção polínica. como não há investimento em atrativos nem em recursos que atraiam polinizadores. O pólen apresenta grãos muito pequenos e é pulverulento. Zandonella 1984). Alternativamente. organizadas em inflorescências. Como ponto favorável eles mencionam o fato de plantas anemófilas apresentarem curtíssimo tempo de viabilidade polínica. ou seja. não os mais velhos (Fernández-Otárola et al. Para os autores isso ocorreria porque. A segunda hipótese para a alta razão pólen:óvulo baseia-se na existência de competição sexual entre os indivíduos masculinos. receptividade estigmática e alta sincronização entre indivíduos. A primeira considera que. como grandes corolas. A floração da comunidade de Piperaceae foi correlacionada significativamente com a velocidade do vento (Figueiredo & Sazima 2000). No teste dessa hipótese se esperaria um aumento linear na alocação de recursos para produção de pólen com o aumento do tamanho dos indivíduos. o que é observado em outras espécies de plantas anemófilas da mesma área de estudo. como os grãos chegam primeiro e com maior abundância nas flores próximas (aparentadas ou até no mesmo indivíduo). assim como o número de óvulos no raio de alcance de um indivíduo também não o é. com apenas um óvulo por ovário. ver Niklas 1985. nesse sentido. 2013). se daria por uma seleção positiva para aumento da aerodinâmica e facilitação da deposição polínica em detrimento de uma seleção negativa pelo desperdício de energia com tais estruturas. que florescem principalmente nos meses . 1992). próximas entre si. pois argumentam que a relação provavelmente não seja linear. expostas. Cresswell et al. não necessariamente com a idade. além da necessidade de uma quantidade mínima de material protoplasmático necessário para garantir o crescimento inicial do tubo polínico (para um tratado detalhado da aerodinâmica de plantas polinizadas pelo vento. Dessa forma. Isso porque a distância de deslocamento dos grãos de pólen não é infinita. indivíduos maiores que podem dispersar seu pólen a maiores distâncias deveriam produzir mais pólen. indivíduos produzindo mais grãos de pólen teriam mais chances de participar da polinização de mais óvulos. Esse incremento quantitativo do número de grãos produzidos poderia se dar pela redução no tamanho. dever-se-ia esperar um limite na produção de grãos de pólen relacionado com o raio de alcance de cada indivíduo/espécie (Friedman & Barrett 2009a). As pimentas-longas (Piperaceae) servirão como exemplo para o presente capítulo. pois apresentam flores muito pequenas. no entanto deve-se ter em conta que leis físicas do deslocamento de partículas em meio fluido atuam sobre a definição do tamanho dos grãos de pólen.André Rodrigo Rech ♦ Pedro Joaquim Bergamo anemófilas. a alta sincronização com ♦ Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞ 189 a massiva dispersão polínica permitiria a chegada do pólen de indivíduos mais distantes (menos aparentados) antes dos primeiros grãos de pólen destes indivíduos terem seus tubos polínicos atingindo os óvulos. o aumento na produção de grãos de pólen estaria linearmente associado ao aumento na aptidão (Midgley & Bond 1991).

no entanto muitos estigmas. o aumento manipulativo de sombreamento induziu indivíduos a aumentarem o número de flores femininas (Paquin & Aarssen 2004). associados cada qual a um baixo número de óvulos. Friedman & Barret 2009b). Esta sugestão feita pela autora baseia-se na ideia tradicional de que a polinização pelo vento é ineficiente em florestas tropicais úmidas (Percival 1965. A produção de muitas flores pequenas. Essas evidências mostram certo grau de especialização destas espécies. As pimentas-longas liberam o pólen das anteras quando as inflorescências chocam-se umas às outras ao se balançarem com o vento (Figueiredo & Sazima 2000). garantindo a eficiência da polinização cruzada e o controle da alocação de recursos em plantas anemófilas (Bai et al. parecem diminuir o risco de perdas consideráveis (Friedman & Barrett 2011). receber grãos de pólen é menor que a de vários. Se esse estigma único estiver associado a um grande número de óvulos. A probabilidade de apenas um estigma. nesse caso. ainda que maior. cria-se um cenário onde as espécies anemófilas podem alterar seus padrões de floração em função das condições ambientais através de uma flexibilidade da alocação de recursos em diferentes funções sexuais. cada uma com um reduzido número de óvulos. confrontando a ideia de que a anemofilia seria uma condição “primitiva” em angiospermas justificada pela falta de especialização do sistema de polinização. Cruden 1977. Nessa espécie. e a pequena quantidade de óvulos por flor permite a produção de muito mais flores. mas não realizou testes específicos para fortalecer sua sugestão. 1983). 2009). . ilustra didaticamente essa situação (Friedman & Barrett 2009b). A maioria das espécies polinizadas pelo vento tem adaptações que previnem a liberação de pólen em condições de calmaria. Faegri & van der Pijl 1979. Semple (1974) sugeriu que a polinização pelo vento é improvável nas espécies da família estudada na Costa Rica. Essas estratégias podem ser interpretadas como um aumento na eficiência da polinização neste sistema. Baker et al. 2006). as chances de polinização cruzada parecem ser maiores (Friedman & Barrett 2009a). 1992). Passos 1995). A espécie Ambrosia artemiisifolia L. Outros estudos. protogínicas e produziram proporcionalmente mais flores femininas (Friedman & Barrett 2009b). Assim. Sasikumar et al. demonstra uma estratégia de ampliação da superfície de captura no espaço e no tempo. o que é considerado característica da maioria das espécies anemófilas (Lloyd & Webb 1986. A protoginia (amadurecimento das estruturas reprodutivas femininas antes das masculinas) foi encontrada nas pimentas-longas (Figueiredo & Sazima 2000). seu fracasso representa uma perda considerável. quando as flores não abrem todas no mesmo dia. Além disso. Uma turbulência atmosférica típica das condições micrometeorológicas nas proximidades da planta parece ser o suficiente para dar início à liberação de pólen (Urzay et al.190 ⁞ Polinização abiótica em que os ventos são mais fortes (Arruda & Sazima 1988. foi considerada outra importante alternativa. um tópico que merece muito mais estudo (Paquin & Aarssen 2004. Bertin & Newman 1993). plantas crescendo ao sol foram maiores e protândricas. ou seja. pois. a presença de protoginia e de protandria em indivíduos da mesma espécie de forma sincronizada. contrariando as ideias de desperdício de pólen. A heterodicogamia. O fato de a anemofilia ter evoluido mais frequentemente a partir de sistemas protogínicos do que protândricos reforça a ideia de ser um mecanismo de segurança reprodutiva. (Martin & Gregory 1962. na visão de Friedman & Barrett (2011). da mesma forma como ocorre em Piper nigrum L. Apesar dos dados levantados para as Piperaceae brasileiras. enquanto plantas crescendo à sombra ficaram menores.

Além disso. contrapõem-se a esta ideia (Sutherland 1986. uma vez que os autores não verificaram segregação fenológica na comunidade por eles estudada. o caráter adaptativo da polinização pelo vento carece de estudos quanto à sua prevalência em ambientes estruturalmente diferentes. o que difere de outras espécies anemófilas. possibilitando correntes de ar próximas ao solo (Leitão-Filho 1995). O transporte de pólen pelo vento no interior da mata pode ocorrer devido à presença de clareiras ou de um componente herbáceo-arbustivo. Hidrofilia A polinização pela água (hidrofilia) foi considerada por Proctor et al. Honig et al. Figueiredo & Sazima (2007) encontraram um grupo de pimentas-longas. local esperado por ser diretamente afetado pelo vento (Arruda & Sazima 1988. as condições para transporte de pólen são menos propícias no interior da mata. já sugerida. Existem poucos exemplos de plantas eficientemente polinizadas pelo vento no sub-bosque das florestas. de comunidade (influências dos contextos biótico e abiótico na reprodução) e macroecológico (padrões de distribuição das estratégias reprodutivas considerando o clima pretérito e possíveis projeções frente a cenários de mudanças climáticas). porém pouquíssimo estudada nos trópicos. (1996) uma raridade. do gênero Peperomia. Além disso. como ocorre na transição de vários biomas brasileiros. Karr 1976). Por fim. Estudos com espécies tropicais são fundamentais para esclarecer padrões como a regionalização geográfica da polinização pelo vento. McKone 1985. 1992. e Faegri & van der Pijl (1979) a trataram como existente em poucos casos específicos. Marquis (1988) encontrou maior produção de frutos em populações cujos indivíduos floresciam em sincronia do que indivíduos que floresciam isoladamente. e a diversidade filogenética entre os taxa indica que este sistema de polinização evoluiu diversas vezes. Destaca-se aqui a necessidade de estudos em florestas tropicais para testar a prevalência e eficiência de sistemas anemófilos. O dossel das florestas tropicais ainda é um universo abstrato na ecologia da polinização (Maués 2006). um imenso potencial dos estudos com espécies anemófilas no entendimento de mecanismos que operam desde o nível individual (alocação sexual de recursos). Geralmente. assim. No entanto. cabe ressaltar que o Brasil se destaca pela imensa biodiversidade. 1985). (2003) reforçam a ideia de que a floração de espécies ♦ Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞ 191 anemófilas concentra-se no período “dos bons ventos”. pois a velocidade do vento é menor e as barreiras ao movimento do pólen são maiores (Whitehead 1969. que se encontram principalmente na borda da mata. Percebe-se. tema pouco explorado ainda. populacional (relações denso-dependentes e fragmentação de habitat). possibilitando que grande quantidade de pólen seja dispersada ao mesmo tempo e em vários locais da mata. com polinização cruzada pelo vento. Essa sincronia na fenologia levanta questões sobre como essas espécies anemófilas evitam a deposição imprópria de pólen. com períodos de floração correlacionados significativamente ao aumento na velocidade do vento. .André Rodrigo Rech ♦ Pedro Joaquim Bergamo no entanto. Passos 1995). Ramírez 1995). As pimentas-longas anemófilas da mata semidecídua crescem principalmente no interior da mata. porém climaticamente semelhantes. mas algumas espécies de Moraceae parecem apresentar essa forma de reprodução (Bawa & Crisp 1980. A floração da maioria das espécies anemófilas é sincrônica. Bawa et al. cuja maioria das espécies ainda se encontra completamente desconhecida quanto ao mecanismo de polinização. a hidrofilia já foi reportada em duas famílias de eudicotiledôneas e em nove famílias de monocotiledôneas. Soderstrom & Calderon 1971. Bolmgren et al.

mas nem todas as espécies aquáticas são hidrófilas. as espécies hidrófilas possuem ampla distribuição geográfica (Philbrick 1991). a hidrofilia é o tema menos estudado. que indicam uma forte convergência evolutiva em plantas polinizadas pela água (Cox 1988). grandes. são reduzidas nas flores hidrófilas. em comparação com a hipo-hidrofilia. na primeira. o pólen é transportado em duas dimensões. 1988). geralmente associadas à atração de visitantes florais visualmente orientados. visto que. As espécies podem ser dioicas ou díclinas. Assim. Os grãos de pólen epi-hidrófilos possuem morfologia reniforme e podem formar agregados devido a proteínas de adesão na parede do grão ou a partir de mucilagem produzida na própria antera (Pettitt 1981). e existem casos em que a separação das funções masculina e feminina ocorrem no tempo (dicogamia). dependendo de como é transportado até o estigma. porém para a grama marinha Amphibolis antarctica (Labill. Normalmente. estes são liberados diretamente na água. O pólen pode estar molhado ou seco. o que aumenta sua hidrodinâmica. Em comparação aos outros sistemas de polinização. As características do pólen e de sua dispersão na água revelam dois mecanismos de polinização: espécies em que o pólen é transportado na superfície da água (epi-hidrofilia) ou. além de ser mais alongado. Esses são mecanismos que promovem a polinização cruzada. pois se acreditava que desperdiçavam muito pólen. enquanto na última é em três. Epi-hidrofilia Na epi-hidrofilia. como ornamentações ou até mesmo produção de grãos de amido (Mahabale 1968). as flores masculinas são . o que promove a captura do pólen em um meio fluido como a água. aumenta as chances de seu encontro com o estigma. esforços recentes têm mostrado que a polinização abiótica em geral é um estado derivado e mecanismos sofisticados foram descritos para os sistemas de polinização pela água.192 ⁞ Polinização abiótica apesar da ocorrência limitada a alguns grupos (cerca de 3% das famílias de angiospermas). Quando a dispersão ocorre com os grãos de pólen molhados. mesmo entre espécies não aparentadas. muitas espécies hidrófilas possuem as funções reprodutivas femininas e masculinas separadas. o que aumenta a deposição de grãos ao contatarem o estigma. o que indica uma pressão para o favorecimento deste tipo de estratégia associada à hidrofilia. As espécies polinizadas pela água receberam pouca atenção dos pesquisadores. como veremos a seguir. O pólen possui exina reduzida e aberturas mais profundas que de espécies zoófilas (Diez et al. Como na anemofilia. As espécies hidrófilas possuem a água como vetor de pólen. então. transporte submerso (hipo-hidrofilia) (Cox 1988). A liberação dos grãos de pólen pode ocorrer diretamente pelas anteras. Outras características comuns à hidrofilia envolvem a presença de estigmas expostos. As estruturas do perianto. Esse é o sistema mais comum entre as plantas hidrófilas e. talvez devido ao tratamento histórico dado a este sistema – por muito tempo as espécies hidrófilas foram consideradas “primitivas” em relação às espécies com polinização biótica. trataremos separadamente destes dois sistemas. quando as flores se encontram na superfície da água. rígidos e por muitas vezes bífidos. o pólen possui adaptações que o fazem flutuar. como o pólen se move em apenas um plano. Contrapondo o que se pensava. Cada forma de dispersão apresenta diferentes adaptações características associadas. a polinização ocorre na superfície da água. Tais características são tão recorrentes.) Asch.

ao chegar a uma flor feminina. 1996). ocorre um mecanismo semelhante. Neste momento. há um misto de polinização hipo e epi-hidrófila (Philbrick & Anderson 1992). De fato. aumentando a eficiência da captura dos grãos de pólen (Ackerman 1997).. enquanto as estruturas das hipo-hidrófilas são submersas. A flor masculina inteira é carregada pela água e. Além disso. a tensão gerada pelo menisco promove o contato dos grãos de pólen com o estigma. As flores femininas continuam presas à planta e são levadas até a superfície por hastes. ex Müll. outra grama marinha. Já em Callitriche existe a produção de flores submersas e na superfície da água. Para as eudicotiledôneas existem apenas dois casos ♦ Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞ 193 descritos. onde liberam o pólen. e apenas ao chegar à superfície liberam o pólen. Os grãos de pólen são liberados diretamente pelas anteras de flores masculinas submersas e carregados pelas correntes marinhas até os estigmas de flores femininas.André Rodrigo Rech ♦ Pedro Joaquim Bergamo submersas. as sépalas abrem e revelam as anteras. A formação de agregados (bancos) é comum entre as gramas marinhas. A flor feminina possui propriedades hidrofóbicas. onde as sépalas expõem os estigmas. uma grama marinha com ampla distribuição geográfica. em Ceratophyllum e em Callitriche. aumentando a chance de os grãos de pólen aderirem ao estigma da flor de outro indivíduo. mas se desprendem da planta. Em Lepilaena cylindrocarpa (Körn. revelando diferentes vias que atingem o mesmo padrão final. 2012). Este sistema é mais comum entre as monocotiledôneas. revelando ser um sistema mais dinâmico do que se pensou a princípio. aumentando a área de “captura” de flores masculinas (Kosugue et al. cuja deiscência expõe os grãos de pólen. Como na maioria das plantas hidrófilas. O que merece destaque na hipo-hidrofilia é a morfologia dos grãos de pólen. Como exemplo usaremos Zostera marina L. de ambas as funções sexuais. A diferença crucial para as gramas marinhas epi-hidrófilas é que estas possuem as estruturas reprodutivas acima da lâmina de água. A dispersão do pólen seco ocorre. Hipo-hidrofilia Para as espécies hipo-hidrófilas. por exemplo. Os grãos possuem formato filamentoso. Assim. se desprendem da planta e chegam à superfície. As gramas marinhas apresentam o mecanismo mais geral deste sistema de polinização.. em Vallisneria. a morfologia do estigma cria pequenos “redemoinhos” a partir do movimento da água. Em Ceratophyllum demersum L. os estames das flores masculinas submersas se desprendem e chegam até a superfície.Stuttg. convergente para a maioria das espécies (Ackerman 2000). representadas pelas gramas marinhas. um gênero típico de água doce e com flores dioicas (Proctor et al.. porém os grãos de pólen afundam e são carregados submersos até os estigmas das flores femininas. o que mantém os estigmas secos e cria um menisco no filme de água. é comum haver diferentes mecanismos para o transporte do pólen pela água em uma mesma espécie hidrófila (Cox 1988). ao terminarem o desenvolvimento. o pólen carregado pela água está submerso. normalmente as funções sexuais estão separadas nas flores e o perianto é reduzido. porém apenas as anteras se desprendem da flor e chegam à superfície. Existem casos nos quais as flores femininas fazem movimentos helicoidais durante seu desenvolvimento (aspecto comum ao desenvolvimento de órgãos na maioria das angiospermas). As flores masculinas submersas. Os dois casos descritos para as eudicotiledôneas diferem um pouco do que ocorre com monocotiledôneas hipo-hidrófilas.) Benth. como em Zostera marina .

194 ⁞ Polinização abiótica

L. (Ackerman 1997), ou então são “funcionalmente”
filamentosos. Para as gramas marinhas do gênero
Thalassia Banks ex König, o grão-de-pólen é esférico,
porém uma mucilagem produzida no androceu faz
que os grãos fiquem aderidos, assumindo um formato
filamentoso. Um exemplo mais extremo dessa morfologia “funcional” é apresentado por Callitriche: os
grãos de pólen germinam ainda na água, e os tubos
polínicos de formato filiforme atingem os estigmas
(Philbrick & Anderson 1992). Esta convergência é
encarada como uma adaptação à polinização hipo-hidrófila, pois aumenta a superfície de contato e, assim,
mesmo que apenas uma parte do grão de pólen entre
em contato com o estigma, já pode ser suficiente para
a polinização (Ackerman 1997).

da planta durante períodos chuvosos, quando os
insetos são mais raros ou até ausentes (Fan et al.
2012). Há que se destacar que, ao ser tratada desta
maneira, a polinização pela chuva permanece como
um acaso, em que basta à espécie ser autocompatível para a polinização ocorrer. Porém Williams
(2013) demonstrou que o grão de pólen de espécies
de Pinus pode germinar mesmo após temperaturas
de congelamento semelhantes às da condensação
das nuvens, sugerindo a possibilidade de o pólen ser
transportado entre plantas via ciclo da água, o que
seria caracterizado como uma adaptação. Portanto, o
debate entre classificar a ombrofilia como um sistema
de polinização ou não ainda está aberto.

Hidrofilia: perspectivas antigas e atuais

Outros casos: a polinização pela
chuva
Um último caso relacionado à hidrofilia é a polinização pela chuva (também denominada ombrofilia),
no qual as gotas de chuva que atingem as anteras
podem transportar os grãos de pólen para o estigma da mesma ou de flores próximas. Faegri & van
der Pijl (1979) consideram duvidosa a eficácia desta
modalidade. No entanto, recentemente foi demonstrado que este mecanismo é eficaz em uma espécie
de orquídea primariamente polinizada por abelhas,
uma vez que as gotas de chuva provocaram a ejeção
da polínia, fazendo-a cair dentro da cavidade estigmática e resultando em autopolinização (Pansarin
et al. 2008). Outra orquídea possui um mecanismo
semelhante, mas é polinizada primariamente por
borboletas (Aguiar et al. 2012).
Este tipo de polinização pode ser interpretado
como um mecanismo de segurança reprodutiva,
onde a polinização pela chuva garante a reprodução

Como vimos, a polinização pela água evoluiu posteriormente à polinização por insetos, tornando
equivocada a visão de que as espécies hidrófilas são
“primitivas”. Vemos isso em Alismatales, ordem de
monocotiledôneas que reúne a maior parte das famílias marinhas das angiospermas, em que a polinização
pela água evoluiu em grupos mais recentes (Tanaka
et al. 2004). A transição de sistemas bióticos para
hidrófilos pode ser mais frequente do que se pensava
– os gêneros Vallisneria e Enhalus (Hydrocharitaceae),
por exemplo, conservaram as pétalas e estas possuem
função no transporte do pólen. As flores do gênero
Halophila (Hydrocharitaceae) também possuem pétalas vistosas, porém não foi identificada uma função
aparente para elas (Cox 1991). A polinização pela água
também evoluiu a partir de ancestrais polinizados
pelo vento, como observado em Plantaginaceae.
A importância da reprodução assexuada para
a maioria das plantas hidrófilas levou Les (1988)
a sugerir que estas possuiriam baixa variabilidade
genética e que a reprodução sexuada teria pouca

André Rodrigo Rech

Pedro Joaquim Bergamo

importância. O mesmo autor propôs que a separação
das funções masculina e feminina seria apenas um
caráter conservado dos ancestrais anemófilos. Porém
estudos recentes mostram que as espécies hidrófilas
possuem maior variabilidade genética que o esperado
– indicando altas taxas de alogamia (Laushman 1993;
Reusch 2000). No gênero Phyllospadix (Zosteraceae)
foi encontrada limitação de pólen (quando a indisponibilidade de pólen limita a reprodução), uma forte
evidência da importância da reprodução sexuada em
gramas marinhas (Shelton 2008). Além disso, alta
taxa de reprodução vegetativa pode ser interpretada
como um caráter conservado das monocotiledôneas
(que reúne a maioria das espécies hidrófilas), e não
uma estratégia evolutiva intrínseca à polinização
pela água.
Há que se ter cuidado com os paradigmas (e a
substituição deles) em ciência. Para Thalassia testudinum Banks & Sol. ex K.D.Koenig foi encontrada
uniformidade genética entre as populações da Flórida
(Schlueter & Guttman 1998). Como são espécies que
possuem ampla distribuição e o ambiente aquático
pode ser tanto estável como dinâmico, parece ser mais
sensato pensar que há um equilíbrio entre reprodução assexuada e sexuada para as espécies hidrófilas,
dependendo do contexto em que evoluíram e a quais
condições ambientais estão sujeitas (Philbrick & Les
1996).
A reprodução assexuada é favorecida em ambientes com pouca competição intraespecífica (ou,
no caso, até entre diferentes módulos do mesmo
indivíduo), em que os recursos não são limitantes. Já
em ambientes mais estáveis, a reprodução assexuada
pode significar a manutenção de características adaptadas às condições deste ambiente. Neste contexto, a
própria vida na água requer características específicas,
reforçando a forte convergência evolutiva observada
entre as angiospermas aquáticas em geral. Porém

Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞

195

os ambientes aquáticos podem ser muito heterogêneos – basta para isso imaginarmos áreas costeiras
ou rios com fortes correntes. Assim, a reprodução
sexuada seria favorecida neste contexto por aumentar
a variabilidade genética e, por consequência, a sobrevivência e permanência nestes ambientes (Philbrick
& Les 1996). Por fim, não podemos esquecer que,
ao longo da evolução dos organismos, um ambiente
pode mudar de estável para dinâmico diversas vezes.
Talvez o primeiro paradigma a respeito da hidrofilia, tangente ao desperdício de pólen, seja o mais
atacado atualmente. Como a hidrofilia é altamente
associada à dioicia (morfológica ou funcional), tanto
o transporte como a captura do pólen devem ser eficientes. No gênero Phyllospadix foi observado insucesso
da reprodução sexuada devido ao número reduzido de
indivíduos masculinos (Shelton 2008), entretanto, ao
longo do texto, descrevemos diversos mecanismos que
aumentam a eficiência da captura dos grãos de pólen.
Estudos de fenologia mostram também que espécies
marinhas (tanto epi-hidrófilas como hipo-hidrófilas)
possuem floração sincronizada com as correntes de
água, o que sugere uma pressão seletiva exercida por
tais movimentos d’água (Cox 1988).
Em uma escala mais fina, a própria liberação
do pólen precisa ocorrer em condições favoráveis
de movimentação da água. Na epi-hidrofilia, o fluxo de água precisa ser moderado, caso contrário a
polinização é reduzida (Sullivan & Titus 1996); e
na hipo-hidrofilia a presença de correntes determina a liberação do pólen pelas anteras (Ackerman
1997). Assim, é possível perceber, nas espécies hidrófilas, mecanismos de reconhecimento e resposta
aos movimentos da água, aumentando a eficiência
do transporte do pólen. Portanto há a necessidade
de se avaliar com cautela a reprodução das espécies
hidrófilas antes de tirar conclusões sobre o sucesso
ou insucesso da polinização.

196 ⁞ Polinização abiótica

O estudo da hidrofilia, apesar de este ser um
sistema raro, é importante no sentido de se ter uma
melhor compreensão da plasticidade existente na biologia floral das angiospermas e, com isso, melhorar o
entendimento da biogeografia evolutiva deste grupo
vegetal. Por exemplo, um recente estudo utilizando
gêneros de Hydrocharitaceae, uma família que exibe
uma série notável de sistemas de polinização, permitiu
a conclusão de que a variação na estrutura de exina
dos grãos de pólen está relacionada a pressões seletivas que atuaram nos mecanismos de polinização,
reduzindo as esculturas nas espécies hipo-hidrófilas
(Tanaka et al. 2004).
A própria evolução da vida aquática nas angiospermas é notável por ser um grupo que surgiu a
partir de ancestrais terrestres. Estudar a ecologia da
polinização das plantas hidrófilas se mostra como
uma questão interessante, uma vez que compreender
uma das principais estratégias reprodutivas da vida
aquática pode ajudar na compreensão de padrões
maiores na evolução das angiospermas.
A hidrofilia ainda permanece com muitas questões abertas e esperamos que, ao final da leitura deste
capítulo, tenhamos conseguido mostrar um pouco
dos mecanismos de polinização e das discussões
atuais dentro do tema – todas ainda com muito a se
explorar. O Brasil, com uma grande diversidade de
ambientes aquáticos (desde um extenso litoral, bacias
hidrográficas e lagos), mostra um potencial muito
grande para estudos com hidrofilia.

Ambofilia
Ambofilia é a condição de polinização na qual
ocorre transporte de pólen mediado por vetores
bióticos e abióticos concomitantemente. Friedman
& Barrett (2011) apresentam os cenários ecológicos

nos quais esse sistema misto poderia ser adaptativo.
Para esses autores, a polinização abiótica deveria
evoluir quando vetores bióticos fossem pouco eficientes ou deixassem de existir, ou seja, uma forma
de segurança reprodutiva (Anderson 1976; Hesse
1979; Melampy & Hayworth 1980; Brantjes 1981;
Regal 1982; Stelleman 1984; Dafni & Dukas 1986;
Juncosa & Tomlinson 1987; Bullock 1994). Além
disso, cenários ecológicos envolvendo competição
com espécies mais atrativas poderiam favorecer
também a ambofilia (Culley et al. 2002). Caso a
flutuação no serviço de polinização biótico seja
temporária ou sazonal, a manutenção de uma condição intermediária, utilizando “o melhor de dois
mundos”, poderia oferecer vantagens adaptativas
(Culley et al. 2002).
Ainda não está claro na literatura o quão evolutivamente estável é a ambofilia. Cogita-se que ela
pode ser apenas um passo intermediário na transição
entre sistemas bióticos e abióticos de polinização
(Friedman & Barrett 2009a,b; Torretta & Basilio
2009; Ríos et al. 2014). Uma evidência a favor da
estabilidade seria a demonstração da maior efetividade de sistemas ambófilos, quando comparados
com outros proximamente relacionados que fossem
puramente zoófilos ou anemófilos, o que, até o presente, está pouco demonstrado (Culley et al. 2002).
Mesmo que não sejam superiores em termos de eficiência, é necessário considerar o componente de
resistência e estabilidade que esses sistemas podem
possuir na medida em que dependem de dois vetores
de dispersão polínica tão díspares: um biótico e um
abiótico. O caráter positivo da estratégia mista parece ficar claro quando se considera que ela evoluiu
várias vezes em diversas famílias de plantas, como
Arecaceae, Ericaceae, Euphorbiaceae, Polemoniaceae,
Ranunculaceae e Salicaceae (Faegri & van der Pijl
1979; Culley et al. 2002; Duan et al. 2009; Barfod et

André Rodrigo Rech

Pedro Joaquim Bergamo

al. 2011; Yamasaki & Sakai 2013, Ríos et al. 2014).
A ambofilia já foi demonstrada até mesmo em gimnospermas (Kono & Tobe 2007).
Estudos realizados com palmeiras registraram
uma densidade muito maior de animais em inflorescências masculinas (Listabarth 1993). Esse dado levou
a autora a sugerir que o papel dos visitantes florais
pudesse ser apenas o de contribuir para a liberação
do pólen das anteras, o qual seria então transportado
pelo vento (Listabarth 1993). No entanto estudos posteriores mostraram que muitas espécies de palmeiras,
mesmo sendo visitadas, podem liberar o pólen sem a
participação de animais (Ríos et al. 2014). Além disso,
foi também demonstrado que a menor frequência
de animais em inflorescências femininas se dá pela
maior intensidade de defesas químicas e mecânicas
dos tecidos dessas flores. Dessa forma, as visitas a
flores femininas ocorrem apenas ocasionalmente por
engano, o que, no entanto, garante um fluxo gênico
mediado bioticamente (Ríos et al. 2014).
Historicamente se assumiu que a anemofilia
deveria ser favorecida em ambientes abertos e com
muito vento. De fato, isso foi demonstrado em
algumas espécies como Attalea speciosa Mart., que
foi caracterizada como ambófila, e a importância da
anemofilia foi maior em áreas abertas como pastagens em comparação com áreas florestais (Anderson
et al. 1988). O mesmo também foi documentado em
Cocos nucifera L., cuja importância relativa dos componentes biótico e abiótico da polinização também
variou em função do contexto ambiental no qual
indivíduos da espécie ocorriam (Meléndez-Ramírez
et al. 2004). No entanto, surge um problema quando esse favorecimento de sistemas envolvendo o
vento em áreas abertas é transformado no mito de
que polinização pelo vento ocorre apenas nessas
condições. Chegou-se a excluir, por exemplo, a
expectativa de que existam espécies anemófilas ou

Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞

197

ambófilas em florestas pluviais. A refutação desse
paradigma tem crescido na literatura.
Entre as palmeiras do gênero Chamaedorea
(nativo em florestas pluviais tropicais), foi demonstrado que tanto a polinização anemófila quanto a
por insetos são importantes meios de deposição de
pólen em estigmas coespecíficos (Ríos et al. 2014).
A dispersão do pólen em ambientes úmidos se deve
em grande parte ao pólen seco e pulverulento que
essas espécies apresentam, o qual pode ser facilmente
disperso, mesmo por brisas suaves. Obviamente a
anemofilia é facilitada em ambientes abertos e com
ventos fortes, porém o que se ressalta aqui é que talvez
essas não sejam condições exclusivas. Além disso, os
principais visitantes florais de flores de Chamaedorea
em florestas úmidas foram tripes, os quais supostamente deslocam-se muito pouco, levando os autores
a sugerir um papel do vento na dispersão polínica de
maior distância (Kondo et al. 2011; Ríos et al. 2014).
Culley et al. (2002), em sua revisão, destacam
aspectos metodológicos importantes no estudo de
supostos casos de ambofilia. Os autores iniciam afirmando que, para distinguir ambofilia de sistemas
puros, tanto zoófilos quanto anemófilos ou hidrófilos,
são necessários experimentos de campo. Esses experimentos devem ser combinados com observações
do polinizador e testes envolvendo ensacamento de
flores e coleta de pólen flutuando no ar. No entanto
a coleta de pólen diretamente do ar não é tão simples quanto colocar superfícies planas expostas para
capturar grãos de pólen. Como vimos anteriormente,
a arquitetura floral e dos ramos da planta cria condições que levam à captura seletiva de grãos de pólen
coespecíficos. Nesse sentido, comparar estigmas de
flores ensacadas e abertas pode ser mais realista, o
que pode ser complementado com experimento em
túneis de vento, nos quais diferentes cenários podem
ser simulados (Culley et al. 2002).

198 ⁞ Polinização abiótica

Figueiredo & Sazima (2000; 2004) observaram
que várias espécies de Piperaceae apresentam polinização mista (insetos e vento) na Mata Atlântica
brasileira. Os insetos, visitando as inflorescências das
pimentas-longas anemófilas e/ou autocompatíveis,
provavelmente contribuiriam para aumentar a taxa
de polinização cruzada. O equilíbrio entre anemofilia
e entomofilia como sistema principal de polinização
das espécies de Piperaceae possivelmente varia em
função da época do ano em que ocorre floração, das
características do micro-habitat e da atração diferencial que cada espécie exerce sobre os insetos visitantes.
Além das Piperaceae, a sinergia da polinização
anemófila e biótica foi registrada em outras espécies como Urginea maritima (L.) Baker (Dafni &
Dukas 1986) e Linanthus parviflorus (Benth.) Greene
(Goodwillie 1999). Esses estudos ressaltam o caráter de segurança reprodutiva em sistemas mistos
de plantas que ocorrem em ambientes muito variáveis (sazonalmente ou não). Populações de sirfídeos
polinizadores de Piperaceae, especialmente as de
tamanho corporal pequeno, como Ocyptamus, apresentam flutuações sazonais na densidade demográfica (Bankowska 1989; Owen & Gilbert 1989). No
Brasil, Figueiredo & Sazima (2000) encontraram
que pimentas-longas, que tiveram como principais
polinizadores espécies de Ocyptamus, apresentaram
também polinização pelo vento.
Com relação a variações espaciais, o mesmo padrão de suplementação polínica foi registrado para
espécies alpinas, nas quais a contribuição vinda da
polinização abiótica aumentou à medida que a polinização por animais diminuiu com o aumento da
altitude (Salix lapponum L. – Totland & Sottocornola
2001; Ptilotrichum spinosum (L.) Boiss. - Gómez &
Zamora 1996). Um terceiro fator foi adicionado
por Culley et al. (2002): a competição interespecífica, na qual plantas sincronopátricas muito atrativas

poderiam atrair a maioria dos potenciais polinizadores, de forma que as espécies de menor atratividade
seriam beneficiadas ao se valerem de vetores abióticos.
Embora muito plausível, esse terceiro cenário ainda carece ser testado empiricamente. Segundo Cox
(1991), espécies que utilizam tanto insetos como o
vento na dispersão do pólen têm ampla distribuição,
grande habilidade de colonização, sobrevivência em
locais com baixa diversidade de insetos e flexibilidade
fenológica.
A ambofilia é rara em sistemas polinizados também pela água. Os estudos que descrevem polinização
pela água e por animais são aqueles que abordam a
polinização pela chuva (ver item “Hidrofilia”). Nas
espécies epi-hidrófilas, em que as flores inteiras estão
emersas e poderiam ser visitadas por animais, não
se conhecem casos de ambofilia. No caso de flores
submersas, porém, foi descrito forrageamento de
invertebrados marinhos (crustáceos e poliquetas)
em flores de Thalassia testudinum Banks & Sol. ex
K.D.Koenig, nas quais a mucilagem produzida pelas
anteras é utilizada como alimento (van Tussenbroek
et al. 2012). Não foi testado o papel destes visitantes
florais como polinizadores, porém fica em aberto
uma nova possibilidade de sistema de polinização.
A descoberta de que muitos sistemas de polinização anteriormente considerados abióticos na verdade
constituem sistema mistos (ambófilos) (Cresswell et
al. 2004), como ocorre com várias espécies utilizadas
na agricultura, reforça a necessidade da redução no
uso de agrotóxicos, os quais agem tanto sobre insetos
considerados pragas quanto sobre os polinizadores.
Além disso, a dispersão do agrotóxico não se atém
à área de lavoura onde é aplicado. Entre 30% e
70% da quantidade de agroquímicos aplicada atingem áreas fora da lavoura, mesmo quando todas as
normas técnicas para sua aplicação são seguidas,
através de seu transporte pelo vento e pela água

André Rodrigo Rech

Pedro Joaquim Bergamo

(Londres 2011). As pesquisas atuais mostram que
vários agrotóxicos comercializados no Brasil têm
efeitos letais e subletais sobre insetos polinizadores
(Freitas & Pinheiro 2012; van der Valk et al. 2013),
o que coloca em risco a polinização futura de plantas
silvestres e cultivadas.

Importância socioambiental
O pólen disperso pelo vento pode ser alérgico, ou seja,
em pessoas geneticamente predispostas pode gerar
uma resposta imunitária exacerbada ou diferente da
esperada (Brasileiro Filho 2000). No Brasil, a doença
polínica (polinose) foi registrada apenas recentemente,
surgindo na região Sul do país a partir do início da
década de 1970, sendo até então rara ou inexistente
(Rosário Filho 1997). A doença polínica é caracterizada por inflamação nas vias respiratórias devido ao
contato do alérgeno com a mucosa nasal, sendo que
espécies de Poaceae estão entre as principais fontes
de alérgenos (D’Amato et al. 2007).
Um dos mais importantes eventos evolutivos,
que posteriormente teve profundas implicações para
a história da humanidade, foi o surgimento das gramíneas (Poaceae), porque as mesmas são facilmente
cultivadas e constituem uma das principais fontes
de carboidratos na alimentação humana (Pedraza
2004). Atualmente, cerca de metade dos carboidratos consumidos pelos seres humanos tem origem
nas gramíneas. Rodríguez et al. (2005) mostram
que a grande produção de grãos das principais gramíneas cultivadas, ou seja, arroz (Oryza sativa L.),
aveia (Avena sp.), cevada (Hordeum vulgare L.), milho
(Zea mays L.) e trigo (Triticum sp.), pode ser explicada pelas baixas demandas de polinização. Além
disso, as culturas de arroz, trigo, milho e, no Brasil,
também de cana-de-açúcar ocupam milhões de hectares plantados à custa de forte mecanização e uso

Rodolfo Antônio de Figueiredo ⁞

199

intensivo de fertilizantes químicos, de agrotóxicos e
de variedades transgênicas, com impactos fortíssimos
para conservação da diversidade biológica (Gliessman
2005; Cox & Moore 2009).
As evidências baseadas em pólen fóssil indicam
o surgimento das gramíneas entre 65 e 55 milhões
de anos, sendo que o mais antigo registro de macrofóssil (planta inteira com inflorescência) data de 55
milhões de anos, de depósitos na Inglaterra e nos
Estados Unidos (Willis & McElwain 2002). Estas
são as mais antigas evidências de monocotiledôneas
herbáceas polinizadas pelo vento. A partir do seu
surgimento, as gramíneas lentamente se expandiram pelo planeta, sendo atualmente um importante
componente da vegetação global, especialmente em
áreas abertas e florestas de bambus.
O uso de plantas polinizadas de forma abiótica
na agricultura possibilitou o desenvolvimento da
mesma ainda mais desacoplada da questão ambiental. Com as principais culturas não dependendo de
polinização biótica é possível a existências de extensos
monocultivos sem áreas protegidas, que possibilitem abrigar animais polinizadores, e a produção é a
mesma ou pelo menos grande o suficiente para não
demandar que se mantenha de forma obrigatória (e
a priori) algo conservado. Se pensarmos em espécies
de polinização biótica, o impacto da fragmentação
e da perda de diversidade geral e, por consequência,
de polinizadores é evidente na produção de frutos,
portanto demanda práticas que conservem tais polinizadores para garantir o rendimento da própria
cultura em plantio (Capítulo 21). A possibilidade de
produzir alimentos sem polinizadores pode ter sido
um dos pilares da revolução verde, mas ao mesmo
tempo também pode estar contribuindo com a crise
global de perda de diversidade biológica causada pela
agricultura.

200 ⁞ Polinização abiótica

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3 Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal. com mais de 16 mil espécies e modo de vida variando de solitário a social. Universidade de São Paulo – CEP: 05508-900 – São Paulo-SP – Brasil. Além de servirem como fonte de alimento (pólen.000 – Campos dos Goytacazes-RJ – Brasil. Centro de Ciências Biológicas e da Saúde. recursos florais são fundamentais para as abelhas por serem utilizados como componentes das células de cria (óleo. Centro de Biociências e Biotecnologia. 4 Laboratório de Botânica. 2. A s abelhas formam um grupo diverso e numeroso. Maria Cristina Gaglianone2. Instituto de Biociências. flores e abelhas polinizadoras apresentam inúmeros casos de adaptação recíproca. Maria Rosângela Sigrist4 e Isabel Alves dos Santos5 1 Universidade Federal da Fronteira Sul – Rua Major Antonio Cardoso. resina). Assim. Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro – Av. 590 – CEP: 97900-00 – Cerro Largo-RS – Brasil. néctar e óleo).Foto: Mardiore Pinheiro * Capítulo 9 * Polinização por abelhas Mardiore Pinheiro1. Neste capítulo são abordados aspectos da biologia e do comportamento de abelhas.com 2 Laboratório de Ciências Ambientais. Departamento de Biologia Vegetal. Universidade Federal do Mato Grosso do Sul – Campo Grande – MS – Brasil – Caixa postal 549. apresentados exemplos de interações com flores de angiospermas e discutido o papel destes insetos na polinização da flora em formações vegetais brasileiras. Alberto Lamego. 5 Departamento de Ecologia. Instituto de Biologia. A grande maioria alimenta-se exclusivamente de recursos florais. Universidade Estadual de Campinas – Campinas-SP – Brasil – Caixa postal 6109. e-mail: mardiore. estabelecendo relações estreitas com as angiospermas ao longo da evolução de ambos os grupos. . na construção dos ninhos (resina) e no comportamento reprodutivo (perfumes). Carlos Eduardo Pereira Nunes3.pinheiro@gmail.

1 e 9. coloração (Figs. as abelhas polinizadoras legítimas possuem caracteres especiais para alcançar e retirar este pólen. por abelhas. Biologia e comportamento de abelhas Entre os agentes polinizadores bióticos. localizadas principalmente nas pernas. resinas e perfumes. presença de odor. o pólen pode estar “escondido” em partes florais para evitar o desperdício com visitantes não polinizadores. Já os perfumes são usados somente por machos de abelhas da tribo Euglossini (Apidae). enquanto flores ditas como não melitófilas podem também ser visitadas e polinizadas por abelhas. Flores melitófilas (i. As espécies de abelhas variam em tamanho (2-50 mm). Existem desde abelhas . Neste caso. As interações deste grupo de polinizadores com variados tipos de flores desafiam a abordagem clássica de síndrome de polinização (Faegri & van der Pijl 1979).2 ilustram alguns exemplos da diversidade da fauna de abelhas no Brasil. antese diurna.E. principalmente ou exclusivamente. bem como mencionaremos sobre a importância da preservação deste grupo de vetores de pólen.C. Moure et al. Outros recursos florais. forma. abordaremos o papel das abelhas na polinização de plantas de diferentes ambientes vegetais. de plataforma de pouso. estes insetos formam um grupo numeroso e diverso. 9. 2007). hábitos de nidificação e modo de vida.1 A.678 espécies descritas em cinco famílias: Colletidae. Recursos florais destinados à alimentação da cria e à construção do ninho são exclusivamente coletados por fêmeas. 2005b). Megachilidae e Apidae (Silveira et al. também chamadas de abelhasdas-orquídeas (Eltz et al. provavelmente como fonte energética. 2002. do comportamento e da polinização de flores por abelhas. Óleos e resinas estão primariamente associados à construção dos ninhos. flores com corola longa apresentam o néctar na base do tubo. como óleos. Por exemplo. exigindo uma língua longa para atingir o fundo (Alves dos Santos 2001). muitas vezes a coleta de recursos florais requer caracteres ajustados com a morfologia da flor.e. resultando em interações estreitas entre certos tipos de flores e grupos de abelhas com adaptações morfológicas e/ou comportamentais específicas para a coleta dos recursos. predomínio de cor azul. pois dependem das flores (ou dos recursos florais) para sua sobrevivência.206 ⁞ Polinização por abelhas Introdução A diversidade morfológica e comportamental dos diferentes grupos de abelhas torna possível a estes insetos explorar grande variedade de tipos florais. bem como comportamento adequado do polinizador para manipular a flor. Além disso. Além disso. com mais de 16 mil espécies descritas no mundo (Michener 2007). são explorados exclusivamente por certos grupos de abelhas.K). as abelhas merecem papel de destaque. Andrenidae. 9. Da mesma maneira. com comportamentos específicos e estruturas morfológicas adequadas para coleta. As Figs. ao passo que a maioria das espécies de angiospermas possui flores visitadas e polinizadas. tendo dessa forma estabelecido relações estreitas com as angiospermas ao longo de sua evolução. Por outro lado. embora os óleos também possam ser misturados ao pólen no alimento larval.. Halictidae. Neste capítulo serão apresentados aspectos da biologia. No Brasil estima-se que a apifauna reúne 1. amarela ou púrpura e presença de guias de recursos florais) podem também ser visitadas e polinizadas por outros grupos de polinizadores.

Antonio Aguiar (J). com tegumento de coloração tipicamente metálica.1 Aspectos da biologia e morfologia de abelhas. E. (C) Fêmea de Epicharis dejeanii iniciando escavação de ninho em solo arenoso. estruturas que favorecem a aderência dos grãos de pólen (asterisco) à escopa. dos Santos ⁞ 207 C E F G H I J K Figura 9. (A) Fêmea de Halictidae. Fernandes (B). com cerdas modificadas (seta). com carga monofloral de grãos de pólen de Petunia integrifolia na escopa. (G) Pelos plumosos (seta) característicos dos Apiformes. formando um pente para raspar os elaióforos e coletar óleo floral. Nas abelhas com língua longa. (E) Fêmea de Ancyloscelis gigas com a longa probóscide estendida. Gaglianone A ♦ Carlos E. P. (I) Fêmea de Hexantheda missionica. (F) Ponta da glossa (flabelum) de Florilegus fulvipes com papilas sensitivas. H e I). Autores das imagens: Isabel Alves dos Santos (A. o néctar é sugado e sobe por capilaridade entre as estruturas que compõem a probóscide. . (H) Grãos de pólen (setas) presos entre os pelos da escopa de Lanthanomelissa completa. F. (K) Fenda tibial (seta) na perna posterior do macho de Euglossa. Carlos E. C. estrutura adaptada para coleta de recurso em flores de néctar com tubo floral comprido. Clemens Schlindwein (G). Nunes ♦ Maria R. (B) Indivíduos da espécie eusocial Tetragonisca angustula pousados em estrutura que forma a entrada do ninho (seta). (J) Basitarso anterior de Centris bicolor. (D) Ninhos de Megachile construídos com folhas e petálas. D. P.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. Sigrist B D ♦ Isabel A. Nunes (K). Paulo C.

(A) Augochloropsis sp. Durante a visita. . (F) Xylocopa frontalis tomando néctar em flor com capuz de Bertholletia excelsa. para acessar o néctar. antera – asterisco) deve-se ao grande tamanho da abelha.2 Abelhas visitando flores. (B) Bombus morio vibrando anteras de S. O tamanho do estilete afasta o estigma (asterisco) e o tamanho da abelha impede que ela polinize a flor. tomando néctar em flor com câmara nectarífera de Sophora tomentosa. o estigma (seta) toca o dorso do tórax da abelha. (E) Arhysoceble picta tomando néctar em flor de Utricularia. (G) X. O pólen para reprodução geralmente é depositado na região dorsolateral (seta) do corpo da abelha. a abelha necessita de uma língua de comprimento compatível com o comprimento do esporão (asterisco). frontalis tomando néctar em Passiflora alata. multijuga. além de abrir passagem entre os lábios da corola. (H) Centris caxiensis coletando óleo em flor de Byrsonima gardneriana. (D) Megachile sp. mesmo local que contata o estigma da flor. local que também toca o estigma da flor.208 ⁞ Polinização por abelhas A B C D E F G H I J K L Figura 9. Note que. Durante a visita a abelha toca as estruturas reprodutivas da flor (seta) e realiza a polinização. O contato do dorso do tórax (seta) com as estruturas reprodutivas (neste caso. vibrando antera poricida (seta) de Senna macranthera. mesmo local onde o pólen para reprodução é depositado. A abelha prende-se à ungrícula da flor com a mandíbula (seta). Note a presença de pólen (seta) no tórax da abelha. (C) Bombus pauloensis vibrando anteras de Tibouchina langsdorffiana.

J e K). ex. resina. ex. A fundação inclui a localização de um sítio adequado para construção do ninho. onde há uma rainha e dezenas ou milhares de operárias (Michener 1974). ela morre e não tem contato com sua prole. (I) Lanthanomelissa betinae coletando óleo floral em flor de Sisyrinchium luzula. . As operárias forrageiras buscam pólen e néctar nas flores e estocam esses recursos em potes ou favos no ninho (Roubik 1989). além dos machos. com o basitarso anterior (seta). além da oviposição (Batra 1984. Sigrist ♦ Isabel A. Todas as operárias são irmãs. 9..) (irapuá) e Tetragonisca angustula (Latr. os elaióforos tricomáticos concentrados na base dos filetes. conhecidas como meliponíneos. Em cada célula coloca um ovo sobre ou em meio ao alimento e fecha-a. Este armazenamento de alimento permite que a colmeia seja perene e permaneça ativa mesmo em períodos de pouca floração ou de clima desfavorável. em troncos de árvores. utiliza uma cavidade já feita por outro organismo. O ovo deixado na célula de cria eclode em uma larva. e sofre quatro a cinco mudas enquanto cresce. Note a escopa (seta) repleta de pólen e óleo. A rainha é o único indivíduo reprodutivo. como limpeza. (mandaçaia). 9. Neste caso há apenas uma fêmea responsável por todas as tarefas do ninho. As espécies sociais são as mais conhecidas e estudadas. a fêmea inicia a escavação de um túnel (Fig. Geralmente os ninhos de abelhas sociais são construídos em cavidades (p. depois de um a dois meses. filhas da rainha. P.) e de várias espécies de abelhas-sem-ferrão da fauna brasileira. Note que a abelha está raspando. ou. entre outros (Stephen et al. Estas dividem os trabalhos de cuidados da colmeia. Apis e Trigona) (Nogueira Neto 1997). Autores das imagens: Vinícius L. P. cupinzeiros. Nunes ♦ Maria R. Gaglianone ♦ Carlos E.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. podendo ser no solo. deixando o imaturo protegido durante o seu desenvolvimento. Alves dos Santos 2002). micranthum. que normalmente ficam por pouco tempo na colônia. clementis coletando óleo floral em flor de S. Trigona spinipes (Fab. Contrastando com o modo de vida social. de Brito (C). construção de células de cria. Uma vez inseminada. como é o caso da abelha-do-mel Apis mellifera (L. As abelhas eussociais vivem em colônias organizadas. existem muitas espécies de abelhas solitárias.. Note as estruturas em forma de antena (setas) responsáveis por projetar os polinários (asteriscos) no tórax da abelha.1 B). então. Isso se repete várias vezes durante todo o período reprodutivo da fêmea. sendo alguns exemplos Melipona quadrifasciata Lep. A fêmea faz várias viagens para coletar alimento nas flores e aprovisionar as células de cria. B. Marcelo C. Mardiore Pinheiro (A. A larva madura passa pela metamorfose até a fase final. E. a fêmea recomeça o ciclo (McGinley 1989). Ao encontrar o local. C. Clemens Schlindwein (H).1 D) (Laroca et al. que se alimenta do pólen depositado dentro da célula. ocos de árvores utilizados por abelhas do gênero Melipona) ou suspensos em árvores (p. que pode ser linear ou ramificado. Carlos E. 1995). (K) Abelhas Meliponini coletando resina em flor masculina de Clusia. 1969). Em seguida. D. pedaços de folhas ou pétalas (Fig. (L) Macho de Eufriesea violascens coletando perfume em flor masculina de Catasetum fimbriatum. I. Camillo et al. totalmente solitárias até altamente eussociais. dos Santos ⁞ 209 enquanto as pernas anteriores raspam elaióforos epiteliais (asterisco). Nunes (L). a abelha constrói as células de cria. quando emerge na forma de adulto pronto para a reprodução. 1987. G. Geralmente. defesa e aprovisionamento. reforçando a parede do túnel com areia. G. no caso de alguns grupos.1 C). desde a sua fundação.) (jataí) (Fig. geralmente misturado com néctar ou óleos (no caso de abelhas especializadas). pois muitas são utilizadas comercialmente. em barrancos. (J) L. 9. defesa e coleta do alimento. cavidades preexistentes. Cavalcante (F). óleo.

2004) e espécies que formam grandes agregações.1 I). A coleta deste recurso pelas fêmeas adultas requer manipulação das flores. as abelhas solitárias foram. (Schlindwein 1998).1 G. 9. o sucesso da sua prole. denominado parasitismo social. pois os imaturos das espécies cleptoparasitas irão usufruir da célula de cria construída e abastecida pela fêmea hospedeira (Rozen 2003). até as que utilizam espécies de plantas de táxons diversos como fontes deste recurso (espécies de abelhas poliléticas) (Cane & Sipes 2006). dois fatores: primeiro. Mas. Espécies oligoléticas são encontradas principalmente entre abelhas solitárias das famílias Colletidae.1 E. o que difere de muitos outros insetos. pois precisam de fontes de alimento o ano todo para sustentar suas colônias perenes. Todas as espécies de abelhas se alimentam de recursos florais. como. Muitas das espécies sociais são poliléticas. O pólen representa a principal fonte proteica e é disponibilizado para os imaturos dentro da célula de cria. com alta densidade de ninhos dispostos no mesmo local (Rozen 1984). que incluem aquelas que coletam pólen somente em poucas espécies de plantas do mesmo gênero ou da mesma família (espécies de abelhas oligoléticas) (Fig. na maioria das vezes. as espécies de abelhas podem ser classificadas em diferentes graus de especialização. vespas parasitoides e até mesmo outras espécies de abelhas denominadas cleptoparasitas (Alves dos Santos 2009). entre outros (Michener 1974.F). 9. Elas constroem os ninhos para abrigá-los e protegê-los durante o desenvolvimento e os abastecem com alimento suficiente para que completem todo o ciclo. garantindo. em geral espécies sociais que atacam ninhos de outras espécies sociais de Apidae ou de Halictidae (Michener 2007). Este sucesso pode ser interrompido por alguns inimigos naturais. segundo.210 ⁞ Polinização por abelhas Apesar de numerosas em espécies. cooperação entre os indivíduos do grupo e presença de fêmea dominante (Michener 1969). Andrenidae e várias tribos de Apidae. 9. O néctar representa a fonte de energia para os adultos e imaturos e as abelhas utilizam a probóscide para obter este recurso (Figs. Gaglianone 2000. esparsas e menores (Danks 1971) e. Entre o modo de vida solitário e social existem outros níveis de organização. ou seja. como é o caso de Andrena fenningeri Viereck acompanhada por mais de 10 anos por Batra (1999). Dependendo das fontes exploradas para coletar o pólen. como: fungos. Garófalo et al. de forma a não perdê-lo durante o percurso até o ninho (Figs. A classificação se dá devido ao contato de gerações. Essa escassez de conhecimentos bionômicos é resultante de. as espécies de abelhas possuem um cuidado parental com seus imaturos. sociais ou solitárias. Neste caso. por exemplo. subsocial. as populações das espécies solitárias são. semissocial. Tais agregações tendem a permanecer por vários anos na mesma área. as interações com suas plantas preferidas devem ser alvo de conservação. menos estudadas. o que facilita a sua localização. ocorre através da invasão do ninho e roubo do alimento pelo invasor. ácaros. comunal. pelo menos. Mesmo assim foram acumulados muitos conhecimentos acerca de espécies que nidificam em cavidades preexistentes (pois as mesmas podem ser capturadas em armadilha) (Krombein 1967. se há ou não sobreposição entre as gerações. Como abelhas oligoléticas dependem de fontes específicas de pólen para alimentar as larvas. a grande dificuldade de se localizar seus sítios de nidificação (Jayasingh & Freeman 1980). até o presente. entre eles néctar e pólen. Outro tipo de parasitismo. tanto para a retirada do pólen contido nas anteras como para acondicioná-lo em estrutura de transporte. Em algumas situações as associações . assim.H). ocorre a morte direta do ovo ou larva do hospedeiro. Augusto & Garófalo 2004). divisão de trabalho.

Abelhas e polinização A dependência das abelhas por recursos florais e das plantas pelo serviço de polinização propiciou o surgimento de adaptações recíprocas. 9. Este comportamento de coleta foi descrito por Michener (1962) e denominado de buzz pollination (polinização por vibração). Carvalho & Schlindwein 2011). Abelhas e flores de pólen Entre as angiospermas. Flores de Senna (Fabaceae) e Tibouchina (Melastomataceae). além do pólen. dos Santos ⁞ 211 das flores. comparativamente à manipulação das anteras. Xylocopini. como ocorre em vários grupos atuais de insetos. Exomalopsini. 9. Gaglianone ♦ Carlos E. 9. e na maioria das vezes resulta em polinização (Figs. são . a abelha agarra-se a uma antera (Fig. a proteção do pólen. as espécies de abelhas que vibram pertencem a táxons filogeneticamente não relacionados das famílias Apidae (como Centridini. A seguir serão descritos alguns exemplos.2 A. aproximadamente 20 mil espécies disponibilizam somente pólen como recurso para os visitantes florais ou. Segundo Endress (1994). P. (2010). Neste sentido. características como anteras longas. Ao longo da evolução. Colletidae (Colletinae e Caupolicanini) e Andrenidae (Oxaeini) Nunes-Silva et al. Nunes são obrigatórias para reprodução tanto das abelhas quanto das plantas (Milet-Pinheiro & Schlindwein 2010. Euglossini e Melipona – Meliponini. por exemplo). A polinização por vibração ocorrerá se o visitante tocar o estigma com a parte do corpo que recebeu a carga polínica. Buchmann (1985) sugeriu que o comportamento de vibração nas abelhas teria a função original de termorregulação. este comportamento teria sofrido modificações na sua função.2 B. Para coletar pólen em flores de anteras poricidas. a seleção de visitantes e a promoção da polinização com a deposição mais precisa de pólen no corpo do visitante serviriam como vantagens adaptativas para garantir o sucesso reprodutivo das plantas. Assim. 9. Halictidae (Augochlorini). tamanho e arranjo dos estames e posição e tamanho do estilete.2 A). com a vantagem de coletar mais pólen pela vibração. sendo este tipo de flor denominado por Vogel (1978) como flor de pólen (Capítulo 6). por exemplo. Em ambos os casos o pólen é o recurso primário para atração dos polinizadores (Endress 1994). No Brasil. já que emite um zumbido. do ponto de vista de evolução floral. uma pequena quantidade de néctar (Willmer 2011). o que dependerá do comportamento na flor e do tamanho corporal em relação a posição. sejam liberados das anteras para a superfície abdominal e/ou torácica da abelha.2 B. Embora o pólen de anteras poricidas seja coletado somente por vibração. Dentro desta categoria existe um grupo especial de flores cujo pólen está armazenado em anteras poricidas e é explorado exclusivamente por abelhas que coletam pólen através da vibração da musculatura indireta das asas. levando as abelhas a utilizá-lo para a vibração ♦ Maria R. observadas na morfologia e comportamento das abelhas e nos diferentes tipos de flores.C). Bombini. nem todas as abelhas que coletam pólen através deste mecanismo atuam como polinizadoras das flores que visitam (Fig.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. Sigrist ♦ Isabel A.C) e vibra a musculatura do tórax. seta) ou ao conjunto de estames (Figs. tubulares e poricidas podem ser consideradas como adaptações das plantas à coleta de pólen por vibração. A vibração é transmitida para as estruturas florais e faz com que os grãos de pólen. o comportamento de coleta por vibração teria sido adotado por alguns táxons de abelhas. geralmente pequenos e secos.

2 B. o pólen para reprodução é depositado em um local do corpo do visitante (região dorsal e/ ou dorsolateral).S.] Baill. Espécies com anteras poricidas ocorrem principalmente nas famílias Fabaceae (Caesalpinioideae. 9.] H. multijuga [Rich. espécies de Swartzia) ou poricidas (p. Segundo Buchmann (1985). em posição oposta aos estames de reprodução (Gottsberger .2 A. ou seja. a habilidade de coletar mais pólen por unidade de tempo. podendo ocorrer também em flores com anteras rimosas. do ponto de vista evolutivo. 9. A coleta de pólen e a polinização por vibração não está restrita a flores com anteras poricidas. Enquanto isso. Durante a coleta por vibração.2 A-C) de famílias filogeneticamente não relacionadas. O fato de o pólen ser utilizado como recurso alimentar pelas abelhas é uma desvantagem para a planta. como. seta) e de onde normalmente não é retirado pela abelha. a respeito de flores com anteras rimosas. e muitas vezes as abelhas vibradoras realizam a polinização destas flores (Vogel 1974. Cassiinae). Descrições detalhadas do mecanismo de polinização em flores com anteras poricidas podem ser consultadas em Buchmann (1983). Irwin & Barneby e Tibouchina langsdorffiana [Bonpl. Informações adicionais sobre polinização por vibração em flores heterânteras com anteras poricidas podem ser consultadas em Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger (1988). através do qual o pólen das anteras de reprodução é ejetado para a pétala lateral da flor e daí remetido para o dorso do corpo das abelhas (local que contata o estigma).S. de onde pode ser retirado e transportado para o ninho. Assim. 9. Wolowski & Freitas (2010). ou seja. Mecanismos de polinização mais complexos. também são enantiostílicas. espécies de Myrtaceae (Proença & Gibbs 1994). em Lopes & Machado (1996). pauloensis Friese (Figs.) (Figs. Cassia e Chamaecrista (Faboideae. Wolowsky & Freitas (2010) e.212 ⁞ Polinização por abelhas polinizadas por abelhas grandes. envolvendo flores de pólen. Westerkamp (2004). como Bombus morio (Swederus) e B.2 B. este conflito é reduzido quando o pólen é disponibilizado em diferentes estames. por exemplo. pólen seco e pequeno. ex. Fabaceae) (Lopes & Machado 1996) e de Begoniaceae (Wyatt & Sazima 2011). Este dimorfismo do androceu ocorre em algumas espécies com anteras rimosas (p. que contata o estigma da flor (Fig. Westerkamp (2004) descreveu. ex Collad. o pólen para alimentação do visitante é depositado na região ventral do corpo da abelha. já que este consumo deixa menos pólen disponível para a reprodução. (2009).] H. 2009).B). Segundo Vallejo-Marín et al. pode ter conduzido as abelhas a utilizar a vibração em flores com anteras de deiscência longitudinal.. em pólen para o visitante e pólen para reprodução. Melastomataceae (Fig. 9. Irwin & Barneby. Flores com anteras rimosas polinizadas por vibração compartilham características como androceu polistêmone. a heteranteria tem sido considerada uma resposta das plantas para assegurar a reprodução com economia de recurso (Vogel 1974. Buchmann 1983). o mecanismo de polinização por ricochete. Bezerra & Machado (2003). resultando em uma separação funcional.. Vallejo-Marín et al. fenômeno denominado na literatura como “dilema do pólen” (Westerkamp 1997a).2 C) e Solanaceae. apresentam estigmas deflexionados à direita ou à esquerda.C). 9. (2007). Figs. Senna macranthera [DC. Para coletar pólen nestas flores as abelhas agarram um grupo de estames com as pernas e vibram. Fabaceae). aplicando a vibração nas anteras. Gottsberger & SilberbauerGottsberger (1988). As flores de espécies dos gêneros Senna. Costa et al. além de heterânteras. do gênero Swartzia (Faboideae. Buchmann 1983. Fracasso & Sazima (2004). para as flores da tribo Cassiinae (Faboideae. estão associados à presença de estames de diferentes tipos na mesma flor (heteranteria). S. ex.

Verbenaceae. entre outras. com tamanho que vai de pequeno (p. ao mesmo tempo em que expõem as anteras (ou somente o pólen) e o estigma. o néctar é facilmente acessado por diversos grupos de insetos. moscas. Flores nectaríferas possuem morfologia bastante variada. Dependendo da morfologia floral. como as flores de Celastraceae e Salicaceae.2 D). dos Santos ⁞ 213 tubulares de tamanho pequeno. o néctar é acumulado em uma câmara nectarífera (Brito et al. Por outro lado. Lamiaceae. o visitante precisa ter dimensão (comprimento e largura do corpo e comprimento da língua) e comportamento intrafloral adequados. Deste modo. Flores deste tipo são predominantemente polinizadas por abelhas (Endress 1994. goela. borboletas. Sigrist ♦ Isabel A. forma e posição variados dentro da flor (Capítulo 6) e está diretamente envolvido com a polinização. Em flores ♦ Maria R. Nunes & Silberbauer-Gottsberger 1988). Gesneriaceae. capuz ou tubo floral comprido. 1998) e ocorrem em diversas famílias de angiospermas. ex. somente as abelhas com dimensões e comportamento propícios são polinizadoras. em flores do tipo estandarte. Sophora tomentosa L. 9. o néctar é produzido e/ou acumulado em porções profundas da corola e o pólen fica mais ou menos protegido. Neal et al. e com corola de diversas formas. como prato. garantindo maior quantidade deste recurso na reprodução sexuada das plantas (Willmer 2011).. peças da quilha e da ala) (Fig. Embora. Orchidaceae. Marantaceae). os quais podem atuar como polinizadores. além de ser um atrativo. vespas e. a deflexão do pistilo em direção oposta as anteras maiores pode reduzir a geitonogamia e facilitar a polinização entre flores de diferentes indivíduos (Jesson & Barret 2005). o surgimento de estruturas produtoras de néctar nas flores das angiospermas pode ter a função de desviar a atenção dos visitantes florais do pólen. Faboideae). o peso do corpo da abelha e a força aplicada para abrir passagem entre as pétalas promovem o deslocamento da quilha para baixo. Lecythidaceae. flores de Asteraceae. como as flores de Asteraceae. Fabaceae (Faboideae). flores de néctar podem ser visitadas e polinizadas por diversos grupos de polinizadores ou. Gaglianone ♦ Carlos E. Durante este movimento. ao contrário. incluindo abelhas. como. Em flores do tipo estandarte. Barrett 2002). de modo a garantir o contato do visitante com as estruturas reprodutivas durante a visita. ex. eventualmente. que contatam o corpo da abelha na porção ventral do tórax e/ou abdômen. ou com corola do tipo prato. Para acessar o recurso. Descrições detalhadas de mecanismos de polinização de flores do tipo estandarte podem ser consultadas em Westerkamp (1997b). geralmente é produzido e/ou acumulado em local específico. besouros. campânula e tubo (Capítulo 2). Utriculariaceae. A atratividade gerada pelo néctar foi também comprovada através de experimentos com suplementação deste recurso. Do ponto de vista evolutivo. P. estandarte. . 2010). por exemplo. Marantaceae. goela. pois. que resultaram em aumento da taxa de visitação floral (Mitchell & Waser 1992). com esporão. Abelhas e flores de néctar Flores de néctar produzem este recurso como principal atração para visitantes florais. Celastraceae e Salicaceae) a grande (p. a função da enantiostilia na polinização ainda não seja clara (Dulberger 1981. Para atingir o recurso as abelhas precisam pousar sobre a ala e/ou quilha e forçar a cabeça entre a base das peças florais (estandarte.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C.. como Bignoniaceae.2 D-F). 9. atributos que possibilitem acionar os mecanismos de polinização (Figs. (Fabaceae. flores de Bignoniaceae. possuir um sistema de polinização especialista (Capítulo 17). O néctar floral é secretado por glândulas com tamanho.

ex. Como as estruturas reprodutivas estão afastadas do nectário. uma vez que estes podem responder . no entanto alguns visitantes podem acessar o néctar por via ilegítima. 9. Passifloraceae. 9. ex. ex. quando pousados no lábio inferior da flor. são importantes polinizadores de flores nectaríferas da região Neotropical (Roubik 1992). flores de Utriculariaceae).2 E. o polinizador tem que afastar os lábios da corola para acessar o néctar.2 G) atuam como polinizadores (Sazima & Sazima 1989.. somente abelhas com altura do tórax suficientemente grande para tocá-las (Fig. provocam a diminuição do volume de néctar das flores. Em flores com capuz. polinizadas principalmente por abelhas de língua longa. Entre as abelhas de língua longa. pois estas abelhas. a diminuição do volume de néctar das flores pode mediar positivamente a interação com polinizadores. Já em flores de várias espécies de Convolvulaceae. a polinização decorrem deste comportamento. Maués 2002. Pick & Schlindwein 2011). Os efeitos da ação dos visitantes ilegítimos são a princípio negativos. 2012). 9. atuando como pilhadores de néctar.. Ancyloscelis gigas Friese) (Fig. Convolvulaceae. cuja língua pode ultrapassar o tamanho do corpo. Fabaceae) ou em esporões. Além disso.1 E) e Megachilidae. o tamanho do corpo da abelha é determinante na polinização. Por outro lado. Gaglianone et al. sendo que o contato com as estruturas reprodutivas da flor (Fig. Aguiar & Gaglianone 2008. Mori (Lecythidaceae). fêmeas e machos de Euglossini. Eulaema e Eufriesea. como em Utriculariaceae (Fig. asterisco) com o dorso do tórax (Fig. seta) e. Durante a tomada de néctar as abelhas tocam as estruturas reprodutivas e polinizam as flores (Mori & Prance 1990. Santos & Absy 2010. Flores tubulares exigem adaptações específicas do aparelho bucal para o acesso ao néctar e são. somente os visitantes que tocam as estruturas reprodutivas conseguem atingir este recurso. Passiflora alata Curtis) são dicógamas (protândricas). os estames fecham a passagem para a câmara nectarífera e o néctar somente pode ser acessado pelas abelhas que possuem língua longa o suficiente para alcançar o fundo da corola (Pinheiro & Schlindwein 1998. além de não promoverem a polinização. Abelhas com língua longa também são importantes polinizadores de flores que apresentam néctar depositado em câmaras (p. 9. 2010). 9.2 E. como espécies das famílias Apidae (p. ex.A. os estames estão flexionados para baixo e a abelha contata as anteras (Fig. Cavalcante et al. os ramos dos estiletes flexionam-se abaixo das anteras e a abelha contata o estigma da flor.2 G. Para tanto. Oxaea (Camargo et al. com o dorso do corpo. 2005). portanto. fazendo com que os polinizadores evitem as flores perfuradas. como é o caso de Bertholletia excelsa Bonpl. Varassin & Silva 1999. na fase feminina. o néctar somente é acessado por abelhas de grande porte. somente agem como polinizadores os visitantes com altura do corpo adequada para contatar o estigma e as anteras. e Lecythis lurida (Miers) S. que conseguem imprimir força para afastar o capuz formado pelo prolongamento do androceu. Em Passifloraceae. No caso de flores com lábio superior e inferior próximos o suficiente para fechar a passagem para o nectário (p. Este comportamento foi descrito para abelhas como Xylocopa (Correia et al. consequentemente.214 ⁞ Polinização por abelhas Na polinização de flores bilabiadas do tipo goela é necessário que as abelhas contatem. através da perfuração da parede externa do cálice e/ou corola. 1984.2 F) e algumas espécies de Centris. seta). que estão localizadas próximas ao lábio superior da flor (Westerkamp & Claben-Bockhoff 2007). Nas flores que restringem o acesso ao néctar. as estruturas reprodutivas. asterisco) e Orchidaceae. as flores de Passiflora (p. como Xylocopa frontalis Olivier (Fig. 9. Aguiar & Gaglianone 2008) e Trigona (Sazima & Sazima 1989). na fase masculina.2 G. 9.

P. muitas informações científicas subsequentes discutiram as adaptações morfológicas recíprocas entre as plantas produtoras de óleo e as abelhas que utilizam este recurso floral. bem como à cimentação destes materiais (Cane et al.. Juss. (2011). ou anteriores e médios. Cane et al. consequentemente. dos Santos ⁞ 215 1981. Os óleos são secretados por glândulas epiteliais ou tricomáticas. Entretanto. este recurso floral é encontrado entre 1. (2009) e Chauveau et al. Byrsonima gardneriana A. Nunes à escassez do recurso efetuando visitas mais rápidas em cada flor e. Contudo é inegável a existência de adaptações morfológicas das flores de óleo em relação à morfologia de abelhas coletoras deste recurso e vice-versa. Pansarin et al.. onde atua como polinizador. bem como o fluxo de pólen na população (Gentry 1978. à aderência. possuem adaptações morfológicas para coleta de óleo nos dois primeiros pares de pernas. Centris caxiensis Ducke) (Fig.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. aumentando a frequência de flores visitadas e polinizadas. indica a sua plasticidade comportamental relativa à coleta do néctar. ou ainda no abdômen – estão associadas ao tipo de elaióforo (epitelial ou tricomático) e também à posição do mesmo na flor. Um exemplo disso pode ser observado nas flores de Malpighiaceae (p.2 H).) (Fig. Tapinotaspidini e Tetrapediini utilizam óleo floral misturado ao pólen para alimentar as larvas (Vogel 1974. Cocucci & Vogel (2001). Outros usos do óleo estão relacionados ao revestimento das paredes internas e do fechamento das células de cria. Na literatura esta adaptação é denominada arranjo four-legged (Vogel 1974). ex. que descreveram o comportamento e a morfologia do aparelho bucal de Oxaea flavescens Klug. Esta mediação positiva dos visitantes ilegítimos foi discutida por autores como Camargo et al. Abelhas e flores de óleo Desde que Vogel (1969) registrou óleos florais como mais um recurso coletado pelas abelhas. 9. 9. Simpson & Nef ♦ Maria R. o que possibilita a manipulação concomitante de pelo menos quatro pares de glândulas da flor. enquanto as flores podem ser polinizadas por mais de uma espécie de abelha (Machado 2004). perfura a parte externa da flor para retirar o néctar.2 H) e abelhas da tribo Centridini (Apidae): as flores de óleo desta família possuem corola em forma de prato. pois as abelhas geralmente coletam este recurso em mais de uma fonte floral. 1983. Sigrist ♦ Isabel A. 2007). ex. Detalhes da morfologia e localização destas glândulas são encontrados em Vogel & Machado (1991). sem polinizar as flores. (1984). Na região Neotropical abelhas solitárias especializadas das tribos Centridini. A maioria das interações entre abelhas e flores de óleo não é necessariamente específica. nas escopas das abelhas. Segundo Renner & Schaefer (2010). as estruturas morfológicas adaptadas para coleta de óleo – cerdas modificadas nos basitarsos anteriores (Fig. médios.1 J). como flores de óleo geralmente não oferecem néctar. por sua vez. 1996. Alves dos Santos et al. de materiais de construção do ninho (partículas de solo e pequenos pedaços de madeira). Gaglianone ♦ Carlos E. Vinson et al. cinco pétalas livres unguiculadas (com a unguícula da pétala superior mais larga) e quatro ou cinco pares de glândulas na superfície dorsal das sépalas.800 espécies de plantas. 1983). pertencentes a 11 famílias de angiospermas (Capítulo 6). 9. o comportamento legítimo desta mesma espécie em outros tipos florais.500 e 1. Sérsic (2004). Maloof & Inouye 2000). as abelhas necessitam de outras fontes deste recurso. que. Além disso. Além . as abelhas da tribo Centridini (p. com maxilas muito desenvolvidas. denominadas elaióforos (Vogel 1974). De modo geral.

Estas abelhas coletam pólen por vibração nas mesmas flores. foram descritas também associações entre os períodos de atividade dos adultos e os períodos de floração (Gaglianone 2003). que alcançam os elaióforos localizados em duas depressões da corola (Vogel & Machado 1991. (2002) e. podendo assim manter as quatro primeiras pernas livres para manipular os elaióforos (Fig. Entretanto a natureza destas secreções não foi analisada e as interações de Tapinotaspoides com flores de óleo ainda precisam ser melhor investigadas. neliana seriam frutos de um processo coevolutivo. asterisco). De modo distinto. fêmeas de Centris coletam este recurso utilizando somente as pernas anteriores. Juss observado por Gaglianone (2005). 2002. com pernas anteriores muito longas. Machado et al.2 H. Ao pousarem sobre a flor nesta posição. logo após rasparem os elaióforos com as pernas anteriores e medianas. misturando estes recursos que servirão de alimento para as larvas nas células de cria.216 ⁞ Polinização por abelhas disso. foram descritos na África. Esta associação foi descrita para duas espécies de Angelonia (A.) e Centris hyptidis Ducke. As estruturas coletoras de óleos em Tapinotaspidini. 2000). Machado et al. que utilizam para a coleta em tricomas extraflorais (Melo & Gaglianone 2005). luzula Klotzsch ex Kaltt. Truylio et al. as abelhas alinham-se nas flores prendendo-se com a mandíbula na unguícula da pétala superior (Fig. cujos elaióforos são encontrados em esporões (Vogel & Michener 1985. novos relatos em Martins et al. cornigera Hook. Os primeiros exemplos da correlação morfológica entre abelhas coletoras de óleos. a posição dos elaióforos dentro da corola exige ainda outras adaptações morfológicas dos polinizadores. Machado 2004. entre abelhas do gênero Rediviva (Melittidae) e espécies de Diascia (Scrophulariaceae). o uso das pernas anteriores e medianas para coleta de óleo não é o único comportamento observado em abelhas do gênero Centris. 9. cujas fêmeas foram registradas coletando óleo exclusivamente em espécies de Malpighiaceae (Gaglianone 2001). pallidula Whitehead & Steiner e R. 2002). 9. 1991). As flores de Malpighiaceae podem também ser importantes fontes de pólen para estas abelhas. Para a coleta dos lipídeos em flores do tipo prato. localizadas nas pernas na maior parte dos gêneros. Em alguns casos.2 H. como o aumento no comprimento das pernas. Este comportamento é bastante comum entre espécies de Epicharis. pubescens Benth. conforme comportamento de coleta descrito por Sazima & Sazima (1989). recentemente. Além das adaptações morfológicas. Abelhas do gênero Lanthanomelissa são os principais polinizadores das flores de óleo de Sisyrinchium (Cocucci & Vogel 2001. cujas estruturas morfológicas para coleta de óleo estão presentes somente nas pernas anteriores (Vogel & Machado 1991). Steiner & Whitehead 1988. 2013). Martins et al. (2013). as abelhas deste gênero . de S. variam em associação a tipos de elaióforos distintos em flores de Iridaceae. Em flores de outras plantas produtoras de óleos. 1991). Detalhes do mecanismo de polinização de flores de Angelonia foram descritos por Vogel & Machado (1991). Fêmeas do gênero Tapinotaspoides possuem cerdas especializadas no abdômen. como Angelonia (Plantaginaceae). como. associadas a flores com elaióforos de localização profunda na corola. Melastomataceae e Orchidaceae (epiteliais) (Cocucci et al. as abelhas contatam as anteras e o estigma com o ventre e realizam a polinização. e A. como exemplo é possível citar o comportamento oligolético de Epicharis nigrita Friese em flores de Byrsonima intermedia A. posicionados ao alcance de cada uma das pernas. Scrophulariaceae e Solanaceae (tricomáticos). seta). o comprimento dos esporões das flores de Diascia e o alongamento das pernas de R. por exemplo. 1990. Malpighiaceae. De acordo com Steiner & Whitehead (1990.

A maioria das espécies de Clusia oferece resinas florais como recurso em flores estaminadas e pistiladas de diferentes indivíduos (Armbruster 1984). em um processo de polinização denominado de polinização por engodo (Capítulo 15). o que dificulta o contato da abelha com anteras e estigma. Gaglianone ♦ Carlos E. As interações mais conhecidas mediadas por este recurso foram descritas para abelhas coletoras de resinas em flores dos gêneros Clusia (Clusiaceae) e Dalechampia (Euphorbiaceae). clementis. betinae e L.2 J) e giram sobre toda a superfície interna da corola. A ausência de grãos de pólen de Malpighiaceae no conteúdo larval de células de cria de Tetrapedia diversipes Klug confirmou esta observação para ninhos estudados em área de floresta atlântica (Menezes et al.2 I. Elaióforos epiteliais são também explorados por abelhas da tribo Tetrapediini (Apidae). As resinas florais foram detectadas em espécies de três famílias: Clusiaceae. Este recurso serve para dar forma e consistência às paredes das células e de outras estruturas dos ninhos. dos Santos ⁞ 217 Abelhas e flores de resina Entre os diversos recursos utilizados pelas abelhas. clementis Urban) entram no tubo formado pelas tépalas (Fig. flores pistiladas não produzem resina. incluindo L. . Por outro lado. colocando as unhas das pernas médias e posteriores sobre as tépalas. auxiliando na proteção contra patógenos e invasores (Armbruster 1984. sugerindo que as espécies de Lanthanomelissa são oligoléticas em flores deste gênero. Os principais polinizadores de Clusia são fêmeas de Euglossini e. micranthum Cav. ainda macia e maleável. fêmeas de Lanthanomelissa (p. além de ter função antimicrobiana e impermeabilizante.. mas a semelhança morfológica com as flores estaminadas (produtoras de resina) assegura a visitação aos dois tipos florais. Uma revisão de interações registradas em ecossistemas brasileiros entre flores de óleos e abelhas especializadas na coleta deste recurso pode ser consultada em Machado (2004). Pinheiro. 9. as resinas florais são mais líquidas. Euphorbiaceae e Calophyllaceae (Capítulo 6). cuja morfologia dos pentes de cerdas coletoras de óleos difere do observado em Centridini e alguns Tapinotaspidini (Alves dos Santos et al. Nunes (p. ♦ Maria R. as resinas florais são exploradas somente por um grupo restrito de espécies das famílias Apidae (tribos Meliponini e Euglossini) e Megachilidae (tribo Anthidiini). evidenciou quase a totalidade de pólen de Sisyrinchium (M. P. ex. Em alguns casos. A resina pode também ser transportada presa às mandíbulas na forma de uma pequena bola. 2006). podendo ser coletadas e utilizadas neste estado por um tempo relativamente longo (Roubik 1989).. para coletar óleo em flores do tipo campânula. giram sobre as anteras realizando movimentos circulares ao redor do elaióforo (localizado na região inferior dos filetes). como observado para as abelhas Anthidiini (Alves dos Santos 2004). L. O comportamento de coleta de óleos por Tetrapedia foi descrito em flores de Malpighiaceae. As fêmeas coletam este recurso com as mandíbulas e o manipulam com as pernas anteriores e médias até a transferência para as posteriores. discrepans Holmberg. 2012). seta). dados inéditos). onde as resinas são transportadas para os ninhos (Gastauer et al. ocasião em que raspam a superfície dos tricomas com os basitarsos das pernas anteriores (Fig. betinae Urban) apoiam o abdômen sobre a coluna estaminal e. Sigrist ♦ Isabel A. onde as fêmeas quase sempre pousam sobre o cálice e assumem uma posição invertida sobre os elaióforos (Neff & Simpson 1981. ex.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. Lovkam & Braddock 1999). Uma análise da carga polínica de fêmeas de Lanthanomelissa.. enquanto raspam o óleo dos tricomas na região inferior dos filetes. como as flores de S. L. Rego & Albuquerque 1989). 9. Diferente das resinas secretadas por partes vegetativas das plantas. L. 2011).

mirceno.218 ⁞ Polinização por abelhas com menor frequência. Sazima et al. Uma grande glândula de resina está localizada entre as flores masculinas e a bráctea superior do pseudanto. Componentes dessas fragrâncias florais são muito atrativos aos machos Euglossini. A dioicia e a não ocorrência de apomixia na maioria das espécies estudadas implica na dependência destas plantas aos polinizadores. Sazima . Exaerete. raramente. limoneno. Esta subtribo apresenta distribuição neotropical. O material coletado é transferido para as corbículas para ser transportado ao ninho (Armbruster & Herzig 1984. As abelhas pousam sobre as flores femininas e masculinas. ocimeno. movimentando-se sobre as estruturas reprodutivas. O sistema de polinização envolvendo a coleta de fragrâncias por machos Euglossini é denominado androeuglossinofilia ou euglossinofilia (Van der Pijl & Dodson 1969). e imediatamente iniciam a retirada da resina com as mandíbulas. o que diminui sua eficiência na polinização (Kaminsky & Absy 2006. transferindo-o entre as flores. exposto em uma floresta brasileira. Euphorbiaceae (Dalechampia). Singer & Sazima 2004). As flores visitadas pelos machos oferecem odores com misturas de seis a doze compostos majoritários (Dodson et al. nome recebido graças a sua interação com flores da família Orchidaceae. muitas vezes não tocam as estruturas reprodutivas. como cineol. e Clusia spiritu-sanctensis G. algumas gotas de eugenol ou cineol em papel filtro.Weinberg (Cesário 2007). circundada por duas brácteas grandes e coloridas que geram a impressão de o conjunto de flores ser uma única flor. contatando simultaneamente as estruturas reprodutivas com a região ventral e pernas. Spathiphyllum). na forma de ceras ou óleos perfumados. Em Dalechampia. linalol e. Tais recursos são constituídos por diversos compostos. com variados graus de especificidade planta-polinizador. Eufriesea. de modo que estes e outros compostos são utilizados como iscas para amostragem dessas abelhas (Roubik & Ackerman 1987. São abelhas de médio a grande porte (≥ 12 mm de comprimento) (sensu Frankie et al. Cesário 2007). eugenol. 9. monoterpeno óxido de transcarvona (Capítulo 6). podem atrair dezenas de machos em questão de minutos. movimentando-se pouco entre flores e. as abelhas pousam diretamente sobre as anteras ou sobre os estigmas e iniciam a coleta das resinas. devido ao seu tamanho corporal. É o caso de Clusia nemorosa G. (Lopes & Machado 1998). 1983). & Triana (Carmo & Franceschinelli 2002). 1985). que visitam a inflorescência exclusivamente para coletar resina (Armbruster & Webster 1979). Neste comportamento. Cancino & Damon 2007) e que incluem fragrâncias florais bem conhecidas pelos perfumistas.Mariz & B. ocorrendo em todos os estados brasileiros (Moure et al. Clusia arrudea Planch. 1969. popularmente conhecidas como abelhasdas-orquídeas. Durante as visitas a estas flores. Clusia hilariana Schltdl. Além de Orchidaceae. 2007). pineno. flores masculinas e femininas estão reunidas em uma inflorescência do tipo pseudanto.2 K) e abelhas Anthidiini. Meliponini e Anthidiini gastam maior tempo durante a coleta. Mey. Abelhas e flores de perfume Flores de perfume produzem recursos atrativos que são coletados por machos de abelhas Euglossini. Por exemplo. Eulaema). Aglae. Os principais polinizadores das flores de Dalechampia são fêmeas de Euglossini. outras famílias de angiospermas oferecem fragrâncias como Araceae (Anthurium. abelhas-sem-ferrão (Fig. sujam-se com pólen na região ventral. Existem cerca de 200 espécies de Euglossini (Nemésio 2009) agrupadas em cinco gêneros (Euglossa. Gesneriaceae e Solanaceae. os principais polinizadores dessas flores.

para dentro de uma pequena fenda presente em cada uma das tíbias posteriores. onde os odores ficam armazenados. 2006). Montalvo & Ackerman 1986. acarretando importante diferença nos serviços de polinização entre os sexos. S. sciadostylis (Sendtn. 1993). incluindo fezes (Williams & Whitten 1983. Como exemplos de flores de perfume com morfologia incomum têm-se espécies de Coryanthes. os machos carregam buquês de perfumes atrativos coletados e processados por eles. podem usar outras fontes que contenham compostos voláteis. 9. acreditava-se que os perfumes fossem utilizados diretamente para fins reprodutivos. Em certos locais da rota. 2005a). 2005b). Assim. RochaFilho et al. Nunes et al. há espécies vegetais polinizadas exclusivamente por machos que buscam fragrâncias (Dressler 1982. P. Algumas espécies de lianas do gênero Dalechampia (Euphorbiaceae) também oferecem fragrâncias como recurso floral e também são consideradas androeuglossinófilas (Armbruster 1993). pois servem para raspar e absorver por capilaridade os perfumes coletados. Na coleta de odor os machos podem percorrer rotas mais ou menos fixas (traplines) entre as fontes florais (Janzen 1971). Williams 1982). Gaglianone ♦ Carlos E. Os machos executam movimentos específicos e intrincados com as pernas durante os voos circulares e transferem o perfume dos recipientes das tíbias posteriores para o tufo de pelos . ♦ Maria R. Inicialmente. podendo um único macho carregar até 60 µl (Vogel 1966). sendo que uma mesma rota pode ser usada por mais de um macho em diferentes intervalos de tempo (Eltz et al. Estas estruturas coletoras funcionam como esfregões e esponjas. fêmeas não coletam odores nas flores. S. Essas aberturas abrigam finos pelos plumosos que recebem o material coletado e o transferem por um canal para uma grande câmara no interior da tíbia. diploconos (Mart. espécies de Anthurium e Spathiphyllum produzem fragrâncias em porções específicas da inflorescência (espádice) que é visitada por machos de Euglossini de diversas espécies. Em Araceae. 2012) cujas flores podem apresentar até mesmo morfologia pouco comum em relação às flores de outras angiospermas. Sigrist ♦ Isabel A. Machos de abelhas-das-orquídeas. Por outro lado. os machos podem descansar sobre a vegetação ou agitar as asas para então levantar voo e voar em círculos por instantes. finalmente. entretanto a relação dos perfumes coletados com a reprodução dessas abelhas pode não ocorrer de maneira tão simples e direta. entretanto. 9. resinas de cascas de árvores e outros materiais. uma vez que as fêmeas não são atraídas diretamente às essências nas flores. 2007). sendo polinizadas por três espécies diferentes de Euglossini. Hentrich et al.1 K). As gotículas coletadas são então transferidas para uma raque de cerdas nas pernas médias e.2 L) e Dalechampia. dos Santos ⁞ 219 Machos de Euglossini coletam as fragrâncias com estruturas semelhantes a escovas presentes nos tarsos anteriores. promovem a liberação do pólen das anteras poricidas.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. sendo que essas abelhas podem assumir diferentes níveis de importância como polinizadoras dessas plantas (Croat 1980. Estas abelhas. Essa câmara possui várias fendas ou cavidades. disparando um mecanismo pneumático que lança jatos de pólen no ventre das abelhas. Nesses frascos. como folhas (Ramalho et al.) Bohs) que produzem fragrâncias distintas entre si em glândulas do conectivo das anteras. cada uma com massa de pelos plumosos que retêm os líquidos odoríferos.) Bohs. ao raspar as glândulas para coletar as gotículas de perfume nestas flores. Whitten et al. que são ocas e funcionam como “frascos de perfume” (Fig. (1993) estudaram três espécies de Solanum (Solanum circinatum Bohs. Os perfumes e outras substâncias odoríferas coletadas pelos machos são utilizados como feromônios (Eltz et al. Catasetum (Fig. como feromônios sinalizadores para as fêmeas (Dressler 1982.

as polínias descem de seu dorso por ação da gravidade. é obrigada a ficar de pernas para o alto para coletar os odores. Como a maioria dos casos de androeuglossinofilia foi estudada em espécies de Orchidaceae. Ademais. Ramirez et al. as quais. 2011). Em Catasetum. tal como observado no macho de Eufriesea violascens Mocsáry (Fig. Essas observações demonstram que as fragrâncias são usadas em um comportamento específico. 2005b). após os borrifos. 9. onde o odor é ventilado e soprado ao ar pelo movimento das asas (Eltz et al. uma vez que a maioria das espécies que evoluíram este sistema de polinização é incapaz de autopolinização espontânea e não possui outros vetores de pólen (Ackerman 1983). Por exemplo. este grupo vegetal assume papel importante no conjunto de conhecimento deste sistema. Flores de orquídeas androeuglossinófilas produzem conspícua quantidade de perfume sob a forma de gotículas de óleo ou de materiais cerosos que são acumulados sobre partes da flor. funcionam como gatilhos que disparam a polínia em direção ao dorso torácico do inseto.220 ⁞ Polinização por abelhas das tíbias médias. às fêmeas ou a ambos os sexos. com aparência diferente da flor masculina. em que os machos emitem borrifos de perfume ao ar. as flores são unissexuais e ocorre um sistema ainda mais complexo de fixação dos polinários nas abelhas. 1972. mas com o mesmo odor. de modo que. alguns machos frequentemente se aproximam presumivelmente atraídos pelo perfume. mais colorida e vistosa. com flor masculina.) (Fig. Por exemplo. 9. esverdeada e em forma de capacete. fêmeas são atraídas às rotas de coleta de odor dos machos. polínias apontadas com asteriscos). Isto porque. garantindo precisão milimétrica em partes distintas do corpo do polinizador e posterior deposição no estigma de outra flor da mesma espécie. estes insetos escorregam na superfície lisa do labelo e caem sobre as anteras localizadas logo abaixo (Pansarin & Amaral 2009). pois compartilham a maior parte dos componentes das fragrâncias (Hill et al. mas ambas com odores similares.Morren) Lindl. Contudo permanece incompreendido se esse sinal odorífero é direcionado a outros machos. incluindo alguns dos mais complexos mecanismos de polinização registrados nas angiospermas. particularmente aos locais de liberação dos perfumes.2 L setas). 2005a). espécies de Stanhopea e Gongora liberam as gotículas de óleo perfumado em um local da flor que obriga os machos a ficarem de pernas para o alto quando tentam coletá-lo. em algum momento.2 L. Catasetum fimbriatum (C. estes machos podem formar agregações-dormitório em folhas de plantas (Silva et al. por sua vez. ao visitar uma flor feminina. porém ainda há dúvida se o atrativo é olfativo (as essências) ou visual pela presença de pequena arena (lek) de machos vistosos pairando no ar e voando em círculos (Eltz et al. 2011). embora não se saiba o papel dos perfumes na formação destas agregações. . que fascinam estudiosos desde Darwin (1877) até hoje.2 L) possuem flores pendentes. 9. Os machos. e flor feminina. Então. Cancino & Damon 2007). seriam os únicos a realizar o serviço de polinização nestas espécies. Deste modo evitam a transferência interespecífica de pólen e a competição por polinizadores (Dressler 1968. Eventualmente. ao serem tocadas durante a visita da abelha. A mesma abelha. As flores masculinas possuem um disco grande e pegajoso ligado às polínias e ao capuz da antera (parte da antera que cobre as polínias) que se projeta em duas estruturas em forma de antenas (Fig. alojando-se no estigma pegajoso e se desligando da substância elástica que as conectava ao polinizador (Dodson 1965). Diferentes gêneros de Orchidaceae apresentam distintas estratégias para fixação dos polinários (massas de pólen com estruturas de fixação ao polinizador) nas abelhas.

(2005a) mostraram que determinada espécie de abelha é menos atraída à espécie de planta que já tenha visitado. ex. a maioria polinizada por abelhas de médio/grande porte (≥ 12 mm de comprimento) (sensu Frankie et al. 1983) de diversos gêneros (p. Polinização por abelhas em diferentes formações vegetais brasileiras: síntese dos estudos A dependência das abelhas em relação aos recursos florais e suas adaptações morfológicas e comportamentais. uma vez que nem todo animal que visita uma flor é um polinizador. orquidáceas ou não. Essa aparente assimetria torna o estudo da evolução e o entendimento destas interações ainda mais intrigantes. onde não ocorrem orquídeas ou outros grupos de plantas androeuglossinófilas. A maioria das informações sobre a polinização por abelhas em comunidades vegetais brasileiras foi obtida de estudos que incluíram outros grupos de polinizadores (exceto Gottsberger et al. Centris. poderíamos concluir que este mutualismo entre machos de espécies de Euglossini e espécies com flores de perfume configura uma dependência assimétrica na qual plantas dependem das abelhas como polinizadores exclusivos. Portanto. Eltz et al. cada qual espécie-específica. Xylocopa). Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger (1988) fizeram uma síntese dos estudos de comunidades plantas-polinizadores realizados até então no mundo e no Brasil. (1988) em dunas costeiras de São Luís. Sigrist ♦ Isabel A. às vezes. Na compilação de doze estudos desenvolvidos em diversos estados desde a década de 1990. Para coletar essa mistura. apesar de várias espécies de orquídeas dependerem exclusivamente de uma ou poucas espécies de Euglossini para a reprodução sexuada. Euglossa. como evidenciada nos itens anteriores. a abelha necessita. evidenciando que machos não dependem somente dessas plantas para se reproduzir. permite que estes insetos visitem vários tipos de flores e ♦ Maria R. Posteriormente. Estes autores apresentaram os primeiros resultados relativos ao sistema e vetores envolvidos na polinização em vegetação de cerrado (sentido amplo) obtidos de modo sistemático durante treze anos entre as décadas de 1970 e 1980 em Botucatu. Eulaema. dos Santos ⁞ 221 atuem como polinizadores efetivos de grande número de espécies de plantas. Pemberton & Wheeler (2006) documentaram a naturalização de uma espécie de Euglossa na Flórida. formações . indicando fraca constância de visitas. A seguir será discutido o papel das abelhas na polinização da flora nas principais formações vegetais brasileiras para as quais existem dados disponíveis. com observações adicionais em áreas de Minas Gerais e Mato Grosso. destacam-se as diversas formações de Cerrado. Por isso em várias formações vegetais há predomínio de flores polinizadas por abelhas. 1988) e nos quais os autores realizaram observações do comportamento de visita às flores associadas à análise morfofuncional das unidades de polinização (flores ou inflorescências). EUA. O primeiro estudo no Brasil com o perfil citado foi realizado por Gottsberger et al. visitar distintas fontes de várias espécies vegetais. Gaglianone ♦ Carlos E. não é possível afirmar que todas as espécies dessas abelhas dependam exclusivamente de orquídeas para compor os perfumes que podem ser utilizados na reprodução. no qual os autores registraram em detalhes a polinização de oito espécies vegetais.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. no estado de São Paulo.. no Maranhão. Nunes As espécies de Euglossini coletam diferentes misturas (ou buquês) de fragrâncias. Assim. mas as abelhas não necessariamente vivem apenas da coleta de odores nessas plantas. P.

Distrito Federal (DF) (Oliveira & Gibbs 2000.1 Percentual de espécies polinizadas por abelhas (grande-médio. Rio de Janeiro (RJ) (Freitas & Sazima 2006). Tabela 9. (MT) (Aoki 2011). 14. campestres e litorâneas (Tab. campo sujo de cerrado. MG (modificado de Barbosa & Sazima 2008). 2010). diversos pequenos insetos (d. 2. 12. Caatinga. 1992). principalmente em São Paulo (SP) (SilberbauerGottsberger & Gottsberger 1988). duna costeira.p. 11. Informação não apresentada: ?. duna costeira (MA) 2. 9. cerrado sentido amplo (SP) 3. Grupo de polinizador Tempo Nº de Tipo de vegetação de Método de Abelhas (%) Demais espécies (sigla unidade d. Rio Grande do Sul (RS) (Pinheiro 2005). 9. 2012).222 ⁞ Polinização por abelhas semiáridas. Para a região Norte e dezessete estados brasileiros não foram registrados dados publicados ou disponíveis de estudos de polinização em comunidades. Mato Grosso (MT) (Borges 2000 apud Barbosa & Sazima 2008).) e demais categorias de polinizadores e número de espécies vegetais amostradas em diferentes formações vegetais em sete Estados da Federação brasileira e Distrito Federal (DF): 1. 8. vegetação secundária (“capoeira”) em área de Mata Atlântica (PE) (Kimmel et al. campo sulino. Porte da abelha: médio-grande (³ 12 mm). campo sujo de cerrado. 4.i. Goiás (GO). estudo amostragem médiode Grupos Federação do Brasil) (%) pequeno total (meses) plantas (%) grande 1. cerrado sentido restrito (MG) 6. fato que pode ser parcialmente explicado pela enorme dimensão territorial brasileira e a elevada diversidade de tipos de formações florestais. 2002). 3. Restinga (RJ) (Ormond et al. cerrado sentido restrito.p. Pernambuco (PE) (Machado & Lopes 2004). 5. 10. savânicas e campestres no Brasil (IBGE. cerrado sentido restrito (MT) 5. cerrado sentido restrito.i. 7. Maranhão (MA) (Gottsberger et al. Mato Grosso do Sul (MS). campo de altitude. mata de galeria (MG) 7. cerrado sentido restrito (DF) 4. Minas Gerais (MG) (Silva et al. 6. vegetação de Chaco úmido (Savana Estépica Arbórea) (MS) (Souza 2011).1). cerrado sentido restrito. cerrado sentido amplo. mata de galeria (MG) (Oliveira & Gibbs 2002). 1988). 13. pequeno (< 12 mm). 1991 apud Barbosa & Sazima 2008). campo sujo de cerrado (MG) 1 156 15 24 transecto caminhada aleatória quadrante centrado caminhada aleatória 78 11 89 - 11 9 - - 69 - 31 279 32 - - 49 19 59 40 - - 20 32 109 - 89 - 11 178 - 52 25 102 42 7 51 133 24 transecto - ? ? 23 ? ? 21 21 . pequeno porte).

número de espécies amostradas e categoria de polinizadores (Tab.i. campo sujo de cerrado (MS/GO/ MT) 9.1 Continuação.p. Os dados reforçam a afirmativa de vários autores de que as abelhas constituem o mais importante e predominante grupo de polinizadores na maioria das comunidades vegetais (Kremen et al. na maioria das formações vegetais amostradas. 2002). Nunes ♦ Maria R. provavelmente são efetivamente polinizadas por pequenas abelhas.i. tamanho da área amostral. brancas ou com coloração verde ou amarelo claro. o percentual de espécies polinizadas por abelhas foi maior que a somatória das categorias de polinizadores. campo sulino (RS) 11. sendo os recursos florais de fácil acesso a ampla variedade de insetos (Bawa et al.Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. moscas e/ou vespas. 9.i. 9. 2007. 8. Isto porque as flores de espécies polinizadas por pequenos insetos são geralmente pequenas (< 10 mm de comprimento). com exceção da categoria “diversos pequenos insetos” (d. Kimmel et al.p. restinga (RJ) 12 parcela - - 62 22 16 170 27 transecto 25 31 56 - 44 106 12 parcela - - 41 52 7 128 ? 24 ? parcela 31 15 13 7 44 22 12 56 44 22 147 61 12 transecto 19 40 59 3 38 77 ? ? - - 60 2 38 151 Os estudos levantados divergiram quanto a período e métodos de amostragem. ex. vegetação chaquenha (MS) 14. Entretanto. 9.p. Sigrist ♦ Isabel A. . Caatinga (PE) 12. Imperatriz-Fonseca et al. 1985) (Tab. o percentual de espécies potencialmente polinizadas por estes himenópteros nas formações vegetais apresentadas pode variar de 49% a 89%. as abelhas pequenas (< 12 mm de comprimento) (sensu Frankie et al.) (sensu Bawa et al. O percentual de espécies polinizadas por abelhas variou de 22% a 89%. Na maioria das formações vegetais estudadas. exceto em mata de galeria (Oliveira & Gibbs 2002) e campo sujo (Barbosa & Sazima 2008). 1983) foram inseridas nesta categoria (p.p. excluindo a categoria d. que inclui também besouros.. o percentual de espécies polinizadas por abelhas foi sempre elevado ou maior do que as demais categorias de polinizadores.i. dos Santos ⁞ 223 Tabela 9. Entretanto Bawa et al. borboletas. 2011). P.1).i. (1985) sugerem que as espécies vegetais incluídas na categoria d. (Oliveira & Gibbs 2000. Dependendo do estudo.1). 1985). Gaglianone ♦ Carlos E. (Tab. 2002. campo de altitude (RJ) 10.1). 2010).p. “capoeira” (PE) 13. Assim. Oliveira & Gibbs 2000. pouco especializadas. e as abelhas. se juntarmos a categoria d. sendo geralmente menor nos estudos que trazem somente a categoria “abelhas médio-grandes” e que incluem as abelhas pequenas no grupo d.

principalmente em vegetação de cerrado. Flores de óleo ocuparam invariavelmente o terceiro lugar em percentual de ocorrência de espécies. como as de Myrtaceae e Leguminosae-Mimosoideae. sendo nesta última representadas por espécie de Clusia. Mediante esta compilação de estudos fica evidente a importância das abelhas como polinizadores nas diferentes formações ou comunidades vegetais brasileiras. as flores são geralmente pequenas. as flores polinizadas por abelhas de médiogrande porte são relativamente grandes. Faboideae). com Asteraceae ocupando o segundo lugar. considerando-se a falta de dados . onde foi registrado maior percentual de espécies poliníferas. óleo.3% e 87.2). que variou entre 9. 9. Acanthaceae. características que ocorrem. daí a enorme diversidade morfológica das flores que oferecem este recurso. e geralmente sendo similares entre formações vegetais equivalentes (Tab. diurnas e geralmente duram um dia. Neste tipo floral destacam-se as espécies com anteras poricidas de Leguminosae-Caesalpinioideae e Melastomataceae. Malvaceae e/ou Rubiaceae também merecem destaque como fonte de néctar floral em alguns tipos de vegetação. Flores de resina foram registradas somente nos estudos realizados em restinga (Ormond et al. (1983). Espécies com flores nectaríferas ocorrem na maioria das famílias de angiospermas. brancas ou com coloração pálida e actinomorfas. (Tab.5%. chaco e caatinga). De acordo com Frankie et al. Fabaceae (Caesalpinioideae. como. nas espécies polinizadas por abelhas pequenas. com destaque para membros de Malpighiaceae. mas também com flores com anteras rimosas e do tipo pincel. zigomorfas. 9. com destaque para o gênero Mimosa. 1991 apud Barbosa & Sazima 2008) e vegetação de caatinga (Machado & Lopes 2004). ex. Passifloraceae. mas com valor médio geralmente acima de 20% (Tab.p. 1983). em caatinga. dentre outras.1% e 45. mas geralmente com valores superiores a 50%.4%. cerrado sentido restrito. hermafroditas. por exemplo. com maiores valores para duna. coloridas. Malpighiaceae. exceto em campos de altitude (Freitas & Sazima 2006) e campo sulino (Pinheiro 2005). 9. campo sujo e sulino).224 ⁞ Polinização por abelhas A polinização por abelhas de médio-grande porte merece destaque em nove dos estudos compilados que trazem esta informação (Tab.. onde membros de Iridaceae disponibilizam óleo floral. Espécies com flores de pólen ocuparam o segundo lugar em percentual de ocorrência (exceto Aoki 2011). exceto em campo sujo de cerrado (Aoki 2011).g. cerrado sentido restrito e caatinga e menores para a formação chaquenha e vegetação secundária (“capoeira”) e nas quais predominou a polinização por abelhas pequenas provavelmente incluídas em d. Leguminosae se destacou em riqueza de espécies nectaríferas na maioria das formações não campestres (e. De modo geral. 9. o percentual de espécies nectaríferas variou entre 47. entretanto as lacunas de conhecimentos são grandes. em representantes de Bignoniaceae.1) e cujo percentual variou de 15% a 78%. Na maioria dos estudos as espécies com flores nectaríferas predominaram em relação aos demais recursos florais para os quais existem registros (pólen.1).. chaco e formações campestres. Nas formações vegetais amostradas. Por outro lado. situação que se inverte quando consideramos as formações campestres (p. Na caatinga (Machado & Lopes 2004) e no chaco (Souza 2011) destaca-se também Plantaginaceae. provavelmente em função da elevada riqueza de membros das famílias Myrtacee e Leguminosae-Mimosoideae. resina). podem ser dioicas e flores nectaríferas produzem menor quantidade de néctar que as flores polinizadas por abelhas de médio-grande porte (Frankie et al. Lamiaceae.i. por exemplo. capoeira.2).

Mardiore Pinheiro ♦ Maria C. 12.3 22.5 6. por exemplo.1 0 - - - - 7.5 0 3. 14. duna costeira (MA) 87.4 0 5. Rio Grande do Sul (RS) (Pinheiro 2005). 4. Sugerimos então que novos estudos sejam Mata Atlântica. entre outros.6 23. pólen. esbarramos na falta de padronização não possuem publicações.3 9 1. campo sulino. cerrado sentido restrito.6 22 7. cerrado sentido restrito (DF) 73. 1988). campo sujo de cerrado.9 38.2 3.9 0 10.5 12. Minas Gerais (MG) (Silva et al. Gaglianone ♦ Carlos E. cerrado sentido restrito (MT) 70.1 4.2 Percentual de espécies polinizadas por abelhas e/ou diversos pequenos insetos que oferecem como principal recurso floral néctar. 2010). cerrado sentido restrito. campo sujo de cerrado (MG) 78.4 9.3 15. campo de altitude.7 5. campo de altitude (RJ) 71.5 0 0 2.4 10. dos Santos ⁞ 225 Tabela 9.4 0 0 13.4 10. “capoeira” (PE) 76. cerrado sentido restrito (MG) 59. 2012). (MT) (Aoki 2011). cerrado sentido amplo.2 4. Maranhão (MA) (Gottsberger et al.9 0 8. 1991 apud Barbosa & Sazima 2008). Restinga (RJ) (Ormond et al. Caatinga. Goiás (GO). 7. Caatinga (PE) 74. 2. Sigrist ♦ Isabel A. P.4 15.9 0 11. duna costeira. Mato Grosso (MT) (Borges 2000 apud Barbosa & Sazima 2008). . 10. 5. 3.2 25.1 25 3. mata de galeria (MG) (Oliveira & Gibbs 2002). 6. Amazônia e Pantanal.5 0 4. 13. principalmente em São Paulo (SP) (Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1988).5 30. campo sulino (RS) 57. 11. Pernambuco (PE) (Machado & Lopes 2004). Distrito Federal (DF) (Oliveira & Gibbs 2000. em especial nos estados e biomas que Além disso. cerrado sentido restrito. 8. mata de galeria (MG) publicados para mais da metade dos estados brasi- metodológica que limita análises de dados mais ela- leiros ou biomas importantes.5 0 14. MG (modificado de Barbosa & Sazima 2008). vegetação chaquenha (MS) 86. Tipo de vegetação (sigla unidade Federação do Brasil) Principal recurso floral (% de espécies) Néctar Pólen Óleo Resina 1.9 0 9. vegetação secundária (“capoeira”) em área de Mata Atlântica (PE) (Kimmel et al. campo sujo de cerrado.4 12. óleo e resina em espécies vegetais amostradas em diferentes formações vegetais em sete Estados da Federação brasileira e Distrito Federal (DF): 1. vegetação de Chaco úmido (Savana Estépica Arbórea) (MS) (Souza 2011).7 45. campo sujo de cerrado (MS/GO/MT) 43. cerrado sentido amplo (SP) 69.3 5. como. 2002). 9. Rio de Janeiro (RJ) (Freitas & Sazima 2006). conduzidos.5 16 7 2. restinga (RJ) 74. boradas. Nunes ♦ Maria R. Mato Grosso do Sul (MS).

até o fortalecimento das pesquisas relativas aos polinizadores para o preenchimento das lacunas de conhecimento acadêmico e aplicações práticas (Imperatriz-Fonseca et al.) (Silveira et al. no Brasil e no mundo. ou seja. Diversos fatores ameaçam as abelhas nativas nos neotrópicos. portanto. a “Iniciativa Brasileira de Polinizadores” foi instituída em 16 de março de 2005 através da Portaria Interministerial nº 218. 2004). como. tendo sido elaborado. Entre eles estão as atividades antrópicas que promovem a fragmentação de habitats. formação de recursos humanos e capacitação. Especial atenção deve ser dada aos biomas com lacunas sobre o conhecimento da polinização por abelhas. 2010) (Capítulo 23). o “Plano de Ação da Iniciativa Internacional para a Conservação e Uso Sustentável dos Polinizadores”. uma vez que atuam na base da cadeia alimentar dos biomas (Imperatriz-Fonseca et al. a “Iniciativa Internacional para a Conservação e Uso Sustentável de Polinizadores”. à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (Fapesp). 2009). pólen. em especial abelhas. entre os estudos. são fundamentais na manutenção das comunidades naturais e produtividade agrícola (Potts et al. dois anos mais tarde. a ocupação de grandes extensões territoriais por monoculturas e a introdução e propagação de espécies exóticas (Freitas et al. 2010). comparações das redes de interações. desenvolvimento de políticas favoráveis. Para o Brasil são descritas 1. Moure et al. seja pela falta de grupos de pesquisas e/ou publicações. No Brasil. ao Conselho Nacional de Pesquisa (CNPq). com o objetivo de trabalhar desde a conscientização popular sobre a relevância dos serviços ambientais prestados pelos polinizadores na agricultura e na conservação ambiental. com locais e materiais adequados para nidificação. constituídos. 2002.016 spp. à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (Faperj) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de . por exemplo. as abelhas tornam-se ainda mais relevantes. óleo e resina. no ano 2000. pouco mais de 30% da riqueza atualmente catalogada para a região neotropical (5. e com recursos alimentares diversificados. Potts et al. Considerando o aqui exposto. Entretanto. por exemplo. Freitas et al. Outro grande desafio é a padronização metodológica para análises de dados mais elaboradas. a coleta predatória de mel. A perda global de polinizadores. gerou. 2010). 2007.678 espécies de abelhas. ensino e incentivo. pois fornecem serviço ecológico imprescindível (atuam na primeira etapa da reprodução sexuada das angiospermas) e. 2009. seja por heterogeneidade das formações florestais e dos biomas brasileiros. sua preservação requer a conservação de habitats naturais.226 ⁞ Polinização por abelhas Abelhas como polinizadores: importância e perspectivas A síntese apresentada mostra a importância das abelhas como polinizadores nas diferentes formações ou comunidades vegetais brasileiras. temos o desafio de conservar a fauna de abelhas nativas para garantir os serviços de polinização e também a flora que mantém esta fauna. em especial em formações vegetais de biomas ameaçados. Agradecimentos Agradecemos a Marlies Sazima por ter iniciado os estudos de polinização no Brasil e pelos permanentes exemplo. o uso excessivo de herbicidas e pesticidas. entre outros. por espécies fornecedoras de néctar. Os animais polinizadores são componentes chave na manutenção da biodiversidade global. pois são os polinizadores primários de muitas espécies agrícolas e nativas (Potts et al. 2012). Neste contexto. A conservação dos vetores de pólen é de grande importância.

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.

abordamos cada um dos grupos separadamente. 4 Universidade Federal do Pampa. campus Morro do Cruzeiro – CEP: 35400-000 – Ouro Preto-MG – Brasil. . Buscamos ainda traçar um panorama do conhecimento atual sobre esse sistema de polinização no Brasil. Universidade Estadual de Campinas – Rua Monteiro Lobato. André Rodrigo Rech3 e Rubem Samuel de Avila Jr.Foto: Leonardo Ré Jorge * Capítulo 10 * Polinização por lepidopteros Reisla Oliveira1. Esperamos com esse capítulo evidenciar lacunas de conhecimento e motivar novos estudos com esse grupo que já serviu de modelo para discussão de importantes teorias evolutivas e ecológicas. Universidade Federal de Ouro Preto. 1. casa 26 – Nova Parnamirim – CEP: 59158-222 – Parnamirim-RN – Brasil.com 2 Secretaria de Educação e Cultura do Rio Grande do Norte – Rua Portugal. José Araújo Duarte Junior 2. Nesse capítulo fazemos uma introdução geral aos lepidópteros polinizadores e. Ao apresentarmos borboletas. campus São Gabriel – Av.4 1 Departamento de Biodiversidade. os adultos polinizam flores de centenas de espécies vegetais no país.847 – CEP: 97300-000 – São Gabriel-RS – Brasil. 255 – CEP: 13083-970 – Campinas-SP – Brasil. Enquanto larvas podem causar danos substanciais às plantas hospedeiras. mariposas em geral e esfingídeos discutimos suas particularidades ecológicas e as características principais das plantas com as quais interagem e potencialmente polinizam. Antônio Trilha. Evolução e Meio Ambiente. M ariposas e borboletas interagem de forma complexa com plantas de todos os ecossistemas brasileiros. Os esfingídeos (Lepidoptera. em seguida. Sphingidae) representam o grupo mais estudado dentre esses insetos e portanto recebem maior atenção ao longo do texto. e-mail: reislaxoliveira@gmail. 3 Instituto de Biologia. na busca por néctar. Características florais de plantas polinizadas por mariposas ultrapassam as definidas tradicionalmente pela síndrome de esfingofilia e são debatidas em detalhe.

ou levar meses. lepidópteros tipicamente apresentam peças bucais modificadas e relacionadas ao consumou de alimentos fluidos (Scoble 1992. As larvas alimentam-se intensamente e depois de passarem por mudas sucessivas. enquanto as mariposas são majoritariamente noturnas ou crepusculares. A maioria dos Lepidoptera é nectarívora. as borboletas são organismos diurnos. de menos de duas semanas. Willmer 2011). o néctar é a principal fonte de energia para a dispendiosa atividade de voar (Capítulo 6). a qual concentra mais de 90% das espécies da ordem (Willmer 2011). A quantidade de pólen ingerido por essas borboletas parece estar diretamente correlacionada com a intensidade de oviposição (Eberhard et al. 2004). . Funcionalmente. Por apresentarem longevidade de mais de seis meses. Para Lepidoptera em geral. em condições favoráveis. de pólen (Gilbert 1972). podem se alimentar de néctar relativamente viscoso ao diluí-lo com saliva. os visitantes florais pertencem à divisão Ditrysia. no entanto. Ambos os grupos diferem sensivelmente entre si devido ao modo de visitação às flores. o custo energético para ingestão de néctares com concentração de açúcares acima de 35% a 45% é proibitivamente alto (Josens & Farina 2001. larva. mas fluidos de animais mortos. 10. a ordem Lepidoptera é a segunda maior da classe Insecta. as quais lhes possibilitam crescer. A partir da justaposição das duas gáleas da maxila.1). através do antagonismo dos músculos contratores e de relaxamento (Snodgrass 1993. pupa e adulto (Fig. um tubo longo e flexível por onde flui o alimento (Gillott 2005) (Fig. Madden 1944). 10. pousando sobre elas. elas buscam um local para o novo estágio de vida. assim como quanto às características das flores que visitam (Oliveira et al. atrás apenas de Coleptera em número de espécies. Os lepidópteros caracterizam-se pelos estádios larvais de hábito herbívoro. Os lepidópteros são insetos holometabólicos (endopterygota) com quatro fases de vida: ovo. quando as condições são adversas (Kitching & Cadiou 2000). borboletas Heliconius e Laparus (Nymphalidae) complementam seus requerimentos de nitrogênio ingerindo pólen. Penz & Krenn 2000). Entre os Lepidoptera.2). mais raramente. período de atividade consideravelmente longo para Lepidoptera. 2007). A extensão da probóscide se dá pela pressão de hemolinfa proveniente da cavidade da cabeça e do estipe e a contração. A fase pupal. forma-se uma probóscide ou espirotromba. de fezes e de frutos em decomposição também podem compor a dieta desses insetos.236 ⁞ Polinização por lepidopteros Introdução Compreendendo as borboletas e mariposas. enquanto os adultos das espécies antófilas alimentam-se de néctar e. pode ser curta. As fêmeas depositam os ovos na vizinhança ou diretamente sob folhas de plantas hospedeiras (Pittaway 1993. De maneira geral. Exceto por membros da família Micropterigidae. à capacidade de voo e ao deslocamento. Embora apresente relativamente baixos teores de vitaminas e proteínas. Kitching & Cadiou 2000). cujas paredes são constituídas de estreitos arcos esclerotizados alternados com áreas membranosas. Algumas mariposas da família Noctuidae. cujas proteínas e aminoácidos também são incorporados aos ovos (Gilbert 1972. mariposas podem ser separadas em dois grupos: o primeiro inclui mariposas da família Sphingidae (hawkmoths). O mecanismo de sucção ao longo de um tubo longo e fino impõe limites à viscosidade e concentração do fluido a ser ingerido. na qual o animal não se alimenta. Gillott 2005). o de pupa. que estão relacionadas à esfingofilia e normalmente adejam em frente às flores para acessar o néctar. o segundo grupo engloba as outras famílias de mariposas que estão relacionadas à falenofilia e visitam flores sem adejar.

contudo muitas espécies de plantas de diversas famílias. de casulos construídos sobre o solo. o comprimento da probóscide está diretamente relacionado ao tamanho corpóreo. 2006). assim como suas adaptações à flora esfingófila (Agosta & Janzen 2005). Estudos autoecológicos e no nível de comunidade demonstraram que existe variação entre espécies de borboleta quanto à sua efetividade como polinizador (Bloch et al. Tal relação.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. 1771). No caso dos esfingídeos. o que reflete sua demanda energética (Heinrich 1983). 1979). Adultos emergirão em vários meses. Polinização por borboletas As borboletas foram tradicionalmente descritas como polinizadores pouco efetivos (Wiklund et al. entretanto. nas quais o grupo já foi mais bem estudado (Stefanescu & Traveset 2009). ⁞ 237 larva 20 – 30 dias pupa Vário meses adulto Figura 10. Fêmeas depositam de 30 a 100 ovos em folhas da planta hospedeira. pelo menos em áreas mediterrâneas. entre elas .1 Fases de vida de indivíduos de Pseudosphinx tetrio (Linnaeus. não é conhecida para borboletas antófilas.

Apoiando essa ideia. Willmer 2011). a polinização por borboletas e mariposas evoluiu várias vezes independentemente. por exemplo (Waser 1982. de modo . Grãos de pólen de Hancornia speciosa (Apocynaceae) estão aderidos à porção ventral da peça bucal (Escala em (A) = 200μm.238 ⁞ Polinização por lepidopteros A B Figura 10. Andersson & Dobson 2003) e quantidade de aminoácidos presente no néctar (Rusterholz & Erhardt 2001. Verbenaceae. contrastando com Nymphalidae e Lycaenidae. Orchidaceae. os dados dos últimos autores corroboraram os de Tudor et al. em função do hábito gregário e da utilização das flores como repositórios energéticos. dado que. (2004). Na região mediterrânea. mostrando que existe uma associação entre o habitat e o número de fontes de néctar. Iridaceae). Cucurbitaceae. espécies da família Pieridae são as mais generalistas. Caryophyllaceae e Fabaceae. Rubiaceae. além de características relacionadas a cor. Fonte: Darrault & Schlindwein 2002. Além disso. odor (Johnson e Bond 1994. por exemplo. foram descritas como exclusivamente polinizadas por borboletas (Cruden & Hermann-Parker 1979. Andersson et al. Esse padrão sugere que borboletas provavelmente não sejam polinizadores tão ineficientes como se pensou a princípio. elas tendem a percorrer distâncias muito maiores do que abelhas. há sugestão de que espécies que são efetivamente polinizadas por borboletas apresentem características florais convergentes. Apocynaceae. Willmer 2011). com plataforma de pouso ou organização em inflorescências compactas (Faegri e Pijl 1979. as mais especializadas (Stefanescu & Traveset 2009). Mevi-Schütz & Herhardt 2005). Herrera 1987). estudos têm progressivamente reconhecido borboletas como importantes vetores de polinização cruzada.2 Seções da espirotromba de Isognathus menechus (Sphingidae) em microscopia eletrônica de varredura. Diferentes famílias de borboletas apresentam padrões claros em diferentes graus de especialização com as flores que interagem (Stefanescu & Traveset 2009). entre as quais a morfologia tubular. em (B) = 20μ). Entre espécies de gladíolos (Gladiolus spp. Além disso. mas percebe-se um padrão de características convergentes nas plantas polinizadas por cada um dos grupos (Goldblatt & Manning 2002). 2002.

com a descrição de Xantophan morganii var. os mesmos autores estudaram outras espécies de antese noturna. Charles Darwin escreveu: “The object of following work is to show that the contrivances by which orchids are fertilized are as varied and almost as perfect as any of the most beautiful adaptations in the animal kingdom…” O autor usou um bom adjetivo (belas) para caracterizar as adaptações entre flores e animais polinizadores. como Passiflora mucronata (Passifloraceae) (Sazima & Sazima 1978. sem dúvida nenhuma. sendo que fêmeas visitam flores de mais espécies e preferem plantas com néctar mais rico em glicose e aminoácidos. Sphinginae) em florestas de Madagascar (Rothschild & Jordan 1903). publicado em 1862. and on the good effects of intercrossing. Lafoensia pacari (Lythraceae). previu que o enorme esporão nectarífero (cerca de 30 cm) deveria estar relacionado com um polinizador com aparato bucal tão longo quanto. mariposas Sphingidae estão entre os exemplos mais bem estudados. porém. praedicta (Sphingidae. os estudos sobre biologia da polinização iniciaram de forma sistemática na década de 1970. enquanto machos tendem a percorrer distâncias maiores e preferem néctar mais concentrado e rico em sacarose (Rusterholz & Erhardt 2001). Nesse trabalho André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. Polinização por mariposas No primeiro parágrafo do seu livro On the various contrivances by which British and foreign orchids are fertilised by insects. 2009). a grande variação nas características florais seria resultado de processos que promoveriam a otimização dos eventos reprodutivos das espécies vegetais na sua íntima associação com os diferentes grupos de polinizadores. Este exemplo foi fundamental no debate acerca do mecanismo de seleção natural. uma vez que sugere adaptações recíprocas na configuração de características florais e atributos morfológicos dos polinizadores (Nilsson 1988. Polinizadores noturnos estão distribuídos em distintos grupos taxonômicos.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ que borboletas que vivem em áreas abertas utilizam néctar de um número maior de espécies vegetais (Stefanescu & Traveset 2009). A existência de tal espécie de polinizador foi confirmada mais de quarenta anos depois. e o que sugere ao leitor prosseguir com a leitura da referida obra. Charles Darwin. foto de capa desse livro) e Marcgravia miryostigma (Marcgraviaceae) (Sazima & Sazima 1980). é o fato de tratar de mecanismos rebuscados e fortemente relacionados à otimização do processo de polinização. Sprengel (1793) já descrevia diversos mecanismos envolvidos na fertilização de uma série de espécies vegetais dentro deste contexto adaptativo (Capítulo 1). Micheneau et al. No Brasil. Num dos trabalhos pioneiros da biologia da polinização. Machos e fêmeas de borboletas podem diferir quanto ao seu comportamento de forrageio. ⁞ 239 também foram relatadas observações ainda incipientes sobre flores polinizadas por insetos noturnos. ao receber uma caixa contendo algumas flores de A. Na sua forma de entender. os quais são então . Sistemas de polinização que apresentavam vetores noturnos foram inauguralmente estudados por Sazima & Sazima (1975) com o estudo de uma espécie quiropterófila (visitada por morcegos). Posteriormente. O compartilhamento de características entre espécies quiropterófilas e esfingófilas acarreta a utilização de flores quiropterófilas por esfingídeos. como o menor destaque na coloração das corolas e na função do odor na atração dos insetos. Talvez o caso mais ilustrativo do papel das interações plantas-esfingídeos no contexto evolutivo seja o descrito para Angraecum sesquipedale (Orquidaceae) no início do século XIX. sesquipedale.

Entre as espécies de plantas estudadas por Oliveira et al. uma ocorrência disjunta do Cerrado no Nordeste Brasileiro (Darrault & Schlindwein 2001).240 ⁞ Polinização por lepidopteros considerados pilhadores ou visitantes ocasionais. Os odores parecem ter efeito diferente sobre o comportamento dos dois grupos de mariposas. Da mesma forma que em borboletas. Cestrum spp. no sudeste brasileiro. sete eram creme e três. embora sejam boas voadoras. Em espécies com flores polistêmones. Raguso & Picherstky 1994). como. Passiflora mucronata (R. et al. apenas as brancas continuavam a receber visitas durante a noite. Em seguida. A caracterização das relações entre esfingídeos e plantas em um contexto de comunidade. (2004) ampliaram a descrição do conjunto de espécies esfingófilas e falenófilas e as características destas interações no Brasil Central. Schremmer (1941) percebeu que. sua atividade de visita possa se prolongar na noite. contudo. foram conduzidos estudos no Cerrado (Amorim 2008) e na Floresta Atlântica (Avila Jr. 2007. (2004) no Cerrado. Oliveira et al. começou a ser abordada no Brasil. pess. 2010). 2010). Essas mariposas tendem a forragear em horários crepusculares. 2010) e Bauhinia (Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1975). com emprego da mesma metodologia. esfingídeos talvez configurem muito mais do que simples pilhadores. Isto foi observado para Couepia (Silberbauer-Gottsberger & Gottsberger 1975). amareladas. há cerca de uma década. Incluem-se aí as famílias Noctuidae. et al. Parte da falta de informações comparativas entre potenciais polinizadores noturnos se dá pelas dificuldades metodológicas e logísticas de se acessar satisfatoriamente a contribuição relativa de cada grupo na polinização de determinada espécie. Pseudobombax (Malvaceae) (Avila Jr. não apresentando os sesquiterpenos oxigenados encontrados no odor das flores polinizadas por esfingídeos (Knudsen e Tollsten 1993). através do levantamento de esfingídeos e plantas esfingófilas em um trecho do Tabuleiro Paraibano. por exemplo. parece haver diferenças sexuais claras nas estratégias de forrageamento e visitação floral por mariposas não-esfingídeos (Janzen 1983). et al. funcionando como eliciadores do comportamento de busca visual para os esfingídeos e como guias de néctar para as demais mariposas (Brantjes 1973. O odor das plantas visitadas por mariposas não-esfingídeos foi classificado por Baker (1961) como adocicado e penetrante. embora. (Avila Jr. como Inga (Fabaceae-Mimosoidae) (Avila Jr. Estudos com lepidópteros diurnos. Mariposas não-esfingídeos No grupo das mariposas não-esfingídeos. Pyralidae e Geometidae (Willmer (2011). Esse comportamento floral foi entendido como uma estratégia que evita visitas diurnas por animais que supostamente seriam menos eficazes ou até pilhadores (Stebbins 1970. 2004). et al. onze apresentavam cor branca. Muitas espécies de plantas com polinização noturna apresentam suas flores fechadas. Eriotheca spp. Amorim et al. Para várias espécies . dados não publicados.). entre outras. não podem adejar. por outro lado... obs. estão incluídas todas aquelas que. 2013). Entre as espécies visitadas por mariposas não -esfingídeos o odor é marcadamente mais forte do que o percebido em flores visitadas por borboletas (Willmer 2011). nunca chegaram a ter este tipo de atenção. sem odor ou recurso (néctar) durante o dia. embora flores com coloração clara fossem visitadas no crepúsculo. Avila Jr. Neto et al. (Solanaceae). especialmente em ambientes tropicais (Oliveira et al. porém cabe ressaltar que o real papel de esfingídeos na polinização de espécies quiropterófilas merece uma atenção especial em alguns casos. 1978).

incluindo antese noturna. ⁞ 241 as cactáceaes Senita e mariposas do cacto (Holland e Fleming 2002) e Silene e os noctuídeos Hadena (Pettersson 1991). três exemplos muito utilizados para o entendimento de relações de mutualismos envolvem mariposas que não são esfingídeos. Entre as famílias com espécies sabidamente polinizadas por mariposas não-enfingídeos estão Rubiaceae.3). André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. coloração pálida. Paradoxalmente. dentro dos quais suas larvas se desenvolvem. hipocrateriformes ou com longos calcares ou esporões. A deposição do néctar na base de tubos estreitos e longos. Habenaria parviflora (Singer 2001). Nesses sistemas. Percebe-se aí um campo de pesquisas aberto para experimentação e estudos. 10. Embora com padrões contrastantes de visitação. Haber & Frankie 1989. Darrault & Schlindwein 2005). Além dos polinizadores efetuarem a polinização ativa das plantas. Nilsson 1978. chegando a ser até vinte vezes mais amostrados em flores do que fêmeas (Goss & Adams 1976. Fabaceae.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ vegetais. várias espécies de orquídeas tiveram sua polinização associada àquelas mariposas. somando um total de mais de quarenta espécies polinizadas por mariposas não -esfingídeos (Raven 1979). pendentes ou dispostas horizontalmente (Vogel 1954. Dessa forma. Baker 1961. não foram encontradas evidências de que exista atração por engodo sexual e pseudocópula. Apocynaceae). eles ovipositam nos ovários. são hipocrateriformes. Prescottia plantaginea e P. stachyodes (Singer & Sazima 2001). apesar de o volume de conhecimento acerca de Lepidoptera ser basicamente centrado em esfingídeos. néctar rico em sacarose e odor floral forte e adocicado. o que reforça a importância desse componente em sistemas de polinização por mariposas (Raguso & Picherstky 1994). Polinização por esfingídeos Flores polinizadas por esfingídeos compartilham características presumidamente associadas à atração desses animais. Sauroglossum elatum (Singer 2002). Para acessar o néctar depositado no fundo do tubo. a polinização por essas mariposas evoluiu pelo menos quatro vezes independentemente. muitas vezes cobertos internamente por pelos. Onagraceae e Orquidaceae (Willmer 2011). existe um conflito entre os recursos disponibilizados pela planta para o desenvolvimento de seus embriões e as larvas de seus polinizadores que se alimentam das sementes em desenvolvimento (Rech & Brito 2012). Esses mutualismos ocorrem entre espécies de Yucca (Agavaceae) e mariposas da yucca (Pellmyr 2003). Apocynaceae. tubulares. restringe o acesso ao recurso floral aos visitantes com língua não apenas longa. Além disso. As flores da mangabeira (Hancornia speciosa. Em Onagraceae. visitantes florais devem apresentar peças bucais com comprimento acima de 3. São usualmente grandes. a mudança evolutivamente recente na polinização de Clarkia breweri de abelhas para mariposas foi acompanhada pela mudança drástica na produção de odores. Solanaceae. entre elas Brassavola cebolleta (Rech et al. muitas vezes solitárias. Nilsson et al. a interação entre planta e polinizadores é bastante complexa e específica. Faegri & van der Pijl 1979. mas forte o suficiente para transpor barreiras de pelos (Ghazoul 1997. 1990). No Brasil. 2010). Silberbauer-Gottsberger & Gottsberg 1975. uma vez que os odores florais não têm similaridade com feromônios de fêmeas (Knudsen & Tollsten 1993). Alexandersson &Johnson 2002. Gregory 1964. com um tubo floral de até 4. por exemplo. machos são visitantes florais mais frequentes.5 cm e . Silva & Sazima 1995) (Fig.3 cm de comprimento.

Inga subnuda subsp. Reisla Oliveira (H). (Apocynaeceae). (H) Lonicera japonica (Caprifoliaceae). (B) Himatanthus phagedaenicus (Apocynaecee). B. (C. (D). (D. F. E. . G) José Araújo Duarte Jr.242 ⁞ Polinização por lepidopteros A D G B C E F H Figura 10. E) Mandevilla spp. Rubem Avila Jr. F). (G) Echinopsis oxygona (Cactaceae). Fotos: Clemens Schlindwein (A. (C) Posoqueria latifolia (Rubiaceae). luschinatiana (Fabaceae – Mimosoidae).3 Flores esfingófilas no Brasil: (A) Carica papaya (Caricaceae).

5 Comprimento médio do tubo floral e do aparelho bucal dos visitantes florais (cm) B Heliconius phyllis Centris sp.5 3 3.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. 1992. p2= pelos entre os estiletes.4). De modo geral. ao longo e entre os estiletes (p1. ao tomarem néctar. B) e longitudinal (C). 1996. 10. Para acessar o néctar. p2). delimitadas por anéis de pelos inseridos ao longo de todo tubo floral (Darrault & Schlindwein 2005) (Fig. Estes anéis delimitam canais que guiam o aparelho bucal do visitante até a câmara nectarífera localizada na base do tubo floral (adaptado de Darrault & Schlindwein 2005). Em uma . p1 = pelos sobre os estiletes. 2010).4 Flor de Hancornia speciosa (Apocynaceae) em seções transversais (A. fortes o suficiente para adentrar por aberturas de cerca de 1 mm. f = estiletes. podem forragear por quilômetros e. Nilsson et al.5 4 4.5 1 1. Esfingídeos adultos são exclusivamente nectarívoros. visitantes florias devem ter peças bucais com pelo menos 3. adejam ou pairam em frente às flores. A Isognathus menechus C 243 5 Figura 10. Micheneau et al. Chase et al.5 2 2. flores esfingófilas secretam néctar copioso e rico em sacarose ao longo de toda a antese.5 cm de comprimento e fortes o bastante para romper anéis de pelos inseridos logo abaixo da cabeça estigmática (indicada em azul). comportamentos de forrageio que lhes impõem altas demandas energéticas (Linhart & Mendenhall 1977. ⁞ Manduca sexta… Manduca difissa Nascus phocus Urbanus durantes… Perichares philetes… Isognathus caricae Bugalotis sp Dysocephaly… Pachylia syces Erinnyis ello Pachylia ficus Eulaema nigrita Hyles euphorbiarum Enyo ocypete Phocides pigmaliaes Heliconius nanna Neogene dyanaeus Aellopos fadus 0 0.

Adler et al. estudos tornar-se-ão mais realistas à medida que abarcarem a complexidade de ambos os estádios. como deixam de ovipositar nessas hospedeiras (Detzel & Wink 1993. polinizador de várias espécies de Nicotiana e herbívoro especialista em Solanaceae. a qual é fonte de tecido foliar e de néctar (Adler & Bronstein 2004). Nestas relações conflituosas. contudo. Dobson 1994). 10. e indivíduos de Plumeria rubra (Apocynaceae) (Haber 1984). por exemplo. Nilsson 1983. Há. bem como suas respectivas dietas (Faegri & van der Pijl 1979). Brassavola (Orchidaceae). larval e adulto. sobretudo fêmeas de M. 2004) apresentam flores com pouco ou nenhum néctar.5).. Plantas de tabaco. os voláteis florais aparentemente compõem um sinal crucial na atração dos esfingídeos. Nicotiana spp. dez espécies vegetais que tiveram a composição química do néctar avaliada apresentaram convergência para o amplo predomínio de sacarose (Fig. esfingídeos nas fases adulta e larval utilizam a mesma planta hospedeira. Odor floral . Nessas espécies. assemelham-se às de espécies simpátricas que oferecem o recurso.244 ⁞ Polinização por lepidopteros guilda de espécies esfingófilas estudadas na Floresta Atlântica do sudeste do Brasil. Cestrum (Solanaceae) (Haber & Frankie 1989. são poucos os testes experimentais que demonstram o papel de odores específicos (Raguso 2006). e com elas compartilham visitantes florais que eventualmente as polinizam “por engodo” (Capítulo 15). Nesses casos. tornando-o repelente ou menos atrativo aos visitantes florais folívoros. Kessler & Baldwin 2007. sexta. As flores de espécies esfingófilas que não produzem néctar florescem por longos períodos (acima de cinco meses). 2012). o dano foliar induz o aumento da concentração de nicotina no néctar. Brantjes 1978. por exemplo. Em algumas espécies. por exemplo (Avila Jr. a produção de néctar está diretamente associada ao tempo de visita dos esfingídeos às flores (Brandenburg et al. uma grande variação intra e interespecífica no volume de néctar secretado. plantas podem dispor de mecanismos que lhes possibilitem produzir frutos ainda que sob a pressão de herbivoria. Variações quanto à concentração de açúcares no néctar secretado também são comuns. 2010) e Himatanthus phagedinicus (Apocynaceae) (Schlindwein et al. Tal composto secundário aumenta a mortalidade de larvas e inibe o desenvolvimento de pupas de Manduca sexta (Sphingidae). A transição de juvenis herbívoros a adultos mutualistas que ocorre em Lepidoptera pode ter implicações diretas sobre a ocorrência das espécies e a estrutura das comunidades nas quais estabelecem interações de polinização.pista para localização de recursos? À longa distância. 2003. Uma das motivações centrais para o estudo de odores de flores esfingófilas é a possibilidade de o odor ser uma dimensão . Dessa forma. o que foi evidenciado em Crinum americanun (Amaryllidaceae) (3% a 17% de açúcar) e Epiphylum phyllanthus (Cactaceae). Rech et al. em sua maioria forrageadores noturnos (Tinbergen 1958. a interação esfingídeos-planta torna-se uma relação entre herbívoro-polinizador e planta. flores de distintos indivíduos podem apresentar grande variação neste atributo. 2009). Em uma mesma população. Sharp et al. Estas não apenas reduzem drasticamente sua frequência de visita floral. apresentam nicotina no néctar. 2009). Contudo. 2006. Raguso et al. Em flores de Petunia axillaris (Solanaceae).

longi= Isotoma longiflora.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ André Rodrigo Rech H. e ocorrentes tanto em regiões tropicais quanto em temperadas. com preferências sensoriais similares (Knudsen & Tollsten 1993).sub = Inga subnuda subsp. phyl H. lushinatiana. sugere que a composição do buquê floral tem sido selecionada de forma difusa. T. C. como para os traços morfológicos. dos fenótipos florais e de que. Mesmo que nas duas últimas décadas tenham sido publicados vários estudos com ecologia química. Nilsson 1983.latifolia = Posoqueria latifolia. longi (masc) ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. I. que. em conjunto. S. T. fosse incorporado nos estudos de polinização. a descoberta de compostos odoríferos de estrutura similar em espécies esfingófilas mais ou menos próximas filogeneticamente.alba = Ipomoea alba. I. gran frutose T. Núcleo Picinguba (Avila Jr.bull (fem) = Tocoyena bullata. compostos nitrogenados. flores em fase masculina. P.gran = Solandra grandiflora. desconhecem-se .am = Crinum americanum. latifolia I. I. longi (fem) sacarose S.bull (masc) = Tocoyena bullata. I. benzenoides (como benzoato de metila e acetato de benzila). Kaiser 1993. am E. C. coro H.coro = Hedychiun coronarium. Tollsten 1993. por um grupo específico de polinizadores. 2009). latonas e tiglatos. O avanço nas técnicas analíticas de cromatografia gasosa e espectrometria de massa possibilitou que o odor. long (fem) = Isotoma longiflora. Raguso & Pichersky 1995). H. De fato.5 Constituição química do néctar secretado em 10 espécies esfingófilas no Parque Estadual da Serra do Mar. flores em fase masculina. alba glucose Figura 10. tenha ocorrido uma convergência evolutiva de atributos olfatórios de plantas polinizadas pelo mesmo grupo de animais. bull (masc) I. bull (fem) T. como a de estimular o comportamento alimentar e indicar sítios de postura de ovos. flores em fase feminina. E. jasmonatos.fer = Cereus fernambuscensis. como atributo floral. Vários dos voláteis florais desempenham outras funções que não a reprodutiva. ⁞ 245 120 Composição química do néctar (%) 100 80 60 40 20 0 C. flores em fase feminina. sub P. fer C.phyl = Epyphilum phyllanthus. compõem a denominada “imagem floral branca” (Knudsen & Tollsten 1993. As análises químicas mostram que flores esfingófilas emitem predominantemente terpenos (como linalol).

et al. nas quais mariposas de uma espécie associam-se a um número abrangente de espécies de plantas fontes de néctar. Não se sabe. Para tal. Avila et al. No nível de comunidade. por exemplo.. Exemplos extraordinários . quais dos seus componentes eliciam respostas comportamentais nos polinizadores e como o conjunto de sinais florais – odor. comportamento de forrageio e/ou pelo curto tempo de atividade dos instares larvais (Moss 1920). como as abelhas. Tais estudos indicam o predomínio de relações difusas. Amorim 2008. 2004). levantamentos sistematizados da esfingofauna brasileira são pouco numerosos. No Tabuleiro paraibano. 2006). 2013). seja pela coloração críptica. não havendo evidências de relações estreitas ou espécie-específicas. olhos (Singer & Cocucci 1997. e 3) por apresentarem fidelidade floral (Darrault & Schlindwein 2002). Oliveira et al. O hábito noturno dessas mariposas e a necessidade de coleta ativa durante toda a noite ou emprego de armadilhas luminosas para sua amostragem dificultam a elaboração de listas de espécies de esfingídeos adultos e plantas associadas. 2010). Em uma contagem otimista. Amorim et al. 2006. 2008. Em um trecho da Floresta Atlântica no Sudeste. Já a escassez de informações sobre as relações de larvas com plantas hospedeiras deve-se. Alarcón et al. 2010). esfingídeos adultos de vinte espécies interagem com pelo menos trinta e seis espécies de plantas fontes de néctar. Apesar das relações no nível das espécies serem razoavelmente generalistas. cor. Quão estreitas são as relações entre esfingídeos e plantas? Apesar da beleza e conspicuidade dos esfingídeos. mais generalistas entre esfingídeos e plantas. por 1) transportarem grandes quantidades de pólen em áreas específicas do corpo. a morfologia floral impede a visita de qualquer outro animal que não tenha probóscides extremamente longas e finas. há menos de uma dezena desses inventários no Brasil (Darrault & Schlindwein 2002. 2) por percorrerem longas distâncias favorecendo a fecundação cruzada de plantas raras ou espaçadas (Miller 1981. et al. sobretudo. Ainda que generalistas. Darrault & Schlindwein 2002. em comparação com os de outros polinizadores. textura.246 ⁞ Polinização por lepidopteros ainda as funções exatas do perfume floral. relações esfingídeos -plantas esfingófilas têm sido inferidas a partir da análise do pólen aderido à superfície corpórea de mariposas atraídas às armadilhas luminosas (Haber & Frankie 1989. Indivíduos de uma espécie visitaram entre uma e vinte e três espécies vegetais em busca de alimento (Darrault & Schlindwein 2002). Nesses casos. sessenta e quatro tipos polínicos foram registrados nas espirotrombas de esfingídeos de quarenta e nove espécies (Avila Jr. Avila Jr. os sistemas esfingófilos podem ser considerados funcionalmente especializados. natureza do néctar – é utilizado pelos animais (Capítulo 19). Duarte Jr. 2010. por exemplo. Haber & Frankie 1982). esfingídeos são considerados um dos importantes grupos de polinizadores em muitas comunidades vegetais tropicais (Bawa 1990. há necessidade primordial de biotestes com componentes específicos do buquê floral. Moré et al. uma vez que envolvem plantas com tubos florais ou cálcares extraordinariamente compridos e animais com espirotrombas igualmente longas (Rech & Brito 2012). como espirotromba. 2012) e face ventral das asas (Moré et al. à dificuldade de encontrá-las se alimentando nas plantas.

A oferta e acessibilidade de néctar durante o dia possibilitam que plantas esfingófilas sejam secundariamente polinizadas por visitantes florais de hábito diurno. Em alguns casos. Exemplos de mecanismos de polinização e sistemas sexuais em espécies esfingófilas Flores tubulares Entre as flores esfingófilas com corolas tubulares (infundibuliformes ou hipocrateriformes) há grande variação quanto ao comprimento do tubo. Stebbins 1970. 1985. polinizadores incidentais que contribuam para o aumento do valor adaptativo da planta podem desempenhar uma pressão evolutiva ao selecionarem características florais que mais se ajustem às suas preferências (Introdução da Seção 3. De fato. têm demonstrado a grande frequência de espécies vegetais com flores de comprimentos menores. Em populações vegetais que diferem quanto aos traços florais. 2004. flores apresentam morfologia. Darrault & Schlindwein 2005. se mantenham distantes de eventuais predadores de emboscada que capturam visitantes f lorais. Avila Jr. o qual atua fortemente na restrição de acesso ao néctar. Aigner 2001). Como hipótese alternativa à de coevolução.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ dessas relações especializadas são conhecidos em Madagascar e envolvem uma ou poucas espécies de esfingídeos como polinizadores de orquídeas com cálcares de até 43 cm (Nilsson et al. mediando o aumento do comprimento do tubo f loral (Capítulo 16). podem variar largamente quanto às suas características florais. 1998) às pressões seletivas recíprocas exercidas pelos esfingídeos sobre as orquídeas que polinizam e vice-versa. Em populações cujos cactos apresentam longos tubos florais. Em populações com flores de corola curta. abelhas. antese noturna e néctar abundante. & Freitas 2010). Wasserthal (1997) propôs que espirotrombas extremamente longas agiriam como “órgão“ de defesa dos esfingídeos por lhes permitir que. 2003. 2013). Nilsson 1988. indivíduos apresentam antese diurna. ao sugarem néctar. Em um processo coevolutivo. Alguns trabalhos recentes. porém. Wasserthal 1997). Essas. por sua vez apresentariam uma morfologia cada vez mais restritiva a visitas f lorais e recursos acessíveis apenas aos polinizadores efetivos. compondo um sistema misto de polinização em que André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. 2009). beija-flores e moscas (p. 2007. ⁞ 247 ambos os grupos de polinizadores contribuem para a reprodução da planta (Wolf et al. esfingídeos de probóscides mais longas mediariam maior sucesso reprodutivo de orquídeas de cálcares mais longos. Este atributo morfológico foi tema de grande debate sobre o seu papel na evolução de sistemas especializados de polinização (Nilsson 1988). padrões de secreção de néctar e horário de antese que permitem a associação com polinizadores noturnos e diurnos. estudos realizados com orquídeas esfingófilas na América do Sul demostraram que esfingídeos atuam como importantes agentes de seleção sobre a morfologia floral. ex. Amorim & Oliveira 2006. Neto et al. Amorim et al. Oliveira et al. como morfologia da corola e fenologia reprodutiva. por exemplo.. néctar menos volumoso e são polinizados por abelhas diurnas (Schlumpberger et al. Indivíduos de diferentes populações de Echinopsis ancistrophora (Cactaceae) na Argentina. A evolução dessas “extravagâncias” morfológicas foram atribuídas por Darwin (1862) e Nilsson (1988. esfingídeos são os polinizadores mais eficientes. 1992. acessíveis aos esfingídeos . como borboletas.

Flores de corola hipocrateriforme de diâmetros estreitos podem ser bastante eficientes na restrição do acesso ao néctar. Nessas flores com longos tubos forais. basicamente. Além disso.6 B). na emissão de uma massa polínica acumulada em um estame central de um conjunto de anteras fusionadas (Fig. posicionadas logo à frente da estreita entrada do tubo. sugerindo a possível ação de esfingídeos com probóscides mais curtas como polinizadores mais efetivos. a entrada do tubo torna-se novamente acessível pelo rebaixamento do estame anteriormente ejetado para cima. são transferidos para outras flores. posteriormente. houve uma forte tendência de diminuição no comprimento das corolas ao longo de dois anos. Neste sentido. Além disso. Delprete 2009).7 E). Esse conjunto atua então como uma “catapulta” localizada na entrada do tubo floral. Anteras versáteis Mecanismo de “catapulta” Dicogamia e dioicia Fritz Muller (1866) observou um interessante mecanismo em flores do gênero Posoqueria (Rubiaceae). Seu mecanismo de polinização consiste. É o caso da herbácea ruderal Isotoma grandiflora (Campanulaceae). pess. isto é. 10. Ainda que haja mecanismos genéticos que minimizem tais perdas. bastante estreitas e protândricas. o qual merece observações mais detalhadas.248 ⁞ Polinização por lepidopteros e aos outros grupos de polinizadores. cujas flores apresentam corolas hipocrateriformes. . o estigma ainda não receptivo se alonga por entre as anteras de deiscência voltadas para o interior do tubo. como os conhecidos sistemas de autoincompatibilidade homomórficos (Capítulo 3). Após o disparo. 10. O longo filete expõe as anteras a uma distância relativamente grande da entrada do tubo da corola infundibuliforme (Fig. obs. Galleto. Isso é observado em espécies do gênero Crinum (Amaryrillidaceae). a entrada do tubo permanece fechada por parte do filete ejetado para cima (Fig. Durante a aproximação das flores. Em uma população de Nicotiana alata (Solanaceae) do sul do Brasil. Em Posoqueria latifolia na Floresta Atlântica do sudeste do Brasil. pode atuar de maneira negativa sobre o valor adaptativo (fitness) dos indivíduos se as partes reprodutivas não apresentarem mecanismos que evitem a autopolinização. a separação temporal das fases masculina e feminina (dicogamia) configura uma estratégia que diminui os prejuízos da autopolinização. as asas e o corpo dos esfingídeos tocam bruscamente tais anteras. 10. recebendo os grãos de pólen que. porém. a qual é acionada pelo toque das probóscides dos esfingídeos (Fig.6 C) (Hallé 1997. após certo tempo do disparo. a fase masculina antecede a fase feminina. A partir de um mecanismo de “êmbolo”.). as taxas de sucesso reprodutivo foram maiores nos indivíduos que apresentavam flores em intervalos intermediários de comprimento da corola (Oleques & Avila Jr. Tal indício pode ser reflexo de um gradual declínio nos comprimentos de probóscides de esfingídeos em direção a maiores latitudes (Miller 1997). a zigomorfia é dada pela disposição das anteras excertas. a obstrução da superfície estigmática com pólen do mesmo indivíduo não viável pode reduzir a área estigmática propícia a receber outro pólen.6 A). fundidas. Tal morfologia. há indícios de que a produção de néctar é desencadeada com a ativação desse mecanismo (L. 2014). empurrando o pólen para fora num Algumas espécies esfingófilas apresentam as anteras fixas aos filetes de maneira a possibilitar seu livre movimento de acordo com a movimentação do corpo dos esfingídeos durante o voo adejado em frente às flores. 10.

as estruturas reprodutivas são expostas ao mesmo tempo. Novamente. (E) Anteras versáteis em Crinum americanum (A maryllidaceae). (C) Vista frontal da flor após visita do esfingídeo. no qual o órgão feminino da flor funciona como um pseudoestame. (C) Fa se ma sculina em f lores de Tocoyena bullata (Rubiaceae). posteriormente. Após dois dias. (D) Fase feminina em f lores de Tocoyena bullata (Rubiaceae). também protândricas. (A) Esfingídeo em visita a flores com anteras ainda intactas.6 Flores de Posoqueria (Rubiaceae) apresentam mecanismo de polinização por “catapulta”. Note o estigma exposto após crescimento de estilete entre as anteras fusionadas (êmbolo). 10. 10. (B) Visão frontal da flor com a disposição inicial das anteras antes da visita do polinizador. Fotos: Rubem Avila Jr. . (A) Fase masculina em f lores de Isotoma grandif lora (Campanulaceae). obstruindo a entrada do tubo da corola (adaptado de Delprete 2009). que harmoniza o sítio de exportação e recepção de pólen.Reisla Oliveira José Araújo Duarte Junior ♦ ♦ André Rodrigo Rech mecanismo de apresentação secundária. a superfície estigmática receptiva (Figs. Em espécies do gênero Tocoyena (Rubiaceae). já que o pólen é depositado na mesma posição da flor onde estará.7 A. porém apresentam os lóbulos estigmáticos completamente fechados e com os grãos de pólen já liberados e depositados sobre a face não receptiva do estigma quando da abertura das flores. (B) Fase feminina em f lores de Isotoma grandif lora (Campanulaceae). a protrandria gera uma apresentação secundária de pólen. A C ♦ Rubem Samuel de Avila Jr. Note o centro da f lor recoberto por pólen indica ndo meca nismos de apresentação secundária de pólen.B). B D E Figura 10. o estigma torna-se receptivo e amplia a área estigmática a partir da abertura dos dois grandes lobos (Figs.7 C. Note que o estame central foi lançado para cima. ⁞ 249 A B C Figura 10.7 Fases da dicogamia (protandria) (AD).D).

Nas últimas duas décadas. horário da antese. 5% na restinga e 7% em remanescentes de Mata Atlântica nordestina (Kimmel et al. ou seja. Espécies de Fabaceae (15%). o acompanhamento das interações noturnas entre esfingídeos e plantas é bastante difícil. com longos tubos. A síndrome típica de flores brancas. Randia itatiaiae (Rubiaceae) (Avila Jr. Algumas flores não apresentam corolas tubulares. bem como da sua função ecológica frente às diferentes alterações das paisagens naturais no Brasil. . de fragrância noturna forte e néctar copioso está presente em apenas uma parte das espécies. obter informações como frequência de visitas e a espécie de esfingídeo visitante depende de ferramentas específicas.250 ⁞ Polinização por lepidopteros Bawa (1980) relata que existem cerca de 2% de espécies vegetais dioicas e estas estariam associadas preferencialmente a vetores de pólen diversos e não especializados. 2012). como é o caso de Citharexylum mirianthum (Verbenaceae) (Rocca & Sazima 2006). A partir da análise do pólen depositado no corpo de esfingídeos e de estudos de polinização. 2004) e que os sistemas esfingófilos compõem cerca de 7% dos modos de polinização em trechos da Caatinga (Machado & Lopes 2004). Integrados. e casos mais complexos. como ocorre em Carica papaya (Caricaceae). não oferecem néctar e produzem odor quase imperceptível. Os sistemas de polinização são determinados a partir de observações em campo e categorização de atributos florais como cor. bastante especializados e que são dioicos. Assim. A avaliação conjunta da esfingofauna local torna-se premente em estudos de biologia da polinização de espécies esfingófilas. 2010). tem crescido o número de estudos sobre comunidades de esfingídeos realizados no Brasil. Métodos básicos do estudo de polinização de plantas esfingófilas Captura de esfingídeos Enquanto a observação de visitantes diurnos pode ser feita diretamente com técnicas usuais. Apocynaceae (7%). Rubiaceae (14%). reconhecem-se alguns taxa esfingófilos. coloração e odor das flores em geral são suficientes para separar flores esfingófilas das de outros polinizadores. no Brasil. Percebe-se aí um campo vasto e aparentemente promissor de estudos para melhorar o entendimento dos sistemas de polinização e dos mecanismos evolutivos em ambientes tropicais. Porém. Estudos que apresentam informações sobre relações entre esfingídeos e plantas esfingófilas têm em comum o emprego de armadilhas luminosas na atração destes insetos. foram reconhecidas plantas de pelo menos 137 espécies em 46 famílias relacionadas com esfingídeos no Brasil (atualizado de Avila Jr. Plantas esfingófilas no Brasil Sobretudo a partir da última década. Mas muito pouco se conhece da relação de borboletas e mariposas não-esfingídeos com as flores nativas. tamanho e tipo de recursos oferecidos aos visitantes. tais estudos compõem a base para avaliações futuras da manutenção dos sistemas de polinização. porém sem necessariamente incluir a relação com a guilda de espécies esfingófilas nos locais de estudo. Amaioua guianensis (Rubiaceae) (Amorim & Oliveira 2006). & Freitas 2011). Bromeliaceae (4%) e Malvaceae (4%) englobam mais da metade das espécies vegetais que oferecem néctar para essas mariposas. et al. intensificaram-se os esforços em se determinar a distribuição e frequência relativa dos diferentes sistemas de polinização nos ecossistemas brasileiros. Convolvulaceae (5%). Os escassos estudos desta natureza evidenciam que os esfingídeos e outras mariposas polinizam aproximadamente 22% das espécies arbóreas mais comuns nos Cerrados (Oliveira et al. Mesmo assim.

Normalmente não se utilizam frascos mortíferos. em meio a tiras de jornal (Fig. algumas importantes variáveis morfológicas podem ser obtidas.8 Isca (A) e armadilha (B) luminosas empregadas na coleta de esfingídeos B . Este equipamento consiste em duas superfícies levemente inclinadas (~ 10°) separadas por uma A Figura 10. os espécimes devem ser montados em esticadores específicos utilizados para lepidópteros. 10.Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ Esta armadilha consiste no uso de lâmpadas de luz mista (250 W) ou luz negra incidente em superfícies brancas. tendo em vista que muitas vezes superestima-se a diversidade local com elementos regionais devido ao grande alcance que o raio de André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr.8 B) em meio seco ou úmido. indicativos das interações estabelecidas pelo inseto. acopla-se à armadilha um saco contendo um frasco com perfurações na tampa. Teston. 10.8 B). ⁞ 251 luz pode ter em ambientes abertos. os espécimes são mortos com injeção de amônia ou acetato de etila na porção ventral do tórax. pess.8 A) abastecidas via rede elétrica ou através de geradores elétricos portáteis. dificultando a identificação do animal. tornando isso possível apenas através da análise da genitália. Podem-se avaliar.). Algumas dúvidas ainda existem quanto ao raio de ação destas armadilhas em ambientes com diferentes fisionomias vegetacionais. é conveniente fixar o material coletado em álcool absoluto e no escuro até a montagem e secagem dos mesmos (J. pois a perda de escamas das asas altera substancialmente a sua coloração. como panos ou paredes de edificações (Fig. por exemplo. o comprimento da probóscide ou a presença de grão de pólen ou polínias.A. com. Montagem do material Após coletados. Neste caso. Existem ainda alguns relatos de captura de Sphingidae feita com armadilhas tipo “Luiz de Queiroz” (Fig. Com os espécimes recém-mortos. Em meio seco. provido de acetato de etila. Após capturados com armadilha luminosa. Tal questionamento é importante. 10.

especialmente esfingídeos. Fitas de papel são sobrepostas às asas anteriores e posteriores e fixadas com alfinetes para que as mesmas não se movimentem no processo de secagem. Com essa técnica é possível aumentar sensivelmente o tempo e o número de indivíduos observados. visto que os corpos dos esfingídeos são muito mais robustos. o conhecimento geral do sistema permitirá entender o que é necessário para que processo como um todo continue acontecendo. A identificação dos grãos de pólen aderidos às diferentes partes do corpo de espécimes capturados pode ser feita em microscopia ótica. As asas posteriores devem estar plenamente à mostra. além dos registros dos visitantes. é possível eliminar espécies de uma dada área cuja floração não ocorreria no período amostrado. em área de Floresta Ombrófila Atlântica no sudeste. A secagem dos mesmos é feita em estufa a 60°C por dois ou três dias. uma vez que apenas um operador pode gerenciar várias câmeras ao mesmo tempo (Steen & Mundal 2013). Por meio de filmagens em Platanthera bifolia. Essa limitação pode diminuir à medida que aumenta a qualidade e precisão da palinoteca. foi também descrito o comportamento dos mesmos. por apresentarem grão de pólen morfologicamente indistinguíveis na microscopia ótica. et al. O emprego da palinologia possibilitou que Haber & Frankie (1989) elaborassem a primeira abordagem da guilda de espécies esfingófilas nos Neotrópicos. A identificação dos grãos se faz por comparação com lâminas de uma palinoteca de referência local. Lâminas de pólen são montadas com grãos frescos ou tratados com acetólise. É importante ressaltar o posicionamento destas nos ápices das asas. A largura desta canaleta deve ser maior do que a normalmente encontrada para lepidópteros diurnos. a mesma metodologia foi utilizada por Darrault & Schilindwein (2002) em uma região savânica do nordeste. Quando a palinoteca é organizada fenologicamente. Rech et al. Esse conhecimento se torna ainda mais crítico frente a todas as mudanças naturais e antrópicas que vêm acontecendo. No Brasil. A limitação taxonômica na análise polínica tende a subestimar o conjunto de plantas potencialmente visitadas por esfingídeos. percebe-se que os estudos com polinização por Lepidoptera na região Neotropical têm um grande potencial para contribuir para o entendimento das relações ecológicas que permeiam a evolução dos mutualismos de polinização. são muito pouco frequentes. aumentando assim a quantidade e a qualidade dos dados coletados (Steen & Mundal 2013). para uma área de cerrado no sudeste e por Avila Jr. duas alternativas podem ser utilizadas para aumentar as chances de observar uma interação ou registrá-la indiretamente: a filmagem noturna e a palinologia. (2010) fizeram cerca de 200 horas de observação focal. Se estudos mais . (2010). pois algumas espécies de Cactaceae. Além disso. No entanto algumas dúvidas sempre permanecerão. Nesse sentido. Mimosaceae e Solanaceae. Filmagens na observação e o uso da palinologia como evidência indireta A inferência das interações entre plantas e esfingídeos fica bastante comprometida devido às dificuldades de observação à noite. Por fim. Para observação de uma única visita a Brassavola cebolleta. por Amorim (2008). dependendo do tamanho corporal. onde o corpo do animal é fixado. As câmeras filmadoras para registro de visitantes noturnos precisam ter capacidade de filmagem com infravermelho. por exemplo. Além disso.252 ⁞ Polinização por lepidopteros canaleta. não podem ser identificadas em nível específico. de maneira a facilitar a observação de coloração ou manchas específicas importantes na identificação. lepidópteros noturnos.

Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais.. Galetto. C.D. 2009. 2006. estudos semelhantes abordando as interações borboletas-plantas são praticamente inexistentes. M. W. R. S.E. I. ⁞ 253 Amorim. 59. P. & Schlindwein. 2008.G. L.. K.J.. 1980. 353-362.W. Correa. 269. The adaptation of flowering plants to crepuscular and nocturnal pollinators. Relações entre esfingídeos (Lepidoptera. S. & Dobson. 2005. Avila Jr. Aigner. Botanical Journal of the Linnaean Society. & Bronstein. Oikos. 95. R.. 2010. 503-509. 631-6. R. R. 1961.) Polinizadores no Brasil. 74p.S. Leaf herbivory and nutrients increase nectar alkaloids. pelas bolsas de estudos concedidas a A. & Sazima. A comunidade de esfingídeos (Lepidoptera.S. & Alarcon. 2011.S. portanto existe uma grande lacuna no que se conhece sobre polinização por borboletas no Brasil e na região Neotropical. H. G. Baker. Programa de Pós . K.S. Journal of Chemical Ecology.S. 960-967. 64-73. Floral scent in butterfly-pollinated plants: possible convergence in chemical composition..Reisla Oliveira ♦ José Araújo Duarte Junior ♦ amplos abordando as interações esfingídeos-plantas são escassos na região Neotropical. 33.V. São Paulo.. 176-184. & Lentz.R. 317-27. Ecological Entomology. Amorim. à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES). Nilsson. F. . Caracterização dos tipos polínicos encontrados em esfingídeos (Lepidoptera.R. Revista Brasileira de Botânica.O. Agradecimentos Agradecemos aos editores pelo convite para redação do capítulo. Optimality modeling and fitness trade-offs : when should plants become pollinator specialists ? Oikos. Universidade Federal de Uberlândia. Alarcón. J. S. L.. Beyond the pollination syndrome: nectar ecology and the role of diurnal and nocturnal pollinators in the reproductive success of Inga sessilis (Fabaceae). Agosta. 33. M... In: Imperatriz-Fonseca (ed. Bronstein. 2001. Sphingidae) e f lores no Brasil: panorama e perspectivas de uso de polinizadores. M.. Sphingidae) e plantas esfingófilas numa área de Cerrado no sudeste do Brasil: biogeografia e associações mutualísticas. 11. Distl. F.W. & Oliveira.. R.. 2003. André Rodrigo Rech ♦ Rubem Samuel de Avila Jr.S. 140. P. Dessa forma. Nectar usage in a southern Arizona hawkmoth community. R. Annual Review of Ecology and Systematics. A guilda de plantas esfingófilas e a comunidade de Sphingidaeem uma área de Floresta Atlânticas do Sudeste do Brasil. 2004. 15-39. Avila Jr. Davidowitz.S. 2006.. 2008. Annual Review in Ecology and Systematics. L. 1990. D. (Rubiaceae). A. 36. H. 177-184. G. F. Andersson. R. Adler. R.M. Plant biology. Behavioral foraging responses by the butterfly Heliconus melpomene to Lantana camara floral scent.H. Sphingidae) em Floresta Atlântica do sudeste do Brasil: utilização de técnicas palinológicas no estudo de interações ecológicas. Bawa. 108.L. Oliveira. 9. Ecology Letters. Attracting antagonists: Does floral nectar increase leaf herbivory? Ecology. A. & Janzen. 85. & Johnson. 183-193. Alexandersson. 399-422. Wink.. M. Quarterly Review of Biology. S. 2012.J. Edusp. pela bolsa concedia a R.E.A. Australia Journal of Botany.. Avila Jr. Cruz-Barros. Avila Jr.L. 21. 29.A. C. uma espécie dióica de formações florestais de cerrado. Campinas. Evolution of dioecy in flowering plants. Body size distribution of large Costa Rican dry Forest moths and the underlying relationship between plant and pollinator morphology. Groth. 29. & Sazima. Pollinator-mediated selection on flower-tube length in a hawkmoth-pollinated Gladiolus (Iridaceae). e à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) (Proc.M. Amorim. Referências bibliográficas Adler. E. finalizamos apontando a necessidade premente de mais estudos sobre as interações entre lepidópteros e as plantas com as quais interagem no Brasil. Estrutura sexual e ecologia reprodutiva de Amaioua guianensis Aubl. 2002. Tese de Doutorado. & Bergström. Amorin. J. Pinto. W. 2002. Dissertação de mestrado. Frequency of visits and efficiency of pollination by diurnal and nocturnal lepidopterans for the dioecious tree Randia itatiaiae (Rubiaceae). M. Unversidade Estadual de Campinas. L. Proceedings Biological sciences/ The Royal Society. 15. F. L. Bawa. 415-424. SP. Andersson. 2013. 129-153. 2302-2308.. 1519-1526. Revista Brasileira de Botânica. Plant-pollinator interactions in tropical rain forests. & Freitas. 2009/544913) e à CAPES.

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nas quais polinizadores se refugiam de inimigos naturais.com C oleópteros constituem o maior e mais diverso grupo de insetos. em sistemas em que os besouros polinizadores ovipositam nas flores enquanto as polinizam. Faculdade de Filosofia.Foto: Hipólito Paulino-Neto * Capítulo 11 * Polinização por besouros Hipólito Ferreira Paulino-Neto Departamento de Biologia. nos quais uma única espécie de besouro constitui o principal polinizador. Staphilinidae e Curculionidae. Essa forma de polinização apresenta vários níveis de especialização. maciças. frio. Os principais besouros polinizadores pertencem às famílias Scarabaeidae. mas Chrysomelidae e Tenebrionidae também são representativos. gêneros ou mesmo famílias são polinizadores efetivos. chuva. pouco se sabe sobre a capacidade de a planta estabelecer mecanismos que limitem a superexploração. oviposição e fonte de recurso alimentar. Nitidulidae. além de serem predominantemente hermafroditas. e-mail: hipolitopaulino@gmail. correspondendo a 42% das espécies existentes e ocorrem em praticamente todos os ecossistemas terrestres. tais como ocorre em figueiras ou yuccas. passando por sistemas nos quais várias espécies. Universidade de São Paulo (USP). local para cópula. nutritivas. indo desde os altamente específicos. . Algumas espécies apresentam câmaras florais. Finalmente. Em geral flores polinizadas por besouros apresentam características tais como pétalas carnosas. Inúmeros aspectos ecológicos e evolutivos tornam a polinização por besouros uma avenida aberta para estudos futuros que busquem compreender melhor a biologia dessa interessante interação ecológica. Nesse capítulo apresento e discuto a polinização por besouros. protogínicas e autocompatíveis. com capacidade de produzir calor. chegando naqueles sistemas nos quais ocorre polinização mista envolvendo outros grupos de insetos. Ciências e Letras de Ribeirão Preto (FFCLRP).

2005). entre outros) (Bento et al. 2006. Gossner et al. 2005. pertencentes às mais variadas famílias em regiões temperadas e principalmente nos trópicos (Faegri & van der Pijl 1980. moscas brancas. que são pragas de palmeiras (Jordão & Silva 2006). 2006. mais de um quarto das espécies de plantas é predominantemente cantarófila (Bawa 1990). Furlong et al. Há também muitas espécies fungívoras alimentando-se de hifas de fungos (Marinoni et al. Paulino-Neto et al. Curculionídeos podem ser pragas importantes. ou seja. são utilizados como agentes de controle biológico para importantes pragas agrícolas como ácaros e insetos sugadores (cochonilhas. como raízes. popularmente denominados besouros. cujas espécies são essencialmente fitófagas (Marinoni et al. 2012. promovendo. 2002). 2002. esses besouros são representados principalmente pela família Curculionidae (maior família entre os besouros). por serem predadores vorazes. também denominada de cantarofilia. 2013. Como resultado de tamanha diversidade. folhas. formas. há também espécies que promovem a dispersão de sementes. são facilmente distinguidos dos demais insetos por apresentarem um rígido exoesqueleto e o primeiro par de asas (élitros) esclerotizadas. 2002). Paulino-Neto et al. A polinização por besouros. tornando-as muito resistentes (Lawrence 1991. subsequente produção de frutos e/ou sementes. ocupam os mais variados nichos ecológicos em praticamente todos os tipos de habitats (Lawrence 1991. Por outro lado. correspondem a cerca de 350 mil espécies. sementes (Klimeš & Saska 2010). consequentemente. 2000. aproximadamente 42% de todas as espécies já catalogadas (Lawrence 1991. Em certas comunidades tropicais. 2001). há uma grande variedade de espécies de coleópteros que promovem a transferência de pólen entre flores da mesma espécie. apresentam os mais variados tamanhos. 2001). Cardel & Koptur 2010. frutos e. Theis & Adler 2012). o que favorece a manutenção da variabilidade genética. Um grupo importante nesse sentido são os Coccinelidae. Romero et al. Como herbívoros. Besouros fitófagos normalmente são especialistas e considerados pragas de culturas de grande importância para alimentação humana. Gallo et al. mais de cento e oitenta e quatro espécies de angiospermas são polinizadas quase exclusivamente por besouros. caule. 2012). 2004). Maia et al. contribuindo para o estabelecimento de novas plântulas nas florestas e outras fitofisionomias (Koike et al. que. De acordo com Bernhardt (2000). Paulino-Neto 2004. Paulino-Neto & Teixeira 2006. Adicionalmente. Sullivan 2003. como o bicudo-do algodoeiro. que causam sérios prejuízos à atividade agrícola. Finalmente. contribuem para manutenção da diversidade de plantas (Crawley 1989. . assim. Os besouros podem ser herbívoros e se alimentar de inúmeras partes das plantas. Paulino-Neto et al. ou ainda podem ser minadores (Marinoni et al. Gallo et al. Flaherty et al. cores. podendo as larvas e os adultos serem detritívoros. hábitos e. podem ser importantes no controle populacional da planta hospedeira e. 2005. Os coleópteros constituem o maior e mais diversificado grupo entre os insetos e. mais especificamente. Gallo et al. a polinização. destes. ocorre nas mais variadas espécies de plantas. conhecidos como joaninhas. portanto. 2013). Romero et al.260 ⁞ Polinização por besouros Os besouros Os coleópteros. Gottsberger 1989a. coleópteros podem ser carnívoros e predadores importantes de outras espécies de insetos. Bernhardt 2000. flores (Franz & Valente 2005. Pérez-Ramos 2013). pulgões. pois muitas vezes causam grandes prejuízos econômicos por todo o mundo. auxiliando na decomposição de troncos de árvores (Paulino-Neto 2004. Gottsberger 2012). a broca-da-estirpe-do-coqueiro e o bicudo-das-palmeiras. 2001).

Staphilinidae. Paulino-Neto & Oliveira 2006.). Oliveira et al.Hipólito Ferreira Paulino-Neto ⁞ Entretanto poucas famílias apresentam a cantarofilia como modo principal ou exclusivo de polinização (Bernhardt 2000). Gottsberger 2012.) (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. representada por annona ou condessa (Annona reticulata L. selloum. dioica St. Attalea funifera.500 indivíduos de inúmeras espécies. inúmeras espécies de Araceae. também conhecido por araticum ou pinha-do-cerrado (A. A denominação “cantarofilia” teve origem ao se associar besouros antófilos (que se alimentam sobre as flores) pertencentes À família Cantharidae com o ato de “polinizar”. pertencentes a Cyclocephala. muitos pesquisadores preferem utilizar o termo “polinização por besouros” ao invés de “cantarofilia”. 2003. Paulino-Neto. 2012. Visitando a inflorescência de Attalea microcarpa.. são polinizadas mutuamente tanto por besouros quanto por outros grupos de animais (Bernhardt 2000). Fr. Mart. Nitidulidae.B). cornifolia St. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006) e Arecaceae (ex: Geonoma macrostachys.1 D). Por outro lado. 2003. Knudsen 2002. Maia et al. graviola (A. A. como de Annona spp. 1994. Hil. ex.. 2012). 2012. magnoliáceas. Fr. termogênese. A. similar à fruta madura. Dieringer & Espinosa S. muitas vezes. 2012). marolo. A. Maia et al. A. os grandes besouros Dynastidae. Maia et al. a exemplo de Annonaceae. A. Paulino-Neto. Maia et al. (Gottsberger 1989a. crassiflora) e pinha (A. cherimoia Mill. 2012). Curiosamente.1 A. além de Araceae (p. a maioria dos besouros desta família não é considerada polinizadora.). pode superar 1. Dieringer et al. Dieringer et al. A. 1998. nas quais os besouros são os principais e/ou mais eficientes polinizadores de inúmeras. com destaque para algumas famílias: Scarabaeidae. senão da maioria. Curculionidae. Chrysomelidae e Tenebrionidae (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. crassiflora Mart.. Maia et al. A. Silberbauer-Gottsberger et al. Há uma grande diversidade de besouros polinizadores. A. emitem forte odor.. Flores polinizadas por Cyclocephala. principalmente dos gêneros Philodendron e Xanthosoma (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. (1998) registraram um montante de até 60 mil besouros (Figs. Rodr. Küchmeister et al. Duguetia riparia e D. Segundo Paulino-Neto (2009). como Magnolia (Dieringer & Espinosa S. de suas espécies. squamosa L. 11.. Entre os escarabeídeos. Paulino-Neto & Oliveira 2006. sendo que algumas sequer foram descritas.: Philodendron bipinnatifidum. 11. constituem os principais polinizadores de flores grandes de anonáceas. muricata L. 1999. fruta-do-conde. 2013.. em preparação). Fig. Astrocaryum vulgare. coriacea Mart.. 2010. como Annona aurantiaca Barb.). 1999. e várias espécies de palmeiras (Silberbauer-Gottsberger 1990. warmingiana Mello-Silva & Pirani (Gottsberger 1989a. monticola Mart. cherimoia (A. b. a quantidade de besouros em uma inflorescência de Attalea geraensis Barb.E. Seymour et al. Gottsberger 2012.E. Gottsberger et al. 1994. Rodr. Hil. de modo que as plantas são “polinizadas por besouros” ao invés de “cantarófilas”. malmeana R. por este motivo. vinte e duas famílias de plantas. 2012). 2003.1 C). em geral.. 2014. 11. 1999. compreendendo noventa e oito espécies pertencentes a quarenta gêneros. ulei . P. 2014). 2012.. Gottsberger et al. Gottsberger 2012). Duguetia lanceolata (PaulinoNeto et al. Küchmeister et al. muricata L. Maia et al. A. Fig. b. tomentosa R. grandes câmaras florais e. são robustas e apresentam antese noturna. Silberbauer-Gottsberger et al. 1999. 261 Besouros Scarabaeidae são visitantes florais exclusivos ou parciais de mais de 47% (n = 14) das 34 famílias de plantas revisadas por Bernhardt (2000).

262 ⁞ Polinização por besouros A D B C E F G H I J .

(H) Câmara floral em fase feminina de D. mas. & K. essa espécie é considerada anemófila (Khorsand Rosa & Koptur 2013). Goodrich 2012) e Cymbopetalum (Webber 1996). dependente de polinização cruzada e de insetos polinizadores para o transporte de pólen. biologia floral. exemplificando espécies cantarófilas que exibem padrão de flores modo “tigela pintada”. furfuracea (Annonaceae) contendo vários besouros polinizadores pertencentes à família Nitidulidae e um único besouro florívoro Curculionidae posicionado entre os estames para ter acesso ao ovário e consumir óvulos. responsáveis por 91% do pólen depositado sobre os estigmas.) Martius apresentando câmara floral adaptada à visitação de pequenos besouros Nitidulidae. mas predominantemente Curculionidae. gêneros e famílias. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. O primeiro estudo integrando todos os aspectos da biologia reprodutiva e ecologia da polinização em M. geraensis abrigando centenas de besouros de diversas espécies. 11. St. entre outras (Fig. No caso. Núñez e Carreño (2013) também verificaram de forma conclusiva que a espécie é dioica e que não produz frutos por apomixia. as pétalas externas e/ou internas de algumas espécies foram afastadas manualmente ou removidas. dalmasi. Krause (Araceae. Coleoptera). muitos carpelos e estames. flexuosa. contendo em seu interior besouros Cyclocephala sp.. sistema reprodutivo e visitantes florais.Hipólito Ferreira Paulino-Neto ⁞ 263 Figura 11. o qual também é estritamente dependente de M. Barfod et al. as quais comumente são visitadas por grande número de abelhas (Henderson 1986.: Para visualizar melhor o interior da câmara floral e besouros visitantes. (J) Flor de Magnolia champaca L. devendo ser considerada uma palmeira estritamente xenogâmica. (E) Flor de Rollinia sylvatica (A. abrigo e local de desenvolvimento de suas larvas. pois vários outros estudos em diferentes locais e períodos registraram que a espécie é polinizada por besouros. (Magnoliaceae) exibindo câmara floral. o pólen. flexuosa parece ser algo pontual e provavelmente algum problema de deficit ou ausência de polinizadores neste local onde o estudo de Khorsand Rosa & Koptur (2013) foi realizado. flexuosa foi realizado por Núñez e também publicado em 2013. além de mostrar de forma clara e definitiva que M.) Sprague (Iridaceae). (I) Flor de Neomarica caerulea (Ker Gawl.1 C). Obs. (B) Espata de inflorescência de A. manualmente afastadas para melhor visualização da câmara floral.1 (A) Indivíduo florido da palmeira de cerrado Attalea geraensis (Arecaceae). (D) Coleóptero dinastídeo Cyclocephala cearae Höhne (1923. F. não pode ser polinizada pelo vento. apresentando polinização mista. a anemofilia em M. flexuosa é uma espécie cantarófila e polinizada eficientemente por besouros Mystrops dalmasi (Nitidulidae. (C) Flor em fase feminina de Annona coriacea (Annonaceae) com vários carpelos e inúmeros estames e uma pétala externa e outra interna. e serve como local para cópula. (Webber 1996. estritamente dependente da polinização por seu principal polinizador M. fenologia reprodutiva. da qual obtém seu principal recurso alimentar. (Dynastidae: Scarabaeidae). Mas é importante dizer que muitas espécies cantarófilas não são polinizadas exclusivamente por besouros. 2011).-Hil. (G) Flor de Duguetia furfuracea (Annonaceae) em função feminina com câmara floral repleta de besouros nitidulídeos e carpelos com pólen depositado sobre estigmas. (F) Flor funcionalmente feminina de Xylopia aromática (Annonaceae) exibindo entrada para acesso à pequena câmara floral contendo besouros Cillaeus (Nitidulidae) e tripes (Thysanoptera) e exsudado viscoso e brilhante sobre estigmas. No entanto. Dispersão de pólen pelo vento ocorre. Scarabaeidae) em inflorescência de Taccarum ulei Engl. como não são mais eficientes que o vento na transferência de pólen. Este consiste em um estudo completo e muito detalhado abordando morfologia floral. Entre os mais diversos modos de polinização em palmeiras. foto Clemens Schlindwein). aromas florais. há casos como o de Mauritia flexuosa L. teste de polinização pelo vento e eficiência reprodutiva. mas a maioria . na qual coleópteros de diversas famílias visitam suas flores abundante e frequentemente. principalmente em espécies de Araceae e Arecaceae.

264 ⁞ Polinização por besouros não é dispersa a distâncias superiores a 1 metro em relação às inflorescências masculinas. A diversidade da polinização por besouros Scarabaeidae pode ser vista pela recente descrição de orquídeas polinizadas por besouros pertencentes à subfamília Cetonidae na Argentina e na África do Sul. tal como quiropterofilia (morcegos).) Bolus. f. Kill & Costa 2003). melitófilas. Em adição.F). e as síndromes que mais se destacam são a cantarofilia (polinização por besouros). Rollinia e Xylopia (Gottsberger 1970. anemófilas. que sugere que besouros seriam possíveis polinizadores de M. caracterizando uma polinização mista. tigrina e Leucocelis cf. Eulophia welwitschii (Rchb. Uma nova revisão feita por Barfod et al. miófilas. O pólen ainda é apresentado em estruturas denominadas polenkit. e. Já entre exemplos de orquídeas sul -africanas cantarófilas podem-se destacar espécies polinizadas por besouros Cetonidae (Scarabaeidae). 1999. Oxandra. o que torna a anemofilia ainda mais improvável. 8%. tigrina. A.. Duguetia. No entanto. Há também Ceratandra grandiflora Lindl. Eulophia ensata Lindl. 11. Nitidulídeos também estão entre . orquídea polinizada por escarabeídeo da subfamília Rutelinae (Steiner 1998). Mas cerca de 20% das espécies de palmeiras são efetivamente polinizadas por vários grupos de insetos. Assim. Gottsberger 2012. além de orquídeas polinizadas por besouros de outras famílias como Eulophia foliosa (Lindl. Leucocelis cf. na Argentina. finalmente.1 E. 7%. polinizada por Atrichelaphinus tigrina (Johnson et al. Peter & Johnson 2006). quanto na masculina. Já besouros permanecem nas flores ou inflorescências todo o tempo em que são mantidas funcionais. Webber & Gottsberger 1995. Cardiopetalum. (2011) reafirmando os dados de Henderson (1986) de que os principais polinizadores das palmeiras são. com cerca de 3 mil espécies (Barfod et al. em 9% das palmeiras ocorre polinização mista entre insetos e vento. flexuosa.g. Figs.) Rolfe. tanto na fase funcionalmente feminina. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. 2011). amethystina Mac Leay (1938) e Allodape rufogastia (Peter & Johnson 2009).. Silva & Domingues Neta 2010.. espécies de Anaxagorea. há registros de casos curiosos de polinização em palmeiras. apenas com base nos registros de visitas florais. que é polinizada exclusivamente por Cardiophorus obliquemaculatus (Elateridae. e somente 3% polinizadas por mamíferos... E. 2009. 26%. as palmeiras não são predominantemente polinizadas pelo vento. também polinizada por A. polinizada simultaneamente por Cytothyrea marginalis. ao contrário do que se imaginava até cerca de vinte e cinco anos atrás. Johnson et al. sem ter testado sua eficiência como polinizadores. pois as abelhas tendem a visitar flores ou inflorescências essencialmente para coleta de pólen. finalmente. 2011). insetos. como Satyrium trinerve Lindl. mas principalmente por insetos. tigrina (Johnson et al. o estudo de Núñez e Carreño (2013) confirma os resultados de Storti (1993). a melitofilia (polinização por abelhas) e a miofilia (polinização por moscas). sim. Pteroglossaspis ruwenzoriensis (Rendle) Rolfe é polinizada por Euphora lurida Fabricius (1775) (Scarabaeidae). são os principais polinizadores de anonáceas que possuem flores pequenas como algumas Annona (e. estudos mais detalhados devem ser conduzidos para verificar a verdadeira contribuição de cada visitante floral e sua eficiência em polinizar nos sistemas de polinização mistos. Guatteria.. amethystine Macleay (1838) (Peter & Johnson 2006. Jürgens et al. Satyrium microrrhynchum Schltr. Paulino-Neto 2009. 2000. Webber 1996. Já besouros Nitidulidae. em que 29% das espécies são cantarófilas. 2007). Singer & Cocucci (1997) verificaram que. 2011). também polinizada por A. em especial as palmeiras. Annona squamosa L. No entanto uma grande revisão da literatura realizada por Henderson (1986) aponta que.

apreciados por humanos e utilizados como recurso alimentar pela fauna da região (Paulino-Neto & Teixeira 2006). principalmente indivíduos hermafroditas. Maia et al. Nesta síndrome as flores de D. St. também são efetivos e os principais polinizadores de espécies de outros gêneros de Annonaceae que possuem câmaras florais pequenas em relação às flores do gênero Annona. Neste extraordinário e raro sistema. o que afeta diretamente o sucesso reprodutivo da população local e diminui consideravelmente a produção de frutos. 2012. Entretanto. (2012) descobriram o primeiro caso de saprocantarofilia em anonáceas.1 F). como Duguetia furfuracea (A. do gênero Cyclocephala. Staphilinidae. Estas flores também apresentam características encontradas em espécies cantarófilas. Curculionidae é a maior família entre os besouros. 1994. 1998. e emitem cheiros contendo compostos presentes em fungos. Falcão et al. como presença de câmara floral e termogênese. florívoros que penetram no interior da câmara floral continuam a perfuração do ovário e consomem óvulos e/ou ovipõem dentro do ovário. Barfod et al. Pantanal brasileiro. segundo PaulinoNeto (2009) e Paulino-Neto et al. 2012) e de várias anonáceas. pois provavelmente a maioria das espécies é florívora e pouco contribui para a polinização (Rech et al. com aproximadamente 48 mil espécies (Barfod et al. Fato interessante foi observado neste último sistema de polinização.1 H). como visitante floral. Oxandra e Xylopia (Gottsberger 1993. Maia et al. e está entre os principais polinizadores de palmeiras (Küchmeister et al. Recentemente. 2011). Gottsberger 2012. Maia et al. 2011). ocasionalmente. Coleópteros Chrysomelidae são comumente registrados como polinizadores de algumas espécies de Annona. glabra L. brasiliensis Sprengel (Andrade et al. de acordo com o comportamento apresentado. A. 1982. 2000. causando alta taxa de abortos ou prejudicando o desenvolvimento dos frutos que não completam seu desenvolvimento. 2011. como Anaxagorea.. 1996). mais especificamente em Duguetia cadaverica. dioica na região da Nhecolândia. Gottsberger 1988). Rollinia. considerado principal polinizador para esta espécie. considerado florívoro de A.. (Webber 1981. 11. muricata L. Xylopia aromatica (Lam. & Thomson (Ratnayake et al. f. nesse caso. pois não foi registrado besouro Scarabaeidae. 2012). sendo observado somente Conotrachelus sp. & Hook. 1998. Teichert et al. f. 1999. aráceas e são polinizadores exclusivos de ciclantáceas (Maia et al.Hipólito Ferreira Paulino-Neto ⁞ os polinizadores de várias espécies de palmeiras (Küchmeister et al. 2012). tornam-se secos. A. 1998) (Fig. e Xylopia championii Hook.-Hil. e têm as sementes predadas (Fig. 2011. família com aproximadamente 46 mil espécies (Barfod et al.) Mart. futuros estudos devem focar mais atenção na real função ecológica de besouros curculionídeos em espécies cantarófilas. cadaverica são produzidas no solo ou próximo a ele. Portanto.) Benth. Os curculionídeos predam. e menos frequentemente de algumas espécies de arecáceas . danificando o gineceu de cerca 42% das flores produzidas. Fig. (dados não publicados).1 B). curculionídeos considerados polinizadores 265 de D. os quais atraem moscas. palmeiras (Küchmeister et al. Barfod et al. Esta anonácea apresenta a proporção de indivíduos que produzem somente flores masculinas (estaminadas) em relação a indivíduos apresentando flores hermafroditas de 2:1. e X. Jürgens et al. furfuracea são. entre elas A. em preparação) e. 2007. Webber 1996. 11. Comportamento similar foi observado pelo curculionídeo Conotrachelus sp. 11. sericea Dunal. mimetizando corpos de frutificação do fungo Phallales. na verdade. flores atraem e são polinizadas tanto por besouros nitidulídeos como por moscas. Paulino-Neto et al. Gottsberger & SilberbauerGottsberger 2006. 2011).

. 1998). protandria é comum em espécies polinizadas por abelhas e borboletas. Figs. escudos conectivos achatados e esclereficados ou dicogamia protogínica. quase todas as espécies dicogâmicas de angiospermas basais são protogínicas e tudo indica que essa seja uma condição ancestral para angiospermas. que podem reter pelo menos uma destas características mencionadas (Gottsberger 2012). ocupam grande número de guildas (Lawrence 1991. tanto moscas quanto abelhas surgiram anteriormente aos coleópteros e. a maior diversidade de espécies (Gottsberger 1989a). Tenebrionidae são polinizadores de espécies do gênero Duguetia (Silva & Domingues Neta 2010). inclusive nas espécies não cantarófilas. portanto o estudo de sistemas de polinização envolvendo besouros é fundamental para compreender melhor a origem e a evolução das angiospermas (Gottsberger 1977. consistiram nos primeiros insetos polinizadores de angiospermas. Kiill & Costa 2003. Gottsberger 2012. Os coleópteros são um dos grupos mais antigos entre os insetos. ocorrida na segunda metade do Cretáceo. é bem provável que os besouros não tenham sido os primeiros polinizadores das angiospermas. ao contrário do que se imaginava. Assim. há 90-100 milhões de anos (Friis & Crepet 1987. apresentando. Maia et al.G). Silva & Domingues Neta 2010. Scharaschkin & Doyle 2006). PaulinoNeto 2009). Assim. e. como Myristicaceae e Winteraceae. Bernhardt 2000). Segundo Endress (2010). sendo algumas de alta especificidade (Gottsberger 1989a.F. Richardson et al. as primeiras flores a surgirem apresentavam sistema de polinização generalista semelhante ao que ocorre em famílias contemporâneas. Contudo algumas espécies de angiospermas basais podem apresentar sobreposição das fases masculina e feminina tanto para espécies protândricas (Endress 1994) quanto para protogínicas (Norman 2003. Bernhardt 2000.1 C. Gallo et al. consequentemente. mas que recentes estudos cladísticos morfológicos e moleculares o têm apontado como grupo irmão (Sauquet et al. Proctor et al. Para ambos os grupos alguns caracteres plesiomórficos associados à cantarofilia. 1996. entre os invertebrados.266 ⁞ Polinização por besouros (Küchmeister et al. pois recentes estudos encontraram fósseis de moscas datados do final do período Jurássico e fóssil de abelha ancestral de Halictidae como possuindo mais de 220 milhões. 2012). em preparação). Gottsberger 2012. 11. Endress 2010. 2003. a maioria das espécies cantarófilas é dicogâmica protogínica (Gottsberger 1994. Ecologia evolutiva: origem da cantarofilia de um ancestral entomófilo generalista (Bernhardt 2000). Franz & Valente 2005. A polinização por besouros é um caráter plesiomórfico tanto em Annonaceae quanto em Anaxagorea (Gottsberger 2012). Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. 2002. gênero este classicamente pertencente às anonáceas. como pétalas grossas e carnosas. consequentemente. Por outro lado. bem como de hábitos. Paulino-Neto et al. Entretanto é muito provável que a polinização por besouros tenha sido um dos primeiros modos de especialização floral e derivada Adicionalmente. Adicionalmente. Bernhardt 2000. Bernhardt 2000). Segundo Bernhardt (2000). Paulino-Neto 2009. 2004. Em adição. Besouros apresentam interações com flores de angiospermas desde sua origem e início da diversificação. tamanha diversidade é explicada por sua longa história evolutiva e inúmeras interações interespecíficas com plantas e animais. se mantêm nos membros de toda a família.

de modo que é possível observar seu comportamento ao forragearem pólen e secreções estigmáticas ou ao se alimentarem de partes florais (Bernhardt 2000). e não há registros de termogênese. Neste modo as flores são bissexuais e o perianto forma uma espécie de tigela devido ao formato côncavo dado pela posição das pétalas de forma que androceu e gineceu (estruturas reprodutivas) ficam expostos. sobrepondo verticilos de forma que pétalas. 2012. Johnson et al. Calycanthaceae. entre outras (Dieringer & Espinosa S. Eupomatiaceae. besouros ficam expostos. formando uma espécie de tubo. Flores “tigela pintada” apresentam cores bem vivas – daí o nome “tigela pintada” – e chamativas. 11.1 D). 2011). com registros na África. . a flores com um único verticilo e com apenas três estames por flor. “bilabiada”. Já o modo “tigela pintada” é muito diverso e comumente encontrado em locais com clima mediterrâneo como sul da África e sudeste da bacia mediterrânea. Bernhardt 2000. como observado na família Iridaceae. são fracos e raramente adocicados. Assim. Flores podem variar de multiestaminadas 267 e multiverticiladas. Steiner 1998. 2009. sendo possível observar os besouros visitando as flores sem ser necessário afastar as pétalas ou sépalas. Gottsberger 2012. Entre os quatro modos de apresentação floral. Magnoliaceae. Em Myristicaceae. Paulino-Neto & Oliveira 2006. a câmara floral é formada por pequeno perianto fundido.1 A). embora algumas características possam se sobrepor. perianto aberto e apresentação floral priorizando atração visual em vez de olfativa podem consistir em possíveis explicações para a baixa diversidade de besouros polinizadores em flores “tigela pintada” e a alta diversidade em flores com modo “câmara floral” (Bernhardt 2000) (Fig. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. a câmara floral pode ser formada de diferentes maneiras. a maioria das espécies não emite odores. sépalas ou mesmo tépalas se dobram para o centro da flor. nas quais elas circundam toda a inflorescência. comum entre palmeiras (Arecaceae). Nymphaeaceae.Hipólito Ferreira Paulino-Neto ⁞ Adaptações à polinização por besouros Entre as principais adaptações à cantarofilia destaca-se a morfologia floral. Peter & Johnson 2006. O modo “câmara floral” é o mais comum e mais estudado entre as espécies polinizadas por besouros. quando emite. mas. apresentando simetria bilateral e onde uma pétala funciona como uma plataforma de pouso ou labelo (Bernhardt 2000).1 I). a qual pode ser resumida em quatro formas florais básicas. Inúmeras espécies de orquídeas são cantarófilas. As quatro formas florais são “pincel”. (Ranunculaceae). Paulino-Neto. consiste geralmente em muitas flores pequenas e unissexuais com perianto reduzido ou ausente e destituídas de brácteas que encobrem e/ou envolvem as anteras deiscentes e estigmas receptivos (Fig. encobrindo o gineceu e o androceu e formando uma espécie de salão onde visitantes florais podem se abrigar. como ocorre em Annonaceae. como em Ranunculus asiaticus L. “tigela pintada” e “câmara floral”. 2014) (Figs. 11. 1994. A câmara floral é formada pela expansão de brácteas em Araceae e Cyclanthaceae. e o pólen parece ser o único recurso alimentar oferecido aos besouros. 11. A câmara floral mais comum em Magnoliales consiste em segmentos do perianto arranjados numa espiral contínua ou repetida. Características como ausência de termogênese. os menos comuns são “pincel” e “bilabiada”. O modo “flor em pincel”. Gottsberger et al. Nesse modo floral ocorre antese diurna. Já em Magnolidae. América Central e América do Sul (Singer Cocucci 1997. formando uma espécie de caverna (Fig. O modo “flor bilabiada” ocorre somente em Lowiaceae e Orchidaceae e consiste no único modo de polinização cantarófilo.

Xylopia aromatica (Lam) Mart. Assim. a câmara floral é uma das mais importantes adaptações à cantarofila. 2013. o modo de “câmara floral” não deve ser considerado uma forma de apresentação floral primitiva e exclusiva de Magnolidae e monocotiledôneas basais. vento).J). estaminódios. Pang et al. 2003. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. Endress 2010. Endress 2010. a produção de néctar não é comum em espécies cantarófilas nem em angiospermas basais como um todo. Gottsberger 2012) e até 18-22°C em certas aráceas (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006). Jürgens et al. bilabiada e tigela pintada. 11. portanto a câmara floral também provê alimento aos visitantes florais. Pang et al. flores polinizadas por eles precisam apresentar adaptações que lhes confiram resistência à sua visitação. 2009. Endress 2010. Paulino-Neto & Oliveira 2006. Paulino-Neto. Entretanto há outros recursos alimentares oferecidos aos vorazes besouros visitantes. Gottsberger 2012. Convolvulaceae. como abrigo contra inimigos naturais e intempéries ambientais (chuva. Ratnayake et al. Entretanto há várias espécies que apresentam antese diurna como as pertencentes aos gêneros Duguetia. acasalamento e local de oviposição (Faegri & van der Pijl 1980. Bernhardt 2000. Vale ressaltar que flores em forma de câmara floral apresentam termogênese (elevação da temperatura no interior da câmara floral) e protoginia com muito mais frequência que as flores com apresentação em forma de pincel. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. 1994. 2013). Dipterocarpaceae e Sterculiaceae. Paulino-Neto. visto que este modo evoluiu independentemente em inúmeras famílias derivadas de eudicotiledôneas. 2014). Como os besouros são insetos muito vorazes. . 2007. 11. Gottsberger & SilberbauerGottsberger 2006. De modo geral. e Oxandra (Webber & Gottsberger 1995. Silberbauer-Gottsberger et al. até 15°C em algumas anonáceas (Gottsberger 1988. o néctar é produzido em pequenas quantidades por glândulas localizadas nas pétalas internas (Bernhardt 2000. 2014) (Figs. pois apresenta muitas funções. 1989b.5°C acima da temperatura do ar ambiente em algumas espécies de palmeiras (Bernal & Ervik 1996).1 C. Pang et al. pois há oferta de pólen e suas pétalas maciças e carnosas são muito nutritivas. Bernhardt 2000.268 ⁞ Polinização por besouros 11. Maia et al. De acordo com Paulino-Neto. Gottsberger 1989b. 2013) (Fig. A câmara floral também consiste em local para encontro de parceiros sexuais. frio. Paulino-Neto.E-G. Rollinia. como Clusiaceae. Paulino-Neto & Oliveira 2006. partes florais comestíveis e bem nutritivas. como pétalas maciças e carnosas (Gottsberger 1989b. E. Maia et al. corpos alimentares e até mesmo a secreção estigmática (Webber 1996. a qual pode chegar a 8. como pétalas. 2012. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. a câmara floral é a que oferece maior diversidade de recompensas (Gottsberger 1999. 1996. Silberbauer-Gottsberger et al. Entre as formas de apresentação floral. 2014. Bernhardt 2000. 2000. ricas em carboidratos e gorduras.G). 2012) (Fig. 11. Gottsberger 1999. 2013. 2014). Silva & Domingues Neta 2010. sépalas. Seymour et al.1 C. 2009.1 C). Andrade et al. Bernal & Ervik 1996. Grande parte das espécies polinizadas por besouros a antese ocorre ao entardecer ou no início da noite (Gottsberger 2012). momento no qual há nítido aumento de temperatura no interior da câmara floral (termogênese). Gottsberger 2012. Polemoniaceae. estames. o modo “câmara floral” é considerado aquele fenotipicamente mais especializado e o que atrai maior diversidade de polinizadores (ecologicamente generalizado). como grande produção de pólen. Endress 2010. 2003. Quando ocorre. Seymour et al.1 F). Pang et al. entre os quatro modos de polinização aqui discutidos.

1 G. também é possível haver um período de inatividade entre as fases. visto que este compreende o principal recurso alimentar utilizado pelos visitantes florais (Gottsberger 1977. os principais polinizadores colocarem seus ovos em estruturas florais como pétalas. Bernhardt 2000. ou espata.F. geralmente com corpo impregnado de pólen oriundo de outras flores e. apesar de a maioria dos frutos se originar de polinização cruzada (Dieringer & Espinosa S. 2012). mas cujos atributos florais não se encaixam na síndrome cantarófila. Maia et al. como já descrito. ao caminharem no interior da flor. Gottsberger 2012. outro atributo muito comum em espécies cantarófilas (Jürgens et al. 2014). 1996. deixando grãos de pólen aderidos no exsudado viscoso e brilhante produzido pelos estigmas (Figs. 2003. Geralmente. PaulinoNeto & Oliveira 2006. apesar de não haver poliandria. Paulino-Neto & Oliveira 2006. tocam nos estigmas receptivos. Em adição. o polinizador primário foi previsto com sucesso pela síndrome floral a que pertence.J). Apesar de várias espécies de Philodendron (monocotiledôneas). 2014). Paulino-Neto & Oliveira 2006. Polinização e biologia reprodutiva As espécies cantarófilas são. Ratnayake et al. compensando o menor número de anteras (Bernhardt 2000). 2007. como ocorre em várias espécies de Annonaceae (Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. em preparação). Gottsberger 2012. Os odores florais atrativos para besouros variam muito tanto entre as famílias quanto entre as espécies de plantas pertencentes a uma mesma família. grande quantidade de pólen.H). . 2007. Andrade et al. Como exemplos clássicos para ilustrar a afirmação anterior têm-se as inúmeras espécies de Annonaceae (eudicotiledôneas). 2012. como observado para várias famílias (Endress 2010) e nos gêneros Bocageopsis (Webber & Gottsberger 1995) e Uvaria (Nagamitsu & Inoue 1997) em Annonaceae. Ratnayake et al. apresenta inúmeros estames (poliandria) e. Endress 2010). besouros chegam às flores funcionalmente femininas. Pang et al. a maior oferta de pólen 269 é feita produzindo-se anteras com estames muito maiores. para apenas um terço das espécies de plantas. Paulino-Neto et al. 11. 2009. Paulino-Neto. No entanto. (2009). 2012. Maia et al. no caso de palmeiras (Bernal & Ervik 1996).Hipólito Ferreira Paulino-Neto ⁞ A termogênese favorece a liberação de odor bem característico pelas flores. Paulino-Neto 2009. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006.1 C. Assim. em preparação). 2007. Gottsberger & SilberbauerGottsberger 2006. Silberbauer-Gottsberger et al. flores emitem odores que podem ser descritos como fecais.H. 2012. autocompatíveis ou predominantemente autocompatíveis. Pang et al. 2000. Pang et al. 2000. 2013. Webber 1996. de maneira global. consequentemente. 1994. Endress 2010. segundo Ollerton et al. Jürgens et al. a maioria das espécies polinizada por besouros é eudicotiledônea. O autor também discute que. Maia et al. Paulino-Neto. vômito. Maia et al. Kill & Costa 2003. 2013. em geral. A maioria das espécies polinizadas por coleópteros é protogínica (Gottsberger & SilberbauerGottsberger 2006. Paulino-Neto & Oliveira 2006. adocicado ou cheirando à fruta madura ou podre para atraírem seus polinizadores específicos (Gottsberger 1989b. É comum. em sistemas cantarófilos. há inúmeras espécies de plantas efetivamente polinizadas por besouros. Ratnayake et al. Paulino-Neto et al. Nos casos das monocotiledôneas. Seymour et al. 2013). mas a fase feminina pode se sobrepor parcialmente à fase masculina (Paulino-Neto 2009. bem como as monocotiledôneas Araceae e Arecaceae (Figs. 11. almiscarado. neste caso há uma pequena taxa de formação de frutos proveniente de autopolinização.

Lacunas taxonômicas Muito comumente. 2012) (Figs. em espécies que apresentam câmara floral. Falta de estudos Embora seja conhecida a alta diversidade de espécies de besouros polinizadorese a importância atribuída à polinização por besouros no contexto botânico evolutivo. por exemplo. os besouros ficam escondidos . b. Dieringer & Espinosa S. perigosa (Bernhardt 2000). conforme apontado por Bernhardt (2000). estudos sobre polinização se deparam com dificuldades em identificar os visitantes florais no nível específico. o que foi chamado por Endress (2010) de sincronismo dicogâmico protogínico. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006.1 C. ou quando não há mais recurso alimentar. 11. 2003. como ocorre. pode-se considerar que a importância e os registros da ocorrência de polinização por besouros estejam subestimados. como pólen. estudos de campo foram esporádicos e receberam pouquíssima atenção no século XX. Há poucos taxonomistas especialistas e. e nelas permanecem até sua queda. 1999. Paulino-Neto & Oliveira 2006. só deixando as flores após queda das pétalas ou outras estruturas florais. 1999. grupo de insetos que apresenta maior abundância e diversidade. 2012). bem como a diversidade de espécies de plantas por eles polinizadas.270 ⁞ Polinização por besouros Poucos estudos têm enfocado as distâncias percorridas por besouros polinizadores e seu efeito no sucesso reprodutivo. tornando a observação direta difícil. Após a queda das pétalas no chão. a cantarofilia apresenta algumas características que dificultam a realização de estudos. Bernhardt 2000. Muitas espécies cantarófilas apresentam hábito arbóreo e são muito altas. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. Ironicamente. é fundamental que haja sincronismo de todas as flores da população (Capítulo 5) (Gottsberger 1994). os besouros usualmente chegam às flores recém-abertas e funcionalmente femininas e persistem em seu interior ao longo de toda a fase masculina. Em adição. Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger 2006. Portanto. 1994. De acordo com Bernal & Ervik (1996). não há um único especialista em todo o mundo e. Adicionalmente. os coleópteros. Besouros polinizadores comumente apresentam hábitos noturnos (Gottsberger 1989a. para que este sistema de polinização seja eficiente.F-H). algumas vezes. para besouros nitidulídeos (Gottsberger 1994. em muitos estudos. Em adição. besouros polinizadores de uma espécie de palmeira podem transferir pólen entre distâncias superiores a 164 metros. especialmente nos trópicos. promovendo transferência de pólen. Endress 2010). Paulino-Neto 2009. Paulino-Neto & Oliveira 2006. portanto difíceis de serem acessadas para estudos de biologia reprodutiva (Endress 2010). talvez sejam o grupo mais carente em taxonomistas e outros tipos de especialistas. Silberbauer-Gottsberger et al. Maia et al. Além disso. Paulino-Neto & Oliveira 2006. os autores são forçados a apresentar identificação limitada à família ou gênero. no caso das arecáceas e aráceas (Gottsberger 1989b. poucos são os estudos sobre esta tão sofisticada e especializada síndrome de polinização e/ou sistema reprodutivo prevalecente em espécies cantarófilas (Bernhardt 2000. e provavelmente o número de espécies cantarófilas seja muito maior que o descrito. os besouros contidos em seu interior voam novamente com o corpo repleto de pólen para flores recém-abertas e funcionalmente femininas. em geral. Dieringer et al. Maia et al. Paulino-Neto 2009). Nesse sentido. cara e. para algumas famílias de besouros. Bernhardt 2000. Bernal & Ervik 1996.

dados se limitam somente a identificar e quantificar os visitantes florais. finalmente. espécies cantarófilas apresentam morfologia especializada e comumente emitem odores característicos para atração de uma fauna específica de polinizadores (Gottsberger 1989a. Futuros estudos poderiam ser delineados. também há uma lacuna de conhecimento a ser preenchida no que se refere à real função dos besouros que visitam espécies cantarófilas e. para registrar o comportamento dos besouros ao visitarem as flores. Neste sentido. percebe-se que existem pressões evolutivas suficientemente fortes para direcionar ou selecionar a evolução de atributos em ambos os grupos em interação. questões importantes podem emergir do estudo de custos associados à produção de partes florais utilizadas como alimento pelo visitante. registrar horário e tempo de visita. bem como investigar a 271 identidade. os besouros podem permanecer por várias horas no interior da câmara floral sem que seja possível observar seu comportamento e determinar se se trata de um polinizador efetivo ou não (Gottsberger 1988. entre outros. Em várias espécies. seria interessante saber se a planta é capaz de estabelecer mecanismos restritivos à superexploração. Podem se alimentar de partes florais e concomitantemente polinizá-las e. Paulino-Neto 2009. tais quais abortos seletivos ou alocação diferencial de recursos. entretanto suas larvas são consumidoras de parte destes frutos e sementes produzidos (Mickeliunas et al. Nesse sentido. a menos que as pétalas sejam afastadas manualmente. mas também podem ovipor nestas flores. há carência de estudos abordando o custo-benefício imposto às plantas cantarófilas por seus principais polinizadores. poucos aspectos ecológicos e evolutivos foram. explorados a respeito dessa interessante interação ecológica que apresenta grande potencial para tal. Tais dados nos possibilitariam avaliar e afirmar a real função destes visitantes florais para cada uma das espécies cantarófilas. borboletas. quantidade e distância da planta doadora à planta polinizada. impossibilitando a observação direta. a abundância ou frequência dos besouros nas flores. como ocorre em figueiras ou yuccas (Rech & Brito 2012). Bernhardt 2000. esfingídeos.Hipólito Ferreira Paulino-Neto ⁞ no interior da flor. Paulino-Neto & Oliveira 2006. Enfim. bem como à termogênese. em geral. Raramente são coletadas informações como qualidade e quantidade de pólen coespecífico depositado por cada visitante a fim de obter informações que permitam comparar a eficiência dos visitantes como polinizadores. Além disso. 1989b. até o momento. Rech et al. Há também carência de informação no tocante à real importância da polinização por besouros para casos em que ocorre polinização mista com outros grupos de insetos. Paulino-Neto 2009). quando muito. tripes. mariposas. Embora sejam relevantes os potenciais conflitos que cada uma dessas situações pode gerar em termos ecológicos e evolutivos. podendo até resultar em aborto destes frutos (Bernhardt 2000). Grande parte dos estudos apenas se limita a registrar a presença e.F). 2007). Nestes sistemas de polinização mista. mas com grandes chances de interferir em seu comportamento (Figs. Nestes casos.E. Webber 1996. 11. Ratnayake et al. polinizá-las. De maneira geral. Se tais forças existem. o que resulta em consumo de parte ou todas as sementes produzidas. os besouros podem ser simples visitantes florais. como abelhas. para os casos nos quais os besouros ovipositam ao mesmo tempo em que polinizam. sem se preocupar em investigar se são efetivos polinizadores (Gottsberger 1977). 2006.1 C. por exemplo. que não transferem pólen coespecífico entre flores. 2011). . o fato de realmente serem cantarófilas. besouros adultos são os principais polinizadores e responsáveis pela produção de frutos. inclusive. Como já citado.

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Universidade Federal de Pernambuco – Av. configurando um sistema de engodo.235 – Cidade Universitária – CEP: 50670-901 – Recife-PE – Brasil.com. pois há muitas particularidades distinguindo diversos sistemas que serão discutidos ao longo do texto.br 2 Departamento de Botânica. alguns grupos de angiospermas basais. contudo. como Syrphidae. não restringem o acesso de outros polinizadores ao recurso. . s/n – Bela Vista – CEP: 55608680 – Vitória de Santo Antão-PE – Brasil. Prof. utilizando também outras fontes de alimento. como néctar e pólen. 1. O s dípteros são o segundo grupo de insetos em importância como polinizadores. e-mail: tarcinadia@yahoo. houve diversificação dos sistemas de polinização. como Aristolochiaceae. moscas e flores. especializaram-se em se alimentar quase exclusivamente de recursos florais. a polinização por mosca não pode ser tratada considerando apenas aspectos gerais. como as Bomylliidae e Nemestrinidae.Foto: Tarcila de Lima Nadia * Capítulo 12 * Polinização por dípteros Tarcila de Lima Nadia1 e Isabel Cristina Machado2 1 Centro Acadêmico de Vitória. No início. de forma que as moscas não apresentam adaptações à polinização. Além disso. Em contrapartida. Com a radiação adaptativa ocorrida no fim do Cretáceo. Universidade Federal de Pernambuco – Rua Alto do Reservatório. devido à pressão seletiva exercida pelo polinizador. na interação da polinização. Moscas de probóscide longa. polinizam flores tubulares ou com esporões de comprimento relativo ao comprimento da probóscide. Nesse sistema. Alguns grupos de moscas. as moscas não apresentavam especialização morfológica para se alimentar em flores. Moraes Rego. há especialização floral. permitindo que o sistema seja muito mais generalista. desenvolveram especialização fenotípica para a polinização por moscas. Muitas flores utilizadas por moscas. Dessa forma. mas a recíproca não é verdadeira. Há registros ainda de adaptações de ambas as partes. a interação entre flores e moscas polinizadoras é uma das mais antigas na história evolutiva das angiospermas.

juntamente com os coleópteros. estima-se que os dípteros polinizem cerca de 25% das espécies. por sua vez.278 ⁞ Polinização por dípteros Introdução Os dípteros. Essas moscas foram. Larson et al. são considerados os principais polinizadores das angiospermas basais. Borba & Semir 2001). constituindo juntamente aos lepidópteros o segundo principal grupo de polinizadores da família (Ollerton & Liede 1997). incluindo moscas de probóscide curta (Proctor et al. Coleoptera (besouros). Lepidoptera (borboletas. como Orchidaceae e Asclepiadoideae-Apocynaceae (Endress 1994). Em Orchidaceae. 2009). esse grupo de insetos também está associado às famílias ou subfamílias que possuem as flores mais elaboradas dentro das angiospermas. havendo uma fase de pupa antes de ocorrer a transformação para a fase adulta (Proctor et al. juntamente a outras três ordens. Entre os dípteros. o que elimina a possibilidade de competição entre as diferentes fases do seu ciclo de vida e permite que adultos e larvas coexistam com maiores densidades populacionais (Ruppert et al. Esses dípteros. caracterizados por apresentar estágio larval muito diferente do adulto. Os dípteros. uma vez que seus adultos são visitantes florais. 2005). 1996). No entanto. Stapelieae e Gonolobinae. são o segundo grupo de insetos em importância como polinizadores (Endress 1994). permitindo grande radiação adaptativa desses animais e plantas (Proctor et al. o primeiro importante grupo de polinizadores das primeiras plantas com flores (Thien et al. esse grupo visita flores que não apresentam adaptações específicas para polinização por moscas (Proctor et al. em particular. são classificados como Endopterygota. mostrando maior especialização na busca de alimento em flores (Proctor et al 1996. dada sua suposta origem anterior a das angiospermas (Willmer 2011). configurando assim o segundo maior grupo de polinizadores da família (van der Pijl & Dodson 1966. como a probóscide mais longa. Esse tipo de desenvolvimento permite que estágios juvenis utilizem fontes de alimento e habitat diferentes do adulto. 1996). No entanto. Willmer 2011). 1996). provavelmente. 1996. ordem Diptera. envolvendo o grupo ANITA e as magnoliídeas (Endress 2010). constituindo importantes grupos de polinizadores (Proctor et al. Rupert et al. as moscas que pairam (“hoverflies”) apresentam maior especialização para se alimentar em flores. Após a radiação adaptativa que ocorreu no fim do Cretáceo e início do Terciário. Bombyliidae e Muscoidea (Larson et al. com destaque para Syrphidae. surgiu o grupo de insetos com probóscide longa. 2001). como tem sido evidenciado através do registro fóssil de grande variedade de angiospermas associada à variedade de insetos. 2005). os dípteros. tais como Marsdenieae. . além da associação desses insetos com flores. e representantes de quase todas as famílias já foram registrados associados às flores (Endress 1994. Além disso. podendo também utilizar outras fontes de alimento (Proctor et al. existe a hipótese de que as primeiras angiospermas foram polinizadas por uma variedade de insetos não especializados (fitófagos). mariposas e esfingídeos) e Hymenoptera (abelhas. Atualmente. Essas quatro ordens de insetos são bastante conhecidas. Christensen 1994. Essa particularidade pode ter sido uma das causas do grande sucesso (em termos de número de espécies viventes) desses grupos de insetos (Moore 2003. A partir de evidências morfológicas de flores fósseis. Esses insetos atuam na polinização desde o surgimento das primeiras plantas com flores. vespas e formigas). 1996). a polinização por moscas é predominante em algumas tribos de Asclepiadoideae. 2001). em detrimento do tamanho da probóscide. 1996). Willmer 2011). não apresentavam adaptações específicas às flores.

conhecidas também como flores de engano (Endress 1994. ou lambedor. o que permite que esses insetos também se alimentem de pequenas partículas sólidas. além da visão colorida e tricromática (Willmer 2011). além de Calliphoridae e Sarcophagidae. as quais configuram estruturas sensoriais que auxiliam no voo (Moore 2003. Uma característica que distingue os dípteros dos outros grupos de insetos é a presença de apenas um par de asas bem desenvolvidas no adulto (Proctor et al. enquanto os sinais olfativos são mais utilizados a curtas distâncias (Weiss 2001. violeta e azul. Rupert et al.Tarcila de Lima Nadia ♦ Isabel Cristina Machado ⁞ 279 Dípteros como polinizadores: morfologia. além da habilidade de pairar. Esse último é mais comum. os sinais visuais são muito utilizados a longas distâncias em busca de fontes de néctar. Portanto. fazendo do néctar floral parte da dieta de um adulto (Willmer 2011). dípteros com aparato bucal mais especializado. como grãos de pólen (Proctor et al. que é rara entre os insetos (Willmer 2011). Dessa forma. Calliphoridae. o hábito alimentar dos dípteros é bastante variado. como as Bombyliidae. tais como as Bombyliidae e Nemestrinidae (Willmer 2011). parecem preferir cores rosa. a atração dos dípteros pelas flores de engano ocorre principalmente por sinais olfativos (Weiss 2001). por exemplo. havendo vários grupos que apresentam preferência por fluidos açucarados. que visitam flores sapromiiófilas. associadas com flores actinomorfas (Goldblatt & Manning 2000. De fato. como amarelo e azul (Faegri & van der Pijl 1979). que podem então explorar flores com tubos curtos (Endress 1994). sendo. Tephritidae e Anthomyiidae mostram preferência inata pela cor amarela (Weiss 2001). fisiologia e comportamento permite que as moscas possam se alimentar de néctar cujas concentrações de açúcar podem chegar até 75% (Willmer 2011). Espécies com aparato bucal do tipo sugador-lambedor podem consumir néctar de flores fenotipicamente não especializadas. Essas estruturas conferem agilidade e habilidade de voo e pouso em qualquer direção. Dípteros não apresentam cuidado parental. no caso das que bebem líquidos externos. Ainda há um grupo de moscas que desenvolveram uma longa probóscide em adaptação a visitas às flores de tubo longo. Os dípteros possuem olhos sofisticados em comparação aos outros grupos de insetos. 1996). moscas Drosophilidae e Muscidae são conhecidas por ter a capacidade de se guiarem principalmente pelo olfato (Weiss 2001). eles buscam alimento para consumo próprio. Willmer 2011). podendo ser perfurante. Johnson & Jürgens 2010). o que é possivelmente associado aos comprimentos de onda refletidos pelos grãos de pólen no centro da flor (Willmer 2011). O aparelho bucal dos dípteros é do tipo sugador. ou até mesmo fazer borbulhar para acelerar o processo de evaporação no caso de fluidos muito diluídos. Contudo. Alguns dípteros podem regurgitar saliva sobre o alimento para torná-lo mais diluído. como sirfídeos (Syrphidae). sendo esses os principais grupos. A espécie Usia bicolor Macquart (Bombyliidae). 2005). havendo grupos com probóscide mais longa. Willmer 2011). o que leva à habilidade de discriminar alguns grupos de cores. Weiss 2001. menos ativos na procura de alimentos em relação aos outros insetos que cuidam de sua prole . 1996). devido à redução das asas posteriores em forma de halteres. Esse comportamento de regurgitar saliva e lamber No entanto. no caso das espécies que sugam fluidos internos. portanto