La pesada carga de las abejas

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La pesada carga de las abejas
Resumen ejecutivo
Este estudio informa sobre las concentraciones de plaguicidas encontradas en el polen
llevado a las colmenas por las abejas pecoreadoras, en muestras obtenidas mediante
trampas para polen (polen capturado) o directamente tomadas de los panales (polen de
panal, pan de abeja). Se han obtenido 25 muestras de polen de panal almacenado durante
el invierno tras la temporada de pecoreo de 2012, procedentes de siete pases europeos, a
las !ue se han a"adido posteriormente 10# muestras de polen capturado durante la
temporada de pecoreo de 201$, procedentes de 12 pases europeos, siendo el conjunto
anali%ado en un laboratorio acreditado. En t&rminos de las 'reas geogr'ficas cubiertas ( de
la cantidad de muestras tomadas simult'neamente, este es uno de los estudios m's
amplios llevados a cabo hasta la fecha sobre los plaguicidas presentes en el polen
recolectado por las abejas.
En las muestras de polen capturado se han identificado residuos de al menos uno de 5$
plaguicidas (inclu(endo 22 insecticidas)acaricidas, 2* fungicidas ( dos herbicidas). En las
muestras de polen de panal (pan de abeja) se han identificado residuos de al menos uno de
1# plaguicidas (inclu(endo * insecticidas)acaricidas ( + fungicidas).
,os resultados se"alan el amplio uso de los insecticidas clorpirifos (presente en 1+
muestras) ( tiacloprid (en 1- muestras), as como del fungicida boscalida (en 1- muestras),
!ue constitu(en los residuos m's detectados en las muestras de polen capturado. ,os
resultados se"alan igualmente la presencia en este polen de una gran variedad de
productos fitosanitarios, especialmente de fungicidas. en una muestra procedente de /talia,
se ha llegado a detectar un m'0imo de 1# residuos diferentes ($ insecticidas)acaricidas ( 1-
fungicidas). En conjunto, los presentes resultados coinciden ampliamente con otros estudios
de polen capturado ( de productos derivados de las abejas, !ue por lo general tambi&n han
detectado la presencia de una gran variedad de plaguicidas. Este estudio arroja una nueva
lu% sobre la e0posici1n t10ica potencialmente grave !ue sufren las abejas melferas, tanto a
nivel individual como en sus colonias, a lo largo de su ciclo vital, ( plantea preguntas
importantes sobre la tambi&n posible e0posici1n de las poblaciones de abejas silvestres, as
como de otros polini%adores silvestres, a agentes !umicos por diferentes vas. 2anto en los
debates pasados como en los actuales sobre la salud de las abejas ( las medidas de
protecci1n de los polini%adores, dichos niveles de e0posici1n han sido siempre ignorados o
subestimados.
3esulta importante anali%ar la e0posici1n de las abejas ( de sus larvas a me%clas de
plaguicidas, por!ue investigaciones recientes han establecido !ue algunos de los
componentes de dichas me%clas son capaces de interactuar de forma sin&rgica, de manera
!ue su combinaci1n ha demostrado ser m's t10ica !ue como componentes aislados. ,as
me%clas identificadas como potencialmente peligrosas inclu(en a!uellas !ue contienen
tratamientos acaricidas aplicados dentro de las colmenas junto con fungicidas !ue act4an a
trav&s de inhibidores de la biosntesis de esteroles (S5/, por sus siglas en ingl&s). Este tipo
de fungicidas tiene amplia presencia en las muestras a!u anali%adas, sugiriendo as la
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posibilidad de !ue las me%clas detectadas puedan resultar to0icol1gicamente activas para
las abejas e0puestas a ellas.
6asta la fecha, los progresos para la eliminaci1n de la e0posici1n de las abejas a los
plaguicidas a trav&s de su actividad de pecoreo han sido mu( limitados. Se han establecido
prohibiciones parciales de uso de los insecticidas sist&micos imidacloprid, tiameto0am,
clotianidina ( fipronil en los tratamientos de las semillas, del suelo o foliares de ciertos
cultivos especficos. 7ero para proteger mejor a los polini%adores silvestres ( manejados,
sera necesario convertir esta prohibici1n en permanente ( ampliar su alcance para incluir
otros usos ( otros plaguicidas. Es necesario asegurarse, mediante investigaciones ( la
aplicaci1n de evaluaciones holsticas, !ue se elimine el uso de plaguicidas con propiedades
da"inas para las abejas. 2ambi&n es importante garanti%ar !ue los productos e0istentes no
sean simplemente sustituidos por otros plaguicidas !ue a4n no ha(an sido totalmente
evaluados. El tiacloprid, por ejemplo, ha sido encontrado con bastante frecuencia en el
polen capturado durante el presente estudio, sugiriendo su amplio uso en Europa en 201$,
posiblemente para sustituir a los neonicotinoides restringidos. 7or otro lado, otros
insecticidas !ue se sabe !ue resultan mu( da"inos para las abejas, tambi&n deberan ser
sometidos a los controles m's estrictos posibles. Entre ellos habra !ue incluir al clorpirifos
(encontrado con frecuencia en el presente estudio), junto con los piretroides sint&ticos
cipermetrin ( deltametrin.
,os resultados de esta investigaci1n, sumados a los de otros trabajos presentes en la
literatura cientfica, se"alan !ue las actuales regulaciones aplicadas a los plaguicidas,
basadas en un n4mero limitado de factores medioambientales ( de valores de to0icidad de
sustancias activas consideradas de manera aislada, tal ve% no protejan adecuadamente a
las poblaciones de polini%adores. Es necesario !ue el control ( seguimiento de los
plaguicidas a los !ue se ven e0puestos los polini%adores abar!ue el espectro m's amplio
posible de sustancias (( de sus metabolitos) investigables acudiendo a los m&todos
analticos m's innovadores, hasta los lmites de detecci1n accesibles.
7or otro lado, ha( !ue tener m's en cuenta la e0posici1n de los polini%adores a me%clas de
plaguicidas, especialmente en lo referente a la posibilidad de interacciones sin&rgicas, !ue
resultan difciles de predecir cuantitativamente acudiendo a la ma(ora de los modelos
actualmente disponibles de to0icidad combinada. 8e acuerdo con esto, tambi&n habra !ue
desarrollar estrategias con los objetivos ( resultados de lograr una reducci1n sustancial del
uso de plaguicidas de todo tipo, como un objetivo cautelar en s mismo.
7ara asegurar altos niveles de protecci1n de las poblaciones de polini%adores, es necesario
establecer 9planes de acci1n para salvar a las abejas9 coordinados. :dem's de promover
una regulaci1n ( control m's eficaces de los productos agro!umicos, dichos planes
deberan incluir un seguimiento de la salud de las abejas ( de otros polini%adores. 2ambi&n
deberan mejorar la conservaci1n de los h'bitats naturales o seminaturales alrededor de las
e0plotaciones agrcolas, as como potenciar la biodiversidad dentro de los propios campos
de cultivo.
;inalmente, tambi&n es necesario incrementar de manera dr'stica la financiaci1n de la
investigaci1n ( desarrollo de pr'cticas de agricultura ecol1gica, !ue permitan pasar de los
h'bitos de control !umico de las plagas al uso de herramientas basadas en la biodiversidad
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para gestionar dichas plagas ( mejorar la salud de los ecosistemas. ,os responsables de la
<E en este 'mbito deberan destinar ma(ores fondos a la investigaci1n de alternativas de
agricultura ecol1gica, bajo los auspicios de programas como la 7:= (a(udas directas) (
6ori%onte 2020 (investigaci1n en la <E).
En suma, este estudio se"ala por lo tanto la necesidad de reducir progresivamente, hasta
su eliminaci1n, la e0posici1n de las abejas al c1ctel t10ico de agro!umicos al !ue se ven
e0puestas a lo largo de su ciclo vital ( de progresar hacia m&todos de agricultura ecol1gica.
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Introduc cin
,a agricultura moderna depende de diversos insumos !umicos sint&ticos !ue van desde
fertili%antes inorg'nicos hasta plaguicidas t10icos dise"ados para atacar a las plagas de
insectos ( hongos, as como para controlar las plantas adventicias. ,as dimensiones de esta
intervenci1n !umica en un solo cultivo ( temporada !uedan bien ejemplificadas en los
datos sobre cultivos en el 3eino <nido, publicados en lnea (>oulson, 201-), ( !ue invitan a
la refle0i1n. =omen%ando con los tratamientos de las semillas con insecticidas ( fungicidas,
un solo cultivo de col%a de invierno recibi1 hasta 20 tratamientos con biocidas diferentes,
adem's de la aplicaci1n de fertili%antes inorg'nicos en varios momentos de su desarrollo.
En el caso de un cultivo de trigo de invierno, se aplicaron hasta 1+ biocidas diversos, junto a
fertili%antes inorg'nicos, a lo largo de toda la temporada. Si bien algunos de estos
tratamientos !umicos se reali%an cuando las abejas no est'n pecoreando, otros en cambio
pueden e0ponerlas directamente a las me%clas de plaguicidas.
,a :utoridad Europea de Seguridad :limentaria (E;S:, por sus siglas en ingl&s) (201-)
se"ala !ue, en todo el 'mbito europeo, e0isten importantes lagunas de conocimiento sobre
los m4ltiples agentes estresantes !ue afectan tanto a los polini%adores silvestres como a los
manejados, inclu(endo los efectos de las me%clas de plaguicidas. Este informe se"ala,
entre otras cosas, la necesidad de desarrollar, mediante investigaciones coordinadas,
m&todos comunes de seguimiento de las abejas ( de identificaci1n de las amena%as !ue
suponen para ellas las diferentes clases de productos agro!umicos. El impacto de &stos
sobre las poblaciones de abejas (as como sobre otros insectos polini%adores) cada ve%
suscita ma(or atenci1n.
>reenpeace ha publicado recientemente una revisi1n de los factores !ue se considera !ue
est'n contribu(endo al acentuado declive de las abejas melferas ( de las poblaciones de
polini%adores silvestres (2irado et al., 201$). =omo dicho informe (?El declive de las abejas@)
aclara, el declive observado a escala global de las poblaciones de abejas ( de su estado de
salud no puede atribuirse a un 4nico factor. >ran parte de las investigaciones reali%adas
hasta la fecha se han centrado en las abejas melferas (Apis mellifera) ( los factores m's
importantes hasta ahora identificados son los relativos a enfermedades parasitarias,
bacterianas ( virales, as como a las pr'cticas agrcolas generali%adas !ue pueden afectar a
su ciclo vital en numerosos momentos. En suma, este declive es indudablemente producto
de m4ltiples factores, tanto conocidos como desconocidos, !ue act4an aisladamente o en
combinaci1n.
El 'caro parasitario Varroa destructor supone en todas partes una importante amena%a para
las abejas, mientras !ue el par'sito microsporidio Nosema ceranae tiene especial impacto
en ciertas regiones como en el sur de Europa. E0isten evidencias de !ue la e0posici1n a
algunos plaguicidas puede comprometer el sistema inmunitario de las abejas. 7or otro lado,
la destrucci1n o dispersi1n de los h'bitats naturales ( seminaturales, con la e0pansi1n
paralela de los monocultivos ( la reducci1n de la diversidad vegetal silvestre, tambi&n
pueden desempe"ar un importante papel en dificultar la capacidad de supervivencia de las
poblaciones de polini%adores. Se sumaran a todos estos factores los err'ticos patrones
climatol1gicos derivados del cambio clim'tico como un nuevo elemento cada ve% m's
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importante, si bien de momento sus efectos a4n son difciles de caracteri%ar, predecir o
atribuir.
:nte todos estos diversos factores impulsores del declive de los polini%adores, el informe ?El
declive de las abejas@ conclu(e !ue un primer paso crucial consistira en la prohibici1n del
uso de varios plaguicidas cu(a alta to0icidad para las abejas es bien conocida. ,a lista
inclu(e el imidacloprid, tiameto0am, clotianidina, fipronil, clorpirifos, cipermetrin (
deltametrin. En abril de 201$, la ma(ora de los pases de la <E apo(aron la propuesta de la
=omisi1n Europea (=omisi1n Europea 201$a) de restringir temporalmente el uso de tres de
estos plaguicidas en algunas pr'cticasA el imidacloprid, el tiameto0am ( la clotianidina. En
/talia, ;rancia, :lemania ( Eslovenia e0istan (a algunas prohibiciones parciales del uso de
estos neonicotinoides. En /talia, no se han registrado efectos negativos significativos en la
producci1n agrcola nacional como resultado de esta prohibici1n, pero s se han registrado
en cambio algunos efectos positivos en el estado de salud de las abejas (7arlamento
Europeo, 2012). : estas restricciones le sigui1 una investigaci1n del fipronil (E;S:, 201$)
!ue identific1 la grave amena%a !ue supone para las abejas el polvo generado por el uso de
semillas tratadas con este plaguicida, as como las importantes lagunas de datos
relacionados con las vas de e0posici1n a trav&s del polen, del n&ctar ( del agua de
gutaci1n. Esto ha conducido, a su ve%, a la elaboraci1n del 3eglamento de :plicaci1n (<E)
#+1)201$ de la =omisi1n Europea, !ue prohbe el uso de fipronil para el tratamiento de
semillas (=omisi1n Europea, 201$b), efectivo desde el $1 de diciembre de 201$.
2odos los insecticidas restringidos en Europa en el tratamiento de semillas son plaguicidas
sist&micos o parcialmente sist&micos, !ue penetran en las plantas ( se distribu(en por todas
sus partes. 7uesto !ue esto puede incluir su polen ( n&ctar (v&anse, p. ej., 8ivel( B Camel,
2012. 7ohorecD et al., 2012), suponen un riesgo directo para las abejas, !ue recolectan
ambos materiales ( lo transportan a la colmena. 7ero, sin embargo, este problema no se
limita a los plaguicidas sist&micos. una investigaci1n llevada a cabo en ;rancia hace (a
tiempo registr1 la presencia de residuos de 1* plaguicidas en el polen recolectado por las
abejas en varios lugares (=hau%at et al., 200E), mientras ,ambert et al. (201$) registraron
hasta 2$ plaguicidas presentes en muestras de polen tomadas en el oeste de ;rancia. SDerl
(200*) ha aportado datos sobre el pan de abeja ( el polen recolectado en man%anos
tratados en Eslovenia, se"alando !ue los insecticidas ( fungicidas utili%ados son hallados en
el polen presente en las colmenas s1lo unos das despu&s de su aplicaci1n. <na
investigaci1n desarrollada en varios lugares de Estados <nidos a la ve% anali%1 el polen
recolectado por las abejas, tom'ndolo del pan de abeja ( mediante trampas para polen. se
registraron en total casi 100 plaguicidas diferentes ( sus metabolitos, procedentes de $50
muestras, hallando incluso contaminaci1n en la propia cera (Fullin et al,. 2010).
<n estudio m's reciente (Stoner B Eit%er, 201$) ha detectado E0 plaguicidas especficos (
sus metabolitos derivados de varias clases de sustancias !umicas en el polen recolectado
por las abejas a lo largo de un periodo de dos a cinco a"os, en diversos lugares de
=onnecticut (Estados <nidos). Se ha reali%ado una investigaci1n similar con muestras
compuestas de polen recolectado por abejas en 'reas clave de cultivos frutales en los
Estados <nidos. aun!ue los investigadores se"alan !ue en algunas de estas 'reas el polen
procede predominantemente de 'rboles silvestres, m's !ue de los propios frutales
cultivados. : pesar de esto, se han detectado importantes dosis de $5 plaguicidas
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especficos en dicho polen, inclu(endo especialmente fungicidas (7ettis et al., 201$). En un
estudio e0ploratorio reali%ado en 1- colonias de abejas melferas en el sur de Suecia, se
han detectado 2E plaguicidas especficos en el polen de panal, con m's de 1$ de ellos
detectados en muestras individuales (Gonsson B Crueger, 201$). ,as ma(ores
concentraciones registradas corresponden a dos fungicidasA a%o0istrobin ( proclora%.
<n pro(ecto alem'n de investigaci1n a escala nacional tambi&n ha anali%ado muestras de
pan de abeja recogidas en 2005H200E ( ha aislado un total de -2 sustancias activas en 105
muestras, en algunas de las cuales haba m's de un plaguicida presente, si bien 25 de ellas
no contenan nada por encima de los lmites detectables. Itras muestras recogidas en 200#
han arrojado unos resultados mu( similares, con -2 sustancias activas detectables en 110
muestras, aun!ue los plaguicidas encontrados presentan algunas diferencias (>enersch et
al, 2010).
:lgunos de estos estudios mencionados tambi&n han anali%ado la miel ( la cera de las
abejas e incluso a las abejas en s, hallando una variedad similar de plaguicidas presentes.
:lgo ratificado por un an'lisis de estos elementos llevado a cabo en 5&lgica (Jgu(en et al.,
200*). 5ernal et al. (2010), por su parte, han registrado 5- sustancias activas en el -2K de
unas muestras de polen tomadas en primavera en Espa"a, mientras !ue en las muestras
tomadas en oto"o se han detectado 1- sustancias activas procedentes del $1K de las
muestras. El porcentaje relativo de las muestras con residuos vara de manera significativa
de unas regiones a otras.
En cuanto a los an'lisis a!u presentados, han sido llevados a cabo a partir de 25 muestras
de pan de abeja almacenado durante el perodo de pecoreo de 2012 ( a lo largo del
invierno hasta 201$, recogidas en varios lugares de siete pases europeos, as como de 10#
muestras de polen recolectado por las abejas, obtenido gracias a trampas de polen, durante
el perodo de pecoreo de 201$ ( procedentes de diversos lugares de 12 pases europeos.
El objetivo del estudio consista en identificar ( cuantificar los plaguicidas presentes en
estos productos vinculados a las abejas.
Mtodos y materiales
El estudio ha sido reali%ado en dos fases. ,a primera fase ha incluido la recolecci1n de
muestras ( an'lisis de pan de abeja procedente de varias colmenas locali%adas en diversos
pases europeos. : este trabajo inicial le ha seguido el an'lisis de muestras de polen
recolectado por abejas (con algo m's de pan de abeja adicional), procedentes de varios
lugares de Europa. El an'lisis de ambas matrices ha sido reali%ado en un laboratorio
independiente de :lemania, acudiendo a un protocolo analtico com4n (LuE=hE3S),
dise"ado para la investigaci1n de productos alimenticios ( adaptado adecuadamente
(,esuer et al., 200+). ,os plaguicidas neonicotinoides clotianidina, tiameto0am e
imidacloprid se han anali%ado utili%ando un an'lisis especfico ,=FS)FS, con un lmite de
detecci1n (,I8, por sus siglas en ingl&s) de 0,$ Mg)Dg ( un lmite de cuantificaci1n (,IL,
por sus siglas en ingl&s) de 1 Mg)Dg. 2odos los dem's plaguicidas han sido anali%ados
utili%ando un m&todo multirresiduo >=HFS)FS ( ,=HFS)FS !ue cubre $00 sustancias
diferentes, con un lmite de detecci1n (,I8) de $ Mg)Dg ( un ,IL de 10 Mg)Dg, en la ma(or
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parte de los casos. ,as soluciones patr1n han sido preparadas en laboratorio partiendo de
compuestos individuales (8r. Ehrenstorfer, SigmaH:ldrich).
: grandes rasgos, el m&todo seguido ha consistido en a"adir 10ml de agua desioni%ada
(5arnstead, Janopure 8iamond2F, 2hermo Scientific) a apro0imadamente 5g de polen
recolectado por abejas o a pan de abeja directamente tomado de la colmena ( pesado con
e0actitud en un tubo de centrifugaci1n de tefl1n. 2ambi&n se han me%clado 10ml de
acetonitrilo (67,= >radiente >rade, NO3) con una soluci1n de patr1n interno (isoprotur1nH
dE para an'lisis ,=HFS)FS. antracenoHd10 para an'lisis >=HFS). : esta me%cla se han
a"adido -g de sulfato de magnesio anhidro, 1g de cloruro de sodio, 1g de citrato de trisodio
dihidratado ( 0,5g de citrato de hidr1geno dis1dico ses!uihidratado, todo ello me%clado con
un me%clador de v1rtice durante 10 minutos. El resultado ha sido despu&s centrifugado
durante 1$ minutos a 10.000 rpm en una centrifugadora refrigerada 3otina $+0 3. luego se
han transferido #ml del sobrenadante a un tubo !ue contena 1g de sulfato de magnesio
anhidro, donde han sido brevemente agitados a mano ( de nuevo centrifugados. Se ha
retirado entonces 1ml del sobrenadante para aplicarle el an'lisis ,=HFS)FS.
Se han a"adido despu&s $00g de 7S: como sorbente a los restantes Eml de la soluci1n,
agit'ndose esta me%cla a mano durante un minuto, tras lo cual ha sido centrifugada durante
1$ minutos a 10.000 rpm en la centrifugadora refrigerada 3otina $+0 3. Se han transferido
entonces dos alcuotas de 0,2ml del sobrenadante a dos viales, a"adiendo 10Ml por ml de
e0tracto de una soluci1n con 5K de 'cido f1rmico en acetonitrilo, a modo de protector de
analito ) soluci1n de estabili%aci1n. Estas alcuotas han sido usadas para los an'lisis con
>=HFS)FS ( con >=HFS8.
7ara los an'lisis, se han utili%ado los siguientes instrumentos analticosA
Sistema ,=HFS)FS
=argador de muestrasA ;innigan Surve(or :utosampler 7lus (;a. 2hermoH;isher)
5omba ,=A ;innigan Surve(or FS 7ump 7lus (;a. 2hermoH;isher)
Espectr1metro de masasA 2SL Luantum <ltra (;a. 2hermoH;isher)
SoftPareA 2hermo Qcalibur 2.1)2race;inder 2.1
7ara anali%ar las muestras, se ha utili%ado un cargador de muestras ;innigan Surve(or ( un
sistema de cromatografa de l!uidos conectado a un espectr1metro de masas triple
cuadrupolo (2SL Luantum <ltra). Se han in(ectado las muestras en una columna de fase
inversa 2hermo 6(persil >old de 150 0 2,1mm 5Mm (2hermo;isher, San Gos&, =alifornia).
Se han in(ectado 20Ml de muestras ( las separaciones se han reali%ado a $0R=. Se han
eluido los analitos de la columna con un flujo de gradiente (0,2m,)min) de 0,01K de 'cido
ac&tico glacial m's 5 mmol de acetato de amonio en agua (fase m1vil :) ( de 0,01K de
'cido ac&tico glacial m's 5mmol de acetato de amonio en metanol (fase m1vil 5). Se ha
mantenido el gradiente al *0K de la fase m1vil : durante un minuto antes de disminuirlo al
20K durante * minutos. Estas condiciones de eluci1n han sido mantenidas durante 10
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minutos, tras lo cual se ha devuelto el gradiente a las condiciones iniciales ( ree!uilibrado
durante - minutos en preparaci1n de la siguiente in(ecci1n de una muestra.
En cuanto al an'lisis especfico de neonicotinoides, se ha utili%ado el mismo e!uipo, aun!ue
reali%ando e0ploraciones especficas. ,as separaciones han sido llevadas a cabo con una
ma(or tasa de flujo de 0,$ m,)min. El programa de eluci1n en gradiente se ha iniciado con
el +0K :, siendo cambiado linealmente hasta el 20K : entre los minutos 1 ( E, tras lo cual
se ha mantenido as durante - minutos.
,os datos espectrom&tricos de masas se han recolectado en modo ES/ (ioni%aci1n por
electrospra() positiva en caliente. ,a temperatura capilar ha sido de $00R=, con una tensi1n
de pulveri%aci1n de -,0DN. ,a presi1n del gas de protecci1n ha sido de 25arb. ( del gas
au0iliar de 12arb.
>=HFS)FS (LLL)
=argador de muestrasA F7S2 incl. :,EQ (>erstel)
=romat1grafo de gasesA #+*0 (:gilent 2echnologies)
Espectr1metro de masasA #000 2riple =uadrupolo (:gilent 2echnologies)
SoftPareA Fass6unter OorDstation, Nersi1n 5.0-.00. Fass6unter :!uisition, Nersi1n
5.05.00.-12. >erstel Faestro 1.$.10.$.
El an'lisis >=HFS)FS se ha reali%ado con un cromat1grafo de gases >= #+*0 (:gilent),
conectado a un espectr1metro de masas 2riple =uadrupolo #000. ,as separaciones se han
llevado a cabo con una columna capilar :gilent 67H5ms de $0 m 0 0,25 mm 0,25 Mm. ,a
temperatura de entrada 72N inicial ha sido de +0R=, siendo despu&s elevada de manera
controlada por el programa hasta 250R=. ,as in(ecciones se han llevado a cabo en modo
de ventilaci1n de solventes. El volumen de in(ecci1n ha sido de -M,. ,as condiciones
iniciales de presi1n del gas portador helio han sido de 2#,5 psi. ,a temperatura inicial del
horno ha partido de #0 R= durante 2 minutos, al cabo de los cuales este ha sido calentado a
un ritmo de 25R=)min hasta alcan%a r los 150R=, bajando entonces el ritmo a $R=)min hasta
llegar a los 200R=, tras lo cual se ha incrementado a +R=)min para alcan%ar la temperatura
final de 2+0R=, donde se ha mantenido durante 10 minutos.
>=HFS (FS8)
=argador de muestrasA F7S2 incl. :,EQ (>erstel)
=romat1grafo de gasesA >= E+*0J (:gilent 2echnologies)
Espectr1metro de masasA FS 5*#5 Q, inert (:gilent 2echnologies)
SoftPareA Enhanced 8ata :nal(sis)FS8 =hemstation 8.02.00.2#5
>erstel Faestro 1.$.+.1-.
El an'lisis =>HFS8 se ha llevado a cabo con un cromat1grafo de gases >= E+*0J
(:gilent) conectado a un detector selectivo de masas FS 5*#5 Q,. ,as separaciones se han
reali%ado con una columna capilar Narian N;H5ms de $0 m 0 0,25 mm 0,25 Mm. ,a
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temperatura inicial del puerto de in(ecci1n ha sido de #0R=, siendo despu&s elevada de
manera controlada por el programa hasta 250R=. El volumen de in(ecci1n ha sido de 1 M,.
,as condiciones iniciales de ritmo de flujo del gas portador helio han sido de 1,0 m,)min. ,a
temperatura inicial del horno ha partido de 120R= durante 1 minuto, tras lo cual se ha
calentado a un ritmo de -R=)min hasta una temperatura final de 2+0R=, donde se ha
mantenido durante - minutos.
Result ado s
En las muestras de polen capturado se han identificado residuos de por lo menos uno de 5$
plaguicidas (inclu(endo 22 insecticidas)acaricidas, 2* fungicidas ( 2 herbicidas) ( en las
muestras de polen de panal (pan de abeja) se han identificado residuos de por lo menos
uno de 1# plaguicidas (inclu(endo * insecticidas)acaricidas ( + fungicidas).
,os residuos m's habitualmente detectados en el polen capturado proceden del
insecticida)acaricida organofosforado clorpirifos etil. Este ha sido encontrado en 1+ de las
10# muestras, inclu(endo en E de las # muestras tomadas en 7olonia (10H11* Mg)Dg) ( en 5
de las 1- tomadas en Espa"a (11H#05 Mg)Dg). En una muestra procedente de /talia, se han
detectado residuos de metil clorpirifos. El clorpirifos es uno de los siete plaguicidas !ue
da"an a las abejas, !ue se ha identificado como candidato prioritario a ser r'pidamente
retirado 2irado et al. (201$). Se ha detectado boscalida, un fungicida carbo0amida, en 1-
muestras, inclu(endo en 5 de las 15 muestras tomadas en :lemania (12H1-- Mg)Dg).
2ambi&n se ha hallado el insecticida neonicotinoide tiacloprid en 1- muestras, inclu(endo +
de las 15 tomadas en :lemania, en concentraciones de 10H250 Mg)Dg. El dimetomorf (un
fungicida de la clase de las morfolinas, derivado del 'cido cin'mico) ha sido detectado en
11 muestras (en 11 de las 12 muestras procedentes de /talia, en concentraciones de 20-H
12#$ Mg)Dg).
,os plaguicidas m's frecuentemente hallados en las muestras de polen de panal (pan de
abeja) han sido el insecticida)acaricida :mitra% (detectado en E de las 25 muestras,
inclu(endo en - de las 5 muestras tomadas en Sui%a, en concentraciones de $1H1## Mg)Dg),
seguido del tauHfluvalinato, un insecticida)acaricida piretroide sint&tico detectado en -
muestras, inclu(endo las $ procedentes de Espa"a, ( del cumaf1s, un insecticida)acaricida
fosforotionato hallado en 2 muestras, ambas tomadas en Espa"a (20-H12#$ Mg)Dg).
,os fungicidas constitu(en otros ingredientes activos encontrados con relativa frecuencia en
el polen de estas muestras. ;enhe0amida, triflo0istrobin ( folpet han sido detectados cada
uno en * muestras. espiro0amina ( tiofanatoHmetil en + muestras. /provalicarb ( ciprodinil en
# muestras, (a sea aislados o combinados.
8e los tres neonicotinoides actualmente sujetos a restricciones de uso en Europa, el
imidacloprid ha sido detectado en E de las 10# muestras de polen (5,EK)A en - muestras
tomadas en Espa"a (#,EH1-+,5 Mg)Dg) ( 2 procedentes de /talia (1,#H11,0 Mg)Dg). ,a
clotianidina ha sido encontrada en 2 muestras (una tomada en :ustria, con una
concentraci1n de -,# Mg)Dg, ( la otra procedente de Suecia, 1,+ Mg)Dg) (1,+K). Jo se han
detectado, en cambio, residuos de tiameto0am en ninguna de las muestras de polen. En
10/21
La pesada carga de las abejas
cuanto a las muestras anali%adas de pan de abeja, ninguna de ellas contiene niveles
detectables de ninguno de estos neonicotinoides prohibidos.
=on mucha diferencia, la ma(or gama de sustancias activas ha sido hallada en muestras de
polen procedentes de /talia, especialmente en las recogidas en las cercanas de vi"edos.
7or ejemplo, se han detectado residuos de 1# plaguicidas diferentes (inclu(endo 1-
fungicidas ( $ insecticidas)acaricidas) en el polen recolectado en los alrededores de vi"edos
cercanos a =isterna dS:sti, en el valle San Fatteo, el 1E de junio de 201$. por otro lado, se
han identificado 12 tipos de residuos (10 fungicidas ( 2 insecticidas)acaricidas) en una
muestra tomada en la regi1n de Fontebelluna, el 2# de junio de 201$.
En el caso del pan de abeja, la muestra con ma(or presencia de residuos procede de un
panal almacenado en la regi1n andalu%a de >ilena, en Espa"a, en mar%o de 201$, si bien
en este caso los residuos de insecticidas)acaricidas (E ingredientes activos) son mucho m's
numerosos !ue los de fungicidas (1 ingrediente activo).
:dem's, en una muestra de polen capturado ( en una muestra de pan de abeja, se han
encontrado residuos del mu( utili%ado repelente !umico de insectos 8EE2 (dietiltoluamida).
Esto bien podra deberse a su uso por parte de un apicultor como repelente personal para
insectos, por lo !ue no ha sido incluido en el resumen estadstico de los datos anali%ados.
8e manera similar, en tres muestras de polen se ha hallado but10ido de piperonilo, una
sustancia con efectos sin&rgicos !ue se utili%a para incrementar la to0icidad de ciertos
insecticidas, principalmente carbamatos, piretroides ( rotenonas, pero tampoco ha sido
incluido en las estadsticas descriptivas. El pentacloroanisol, un producto derivado de la
degradaci1n de dos fungicidasA pentaclorofenol ( pentacloronitrobenceno, ha sido
identificado en una de las muestras, pero tambi&n ha sido e0cluido del resumen estadstico.
,os datos !uedan resumidos en los siguientes =uadros 1H-, mientras !ue los datos
completos son reproducidos en el :ne0o 1 Tse pueden consultar en el informe completo en
ingl&sU.
Cuadro 1: 7laguicidas clave encontrados en E 1 m's muestras de polen capturado, junto a
los rangos de concentraci1n registrados en cada pas donde se han obtenido. En la
columna 2 se e0pone el periodo de recolecci1n de muestras durante el cual estas fueron
tomadas en cada pas
Pas Periodo de
recoleccin
de muestras
en 2013
Cantidad
de
muestras
Plaguicidas clave neonicotinoides !ro"i#idos
y otros !laguicidas $recuentemente
detectados%&
(cantidad de muestras en las !ue se ha detectado)
Trango de concentraci1n en Mg)DgU
:ustria ma(o $ =lotianidina (1) T-,#U, 2iacloprid (1) T2-U,
2ebucona%ol (1) T$0U
;rancia abrHsep 12 5oscalida (2) T-+H2E*U, ;olpet (1) T11U,
2ebucona%ol (1) T15*U, 2iofanatoHmetil (1) T2-U
:lemania ma(Hjun 15 2iacloprid (+) T10H250U, :mitra% (incl. metabolitos)
(1) T11U, :%o0istrobin (2) T$0HE*U, 5oscalida (5) T12H
1--U, =iprodinil (2) T-5-H5*0U, ;enhe0amida (1)
11/21
La pesada carga de las abejas
T2550U, Espiro0amina (1) T10U, 2iofanatoHmetil (1)
T1#U, 2riflo0istrobin (2) T2EH110-U
>recia junHjul 10 :mitra% (2) T20H$$U, =lorpirifosHetil (1) T$E0U
6ungra ma(Hjul # 2iacloprid ($) T22H$$U, :mitra% (incl. metabolitas)
(-) T1$H-EU, 5oscalida (2) T1+H5#U, =lorpirifosHetil (1)
T12$U, ;enhe0amida (1) T1$U, ;olpet (1) T*#U
/talia ma(Hjul 12 /midacloprid (2) T1,#H11U, =lorpirifosHetil ($) T10H
5E2U, 5oscalida ($) T1$H-$U, =iprodinil (2) T22H1-EU,
8imetomorf (11) T20H20-5U, ;enhe0amida (E) T11H
-$U, ;olpet (E) T10H1$1EU, /provalicarb (#) T11H$20U,
Fetala0il)Fetala0ilHF (E) T12H-5-U, Espiro0amina
(#) T12H+$U, 2ebucona%ol ($) T22H2*EU, 2iofanatoH
metil (1) T2*U, 2riflo0istrobin (#) T22H220U
,u0emburgo ma(Hjun 5 Jo se han detectado plaguicidas.
7olonia ma(Hjun # 2iacloprid (1) T1-#U, =lorpirifosHetil (E) T10H11*U,
:%o0istrobin ($) T1#H22U, 2ebucona%ol (1) T1EU,
2iofanatoHmetil (2) T10HE+U
3umana junHago 10 :%o0istrobin (1) T1+U, ;enhe0amida (1) T1$U, ;olpet
(1) T51U, 2iofanatoHmetil (2) T2#H*$U
Espa"a julHago 1- /midacloprid (-) T#,EH1-+,5U, =lorpirifosHetil (5) T11H
#05U
Suecia jul 2 =lotianidina (1) T1,+U, 5oscalida (2) T1-#H10+1U
Sui%a abrHsep 10 2iacloprid (1) T$1U, =iprodinil (2) T*1H10.1E*U,
2iofanatoHmetil (1) T21U
*residuos hallados en 6 ms muestras del conjunto total de 1! muestras de polen
Cuadro 2: =lases ( tipos de todos los plaguicidas ( componentes relacionados detectados
en el polen capturado del pecoreo de las abejas, ordenado por frecuencia de detecci1n e
inclu(endo la cantidad ( porcentaje de muestras en las !ue han sido hallados, junto con los
pases de origen. En la !uinta columna se inclu(e tambi&n, entre corchetes, la
concentraci1n general o el rango de concentraci1n registrados.
Plaguicida Clase'(i!o )recuencia
de
deteccin
Pases en los *ue "a sido detectado
cantidad de muestras&
Trango de concentraci1n en Mg)DgU
=antidad de
muestras
7orcentaje
de
muestras
=lorpirifos (Hetil) ;I 1+ 1E,+
;rancia (1)12) T10U, >recia (1)10) T$E0U,
6ungra (1)#) T12$U, /talia ($)12) T10H
5E2U, 7olonia (E)#) T10H11*U, Espa"a
(5)1-) T11H#05U, Sui%a (1)10) T11U
5oscalida S ;<J> 1- 1$,1
;rancia (2)12) T-+H2E*U, :lemania
(5)15) T12H1--U, 6ungra (2)#) T1+H5#U,
/talia ($)12) T1$H-$U, Suecia (2)2) T1-#H
10+1U
2iacloprid S JEI 1- 1$,1
:ustria (1)$) T2-U, :lemania (+)15) T1+H
250U, 6ungra ($)#) T22H$$U, 7olonia
(1)#) T1-#U, Sui%a (1)10) T$1U
8imetomorf S ;<J> 11 10,$ /talia (11)12) T20H20-5U
;enhe0amida ;<J> /5E * +,-
:lemania (1)15) T2550U, 6ungra (1)#)
T1$U, /talia (E)12) T11H-$U, 3umana
(1)10) T1$U
12/21
La pesada carga de las abejas
;olpet ;<J> * +,-
;rancia (1)12) T11U, 6ungra (1)#) T*#U,
/talia (E)12) T10H1$1EU, 3umana (1)10)
T51U
2riflo0istrobin 7S ;<J> * +,-
:lemania (2)15) T2EH110-U, /talia (#)12)
T22H220U
Espiro0amina ;<J> /5E + #,5
:lemania (1)1-) T10U, /talia (#)12) T12H
+$U
2iofanatoHmetil S ;<J> + #,5
;rancia (1)12) T2-U, :lemania (1)15)
T1#U, /talia (1)12) T2*U, 7olonia (2)#) T10H
E+U, 3umana (2)10) T2#H*$U, Sui%a
(1)10) T21U
:mitra% (incl.
metabolitos)
;I3F # E,5
:lemania (1)15) T11U, >recia (2)10) T20H
$$U, 6ungra (-)#) T1$H-EU
=iprodinil S ;<J> # E,5
;rancia (1)12) T#EU, :lemania (2)15)
T-5-H5*0U, /talia (2)12) T22H1-EU, Sui%a
(2)10) T*1H101E*U
/provalicarb S ;<J> # E,5 /talia (#)12) T11H$02U
tauH;luvalinato 7/3
# E,5 >recia (1)10) T25U, 7olonia (1)#) T12U,
3umana (-)10) T12H$$*U, Sui%a (1)10)
T15U
:%o0istrobin S ;<J> E 5,E
:lemania (2)15) T$0HE*U, 7olonia ($)#)
T1#H22U, 3umana (1)10) T1+U
/midacloprid S JEI E 5,E
/talia (2)12) T1,#H11U, Espa"a (-)1-)
T#,EH1-+,5U
Fetala0il)Fetala0ilH
F
S ;<J> E 5,E
/talia (E)12) T12H-5-U
2ebucona%ol ;<J> /5E E 5,E
:ustria (1)$) T$0U, ;rancia (1)12) T15*U,
/talia ($)12) T22H2*EU, 7olonia (1)#) T1EU
:cetamiprid S JEI 5 -,#
/talia (1)12) T1EU, 7olonia ($)#) T1#H-5U,
Espa"a (1)1-) T52U
=arbenda%ima S ;<J> 5 -,#
:lemania (1)15) T10U, 7olonia ($)#) T-2H
#EU, 3umana (1)10) T**U
;ludio0onil ;<J> 5 -,#
;rancia (1)12) T-0U, :lemania (2)15)
T11*H11$0U, >recia (1)10) T2#U
5upirimato ;<J> - $,# /talia ($)12) T10H#0U, Espa"a (1)1-) T1-U
8ifenocona%ol ;<J> /5E $ 2,+ /talia (2)12) T55H#0U, Sui%a (1)10) T11U
8imo0istrobina ;<J> $ 2,+
:lemania (1)15) T$0U, 6ungra (2)#)
T$$H10EU
Ficlobutanil ;<J> /5E $ 2,+ /talia (1)12) T1EU, Espa"a (2)1-) T2#H-1U
;osmet ;I $ 2,+
/talia (2)12) T2+H2*+U, Espa"a (1)1-)
T--U
5u01tido de
piperonilo (efecto
sin&rgico)
S/J $ 2,+
>recia (1)10) T21U, 3umana (1)10)
T10$U, Espa"a (1)1-) T12U
7irimicarb =:3 $ 2,+
;rancia (2)12) T20H21U, Sui%a (1)10)
T1EU
Luino0ifeno ;<J> $ 2,+ /talia ($)12) T1*H25U
2erbutila%ina 6E35 $ 2,+
:lemania (1)15) T1$U, /talia (1)12) T22U,
7olonia (1)#) T12U
5uprofe%ina /JS 2 1,* /talia (2)12) T20H25U
=lotianidina S JEI 2 1,* :ustria (1)$) T-,#U, Suecia (1)2) T1,+U
=umaf1s ;I 2 1,* >recia (1)10) T$5U, Espa"a (1)1-) T2$U
;lusila%ol IS 2 1,* 7olonia (1)#) T$-U, Sui%a (1)10) T*#$U
=reso0im metilo S ;<J> 2 1,* /talia (1)12) T2-U, Suecia (1)2) T2+U
7encona%ol ;<J> /5E 2 1,* /talia (2)12) T1$H102U
7endimetalina 6E35 2 1,* :ustria (1)$) T10U, :lemania (1)15) T2-U
7irimetanil ;<J> 2 1,* /talia (1)12) T1EU, Sui%a (1)10) T1E*U
13/21
La pesada carga de las abejas
=lorpirifos (Hmetil) ;I 1 0,* /talia (1)12) T20U
88E (Sum) I= 1 0,* Espa"a (1)1-) T15U
8EE2 3E7 1 0,* Sui%a (1)10) T2+U
8imetoato ;I 1 0,* Espa"a (1)1-) T2EU
8odina ;<J> 1 0,* ;rancia (1)12) T$*U
Epo0icona%ol ;<J> /5E 1 0,* 3umana (1)10) TEEU
;amo0adona ;<J> 1 0,* >recia (1)10) T$0U
;enpropimorf ;<J> 1 0,* :lemania (1)15) T-2U
;lufeno0ur1n /JS 1 0,* /talia (1)12) T10U
/s1meros de 6=6
(e0cepto gammaH
6=6)
I= 1 0,*
3umana (1)10) T1$U
/ndo0acarb /JS 1 0,* Espa"a (1)1-) T25U
,indano (gammaH
6=6)
I= 1 0,*
3umana (1)10) T1EU
Fetiocarb =:3 1 0,* Espa"a (1)12) T21U
7ermetrina (suma
de todos los
/s1meros)
7/3 1 0,*
3umana (1)10) T$5U
;osal1n ;I 1 0,* Sui%a (1)10) T12U
7iraclostrobina ;<J> 1 0,* :lemania (1)15) T$2U
Espinosad /JS 1 0,* Espa"a (1)12) T1$U
2olilfluanida ;<J> 1 0,* Sui%a (1)10) T--U
"lase# "A$ % carbamato& '($) % formamidina& '*N+ % fun,icida& -E$. % herbicida& /N0
% insecticidas varios& NE( % neonicotinoide& (" % or,anoclorado& '( % or,anofosforado &
10 % parcialmente sist2mico& 1/$ % piretroide& $E1 % repelente de insectos& 0 % sist2mico&
/.E % inhibidor de la bios3ntesis de esteroles& 0/N % siner,ista
Cuadro 3: 7laguicidas encontrados en muestras de polen tomadas de los panales o pan de
abeja, con la cantidad de muestras en las !ue han sido detectados ( los rangos de
concentraci1n registrados, por cada pas de procedencia. En la segunda columna se indica
el periodo durante el cual se han recogido las muestras. ,a ma(ora de estas muestras
proceden de panes de abeja de la temporada de pecoreo de 2012 almacenados durante el
invierno 2012H201$, salvo en el caso de algunas muestras procedentes de :ustria (
:lemania, !ue han sido obtenidas durante la temporada de pecoreo de 201$.
Pas Periodo
de
recolecci
n de
muestras
en 2013
Cantidad
de
muestras
Plaguicidas
(cantidad de muestras en las !ue se ha
detectado) Trango de concentraci1n en Mg)DgU
(number of samples in Phich found)
Tconcentration range in Mg)DgU
:ustria ma( ( sep 5 tauH;luvalinato (1) T#EU, 8EE2 (1) T1#U
;rancia mar $ :mitra% (1) T50$U, 8imetomorf (1) T$#U,
7entacloroanisolV (1) T10U, ;olpet (1) T*2U, tauH
;luvalinato (1) T*$U
:lemania mar ( jun $ ;ludio0onil (1) T1#U, =iprodinil (1) T1+U,
;enhe0amida (1) T1$U
6ungra abr $ tauH;luvalinato (1) T*+U, =umaf1s (1) T1-+U,
=arbenda%ima (1) T1-U, 2ebucona%ol (1) T2#U
7olonia marHabr $ ;ludio0onil (1) T12*U, =iprodinil (1) TE-U, :mitra%
14/21
La pesada carga de las abejas
(1) T1$#U, 5oscalida (1) T12U, =lorpirifos (Hetil) (1)
T1$U
Espa"a marHabr $ =lorpirifos (Hetil) (1) T**U, tauH;luvalinato ($) T11H
1$U, =umaf1s (2) T20-H120#$U, =arbenda%ima (1)
T15$U, 7irimicarb (1) T1EU, 5uprofe%ina (1) T10U,
7ropargita (1) T2EU, :crinatrn (1) T22U
Sui%a abr 5 :mitra% (-) T$1H1##U
Cuadro +: =lases ( tipos de todos los plaguicidas ( componentes relacionados detectados
en el polen de panal o pan de abeja, ordenados por frecuencia de detecci1n e inclu(endo la
cantidad ( porcentaje de muestras en las !ue han sido encontrados, junto con los pases de
origen. En la !uinta columna se inclu(e tambi&n, entre corchetes, la concentraci1n general o
el rango de concentraci1n registrados.
Plaguicida Clase'(i!o )recuen
cia de
detecci
n
Pases en los *ue "a sido
detectado (cantidad de muestras)
Trango de concentraci1n en Mg)DgU
=antidad
de
muestra
s
7orcentaje
de
muestras
:mitra% ;I3F E 2- ;rancia (1) T50$U, 7olonia (1) T1$#U,
Sui%a (-) T$1H1##U
tauH;luvalinato 7/3 E 2- :ustria (1) T#EU, ;rancia (1) T*$U,
6ungra (1) T*+U, Espa"a ($) T11H
1$U
=umaf1s ;I $ 12 6ungra (1) T1-+U, Espa"a (2) T20-H
120#$U
=arbenda%ima S ;<J> 2 + 6ungra (1) T1-U, Espa"a (1) T15$U
=lorpirifos (Hetil) ;I 2 + 7olonia (1) T1$U, Espa"a (1) T**U
=iprodinil S ;<J> 2 + :lemania (1) T1+U, 7olonia (1) TE-U
;ludio0onil ;<J> 2 + :lemania (1) T1#U, 7olonia (1) T12*U
:crinatrn 7/3 1 - Espa"a (1) T22U
5oscalid S ;<J> 1 - 7olonia (1) T12U
5uprofe%ina /JS 1 - Espa"a (1) T10U
8EE2 3E7 1 - :ustria (1) T1#U
8imetomorf S ;<J> 1 - ;rancia (1) T$#U
;enhe0amida ;<J> 1 - :lemania (1) T1$U
;olpet ;<J> 1 - ;rancia (1) T*2U
7entacloroanisol 8E>V 1 - ;rancia (1) T10U
7irimicarb =:3 1 - Espa"a (1) T1EU
7ropargita F/2/ 1 - Espa"a (1) T2EU
2ebucona%ol ;<J> 1 - 6ungra (1) T2#U
*producto de la de,radacin del pentaclorofenol o del pentacloronitrobenceno
"lases# "A$ % carbamato& 4E+ % probable producto derivado de la de,radacin de otros
in,redientes activos& '($) % formamidina& '*N+ % fun,icida& /N0 % insecticidas varios&
15/21
La pesada carga de las abejas
)/5/ % miticida 6acaricida7& '( % or,anofosforado& 1/$ % piretroide& $E1 % repelente de
insectos& 0 % sist2mico
, iscusin
,a diversidad de sustancias !umicas encontradas, especialmente en las muestras de polen
capturado, sugiere !ue las abejas pueden estar e0puestas a complejas me%clas de
productos agro!umicos mientras pecorean ( !ue dichos productos son llevados a la
colmena ( algunos de ellos almacenados en sus reservas alimenticias (pan de abeja). Es
probable !ue esta e0posici1n a productos !umicos especficos pueda variar a lo largo de la
temporada de pecoreo, a medida !ue los cultivos maduran ( se les aplican sucesivos
tratamientos !umicos. El programa ( calendario de recolecci1n de muestras aplicado en
este estudio tan s1lo aporta ?una instant'nea@ de los residuos presentes en 12 pases
europeos dentro de un intervalo de tiempo ciertamente limitado. 7or otro lado, estos
resultados tampoco pueden considerarse representativos ni utili%arse para comparaciones
directas sobre la situaci1n general de contaminaci1n de cada pas especfico, puesto !ue
las muestras han sido tomadas en una amplia variedad de lugares con perfiles de cultivo (
en momentos diferentes de los ciclos agrcolas. Jo obstante, este estudio ha llevado a cabo
una recolecci1n de muestras simult'nea en una cantidad de pases sin precedentes en
estudios anteriores, cubriendo as un 'rea geogr'fica mu( amplia.
/ncluso con todas estas limitaciones en mente, los datos obtenidos sobre el polen capturado
indican un uso mu( e0tendido del clorpirifos, un insecticida organofosforado !ue da"a a las
abejas ( !ue constitu(e uno de los productos candidatos a ser retirados de forma prioritaria.
2ambi&n registran un amplio uso de neonicotinoides, as como del fungicida boscalid. ,os
resultados se"alan igualmente usos m's locali%ados (o tal ve%, localmente m's intensivos)
de ciertos productos !umicos, como el dimetomorf en /talia. ,a gran variedad generali%ada
de fungicidas detectados en las muestras procedentes de /talia tambi&n resulta
sorprendente, sugiriendo un uso local intensivo de estos ingredientes activos en la
viticultura. :4n m's intrigante resulta una muestra procedente de Espa"a !ue sugiere un
uso hist1rico del 882, mientras otra muestra sugiere el uso de 6=6Ht&cnico, !ue es una
me%cla de is1meros de 6=6.
En cual!uier caso, todo parece indicar !ue el polen recolectado ( capturado mediante
trampas de polen resulta una base e0tremadamente 4til para anali%ar los residuos de los
plaguicidas a los !ue se ven e0puestas las abejas en el curso de su pecoreo ( !ue se llevan
consigo a la colmena. 7ero para lograr una buena comprensi1n de las din'micas seguidas
por los plaguicidas a lo largo de todo el periodo vegetativo, es necesario desarrollar una
campa"a de recolecci1n de muestras mucho m's amplia ( a lo largo de toda la temporada
de pecoreo.
:lgunos de los plaguicidas detectados probablemente ha(an llegado a las colmenas
principalmente como resultado de su uso por parte de los propios apicultores para el control
de ciertos par'sitos (Varroa). El amitra%, tauHfluvalinato ( cumaf1s pertenecen a esta
categora ( esto e0plicara su relativamente frecuente presencia en las muestras de polen
de panal (pan de abeja). :un!ue el amitra% (inclu(endo sus metabolitos) tambi&n ha sido
16/21
La pesada carga de las abejas
detectado en # muestras de polen capturado (, dado su posible uso en una amplia variedad
de cultivos (adem's de su aplicaci1n como ectoparasiticida para las abejas), su origen
puede hallarse pues en parte en los cultivos. Se han detectado tambi&n residuos de tauH
fluvalinato en # muestras de polen capturado, pero es un producto !ue tambi&n cuenta con
ciertas aplicaciones agrcolas, por lo !ue las abejas tambi&n pueden haberse visto
e0puestas a polen contaminado con esta sustancia durante sus actividades de pecoreo. El
cumaf1s ha sido igualmente detectado en 2 muestras de polen capturado. esta sustancia
parece !ue se aplica e0clusivamente como ectoparasiticida para una amplia variedad de
animales dom&sticos, as como para las abejas.
,a relativamente alta frecuencia de detecci1n del amitra%, del tauHfluvalinato ( del cumaf1s
en las muestras de polen de panal)pan de abeja de este estudio (en el 2-K, 2-K ( el 12K
de las muestras, respectivamente) parece indicar su aplicaci1n bastante habitual en el
interior de las colmenas por los propios apicultores. =omo se ha comentado anteriormente,
estas muestras proceden de polen recolectado por abejas durante el periodo vegetativo de
2012 ( conservado a lo largo del invierno. Es por lo tanto posible !ue la cantidad
relativamente baja de plaguicidas detectados en estas muestras, en comparaci1n con las
muestras de polen fresco recolectado al comien%o de un nuevo periodo vegetativo, refleje
un menor uso de productos agro!umicos en los campos a finales del mismo. 7or otro lado,
tambi&n es posible !ue el almacenamiento de polen en panal a lo largo del invierno, junto
con los procesos microbiol1gicos acontecidos en las celdas (fermentaci1n de 'cido l'ctico)
(=ampos et al., 2010), ha(an provocado la degradaci1n de algunos plaguicidas
originalmente presentes, reduci&ndolos a niveles inferiores a los lmites de detecci1n.
En este estudio, los tres plaguicidas neonicotinoides cu(o uso ha sido restringido se han
detectado en unas pocas muestras. El imidaproclid se ha hallado en el 5,EK de las
muestras de polen, mientras !ue la clotianidina s1lo estaba presente en el 1,+K (en 2 de las
10# muestras). Fullin et al. (2010), por su parte, registraron imidacloprid en el $,5K de sus
$50 muestras recolectadas en Estados <nidos ( tiameto0am en s1lo 0,$K de las mismas.
Jo obstante, en el conjunto de datos aportados por Stoner B Eit%er (201$), tambi&n
tomados en Estados <nidos, el imidacloprid (en todas sus formas) fue detectado en el
12,-K de las $1$ muestras anali%adas ( el tiameto0am en el 1K de las mismas. ,os datos
presentados por >enersch et al. (2010) para :lemania muestran !ue el imidacloprid estaba
presente en el 0,-#K de las muestras de polen recolectadas en 200#, pero totalmente
ausente en las muestras recolectadas en 2005)200E. El imidaproclid fue hallado en el +,-K
de las muestras de miel tomadas por Jgu(en et al. (200*), pero siempre en niveles por
debajo del lmite de cuantificaci1n del m&todo aplicado. En cambio, una investigaci1n de $
a"os de duraci1n reali%ada en ;rancia por =hau%at et al. (200*) hallaron imidacloprid
(inclu(endo 'cido E cloronicotnico) en hasta un 5#,$K de las muestras recolectadas. Estas
altsimas tasas de detecci1n registradas por este estudio no han sido sin embargo
ratificadas por otro estudio llevado a cabo por ,ambert et al. (201$) en el occidente de
;rancia, donde s1lo el 0,+K de las muestras de polen dieron positivo en la prueba de
imidacloprid. 5ernal et al. (2010), por su parte, no registraron la presencia de ninguno de los
neonicotinoides restringidos en muestras de polen almacenado de oto"o ( primavera
procedentes de Espa"a.
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La pesada carga de las abejas
:s !ue, las tasas relativamente bajas, en el presente estudio, de muestras contaminadas
con alguno de los tres neonicotinoides de uso restringido en Europa parecen hallarse pues
en amplia consonancia con los datos aportados por la literatura e0istente al respecto (v&ase
tambi&n 5lac!uiere et al., 2012). Esto probablemente dependa en gran medida de la
proporci1n de cultivos desarrollados en las regiones investigadas !ue usen tratamientos de
neonicotinoides para las semillas, junto con la pro0imidad de las colmenas estudiadas a
dichos cultivos. 7ara poder evaluar la efectividad de las actuales restricciones a los
neonicotinoides, se re!uerira llevar a cabo un seguimiento ( control m's sistem'ticos. S1lo
as sera posible evaluar cual!uier cambio en la diseminaci1n de estas sustancias en el
entorno ( en la e0posici1n de las abejas a las mismas. : da de ho(, no parece !ue se est&
desarrollando ning4n programa de este tipo.
,os datos a!u mostrados, en consonancia con muchos de los estudios citados en este
informe, aportan m's pruebas de !ue las abejas est'n siendo e0puestas a un espectro
potencialmente amplio de plaguicidas, !ue pueden ser llevados a las colmenas por las
propias abejas obreras pecoreadoras bajo la forma de contaminantes presentes en el polen.
,as evaluaciones convencionales de to0icidad se basan en la premisa de !ue la to0icidad
de la ma(ora de las me%clas de sustancias !umicas responde a un simple modelo de
adici1n (=oncentraci1nH:dici1n o =:, por sus siglas en ingl&s) o a un modelo de :ctuaci1n
/ndependiente (/:, por sus siglas en ingl&s), siendo cual!uiera de ambos modelos aplicables
a numerosos casos ( generando ambos resultados similares (si bien no id&nticos) (v&anse
=edergreen et al., 2012. 6adrup et al., 201$. Spurgeon et al., 2010). Jo obstante, se admite
!ue ninguno de estos dos modelos es capa% de predecir adecuadamente la to0icidad de
ciertas me%clas, cu(os efectos no son tanto aditivos como sin&rgicos, lo !ue ha conducido,
por ejemplo, al desarrollo del modelo de ?concentraci1nHadici1n generali%ada@ (+eneralised
Addition "oncentration o >=:), derivado del modelo =:, !ue ha demostrado tener ma(or
&0ito a la hora de predecir el comportamiento de algunos grupos de sustancias !umicas
!ue interact4an de manera sin&rgica.
=ada ve% ha( m's pruebas de !ue los componentes de estas me%clas !umicas halladas en
este ( en otros estudios pueden ser capaces de interactuar precisamente de manera
sin&rgica. En especial, algunos fungicidas !ue solan ser considerados relativamente
inofensivos para las abejas han demostrado convertirse en da"inos en presencia de otros
plaguicidas. 7or ejemplo, Jorgaard B =edergreen (2010) han registrado dichas
interacciones entre fungicidas e insecticidas en e0perimentos con organismos propios de las
pruebas de to0icologa acu'tica. Gohnson et al. (201$) han investigado las interacciones
entre los productos !umicos aplicados por los apicultores a las colmenas (acaricidas (
antimicrobianos) con algunos agro!umicos a los !ue las abejas pueden verse e0puestas
cuando pecorean ( cuando consumen el polen ( n&ctar recolectados. 6an hallado !ue
algunos acaricidas de uso habitual interact4an de diversas formas con otras sustancias. Se
ha constatado !ue la to0icidad del tauHfluvalinato, en particular, se incrementa cuando se
combina con 15 de los 1# otros componentes anali%ados. en el caso del amitra%, en cambio,
estas interacciones tan s1lo han sido registradas en combinaci1n con 1 de los 15
componentes estudiados, mientras otros acaricidas investigados han mostrado una
proporci1n intermedia de este tipo de interacciones.
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La pesada carga de las abejas
=abe se"alar !ue son los fungicidas de la clase S5/ (inhibidores de la biosntesis de
esteroles) los !ue parecen producir ma(ores efectos sin&rgicos. el proclora%, por ejemplo,
en un e0perimento, multiplic1 por 2.000 la to0icidad del tauHfluvalinato, reaccionando
tambi&n sin&rgicamente con otros fungicidas S5/. :un!ue, de forma imprevista, unas bajas
dosis de algunos fungicidas combinadas con el tauHfluvalinato han reaccionado de manera
antagonista (provocando un efecto menor !ue el aditivo). :un!ue se"alando esta potencial
complejidad ( espectro de variabilidad de las interacciones, Gohnson et al. (201$) han
planteado !ue la contaminaci1n del polen con me%clas de residuos de plaguicidas puede
alcan%ar una to0icidad significativa.
6a( investigaciones anteriores !ue (a haban apuntado hacia las interacciones sin&rgicas.
7or ejemplo, Nandame et al. (1**5) hallaron !ue la e0posici1n al deltametrin en
combinaci1n con los fungicidas proclora% o difenocona%ol provocaba hipotermia a las
abejas. sin embargo, estos productos aplicados en las mismas dosis pero por separado no
tenan efectos termorregulatorios significativos. /Pasa et al. (200-) demostraron !ue los
neonicotinoides tiacloprid ( acetamiprid resultaban m's t10icos para las abejas cuando su
e0posici1n a los mismos se produca en combinaci1n con fungicidas, a pesar de !ue estos
insecticidas no son considerados altamente t10icos para estos insectos, cuando act4an en
solitario. 7or ejemplo, la to0icidad del acetamiprid para las abejas melferas se multiplica por
2-- cuando se presenta combinado con triflumi%ol ( por 105 cuando se combina con
propicona%ol. En cuanto al tiacloprid, su to0icidad para las abejas se incrementa de manera
a4n m's dr'stica en estas mismas combinaciones, multiplic'ndose por 1.1-1 ( 55*
respectivamente. En 2012, un informe publicado por la :utoridad Europea de Seguridad
:limentaria (E;S:, por sus siglas en ingl&s) estableca lo siguienteA
?0e ha re,istrado una siner,ia si,nificativa entre los fun,icidas E./ 80./9 : los insecticidas
tanto neonicotinoides como piretroides, si bien en al,unos de estos casos de constatacin
de elevados niveles de siner,ia, las dosis de fun,icidas aplicadas e;ced3an ampliamente a
las identificadas en la parte e;positiva de este informe. 8<9 0e ha observado una ma:or
siner,ia en pruebas de laboratorio entre los fun,icidas E./, en dosis de aplicacin de
campo, : piretroides utili=ados como varroacidas 6flumetrina : fluvalinato7 : entre cumafs :
varroacidas de fluvalinato.@ (v&ase 2hompson, 2012).
>ill et al. (2012) reprodujeron en laboratorio un escenario de campo altamente realista,
sometiendo a abejorros a una e0posici1n a largo pla%o (- semanas) a dos insecticidas
comunes, imidacloprid (neonicotinoide) ( lambdaHcihalotrina (piretroide), en dosis
relevantes. ,os comportamientos naturales de pecoreo se vieron afectados ( se increment1
la mortalidad de los abejorros pecoreadores, desembocando finalmente en una merma de la
cra. El efecto combinado de ambos insecticidas result1 ma(or !ue el observado en la
e0posici1n a los mismos por separado, conduciendo a los autores a considerar !ue estos
resultados aportabanA ?evidencias de !ue la e0posici1n combinada a plaguicidas incrementa
la propensi1n a !ue las colonias se vean negativamente afectadas@. 7ero a4n m's
recientemente, Whu et al. (201-) han registrado interacciones complejas entre acaricidas e
insecticidas, cuando, en funci1n de la concentraci1n, se pasa de la sinergia al antagonismo,
en el caso de me%cla binaria de clorotalonil ( tauHfluvalinato. Este estudio tambi&n ha
descubierto !ue el aditivo plaguicida com4n JHmetilH2Hpirrolidona (JF7) resultaba altamente
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La pesada carga de las abejas
t10ico para las larvas de abejas melferas, aun!ue suele ser considerado un agente inerte
cuando se utili%a como componente de f1rmulas !umicas.
E0isten tambi&n evidencias de !ue la e0posici1n a plaguicidas puede incrementar la
vulnerabilidad de las abejas a las infecciones con el par'sito intestinal Nosema ceranae.
:lau0 et al. (2010) han demostrado !ue los efectos combinados del imidacloprid con
infestaciones de Nosema debilita significativamente a las abejas melferas, provocando
altas tasas de mortalidad ( altos niveles de estr&s, conduciendo en 4ltima instancia a un
debilitamiento de toda lo colonia en su conjunto. En otro estudio, unas abejas criadas en
panales con altos niveles de residuos de plaguicidas resultaron infectadas a una edad m's
temprana por el Nosema ceranae !ue otras criadas en panales con niveles bajos de
residuos (Ou et al., 2012). 7ettis et al. (201$) han hallado !ue dos fungicidas (clorotalonil (
piraclostrobina) ( dos miticidas aplicados a las colmenas (fluvalinato ( amitra%) incrementan
la vulnerabilidad de las abejas melferas a la infecci1n de este par'sito. Itro estudio
reciente ha demostrado !ue la e0posici1n a dosis subletales de los plaguicidas fipronil (
tiacloprid provoca una mortalidad mucho ma(or en el caso de abejas melferas previamente
infectadas con el N. ceranae !ue en a!uellas no infectadas (Nidau et al., 2011).
8i 7risco et al. (201$) han demostrado !ue la clotianidina ( el imidacloprid pueden afectar a
ciertos aspectos del sistema inmunol1gico de las abejas, lo !ue a su ve% puede facilitar la
reproducci1n del virus de alas deformadas (8ON, por sus siglas en ingl&s) ( la activaci1n de
infecciones virales latentes. El 8ON tambi&n mantiene una compleja relaci1n con las plagas
de Varroa.
En resumen, el trabajo registrado en este informe confirma ( est' en consonancia con los
halla%gos de otros estudios !ue han demostrado !ue el polen capturado a las abejas ( el
polen de panal (pan de abeja) est'n contaminados con una amplia variedad de plaguicidas,
acudiendo a la toma de muestras en un abanico geogr'fico de lugares por toda Europa m's
amplio !ue en ning4n estudio previo. Itras investigaciones (a han demostrado !ue algunos
de los plaguicidas identificados interact4an sin&rgicamente ( tambi&n act4an aisladamente o
en combinaci1n, incrementando la vulnerabilidad de las abejas a las enfermedades (
par'sitos.
/ndudablemente, en el entorno agrcola actual, las abejas ( otros polini%adores se est'n
viendo obligados a afrontar numerosas presiones, desde amena%as a sus h'bitats ( p&rdida
de biodiversidad, hasta la proliferaci1n de enfermedades ( par'sitos, refor%ada por los
cambios en las condiciones clim'ticas, ( tal ve% en conjunto con la amena%a de una m4ltiple
e0posici1n a residuos de plaguicidas en el polen, n&ctar ( agua de gutaci1n. :s !ue toda
estrategia de protecci1n de las abejas ( de otros insectos, de los !ue dependen la
agricultura ( horticultura, ( !ue constitu(en un componente vital de los ecosistemas
naturales, debe por lo tanto ser capa% de abordar toda una serie de diversos factores de
presi1n.
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La pesada carga de las abejas
:un!ue ninguna medida resulta suficiente por s sola, es posible identificar actuaciones
polticas ( pr'cticas clave !ue pueden comen%ar a revertir el declive de las abejas ( a
asegurar el futuro a largo pla%o de estas especiesA
1. 7ara aportar una ma(or protecci1n a los polini%adores silvestres ( manejados, es
necesario convertir en permanentes las restricciones al uso de insecticidas
sist&micos como imidacloprid, tiameto0am, clotianidina ( fipronil en el tratamiento de
semillas, tratamiento del suelo ( aplicaciones foliares, ( ampliando su alcance para
incluir otros usos.
2. F's a4n, otros insecticidas !ue se sabe !ue resultan mu( da"inos para las abejas,
como los clorpirifos ( los piretroides sint&ticos cipermetrin ( deltametrin, tambi&n
deberan ser sometidos a un estricto control.
$. El seguimiento ( control de los plaguicidas !ue afectan a los polini%adores debe
abordar el espectro m's amplio posible de sustancias (( de sus metabolitos)
investigables acudiendo a los m&todos analticos m's innovadores hasta el m's alto
nivel de detecci1n posible.
-. 6a( !ue tener plenamente en cuenta el hecho de !ue los polini%adores se ven
habitualmente e0puestos a combinaciones de plaguicidas, lo !ue en particular abre
la posibilidad de interacciones sin&rgicas, admitiendo !ue estas pueden resultar
difciles de predecir cuantitativamente acudiendo a muchos de los modelos actuales
de to0icidad combinada. 7or ello, tambi&n ha( !ue desarrollar estrategias cu(o
objetivo consista en una sustancial reducci1n generali%ada del uso de plaguicidas de
cual!uier tipo, como un objetivo cautelar en s mismo.
5. Es necesario establecer planes de actuaci1n coordinada para salvar a las abejas,
!ue no s1lo pretendan una regulaci1n ( control m's efectivos de los productos
agro!umicos, sino !ue faciliten igualmente un seguimiento de la salud de las abejas
( de otros polini%adores. 2ambi&n deben orientarse a mejorar la conservaci1n de los
h'bitats naturales ( seminaturales !ue rodean a las %onas agrcolas, as como a
potenciar la propia biodiversidad dentro de estas mismas %onas.
E. 6a( !ue incrementar dr'sticamente los fondos destinados a la investigaci1n (
desarrollo de pr'cticas agrcolas ecol1gicas, con el fin de impulsar un
despla%amiento de la confian%a en los m&todos !umicos hacia herramientas
basadas en la biodiversidad para controlar las plagas ( mejorar la salud de los
ecosistemas. ,os responsables de la <E en este 'mbito deberan asignar m's
fondos a la investigaci1n de alternativas de agricultura ecol1gica, bajo los auspicios
de los programas de la 7:= (subvenciones directas) ( de 6ori%on 2020
(investigaci1n en la <E).
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